View
213
Download
0
Category
Preview:
Citation preview
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2014 - 2015
PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE ZINTUIGEN
door
Anne Marleen VAN DEN BOGERD
Promotoren: MSc M. Desender Literatuurstudie in het kader
Prof. dr. A. Decostere van de Masterproef
© 2015 Anne Marleen van den Bogerd
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of
volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk
uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor
enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig
vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2014 - 2015
PREDATIE BIJ DE HAAI: HET GEBRUIK VAN DE ZINTUIGEN
door
Anne Marleen VAN DEN BOGERD
Promotoren: MSc M. Desender Literatuurstudie in het kader
Prof. dr. A. Decostere van de Masterproef
© 2015 Anne Marleen van den Bogerd
VOORWOORD
Graag zou ik in dit voorwoord mijn dank uitspreken naar alle personen die deze literatuurstudie mede
mogelijk hebben gemaakt.
Allereerst dank ik mijn promotor Marieke Desender voor de fijne samenwerking, haar enthousiaste
ondersteuning en opbouwende kritiek doorheen de totstandkoming van deze masterproef.
Daarnaast dank ik mijn copromotor, Prof. Dr. A. Decostere voor haar bereidheid dit werk door te lezen
en het van aanwijzingen te voorzien in de laatste fase bij het afronden van deze proef.
Tot slot zou ik graag mijn ouders, mijn zussen, mijn vrienden en mijn allerliefste vriend Roland en zijn
familie bedanken voor hun eeuwige steun, niet enkel bij deze literatuurstudie maar doorheen de ganse
opleiding diergeneeskunde. Zonder hun liefde en begrip en de fijne momenten van ontspanning zou
deze mij een stuk zwaarder zijn gevallen.
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1
INLEIDING ............................................................................................................................................... 2
LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 4
1. bespreking van de verschillende zintuigen ................................................................................... 4
1.1. Het zicht .................................................................................................................................... 4
1.1.1. Functionele morfologie ....................................................................................................... 4
1.1.2. Gebruik van het zicht bij predatie ....................................................................................... 6
1.2. De reuk ...................................................................................................................................... 6
1.2.1. Functionele morfologie ....................................................................................................... 6
1.2.2. Gebruik van de reuk bij predatie......................................................................................... 9
1.3. Elektroreceptie ........................................................................................................................ 11
1.3.1. Functionele morfologie ..................................................................................................... 11
1.3.2. Gebruik van elektroreceptie bij predatie ........................................................................... 13
1.4. Mechanoreceptie via de laterale lijn ........................................................................................ 16
1.4.1. Functionele morfologie ..................................................................................................... 16
1.4.2. Gebruik van de laterale lijn bij predatie ............................................................................ 18
1.5. Het gehoor ............................................................................................................................... 20
1.5.1. Functionele morfologie ..................................................................................................... 20
1.5.2. Gebruik van het gehoor bij predatie ................................................................................. 21
1.6. De smaak ................................................................................................................................ 22
1.6.1. Functionele morfologie ..................................................................................................... 22
1.6.2. Gebruik van de smaak bij predatie ................................................................................... 22
2. Interacties tussen de zintuigen tijdens de verschillende fasen van predatie ................................. 23
2.1. Relatief belang van de zintuigen ............................................................................................. 23
2.1.1. Detectie van de prooi ........................................................................................................ 23
2.1.2. Opsporing van de prooi .................................................................................................... 24
2.1.3. Finale oriëntatie en initiatie van de aanval ....................................................................... 24
2.1.4. Vangst van de prooi .......................................................................................................... 25
2.2. Integratie van informatie en schakelen tussen de zintuigen ................................................... 25
BESPREKING ....................................................................................................................................... 27
REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 30
[1]
SAMENVATTING
In deze literatuurstudie wordt getracht een overzicht te geven van de kennis die tot op heden vergaard
is in verband met het gebruik van zintuigen bij predatie door de haai. Haaien komen in vele soorten en
maten voor en bezetten een grote variatie aan niches. Hierdoor is er een grote diversiteit in leefwijze
en de manier waarop haaien hun voedsel vergaren, waardoor het een uitdaging is veralgemeende
conclusies te trekken over het specifiek gebruik en belang van de zintuigen tijdens het jagen. De haai
kan in variabele mate gebruik maken van het zicht, de reuk, elektroreceptie, mechanoreceptie, het
gehoor en de smaak. Het gebruik van informatie verkregen via deze bijzondere set zintuigen varieert
voornamelijk naargelang de habitat van de haai, het soort prooi waar de haai van leeft en de tactiek
die de haai gebruikt om zijn prooi te verkrijgen. Daarnaast wisselt het relatief belang van de
verschillende zintuigen naargelang de fase van de jacht, omdat op variabele afstand van de prooi en
afhankelijk van de omstandigheden, andere stimuli beschikbaar kunnen zijn. De haai zal steeds op de
zintuigen steunen die op dat specifieke moment de meest waardevolle informatie kunnen verschaffen
en is in staat te schakelen tussen zintuigen indien nodig. De informatie van de verschillende
zintuiglijke systemen wordt geïntegreerd in de hersenen en dit zal het uiteindelijke gedrag van de haai
bepalen en het dier leiden vanaf de eerste gewaarwording van een prooi tot de succesvolle vangst
ervan.
Sleutelwoorden: haai, elektroreceptie, laterale lijn, predatie, zintuigen
[2]
INLEIDING
De haai is een dier dat vaak tot de verbeelding spreekt. Niet enkel vanwege occasionele aanvallen op
de mens, maar ook door de bijzondere plek die dit dier inneemt in het dierenrijk vanwege zijn goed
ontwikkelde en gesofisticeerde set zintuigen. Er is echter een grote diversiteit in morfologie, fysiologie
en gedrag binnen de superorde van de haaien (Selachimorpha) die vier- tot vijfhonderd haaiensoorten
omvat met elk zijn eigen specifieke kenmerken en levenswijze [1].
Haaien zijn kraakbeenvissen (klasse: Chondrichthyes) die samen met de roggen de subklasse van de
Elasmobranchii vormen. De taxonomie van de Elasmobranchen is dynamisch en steeds onderhevig
aan nieuwe bevindingen uit de moleculaire wetenschap en de ontdekking van nieuwe soorten [1-5].
Recente studies stellen dat de haaien los van de roggen worden onderverdeeld in 2 superordes, de
Squalomorphen en de Galeomorphen welke in totaal 8 ordes bevatten (figuur 1) [2, 3].
Haaien zijn wijdverspreid en bewonen een
grote variatie aan habitats. Ze worden
teruggevonden in zout en zoet water, in
zowel tropische als meer gematigde
klimaten, in oppervlakkige kustwateren en
op open zee. De meeste haaien leven op
een diepte tussen 0 en 200 meter, waarbij
sommigen de oppervlakte verkiezen en
anderen bodemgebonden zijn, en weer
andere soorten zich ophouden ter hoogte
van koraalriffen of zich verplaatsen over
grote dieptes. Er kan onderscheid worden
gemaakt tussen nachtactieve of
nocturnale dieren en dagactieve of
diurnale dieren [1, 6, 7]. Bij bepaalde
haaiensoorten leven de juveniele en
volwassen individuen in verschillende
habitats [6, 8]. Gezien deze sterke variatie in leefgebied varieert ook het dieet van de haaien; van
schaaldieren (crustaceae) en andere elasmobranchen tot beenvissen en zeezoogdieren [6, 7, 9].
Zoals bij alle diersoorten is de haai optimaal aangepast aan zijn omgeving. Het dier moet immers in
zijn leefomgeving kunnen foerageren, communiceren en zich voortplanten. De zintuigen van de haai
zijn daarom sterk variabel naargelang de leefomgeving en de levenswijze van het dier. Daarnaast
moeten zintuigen zich ook kunnen aanpassen aan veranderingen in het leefmilieu. Dit kan
verandering van leefmilieu zijn na de juveniele fase, maar ook verandering in lichtintensiteit gedurende
de dag of op variabele diepte en tijdens horizontale migraties [8, 10, 11].
Predatie in het water vereist speciale adaptaties maar faciliteert ook nieuwe methoden voor
prooidetectie in vergelijking met predatie op het land. Onder water wordt licht verstrooid en zijn andere
Figuur 1. Fylogenetische verwantschap van de elasmobranchen. (naar Vélez-Zuazo et Agnarsson, 2011) [2]
[3]
kleuren zichtbaar wat de haai voor nieuwe uitdagingen stelt. Eveneens kunnen waterstromen dieren
helpen zich een beeld te vormen van de omgeving. Tegelijkertijd is er ook voortplanting van
elektrische en magnetische velden mogelijk welke door haaien kunnen worden waargenomen [12].
Afhankelijk van de species waartoe hij behoort kan de haai passief verscholen blijven en zijn prooi
opwachten of actief de prooi opzoeken en deze aanvallen. Soorten zoals de verpleegsterhaai
(Ginglymostoma cirratum) zuigen de prooi naar zich toe, terwijl andere soorten gebruik maken van
methoden als het rammen van de prooi of het in één hap vangen van de prooi [13, 14]. Haaien die op
de bodem verscholen hun prooi opwachten hebben uiteraard behoefte aan andere signalen dan
haaien die hun prooi in de open zee aanvallen, en haaien die overdag jagen andere signalen dan
haaien die ’s nachts of tijdens de schemer foerageren. Hierdoor zullen de functies en het relatief
belang van de verschillende zintuigen variëren naargelang de haaiensoort [6, 7, 9].
In deze literatuurstudie zal specifiek worden ingegaan op de rol en het gebruik van de verschillende
zintuigen bij predatie. Achtereenvolgens zullen het zicht, de reuk, elektroreceptie, mechanoreceptie
via de laterale lijn, het gehoor, de tast en de smaak worden besproken. Hierbij wordt steeds ingegaan
op de functionele morfologie en fysiologie van de zintuigen waarbij de nadruk zal worden gelegd op
het gebruik van deze zintuigen tijdens de jacht en verschillen tussen de zintuigen bij haaien uit
verschillende ecologische niches en met verschillende predatie-tactiek. Daarna zal worden ingegaan
op de integratie van de verschillende zintuigen en de mogelijkheid tot schakelen tussen de
verschillende zintuigen in de opeenvolgende fasen van een aanval.
[4]
LITERATUURSTUDIE
1. BESPREKING VAN DE VERSCHILLENDE ZINTUIGEN
1.1. HET ZICHT
1.1.1. Functionele morfologie
De ogen van de haai zijn zoals deze bij andere
vertebraten: alle structuren zoals de cornea,
lens, retina, iris en nervus opticus zijn aanwezig
(figuur 2) [15]. In tegenstelling tot bij de
vertebraten staat de lens volledig in voor de
breking van het licht, gezien de brekingsindex
van de cornea die van het zeewater benadert
[16].
