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Ficha técnica no. 43
Nematodo agallador 2014
1
Ficha Técnica No. 43
Nematodo agallador
Meloidogyne exigua Göldi
Créditos: Francois Anthon, Roger Lopez-Chaves y Rodrigo V. Silva.
Elaborada por:
SENASICA
Laboratorio Nacional de
Referencia Epidemiológica
Fitosanitaria
LANREF-CP
Ficha técnica no. 43
Nematodo agallador 2014
2
Nematodo agallador
Meloidogyne exigua Göldi
Servicio Nacional de Sanidad,
Inocuidad y Calidad Agroalimentaria
(SENASICA)
Calle Guillermo Pérez Valenzuela No.
127, Col. Del Carmen C.P. 04100,
Coyoacán, México, D.F.
Primera edición: Noviembre 2014 ISBN: 978-607-715-249-1
Versión 1
Ficha técnica no. 43
Nematodo agallador 2014
3
Contenido 1. IDENTIDAD ............................................................................................................................................................... 5
1.1. Nombre ................................................................................................................................................................ 5
1.2. Sinonimia ............................................................................................................................................................ 5
1.3. Clasificación taxonómica.................................................................................................................................. 5
1.4. Nombre común ................................................................................................................................................... 5
1.5. Código EPPO ...................................................................................................................................................... 5
1.6. Categoría reglamentaria .................................................................................................................................. 5
1.7. Situación de la plaga en México ..................................................................................................................... 5
2. IMPORTANCIA ECONÓMICA DE LA PLAGA ................................................................................................. 5
2.1. Impacto económico de la plaga ....................................................................................................................... 5
2.2. Riesgo Fitosanitario .......................................................................................................................................... 6
3. DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA DE LA PLAGA .............................................................................................. 6
3.1. Distribución mundial ........................................................................................................................................ 6
3.2. Distribución nacional ........................................................................................................................................ 7
4. HOSPEDANTES ....................................................................................................................................................... 7
4.1. Distribución Nacional de hospedantes ......................................................................................................... 8
5. ASPECTOS BIOLÓGICOS ..................................................................................................................................... 9
5.1. Ciclo de vida ........................................................................................................................................................ 9
5.2. Descripción morfológica ................................................................................................................................. 10
5.3. Daños .................................................................................................................................................................. 12
6. ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS ..................................................................................................................... 13
6.1. Epidemiología de la plaga .............................................................................................................................. 13
6.2. Sobrevivencia y dispersión ............................................................................................................................ 13
6.3. Métodos de diagnóstico ................................................................................................................................... 13
7. MEDIDAS FITOSANITARIAS............................................................................................................................. 14
7.1. Exclusión ........................................................................................................................................................... 14
7.1.1. Regulatorias .............................................................................................................................................. 14
7.2. Esquema de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria ............................................................................ 14
7.2.1. Alerta fitosanitaria .................................................................................................................................. 14
Ficha técnica no. 43
Nematodo agallador 2014
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7.3. Erradicación ...................................................................................................................................................... 14
7.4. Protección .......................................................................................................................................................... 14
7.4.1. Control cultural ........................................................................................................................................ 14
7.4.2. Control biológico ...................................................................................................................................... 14
7.4.3. Control genético ....................................................................................................................................... 15
7.4.4. Control químico ........................................................................................................................................ 15
8. BIBLIOGRAFÍA ...................................................................................................................................................... 16
Forma recomendada de citar: ................................................................................................................................... 21
Ficha técnica no. 43
Nematodo agallador 2014
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1. IDENTIDAD
1.1. Nombre
Meloidogyne exigua Göldi
1.2. Sinonimia
Heterodera exigua (Göldi, 1892)
Marcinowski, 1909.
1.3. Clasificación taxonómica
Phyllum: Nematoda
Subphyllum: Secernentea
Orden: Tylenchida
Suborden: Tylenchina
Superfamilia: Tylenchoidea
Familia: Heteroderidae
Subfamilia: Meloidogyninae
Género: Meloidogyne
Especie: M. exigua Göldi
(EPPO, 2014)
1.4. Nombre común
Idioma Nombre
Ingles:
A coffeeroot-
knotnematode
cafeeiro
Español nematodo agallador
Francés nématodegalligène du
caféier
Portugués nematodo-do-cafeeiro
(EPPO, 2014)
1.5. Código EPPO
MEXGEX
1.6. Categoría reglamentaria
El nematodo formador de nódulos
radicales (Meloidogyne exigua) se
encuentra enlistado en la lista de plagas
reglamentadas de México ante la
Convención Internacional de Protección
Fitosanitaria (CIPF, 2014).
