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UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEARÁ
INSTITUTO DE CIÊNCIAS DO MAR (LABOMAR)
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS MARINHAS TROPICAIS
FELIPE BEZERRA RIBEIRO
ECOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE DUAS ESPÉCIES DE
CARANGUEJOS-ERMITÕES (DECAPODA: ANOMURA:
DIOGENIDAE): UMA ABORDAGEM LATITUDINAL
FORTALEZA
2013
FELIPE BEZERRA RIBEIRO
ECOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE DUAS ESPÉCIES DE
CARANGUEJOS-ERMITÕES (DECAPODA: ANOMURA:
DIOGENIDAE): UMA ABORDAGEM LATITUDINAL
Dissertação submetida à Coordenação do
Curso de Pós-Graduação em Ciências
Marinhas Tropicais, da Universidade
Federal do Ceará, como requisito parcial
para a obtenção do grau de Mestre em
Ciências Marinhas.
Orientador: Prof. Dr. Luis Ernesto Arruda
Bezerra
FORTALEZA-CE
2013
i
FELIPE BEZERRA RIBEIRO
ECOLOGIA E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE DUAS ESPÉCIES DE
CARANGUEJOS-ERMITÕES (DECAPODA: ANOMURA:
DIOGENIDAE): UMA ABORDAGEM LATITUDINAL
ii
Aos meus orientadores Helena Matthews-Cascon e Luis Ernesto.
À minha mãe.
Aos ermitões.
iii
AGRADECIMENTOS
iv
v
“Tenho a impressão de ter sido uma criança brincando a beira-mar,
divertindo-me em descobrir uma pedrinha mais lisa ou uma concha mais
bonita que as outras, enquanto o imenso oceano da verdade continua
misterioso diante dos meus olhos”.
(Isaac Newton)
vi
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS .........................................................................................................
LISTA DE TABELAS ....................................................................................................
RESUMO GERAL ..............................................................................................................
ix
xii
xiv
INTRODUÇÃO GERAL ...................................................................................................
1 1. Classificação ........................................................................................................... 2
2. Caracterização das espécies em estudo ................................................................ 3
3. Aspectos bioecológicos ........................................................................................... 4
REFERÊNCIAS .................................................................................................................
8
JUSTIFICATIVA ...............................................................................................................
13
OBJETIVOS .......................................................................................................................
14
CAPÍTULO I: Estratégias reprodutivas de duas espécies de caranguejos-ermitões
(Anomura: Diogenidae) em latitudes diferentes do Brasil: fecundidade e esforço reprodutivo .......................................................................................................................... 15
RESUMO ......................................................................................................................... 16
ABSTRACT ..................................................................................................................... 17
1. Introdução ................................................................................................................ 18 2. Material e Métodos .................................................................................................. 20
2.1. Coleta do Material ............................................................................................ 20 2.2. Produção de Ovos ............................................................................................. 24
2.2.1. Classificação dos estágios de desenvolvimento dos ovos ................ 2.2.2. Contagem e Mensuração das fêmeas e dos ovos ................................
24
25 2.3. Cálculo do Esforço Reprodutivo (Reproductive Output – RO) .................... 2.4. Análise dos dados .............................................................................................
26 27
3. Resultados ................................................................................................................ 28 3.1. Fêmeas ovígeras ................................................................................................. 28
3.1.1. Clibanarius antillensis .......................................................................... 28 3.1.2. Calcinus tibicen ..................................................................................... 28
3.2. Produção e perda de ovos ................................................................................. 29 3.2.1. Clibanarius antillensis .......................................................................... 29 3.2.2. Calcinus tibicen ..................................................................................... 34
3.3. Esforço Reprodutivo (Reproductive Output – RO) ......................................... 38 3.3.1. Clibanarius antillensis .......................................................................... 38 3.3.2. Calcinus tibicen .................................................................................... 39
4. Discussão ................................................................................................................. 40 4.1. Fêmeas Ovígeras ............................................................................................... 40 4.2. Produção e perda de ovos ................................................................................. 40 4.3. Esforço Reprodutivo (Reproductive Output – RO) .......................................... 43
REFERÊNCIAS .................................................................................................................. 45
CAPÍTULO II: Caracterização da epibiose e ocupação de conchas de
gastrópodes por duas espécies de caranguejos-ermitões (Anomura: Diogenidae) em diferentes latitudes do Brasil .................................................................................
50
RESUMO ....................................................................................................................... 51
ABSTRACT ................................................................................................................... 52
1. Introdução ........................................................................................................... 53 vii
2. Material e Métodos ............................................................................................. 55
2.1. Coleta do Material ....................................................................................... 55
2.2. Análises laboratoriais .................................................................................. 55
2.3. Análise dos dados ........................................................................................ 56
3. Resultados ........................................................................................................... 58
3.1. Clibanarius antillensis ................................................................................. 58
3.1.1. Ocupação de conchas ....................................................................... 58
3.1.2. Danos nas conchas ............................................................................ 60
3.1.3. Caracterização dos epibiontes .......................................................... 61
3.2. Calcinus tibicen ................................................................................ 64
3.2.1. Ocupação de conchas ....................................................................... 64
3.2.2. Danos nas conchas ............................................................................ 67
3.2.3. Caracterização dos epibiontes .......................................................... 67
4. Discussão ............................................................................................................ 75
4.1. Ocupação de conchas .................................................................................. 75
4.2. Danos nas conchas ....................................................................................... 76
4.3. Caracterização dos epibiontes ..................................................................... 77
REFERÊNCIAS ............................................................................................................. 80
CONCLUSÃO GERAL .................................................................................................
84
APÊNDICE 1 .................................................................................................................
86
APÊNDICE 2 ................................................................................................................. 87
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Exemplar da espécie de ermitão Clibanarius antillensis (ANOMURA:
DIOGENIDAE) em laboratório ....................................................................................... 7
Figura 2. Exemplar da espécie de ermitão C. tibicen (ANOMURA: DIOGENIDAE) em
laboratório ........................................................................................................................ 7
Figura 3. Mapa esquemático das áreas de coleta localizadas no Ceará (A – Praia da
Pedra Rachada) e em São Paulo (B – Araçá, São Sebastião; C – Praia Grande, Ubatuba)
........................................................................................................................................ 21
Figura 4. Praia da Pedra Rachada, Paracuru, Ceará. A – Visão geral da praia,
mostrando os bancos de areia e os afloramentos rochosos repletos de macroalgas; B –
Pier da Petrobrás implantado na praia da Pedra Rachada; C – Currais de pesca
encontrados na porção leste da praia, em meio aos afloramentos rochosos; D – Vista dos
afloramentos rochosos e a diversidade algal ................................................................. 22
Figura 5. Região do Araçá. A – Planície areno-lamosa exposta em maré baixa. B –
Costão rochoso .............................................................................................................. 23
Figura 6. Costão rochoso da Praia Grande, Ubatuba, São Paulo, Brasil ...................... 24
Figura 7. Figura 7: Estágios de desenvolvimento dos ovos segundo Mantelatto &
Garcia (1999), evidenciando as mudanças na quantidade de vitelo e na morfologia do
embrião. A – Estágio I; B – Estágio II; C – Estágio III. Cr: Cromatóforo; MC:
Membrana Coriônica; O: Olho; Vi: Vitelo. ................................................................... 25
Figura 8. Distribuição de médias do Comprimento do Escudo Cefalotoráxico (CEC)
das fêmeas ovígeras do ermitão C. antillensis coletadas nas duas áreas de estudo (Praia
da Pedra Rachada, Paracuru, Ceará; Praia do Araçá, São Sebastião, São Paulo) ......... 28
Figura 9. Calcinus tibicen. Distribuição de médias do Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico (CEC) das fêmeas ovígeras coletadas nas duas áreas de estudo (Praia da
Pedra Rachada, Paracuru, Ceará; Praia Grande, Ubatuba, São Paulo) .......................... 29
Figura 10. C. antillensis: Fêmea ovígera e ovos aberrantes. A – Fêmea ovígera
portando ovos no estágio I e ovos aberrantes em seus pleópodos; B – Ovos aberrantes
evidenciando suas variações morfológicas; C e D – Ovos no estágio I e aberrantes,
ix
evidenciando suas diferenças de coloração e morfológicas. Ab: ovos aberrantes ou
infertilizados; E I: ovos no estágio I; Ple: pleópodo ...................................................... 30
Figura 11. Clibanarius antillensis. Fecundidade nas duas áreas estudadas da costa
brasileira. As regressões são baseadas nos dados logaritmizados obtidos com as fêmeas
carregando ovos recém liberados (estágio I). CEC = Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico, N = número de observações. A – Praia da Pedra Rachada (Paracuru –
CE) e B – Praia do Araçá (São Sebastião – SP) ............................................................ 31
Figura 12. Figura 11: Clibanarius antillensis. Comparação entre o volume dos ovos nos
três estágios de desenvolvimento das duas populações estudadas na costa brasileira nas
seguintes localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São
Sebastião – SP). E I – Estágio I; E II – Estágio II; E III – Estágio III ........................... 33
Figura 13. Calcinus tibicen. Fecundidade nas duas áreas estudadas da costa brasileira.
As regressões são baseadas nos dados logaritmizados obtidos com as fêmeas carregando
ovos recém liberados (estágio I). CEC = Comprimento do Escudo Cefalotoráxico, N =
número de observações. A – Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e B – Praia
Grande (Ubatuba – SP) .................................................................................................. 35
Figura 14. Calcinus tibicen. Comparação entre o volume dos ovos nos três estágios de
desenvolvimento das duas populações estudadas na costa brasileira nas seguintes
localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e Praia Grande (Ubatuba – SP). E
I – Estágio I; E II – Estágio II; E III – Estágio III ......................................................... 37
Figura 15: Clibanarius antillensis. Índice de Rendimento Reprodutivo (média e desvio
padrão; baseado no peso seco) das fêmeas das duas localidades estudadas: Praia da
Pedra Rachada (Paracuru – Ceará) e Praia do Araçá (São Sebastião – São Paulo)........ 38
Figura 16: Calcinus tibicen. Índice de Rendimento Reprodutivo (média e desvio
padrão; baseado no peso seco) das fêmeas das duas localidades estudadas: Praia da
Pedra Rachada (Paracuru – Ceará) e Praia Grande (Ubatuba – São Paulo)................... 39
Figura 17: Dimensões analisadas nas conchas. CAC – Comprimento da Abertura da
Concha; LAC – Largura da Abertura da Concha .......................................................... 56
Figura 18: Dimensão analisada nos ermitões. CEC – Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico. Modificado de Melo (1999) ................................................................. 57
x
Figura 19: Frequência de ocorrência dos epibiontes encontrados nas conchas de
gastrópodos ocupadas por C. antillensis na Praia da Pedra Rachada e na Praia do Araçá,
coletadas de Fevereiro de 2011 a Janeiro de 2012. Barras brancas = Praia do Araçá (São
Sebastião – SP); Barras pretas: Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) .................... 62
Figura 20: Epibiontes encontrados nas espécies de conchas de gastrópodes mais
ocupadas pelo ermitão C. antillensis nas duas áreas estudadas. A – Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São Sebastião – SP) ................................ 63
Figura 21: Epibiontes encontrados nas conchas de gastrópodos ocupadas por Calcinus
tibicen na Praia da Pedra Rachada e na Praia Grande, coletadas de Fevereiro de 2011 a
Janeiro de 2012. Barras brancas = Praia Grande (São Sebastião – SP); Barras pretas =
Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) ...................................................................... 68
Figura 22: Epibiontes encontrados nas espécies de conchas de gastrópodes mais
ocupadas pelo ermitão C. tibicen nas duas áreas estudadas. A – Praia da Pedra Rachada
(Paracuru – CE) e Praia Grande (São Sebastião – SP) .................................................. 69
Figura 23: Danos encontrados nas conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões
Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen nas áreas abordadas neste estudo. A –
Rachadura na Volta Corporal; B – Abertura Quebrada; C – Volta Corporal e Abertura
quebradas; D – Danos na Espira; E – Danos no sifão e Volta Corporal quebrada .........72
xi
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Clibanarius antillensis. Aumento do volume do ovo e perda de ovos durante
o período de incubação (estágios I a III). Comparação dos dados obtidos das duas
populações estudadas na costa brasileira nas seguintes localidades: Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São Sebastião – SP). E I – Estágio I; E II –
Estágio II; E III – Estágio III ......................................................................................... 33
Tabela 2: Calcinus tibicen. Aumento do volume do ovo e perda de ovos durante o
período de incubação (estágios I a III). Comparação dos dados obtidos das duas
populações estudadas na costa brasileira nas seguintes localidades: Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São Sebastião – SP). E I – Estágio I; E II –
Estágio II; E III – Estágio III ......................................................................................... 37
Tabela 3: Relação das espécies de conchas de gastrópodes e respectivas porcentagens
de ocupação pelos espécimes de ermitão da espécie Clibanarius antillensis nas duas
áreas coletadas (Praia da Pedra Rachada – CE e Praia do Araçá – SP). N = número total
de indivíduos que ocupavam as conchas; FNOV = fêmeas não ovígeras; FOV = fêmeas
ovígeras ......................................................................................................................... 59
Tabela 4: Clibanarius antillensis. Análises de Regressão para as relações entre os
ermitões e as dimensões analisadas pelas principais espécies de conchas ocupadas no
Ceará e em São Paulo. (N = Número de indivíduos; CEC = Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico; CAC = Comprimento da Abertura da Concha; LAC = Largura da
Abertura da Concha; r = Coeficiente de Correlação; t = valor do teste t de Student).
*Relação significante; ns = relação não significante ..................................................... 61
Tabela 5: Relação das espécies de conchas de gastrópodes e respectivas porcentagens
de ocupação pelos espécimes de ermitões da espécie Calcinus tibicen coletados nas duas
áreas coletadas (Praia da Pedra Rachada – CE e Praia Grande – SP). N = número total
de indivíduos que ocupavam as conchas; FNOV = fêmeas não ovígeras; FOV = fêmeas
ovígeras .......................................................................................................................... 64
Tabela 6: Calcinus tibicen. Análises de Regressão para as relações entre os ermitões e
as dimensões analisadas pelas principais espécies de conchas ocupadas no Ceará e em
São Paulo. (N = Número de indivíduos; CEC = Comprimento do Escudo
xii
Cefalotoráxico; CAC = Comprimento da Abertura da Concha; LAC = Largura da
Abertura da Concha; r = Coeficiente de Correlação; t = valor do teste t de Student).
*Relação significante; ns = relação não significante ..................................................... 66
Tabela 7: Frequências relativas de epibiontes encontrados em conchas de gastrópodes
ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen em áreas de
diferentes latitudes (Ceará e São Paulo) .........................................................................70
Tabela 8: Frequências relativas de ocorrência de danos nas diferentes regiões das
conchas ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen em áreas de
diferentes latitudes (Ceará e São Paulo) ........................................................................ 71
Tabela 9: Lista taxonômica e classificação dos principais epibiontes associados às
conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus
tibicen nas áreas de estudo e localização desses organismos nas regiões da concha .... 73
Xiii
RESUMO GERAL
Ecologia e biologia reprodutiva de duas espécies de caranguejos ermitões (Decapoda:
Anomura: Diogenidae): uma abordagem latitudinal
A biologia reprodutiva e a ecologia dos caranguejos-ermitões estão diretamente relacionadas
ao uso das conchas de gastrópodos, pois esses reservatórios podem influenciar de várias
formas a história de vida desses organismos. As conchas são substratos muito importantes que
funcionam também como agentes estruturadores da comunidade de organismos epibiontes no
ambiente marinho. Os ermitões apresentam uma ampla área de distribuição geográfica e a
amplitude de variação dos parâmetros de sua história natural, o que torna necessário os
estudos comparativos entre populações de diferentes áreas. O objetivo desse trabalho foi
analisar de forma comparativa diferentes aspectos reprodutivos (fecundidade, investimento
maternal nos ovos e esforço reprodutivo) e os ecológicos (ocupação de conchas e
caracterização dos epibiontes associados conchas) dos ermitões Clibanarius antillensis e
Calcinus tibicen em latitudes diferentes do Brasil. Exemplares desses ermitões foram
coletados manualmente durante marés baixas de sizígia a cada dois meses, de Fevereiro de
2011 a Janeiro de 2012 nas seguintes localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru, CE;
03°23'52" S e 39°00'47,2" O); Praia do Araçá (São Sebastião, SP, 23° 48'78, 1'' S e 45 ° 24'46,
9'' W) e Praia Grande (Ubatuba, SP; 23°27’98’’S e 45°03’49’’W). O tamanho das fêmeas
ovígeras, assim como os valores de fecundidade, volume dos ovos e esforço reprodutivo foram
maiores para as fêmeas das duas espécies coletadas nas localidades do estado de São Paulo.