De ogen zijn in meer of mindere mate lateraal
geplaatst (figuur 3). Benthische haaien leven op
of nabij de bodem en hebben aldus meer
dorsaal geplaatste ogen om zo
overzwemmende prooien beter te kunnen
detecteren [15]. Door de variabele plaatsing van
de ogen variëren ook de grootte van de dode hoek en deze van het binoculair gezichtsveld. Zo
hebben hamerhaaien (familie: Sphyrnidae) door de bijzondere plaatsing van hun ogen een groter
binoculair veld en daardoor een beter dieptezicht [17]. Haaien met een kleiner gezichtsveld kunnen dit
soms vergroten door gebruik te maken van een sinusoïdaal zwempatroon, minimale bewegingen van
de ogen in de oogkassen of een combinatie van beide [18, 19]. Mogelijk hangt de relatieve grootte van
de ogen samen met het relatieve belang van het zicht gezien haaien die in de open zee leven grotere
ogen hebben dan soorten die in de meer troebele kustwateren en nabij de bodem leven [10].
Haaien beschikken over oogleden welke in het algemeen relatief immobiel zijn. Bescherming van het
oog zou kunnen geschieden via het derde ooglid dat bij de meeste haaiensoorten aanwezig is [20]. De
witte haai beschikt niet over oogleden en beschermt zijn ogen tijdens een aanval door deze in de
oogkassen te roteren [21]. Bakerhaaien (orde: Orectolobiformes) graven zichzelf in in de bodem en
beschikken daarom wel over mobiele oogleden die bescherming kunnen bieden tegen het zand [20].
De iris dient zoals bij de vertebraten voor het reguleren van de lichtinval op de retina. In een omgeving
met weinig licht (zeer diepe of troebele wateren of bij nacht of schemer) zal verwijding van de pupil of
mydriase optreden. Bij veel diepzeehaaien is deze staat van mydriase permanent. Bij hoge
lichtintensiteit of voor vergroting van het dieptezicht kan vernauwing van de pupil of miose optreden
[15]. Met betrekking tot de grootte en vorm van de pupil is er sterke variatie naargelang de species.
Diepzeehaaien bezitten meestal circulaire pupillen, andere soorten een verticale, horizontale of
schuine spleetvormige pupil [22]. Haaien die actief jagen bij zowel hoge als lage lichtintensiteiten
Figuur 2. Schematische weergave van een
haaienoog. (naar Lisney et al., 2012) [10]
[5]
beschikken over mobiele spleetvormige pupillen
zodat snelle mydriase en miose mogelijk is [23].
De lens verzorgt de volledige lichtbreking en is
vele malen sterker dan deze van de mens [16,
19, 24]. Echter ten gevolge van zijn rigide
structuur verloopt accommodatie niet zoals bij
de mens via het wijzigen van de
brandpuntsafstand, maar waarschijnlijk door het
wijzigen van de afstand van de lens tot de retina
met behulp van gladde spiercellen. Hierover
bestaat in de literatuur echter nog geen
volledige consensus [22, 24, 25]. De specifieke
vorm van de lens varieert naargelang de
species maar is meestal ellipsoïd op doorsnede [15, 22]. Bijzonder is het feit dat de lens van sommige
haaien zoals de tijgerhaai (Galeocerdo cuvier) geelachtige pigmenten bevat. Deze worden onder
invloed van licht uit tryptofaan gevormd via een oxidatiereactie. Er bestaan verschillende theorieën
over de functie van deze pigmenten; ze zouden voornamelijk instaan voor de filtering van uv-licht en
aldus een beschermende functie hebben voor de retina bij dieren die in oppervlakkige wateren leven.
Ook zou hierdoor de contrastgevoeligheid verhogen en strooiing en glinstering verminderen, wat
opnieuw duidt op een aanpassing aan condities met hoge lichtintensiteit [24].
De choroidea is het enige gevasculariseerde weefsel in het oog van de haai en bevat zoals bij vele
andere vertebraten een tapetum lucidum dat het zicht bij lage lichtintensiteit kan verhogen [20]. Uniek
is echter dat haaien dit tapetum kunnen exposeren of afschermen naargelang de lichtcondities. Bij
lage lichtintensiteit, bijvoorbeeld in diepe wateren of bij nacht zijn pigmentgranules geconcentreerd ter
hoogte van het cellichaam van melanoforen, waardoor licht kan doorvallen tot op het tapetum. Bij
hoge lichtintensiteit, bijvoorbeeld overdag of in oppervlaktewateren migreren pigmentgranules
waarschijnlijk onder invloed van de retina vanuit het cellichaam in uitlopers van de cellen, waardoor
het tapetum wordt afgeschermd. Dit mechanisme is voornamelijk aanwezig bij haaien die leven onder
wisselende lichtcondities, zoals dieren die aan het oppervlak leven of zowel overdag als ’s nachts
actief zijn. Diepzeehaaien ondervinden daarentegen constante lichtcondities waardoor een occlusief
tapetum niet nodig en dus ook afwezig is [20, 26].
De retina van de haai is ook gespecialiseerd naargelang de condities waarbij het dier leeft en jaagt.
Voornamelijk de verhouding en verspreiding van staafjes en kegeltjes zijn gecorreleerd met de habitat
en levenswijze, waarbij de staafjes steeds in aantal domineren [10]. Verhoudingen tussen staafjes en
kegeltjes variëren van 4:1 in de familie van de haringhaaien tot meer dan 100:1 bij de hondshaai [27].
Gezien de staafjes instaan voor verbetering van het zicht onder condities met weinig licht, worden de
hoogste ratio’s teruggevonden bij dieren die op grote diepten leven of voornamelijk ’s nachts actief zijn,
zoals de sierlijke bakerhaai (Orectolobus ornatus) [7]. Bij sommige strikt nocturnale haaien zoals de
Port Jackson-stierkophaai (Heterodontus portusjacksoni) haai zijn de kegeltjes volledig afwezig [6].
Kegeltjes verbeteren het zicht bij hoge lichtintensiteit; lage ratio’s worden daarom vooral
Figuur 3. Soortspecifieke verschillen in de positie en grootte van het oog in vier haaiensoorten. (naar Lisney et al., 2012) [10]
a. zandtijgerhaai (Carcharias taurus) b. sikkelvincitroenhaai (Negaprion acutidens) c. westerse bakerhaai (Orectolobus hutchinsi) d. Port Jackson-stierkophaai (Heterodontus portusjacksoni)
[6]
teruggevonden bij haaien die ook overdag actief zijn of in oppervlakkige wateren leven [6, 28].
Afhankelijk van de soort kan de retina specifieke regio’s bevatten met een verhoogde densiteit aan
kegeltjes. Dit zou de resolutie van het zicht in een specifiek deel van het gezichtsveld kunnen
verhogen, wat vaak het deel van het gezichtsveld is waarin de haai zijn prooi verwacht [7, 19, 29].
De visuele pigmenten in de staafjes en kegeltjes, die instaan voor de absorptie van specifieke
golflengtes, hebben in het algemeen een absorptiespectrum aangepast aan het kleurenspectrum van
het water waarin de haai leeft [28]. Haaien die op grote diepte leven beschikken op deze manier
voornamelijk over chrysopsine , een pigment dat licht in het diepblauwe spectrum absorbeert [8, 28,
30]. Haaien die dicht bij het oppervlak in helder open water leven beschikken daarentegen
voornamelijk over rhodopsine, een pigment met een absorptiespectrum aangepast aan hogere
lichtintensiteit. De zwelhaai (Cephaloscyllium ventriosum) die verticale migratiebewegingen vertoont
beschikt over beide pigmenten [31]. Typisch is de shift in pigment die kan optreden bij de citroenhaai
(Negaprion brevirostris). De juveniele citroenhaai leeft in ondiep troebel water en beschikt dan
voornamelijk over porphyropsine, een pigment dat vooral in het geelgroene spectrum absorbeert. Bij
overgang naar het volwassen stadium migreren de haaien naar diepere zee en treedt er een shift op
naar rhodopsine. Op deze wijze wordt het zicht geoptimaliseerd naargelang de omgeving [8]. Of
haaien ook daadwerkelijk kleuren kunnen zien, staat nog ter discussie [10, 15].
1.1.2. Gebruik van het zicht bij predatie
Met betrekking tot het belang van het zicht bij predatie bestaan nog veel onzekerheden door het lage
aantal gecontroleerde onderzoeken dat op dit gebied is uitgevoerd. Algemeen aanvaard wordt dat het
zicht zeker een belangrijk zintuig is maar dat dit vooral een rol speelt nadat de prooi is benaderd via
olfactorische stimuli, gezien het zicht door de fysische eigenschappen van zeewater gelimiteerd is tot
een range van enkele meters [28, 32]. Het zicht dient in dit geval niet zozeer voor het verkrijgen van
een scherp beeld maar voornamelijk voor detectie van beweging en het onderscheiden van contrast
[32]. Bij haaien die hun prooi actief benaderen helpt dit de haai zich visueel te oriënteren bij het
benaderen van de prooi. Haaien die zichzelf camoufleren en hun prooi passief opwachten zouden
daarentegen enkel op basis van visuele stimuli hun prooi kunnen grijpen [33, 34].
1.2. DE REUK
1.2.1. Functionele morfologie
Uitwendige morfologie
De haai beschikt over één paar symmetrische reukorganen, dat zich in het algemeen ventraal van het
rostrum bevindt, bilateraal van de mediaanlijn en rostraal van de mondspleet [35, 36]. Er is echter een
grote variatie in vorm, grootte en exacte positie van de neusopeningen op de snuit, zowel tussen
families als tussen haaien binnen één familie maar met verschillende levenswijze [37, 38]. Een met
huid bedekte flap deelt de neusgaten in meer of mindere mate op in twee openingen, waarbij het
water door de meer laterale opening de neus instroomt en deze via een meer mediale opening verlaat
[7]
[35, 36, 38]. Deze laatste opening staat meer loodrecht op de zwemrichting van het dier. Zowel
craniaal van de instroomopening als caudaal van de uitstroomopening is een lichte depressie
aanwezig; deze zou het in- en uitstromen van water vergemakkelijken [35]. De hamerhaaien nemen
een bijzondere plek in gezien de conformatie van hun kop. Deze is zeer breed en dorsoventraal
afgeplat waardoor de neusgaten meer rostraal en verder uiteen liggen. Ook is er in plaats van een
kleine depressie voor de instroomopening een zeer lange groeve aanwezig die helpt het water de
neusholte in te geleiden (figuur 4) [39].
De grootste verschillen in de uitwendige
morfologie van het reukorgaan worden
gezien indien men de neusopeningen
van benthische haaien vergelijkt met
deze van (bentho)pelagische soorten die
minder bodemgebonden zijn en op open
zee of nabij de kust leven (figuur 5) [37,
38]. De neusgaten bij de benthische
soorten zijn in het algemeen groter en
meer cirkelvormig dan bij de pelagische
soorten, die over meer ellips- of
spleetvormige openingen beschikken.
Dit kan worden gerelateerd aan de
levenswijze van deze dieren. Haaien die
in kustwateren of op open zee leven behalen vaak hogere snelheden, waarbij smalle neusgaten het
reukepitheel kunnen beschermen tegen de krachtige waterstroom. Benthische soorten staan door hun
vaak sedentaire leefwijze minder aan deze krachten bloot, waardoor grotere neusgaten geen
probleem opleveren en zorgen voor maximale blootstelling van het reukepitheel aan de buitenwereld
[35, 37, 38]. Een uitzondering is de vleugelkophamerhaai (Eusphyra blochii). Deze haai beschikt over
zeer lange en open instroomopeningen aan weerszijden rostraal op de hamerkop waarbij het epitheel
direct wordt blootgesteld aan het zeewater. Dit zorgt ervoor dat een grote hoeveelheid zeewater voor
de kop van de haai tegelijkertijd kan worden bemonsterd waardoor de kans op contact met
geurmoleculen sterk wordt vergroot (figuur 4) [39]. Een ander verschil tussen sedentaire benthische
haaien en pelagische soorten is dat er bij
de sedentaire soorten meestal een naso-
orale groeve aanwezig is die de mond- en
neusholte verbindt en die zowel diep als
oppervlakkig gelokaliseerd kan zijn.