1.7. Situación de la plaga en
México
El nematodo formador de nódulos
radicales (Meloidogyne exigua) es una
plaga de importancia cuarentenaria para
México que desde febrero de 2014 se
encuentra bajo monitoreo dentro del
Programa de Vigilancia Epidemiológica
Fitosanitaria en los estados de Chiapas,
Veracruz y Puebla), sin que a la fecha se
tengan registros de la plaga (SENASICA,
2014). Por lo que conforme a la NIMF n.
8: Meloidogyne exigua es ausente (CIPF,
1998).
2. IMPORTANCIA
ECONÓMICA DE LA PLAGA
2.1. Impacto económico de la
plaga
En Rio de Janeiro, donde se detectó por
primera vez M. exigua las plantaciones
fueron sustituidas por caña de azúcar, a
pesar de que era un de los estados más
importantes en la producción de café. El
impacto económico del cambio del cultivo
fue considerable en términos de las
implicaciones financieras y
socioeconómicas (Campos y Villan, 2005).
Ficha técnica no. 43
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En Colombia M. exigua y M. javanica
causaron pérdidas estimadas de $800
millones de dólares por año en café
(Barriga, 1976). En Costa Rica M. exigua
causó un decremento en rendimientos de
un 10 a 20% (Bertrand et al., 1997).
Campos y Villan (2005) señalan
diferentes tipos de perdidas causados por
nematodos de raíz:
Decremento de la producción.
Destrucción de las plántulas en vivero
Desempleo en las áreas tradicioales de
producción de café
Disminución de los ingresos de los
agricultores, por la producción de un
cultivo menos rentable.
Pérdida de la inversión en equipos o
máquina especificas para el cultivo del
café.
Aumento de los costos de producción de
café, por la aplicación de nematicidas y el
uso injertos para plántulas.
2.2. Riesgo Fitosanitario
El nematodo agallador M. exigua es
una especie de riesgo fitosanitario para
México, debido a que se encuentra
presente en países centroamericanos con
los que se comparte similitud de
hospederos y condiciones climáticas
favorables para el establecimiento y
dispersión del nematodo, principalmente
por un probable intercambio de material
infectado.
3. DISTRIBUCIÓN
GEOGRÁFICA DE LA
PLAGA
3.1. Distribución mundial
El nematodo agallador (M. exigua) fue
reportado por primera vez a finales del
siglo XIX en Brasil afectando cafetales. A
continuación en el cuadro 1 se señalan los
países donde ha sido detectado M.
exigua* (Figura 1):
Continente País Referencia
América
Brasil SBN, 2014
Costa Rica,
Nicaragua,
Honduras
Hernández,
2003
Republica
Dominicana,
Puerto Rico,
Colombia,
Perú,
El Salvador,
Venezuela,
Bolivia,
Panamá
Campos and
Villan, 2005;
EPPO, 2014b
Guatemala
Guiana
francesa,
Guadalupe
Suriname
Trinidad y
Tobago
EPPO, 2014
Europa Italia, Grecia SBN, 2014
Asia India, China,
Tailandia
SBN, 2014
* Los reportes no son exclusivos de café, se
incluyen otros hospederos.
Ficha técnica no. 43
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3.2. Distribución nacional
En México el nematodo agallador
(Meloidogyne exigua) es una plaga
reglamentada no presente. Sin embargo,
por el riesgo que representa se encuentra
considerada en el Programa de
Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria
junto con otras plagas de cafeto
(SENASICA, 2014).