Nas fêmeas coletadas nas localidades do estado do Ceará, houve a presença de ovos anormais,
de coloração esbranquiçada e morfologia variada. Esses ovos foram considerados inférteis ou
aberrantes e a sua presença influiu bastante nos parâmetros reprodutivos analisados para essas
espécies, acarretando numa menor fecundidade (presença de ovos no estágio I) e esforço
reprodutivo. A relação entre o tamanho das fêmeas e a produção de ovos foi significativa
apenas para as populações de São Paulo. Houve alterações do volume e perda de ovos durante
o desenvolvimento embrionário para as duas espécies estudadas. O volume interno médio das
conchas ocupadas pelas fêmeas ovígeras dos ermitões do presente estudo foi maior para as
populações de ermitões de São Paulo. A biomassa investida na produção de ovos variou entre
as populações, sendo que as fêmeas ovígeras do estado de São Paulo investiram uma maior
porcentagem (cerca de 20x) de seu peso na produção de sua massa de ovos, permitindo
hipotetizar acerca de uma variação latitudinal nesse investimento reprodutivo. O padrão de
ocupação de conchas foi diferente entre as populações e entre o sexo e condição reprodutiva
dos indivíduos. Fêmeas ovígeras mostraram uma maior especificidade na ocupação de
conchas. As relações entre as dimensões das conchas e o comprimento do escudo
cefalotoráxico dos ermitões foram positivas e em sua maioria significativas para as espécies de
conchas mais ocupadas. Em relação à epibiose, a maioria das conchas apresentaram
epibiontes, sendo os mais abundantes as algas calcárias, briozoários e poliquetas serpulídeos e
espirorbídeos. Alguns moluscos gastrópodos (Crepidula plana e desovas de Neritidae) e
bivalves (Crassostrea brasiliana, Isognomon bicolor e Sphenia antillensis) também foram
encontrados. Houve diferenças entre a porcentagem dos grupos de epibiontes encontrados
entre as áreas estudadas. Quanto aos danos nas conchas, foram caracterizados por: rachaduras
na volta corporal e espira; abertura da concha ou protoconcha quebradas e fissuras nos canais
sifonal. A maioria dos danos foi concentrada na região da abertura da concha, sugerindo
influência de atividades predatórias de braquiúros sobre as populações de ermitões ou até
mesmo de moluscos. As variações nos parâmetros reprodutivos e ecológicos encontradas para
essas espécies podem estar relacionadas à localização geográfica, devido aos diferentes tipos
de ambientes habitados por esses organismos. Isso pode influenciar a história de vida desses
organismos e ocasionar as variações latitudinais observadas nesse estudo.
Xiv
1
2
1. Classificação
Os crustáceos decápodos (Ordem Decapoda Latreille, 1802) formam um táxon
de alta diversidade, com cerca de 17.000 espécies descritas de organismos distribuídos
nos mais diferentes hábitats dos ambientes marinhos, dulcícolas e terrestres (MARTIN
& DAVIS, 2001; De GRAVE et al., 2009). São caracterizados, entre outros aspectos
pelo desenvolvimento de uma carapaça para incluir as câmaras branquiais e também
pela modificação dos primeiros três pares de apêndices torácicos como maxilípodos,
enquanto os cinco pares de apêndices torácicos remanescentes são os típicos pereópodos
(MCLAUGHLIN, 1980). São tipicamente representados pelos caranguejos, siris, falsos-
caranguejos, ermitões, tatuís, camarões, lagostins e lagostas (MCLAUGHLIN, 1980).
Entre os inúmeros táxons que compõem a ordem Decapoda, está a infraordem
Anomura MacLeay, 1838, que constitui um grupo de alta significância entre os
crustáceos marinhos (INGLE, 1993). São caracterizados por uma extensa variação
morfológica do abdome e do télson, apresentando a maior diversidade entre os
decápodos (MCLAUGHLIN, 1980). Esse táxon é dividido atualmente em sete
superfamílias: Lithodoidea Samouelle, 1819; Lomisoidea Bouvier, 1895; Galatheoidea
Samouelle, 1819; Aegloidea Dana, 1852; Hippoidea Latreille, 1825; Chirostyloidea,
Ortmann, 1892; e Paguroidea Latreille, 1803 (AHYONG et al., 2009; De GRAVE et
al., 2009; MCLAUGHLIN et al., 2010).
A superfamília Paguroidea Latreille, 1803, que inclui os caranguejos-ermitões, é
considerada um táxon monofilético (MCLAUGHLIN, 1983; SCHOLTZ & RICHTER,
1995; AHYONG et al., 2009). É dividido atualmente em seis famílias: Coenobitidae
Dana, 1851; Diogenidae Ortmann, 1892; Paguridae Latreille, 1802; Parapaguridae
Smith, 1882; Pylochelidae Bate, 1888; e Pylojacquesidae McLaughlin & Lemaitre,
2001 (MCLAUGHLIN et al., 2010).
Dentre as famílias que compõem os Paguroidea, a família Diogenidae é a
segunda mais diversa, formada atualmente por 20 gêneros e 425 espécies de ermitões
distribuídos mundialmente (MCLAUGHLIN et al., 2010). No Brasil, podem ser
encontrados oito gêneros de diogenídeos correspondendo aos seguintes números de
espécies (entre parênteses): Calcinus Dana, 1851 (1); Cancellus H. Milne Edwards,
1836 (1); Clibanarius Dana, 1852 (5); Dardanus Paul’son, 1875 (3); Isocheles
Stimpson, 1858 (1); Loxopagurus (Moreira, 1901) (1); Paguristes Dana, 1851 (10);
3
Petrochirus Stimpson, 1858 (1); sumarizando um total de 23 espécies brasileiras
(MELO, 1999).
2. Caracterização das espécies em estudo
2.1. Clibanarius antillensis
Clibanarius antillensis Stimpson, 1859 (Fig. 1) constitui uma espécie de ermitão
que é um habitante comum da região entre-marés, podendo ser encontrado entre as
cavidades das rochas, arrecifes e pradarias de fanerógamas marinhas (MELO, 1999). É
uma espécie de tamanho pequeno e de rápida movimentação (HAZLETT, 1966).
A espécie é caracterizada por apresentar a porção lateral do carpo, própodo e
dátilo das primeiras e segundas patas ambulatórias com uma faixa predominantemente
clara sobre um fundo verde escuro (MELO, 1999).
Clibanarius antillensis ocorre no Atlântico ocidental, desde Bermuda, Flórida,
Golfo do México, Panamá, Antilhas e norte da América do Sul até o Brasil, do estado
do Ceará até o estado de Santa Catarina (MELO, 1999).
No Brasil, os estudos já realizados com esta espécie foram referentes aos seus
aspectos populacionais e reprodutivos na região Sudeste (TURRA & LEITE, 1999;
2001) e Nordeste (OLIVEIRA, 2010); como também em relação aos seus aspectos
comportamentais, referentes à ocupação de conchas (FLOETER et al., 2000) e
reprodução (TURRA, 2005).
2.2. Calcinus tibicen
Calcinus tibicen (Herbst, 1791) (Fig. B) é uma espécie de ermitão tropical
bastante comum no litoral brasileiro, podendo ser encontrada em águas rasas da região
entre-marés até 30 metros de profundidade (MELO, 1999).
O ermitão C. tibicen é caracterizado por possuir quelípodos desiguais, de
coloração escura e alaranjada, desprovidos de espinhos e setas, sendo o esquerdo bem
mais forte que o direito (MELO, 1999).
Os estudos no Brasil já realizados acerca dessa espécie são bastante amplos,
muitos deles retratando a ocupação e seleção de conchas (GARCIA & MANTELATTO,
4
2001; MANTELATTO & GARCIA, 2000), o comportamento reprodutivo (TURRA &
LEITE, 2005), o crescimento relativo (FRANSOZO et al., 2003), a biologia
populacional (FRANSOZO & MANTELATTO, 1998; BATISTA-LEITE et al., 2005),
a biologia reprodutiva (MANTELATTO & GARCIA, 1999) e a morfologia do sistema
reprodutor (AMADIO & MANTELATTO, 2009).
A espécie se distribui geograficamente pelo Atlântico Ocidental, desde de
Bermuda, Flórida, Golfo do México, Antilhas, Panamá e países da América do Sul,
como Colômbia, Venezuela e Brasil. No litoral brasileiro, está distribuída do Ceará até
Santa Catarina, incluindo o arquipélago de Fernando de Noronha (RIEGER &
GIRALDI, 1997; MELO, 1999).
3. Aspectos Bioecológicos
Os caranguejos-ermitões são crustáceos que apresentam o abdome assimétrico e
pouco calcificado e que possuem suas estratégias de vida intimamente relacionadas ao
uso de conchas de moluscos gastrópodos, utilizando-as como um abrigo essencial à
sobrevivências desses organismos (HAZLETT, 1981).
As conchas fornecem para os ermitões a proteção contra predadores e estresses
ambientais (REESE, 1969), principalmente na retenção de água na maré baixa, nas
quais os indivíduos se agrupam, resultando numa adaptação contra a dessecação
(BERTNESS, 1981). A mobilidade e a proteção conferida pelas conchas devem
contribuir para a extensa distribuição desses caranguejos em todos os ambientes
marinhos (HAZLETT, 1981). Alguns ermitões podem, eventualmente, utilizar outras
formas de abrigo como conchas de moluscos escafópodos (Classe Scaphopoda), no caso
do gênero Pylopagurus A. Milne Edwards & Bouvier (1891) (HAZLETT, 1966); canais
de madeira, como observado no gênero Xylopagurus A. Milne Edwards, 1880
(RABAUD, 1941); e tubos de Polychaeta serpulídeos, como registrados para os gêneros
Discorsopagurus McLaughlin, 1974 e Orthopagurus Stevens, 1927, os quais adotaram
então um modo de vida “séssil” (CAINE, 1980).
Abrigos incomuns utilizados por ermitões foram registrados por Garcia et al.,
(2003): Dardanus venosus H. Milne Edwards, 1848, ocupando a concha do bivalve
Chama congregata Conrad, 1883; Paguristes erythrops Holthuis, 1959, habitando a
concha do gastrópodo Favartia cellulosa Conrad, 1846, totalmente recoberta pelo coral
5
Astrangia rathbuni Vaughan, 1906; Dardanus insignis Saussure, 1858 ocupando uma
concha da craca Amphibalanus venustus (Darwin, 1854) e uma concha do gastrópode
Fusinus brasiliensis (Grabau, 1904), totalmente recoberta por uma colônia arborescente
de briozoários. Os ermitões da família Parapaguridae, entre eles o gênero Parapagurus
Smith, 1879 podem se associar com antozoários zoantídeos (Zoantharia) que podem
estar associados a conchas ou diretamente aos ermitões (ATES, 2003).
Os ermitões apresentam uma enorme plasticidade na preferência por conchas em
campo (HAZLETT, 1981). A ocupação desses reservatórios é um fenômeno que pode
ser influenciado diretamente tanto pelo tamanho dos caranguejos (SAMUELSEN,
1970), como pelo sexo ou estado reprodutivo (MARKHAM, 1977; NEIL & ELWOOD,
1985).
É sabido que as conchas de gastrópodes constituem um recurso necessário para o
crescimento populacional e individual dos ermitões, mas sua disponibilidade pode ser
limitada em campo. Estas conchas podem ser obtidas rapidamente após a morte dos
gastrópodos (antes dela ser danificada ou destruída) (HAZLETT, 1981). Os ermitões
possuem quimiorreceptores que lhes proporciona uma orientação química para sítios
onde os gastrópodes são predados, principalmente por polvos, para que possam então se
apoderar das conchas (MCLEAN, 1974). As conchas também podem ser obtidas
diretamente de outro ermitão, através da movimentação de uma espécie de um ecótono
para outro, podendo partilhar conchas entre os dois ambientes (SPIGHT, 1977).
Conchas vazias adicionadas no ambiente podem ocasionar o aumento
populacional dos ermitões (YAMAGUCHI, 1938), mas de uma maneira geral são muito
raras ou ausentes, pois são logo utilizadas por esses crustáceos (PROVENZANO, 1960;
HAZLETT, 1966; 1970; CHILDRESS, 1972; KELLOGG, 1976; ABRAMS, 1978;
BERTNESS, 1980;). Esses reservatórios também podem acabar desaparecendo devido à
sua destruição pela presença de organismos epibiontes em excesso, predadores ou pelo
hidrodinamismo (CONOVER, 1976; STACHOWITSCH, 1977).
A troca de conchas consiste em um conjunto de complexos comportamentos
bastante ritualizados, que envolvem vários tipos de movimentos de partes corporais dos
ermitões, como extensões das patas ambulatórias e dos quelípodos, como forma de
reconhecimento das conchas (HAZLETT, 1966; 1972). As trocas de conchas podem
acontecer através de conflitos agonísticos entre os ermitões de uma mesma espécie
6
(HAZLETT, 1966), podendo também ocorrer uma competição interespecífica, quando
há sobreposição de nichos no uso das conchas, que pode ser evitada quando ocorre a
segregação de habitats entre as espécies (KURIS et al., 1981).
As relações entre ermitões e organismos associados influenciam bastante na
história de vida desses crustáceos. Organismos associados a ermitões e suas conchas são
principalmente os epibiontes (WILLIAMS & MCDERMOTT, 2004). Além da epibiose,
outra relação que pode se estabelecer entre os ermitões e outros organismos é o
mutualismo, que pode ser facultativo (CONOVER, 1976) ou obrigatório (FOX, 1965), o
qual pode ser exemplificado no caso das anêmonas que protegem os ermitões contra
predadores, principalmente polvos, e recebem deles restos de alimentos. O parasitismo
também é uma relação ecológica que pode ser frequente sobre os ermitões e é causado
principalmente por isópodos da família Bopyridae (MARKHAM, 2003) e pelo
poliqueto espionídeo do gênero Polydora, o qual se alimenta dos ovos dos ermitões
(WILLIAMS, 2002). Além disso, espécies comensais também podem se associar às
conchas ocupadas pelos ermitões, como o misidáceo Heteromysis harpax Hilgendorf,
1878 e o camarão alfeídeo Aretopsis amabilis De Man, 1910 (VANNINI et al., 1993).
A respeito de todas essas características de história de vida bastante relevantes e
diversificadas e pela grande riqueza em espécies e distribuição em vários tipos de
ambiente, os ermitões são um objeto de estudo promissor em ecologia e biologia
reprodutiva. O estudo das várias características desses organismos permite uma maior
compreensão de mecanismos evolutivos e da estruturação de comunidades de
invertebrados marinhos.
7
Figura 1: Exemplar do ermitão C. antillensis em laboratório.