Hierdoor worden de neusopeningen bij
benthische soorten vaak dichter bij de
mond teruggevonden en liggen ze bij de
pelagische soorten vaak meer rostraal [38,
40].
Figuur 5. Neusgaten op de ventrale zijde van de kop van een benthische haai (A) en een bentho-pelagische haai (C). (naar Schluessel et al., 2008) [37]
A. Bruingebande bamboehaai (Chiloscyllium punctatum) C. Nerveuze haai (Carcharhinus cautus)
Figuur 4. Ventraal en rostraal aanzicht van het linker reukorgaan van de vleugelkophamerhaai (Eusphyra blochii) (naar Kajiura et al., 2005) [39]
[8]
De reuk berust in principe op het binden van moleculen op de receptorcellen van het reukepitheel, van
waaruit de signalen richting de hersenen worden doorgegeven. Deze moleculen worden aangevoerd
via het water dat de instroomopening van de neusholte binnenstroomt [39]. De drijvende kracht
hierachter is bij actieve predators waarschijnlijk het drukverschil over de in- en uitstroomopening die
ontstaat door het actief zwemmen. Bij bodemgebonden soorten zoals de hondshaai (Scyliorhinus
canicula) zou de waterstroom die ontstaat bij actieve respiratie de stroom van water door de
neusgaten kunnen ondersteunen [35, 41]. De precieze hydrodynamica met betrekking tot de
waterstromen in de neusholte wordt pas de laatste jaren intensief bestudeerd, en is nog niet volledig
opgehelderd [35].
Inwendige morfologie
Elke neusholte bestaat uit een kraakbenige holle structuur die bekleed is met reukepitheel [37]. Dit
reukepitheel wordt sterk in oppervlak vergroot door de aanwezigheid van een groot aantal primaire
lamellen die op hun beurt secundaire plooien vertonen [37, 41]. Deze lamellen zijn het grootst centraal
in de neusholte en nemen af in grootte richting de periferie [42]. Indien men haaiensoorten vergelijkt,
ziet men grote verschillen in de grootte en vorm van de neusholte en het aantal, de grootte en vorm
van de lamellen (figuur 6) [37, 39, 42].
Het aantal lamellen varieert van enkele
tientallen tot enkele honderden en
verbanden worden voornamelijk gezien
tussen soorten met dezelfde habitat en
hetzelfde dieet. Zo hebben benthische
soorten gemiddeld een significant lager
aantal lamellen dan bentho-pelagische
soorten en hierdoor beschikken zij over
een kleiner oppervlak aan reukepitheel.
Gelijke aantallen lamellen worden
teruggevonden bij haaien met
gelijkaardig dieet, waarbij de soorten die
leven van crustaceeën een significant
kleiner aantal lamellen bezitten dan
soorten die leven van stekelhuidigen of
weekdieren. De reden hiervoor is nog
niet volledig opgehelderd maar het zou
te maken kunnen hebben met het relatief belang van de andere zintuigen bij het opsporen van deze
prooien [37].
Het reukepitheel bestaat uit sensorisch epitheel centraal op de lamellen omgeven door een buitenste
niet-sensorisch epitheel. Het niet-sensorisch epitheel is van het plaveisel-type en is bedekt met
microvilli [37]. Er kunnen in dit deel ook slijmbekercellen worden teruggevonden, die mucus
produceren om het gevoelige epitheel tegen zeewater te beschermen [43]. Het sensorisch epitheel is
Figuur 6. Variatie in de vorm van de olfactorische lamellen tussen en binnen de groepen van de bentho-pelagische (A-C) en benthische (D-F) haaien. (naar Schluessel et al., 2008) [37]
A. varkensooghaai (Carcharhinus amboinensis) B. nerveuze haai (Carcharhinus cautus) C. stierhaai (Carcharhinus leucas) D. epaulethaai (Hemiscyllium ocellatum) E. Port jackson-stierkophaai (Heterodontus portusjacksoni) F. geelbruine verpleegsterhaai (Nebrius ferrugineus)
[9]
een pseudo-meerlagig cilindrisch epitheel, waarin vier celtypes kunnen worden teruggevonden [37, 41,
43]. Het overgrote deel hiervan zijn steuncellen die op hun oppervlak grote aantallen cilia hebben. Ook
kunnen microvilli aanwezig zijn. Daarnaast bestaat het epitheel uit basale cellen, slijmbekercellen en
de olfactorische receptorcellen. De cellichamen van de receptorcellen hebben één dendriet die
richting het epitheeloppervlak loopt en daar eindigt in een reukblaasje, en één axon dat de signalen
richting de hersenen geleidt [37]. De reukblaasjes worden voornamelijk in clusters teruggevonden ter
hoogte van de overgang naar het niet-sensorisch epitheel, en zijn bedekt door microvilli [37, 41]. Er
bestaan enkele haaiensoorten waarbij de conformatie afwijkt van bovenstaande. Soms kunnen
vingervormige projecties worden teruggevonden die zich vanuit het perifere niet-sensorisch epitheel
uitstrekken tot in het centrale sensorisch epitheel, zoals bij de geschulpte hamerhaai (Sphyrna lewini)
het geval is. Bij de Port Jackson-stierkophaai liggen het sensorisch en niet-sensorisch epitheel in
kleine gebieden door elkaar verspreid [37]. Indien men haaien vergelijkt met de beenvissen
(Teleosteii) valt op dat de beenvissen voor vergroting van het reukoppervlak enkel zijn aangewezen
op de lamellen. Secundaire plooivorming is bij deze dieren afwezig. Desondanks bezitten haaien geen
hogere gevoeligheid aan geuren en is de geurdrempel voor beenvissen en de haaien gelijkaardig [42].
Ook de aanwezigheid van microvilli op de olfactorische receptorcellen bij de haai is bijzonder gezien
hier bij de beenvissen en andere vertebraten steeds cilia worden gevonden [37].
De axonen van de receptorcellen verenigen zich tot de nervus olfactorius die uitloopt in de bulbus
olfactorius, het primaire verwerkingscentrum van de reuksignalen. Van hieruit wordt de informatie
doorgegeven naar andere gebieden in het telencephalon. De bulbus olfactorius van de haai is relatief
groot in vergelijking met deze van andere vertebraten maar tussen de verschillende haaiensoorten
bestaat veel variatie. Dit zou verband kunnen houden met het relatief belang van de reuk bij deze
dieren [37].
1.2.2. Gebruik van de reuk bij predatie
Het reukvermogen van de. haai wordt sinds geruime tijd als buitengewoon beschouwd, hoewel recent
onderzoek heeft aangetoond dat haaien ondanks het groter oppervlak aan reukepitheel niet
gevoeliger zijn aan geuren dan bijvoorbeeld de beenvissen [42]. Aan het begin van de 20e eeuw werd
de perceptie van geuren door de haai al intensief bestudeerd, voornamelijk met het oog op methoden
om haaien af te kunnen schrikken. Hierbij werd al snel geconcludeerd dat de geur een belangrijke zij
het essentiële rol speelt bij predatie [36, 37, 44]. Zo constateerde Parker in 1914 al dat de donkere
toonhaai (Mustelus canis) pakketten gevuld met voedsel konden onderscheiden van deze zonder
voedsel maar met exact hetzelfde uitzicht. Ook reageren haaien niet enkel met typisch predatiegedrag
indien er daadwerkelijk voedsel aanwezig is maar vertonen zij deze respons ook indien zij in
aanraking komen met water waarin geëxciteerde vissen hebben gezwommen [36, 44]. Verdere
studies hebben de belangrijke rol van de reuk bij predatie bevestigd en nog steeds verkrijgt men
nieuwe inzichten in het functioneren van de reukorganen en het gebruik ervan bij de jacht.
In principe is geur een niet-directionele stimulus, dat wil zeggen dat aan de karakteristieken van een
geur alleen niet kan worden afgeleid waar deze vandaan komt [45]. Lange tijd is gedacht dat de haai
de bron van een geurvlag kon opsporen door gebruik te maken van de concentratiegradiënt over het
[10]
linker- en het rechter neusgat. De haai zou dan steeds zijn zwemrichting aanpassen naar de zijde met
de hoogste concentratie [44, 46, 47]. Echter recent onderzoek van Gardiner et Atema (2010) weerlegt
deze theorie en stelt dat niet het verschil in concentratie, maar het verschil in tijd waarmee de geur
beide neusgaten bereikt van doorslaggevend belang is voor het lokaliseren van de bron [48]. Volgens
de onderzoekers is de fysische aard van een geurvlag veel te chaotisch om een duidelijke
concentratiegradiënt te kunnen meten, een vaststelling die tientallen jaren eerder al door Kleerekoper
(1978) was gedaan [48, 49]. Gardiner et Atema toonden via experimenten met de donkere toonhaai
aan dat de dieren consequent richting de kant zwemmen die het eerst gestimuleerd wordt door een
geur, zelfs al is de concentratie daar honderd keer lager dan deze in het andere neusgat. Het
tijdsverschil zou de dieren naast directionele informatie ook informatie kunnen verschaffen over de
afstand van de prooi. Indien het tijdsverschil tussen beide neusgaten meer dan één seconde bedroeg
zagen de onderzoekers geen respons. Het dier zou uit dit grote tijdsverschil kunnen concluderen dat
de geurvlag al te ver is uitgewaaierd en de bron van de geur dus te ver weg is om te achtervolgen [48].
Desalniettemin wijzen andere onderzoekers op het feit dat haaien waarvan één neusgat geblokkeerd
is toch nog in staat zijn een prooi te vinden, wat erop zou kunnen wijzen dat de geur toch directionele
eigenschappen zou kunnen bezitten [50] .
De bevindingen van Gardiner et Atema brengen op
hun beurt nieuwe hypothesen naar voren met
betrekking tot de morfologie van de neusgaten. Zo
zouden hamerhaaien door de grote afstand tussen de
neusgaten tijdsverschil kunnen vaststellen bij hogere
snelheden of onder een kleinere hoek ten opzichte van
de geurvlag dan haaien waarbij de neusgaten dichter
opeen zijn geplaatst. Dit zou een bijkomend voordeel
zijn naast het feit dat de hamerhaaien door de grote
spreiding van de neusgaten een groter deel van het
water kunnen bemonsteren (figuur 7) [39, 48]. Het
waarnemen van een geur die voor het dier relevant is
zal voornamelijk leiden tot het triggeren van
predatiegedrag waarbij de haai een stereotiep
zwempatroon gaat vertonen [48, 51]. Bij veel soorten
oriënteert de haai zich stroomopwaarts zodra een
relevante geur wordt waargenomen, een reactie
aangeduid als rheotaxis [45, 51]. Dit is bijvoorbeeld het
geval bij de citroenhaai [47]. Het principe achter deze
tactiek is dat de geur waarschijnlijk van een bron
afkomstig is die zich stroomopwaarts bevindt. Door
stroomopwaarts te zwemmen zal de haai zijn prooi
dichter naderen en zullen uiteindelijk ook andere
stimuli binnen bereik komen [51]. Andere
Figuur 7. Schematische weergave van een hamerhaai in een geurpluim. (naar Kajiura et al., 2005) [39]
Door stroomopwaartse oriëntatie bevindt de haai zich in een geurpluim die afneemt in concentratie naarmate de afstand tot de bron toeneemt. Door de grote afstand tussen de neusgaten (L) is de hamerhaai in staat grotere verschillen in concentratie waar te nemen en een groter gebied tegelijkertijd te bemonsteren.