4. HOSPEDANTES
M. exigua tiene como principal
hospedero el cultivo del café (Coffea
arabica) pero existen otras plantas
hospederas conocidas como cebolla
(Allium cepa), chile (Capsicum annum),
sandía (Citrullus lunatus), hierba mora
(Solanum nigrum). En Guadalupe y
Surinam se ha reportado infectando
cítricos y en Perú afectando Camellia
sinensis. En Florida se ha reportado en
Maranta leuconeura, en Bolivia en Musa
acuminata y en el sur de India afectando
dos especies de malezas Bidens pilosa y
Pilea sp., en plantaciones de café, pero
no sobre raíces de café a pesar de que
están en la misma área (Lehman and
Lordello, 1982). En Brasil fue detectado
en tomate (Lycopersicum sculentum) y en
hule o también llamado caucho (Hevea
brasiliensis) (Carneiro et al., 2004).
Asimismo, M. exigua se ha detectado en
Miconia sp. un árbol forestal y en
Spananthe paniculata, maleza común en
plantaciones de café en Costa Rica
(López y Vílchez, 1991). Asimismo, se
señalan a Musa, Oryza sativa,
Saccharum officinarum, Amaranthus
deflexus y Taraxacum officinale como
otros hospederos (EPPO, 2014).
Figura 1. Distribución mundial del nematodo agallador (Meloidogyne exigua) Crédito: EPPO, 2014b.
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4.1. Distribución Nacional de
hospedantes
En México, el café se cultiva en 15
entidades federativas (Chiapas,
Veracruz, Oaxaca, Puebla, Guerrero,
Hidalgo, Nayarit, San Luis Potosí,
Jalisco, Colima, Tabasco, Estado de
México, Querétaro, Morelos, y
Michoacán), donde destacan por su
superficie sembrada, los estados de
Chiapas (247,997.66Ha), Veracruz
(147,384.41Ha), Oaxaca (137,482.07Ha)
y Puebla (71,427.48 Ha), lo que equivale
a un 84% de la superficie nacional con
un valor de producción de 5,202
millones de pesos de los 5,795 millones
de pesos que equivale la producción a
nivel nacional (SIAP, 2014) (Figura 2).
Figura 2. Estados productores de café cereza a nivel nacional. Crédito: SIAP, 2014.
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5. ASPECTOS BIOLÓGICOS
5.1. Ciclo de vida
El ciclo biológico del género
Meloidogyne spp. comprende cuatro
estados larvarios y un estado adulto. Se
divide en dos fases: la fase exófita (fuera
de la planta hospedera), la cual abarca
la eclosión de las larvas hasta la
penetración en las raíces y la fase
endófita que consiste en el desarrollo
completo del nematodo en el interior de
los tejidos (Villain et al., 1999; Souza y
Bressan, 2008) (Figura 3).
El ciclo inicia cuando la hembra
adulta que se encuentra en el interior de
las raíces oviposita una masa gelatinosa
de huevos, ya sea en el interior de los
tejidos de la raíz cuando esta
completamente encerrada en una agalla
o en el exterior cuando la proximidad
posterior de la hembra queda expuesta
(Villain et al., 1999). En M. exigua las
masas de huevos están principalmente
debajo de la epidermis de las raíces de
café (Lordello and Zamith, 1960).
El primer estado larvario (J1) se
desarrolla dentro del huevo, el que
emerge es el estado larvario J2
(vermiforme), esté se disemina en el
suelo y penetra la raíz por el ápice para
alimentarse. El J2 puede sobrevivir en
ausencia de hospedero. La J3 que se
aloja en el interior del tejido vegetal
forma células gigantes alrededor del
punto de fijación del nematodo y una
agalla comienza a formarse sobre la
raíz. Después de la J4 los Meloidogyne
llegan al estado adulto. Hay dimorfismo
en los adultos; los machos son
vermiformes de 700 a 900 µm de largo y
poseen un estilete no funcional, por lo
que no se alimentan. Las hembras son
piriformes o esféricas con un largo de
250 a 450 µm y un ancho de 300 a 600
µm (Villain et al., 1999).
La duración del ciclo biológico de los
Meloidogyne depende de factores como
temperatura y planta hospedera, por lo
que existe variabilidad en la duración
del ciclo de vida (Villain et al., 1999).