Figura 2: Exemplar do ermitão C. tibicen em laboratório.
8
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12
Justificativa e Objetivos
13
JUSTIFICATIVA
As informações sobre aspectos reprodutivos e ecológicos dos caranguejos-
ermitões são ainda escassas para a região nordeste do Brasil, assim como também há
uma carência pronunciada sobre estudos comparativos quanto variação latitudinal. Este
estudo tem a importância de fornecer subsídios para a elucidação das características
reprodutivas intrínsecas à fecundidade, tanto como às relações ecológicas de ocupação
de conchas e presença de organismos epibiontes. Uma vez conhecidos, estes dados
proporcionarão um melhor entendimento das estratégias de vida das espécies estudadas,
trazendo futuras alternativas para sua conservação.
14
OBJETIVOS
1. Geral
Caracterizar de forma comparativa os aspectos reprodutivos e ecológicos dos
ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen entre duas diferentes latitudes do
Brasil, com a hipótese de que há uma variação latitudinal desses parâmetros ocasionada
por diferenças ambientais.
2. Específicos
- Comparar os aspectos reprodutivos das duas espécies de ermitão em estudo,
tais como a fecundidade, tamanho e volume dos ovos e investimento reprodutivo;
- Caracterizar a ocupação e a qualidade de conchas de gastrópodes utilizadas
pelas duas espécies de ermitão em questão nas diferentes áreas estudadas;
- Caracterizar a comunidade de organismos epibiontes associados às conchas de
gastrópodes ocupadas pelas duas espécies de ermitões em estudo nas diferentes áreas
abordadas.
15
CAPÍTULO I:
Estratégias reprodutivas de duas espécies de
caranguejos-ermitões (Anomura: Diogenidae)
em latitudes diferentes do Brasil: fecundidade e
esforço reprodutivo
16
RESUMO
Título: Estratégias reprodutivas de duas espécies de caranguejos-ermitões
(Anomura: Diogenidae) em latitudes diferentes do Brasil: fecundidade e esforço
reprodutivo
O objetivo desse trabalho é analisar de forma comparativa diferentes aspectos
reprodutivos (fecundidade, investimento maternal nos ovos e esforço reprodutivo) dos
ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen em latitudes diferentes do Brasil.
Exemplares desses ermitões foram coletados manualmente durante marés baixas de
sizígia a cada dois meses, de Fevereiro de 2011 a Janeiro de 2012 nas seguintes
localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru, CE; 03°23'52" S e 39°00'47,2" O); Praia
do Araçá (São Sebastião, SP, 23 ° 48'78, 1'' S e 45 ° 24'46, 9'' W) e Praia Grande
(Ubatuba, SP; 23°27’98’’S e 45°03’49’’W). O tamanho das fêmeas ovígeras, assim
como os valores de fecundidade, volume dos ovos e esforço reprodutivo foram maiores
para as fêmeas das duas espécies coletadas nas localidades do estado de São Paulo. Nas
fêmeas coletadas nas localidades do estado do Ceará, houve a presença de ovos
anormais, de coloração esbranquiçada e morfologia variada. Esses ovos foram
considerados inférteis ou aberrantes e a sua presença influiu bastante nos parâmetros
reprodutivos analisados para essas espécies, acarretando numa menor fecundidade
(presença de ovos no estágio I) e esforço reprodutivo. A relação entre o tamanho das
fêmeas e a produção de ovos foi significativa apenas para as populações de São Paulo.
Houve alterações do volume e perda de ovos durante o desenvolvimento embrionário
para as duas espécies estudadas. O volume interno médio das conchas ocupadas pelas
fêmeas ovígeras dos ermitões do presente estudo foi maior para as populações de
ermitões de São Paulo. A biomassa investida na produção de ovos variou entre as
populações, sendo que as fêmeas ovígeras do estado de São Paulo investiram uma maior
porcentagem de seu peso na produção de sua massa de ovos. As variações na biologia
reprodutiva encontradas para essas espécies podem estar relacionadas à localização
geográfica das espécies (variação latitudinal), devido as características da história de
vida desses organismos associados a habitats com características diferentes.
Palavras-chave: Investimento maternal, Clibanarius antillensis, Calcinus tibicen
17
ABSTRACT
Title: Reproductive Strategies of two species of hermit crabs (Anomura:
Diogenidae) at different latitudes in Brazil: fecundity and reproductive effort
The aim of this study is to do a comparative analysis of different aspects of a
reproductive biology (fecundity, maternal investment in eggs and reproductive effort) of
hermit crabs Clibanarius antillensis and Calcinus tibicen at different latitudes in Brazil.
Samples of these hermits crabs species were manually collected during spring low tides
in a two months basis, from February 2011 to January 2012 at the following locations:
Pedra Rachada Beach (Paracuru - CE, 03°23'52" S and 39°00'47,2" W); Araçá Beach
(São Sebastião, SP, 23°48'78,1'' S and 45°24'46,9'' W) and Grande Beach (Ubatuba, SP,
23°27'98'' S and 45°03'49'' W). The size of ovigerous females, as well as the fecundity
values, egg volume and reproductive effort were higher for females of both species
collected in localities of the state of São Paulo. In females collected in localities of the
state of Ceará, there was the presence of abnormal eggs, whitish and with varying
morphology. These eggs were infertile or considered aberrant and their presence
influenced greatly in reproductive parameters analyzed for these species, resulting in
lower fertility (presence of eggs in stage I) and reproductive effort. The relationship
between size of females and egg production was significant only for the populations
collected in São Paulo. There were changes in volume and loss of eggs during
embryonic development for both species. The internal volume average of occupied
shells by ovigerous females of this study was higher for hermit populations of São
Paulo. Biomass invested in egg production varied between populations, but ovigerous
females of São Paulo invested a higher percentage of their weight in the production of
its egg mass. Variation in reproductive biology found for these species may be related to
geographic location (latitudinal variation), due to life story characteristics of these
organisms associated to habitats with different characteristics.
Keywords: Maternal investment, Clibanarius antillensis, Calcinus tibicen
18
1. INTRODUÇÃO
A biologia reprodutiva dos caranguejos-ermitões está intimamente relacionada à
utilização das conchas de gastrópodes na proteção do seu abdome não calcificado. O
uso de conchas danificadas tende a induzir uma menor fecundidade comparada com
conchas adequadas (CHILDRESS, 1972; FOTHERINGHAM, 1976a).
As dimensões de tamanho e o volume interno das conchas ocupadas também
podem influenciar o potencial reprodutivo dos ermitões, pois conchas muito grandes
vão requerer um gasto excepcional de energia para serem transportadas e conchas muito
pequenas vão impedir o crescimento dos ermitões. Além de que, um reduzido volume
interno das conchas pode ocasionar problemas na acomodação e oxigenação dos ovos
produzidos por esses crustáceos (FOTHERINGHAM, 1976a).
As estratégias reprodutivas dos ermitões, assim como de muitos outros
invertebrados marinhos estão relacionadas ao número (fecundidade) e tamanho dos ovos
produzidos. De uma forma geral, esses fatores são inversamente relacionados. Uma alta
fecundidade corresponde a ovos de tamanho pequeno, enquanto uma baixa fecundidade
corresponde a ovos de tamanho grande (LAPTIKHOVSKY, 2006).
O tamanho do ovo é um fator característico de cada espécie, mas também pode
variar dentro das populações sazonalmente ou também devido a diferenças no tamanho
das fêmeas ou na disponibilidade de alimento em campo (LAPTIKHOVSKY, 2006). O
volume dos ovos é considerado um forte indicador do investimento energético no
desenvolvimento embrionário e provê informações relevantes para o entendimento das
estratégias reprodutivas (TORATI & MANTELATTO, 2008).
Esses parâmetros são bastante importantes para determinar o potencial
reprodutivo das espécies, possibilitando uma maior compreensão das formas de
adaptação reprodutiva às condições ambientais (SASTRY, 1983).
A fecundidade pode apresentar variações sazonais e latitudinais nos crustáceos
decápodos (NYBLADE, 1974). A amplitude dessas variações observadas nas
estratégias reprodutivas desses organismos tem sido relacionada com vários fatores,
como o tamanho, o número e a viabilidade dos ovos, o tipo de desenvolvimento larval,
as taxas de sobrevivência das larvas, os cuidados durante a incubação, o grau de
fertilidade (MANTELATTO, 1995) e ainda variações no tamanho da fêmea,
19
distribuição latitudinal da espécie alvo e adaptação desta ao habitat (MANTELATTO &
FRANSOZO, 1997).
O esforço reprodutivo (Reproductive Effort – RE) de uma espécie é uma
característica de bastante importância na evolução de sua história de vida. Ele pode ser
definido como a fração de energia destinada à reprodução a partir da total energia
disponível (TINKLE & HADLEY 1975). Esse parâmetro reprodutivo é de difícil
determinação do ponto de vista prático, podendo ser estimado através do índice de
rendimento reprodutivo (Reproductive Output – RO), o qual pode ser definido como a
biomassa investida na produção de ovos pelas fêmeas.
Os estudos sobre fecundidade são importantes para determinar o potencial
reprodutivo das populações. Essas análises, quando realizadas de forma comparativa
sobre espécies que ocorrem em uma área geográfica ampla, constituem ferramentas de
elevada importância para entender os mecanismos adaptativos relacionados às
diferentes condições ambientais (STEARNS, 1992). Tais informações podem auxiliar
na resolução de problemas taxonômicos e estabelecer relações filogenéticas entre vários
grupos de crustáceos (MANTELATTO et al., 2010).
20
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Coleta do Material
Fêmeas ovígeras de caranguejos-ermitões foram coletadas manualmente durante
marés baixas de sizígia, durante o período de aproximadamente 2h, com o objetivo de
coletar um número considerável de espécimes de diferentes tamanhos. Os animais
foram coletados a cada dois meses durante aproximadamente um ano (Fevereiro de
2011 a Fevereiro de 2012) nas seguintes localidades da costa brasileira (Figura 3).
A Praia da Pedra Rachada (Figura 4) localiza-se no município de Paracuru,
Ceará (03º23’53’’E; 39º00’38’’W), aproximadamente a 90 km da capital Fortaleza, no
litoral oeste do Ceará. A área compreende uma faixa de cerca de 3 km de extensão de
recifes de arenito, interrompidos por bancos de areia e acessíveis somente durante as
marés baixas. É uma praia marcada pela presença de muitas espécies de algas e
apresenta a maior diversidade de espécies de invertebrados marinhos, comparada a
outras praias da costa oeste do litoral cearense (MATTHEWS-CASCON & LOTUFO,
2006).
A praia do Araçá (Figura 5) (23°48’78,1’’S; 45°24’46,9’’W) é localizada em
uma baía, numa região que mantém um dos últimos remanescentes de vegetação de
manguezal do litoral de São Sebastião. É uma área de planície protegida, formada por
sedimentos areno-lamosos e cascalhos, sendo descoberta inteiramente em períodos de
marés baixas de sizígia (AMARAL et al., 2010).
A Praia Grande (Figura 6) (23°27’98’’S; 45°03’49’’W) é localizada na cidade
de Ubatuba, no estado de São Paulo. É constituída por agrupamentos de rochas e
pedregulhos dispostos de forma irregular, formando fendas e refúgios naturais para os
organismos marinhos e apresentando regimes de maré semi-diurnas com amplitude de
cerca de dois metros (TURRA & LEITE, 2000).
21
Figura 3. Mapa esquemático das áreas de coleta localizadas no Ceará (A – Praia da
Pedra Rachada) e em São Paulo (B – Araçá, São Sebastião; C – Praia Grande, Ubatuba).
A
B
C
22
Figura 4. Praia da Pedra Rachada, Paracuru, Ceará. A – Visão geral da praia, mostrando
os bancos de areia e os afloramentos rochosos repletos de macroalgas; B – Pier da
Petrobrás implantado na praia da Pedra Rachada; C – Currais de pesca encontrados na
porção leste da praia, em meio aos afloramentos rochosos; D – Vista dos afloramentos
rochosos e da diversidade algal.
23
Figura 5. Região do Araçá. A – Planície areno-lamosa exposta em maré baixa. B –
Costão rochoso
24
Figura 6. Costão rochoso da Praia Grande, Ubatuba, São Paulo, Brasil.
2.2. Produção de ovos
2.2.1. Classificação dos estágios de desenvolvimento dos ovos
As fêmeas ovígeras foram colocadas em placas de Petri para a visualização dos
estágios embrionários, com o auxílio de um microscópio estereoscópico. O estágio
embrionário (Figura 7) foi determinado a partir do princípio proposto por Boolootian et
al. (1959) e modificado por Mantelatto & Garcia (1999), seguindo as seguintes
características:
1) Estágio I (Inicial)
Sem evidência do desenvolvimento do olho composto. Vitelo ocupando de 75-
100% do volume de cada ovo.
2) Estágio II (Intermediário)
Presença de olhos pequenos e alongados. Vitelo ocupando de 50-75% do volume
de cada ovo.
3) Estágio III (Final)
Olhos compostos bem desenvolvidos. Vitelo ocupando de 25-50% do volume de
cada ovo.
25
Figura 7. Estágios de desenvolvimento dos ovos do ermitão Calcinus tibicen, segundo o
proposto por Mantelatto & Garcia (1999), evidenciando as mudanças na quantidade de
vitelo e na morfologia do embrião. A – Estágio I; B – Estágio II; C – Estágio III. Cr:
Cromatóforo; MC: Membrana Coriônica; O: Olho; Vi: Vitelo.
2.2.2. Contagem e Mensuração das fêmeas e dos ovos
Foram escolhidas 30 fêmeas de cada população para a realização das análises.
As fêmeas de ermitões foram removidas de suas conchas com uma pinça ou com o
auxílio de uma morsa de bancada. Foi medido o Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico (CEC) que consiste na distância vai da extremidade do rostro até o sulco
26
em forma de “V” na margem posterior. As medidas foram feitas com um paquímetro de
0,01 mm de precisão.
A massa de ovos de cada fêmea foi removida cuidadosamente de seus
pleópodos, colocada em uma placa de Petri, e os ovos foram contados com o auxílio de
um estereomicroscópio de dissecação. Foram selecionados arbitrariamente 15 ovos de
cada fêmea ovígera para serem mensurados o diâmetro menor (d1) e o maior (d2), para
posteriormente calcular seu volume, a partir da fórmula:
V = π x (d1)2x (d2) / 6
Onde, V = volume do embrião (mm³), d1 = diâmetro menor do ovo e d2 =
diâmetro maior do ovo.
Essa metodologia foi aplicada para os ovos nos três estágios de desenvolvimento
para verificar uma possível mudança no número, volume e forma dos ovos durante o
período de incubação. Após a determinação do volume de cada um dos 15 ovos, era
calculado o volume médio do ovo para cada fêmea ovígera.
2.3. Cálculo do Esforço Reprodutivo (Reproductive Output – RO)
Após a medição dos ovos, eles foram lavados com água destilada. A água
intersticial foi removida pela ação absorvente de um papel de filtro. Os ovos foram
levados a uma estufa, onde foram secos a 50° C, durante um período de 24h, até atingir
um peso seco constante. Os ovos foram pesados com o auxílio de uma balança analítica
com uma precisão de 0,0001g.
Esses mesmos procedimentos foram aplicados para as fêmeas ovígeras que
tiveram seus ovos retirados dos pleópodos, exceto que o peso seco foi obtido após 48
horas (LARDIES & WERTHMANN, 1997)
O esforço reprodutivo foi estimado através do Índice de Rendimento
Reprodutivo (Reproductive Output – RO), através de um cálculo executado apenas para
fêmeas com ovos no estágio I (inicial), a partir da seguinte fórmula:
RO = peso seco total da massa de ovos das fêmeas / peso seco total da fêmea sem
ovos
27
Para a análise de fecundidade foram incluídas apenas as fêmeas no estágio I
(inicial), devido a provável perda de ovos e mudanças no volume que ocorrem durante o
desenvolvimento embrionário.