[11]
haaiensoorten zouden in staat zijn tot klinotaxis waarbij oriëntatie richting de bron van de geurvlag
nauwkeurig plaatsvindt aan de hand van de concentratiegradiënt [39, 47]. Hier zou een
gesofisticeerder reukorgaan voor nodig zijn dan voor rheotaxis [47]. Dit mechanisme staat na de
bevindingen van Gardiner et Atema echter ter discussie.
Het belang van de reuk bij predatie verschilt sterk naargelang de haaienspecies. Zoals hierboven
vermeld, bezitten bentho-pelagische soorten in het algemeen een grotere aantal lamellen en een
significant groter oppervlak aan sensorisch reukepitheel dan benthische soorten [37]. Dit zou erop
kunnen wijzen dat de dieren die actief in open water op hun prooi jagen zwaarder op hun reuk
steunen dan soorten die bij de bodem leven. Dit zou niet meer dan logisch zijn gezien op open zee of
in troebele kustwateren slechts weinig elektrische, visuele en tactiele prikkels aanwezig zijn doordat
deze stimuli slechts over korte afstand te detecteren zijn. De dieren zullen dus van andere prikkels
gebruik moeten maken. Bodemgebonden soorten beschikken wel over deze stimuli en zullen dus
minder behoefte hebben aan een groot reukapparaat [15, 37]. Enkele studies hebben uitzonderingen
op deze regel aangetoond. Dit kan het gevolg zijn van het feit dat bij vergelijken van soorten niet enkel
de habitat of leefwijze in overweging moet worden genomen. Sommige soorten kunnen bijvoorbeeld
met een relatief klein reukepitheel toe, wanneer een ander zintuig bij deze haai sterk ontwikkeld is.
Ook dient de reuk niet enkel voor het opsporen van voedsel, maar speelt het ook een rol bij gedrag als
voortplanting en migratiebewegingen. Op deze manier kan een benthische soort als de Port Jackson-
stierkophaai toch over een goed ontwikkelde reukzin beschikken ten gevolge van de gescheiden
leefwijze van mannelijke en vrouwelijke dieren [37].
1.3. ELEKTRORECEPTIE
1.3.1. Functionele morfologie
Elektroreceptie is het vermogen om bio-elektrische velden te kunnen waarnemen en deze informatie
te kunnen verwerken. Zeevissen en invertebraten produceren net zoals andere organismen bio-
elektrische velden in het omringende zeewater die zich uitbreiden naar de omgeving en op deze
manier kunnen worden opgepikt door de haai [52, 53]. Bij de haai wordt deze rol vervuld door kleine
orgaantjes die zich voornamelijk ter hoogte van de kop bevinden: de ampullen van Lorenzini [52, 54].
Deze ampullaire orgaantjes liggen onderhuids in clusters bij elkaar. Elke ampulle is via een lang of
kort kanaaltje verbonden met het huidoppervlak waar ze via een porie in contact staat met de
buitenwereld. Deze kanaaltjes vertrekken op radiaire wijze vanuit het cluster van ampullen naar
verschillende huidzones in de omgeving. Op deze wijze ontvangt elk cluster van ampullen input van
verschillende gebieden ter hoogte van de kop [55-58]. De huidporiën worden ook gegroepeerd
teruggevonden op het huidoppervlak en zowel de clusters van ampullen als de huidporiën vertonen
een bilateraal symmetrische verdeling. De lokalisatie van de clusters is tevens geassocieerd met het
verloop van kanalen van de laterale lijn (figuur 8 en 9) [57-59].
[12]
In het algemeen worden er vijf ampullaire clusters beschreven op basis van de lokalisatie op de kop
en het gebied dat zij bestrijken via hun kanalen, namelijk een rostraal, supra-orbitaal, buccaal,
hyoidaal en mandibulair cluster [55, 56]. Echter niet elke cluster is bij elke haaiensoort
vertegenwoordigd en tevens is er een grote variatie in het specifieke distributiepatroon van de clusters
en poriën [55, 60]. Bij sommige haaiensoorten worden de ampullen van Lorenzini voornamelijk dorsaal
teruggevonden, terwijl bij andere haaien de voornaamste lokalisatie ventraal is. Binnen families ziet
men wel gelijkenissen in distributiepatroon, tenzij leden van dezelfde familie sterk verschillen in leefstijl,
habitat en predatiegedrag [58]. Terwijl lang werd aangenomen dat de huidporiën zich uitsluitend rond
de kop lokaliseren, is recent bewezen dat poriën tot aan de dorsaalvin kunnen worden teruggevonden.
Deze zijn dan via zeer lange kanalen verbonden met ampullen ter hoogte van de kop [57]. In het
algemeen wordt de grootste densiteit aan poriën teruggevonden rond de snuit [55, 57, 61]. Niet enkel
het distributiepatroon, maar ook
het aantal huidporiën dat een
haai bezit varieert tussen
soorten. De grootste aantallen
worden teruggevonden bij de
orde van de Carcharhiniformes
of grondhaaien. Zo bezit de
geschulpte hamerhaai meer
dan 3200 poriën terwijl de
grootbekhaai (Megachasma
pelagios) met ongeveer 225
a. b. c.
Figuur 9. Macroscopische visualisatie en distributiepatroon van de elektrosensorische huidporiën bij de kleinoogkathaai (Apristurus microps). (naar Moore et McCarthy, 2014) [59]
a. visualisatie met behulp van een koudlichtbron b. dorsale zijde van de kop c. ventrale zijde van de kop
Figuur 8. Distributiepatroon van de mechano- en elektrosensorische structuren bij de Epaulethaai (Hemiscyllium ocellatum). (naar Winther-Janson et al., 2012) [57]
A. distributie van de laterale lijnkanalen B. distributie van de huidporiën van de ampullen van Lorenzini C. ampulle van Lorenzini met ampullair kanaal (AC), ampullair orgaan (AB) en geassocieerde zenuw D. distributiepatroon van de huidporiën (velden a-k) en ampullaire clusters (1-5) van de ampullen van Lorenzini
[13]
poriën het kleinst beschreven aantal bezit [58, 62]. Verschillende onderzoeken hebben aangetoond
dat het aantal poriën ook binnen individuen van dezelfde soort kan verschillen. Zo is er bij sommige
soorten een seksueel dimorfisme vastgesteld waarbij de vrouwelijke dieren een gelijkaardig
distributiepatroon bezitten als de mannelijke dieren, maar significant meer huidporiën bezitten [59].
Op basis van de morfologie van de huidporiën en
kanalen zijn drie types van ampullen van Lorenzini
beschreven: macro-ampullen, mini-ampullen en micro-
ampullen. Het meest frequente type bij de haai zijn de
macro-ampullen met grote, zichtbare poriën en kanalen
van verschillende centimeters lengte. Micro-ampullen
worden enkel teruggevonden bij de zes- en
zevenkieuwshaaien ter hoogte van de kaken. De
kanalen van deze ampullen zijn maar enkele
millimeters lang en de poriën zijn met het blote oog niet
zichtbaar. Mini-ampullen komen enkel voor bij roggen
[56]. De ampullaire orgaantjes zelf zijn door een
bindweefselige structuur opgedeeld in één of meerdere
alveolen (figuur 10). Op basis van deze opdeling zijn vijf subtypes beschreven waarbij de meeste
haaiensoorten ampullen bezitten van het “centrum cap-type” waarbij de alveolen rondom een centrale
bindweefselpapil zijn gerangschikt (figuur 11) [55, 56, 61, 63, 64]. De alveolen zijn bekleed met een
sensorisch epitheel bestaande uit steuncellen en sensorische receptorcellen. De steuncellen maken
het grootste deel van het oppervlak uit en bezitten vele microvilli en eventueel een primair cilium. De
receptorcellen bezitten elk een lang kinocilium dat het lumen van de alveole penetreert, en zijn
verbonden met zenuwvezels die de signalen richting het centraal zenuwstelsel geleiden. De kanalen
die de ampullen met de huidporiën verbinden zijn afgelijnd door een plaveiselepitheel en gevuld met
een geleidende mucopolysaccharide gel [55].
1.3.2. Gebruik van elektroreceptie bij predatie
Elektroreceptie is een bijzonder zintuig dat voornamelijk bij
vissen en amfibieën wordt teruggevonden. Ook enkele
zoogdieren zoals het vogelbekdier zijn in staat elektrische
velden waar te nemen, echter bij deze dieren worden
elektrische signalen waargenomen door vrije intra-epidermale
zenuwuiteinden en bestaan er geen gespecialiseerde
orgaantjes zoals de ampullen van Lorenzini bij de
elasmobranchen [56].
De exacte structuur en functie van de ampullen van Lorenzini
wordt al jarenlang bestudeerd. Experimentele studies met
behulp van levende prooien en elektrodes bevestigden de rol
van elektroreceptie bij predatie: nadat haaien door de geur
Figuur 10. Schematische weergave van een ampulle van Lorenzini. (naar Hueter et al., 2004) [15]
Figuur 11. Elektronenmicroscopisch beeld van een dwarsdoorsnede doorheen een ampulle van het “centrum-captype”. (uit Theiss et al., 2011) [55]
[14]
van een prooi zijn aangetrokken, zullen zij eerder bijten naar een elektrode dan naar een nabije
voedselbron of de bron van de geur [52, 65, 66]. Ook naïeve neonatale haaien die nog geen
associatie hebben kunnen maken tussen elektroreceptieve stimuli en voedsel vertonen bijtgedrag
richting een elektrisch veld [66]. Daarnaast kunnen haaien zelfs een gerichte aanval uitvoeren op een
prooi wanneer alle visuele, olfactorische en mechanische stimuli worden uitgesloten [52, 67]. Uit al
deze onderzoeken concludeert men dat de ampullen van Lorenzini de haai in staat stellen gebruik te
maken van bijkomende stimuli bij het detecteren en grijpen van een prooi naast de bekende zintuigen
zoals de reuk en het zicht. Meer recent zijn er ook verbanden gelegd tussen de functionele
distributiepatronen van de ampullen en de habitat en leefwijze van de haai [55, 58].