Lordello y Lordello (1983) han inoculado
plantas de café arábica “Mundo Novo”
en campo y señalan que a una
temperatura promedio de 22°C, el
nematodo completó su ciclo de vida en
38 días, requiriendo 6,788 unidades de
calor por encima de la temperatura
mínima de desarrollo que es 15°C. Lima
y Ferraz (1985) señalan que puede durar
de 32-42 días a temperaturas de 25-
30°C.
Ficha técnica no. 43
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5.2. Descripción morfológica
Las hembras son pequeñas (L=387.5
– 496 µm), se caracterizan por un
patrón perineal de redondo a hexagonal,
con el arco dorsal variado de pequeño y
redondeado a grande y cuadrado, con
estrías gruesas y muy espaciadas. En el
patrón perineal, los campos laterales
son usualmente insconspicuos y forman
una horquilla; sin embargo, las regiones
de la línea lateral interna pueden estar
engrosadas, insertadas y con estrías
que cubren el ano (Chitwood, 1949;
Lordello and Zamith, 1958; Cain, 1974).
El estilete de la hembra es de 12-14 µm
de longitud, el cual es cilíndrico pero
ocasionalmente es estrecho en la unión
con la perilla. La posición del orificio de
la glándula esofágica dorsal es
usualmente de 4-8 µm (Fig. 4 F). En los
machos, el contorno de la cabeza
acompaña el contorno de la primera
cutícula anular del cuerpo. (Fig. 4 A).
Los labios medios son después divididos
medianamente por una ranura poco
profunda. Los estiletes son de 18-20 µm
de longitud; el eje es recto y cilíndrico, y
se estrecha en la unión con las perillas.
La posición del orificio de la glándula
esofágica dorsal es variable (3-5 µm).
En J2 la cola es moderadamente larga
Figura 3. Ciclo de vida del género Meloidogyne spp. Crédito: Agrios, 2010.
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(44-46 µm) terminada en una punta
redondeada (Fig. 4 I). Unos pocos
anillos de constricción cierran la parte
terminar de la cola son típicos de esta
especie (Eisenback and Triantaphyllou,
1991). Aunque las poblaciones de M.
exigua son muy similares
morfológicamente, estudios moleculares
recientes han demostrado alta
variabilidad entre poblaciones parásitas
de café (Muniz et al., 2008).
Figura 4. Meloidogyne exigua. A-E: parte anterior del macho, cabeza, parte posterior, estilete y campo lateral, respectivamente. F, G: parte anterior de la hembra y forma del cuerpo. H, I: parte anterior y posterior de la larva, J: huevo. K-M: patrones perineales. Lerdello y Zamith, 1958.
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5.3. Daños
M. exigua produce agallas típicas
redondeadas en las raíces nuevas (de
hasta 8 mm de diámetro) después de las
primeras lluvias y continúa produciendo
agallas (Figura 5C). Las agallas
inicialmente son de color blanco (Figura
5 A), pasan por una tonalidad amarilla
y cuando son agallas viejas se tornan de
un color café oscuro (Figura 5 B), lo que
afecta la absorción de agua y
nutrientes. Adicionalmente, las agallas
predisponen a la planta al ingreso de
hongos, por lo que se observan extensas
áreas necróticas. En el municipio de
San José de Rio Claro, Brasil se ha
detectado al hongo oportunista
Botryodiplodia theobromae, hongo que
infecta principalmente a plantas
estresadas por sequía, por lo que se
torna una enfermedad compleja
(Mendes, 1977, Santos et al., 1992). Las
plántulas que son sembradas en campo
muestran reducción en el crecimiento y
defoliación, lo cual va a depender
también del tipo de suelo (Figura 6).
Las plantas de café jóvenes son más
propicias a ser atacadas por M. exigua
(Campos y Villain, 2005).
Figura 5. Agallas ocasionadas por M. exigua sobre el sistema radicular de C. arabica “Caturra” y juveniles 2 en el interior de la raíz. Créditos: A) Francois Anthony, B) RogerLopez-Chaves y C) Rodrigo V. Silva y colaboradores.