2.4. Análise dos dados
O teste de Kolmogorov-Smirnov foi utilizado para testar a normalidade dos
dados referente ao comprimento do escudo cefalotoráxico (CEC).
O teste t de Student foi utilizado para detectar diferenças significativas entre os
tamanhos das fêmeas ovígeras entre as diferentes localidades.
Foram utilizadas regressões lineares para descrever as relações entre o CEC e o
com o número de ovos recém liberados pelas fêmeas (Estágio I). Os dados referentes a
esta análise foram padronizados através da transformação logarítimica (ln x) .
A Análise de Variância (ANOVA – um critério) com Teste de Tukey a
posteriori foi aplicada para detectar as alterações no volume e a perda de ovos durante o
desenvolvimento embrionário.
O coeficiente de correlação de Pearson foi utilizado para verificar a relação entre
o volume interno das conchas e o número de ovos produzidos.
O teste de Mann-Whitney (Teste U) foi utilizado para verificar as diferenças no
esforço reprodutivo das fêmeas entre as áreas estudadas.
Todas as análises foram realizadas com um nível de significância (α) de 95%
(ZAR, 1989).
28
3. RESULTADOS
3.1. Fêmeas ovígeras
3.1.1. Clibanarius antillensis
O tamanho médio das fêmeas ovígeras analisadas variou de 2,17 a 3,04 mm
(2,67 ± 0,21 mm) na praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e de 2,87 a 3,82 mm (3,29
± 0,33 mm) na praia do Araçá (São Sebastião – SP) e foi significativamente diferente
entre as áreas estudadas (t = -10,983; p < 0,0001) (Figura 8).
Figura 8. Clibanarius antillensis. Distribuição de médias do Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico (CEC) das fêmeas ovígeras coletadas nas duas áreas de estudo (Praia da
Pedra Rachada, Paracuru, Ceará; Praia do Araçá, São Sebastião, São Paulo).
3.1.2. Calcinus tibicen
O tamanho médio das fêmeas ovígeras analisadas variou de 2,62 a 4,63 mm
(média de 3,73 ± 0,52 mm) na praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e 3,75 a 5,52
mm (4,62 ± 0,45 mm) na praia Grande (Ubatuba – SP) e foi significativamente diferente
entre as áreas estudadas (t = -7,4292, p < 0,0001) (Figura 9).
29
Figura 9. Calcinus tibicen. Distribuição de médias do Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico (CEC) das fêmeas ovígeras coletadas nas duas áreas de estudo (Praia da
Pedra Rachada, Paracuru, Ceará; Praia Grande, Ubatuba, São Paulo).
3.2. Produção e perda de ovos
3.2.1. Clibanarius antillensis
O número de ovos produzidos das fêmeas analisadas na praia da Pedra Rachada
variou de 15 (CEC = 2,61 mm) a 200 (CEC = 2,61 mm). O número médio de ovos
recém-produzidos (Estágio I) foi de 97,54 ± 45,96 (n = 11), aumentando para 126,8 ±
38,70 (n = 5) no estágio II e diminuindo para 81,21 ± 47,93 (n = 14) no estágio III
(Tabela X). Houve a presença de ovos infertilizados ou aberrantes, de coloração
esbranquiçada, diferente da coloração alaranjada habitual dos ovos nos três estágios
descritos e de morfologia variada (forma de V, alongados, etc). Esses ovos foram
encontrados juntamente com os ovos nos estágio I (Fig. 10) ou de forma única nos
pleópodos. O número médio de ovos aberrantes encontrados foi de 94,45 ± 50,59, sendo
que quando juntos os ovos no estágio I, a média foi de 80,88 ± 26,85, e quando nos
pleópodos havia unicamente esse tipo de ovo, a média foi de 99,54 ± 56,77. A produção
de ovos não aumentou significativamente com o tamanho do escudo cefalotoráxico das
fêmeas (R² = 0,0187; p = 0,68ns
) (Figura 11).
30
Figura 10. Clibanarius antillensis. Fêmea ovígera e ovos aberrantes. A – Fêmea ovígera
portando ovos no estágio I e ovos aberrantes em seus pleópodos; B – Ovos aberrantes
evidenciando suas variações morfológicas; C e D – Ovos no estágio I e aberrantes,
evidenciando suas diferenças de coloração e morfológicas. Ab: ovos aberrantes ou
infertilizados; E I: ovos no estágio I; Ple: pleópodo.
Na Praia do Araçá, o número de ovos produzidos pelas fêmeas analisadas variou
de 139 (CEC = 2,87 mm) a 864 (CEC = 3,79 mm). O número médio de ovos recém-
produzidos (Estágio I) foi de 499,87 ± 204,94 (n = 16), decrescendo para 265 ± 77,11 (n
= 8) no estágio II e para 226,66 ± 131,81 no estágio III (Tabela 1). A produção de ovos
aumentou significativamente com o tamanho das fêmeas (R² = 0,9989; p < 0,0001)
(Figura 11).
31
Figura 11. Clibanarius antillensis. Fecundidade nas duas áreas estudadas da costa
brasileira. As regressões são baseadas nos dados logaritmizados obtidos com as fêmeas
carregando ovos recém-liberados (estágio I). CEC = Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico, N = número de observações. A – Praia da Pedra Rachada (Paracuru –
CE) e B – Praia do Araçá (São Sebastião – SP).
y = 0,8174x + 3,6685
R² = 0,0187
N = 11
3
3.5
4
4.5
5
5.5
0.6 0.7 0.8 0.9 1 1.1 1.2
Ln
do
n°
de
ovo
s
Ln do Comprimento do Escudo Cefalotoráxico (CEC, mm)
A
y = 0.8238 - 0.8072
R² = 0.9989
N = 15
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
0.3
0.35
1.05 1.1 1.15 1.2 1.25 1.3 1.35
Ln d
o n
° de
ovos
Ln do Comprimento do Escudo Cefalotoráxico (CEC, mm)
B
32
A perda de ovos no decorrer do desenvolvimento embrionário (E I – III) foi
detectada nas duas populações estudadas (Tabela 1), com uma porcentagem menor e
não significativa de perda na população da Praia da Pedra Rachada (CE) (16,74%) (F =
1,8445; p = 0,1759ns
) e uma significativa porcentagem de perda na população da Praia
do Araçá (SP) (36,62%) (F = 7,5121; p = 0,0029*; Teste de Tukey a posteriori, p <
0,05).
Com relação ao volume, ovos menores foram encontrados na população do
estado do Ceará, onde o volume médio dos ovos aumentou de 0,0154 mm³ (Estágio I)
para 0,0255 mm³ (Estágio III), mostrando um aumento de 65,45% de volume durante o
desenvolvimento embrionário. Fêmeas ovígeras da população do estado de São Paulo
produziram ovos consideravelmente maiores, com o volume médio aumentando de
0,0202 mm³ (Estágio I) para 0,0342 mm³ (Estágio III), caracterizando um incremento de
69,3% no volume dos ovos durante o desenvolvimento embrionário (Tabela 1). A
comparação entre o volume dos ovos nos três estágios entre as duas áreas estudas pode
ser observada na Figura 12.
Na população do estado do Ceará não houve alteração significativa do volume
dos ovos recém-liberados (Estágio I) para o Estágio II, mas entre os estágios I e III, e
entre II e III, as alterações do volume foram significativas (F = 14,0045; p = 0,0002;
Teste de Tukey a posteriori, p < 0,05). Já para a população do estado de São Paulo,
houve alterações significativas entre o estágio I e os estágios II e III, mas não entre o
estágio II e III (F = 14,4049; p = 0,0002; Teste de Tukey a posteriori, p < 0,05).
O volume interno médio das conchas ocupadas pelo ermitão C. antillensis foi
menor (0,73 ± 0,19 mL) na Praia da Pedra Rachada e maior (1,87 ± 0,98 mL) na Praia
do Araçá. O volume interno não foi significativamente correlacionado com o número de
ovos carregado nos pleópodos das fêmeas (r = 0,076; t = 0,4077; n = 30; gl = 28; p =
0,6866ns
– Praia da Pedra Rachada; r = 0,34; t = 1,9087; n = 30; gl = 28; p = 0,0665ns
–
Praia Grande).
33
Tabela 1. Clibanarius antillensis. Aumento do volume do ovo e perda de ovos durante o
período de incubação (estágios I a III). Comparação dos dados obtidos das duas
populações estudadas na costa brasileira nas seguintes localidades: Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São Sebastião – SP). E I – Estágio I; E II –
Estágio II; E III – Estágio III.
Praia da Pedra Rachada
(Paracuru – CE)
03º23’53’’E; 39º00’38’’W
Praia do Araçá
(São Sebastião – SP)
(23°48’78,1’’S; 45°24’46,9’’W)
Aumento do
Volume do Ovo (%)
E I – II 12,58 39,22
E II – III 46,95 20,83
E I – III 65,45 69,43
Perda de Ovos (%)
E I – II – 48,76
E II - III 35,95 41,84
E I – III 16,72 36,72
Figura 12. Clibanarius antillensis. Comparação entre o volume dos ovos nos três
estágios de desenvolvimento das duas populações estudadas na costa brasileira nas
seguintes localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São
Sebastião – SP). E I – Estágio I; E II – Estágio II; E III – Estágio III.
34
3.2.2. Calcinus tibicen
O número de ovos produzidos das fêmeas analisadas na praia da Pedra Rachada
variou de 12 (CEC = 4,52 mm) a 221 (CEC = 3,96 mm). O número médio de ovos
recém-produzidos (Estágio I) foi de 161,07 ± 47,89 (N = 13), decrescendo para 107,5 ±
21,37 no estágio II (N = 4) e 62,23 ± 34,08 (N =13) no estágio III (Tabela 2). A
produção de ovos não aumentou significativamente com o tamanho das fêmeas (R² =
0,0519, p = 0,5402). Houve a presença de ovos infertilizados ou aberrantes, de
coloração esbranquiçada, diferente da coloração alaranjada habitual dos ovos nos três
estágios descritos e de morfologia variada (forma de V, alongados, etc). Esses ovos
foram encontrados juntamente com os ovos nos estágio I ou de forma única nos
pleópodos. O número médio de ovos aberrantes encontrados foi de 99,5 ± 65,04, sendo
que quando juntos aos ovos no estágio I, a média foi de 65,28 ± 31,72, e quando nos
pleópodos havia unicamente esse tipo de ovo, a média foi de 179,33 ± 48,5. A produção
de ovos não aumentou significativamente com o tamanho do escudo cefalotoráxico das
fêmeas (R² = 0,0519; p = 0,5402ns
) (Figura 13).
Na Praia Grande, a fecundidade variou de 371 (CEC = 3,75 mm) a 1477 (CEC =
4,87 mm). O número médio de ovos recém-produzidos (Estágio I) foi de 676,82 ±
305,33 (N = 17) diminuindo para 664 ± 336,42 (N = 7) no estágio II e 483 ± 215,77 (N
= 6) no estágio III (Tabela 2). A produção de ovos aumentou significativamente com o
tamanho do escudo cefalotoráxico das fêmeas (R² = 0,9986; p < 0,0001) (Figura 13).
A perda de ovos no decorrer do desenvolvimento embrionário (E I – III) foi
detectada nas duas populações estudadas (Tabela 2), com uma porcentagem maior e não
significativa de perda na população da Praia da Pedra Rachada (CE) (61,36%) (F =
20,0348; p < 0,0001; Teste de Tukey a posteriori, p <0,01) e menor e não significativa
porcentagem de perda na população da Praia Grande (SP) (28,63%) (F = 0,9804; p =
0,6099ns
) (Tabela 2).
35
Figura 13. Calcinus tibicen. Fecundidade nas duas áreas estudadas da costa brasileira.
As regressões são baseadas nos dados logaritmizados obtidos com as fêmeas carregando
ovos recém-liberados (estágio I). CEC = Comprimento do Escudo Cefalotoráxico, N =
número de observações. A – Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e B – Praia
Grande (Ubatuba – SP).
y = 0.5668x + 4.2774
R² = 0.0519
N = 13
3
3.5
4
4.5
5
5.5
6
0.9 1 1.1 1.2 1.3 1.4 1.5 1.6
Ln
do
n°
de
ovo
s
Ln do Comprimento do Escudo Cefalotoráxico (CEC, mm)
A
y = 0,6623x - 0,59
R² = 0,9986
N = 17
0.2
0.25
0.3
0.35
0.4
0.45
0.5
0.55
1.2 1.3 1.4 1.5 1.6 1.7 1.8
Ln N
° d
e o
vo
s
Ln do Comprimento do Escudo Cefalotoráxico (CEC, mm)
B
36
Com relação ao volume, ovos menores foram encontrados na população do
estado do Ceará, onde o volume médio dos ovos aumentou de 0,0159 mm³ (Estágio I)
para 0,0311 mm³ (Estágio III), mostrando um aumento de 95,65% de volume durante o
desenvolvimento embrionário. Fêmeas ovígeras da população do estado de São Paulo
produziram ovos consideravelmente maiores, com o volume médio aumentando de
0,0257 mm³ (Estágio I) para 0,0561mm³ (Estágio III), caracterizando um incremento de
118,29 % no volume dos ovos durante o desenvolvimento embrionário (Tabela 2). A
comparação entre o volume dos ovos nos três estágios entre as duas áreas estudas pode
ser observada na Figura 14.
Na população do estado do Ceará não houve alteração significativa do volume
dos ovos recém-liberados (Estágio I) para o Estágio II, mas entre os estágios I e III, e
entre II e III, as alterações do volume foram significativas (F = 16,4093; p < 0,0001;
Teste de Tukey a posteriori, p < 0,05). Já para a população do estado de São Paulo,
houve alterações significativas entre os três estágios de desenvolvimento embrionário (F
= 31,0327; p < 0,0001; Teste de Tukey a posteriori, p < 0,05).
O volume interno das conchas ocupadas pelas fêmeas ovígeras variou de 0,3 a
17 mL (média de 2,93 ± 3,56) na Praia da Pedra Rachada e de 2,1 a 20 mL (média de
7,16 ± 4,32) na Praia Grande. O volume interno não foi significativamente
correlacionado com o número de ovos carregado nos pleópodos das fêmeas ovígeras na
Praia da Pedra Rachada (r = 0,36; t = 2,0374; gl = 28; p < 0,0511ns
), mas na Praia
Grande essa correlação foi significativa (r = 0,698; t = 5,1580; n = 30; gl = 28; p <
0,0001).
37
Tabela 2. Calcinus tibicen. Aumento do volume do ovo e perda de ovos durante o
período de incubação (estágios I a III). Comparação dos dados obtidos das duas
populações estudadas na costa brasileira nas seguintes localidades: Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São Sebastião – SP). E I – Estágio I; E II –
Estágio II; E III – Estágio III.
Praia da Pedra Rachada
(Paracuru – CE)
03º23’53’’E, 39º00’38’’W
Praia Grande
(Ubatuba – SP)
23°27’98’’S; 45°03’49’’W
Aumento do
Volume do Ovo (%)
E I – II 33,59 66,16
E II – III 46,60 32,90
E I – III 95,65 118,29
Perda de Ovos (%)
E I – II 32,26 1,89
E II - III 42,11 27,26
E I – III 61,36 28,63
Figura 14. Calcinus tibicen. Comparação entre o volume dos ovos nos três estágios de
desenvolvimento das duas populações estudadas na costa brasileira nas seguintes
localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE) e Praia Grande (Ubatuba – SP). E
I – Estágio I; E II – Estágio II; E III – Estágio III.