Haaien zijn in staat zeer kleine potentiaalverschillen in een elektrisch veld waar te nemen. Gemiddeld
wordt een reactie gezien op gradiënten van enkele tientallen nanovolts per centimeter, terwijl bij
verschillende hamerhaaien en andere soorten al een predatierespons wordt uitgelokt bij een
potentiaalverschil van <1nV/cm [53, 65, 66, 68, 69]. Echter gezien een spanningsveld sterk afneemt
bij uitbreiding in het omringende water kunnen elektrische stimuli enkel op afstanden kleiner dan een
halve meter door de haai worden waargenomen, waarbij de maximale afstand bij de meeste soorten
rond de 25-30cm ligt. Hierdoor zou elektroreceptie voornamelijk een rol spelen in de laatste fasen van
predatie [52, 53, 65, 66]. Kalmijn (1972) toonde in verschillende experimenten aan dat gewonde
vissen en crustaceeën sterkere bio-elektrische velden produceren dan intacte individuen. Dit zou
detectie door haaien over grotere afstanden mogelijk maken [70].
Wanneer de huidporiën van de ampullen in aanraking komen met een elektrisch veld, zal een
stroompje ontstaan door de gel in de kanalen richting de ampullaire orgaantjes. De kanalen fungeren
aldus als een soort elektriciteitskabels die de stroom richting de receptorcellen geleiden [54, 71]. De
receptorcellen analyseren vervolgens het potentiaalverschil tussen het intern milieu van de ampullen
waar de stroom binnenkomt en het weefsel rondom de ampullen. Op deze wijze ontstaat stimulatie
van de zenuwuiteinden waarmee de ampullen geassocieerd zijn [54, 71, 72]. Het potentiaalverschil en
aldus het signaal is maximaal wanneer het elektrisch veld parallel loopt aan de as van het kanaal van
de ampulle [54]. Doordat de kanalen vanuit een cluster van ampullen in alle richtingen verlopen is de
detectie van een elektrisch veld in zeer veel verschillende richtingen mogelijk [58].
Detectie van prooien wordt gezien als de belangrijkste functie van de ampullen van Lorenzini en vele
onderzoeken hebben een verband aangetoond tussen het distributiepatroon van de ampullen en de
manier waarop een haai zijn prooi benadert en grijpt. Daarnaast is de habitat sterk bepalend, omdat
deze bepaalt welke stimuli voor de haai beschikbaar zijn en aldus welke zintuigen relatief het
belangrijkst zijn. Zo kunnen haaien die in troebele wateren foerageren minder op hun zicht steunen en
aldus zal het relatief belang van elektroreceptie toenemen [52, 57, 63]. Voor bodemgebonden soorten
zoals de hondshaai, waarbij de prooi zich vaak onder het substraat bevindt, is ook het soort substraat
van belang. Electroreceptie kan het gebrek aan visuele stimuli hier compenseren, echter een stenige
bodem zorgt voor minder goede prooidetectie dan wanneer de prooi bedekt is door een laagje zand
[73]. De morfologie van de kop is ook van invloed op het voorkomen van de ampullen. Bij
hamerhaaien zouden de hoge aantallen poriën gecorreleerd zijn met het relatief grote oppervlak van
de kop; door de grotere oppervlakte zijn hogere aantallen poriën nodig zijn om eenzelfde ruimtelijke
[15]
distributie als bij andere soorten te handhaven [74]. In het algemeen hebben benthische soorten een
kleiner aantal en meer ventrale distributie van de poriën dan de pelagische soorten. Dit zou
voortvloeien uit het feit dat de prooien zich meestal op de bodem bevinden. Door het grote aantal
poriën ventraal wordt de resolutie daar verhoogd wat bijdraagt aan de detectie van prooien op de
bodem [57, 58]. Een uitzondering hierop vormen de zee-engels (Squatiniformes) en de bakerhaaien
(Orectolobiformes). Zij hanteren als enige haaien de tactiek om zich op de bodem te verschuilen tot
een prooi komt overzwemmen. Hierdoor bevinden de meeste poriën bij deze dieren zich op de dorsale
zijde van de kop, wat de detectie van de prooi vergemakkelijkt [55]. Een andere soort waarbij slechts
een zeer klein aantal poriën op de ventrale zijde wordt teruggevonden is de grootbekhaai. Bij dit dier
zou dit het gevolg zijn van de sterk rostrale plaatsing van de mond, gezien haaien in het algemeen
maar weinig poriën bezitten caudaal van de onderkaak [62]. Bij de pelagische soorten hangt het
aantal poriën samen met de specifieke habitat waarin de haai leeft en jaagt. Bij soorten die in heldere
kustwateren of helder diep water leven is het zicht relatief belangrijker dan elektroreceptie door de
hogere lichtintensiteit. Deze dieren beschikken dan ook over een kleiner aantal huidporiën [57]. Dieren
die in troebelere kustwateren leven kunnen minder op hun zicht vertrouwen; bij deze soorten is het
aantal poriën dus groter, evenals bij soorten die voornamelijk ’s nachts actief zijn en op die manier ook
beperkt zijn in het detecteren van visuele stimuli [57, 63].
Het distributiepatroon van de ampullen van Lorenzini is ook geoptimaliseerd voor het soort prooi
waarvan de haai leeft en de manier waarop de haai zijn prooi grijpt. Veel benthische haaien leven van
relatief onbeweeglijke prooien die zich tevens kunnen hebben ingegraven in de bodem, waardoor een
hogere resolutie nodig is om de prooi te kunnen detecteren. Hierdoor is de densiteit van de poriën bij
benthische soorten hoger en wordt een lagere densiteit geassocieerd met meer mobiele prooien [75].
Verschillende haaiensoorten maken gebruik van een mechanisme waarbij zij de prooi naar zich toe
zuigen. Hierdoor is een exact gerichte aanval minder van belang en hebben zij aan een kleiner aantal
poriën voldoende [57]. De grootbekhaai lokt zijn prooi naar zich toe via een bioluminiscerende zone
ter hoogte van zijn bovenkaak. Om deze reden bevinden de meeste clusters van ampullen zich
rostraal waarbij het dier toehapt zodra het gewenste niveau van elektrosensorische stimuli is bereikt
[62].
De efficiëntie van het elektroreceptief systeem wordt bepaald door de combinatie van de resolutie en
de gevoeligheid van de individuele ampullen. De resolutie is een direct gevolg van de spreiding van de
huidporiën over het lichaam. Hoe dichter de poriën opeen staan, hoe hoger de resolutie dus hoe
nauwkeuriger de haai de bron van het elektrisch veld kan lokaliseren. De hoogste dichtheden worden
ter hoogte van de snuit en mond teruggevonden wat bij zou dragen aan een nauwkeurig toehappen
[55, 75]. Een hoge poriedichtheid zou ook van invloed kunnen zijn op de mogelijkheid om
verschillende prooien van elkaar te onderscheiden [75]. De gevoeligheid van de ampullen is eerder
afhankelijk van de densiteit van de receptorcellen in de alveolen alsmede het aantal alveolen in een
ampulle. Een groter aantal alveolen impliceert een groter oppervlak van het sensorisch epitheel en
aldus een groter aantal receptorcellen. Hogere aantallen alveolen worden voornamelijk
teruggevonden bij dieren die op grotere diepte leven wat de vaak schaarse aanwezigheid van prooien
enigszins zou kunnen compenseren [55]. Ook langere kanalen worden geassocieerd met een hogere
[16]
gevoeligheid voor een elektrisch veld [74].
Naast de belangrijke functie in het detecteren van elektrische stimuli worden de ampullen van
Lorenzini ook verondersteld gevoelig te zijn voor wijzigingen in temperatuur en mechanische stimuli
[54, 68]. Verder worden ze niet alleen gebruikt voor prooi detectie maar zijn ze ook belangrijk voor de
navigatie via het detecteren van magnetische velden van de aarde. Vooral bij de rog is ook de rol in
sociaal gedrag zoals het vinden van een partner gekend [76, 77].
1.4. MECHANORECEPTIE VIA DE LATERALE LIJN
1.4.1. Functionele morfologie
De laterale lijn vormt samen met het gehoor en het evenwicht het octavolateraal systeem [60]. Dit
mechanosensorisch systeem is in staat kleine trillingen waar te nemen via speciale receptoren, en
stelt de haai in staat lokale waterverplaatsingen ten opzichte van het huidoppervlak te registreren en
zich aldus een beeld te vormen over de omgeving. Dit wordt ook wel hydrodynamische beeldvorming
genoemd [60, 78, 79].
De laterale lijn kan bij alle vissen worden teruggevonden en de structurele morfologie is uitgebreid
bestudeerd. Er lijkt een gemeenschappelijke oorsprong te zijn met de ampullen van Lorenzini, gezien
de gelijkaardige structurele en functionele eigenschappen. Zo is het distributiepatroon van de laterale
lijnkanalen en de ampullen van Lorenzini over het lichaam ongeveer gelijk (figuur 8) en beschrijven
verschillende auteurs een verband tussen de zenuwvezels die beide systemen innerveren [52, 60].
De functionele eenheid van de laterale lijn is de neuromast. Dit is een receptororgaantje bestaande uit
een cluster sensorische haarcellen omgeven door steuncellen en mantelcellen en bedekt met een
gelatineuze massa, de cupula (figuur 12) [79-82].
Figuur 12. Schematische weergave van de neuromast en lokalisatie in de huid. (naar Gardiner et Atema, 2014) [78]
a. schematische weergave van de neuromast b. vrije neuromast tussen twee gemodificeerde schubben in de verpleegsterhaai (Ginglymostoma cirratum) c. kanaalneuromasten in een laterale lijnkanaal in de zijdehaai (Carcharhinus falciformis)
[17]
De haarcellen bevatten enkele tientallen stereovilli die in een trapvormig patroon eindigen op een
eccentrisch kinocilium, ingebed in de cupula. Afferente en efferente zenuwen verzorgen de verbinding
met het centraal zenuwstelsel [81, 83-85]. Bij de hondshaai is ook een tweede type van sensorische
cel beschreven gelijkaardig aan de haarcel maar met lange microvilli en een lang cilium in plaats van
de configuratie van de stereovilli bij de haarcel [84]. Er zijn twee types van neuromasten: vrije
neuromasten en kanaalneuromasten. Vrije neuromasten komen vrij op het huidoppervlak voor en
liggen elk verzonken tussen een paar gemodificeerde schubben, een aspect typisch voor de haai
(figuur 12). Enkele bodemgebonden haaiensoorten zoals de zee-engels vertonen een afwijkende
morfologie waarbij de neuromasten in groeves op verhoogde papillen liggen [78, 79, 85, 86]. Ook
wordt er soms een associatie gevonden tussen de lokalisatie van de vrije neuromasten en specifieke
pigmentatiepatronen in de huid [86]. Het specifieke distributiepatroon van de vrije neuromasten
varieert van soort tot soort maar er is wel een algemene indeling te herkennen. De meeste
oppervlakkige neuromasten zijn geassocieerd met het achterste laterale lijnkanaal en bevinden zich
dorsolateraal en lateraal op de romp en ter hoogte van de caudale vin. Daarnaast kunnen twee
mandibulaire groepen ventraal achter de mond worden teruggevonden en een umbilicale groep
tussen de pectoraalvinnen. Bij sommige haaiensoorten verdwijnt deze laatste groep bij de overgang
van de juveniele naar volwassen fase. In enkele gevallen zijn nog extra groepen vrije neuromasten
aanwezig, namelijk supra-temporaal en in de regio van het oog (figuur 13) [79, 87].