A B
Figura 6. Comparación: a) árboles de café no infectados con b) árboles infectados. (Créditos: Jonathan D. Eisenback).
enferma Sana
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Nematodo agallador 2014
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6. ASPECTOS
EPIDEMIOLÓGICOS
6.1. Epidemiología de la
plaga
Existen pocos estudios sobre aspectos
ecológicos y epidemiológicos de M.
exigua. Souza y colaboradores (2008)
realizaron un estudio en una plantación
comercial no irrigada de 6 años de edad
de la variedad “Catuai” en el municipio
de Varre-Sai, Estado de Rio de Janeiro,
Brazil para conocer la influencia de la
temperatura del aire, la lluvia y la
textura del suelo. Los resultados
señalan que las poblaciones de J2 en el
suelo disminuyen durante los meses
lluviosos (octubre a marzo). Esto sugiere
que una vez que eclosionan los huevos,
el estado J2 infecta las raíces para
alimentarse, por lo que disminuye la
densidad en el suelo. En contraste,
durante los meses secos (abril-
septiembre) la densidad de J2 en el
suelo se incrementa, debido a la falta de
raíces disponibles para penetrar. Lo cual
concuerda con lo reportado por Almeida
y colaboradores (1987) durante esa
misma época del año. Asimismo,
durante el tiempo que duro el
experimento las muestras de suelo se
colectaron a diferentes profundidades y
en la profundidad de 25-50 cm durante
todo el experimento se encontraron las
poblaciones más altas de nematodos.
Por otro lado Tronconi y colaboradores
(1987) señalan que otro factor que incide
directamente en la reproducción de M.
exigua es el tipo de suelo, en ese sentido,
suelos muy pesados o leves no son
ideales para el desarrollo del nematodo,
prefiriendo suelos de textura arenosa en
relación a suelos arcillosos aunque esto
no limita que puedan contaminar este
tipo de suelos.
6.2. Sobrevivencia y
dispersión
De manera natural el estado de
desarrollo J2, es el responsable de la
dispersión de M. exigua en forma local,
debido a que su cuerpo vermiforme le
permite moverse en el suelo. M. exigua
puede sobrevivir en el suelo o no más de
6 meses (Alvarenga, 1973).
6.3. Métodos de diagnóstico
Las especies del género Meloidogyne
son caracterizadas principalmente por la
morfología de hembras, machos y
juveniles del 2º estado de desarrollo. Se
han identificado 17 especies parasitas de
café. Sin embargo, el proceso de
identificación ha sido difícil por falta de
taxonomistas y la gran semejanza entre
especies (Carneiro y Cofcewicz, 2008).
Afortunadamente, el uso de técnicas
moleculares ha facilitado la
identificación de este grupo de
nematodos parásitos de raíz, para el
Ficha técnica no. 43
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14
estudio de razas de Meloidogyne exigua
se han empleado las isoenzimas
(esterasa y malate dehydrogenasa),
SCAR and RAPD-PCR (Muniz et al.,
2008).
7. MEDIDAS
FITOSANITARIAS
7.1. Exclusión
7.1.1. Regulatorias
Como parte de las estrategias que
implementa México para evitar el
ingreso del nematodo agallador
(Meloidogyne exigua) a territorio
nacional, esta plaga es catalogada como
plaga reglamentada ante la Convención
Internacional de Protección
Fitosanitaria, por lo cual se prohíbe la
entrada o transito de material
contaminado con la plaga (CIPF. 201).
7.2. Esquema de Vigilancia
Epidemiológica
Fitosanitaria
En México desde febrero de 2014 M.
exigua se encuentra bajo monitoreo
dentro del Programa de Vigilancia
Epidemiológica Fitosanitaria en los
estados de Chiapas, Veracruz y Puebla,
a través de la implementación de
parcelas fijas y móviles para la
detección oportuna de síntomas o daños
(SENASICA, 2014).Si requiere más
información, por favor consultar la
plataforma WWW-RoyaCafé en
http://www.royacafe.lanref.org.mx/.
7.2.1. Alerta fitosanitaria
En adición a las acciones del
Programa de Vigilancia Epidemiológica
Fitosanitaria para la detección oportuna
de focos, la DGSV ha puesto a
disposición la comunicación pública
mediante el teléfono (01)-800-98-79-879
y el correo electrónico
alerta.fitosanitaria@senasica.gob.mx
7.3. Erradicación
No existen reportes de caso exitosos de
erradicación de M. exigua a menos que se
haya realizado un cambio de cultivo.