38
3.3. Esforço Reprodutivo (Reproductive Output – RO)
3.3.1. Clibanarius antillensis
Com base no peso seco das fêmeas ovígeras e das massas de ovos, considerando
exclusivamente os ovos recém-liberados, o índice de esforço reprodutivo médio foi de
0,03 (± 0,02) na Praia da Pedra Rachada e 0,21 (± 0,11) na Praia do Araçá (Figura 15).
A massa de ovos compreendeu uma média de 6,29% e 21,28% o peso seco das fêmeas
nas respectivas áreas. O RO foi significativamente diferente entre as duas áreas
estudadas (U = 4,00; p < 0,0001).
Figura 15. Clibanarius antillensis. Índice de Rendimento Reprodutivo (média e desvio
padrão; baseado no peso seco) das fêmeas das duas localidades estudadas: Praia da
Pedra Rachada (Paracuru – Ceará) e Praia do Araçá (São Sebastião – São Paulo).
Ceará São Paulo
Localidades
0.00
0.02
0.04
0.06
0.08
0.10
0.12
0.14
0.16
0.18
0.20
0.22
0.24
0.26
0.28
0.30
Índ
ice
de
Esfo
rço R
epro
dutiv
o (R
epro
duc
tive
Outp
ut - R
O)
39
3.3.2. Calcinus tibicen
Com base no peso seco das fêmeas ovígeras e das massas de ovos, considerando
exclusivamente os ovos recém-liberados, o índice de esforço reprodutivo médio foi de
0,03 (± 0,02) na Praia da Pedra Rachada e 0,13 (± 0,08) na Praia Grande (Figura 16). A
massa de ovos compreendeu em média cerca de 3,13% o peso seco das fêmeas ovígeras
na Praia da Pedra Rachada e 12,71% na Praia Grande. O RO foi significativamente
diferente entre as duas áreas estudadas (U = 13,00; p < 0,0001).
Figura 16: Calcinus tibicen. Índice de Rendimento Reprodutivo (média e desvio padrão;
baseado no peso seco) das fêmeas das duas localidades estudadas: Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – Ceará) e Praia Grande (Ubatuba – São Paulo).
Ceará São Paulo
Localidades
0.00
0.02
0.04
0.06
0.08
0.10
0.12
0.14
0.16
0.18
0.20
Índ
ice
de
Esf
orç
o R
epro
du
tiv
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Rep
rod
uct
ive
Ou
tpu
t -
RO
)
40
4. DISCUSSÃO
4.1. Fêmeas Ovígeras
O tamanho das fêmeas ovígeras de Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen
exibiu um padrão latitudinal, com fêmeas menores localizadas no estado do Ceará
(menor latitude) e os maiores no estado de São Paulo (maior latitude). Esse padrão já foi
registrado para outros crustáceos decápodos como o caranguejo Pinnaxodes chilensis
(H. Milne Edwards, 1837) (Família Pinnotheridae) em três diferentes áreas na costa do
Chile (LARDIES & CASTILLA, 2001); e o camarão Artemesia longinares Bate, 1888
(Família Penaeidae) em Caraguatatuba e Ubatuba (costa nordeste de São Paulo)
(CASTILHO et al., 2007). Já em um estudo comparativo realizado entre populações do
ermitão Clibanarius vittatus, não foram encontradas diferenças significativas entre o
tamanho das fêmeas ovígeras entre áreas do nordeste e sudeste do Brasil
(MANTELATTO et al., 2010).
As diferenças entre o tamanho das fêmeas nas duas áreas podem ser devidas a
fatores que influem no crescimento, como a temperatura (KINNE, 1970),
disponibilidade de alimento (HARRISON, 1990) e no caso dos ermitões, a
disponibilidade e adequação das conchas de gastrópodes de cada uma das áreas, pois
conchas inadequadas podem limitar o crescimento desses crustáceos (MARKHAM,
1968; FOTHERINGHAM, 1976a; 1976b).
Em regiões de latitudes inferiores, como o estado do Ceará, as fêmeas são
menores e provavelmente atingem a maturidade sexual em tamanhos inferiores
comparados com espécies de regiões subtropicais que são localizadas em áreas de
maiores latitudes. É sugerido que as variações em alguns dos parâmetros da história de
vida dos organismos, como o tamanho corporal, podem ser modificadas pelas condições
ambientais relacionadas com a latitude, como a temperatura da água e a disponibilidade
de alimentos.
4.2. Produção e perda de ovos
As variações na fecundidade em espécies co-genéricas e co-familiares podem ser
relacionadas às características ambientais (SASTRY, 1983) variações no tamanho das
fêmeas (CARLON & EBERSOLE, 1995), localização geográfica; e competição
interespecífica por recursos (IOSSI et al.,2005).
41
A baixa fecundidade encontrada em certas populações, como foi apresentado
para os ermitões coletados na Praia da Pedra Rachada no presente estudo pode ser
possível devido à presença de fêmeas ovígeras muito jovens, assumindo que as mesmas
são primíparas, ou seja, desovaram pela primeira vez, produzindo uma menor
quantidade de ovos (SOMERTON & MEYERS, 1983).
Diferenças de fecundidade entre populações de ermitões podem estar
relacionadas a outros fatores como a disponibilidade de alimento e de conchas ou até
mesmo diferenças no tamanho das fêmeas (TURRA & LEITE, 2001).
Certas características conquiológicas podem limitar a fecundidade dos ermitões,
sendo essa limitação de maior intensidade no caso da coexistência de espécies
competitivamente subordinadas em situação de simpatria com espécies
competitivamente dominantes (FOTHERINGHAM, 1976a). Indivíduos que portam
conchas com inadequações como tamanho e peso muito grande para o ermitão, danos
físicos e presença acentuada de epibiontes, e volume interno reduzido tendem a produzir
uma menor quantidade de ovos (FOTHERINGHAM, 1976a). O volume interno médio
das conchas ocupadas pelos ermitões C. antillensis e C. tibicen coletados no Ceará foi
menor se comparado com as conchas provenientes dos ermitões de São Paulo.
A presença de ovos infertilizados ou aberrantes nos pleópodos das fêmeas de C.
antillensis e C. tibicen das populações do Ceará foi sem dúvida um dos principais
fatores que contribuíram para a baixa fecundidade registrada para essas populações.
Esse fato já foi documentado para outros crustáceos decápodos como o litodídeo
Paralithodes camtschaticus (Tilesius, 1815) (MCMULLEN & YOSHIHARA, 1969); e
os camarões Lysmata amboinensis De Man (1888) (FIEDLER, 1998); Synalpheus
fritzmuelleri Coutière, 1909 e Synalpheus apioceros Coutière, 1909 (FELDER, 1982).
Os ovos aberrantes podem formar uma massa única nos pleópodos ou ocorrerem
simultaneamente com ovos normais. Muitas hipóteses foram desenvolvidas para
explicar esse tipo de anomalia nos ovos dos crustáceos decápodos. A alternativa mais
aceita é que esses ovos são inférteis e são produzidos por fêmeas que não estão
suficientemente maduras para copularem com os machos (FELDER, 1982). Estudos a
nível histológico das gônadas podem elucidar com mais detalhe a ontogenia dos ovos
aberrantes.
42
Com relação às dimensões, ovos grandes foram registrados para fêmeas de
maior tamanho das populações, as quais estão provavelmente investindo mais energia
na produção de seus ovos, acarretando no aumento dos diâmetros, em detrimento das
fêmeas menores (TURRA & LEITE, 2001).
Os ovos de C. antillensis e C. tibicen tiveram um incremento no tamanho
durante o seu desenvolvimento embrionário. Esse aumento do volume dos ovos é
provavelmente devido ao acúmulo de água no ovo (hidratação) (PANDIAN, 1970;
BRANCO & AVILAR, 1992; LARDIES & WEHRTMANN, 1996). A absorção de
água favorece o rompimento da membrana externa dos ovos, culminando na liberação
das larvas (WEAR, 1974). O aumento do volume dos ovos foi semelhante entre as
populações das duas espécies estudadas, ocorrendo um maior incremento nas
populações de C. tibicen entre os estágios I e III (95,65% – CE; 118,29% – SP). Um
incremento bastante acentuado no volume dos ovos já foi registrado para outros
crustáceos decápodos, como os camarões da família Alpheidae com taxas de até 274%
de aumento (COREY & REID, 1991). Em um estudo realizado com a espécie de
camarão carídeo Alpheus nuttingi (Schmitt, 1924) na praia de São Francisco (litoral de
São Paulo, Brasil), houve um aumento de 87,42% no volume dos ovos no decorrer do
desenvolvimento embrionário (PAVANELLI et al., 2010).
Uma das explicações para o aumento do volume do ovo em latitudes maiores se
deve ao fato de haver uma adaptação para a proteção dos embriões contra a diminuição
da temperatura. O vitelo promove o suprimento de energia para os embriões no caso de
haver longos períodos de incubação (THORSON, 1950).
A perda de ovos em crustáceos decápodos pode ser devida a vários fatores: o
aumento do volume dos ovos durante o desenvolvimento embrionário pode causar uma
restrição física de espaço, ocorrendo a redução de uma quantidade de ovos que pode ser
significativa (COREY & REID, 1971; LARDIES & WEHRTMANN, 1997); a
ocorrência de doenças (KURIS, 1991), de invertebrados predadores de ovos, como o
poliqueto do gênero Polydora, que perfura a concha e se alimenta dos ovos
(WILLIAMS & MCDERMOTT, 2004); e o parasitismo por isópodos da família
Bopyridae (MCDERMOTT et al., 2010).
A perda de ovos relativamente menor do ermitão C. antillensis da P. da Pedra
Rachada em comparação com a população do Araçá, pode ser uma estratégia
43
reprodutiva para compensar a baixa fecundidade apresentada pela população, o que não
ocorreu da mesma forma com a população de C. tibicen, que mesmo com uma baixa
taxa de fecundidade, a taxa de perda de ovos foi relativamente alta comparada com a
população da Praia Grande. Essas estratégias reprodutivas estão relacionadas à
diferentes pressões seletivas agindo nessas populações (CODY, 1966). Conflitos
agonísticos entre ermitões também podem provocar a perda efetiva de ovos pelas
fêmeas, reduzindo a capacidade reprodutiva das mesmas (CHILDRESS, 1972).
4.3. Esforço reprodutivo
Segundo Clarke (1987), o índice de esforço reprodutivo decresce com o aumento
da latitude, sendo as espécies tropicais as que apresentam maiores valores deste índice
se comparadas com espécies subtropicais ou temperadas. Os valores observados no
presente trabalho para as espécies C. antillensis e C. tibicen não estão de acordo com
este padrão. O esforço reprodutivo foi maior para as populações do estado de São Paulo.
O esforço reprodutivo também pode ser limitado pela disponibilidade de
conchas e pelo volume interno desses reservatórios (CHILDRESS, 1972;
FOTHERINGHAM, 1976a; BACH et al., 1976; BERTNESS, 1981).
Os resultados demonstram que nesse estudo, as fêmeas de C. antillensis e C.
tibicen das populações de São Paulo investem significativamente mais biomassa (peso
seco) na produção de ovos do que as populações do Ceará. Esses valores sugerem que
os indivíduos localizados nas latitudes menores, na qual estão sujeitos a altas
temperaturas, destinam uma maior quantidade de energia para um rápido crescimento,
alocando uma menor quantidade energética para a reprodução, gerando assim uma
demanda conflitante (trade-off) entre crescimento e reprodução (DÍAZ, 1980).
O RO pode sofrer forte influência da presença de poluentes ou outras
substâncias contaminantes (FORD et al., 2003). Dessa forma, as populações de C.
antillensis e C. tibicen do estado do Ceará, por estarem localizadas em uma área que
sofre direta influência da ação antrópica, através de atividades portuárias, pode ter sido
influenciadas pela presença dessas substâncias.
A biomassa total investida na produção de ovos varia amplamente dentro das
populações de invertebrados marinhos, refletindo características adaptativas das
espécies em relação às condições ambientais (THORSON, 1950; SASTRY, 1983;
44
CLARKE, 1993). O peso seco da massa de ovos corresponde em média 10% do peso
das fêmeas nos caranguejos braquiúros, tendo uma amplitude de 3 a 22% (HINES,
1982, 1988, 1991, 1992). Em estudos realizados com outros crustáceos decápodos,
como os camarões da Família Alpheidae, o valor da biomassa investida na produção de
ovos foi de 8,5% para a espécie Betaeus emarginatus (H. Milne Edwards, 1837)
(LARDIES & WEHRTMANN, 1997) e entre 9,7 e 14% para Betaeus truncatus Dana,
1852 (LARDIES, 1995).
No presente estudo, as fêmeas ovígeras dos ermitões C. antillensis das
populações do Ceará e de São Paulo investiram respectivamente 6,29 e 21,28% do seu
peso na produção de ovos. Enquanto as fêmeas de C. tibicen investiram respectivamente
3,13 e 12,71%. Esses valores foram próximos aos obtidos para outro ermitões da
Família Diogenidae, como Loxopagurus loxochelis (Moreira, 1901) que apresentou
19,3% do peso das fêmeas investido na massa de ovos (TORATI & MANTELATTO,
2008) e 16% em Clibanarius clibanarius Dana 1852 (VARADARAJAN &
SUBRAMONIAM, 1982). Os ermitões da família Paguridae apresentam maiores
porcentagens de investimento de biomassa na produção de ovos, podendo variar de 20 a
49,5% (CARLON & EBERSOLE, 1995).
O investimento energético das fêmeas na produção de ovos foi menor para as
populações localizadas no estado do Ceará. Essas variações poderem estar relacionadas
à localização geográfica das espécies (variação latitudinal), devido as características da
história de vida desses organismos associados a habitats com características diferentes
(LARDIES & WEHRTMANN, 2001).
45
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50
51
RESUMO
Título: Caracterização da epibiose e ocupação de conchas de gastrópodes por duas
espécies de caranguejos-ermitões (Anomura: Diogenidae) em diferentes latitudes
do Brasil
O presente trabalho teve como objetivo caracterizar a epibiose em conchas ocupadas por
ermitões em latitudes diferentes do Brasil. As conchas de moluscos gastrópodes
ocupadas por esses crustáceos são substratos muito importantes que funcionam como
agentes estruturadores da comunidade de organismos epibiontes no ambiente marinho.
Ademais, estes organismos associados podem trazer custos ou benefícios para os
ermitões. Exemplares de Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen foram coletados
manualmente durante marés baixas de sizígia a cada dois meses, de Fevereiro de 2011 a
Janeiro de 2012 nas seguintes localidades: Praia da Pedra Rachada (Paracuru, CE;
03°23'52" S e 39°00'47,2" W); Praia do Araçá (São Sebastião, SP, 23 ° 48'78, 1'' S e 45
° 24'46, 9'' W); e Praia Grande (Ubatuba, SP; 23°27’98’’S e 45°03’49’’W). O padrão de
ocupação de conchas foi diferente entre as populações e entre o sexo e condição
reprodutiva dos indivíduos. Fêmeas ovígeras mostraram uma maior especificidade na
ocupação de conchas. As relações entre as dimensões das conchas e o comprimento do
escudo cefalotoráxico dos ermitões foram positivas e em sua maioria significativas para
as espécies de conchas mais ocupadas. Em relação à epibiose, a maioria das conchas
apresentaram epibiontes, sendo os mais abundantes as algas calcárias, briozoários e
poliquetas serpulídeos e espirorbídeos. Alguns moluscos gastrópodos (Crepidula plana
e desovas de Neritidae) e bivalves (Crassostrea brasiliana, Isognomon bicolor e
Sphenia antillensis) também foram encontrados. Houve diferenças entre a porcentagem
dos grupos de epibiontes encontrados entre as áreas estudadas. Quanto aos danos nas
conchas, foram caracterizados por: rachaduras na volta corporal e espira; abertura da
concha ou protoconcha quebradas e fissuras nos sifões. A maioria dos danos foi
concentrada na região da abertura da concha, sugerindo influência de atividades
predatórias de braquiúros sobre as populações de ermitões ou até mesmo de moluscos.