Typisch is dat de vrije neuromasten niet altijd een bilateraal symmetrische verdeling volgen maar
binnen eenzelfde soort verschillen kunnen worden teruggevonden in het specifieke aantal en de
lokalisatie van vrije neuromasten indien met de linker- en rechterzijde vergelijkt. Het algemene
distributiepatroon blijft echter gelijk, en er is geen consequent overwicht aan poriën aan de rechter of
linkerzijde van individuen van een bepaalde soort. De oorzaak van deze asymmetrie is dan ook niet
gekend [87].
Het aantal vrije neuromasten varieert sterk tussen soorten, van 77 aan elke zijde bij de doornhaai tot
meer dan 600 bij de geschulpte hamerhaai [79]. In het algemeen bezitten benthische haaien en
relatief trage haaien zoals de verpleegsterhaai minder oppervlakkige neuromasten dan pelagische of
snellere soorten zoals de hamerhaai. Het aantal neuromasten lijkt aldus in relatie te staan met de
habitat en de activiteit van de haai [79, 87, 88]. Het distributiepatroon en aantal vrije neuromasten kan
ook sterk verschillen binnen soorten. Zo zijn bij de epaulethaai (Hemiscyllium ocellatum) individuen
Figuur 13. Distributiepatroon van de vrije neuromasten bij de
atlantische wezelhaai (Paragaleus pectoralis). (naar Peach, 2003) [87]
[18]
van vergelijkbare grootte teruggevonden waarbij het ene individu het dubbele aantal vrije
neuromasten bezat van het andere dier [87]. De kanaalneuromasten bevinden zich in een netwerk
van onderhuidse kanalen die zich voornamelijk ter hoogte van de kop bevinden. De belangrijkste
kanalen (figuur 5) omvatten ter hoogte van de kop het supra- en infra-orbitaal kanaal, het mandibulair
kanaal en het hyomandibulair kanaal. Het posterieure laterale lijnkanaal strekt zich uit van dorsaal op
de kop via dorsolateraal op de romp tot aan de dorsale staartpunt [57, 79, 82, 89]. De kanalen vormen
een bilateraal symmetrisch netwerk met verschillende bifurcaties en onderlinge verbindingen, echter
het patroon is opnieuw sterk afhankelijk van de species . De meeste van deze kanalen zijn via kleine
kanaaltjes verbonden met poriën op het huidoppervlak. Deze kanaaltjes zijn rostraal relatief groot en
naar craniaal gericht, terwijl de kanaaltjes meer caudaal op de kop kleiner zijn en naar caudaal gericht.
Dit faciliteert trage waterpassage doorheen de laterale lijnkanalen. In tegenstelling tot bij de
beenvissen kunnen bij haaien ook kanalen zonder poriën worden teruggevonden. Deze bevinden zich
voornamelijk dorsaal op het hoofd van de haai [57, 78, 79, 82]. Een ander verschil met de beenvissen
is dat de neuromasten in de kanalen zeer dicht op elkaar liggen en aldus een bijna continu sensorisch
epitheel vormen, daar waar bij beenvissen steeds slechts één neuromast wordt teruggevonden tussen
2 poriën [80-82].
1.4.2. Gebruik van de laterale lijn bij predatie
De laterale lijn wordt gestimuleerd door waterverplaatsing relatief ten opzichte van de huid van de haai.
Indien de haai zwemt beweegt het water zich met een bepaalde snelheid langs het dier heen. Een
object in het water of een naburige prooi kunnen deze waterstroom verstoren, en haaien kunnen deze
verandering registreren en hun gedrag hieraan aanpassen [78, 80]. In tegenstelling tot de
morfologische structuur van de laterale lijn bestaan er over de biologische functie van dit systeem bij
de haai nog veel onduidelijkheden. Bij beenvissen heeft men functies in navigatie, oriëntatie, het
ontwijken van objecten en predatie vastgesteld, terwijl bij de haai het merendeel van de studies zich
heeft toegespitst op de rol van de laterale lijn bij predatie. Voornamelijk prooidetectie en rheotaxis
lijken zeer sterk beïnvloed te worden door dit systeem [78, 79, 90, 91].
Stimulatie van de neuromasten en aldus het waarnemen van stroomveranderingen berust op de
beweging van de cupula ten opzichte van de stereovilli door de kracht van het water. De stereovilli
worden richting het kinocilium verplaatst en dit veroorzaakt een modulatie van het spontaan vuren van
de afferente zenuw richting het centraal zenuwstelsel [79, 80]. De gemodificeerde schubben
waartussen de vrije neuromasten verzonken liggen zouden bij sommige soorten een rol kunnen
spelen in het geleiden van water over de neuromasten, maar zouden in andere soorten juist een
beschermende functie kunnen hebben tegen de directe waterstroom [85].
Met betrekking tot de functie die de neuromasten vervullen wordt in de literatuur een onderscheid
gemaakt tussen oppervlakkige en kanaalneuromasten en tussen neuromasten in kanalen met of
zonder poriën.
Oppervlakkige neuromasten detecteren voornamelijk sterkere waterstromen. Ze zouden op deze
manier hoofdzakelijk een rol spelen bij rheotaxis waarbij de haai zich stroomopwaarts oriënteert bij het
herkennen van de geur van een potentiele prooi. Deze functie is voornamelijk aangetoond voor de
[19]
dorsolaterale vrije neuromasten. In dit geval is het waarnemen van een geur de trigger van het gedrag,
maar de laterale lijn faciliteert de prooidetectie door de haai de mogelijkheid te bieden in de geurpluim
te blijven. De laterale lijn zou hierbij belangrijker zijn dan het zicht, zeker bij nocturnale dieren die ’s
nachts van weinig visuele stimuli gebruik kunnen maken. Haaien waarbij de laterale lijn wordt
geblokkeerd worden sterk belemmerd in hun vermogen zich stroomopwaarts te oriënteren en een
geurbron te lokaliseren en aldus een prooi op te sporen. Het zicht kan dit verlies slechts gedeeltelijk
compenseren [45, 80, 91]. Een vrij recente studie stelt dat er ook een verschil zou bestaan in functie
tussen dieper liggende en ondiepe vrije neuromasten: ondiep gelegen neuromasten bij de Port
Jackson-stierkophaai zouden een rol bij rheotaxis vervullen, terwijl de dieper gelegen vrije
neuromasten bij de epaulethaai een functie zouden vervullen gelijkaardig aan die van
kanaalneuromasten, die hieronder wordt besproken [85]. Oppervlakkige neuromasten zouden in
mindere mate ook veranderingen in de waterstroom kunnen herkennen veroorzaakt door een nabije
prooi.
De kanaalneuromasten in de kanalen die poriën bevatten staan via de kanalen in contact met de
buitenwereld en kunnen aldus reageren op waterverplaatsing. Zij reageren het sterkst op
waterversnellingen en zijn beter geschikt voor het herkennen van kleine turbulenties, bijvoorbeeld
wanneer een prooi in de directe nabijheid van de haai de waterstroom verstoort [45, 79, 80].
De kanaalneuromasten in de gesloten kanalen zonder poriën zijn afgeschermd van de omgeving en
kunnen dus niet reageren op stroomveranderingen. Onderzoek bij roggen suggereert dat de
neuromasten in deze kanalen zouden kunnen functioneren als mechanotactiele receptoren en zouden
bij lokalisatie op de ventrale zijde van de kop een rol kunnen spelen in de laatste fase bij het grijpen
van een prooi [57, 79]. De specifieke functionele morfologie van de neuromasten bepaalt voornamelijk
het type van informatie dat de haai ontvangt, bijvoorbeeld een versnelling in de waterstroom. De
spatiele distributie daarentegen kan informatie verschaffen over de lokalisatie van de stimulus [79].
Doordat de laterale lijn in staat is waterverplaatsingen waar te nemen en de haai in staat stelt zich een
beeld te vormen van de omgeving, wordt het ook wel beschouwd als het orgaan dat instaat voor de
tastzin van de haai. Een andere gespecialiseerde structuur die bijdraagt aan de tastzin is het
spiraculair orgaan. Dit is een klein zakvormig orgaantje dat via een porie verbonden is met het
spiraculum of spuitgat, een buisvormige structuur die de mondholte verbindt met een huidporie vlak
achter het oog. Het spiraculair orgaan bevat haarcellen die bedekt zijn door een cupula, zoals ook bij
de laterale lijn het geval is. Stimulatie van de haarcellen treedt op bij flexie van het cranio-
hyomandibulair gewricht [92].
[20]
1.5. HET GEHOOR
1.5.1. Functionele morfologie
Gezien uitwendige structuren de stroomlijning van het lichaam zouden verminderen, beschikken
haaien enkel over een inwendig gehoororgaan, dat bilateraal symmetrisch in de kraakbenige schedel
is ingeplant. Het binnenoor bestaat uit een kraakbenig labyrint bestaande uit verschillende kanalen en
verwijdingen (figuur 14). Zowel de kanalen als de omgevende holte rond het labyrint zijn gevuld met
vloeistof, respectievelijk de endolymfe en de perilymfe [15, 93].
Elk binnenoor staat in contact met de buitenwereld via de pariëtale fossa en het endolymfatisch
kanaal. De pariëtale fossa is een depressie in de schedel gevuld met zeer losmazig bindweefsel
waarin het endolymfatisch kanaal is ingebed, dat de bodem van de fossa penetreert en het labyrint in
verbinding stelt met een porie in het huidoppervlak dorsaal op de kop. Bij sommige haaiensoorten is
dit kanaal verwijdt tot een zakvormige structuur [93, 94]. Een tweede verbinding met het binnenoor
wordt gevormd door de fenestra ovalis, een holle structuur die vanaf de bodem van de fossa parietalis
de schedel penetreert en in het binnenoor in aansluit op het labyrint. De fenestra is zowel ter hoogte
van de fossa als ter hoogte van het labyrint afgesloten door een membraan en gevuld met perilymfe
[93, 94]. Het labyrint zelf bevat zoals bij andere vertebraten drie semicirculaire kanalen namelijk het
achterste en voorste verticale kanaal en een horizontaal kanaal [95]. Het achterste semicirculaire
kanaal vormt het membraan dat de fenestra ovalis van binnen afsluit en staat via de ductus canalis
posterior in verbinding met de sacculus. De sacculus is de grootste verwijding van het labyrint en
vertoont aan de achterzijde een uitzakking die men de lagena noemt. Via een kleine dorsale opening
is de sacculus verbonden met de utriculus. De utriculus loopt naar craniaal uit in een blinde recessus
utriculi en staat in verbinding met het voorste en horizontale semicirculaire kanaal [93, 94].
In het binnenoor bevinden zich vier gebieden met sensorisch epitheel die men maculae noemt. Deze
maculae bevatten haarcellen met een gelijkaardige conformatie als deze van de laterale lijn. De
maculae in de sacculus, de utriculus en de lagena zijn bedekt door otoconia, die het equivalent
vormen van de otolieten bij de beenvissen. De otoconia bestaan uit calciumcarbonaatgranules
ingebed in een gelatineuze matrix van mucopolysacchariden. Ook het endolymfatisch kanaal bevat
otoconia [93, 96-98]. Sommige haaiensoorten zoals de doornhaai zijn in staat exogeen materiaal
Figuur 10. Schematische weergave van het linkeroor van de grijze rifhaai (Carcharhinus amblyrhynchos) (naar Tester et al, 1972) [93] ANT-craniale zijde, POST-caudale zijde, EP-endolymfatische porie, ED-endolymfatisch kanaal, PF-pariëtale fossa, F-fenestra ovalis, MN-macula neglecta, PCD-ductus canalis posterior, L-lagena, S-sacculus, U-utriculus, RU-recessus utriculi, PVC-achterste verticale kanaal, AVC-voorste verticale kanaal, HC-horizontaal kanaal, CH-schedeldak.