7.4. Protección
7.4.1. Control cultural
La erradicación de plantas infestadas y
malezas hospederas en plantaciones con
infestaciones de M. exigua por lo menos
durante un año, es considerada una
alternativa viable para el control del
nematodo. Lo anterior, considerando que
M. exigua no sobrevive más de seis meses
en el suelo sin hospedero. Asimismo, la
solarización del suelo durante varias
semanas en la época seca es una buena
alternativa para reducir la población
(Campos y Villan, 2005)
7.4.2. Control biológico
Debido a la complejidad para
controlar nematodos de raíz en
particular del género Meloidogyne spp.
Ficha técnica no. 43
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en diferentes países se ha implementado
la utilización de agentes de control
biologíco en particular hongos, como
Paelomyces lilacinus Pochonia
chalamydosporia, Trichoderma
harzianum, T. koningii y Pasteuria
penetrans principalmente. En el caso de
Paecilomyces lilacinus se ha utilizado en
Filipinas y Sudáfrica para el control de
huevecillos con resultados favorables en
campo. La utilización de Pochonia
chlamydosporia con micorriza arbuscular
en tapa de semillero ha mostraso buen
control del nematodo y desarrollo de la
planta, misma situación pasa cuanto se
aplica el hongo con neem durante el
trasplante. T. harzianum y T. koningii
se han utilizado en tomate, chile y
berenjena disminuyendo el número de
agallas y aumentando la producción
(Brückner, 2014 citado por Campos y
Villan, 2005). (Kiewnick, 2004; Rao et al.,
1997).
Sin embargo, los estudios realizados
sugieren la necesidad de realizar
evaluaciones en plantaciones de café con
diferentes condiciones edafoclimáticas
para conocer su efectividad.
7.4.3. Control genético
Un estudio realizado por Silva y
colaboradores (2013) señala al gene
Mex-1 como el responsable de la
resistencia de plantas de café a
Meloidogyne exigua. Sin embargo, esta
característica debe ser confirmada,
debido a la variabilidad que puede haber
entre aislados diferentes de M. exigua y
otros mecanismos de defensa como la
reacción hipersensitiva.
Asimismo, las descendencias de
Sarchimor tienen resistencia a M.
exigua (Anzueto, 2013).
7.4.4. Control químico
Los productos químicos son usados
hoy en días para el control de nematodos
en café y otros cultivos. El bromuro de
metilo ha sido ampliamente usado para
desinfectar los suelos de viveros. Sin
embargo, el uso de este fumigante ha
sido restringido internacionalmente.
Productos químicos como
organofosforados y organocarbamatos
tienen un gran potencial para el control
de nematodos, además de que rara vez
son fitotoxicos en las concentraciones
utilizadas en campo, solo la mayor
desventaja es que se dispersan en agua.
La actividad de estos nematicidas se
confina principalmente a la zona de la
raíz o rizosfera, por lo que hay un buen
control. Sin embargo, su efecto es
temporal en el decremento de los
nematodos (Van Gundy y McKenry,
1977).
Ficha técnica no. 43
Nematodo agallador 2014
16
8. BIBLIOGRAFÍA
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8.1. Forma recomendada de
citar:
SENASICA. 2014. Nematodo formador
de nódulos radicales (Meloidogyne
exigua Göldi). Dirección General
de Sanidad Vegetal –Programa
Nacional de Vigilancia
Epidemiológica Fitosanitaria.
México, D. F. Ficha Técnica No. 43.
21 p.
Coordinación:
M.C. José Abel López Buenfil
Director del CNRF
Ing. Rigoberto González Gómez
Coordinador Nal. del PROVEF
Dr. Gustavo Mora Aguilera
Coordinador de LANREF Con la colaboración:
Laboratorio Nacional de Referencia
Epidemiológica Fitosanitaria
(LANREF)
Colegio de Postgraduados (CP)
Ing. Maritza Juárez Durán
Ing. Coral Mendoza Ramos
Ing. Laura Rosney Jiménez González
Ing. Gerardo Acevedo Sánchez
Ing. Juan José Coria Contreras
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