Palavras-chave: Clibanarius antillensis, Calcinus tibicen, epibiontes.
52
ABSTRACT
Title: Characterization of epibiosis and occupation of gastropod shells by two
species of hermit crabs (Anomura: Diogenidae) at different latitudes in Brazil
This study aimed to characterize the epibiosis in shells occupied by hermit crabs at
different latitudes in Brazil. The gastropod shells occupied by these crustaceans are very
important substrates that act as structuring agents of epibiont community in the marine
environment. Moreover, these organisms associated can bring costs or benefits to hermit
crabs. Specimens of Clibanarius antillensis and Calcinus tibicen were manually
collected during spring low tides in a two months basis, from February 2011 to January
2012 at the following locations: Pedra Rachada Beach (Paracuru, CE, 03°23'52" S and
39°00'47,2" O); Grande Beach (Ubatuba, SP, 23°27'98'' S and 45°03'49''W) and
Segredo Beach (São Sebastião, SP, 23°49'41''S and 45°25'22''W). The shell occupation
pattern was different between populations and also between sex and reproductive
condition of individuals. Ovigerous females demonstrated a greater specificity in shell
occupation. The relations between sizes of shells and shield length of hermit crabs were
positive and mostly significant for the species of more occupied shells. Regarding
epibiosis, most of the shells exhibited epibionts, being the most abundant calcareous
algae, bryozoans, serpulid and spirorbid polychaete worms. Some grastropod mollusks
(Crepidula plana and Neritidae spawns) and bivalve (Crassostrea brasiliana,
Isognomon bicolor and Sphenia antillensis) were also found. There were differences
between percentage of epibiont groups found among the studied areas. Regarding
damage in shells, they were characterized by: cracks in body whorl and spire;
protoconch and shell aperture broken and fissures in siphon. Most of damage was
concentrated in the region of shell aperture, suggesting influence of predatory activities
by brachyuran populations in hermit crabs populations or even mollusks.
Keywords: Clibanarius antillensis, Calcinus tibicen, epibionts.
53
1. INTRODUÇÃO
Os processos de ocupação de conchas de moluscos gastrópodes por ermitões em
campo sofrem influência de vários fatores relacionados a esses reservatórios, como o
peso, a forma e arquitetura, o volume interno e a ocorrência de epibiontes (HAZLETT,
1981).
A adaptação à uma espécie particular de concha pode diferir entre as espécies de
ermitões, refletindo inúmeras pressões seletivas, as quais podem estar associadas a
diferentes hábitats (BERTNESS, 1981b; GARCIA & MANTELATTO, 2000).
As conchas de moluscos gastrópodes ocupadas por ermitões provêm um
substrato de grande importância para espécies epibiontes e endolíticas no ambiente
marinho (WILLIAMS & MCDERMOTT, 2004; BROOKS & MARISCAL, 1986). As
diferentes espécies de conchas ocupadas por esses crustáceos e a presença de
determinados organismos associados podem influenciar diretamente na sua história de
vida. O ato de trocas e escolha de novas conchas e o comportamento sexual pode ser
diretamente afetado pela presença de organismos associados às conchas ocupadas pelos
ermitões (HAZLETT, 1981; 1984).
A epibiose é um fenômeno ecológico de ocorrência típica no ambiente aquático.
A água, devido a propriedades como sua alta viscosidade e a capacidade de diminuir o
peso específico dos organismos imersos, promove a facilitação da fixação e posterior
estabelecimento de organismos (WAHL, 1989). A ocorrência da epibiose é facilmente
observável no ambiente marinho e a presença de substratos disponíveis pode,
frequentemente, tornar-se um fator limitante para os organismos epibiontes (WAHL &
MARK, 1999).
A epibiose também pode ser definida como uma associação não simbiótica e
facultativa entre dois organismos, sendo um deles o substrato ou basibionte, o qual
funciona como o hospedeiro para o outro organismo denominado epibionte, que cresce
e vive associado a uma superfície viva (WAHL, 1989).
A colonização de uma superfície por epibiontes constitui uma das principais
formas de modificações do basibionte. A intensidade da epibiose pode sofrer
modificações de acordo com diferenças sazonais a disponibilidade dos epibiontes,
diferenças na biologia do organismo colonizador e também pela variabilidade em
54
pequena escala na qualidade do substrato ocupado. Os epibiontes podem afetar parcial
ou totalmente as propriedades físico-químicas da superfície colonizada, conferindo um
estresse para o basibionte, devido à liberação de exsudatos ou pela conferência de danos
mecânicos (WAHL, 2008).
Muitos trabalhos acerca da ocupação e preferência por conchas em ermitões já
foram realizados (GARCIA & MANTELATTO, 2001; MANTELATTO & GARCIA,
2000; MANTELATTO & DOMICIANO, 2002; MANTELATTO et al., 2007;
MANTELATTO et al., 2007; BIAGI et al., 2006; FANTUCCI et al., 2008; GALINDO
et al., 2008), mas há ainda uma carência referente a estudos das comunidades de
epibiontes associadas às conchas utilizadas por esses crustáceos, principalmente para
espécies tropicais.
No Brasil, ainda existe uma lacuna nos estudos referentes à ocorrência e
caracterização dos organismos epibiontes associados a conchas de gastrópodes
ocupadas pelas espécies de ermitões de nossa costa, sendo esses trabalhos restritos à
região sudeste do país. Entre esses estudos, destacam-se o trabalho de Ayres-Peres &
Mantelatto (2010), no qual foi analisada a ocorrência dos epibiontes em conchas
utilizadas pelo ermitão Loxopagurus loxochelis Moreira, 1901 em duas áreas da costa
nordeste do estado de São Paulo; e os trabalhos de Turra (2003) e Turra et al. (2005),
que averiguaram a incrustação de epibiontes e a adequação de conchas utilizadas por
ermitões simpátricos do gênero Clibanarius Dana, 1852 na ilha de Pernambuco, São
Sebastião, São Paulo, Brasil.
Assim, esse trabalho tem como objetivo estudar o padrão de ocupação de
conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus
tibicen coletados em praias do litoral cearense e paulista, bem como os epibiontes
presentes nas mesmas.
55
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Coleta do Material
Exemplares de Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen foram coletados
manualmente durante marés baixas diurnas de sizígia a cada dois meses, de Fevereiro de
2011 a Janeiro de 2012 nas seguintes localidades já descritas no capítulo 1: Praia da
Pedra Rachada (Paracuru, CE; 03°23'52" S e 39°00'47,2"W); Praia do Araçá (São
Sebastião, SP; 23°48’78,1’’S e 45°24’46,9’’W); Praia Grande (Ubatuba, SP;
23°27’98’’S e 45°03’49’’W).
2.2. Análises laboratoriais
As conchas de moluscos gastrópodes foram identificadas de acordo com Rios
(2009) e mensuradas quanto ao comprimento e largura de sua abertura (Figura 17) e os
ermitões quanto ao comprimento do escudo cefalotoráxico (Figura 18). O volume
interno das conchas foi calculado pelo preenchimento do interior da concha com água e
posterior medição com o auxílio de uma seringa de insulina com alta precisão.
A presença de epibiontes em relação às conchas ocupadas pelos ermitões C.
antillensis e C. tibicen em diferentes regiões foi avaliada. As espécies de
macroinvertebrados e macroalgas que compunham essa comunidade de epibiontes
foram identificadas ao menor nível taxonômico possível. Foi feita uma mensuração
qualitativa (presença/ausência) e observação, quando possível, da posição dos
epibiontes na superfície da concha. Este procedimento foi feito desta forma devido a
maioria das superfícies das conchas estarem totalmente cobertas pelos epibiontes, não
havendo a possibilidade de descrever os limites exatos da incrustação de muitos
organismos.
Através de uma análise sob o microscópio estereoscópioco, as conchas foram
observadas com o intuito de detectar a presença de danos. A frequência e a localização
desses danos nas conchas ocupadas pelos ermitões C. antillensis e C. tibicen nas duas
áreas (latitude NE e latitude SE) foi analisada através do teste do Qui-quadrado (X²)
para averiguar se os ermitões usam as conchas mais preservadas ou danificadas
disponíveis no ambiente. Apenas a presença ou ausência de conchas danificadas foi
considerada. Os danos foram caracterizados nas seguintes categorias de acordo com sua
posição nas conchas analisadas: Abertura (Rachada ou quebrada, danos no sifão ou
56
lábios interno e externo); Volta Corporal (Quebrada ou Rachada); Espira (Rachaduras
ou furos); e Protoconcha (Quebrada).
Os espécimes de ermitões foram preservados em álcool etílico (70%) e
depositados na Coleção Carcinológica do Laboratório de Invertebrados Marinhos do
Departamento de Biologia da Universidade Federal do Ceará (CCLIMCE/DB/UFC)
entre os números 515 a 530.
2.3. Análise dos dados
Correlações lineares foram empregadas para determinar as relações entre o CEC
e dimensões CAC e LAC. O teste G foi utilizado para verificar possíveis diferenças na
ocupação de conchas entre machos, fêmeas não-ovígeras e fêmeas ovígeras. O teste do
Qui-quadrado (X²) foi utilizado avaliar a ocupação de conchas danificadas e sem danos
pelos ermitões do presente estudo. Todas as análises foram realizadas com um nível de
significância (α) de 95% (ZAR, 1989).
Figura 17. Dimensões analisadas nas conchas. CAC – Comprimento da Abertura da
Concha; LAC – Largura da Abertura da Concha.
57
Figura 18. Dimensão analisada nos ermitões. CEC – Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico. Modificado de Melo (1999).
58
3. RESULTADOS
3.1. Clibanarius antillensis
3.1.1. Ocupação de Conchas
Um total de 851 espécimes de ermitões foi coletado, sendo 507 na Praia da
Pedra Rachada (Paracuru – CE), ocupando seis espécies de conchas de gastrópodes
(Anexo 1): Astralium latispina (Philippi, 1844); Cerithium atratum (Born, 1778);
Leucozonia nassa (Gmelin, 1791); Pisania pusio (Linnaeus, 1758); Tegula viridula
Gmelin, 1791; e Stramonita brasiliensis (Claremont & Reid, 2011); e 344 na Praia do
Araçá (São Sebastião – SP), ocupando oito espécies de conchas de gastrópodes (Anexo
1): A. latispina; C. atratum; Chicoreus brevifrons (Lamarck, 1822); Cymatium
parthenopeum (von Salis, 1793); L. nassa; T. viridula; S. brasiliensis; e Strombus
pugilis Linnaeus, 1758 (APÊNDICE 1).
Duas das seis espécies de conchas usadas na Praia da Pedra Rachada foram
ocupadas pelos ermitões em maiores porcentagens, aproximadamente 95,65%: C.
atratum (67,45%) e T. viridula (28,2%); enquanto na Praia do Araçá, apenas a espécie
C. atratum, das oito espécies de conchas encontradas, foi utilizada em maior
porcentagem pelos ermitões, aproximadamente 87,5%. A Tabela 3 mostra a quantidade
e a porcentagem de conchas ocupadas pelos ermitões da espécie C. antillensis nas duas
áreas estudadas, levando em consideração também o sexo e o estado reprodutivo desses
crustáceos.
As fêmeas ovígeras mostraram-se específicas apenas para a espécie C. atratum
nas duas áreas amostradas. Enquanto os machos ocuparam seis espécies na Praia da
Pedra Rachada e oito espécies na Praia do Araçá, enquanto as fêmeas não ovígeras
ocuparam respectivamente quatro e duas espécies nas duas áreas estudadas (Tabela 3).
Houve diferenças significativas nas proporções de conchas utilizadas por
machos, fêmeas não ovígeras e fêmeas ovígeras nas duas áreas: P. da Pedra Rachada (G
= 154,8244; gl = 10; p < 0,0001) e P. do Araçá (G = 35,7942; gl = 14; p < 0,001).
As relações entre as dimensões das conchas e o comprimento do escudo
cefalotoráxico dos ermitões foram positivas e em sua maioria significativas para as
espécies de conchas mais ocupadas (Tabela 4).
59
Tabela 3. Relação das espécies de conchas de gastrópodes e respectivas porcentagens de
ocupação pelos espécimes de ermitão da espécie Clibanarius antillensis nas duas áreas
coletadas (Praia da Pedra Rachada – CE e Praia do Araçá – SP). N = número total de
indivíduos que ocupavam as conchas; FNOV = fêmeas não ovígeras; FOV = fêmeas
ovígeras.
Espécies
N total
%
Machos
%
FNOV
%
FOV
%
Astralium latispina
CE
SP
2
1
0,4
0,29
2
1
0,64
0,46
–
–
–
–
–
–
–
–
Cerithium atratum
CE
SP
342
301
67,4
87,5
158
176
50,8
81,12
46
57
79,31
96,61
138
68
100
100
Chicoreus brevifrons
CE
SP
–
2
–
0,58
–
2
–
0,92
–
–
–
–
–
–
–
–
Cymatium parthenopeum
CE
SP
–
1
–
0,29
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
–
Leucozonia nassa
CE
SP
13
1
2,56
0,29
10
1
3,22
0,46
3
–
5,18
–
–
–
–
–
Pisania pusio
CE
SP
5
–
0,99
–
4
–
1,29
–
1
–
1,72
–
–
–
–
–
60
Tabela 3. Relação das espécies de conchas de gastrópodes e respectivas porcentagens de
ocupação pelos espécimes de ermitão da espécie Clibanarius antillensis nas duas áreas
coletadas (Praia da Pedra Rachada – CE e Praia do Araçá – SP). N = número total de
indivíduos que ocupavam as conchas; FNOV = fêmeas não ovígeras; FOV = fêmeas
ovígeras (CONTINUAÇÃO).
3.1.2. Danos nas conchas
Quanto à ocorrência de danos nas conchas, na Praia da Pedra Rachada, a
frequência foi de 55,82%, enquanto na Praia do Araçá a frequência de conchas
danificadas foi de 49,42%. Essa ocorrência de danos não foi considerada significante
comparada com o número total de conchas na Praia da Pedra Rachada (n = 283; X² =
2,899, p = 0,1058); e na Praia do Araçá (n = 344; X² = 0,8715, p = 0,8715). A maior
parte dos danos nas conchas foi concentrada na abertura, sendo os danos na volta
corporal, protoconcha e espira menos frequentes (Tabela 8). Os danos podem ser
visualizados na Figura 23.
Strombus pugilis
CE
SP
–
4
–
1,17
–
4
–
1,84
–
–
–
–
–
–
–
–
Stramonita brasiliensis
CE
SP
2
15
0,4
4,36
2:
13
–
5,99
–
2
–
3,38
–
–
–
–
Tegula viridula
CE
SP
143
19
28,20
5,52
135
19
43,41
8,75
8
–
13,79
–
–
–
–
–
61
Tabela 4. Clibanarius antillensis. Análises de Regressão para as relações entre os
ermitões e as dimensões analisadas pelas principais espécies de conchas ocupadas no
Ceará e em São Paulo. (N = Número de indivíduos; CEC = Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico; CAC = Comprimento da Abertura da Concha; LAC = Largura da
Abertura da Concha; r = Coeficiente de Correlação; t = valor do teste t de Student).
*Relação significante; ns = relação não significante.