[21]
zoals zandkorrels op te nemen via de poriën van het endolymfatisch kanaal die kunnen worden
geïncorporeerd in de otoconia [99]. De macula gelegen in de ductus canalis posterior neemt een
bijzondere plek in gezien dit sensorisch epitheel niet bedekt is door otoconia maar door een cupula
gelijkaardig aan deze van de laterale lijn. Deze macula neglecta bestaat uit twee stroken van
haarcellen met tegengestelde oriëntatie [93, 94, 96, 100].
1.5.2. Gebruik van het gehoor bij predatie
De verschillende delen van het oor lijken zoals bij andere vertebraten een rol te spelen bij zowel het
verwerken van akoestische stimuli als bij het evenwicht en het verschaffen van informatie over de
positie van het dier ten opzichte van de zwaartekracht [95, 101]. Echter, over het feit in welke mate
haaien in staat zijn met hun gehoororgaan geluiden waar te nemen en op welke wijze bestaan nog
veel onduidelijkheden en tegenstrijdigheden in de literatuur, voornamelijk indien men veldstudies en
laboratoriumstudies vergelijkt [102]. In verschillende veldstudies waren onderzoekers in staat haaien
aan te trekken met behulp van geluiden afgespeeld onder water, tot afstanden van meer dan 200
meter. Echter bij studies onder laboratoriumomstandigheden werden gehoorgrenzen gevonden vele
malen hoger dan de stimuli gebruikt in de veldstudies, wat juist zou duiden op gebrekkige detectie van
geluid door de haai. Een geluidsgolf die zich voortplant door het water bestaat uit twee componenten,
namelijk een drukgolf en de verplaatsing van deeltjes. Omdat haaien niet over een mechanisme
beschikken om druk in verplaatsing om te zetten (zoals bij de beenvissen gebeurt via de zwemblaas)
zouden zij enkel de deeltjesverplaatsing op zich kunnen detecteren. Een golf van verplaatsing van
deeltjes neemt echter sneller af in intensiteit bij propagatie door het water dan een drukgolf. Dit zou
een verklaring kunnen zijn voor het feit dat het gehoor van haaien beperkt is tot kleine afstanden [93,
96, 100, 102].
Voornamelijk de macula in de sacculus en de macula neglecta worden verondersteld een rol te spelen
in het detecteren van akoestische stimuli [95, 103]. De belangrijkste route van een geluidsgolf naar het
binnenoor zou lopen via de pariëtale fossa, waarbij de stimulus wordt doorgegeven vanuit de pariëtale
fossa, via de perilymfe in de fenestra ovalis naar het sensorisch epitheel van de macula neglecta in de
ductus canalis posterior. Hier zouden de haarcellen worden gestimuleerd door het veroorzaken van
een vloeistofstroom over de macula met verplaatsing van de cupula relatief ten opzichte van de
haarcellen. Deze route lijkt wordt verondersteld de meest waarschijnlijke route te zijn. Een andere
mogelijkheid is dat het geluid doorheen eender welk weefsel de otoconia bereikt die onder andere in
de macula van de sacculus zijn gelegen. De haarcellen worden in dit geval gestimuleerd door een
tragere beweging van de otoconia ten opzichte van de rest van het dier [93, 94, 100, 104]. Typisch is
dat pelagische visetende haaiensoorten in het algemeen een grotere sacculus en sterker ontwikkelde
macula neglecta bezitten dan bodemgebonden soorten die zich tegoed doen aan tragere prooien. Ook
de oriëntatie van de haarcellen in de macula neglecta is verschillend. Dit zou op een verband kunnen
duiden tussen de prooien waarvan de haai leeft en het relatief belang van het gehoororgaan [96].
De meeste studies hebben aangetoond dat haaien voornamelijk gevoelig zijn voor lage
geluidsfrequenties. Een stimulus heeft een grotere aantrekkingskracht naarmate hij sneller achtereen
of onregelmatig wordt afgespeeld. Dit zou overeen kunnen komen met het de vibraties die worden
[22]
geproduceerd door gewonde, gestresseerde vissen [96, 102]. Er bestaat nog geen consensus over
het feit of haaien in staat zijn te bepalen uit welke richting een geluid afkomstig is. De verschillende
oriëntatie van de haarcellen in de macula neglecta zou hier een rol in kunnen spelen. Andere
hypothesen suggereren analyse van het tijdsverschil tussen het rechtstreeks binnenkomen van de
stimulus en het binnenkomen van dezelfde stimulus na reflectie via het wateroppervlak en het
bemonsteren van de geluidsgolf op verschillende plekken in de omgeving [95, 96, 105].
Een van de belangrijke problemen bij onderzoek naar het gehoor van de haai is het verband met de
laterale lijn. Het binnenoor deelt verschillende eigenschappen met dit systeem en haarcellen van
beide systemen zouden in staat zijn op trillingen te reageren waardoor onderscheid tussen de
systemen soms moeilijk is. Echter in verschillende studies waarbij de laterale lijn werd uitgeschakeld
kon men nog detectie en lokalisatie van een akoestische stimulus waarnemen wat de rol van het
binnenoor in het waarnemen van geluidstrillingen zou bevestigen [95, 96].
1.6. DE SMAAK
1.6.1. Functionele morfologie
Anatomische studies bij verschillende haaiensoorten hebben aangetoond dat haaien beschikken over
smaakpapillen gelijkaardig aan deze bij andere vertebraten. Deze papillen komen voor verspreid in de
orofarynx maar kunnen op specifieke lokalisaties in verhoogde aantallen worden teruggevonden,
bijvoorbeeld vooraan in de bek. De smaakpapillen bestaan uit clusters cilindrische sensorische cellen
met microvilli omgeven door epidermale steuncellen, gelegen op een papil gevormd door de dermis en
epidermis. Innervatie gebeurt via kleine aftakkingen van de craniale zenuwen [106-109]. Er zouden
minimaal twee types smaakpapillen kunnen worden teruggevonden die van elkaar verschillen in de
mate waarin ze boven het epitheel uitsteken [109].
Haaien bezitten in het algemeen een kleiner aantal smaakpapillen dan beenvissen, en benthische
haaien beschikken met ongeveer 1500 smaakpapillen over minder smaakpapillen dan pelagische
soorten, waarbij het gemiddelde rond de 10.000 ligt [109].
Recent onderzoek bij de Port Jackson-stierkophaai en de witpuntrifhaai (Triaenodon obesus)
suggereert aanwezigheid van vrije chemosensorische cellen op het lichaamsoppervlak van de haai.
Deze zouden gelokaliseerd zijn nabij vrije neuromasten en een gelijkaardige structuur als de
smaakpapillen bezitten, waardoor deze cellen naast de reuk en de smaak een rol zouden kunnen
spelen bij chemoreceptie [13, 110].
1.6.2. Gebruik van de smaak bij predatie
Over de rol van de smaak bij predatie is tot op heden zeer weinig bekend. Observaties in het veld
suggereren dat de smaak een rol zou kunnen spelen in het onderscheiden van een geschikte prooi
van andere dieren of voorwerpen. Haaien lijken onsmakelijke prooien uit te spuwen na erin gebeten te
hebben [15, 32]. Ook anatomische bevindingen waarbij hoge concentraties smaakpapillen werden
teruggevonden craniaal in de bek en rond de plaats waar de prooi gekauwd wordt wijzen op een rol
van de smaak in het beoordelen van de eetbaarheid van een prooi [109]. Echter specifieke
[23]
gedragsstudies naar de rol van de smaak in predatie zijn zeer moeilijk uit te voeren en tot op heden
nog niet gepubliceerd.
2. INTERACTIES TUSSEN DE ZINTUIGEN TIJDENS DE VERSCHILLENDE
FASEN VAN PREDATIE
In bovenstaande hoofdstukken zijn de verschillende zintuigen van de haai en hun rol bij predatie apart
besproken. Indien men echter uitspraken wil doen over het relatief belang van de verschillende
zintuigen en hun samenwerking tijdens de jacht is het belangrijk een overkoepelende blik te werpen
op het ganse predatiegedrag van de haai, vanaf het moment van detectie van de eerste stimulus die
wijst op de nabijheid van een prooi tot het consumeren ervan. Pas dan kan men uitspraken doen over
integratie van verschillende stimuli tegelijkertijd en de mogelijkheid tot schakelen tussen de
verschillende zintuigen naargelang de omstandigheden. Op dit gebied is het aantal studies tot op
heden echter beperkt in aantal [12].
2.1. RELATIEF BELANG VAN DE ZINTUIGEN
Doordat er onder de verschillende haaiensoorten en -families zoveel variatie bestaat in dieet en de
specifieke tactiek die gebruikt wordt voor predatie zal het precieze predatiegedrag vaak verschillen
naargelang de soort die men bestudeert [6, 12, 32]. Echter in het algemeen kan men in predatie vijf
fasen onderscheiden: detectie van een prooi, opsporen van de prooi, finale oriëntatie, initiatie van de
aanval en de daadwerkelijke vangst van de prooi [111]. Deze fasen en het gebruik van de zintuigen in
elke fase zullen hieronder worden besproken.
2.1.1. Detectie van de prooi
De detectie van een prooi is het moment waarop een stimulus afkomstig van de prooi de haai bereikt
en waardoor de haai zich bewust wordt van de aanwezigheid van een prooi in de omgeving. Dit geeft
de aanzet tot de volgende fasen van het predatiegedrag [12]. Lange tijd heeft men gedacht dat het
zicht een dominante rol vervulde in de detectie van prooien. Pas later toonden verschillende
onderzoeken aan dat ook de reuk een belangrijke rol kan spelen in het herkennen van een prooi en
dat geur mogelijk zelfs de belangrijkste stimulus is om de rest van het predatiegedrag in gang te
zetten. De geur van een prooi zou het eerste signaal zijn dat wordt opgepikt en het zicht zou pas een
rol gaan spelen wanneer de haai de prooi dichter genaderd is [32, 52, 65]. Uiteraard zijn verschillen in
predatietactiek en habitat sterk van invloed op het relatief belang van de reuk en het zicht in de
detectie van een prooi. In troebel water of bij haaien die ’s nachts actief zijn is het zicht beperkt en zal
de reuk een prominentere plek innemen in de detectie van een prooi. Bij haaien die hun prooi rammen
zoals de kaphamerhaai lijkt het zicht belangrijker te zijn dan bij haaien die hun prooi naar zich
toezuigen, zoals de verpleegsterhaai die meer op olfactorische stimuli steunt [12].
Geluidsgolven verplaatsen zich bijna 5x sneller door water dan door lucht en men zou kunnen
suggereren dat het gehoord aldus een mogelijke rol zou kunnen spelen bij de detectie van prooien
[24]
[96]. Echter gezien er nog veel onduidelijkheden zijn over de auditieve capaciteiten van de haai en de
meeste laboratoriumstudies een lage gevoeligheid voor geluidsgolven hebben aangetoond lijkt het
gehoor hier van ondergeschikt belang te zijn [102].