Localidade
Espécie mais ocupada
Relação
Equação Linear
r
t
p
CE
C. atratum
T. viridula
CEC x CAC
CEC x LAC
CEC x CAC
CEC x LAC
CAC = 1,33CEC + 4,44
LAC = 0,45CEC + 3,15
CAC = 0,19CEC + 6.70
LAC = 0,65CEC + 5.37
0,51
0,30
0,18
0,14
8,2088
4,3602
1,8256
1,4427
<0000,1*
<0000,1*
0,0708ns
0,1521ns
SP
C. atratum
CEC x CAC
CEC x LAC
CAC = 1,55CEC + 4,88
LAC = 0,81CEC + 2,92
0,52
0,51
8,4151
8,2543
<0000,1*
<0000,1*
3.1.3. Caracterização dos epibiontes
Quanto à caracterização dos organismos epibiontes, na Praia da Pedra Rachada
(CE), cerca de 91,91% (n = 466) das conchas foram encrustadas por epibiontes,
enquanto na Praia do Araçá (SP) a porcentagem de conchas com epibiontes foi de
52.27% (n = 197). Em ambas as áreas, algumas conchas apresentaram-se com dois ou
mais grupos de epibiontes.
Os epibiontes encontrados com maior frequência nas conchas dos espécimes
coletados na Praia da Pedra Rachada foram as algas calcárias ou coralinas (Ordem
Coralinalles), briozoários e os poliquetos espirorbídeos e serpulídeos (Tabela 7). Outros
organismos eventualmente encontrados foram algas filamentosas do gênero Ulva sp. e o
bivalve invasor Isognomon bicolor, o qual sempre estava localizado de forma críptica
na região umbilical das conchas da espécie T. viridula. Quanto à Praia do Araçá, foram
encontrados em maior frequência as algas calcárias e os bivalves da família Ostreidae
62
(espécie Crassostrea brasiliana). Organismos epibiontes encontrados em menor número
foram o bivalve do gênero Chama sp., desovas de gastrópodes característicos da família
Neritidae, o gastrópode de concha achatada Crepidula plana e a craca Amphibalanus
amphtrite ) (APÊNDICE 2). As algas calcárias e os briozoários foram os epibiontes
mais frequentes nas duas espécies de conchas de gastrópodes mais ocupadas na Praia da
Pedra Rachada, seguidos pelos poliquetas espirorbídeos e serpulídeos (Figura 19). Na
Praia do Araçá, a maioria dos epibiontes encontrados eram as algas coralinas e os
bivalves ostreídeos (Figura 20). Para as principais conchas ocupadas, os epibiontes mais
frequentes foram as algas calcárias e os briozoários na P. da Pedra Rachada e as algas
calcárias e os bivalves na P. do Araçá (Figura 19).
Figura 19. Frequência de ocorrência dos epibiontes encontrados nas conchas de
gastrópodos ocupadas por C. antillensis na Praia da Pedra Rachada e na Praia do Araçá,
coletadas de Fevereiro de 2011 a Janeiro de 2012. Barras brancas = Praia do Araçá (São
Sebastião – SP); Barras pretas: Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE).
0
10
20
30
40
50
60
70
Alga Calcária AlgaFilamentosa
Bryozoa Polychaeta Mollusca Cirripedia
Fre
quên
cia
de
Oco
rrên
cia
(%)
Epibiontes
63
Figura 20. Epibiontes encontrados nas espécies de conchas de gastrópodes mais
ocupadas pelo ermitão C. antillensis nas duas áreas estudadas. A – Praia da Pedra
Rachada (Paracuru – CE) e Praia do Araçá (São Sebastião – SP).
64
3.2. Calcinus tibicen
3.2.1. Ocupação de Conchas
Um total de 377 espécimes de ermitões foi coletado, sendo 247 na Praia da
Pedra Rachada (Paracuru – CE), ocupando nove espécies de conchas de gastrópodes
(Anexo 1): Astraea latispina (Philippi, 1844); C. atratum; C. partenopeum; L. nassa; P.
pusio; Pleuroploca aurantiaca (Lamarck, 1816); T. viridula; Turbinella laevigata Anto,
1839; S. haemastoma; e 130 na Praia Grande (Ubatuba – SP), ocupando cinco espécies
de conchas de gastrópodes (APÊNDICE 1): L. nassa; P. pusio; Olivancillaria
deshayesiana (Ducros de Saint Germain, 1857); T. viridula; e T. haemastoma.
Quatro das nove espécies de conchas usadas na Praia da Pedra Rachada foram
ocupadas pelos ermitões em maiores porcentagens, aproximadamente 90,69%: T.
viridula (61,54%), P. pusio (12,55%), L. nassa (9,31%) e C. atratum (7,29%); enquanto
na Praia Grande, duas das cinco espécies de conchas foram as utilizadas em maior
porcentagem pelos ermitões, aproximadamente 88,46%: S. brasiliensis (72,31%) e
Leucozonia nassa (16,15%).
Tabela 5: Relação das espécies de conchas de gastrópodes e respectivas porcentagens de
ocupação pelos espécimes de ermitões da espécie Calcinus tibicen coletados nas duas
áreas coletadas (Praia da Pedra Rachada – CE e Praia Grande – SP). N = número total
de indivíduos que ocupavam as conchas; FNOV = fêmeas não ovígeras; FOV = fêmeas
ovígeras.
Espécies
N total
%
Machos
%
FNOV
%
FOV
%
Astralium latispina
CE
SP
3
–
1,21
–
2
–
1,69
–
1
–
1,11
–
–
–
–
–
Cerithium atratum
CE
SP
18
–
7,29
–
5
–
4,2
–
12
–
13,34
–
1
–
2,65
–
Cymatium parthenopeum
CE
SP
1
–
0,4
–
–
–
–
–
1
–
1,11
–
–
–
–
–
65
Tabela 5: Relação das espécies de conchas de gastrópodes e respectivas porcentagens de
ocupação pelos espécimes de ermitões da espécie Calcinus tibicen coletados nas duas
áreas coletadas (Praia da Pedra Rachada – CE e Praia Grande – SP). N = número total
de indivíduos que ocupavam as conchas; FNOV = fêmeas não ovígeras; FOV = fêmeas
ovígeras (CONTINUAÇÃO).
Houve diferenças significativas nas proporções de conchas utilizadas por
machos, fêmeas não ovígeras e fêmeas ovígeras nas duas áreas na P. da Pedra Rachada
(G = 33,9098; gl = 16; p < 0,005), mas na P. Grande, as diferenças não foram
significativas (G = 12,6322; gl = 8; p = 0,1251).
Leucozonia nassa
CE
SP
23
21
9,31
16,15
7
10
5,89
12,82
9
4
10
18,19
7
7
18,41
23,33
Olivancillaria deshayesiana
CE
SP
–
1
–
0,77
–
–
–
–
–
1
–
4,54
–
–
–
–
Pisania pusio
CE
SP
31
2
12,55
1,54
16
1
13,44
0,13
11
1
12,22
4,54
4
–
10,52
–
Pleuroploca aurantiaca
CE
SP
8
–
3,25
–
8
–
6,72
–
–
–
–
–
–
–
–
–
Stramonita brasiliensis
CE
SP
10
94
4,05
72,31
8
63
6,72
80,77
2
12
2,22
54,54
–
19
–
63,33
Tegula viridula
CE
SP
152
12
61,54
9,23
72
4
60,5
6,28
54
4
60
18,19
26
4
68,42
13,34
Turbinella laevigata
CE
SP
1
–
0,4
–
1
–
0,84
–
–
–
–
–
–
–
–
–
66
As relações entre as dimensões das conchas e o comprimento do escudo
cefalotoráxico dos ermitões foram positivas e em sua maioria significativas para as
espécies de conchas mais ocupadas (Tabela 6).
Tabela 6: Calcinus tibicen. Análises de Regressão para as relações entre os ermitões e
as dimensões analisadas pelas principais espécies de conchas ocupadas no Ceará e em
São Paulo. (N = Número de indivíduos; CEC = Comprimento do Escudo
Cefalotoráxico; CAC = Comprimento da Abertura da Concha; LAC = Largura da
Abertura da Concha; r = Coeficiente de Correlação; t = valor do teste t de Student).
*Relação significante; ns = relação não significante.
Localidade
Espécie mais ocupada
Relação
Equação Linear
r
t
p
CE
T. viridula
P. pusio
CEC x CAC
CEC x LAC
CEC x CAC
CEC x LAC
CAC = 0,4796CEC + 5,4556
LAC = 1,0045CEC + 3.9273
CAC = 1,7034CEC + 6.9615
LAC = 1,0479CEC + 1.4134
0,41
0,45
0,58
0,44
4,4970
5,0310
3,1515
2,1705
<0000,1*
<0000,1*
<0.05*
<0,05*
SP
S. brasiliensis
CEC x CAC
CEC x LAC
CAC = 1,34CEC + 1,0714
LAC = 1,7034CEC + 6.961
0,67
0,61
7,1484
6,0261
<0000,1*
<0000,1*
As fêmeas ovígeras ocuparam quatro espécies de concha, sendo a mais
frenquente T. viridula na Praia da Pedra Rachada; e três espécies na Praia Grande, sendo
S. haemastoma a mais ocupada. Machos ocuparam nove espécies na Praia da Pedra
Rachada e quatro espécies na Praia Grande, enquanto as fêmeas não ovígeras ocuparam
respectivamente sete e cinco espécies nas duas áreas estudadas (Tabela 5).
67
3.2.2. Danos nas Conchas
Quanto à ocorrência de danos nas conchas, na Praia na Pedra Rachada, a
frequência foi de 45,35% das conchas ocupadas pelos ermitões apresentaram-se com
danos, enquanto na Praia Grande a frequência de conchas danificadas foi de 70% Essa
ocorrência de danos não foi considerada significante comparada com o número total de
conchas na Praia da Pedra Rachada (n = 247; X² = 2,142; p = 0,1616); e significante na
Praia Grande (n = 130; X² = 20,80; p < 0,0001). Os danos mais frequentes foram
evidenciados na região da abertura nas duas áreas estudadas (Tabela X). Os danos
podem ser visualizados na figura 23.
3.2.3. Caracterização dos Epibiontes
Quanto à caracterização da epibiose, na Praia da Pedra Rachada, de um total de
247 conchas analisadas, 221 (89,47%) apresentaram epibiontes ocupando a sua
superfície, enquanto na Praia Grande, das 130 observadas, 123 (94,31%) portavam
organismos epibiontes.
Os epibiontes encontrados com maior frequência nas conchas dos espécimes
coletados na Praia da Pedra Rachada foram as algas calcárias ou coralinas (Ordem
Coralinalles) e briozoários, seguidos pelos poliquetos espirorbídeos e serpulídeos
(Figura 20). Outros organismos eventualmente encontrados foram o gastrópode
Crepidula plana, localizado sempre na região mais interna da concha ou próximo ao
sifão, e o bivalve invasor Isognomon bicolor, localizado no umbílico de conchas de T.
viridula e no interior da concha de um exemplar de P. aurantiaca. Na Praia Grande, o
padrão de frequência de epibiontes foi bastante similar, sendo também as algas
coralinas, os briozoários e os poliquetos os mais frequentes (Figura 21). O bivalve
Sphenia antillensis foi encontrado associado a uma concha de S. haemastoma.
68
Figura 21: Epibiontes encontrados nas conchas de gastrópodos ocupadas por Calcinus
tibicen na Praia da Pedra Rachada e na Praia Grande, coletadas de Fevereiro de 2011 a
Janeiro de 2012. Barras brancas = Praia Grande (São Sebastião – SP); Barras pretas =
Praia da Pedra Rachada (Paracuru – CE).
As algas calcárias e os briozoários foram os epibiontes majoritariamente mais
frequentes nas quatro espécies de conchas de gastrópodes mais ocupadas na Praia da
Pedra Rachada. Na Praia Grande, este padrão foi repetido para as duas espécies de
conchas mais ocupadas, sendo seguido pelos poliquetos em maior quantidade
comparado aos outros grupos de epibiontes (Figura 22).
0
10
20
30
40
50
60
70
Alga Calcária Alga Filamentosa Bryozoa Mollusca Polychaeta Cirripedia
Fre
quên
cia
de
Oco
rrên
cia
(%)
Epibiontes
69
Figura 22: Epibiontes encontrados nas espécies de conchas de gastrópodes mais
ocupadas pelo ermitão C. tibicen nas duas áreas estudadas. A – Praia da Pedra Rachada
(Paracuru – CE) e Praia Grande (Ubatuba – SP).
70
Tabela 7: Frequências relativas de epibiontes encontrados em conchas de gastrópodes
ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen em áreas de
diferentes latitudes (Ceará e São Paulo).
Frequência de
Ocorrência (%)
C. antillensis
Frequência de
Ocorrência (%)
C. tibicen
Epibiontes
CE
SP
CE
SP
Rhodophyta (Coralinalles)
61,30
50
60,18
39,22
Algas filamentosas
(Chrorophyta/Rhodophyta/Phaeophyta)
9,36
6,3
6,59
1,72
Bryozoa
23,4
5,85
15,57
28,45
Polychaeta (Serpulidae & Spirorbidae)
5,15
4,05
14,97
24,14
Mollusca (Gastropoda & Bivalvia)
0,16
32,88
2,39
5,6
Crustacea (Cirripedia)
0
0,92
0,3
0,87
A lista taxonômica completa dos epibiontes encontrados pode ser visualizada na
Tabela 9.
71
Tabela 8: Frequências relativas de ocorrência de danos nas diferentes regiões das
conchas ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen em áreas de
diferentes latitudes (Ceará e São Paulo).
Frequência de Ocorrência (%)
C. antillensis
Frequência de Ocorrência (%)
C. tibicen
Região da Concha
CE
SP
CE
SP
Abertura
86,24
70,25
84,95
84,61
Volta Corporal
6,69
13,92
7,96
1,28
Protoconcha
2,6
8,86
0,88
10,25
Espira
4,47
6,97
6,21
3,86
72
Figura 23: Danos encontrados nas conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões
Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen nas áreas abordadas neste estudo. A –
Rachadura na Volta Corporal; B – Abertura Quebrada; C – Volta Corporal e Abertura
quebradas; D – Danos na Espira; E – Danos na columela e Volta Corporal quebrada.
73
Tabela 9: Lista taxonômica e classificação dos principais epibiontes associados às
conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus
tibicen nas áreas de estudo e localização desses organismos nas regiões da concha.
Epibiontes Localização na Concha e informações
ecológicas
Divisão Rhodophyta
Classe Florideophyceae
Ordem Corallinales
Geralmente, encontrada recobrindo todas as
regiões da concha, principalmente a volta
corporal.
Divisão Chlorophyta
Classe Ulvophyceae
Ordem Ulvales
Família Ulvaceae
Gênero Ulva Linnaeus, 1753
Encontradas cobrindo grande parte da concha,
de forma à fornecer camuflagem para os
ermitões ou podendo até mesmo servir como
fonte de alimento para os ermitões.
Filo Bryozoa
Classe Gymnolaemata
Ordem Cheilostomatida
Família Membraniporidae
Gênero Biflustra d’Orbigny,1852
Indivíduos formadores de grandes colônias,
encontrados principalmente próximos à abertura
das conchas, associados ao lábio interno ou
sifões. Pouco frequentes na região da espira.
Filo Annelida
Classe Polychaeta
Ordem Canalipalpata
Família Spirorbidae
Gênero Spirorbis Daudin, 1800
Família Serpulidae
Encontrados de forma solitária (Spirorbis) ou
formando densos agrupamentos de tubos
(Serpulidae);
Localizados principalmente em regiões
próximas à abertura da concha, ou no interior da
concha.
Filo Mollusca
Classe Bivalvia
Família Ostreidae
Crassostrea brasiliana (Lamarck, 1819)
Família Isognomonidae
Isognomon bicolor C. B. Adams, 1845
Família Myidae
Sphenia antillensis Dall & Simpson,
1901
Ocorrência mais frequente de ostras, cimentadas
principalmente na volta corporal da concha;
O bivalve I. bicolor é um organismo invasor de
hábitos crípticos, já registrado previamente
associado a outros substratos. Em conchas de T.
viridula, ocupou principalmente a região do
umbílico;
S. antillensis foi encontrada associada ao sifão
de uma concha de S. haemastoma.
74
Tabela 9: Lista taxonômica e classificação dos principais epibiontes associados às
conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus
tibicen nas áreas de estudo e localização desses organismos nas regiões da concha.
(CONTINUAÇÃO)
Filo Mollusca
Classe Gastropoda
Coenogastropoda
Família Calyptraeidae
Crepidula plana Say, 1822
Neritimorpha
Família Neritidae
Crepidula plana é um gastrópode sedentário
filtrador, que coloniza geralmente o interior de
conchas de outros gastrópodes, que podem estar
vazias ou habitadas por caranguejos ermitões
(HOAGLAND, A979);
Cápsulas com ovos, características de indivíduos da
família Neritidae foram encontrados nas regiões da
espira de algumas conchas da espécie C. atratum.
Subfilo Crustacea
Infra-classe Cirripedia
Ordem Thoracica
Subordem Balanomorpha
Família Balanidae
Amphibalanus amphtrite (Darwin, 1854)
Família Chthamalidae
Chthamalus proteus Dando & Southward,
1980
Organismos sésseis e filtradores, com capacidade de
colonizar uma ampla variedade de substratos;
Encontrados em baixa frequência;
As duas espécies encontradas são cosmopolitas.
75
DISCUSSÃO
1. Ocupação de Conchas
As diferenças observadas na ocupação de conchas entre as populações das duas
espécies de ermitões estudadas podem ser relacionadas com a diversidade das
populações de gastrópodes nas duas áreas e com a distribuição biogeográfica desses
moluscos (MANTELATTO et al., 2010). Para Clibnarius antillensis, a espécie de
concha mais ocupada nas duas áreas foi C. atratum que apresenta ampla distribuição na
costa brasileira, do Ceará até Santa Catarina (RIOS, 2009). O ermitão Calcinus. tibicen
ocupou em maiores proporções a concha da espécie T. viridula no estado do Ceará, e S.
haemastoma no estado de São Paulo. Essas espécies de concha também apresentam
ampla distribuição na costa brasileira (RIOS, 2009). A ocupação da concha de O.
deshayesiana apenas nos ermitões de São Paulo é corroborada com o fato dessa espécie
só ter sido registrada na costa sudeste e sul do Brasil, a partir do estado do Rio de
Janeiro (RIOS, 2009).
Alguns dos fatores que influenciam no comportamento de ocupação de conchas
pelos ermitões são o sexo e o estado reprodutivo (NEIL & ELWOOD, 1985). Machos e
fêmeas de ermitões exibem diferentes comportamentos na seleção de conchas. Machos
têm a capacidade de sobrepujar fêmeas em conflitos agonísticos, devido ao seu maior
tamanho corporal (HAZLETT, 1966; BERTNESS, 1981b; NEIL & ELWOOD, 1985).
Padrões diferentes de ocupação de conchas entre os sexos foram observados no
presente estudo, mas já foram registrados para as espécies em estudo. Para populações
de C. tibicen na Praia Grande (Ubatuba, SP, Brasil) houve maior ocupação da espécie S.
haemastoma, sendo que as fêmeas ovígeras também apresentaram uma lista limitada de
conchas utilizadas, sugerindo uma restrição na escolha de conchas (MANTELATTO &
GARCIA, 2000). Em outras espécies de ermitões, como o pagurídeo Pagurus
brevidactylus (Stimpson, 1859) na Ilha de Anchieta (Ubatuba, SP, Brasil), também
houve diferenças na ocupação de conchas entre os sexos, com os machos ocupando
predominantemente conchas de C. atratum e fêmeas ovígeras ocupando Morula
nodulosa (MANTELATTO & MEIRELES, 2004). Para o diogenídeo Isocheles sawayai
Forest & Saint Laurent, 1968 em um estudo realizado na Ilha de Margarita (Venezuela)
essas diferenças entre os sexos também foram observadas, com os machos ocupando
76
principalmente conchas de L. nassa e fêmeas ocupando Engoniophos unicinctus
(GALINDO et al., 2008).
A presença em maior frequência de fêmeas ovígeras em determinadas espécies
de gastrópodes já é algo bastante documentado (BACH et al., 1976;
FOTHERINGHAM, 1976). No presente estudo as fêmeas ovígeras de C. antillensis
ocuparam apenas a espécie de concha C. atratum nas duas áreas estudadas, enquanto em
C. tibicen as fêmeas ovígeras ocuparam três espécies de conchas, sendo duas delas
comuns entre as duas áreas. A ocupação limitada de espécies de conchas pelas fêmeas
ovígeras sugere restrição na seleção desses reservatórios (MANTELATTO & GARCIA,
2000).
As relações obtidas entre o tamanho dos indivíduos e as dimensões das conchas
analisadas foram positivas e em sua maioria significativas, evidenciando que ermitões
grandes ocupam conchas com grandes dimensões, assim como foi também observado
por Turra & Leite (2001) para espécies co-genéricas de Clibanarius.
A coexistência de espécies de ermitões é intimamente relacionada à ocupação de
conchas, sendo influenciada por diferenças entre as espécies de conchas e os pequenos
detalhes associados ao comportamento de seleção e padrões de ocupação das conchas
pelos ermitões (TURRA & LEITE, 2001). A segregação de ambientes pelas espécies de
ermitões na região entre-marés é relacionada a diferentes suprimentos de conchas
(SPIGHT, 1977), podendo assim gerar uma partilha de recursos, diminuindo a
competição interespecífica entre esses organismos.
2. Danos nas Conchas
A maioria dos danos encontrados nas conchas era localizada na abertura ou em
regiões próximas a esta. Segundo Bertness & Conningham (1981) esses tipos de danos
podem indicar uma alta taxa de predação por braquiúros sobre as populações de
gastrópodes ou até mesmo sobre os ermitões. Essa ocorrência também foi relatada para
espécies simpátricas do gênero Clibanarius, incluindo a espécie C. antillensis, na Ilha
de Pernambuco, região do Araçá, por Turra (2003). Além disso, a existência de danos
físicos nas conchas pode tornar os ermitões mais sucessíveis à predação, pois as
conchas danificadas tornam-se mais frágeis e expõem mais intensamente esses
crustáceos aos predadores (REESE, 1969).
77
Outros danos como as perfurações na região da espira ou na protoconcha foram
encontrados em baixa frequência, pois conchas com tais danos podem ser bastante
desfavoráveis para serem ocupadas por ermitões. Os danos na região superior da concha
impedem a retenção de água durante a maré baixa, tornando os ermitões mais
suscetíveis à dessecação (REESE, 1969).
As conchas danificadas foram ocupadas em altas proporções, podendo
evidenciar uma baixa disponibilidade de conchas de gastrópodes nas regiões estudadas.
Este fato também foi observado para L. loxochelis para a maioria das conchas ocupadas
(AYRES-PERES & MANTELATTO, 2010).
3. Caracterização dos Epibiontes
Nas duas espécies estudadas de ambas as áreas do Ceará e de São Paulo, a
maioria das conchas utilizadas pelos ermitões se apresentou recoberta por organismos
epibiontes, sendo a maioria algas calcárias incrustantes (Coralinalles), briozoários,
poliquetos serpulídeos e espirorbídeos e bivalves da família Ostreidae. No estudo
realizado por Ayres-Peres & Mantelatto (2010) em duas áreas da costa nordeste de São
Paulo (Caraguatatuba e Ubatuba), não foi analisado a presença de algas, mas os
briozoários também foram os organismos presentes em maior porcentagem nas conchas
do ermitão Loxopagurus loxochelis, seguidos pelas cracas e poliquetos.
Os organismos do macrofitobentos (flora) associados às conchas ocupadas por
ermitões geralmente não são listados nos trabalhos. As algas filamentosas e coralinas
são encontradas frequentemente recobrindo essas conchas, provendo substratos
adicionais para outras espécies (HAZLETT, 1984).
As algas calcárias foram os epibiontes mais frequentes, sendo encontradas em
todas as regiões da concha, e na sua maioria, recobriam por inteiro esses substratos, não
proporcionando espaço para o assentamento de outros tipos de organismos. A ausência
de estudos de epífitas em conchas de ermitões não permite fazer comparações acerca da
ocorrência desses organismos, mas as conchas são substratos importantes para
assentamento das algas coralinas (TENDAL & DINESEN, 2005).
Indivíduos do Filo Bryozoa foram epibiontes bastante presentes nas conchas
ocupadas pelos ermitões do presente estudo, assim como para L. loxochelis em duas
áreas do litoral de São Paulo (AYRES-PERES & MANTELATTO, 2010). A grande
ocorrência desses organismos pode se dever ao fato de sua alta abundância no ambiente.
78
Os briozoários produzem colônias calcárias que ao crescerem podem modificar bastante
a morfologia das conchas. Dessa forma, a presença de briozoários pode conferir uma
maior proteção ao ermitão contra predadores através do aumento da resistência das
conchas ou até mesmo pela camuflagem proporcionada (TAYLOR, 1994; SANDFORD,
2003; AYRES-PERES & MANTELATTO, 2010).
Nenhuma espécie de ermitão é um simbionte obrigatório de briozoários. A alta
incidência de espécies de briozoários que são simbiontes obrigatórios ou facultativos de
ermitões indica uma grande dependência dos briozoários em relação a esses crustáceos
(TAYLOR, 1994).
Em sua grande maioria, as colônias de briozoários foram encontradas próximas à
região da abertura das conchas, no lábio interno ou canal sifonal. Segundo Taylor
(1994), grande parte dos assentamentos de briozoários em conchas de gastrópodes
ocupadas por ermitões ocorrem próximo da abertura das conchas, frequentemente nos
sulcos entre as voltas das conchas. Entretanto, algumas colônias conseguem se
desenvolver no ápice das conchas, o que também foi observado no presente trabalho.
Os poliquetos das famílias Spirorbidae e Serpulidae também foram organismos
epibiontes frequentes nas conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões no presente
estudo. Esses anelídeos são invertebrados bastante prevalentes em conchas ocupadas
por ermitões (WILLIAMS & MCDERMOTT, 2004), podendo ficar fixados externa ou
internamente nas conchas. A maioria ocorre de forma facultativa ou acidental, sendo
somente algumas espécies associadas de forma obrigatória (AL-OGILY & KNIGHT-
JONES, 1981).
A ocorrência de bivalves nas conchas de gastrópodes ocupadas por ermitões é
em sua maioria acidental, sendo esses moluscos fixados principalmente na superfície
externa das conchas, como os ostreídeos que cimentam sua valva esquerda no substrato
(WILLIAMS & MCDERMOTT, 2004).
Quanto aos gastrópodes, a espécie C. plana é um molusco comensal e já tem
ocorrência documentada nas conchas ocupadas por ermitões, mostrando preferência por
esses substratos (MCDERMOTT, 2001).
A predação intensa sobre populações de gastrópodes da família Neritidae pode
causar alterações comportamentais nesses indivíduos, como a postura de ovos sobre
79
conchas de outros gastrópodes vivos (KANO & FUKUMORI, 2010), sendo possível
também essa ocorrência em conchas ocupadas por ermitões, como observado no
presente trabalho.
Os cirripédios são crustáceos com capacidade de se alojar em uma variedade de
substratos calcários, entre eles as conchas de moluscos gastrópodes (MCDERMOTT,
2001). No presente estudo, as cracas ocorreram de forma esporádica, diferindo um
pouco do apontado por Ayres-Peres & Mantelatto (2010) que encontraram uma
quantidade maior de cracas associadas às conchas do ermitão L. loxochelis.
A presença de epibiontes em conchas ocupadas por ermitões pode influenciar a
sua seleção e também fornecer vantagens e desvantagens para estes crustáceos. A
utilização de conchas incrustadas por epibiontes pode tornar os ermitões mais crípticos e
conferir-lhes proteção contra o ataque de predadores (PARTDRIDGE, 1980;
GHERARD, 1990; 1991). Para os epibiontes também há algumas vantagens.
Organismos filtradores sésseis obtém vantagens tróficas, pois podem ser transportados
para sítios com melhores condições alimentares (WAHL, 1989).
Desta forma há uma íntima relação entre as conchas ocupadas por ermitões e os
seus organismos associados, havendo relações vantajosas que contribuem para a
adaptação e influenciam diretamente na história de vida desses organimos.
80
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84
85
Os ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen apresentaram diferentes
estratégias reprodutivas entre as populações estudadas. A fecundidade, o tamanho dos
ovos e o esforço reprodutivo foram maiores para as fêmeas ovígeras de ermitões
coletadas nas localidades do estado de São Paulo. A presença de ovos aberrantes ou
infertilizados influenciou os parâmetros reprodutivos para as fêmeas ovígeras coletadas
nas localidades do estado do Ceará. Essa anomalia é registrada pela primeira vez entre
os ermitões, sendo que já foram encontrados para outros crustáceos decápodos.
O padrão de ocupação de conchas variou entre as espécies e as populações
analisadas, sendo que as fêmeas ovígeras demonstraram uma maior especificidade nas
conchas ocupadas. As conchas danificadas foram ocupadas em altas proporções,
sugerindo uma baixa disponibilidade de conchas de gastrópodes nas regiões estudadas.
A maioria dos danos era localizada na região da abertura da concha. Danos na espira
ocorreram em menor frequência e são desvantajosos para os ermitões, pois dificultam a
retenção de água nas marés baixas, demonstrando que os ermitões estão selecionando
conchas mais vantajosas para sua sobrevivência às intempéries da região entre-marés.
Os epibiontes foram marcadamente presentes nas conchas de gastrópodes
ocupadas por ermitões nas populações estudadas. Houve diferentes frequências de
ocorrência entre os ermitões nas áreas estudadas. Os epibiontes mais frequentes foram
as algas calcárias, os briozoários e os poliquetos espirorbídeos e serpulídeos, sendo que
os bivalves da família Ostreidae também ocorreram frequentemente. A presença de
epibiontes pode influenciar na história de vida dos ermitões, principalmente nos padrões
de seleção de conchas.
86
APÊNDICE 1
Conchas de gastrópodes ocupadas pelos ermitões Clibanarius antillensis e Calcinus tibicen no presente
estudo. *A fotografia do gastrópode Olivancillaria deshayesiana foi obtida da seguinte fonte
“http://www.gastropods.com/8/Shell_11818.shtml”, devido a concha obtida estar bastante danificada e
incrustada de epibiontes.
87
APÊNDICE 2
Principais epibiontes encontrados associados às conchas de gastrópodes ocupadas pelo Clibanarius
antillensis e Calcinus tibicen no presente estudo. A – Ulva sp. (Alga Filamentosa – Chlorophyta); B –
Alga Calcária (Corallinales); C – Biflustra (Bryozoa – Membraniporidae); D – Spirorbis (Polychaeta –
Spirorbidae); E – Polychaeta, Serpulidae); F – Crassostrea brasiliana (Bivalvia – Ostreidae); G –
Isognomon bicolor (Bivalvia – Isognomonidae); H – Sphenia antillensis (Bivalvia – Myidae); I –
Crepidula plana (Gastropoda – Calyptraeidae); J – Desova de Neritidae (Gastropoda); K – Chthamalus
proteus (Cirripedia – Chthamalidae); L – Amphibalanus amphtrite (Cirripedia – Balanidae).
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