2.1.2. Opsporing van de prooi
Indien een haai visueel een prooi detecteert kunnen visuele stimuli de haai naar de prooi brengen. In
het algemeen is geur echter de dominante stimulus die het zoekgedrag motiveert [12, 47, 51]. De
reactie op een relevante geur bestaat uit speciesspecifieke stereotiepe zwembewegingen, zoals
cirkelen en het maken van snellere en nauwere bochten. Ook de frequentie waarmee de kop en staart
heen en weer worden bewogen kan toenemen, en haaien die leven van benthische prooien gaan
dichter bij de bodem zwemmen [46, 53, 66].
Uiteindelijk zorgt het oppikken van een relevante geur bij de meeste haaien voor een
stroomopwaartse oriëntatie, een verschijnsel dat men rheotaxis noemt. Geur is voor de haai
waarschijnlijk een niet-directionele stimulus, maar doordat geurpluimen stroomafwaarts worden
meegevoerd zal stroomopwaartse oriëntatie in het algemeen leiden tot het dichter naderen van de
prooi [12, 45, 51, 65]. De laterale lijn is hier ook sterk van belang omdat het helpt rheotaxis te
mediëren door het meten van de waterstromen en verschaft aldus directionele informatie. Bij soorten
die contact maken met de bodem kunnen ook tactiele stimuli de haai helpen zijn positie te behouden
[12, 45, 80].
In het verleden hebben verschillende onderzoekers gesteld dat sommige haaien ook in staat zouden
zijn hun prooi stroomafwaarts te benaderen door gebruik te maken van klinotaxis, waarbij de haai de
concentratiegradiënt van de geur volgt richting de bron [47, 51]. Recente experimenten met de
donkere toonhaai hebben echter aangetoond dat geur op zichzelf geen efficiënte opsporing van een
prooi tot gevolg kan hebben en dat de combinatie met input van de laterale lijn noodzakelijk is. Indien
de laterale lijn geblokkeerd wordt kan het zicht enige mate van compensatie bieden in de
stroomopwaartse oriëntatie en het vinden van de prooi [45]. Haaien met een goed ontwikkeld zicht
die jagen bij omstandigheden met hoge lichtintensiteit zouden hun prooi stroomafwaarts kunnen
benaderen via visuele stimuli. In omstandigheden met beperkt zicht blijft de laterale lijn echter
essentieel [12].
2.1.3. Finale oriëntatie en initiatie van de aanval
Zodra er een voldoende kleine afstand is tussen de haai en zijn prooi kan er worden overgegaan tot
het starten van de aanval. Door het gebrek aan een zwemblaas zijn haaien die actief rondzwemmen
niet in staat te stoppen met zwemmen om hun prooi te observeren, gezien zij dan zouden zinken. De
haai zal steeds rond zijn prooi zwemmen, ook indien herhaalde pogingen nodig zijn om de prooi te
grijpen waarbij het dier zich steeds opnieuw kan oriënteren voor het toehappen. Vaak worden
cirkelvormige of achtvormige patronen gevolgd. Haaiensoorten die op de bodem rusten zoals de
doornhaai hebben geen nood aan een dergelijk zwempatroon [18, 45].
Het gebruik van de zintuigen bij de oriëntatie ten opzichte van de prooi en het overgaan tot de aanval
verschilt sterk naargelang de wijze van predatie van de haai. Bij haaien die hun prooi rammen zoals
[25]
de kaphamerhaai en de zwartpunthaai speelt het zicht een zeer belangrijke rol. Zodra de prooi visueel
geregistreerd wordt en voldoende binnen bereik is kan de haai zich op basis van de visuele stimuli
oriënteren voor de aanval. Doordat visuele stimuli een groot bereik hebben is er op deze wijze
voldoende ruimte voor de haai om te versnellen voor het rammen van de prooi. De laterale lijn en
elektroreceptie kunnen gedetailleerde informatie geven over de precieze lokalisatie van de prooi maar
gezien deze slechts over korte afstanden bruikbaar zijn domineert het zicht. Indien men het zicht van
deze dieren blokkeert is een gerichte aanval toch nog mogelijk door gebruik te maken van de
informatie van de laterale lijn. De aanval wordt dan echter wel minder efficiënt en vanaf kleinere
afstand tot de prooi uitgevoerd. Het belang van de laterale lijn neemt toe naarmate de haai met
hogere snelheid toeslaat. Het dier zal in dit geval op het laatste moment afremmen om zijn oriëntatie
aan te passen met behulp van informatie afkomstig van de laterale lijn. Omdat elektroreceptieve
stimuli pas vanaf enkele tientallen centimeters kunnen worden opgepikt zijn haaien die hun prooi
rammen niet in staat hun aanval te initiëren op basis van elektroreceptieve stimuli alleen. Steeds zijn
bijkomende stimuli nodig van bijvoorbeeld het zicht of de laterale lijn [12, 34].
Haaien die hun prooi verkrijgen door deze naar zich toe te zuigen zoals de verpleegsterhaai, kunnen
pas succesvol van dit zuigmechanisme gebruik maken indien de prooi zeer dicht genaderd is. Op
deze afstand kunnen zowel het zicht als de laterale lijn en elektroreceptie gebruikt worden. Enkele
haaien waaronder de zee-engels maken gebruik van een hinderlaag waarbij zij verscholen op de
bodem hun prooi opwachten. Hierbij zou de belangrijkste stimulus voor het overgaan tot de aanval het
zien van de vorm van een prooi boven zich zijn [12, 33]. Uiteraard is bij soorten die jagen onder
omstandigheden met weinig licht het zicht relatief minder van belang [45].
2.1.4. Vangst van de prooi
Nadat de haai is overgegaan tot het rammen van de prooi of de prooi naar zijn bek heeft toegezogen
volgt het consumeren van de prooi waarbij kleinere prooien in hun geheel worden verorberd en
grotere prooien in gedeelten kunnen worden opgegeten. Bij het finaal beetpakken of omvatten van de
prooi is elektroreceptie het belangrijkste zintuig, waarbij elektrische stimuli het openen van de bek
kunnen stimuleren. Kaphamerhaaien zijn zonder elektroreceptie niet meer in staat naar een prooi te
happen. Visuele stimuli zouden geen rol spelen in het toehappen, ook niet bij haaien die hun prooi
initieel benaderd hebben op basis van het zicht, gezien de prooi op het laatste moment dicht bij de
kop van de haai in het blinde veld valt [12]. Zodra de prooi in aanraking komt met smaakpapillen in de
bek van de haai wordt informatie verkregen over de smaak van de prooi. Informatie aldus verkregen
kan leiden tot het uitspuwen van de prooi of het verder consumeren ervan [32, 109].
2.2. INTEGRATIE VAN INFORMATIE EN SCHAKELEN TUSSEN DE ZINTUIGEN
Een aantal studies waarbij verschillende zintuigen van haaien werden geblokkeerd of uitgeschakeld
hebben aangetoond dat haaien in staat zijn stimuli verkregen via verschillende zintuigen te integreren
en op basis hiervan hun gedrag aan te passen [12, 45, 52]. Ook neurologische studies hebben
integratie van informatie in verschillende gebieden in de hersenen aangetoond. Het feit dat haaien in
staat zijn de informatie van verschillende zintuigen met elkaar te combineren verhoogt de kans op het
detecteren, opsporen en vangen van een potentiele prooi [12, 112]. Een voorbeeld van integratie van
[26]
signalen is het combineren van informatie afkomstig van het reukorgaan en de laterale lijn bij rheotaxis
[12].
Naast het vermogen verschillende types van informatie te integreren zijn haaien ook in staat te
schakelen tussen de afzonderlijke zintuigen. Zo wordt er overgeschakeld op andere sensorische
systemen in de verschillende fasen van de jacht maar kan er ook worden gewisseld indien de
omstandigheden waarbij de haai jaagt wijzigen [12]. Doordat elke stimulus andere fysische
eigenschappen bezit functioneren de zintuigen optimaal onder verschillende omstandigheden. Geuren
verspreiden zich over grotere afstanden dan bio-elektrische velden waardoor de reuk relatief
belangrijker is op grote afstand van de prooi in vergelijking met elektroreceptie [52]. In de
verschillende fasen van de jacht wordt steeds gebruik gemaakt van het zintuig dat de meest accurate
informatie verschaft. Zodra nieuwe stimuli voor de haai beschikbaar komen die meer informatie geven
dan de tot dan toe beschikbare stimuli zal de haai overschakelen naar het zintuig dat deze nieuwe
informatieve stimulus het best kan verwerken [12, 112].
[27]
BESPREKING
Er bestaat geen twijfel omtrent het feit dat de haai over een bijzonder gespecialiseerde set zintuigen
beschikt en in staat is deze in te zetten bij het zoeken naar en verkrijgen van voedsel. In de
verschillende fasen van de jacht wordt steeds gesteund op het zintuig dat de meest relevante en
accurate informatie kan verschaffen [12]. Op grote afstand van de prooi zijn andere stimuli
beschikbaar dan wanneer de prooi dicht genaderd is [15, 37]. Daarnaast kunnen haaien efficiënt
informatie van de verschillende zintuigen integreren en schakelen tussen zintuigen indien bepaalde
zintuigen uitgeschakeld worden of de omstandigheden waarin de haai zich beweegt veranderen [12,
112].
Een van de grootste problemen bij onderzoek naar de functie en het gebruik van de zintuigen bij
haaien is het feit dat haaien geen makkelijke species zijn om te observeren, te hanteren en om
experimentele studies op uit te voeren. Onder veldomstandigheden is het vaak moeilijk haaien op te
sporen en te volgen en interacties met prooien te bestuderen, zeker als het om soorten gaat die op
grote dieptes of nabij de bodem leven of voornamelijk ’s nachts actief zijn. Daarnaast zijn niet alle
soorten geschikt om onder laboratoriumomstandigheden te houden [37, 59, 113]. Deze combinatie
van factoren heeft tot gevolg dat ten opzichte van het totaal aantal haaiensoorten dat de aarde bevolkt
slechts een klein aantal soorten is bestudeerd op het gebied van het gebruik van de zintuigen. Vooral
soorten als de hondshaai, de verpleegsterhaai en de families van de hamerhaaien en de roofhaaien
zijn geliefde studieobjecten [12, 58]. Daarnaast worden in de meeste studies slechts enkele tot enkele
tientallen individuen onderzocht [37, 58, 65]. Dit zou voor een bias in de tot op heden vergaarde
kennis kunnen leiden [87].
Een ander probleem is dat in sommige gevallen tegenstrijdige resultaten worden geleverd door
studies onder experimentele omstandigheden in het laboratorium en deze in het veld [102]. Echter
zowel laboratoriumonderzoek als veldstudies hebben hun voor- en nadelen. In het lab wordt de
observatie van de dieren sterk vergemakkelijkt en is het mogelijk omstandigheden te controleren
terwijl het in veldstudies zeer moeilijk is beïnvloedende factoren uit te sluiten. De vraag is echter in
hoeverre bevindingen uit het laboratorium geëxtrapoleerd kunnen worden naar de werkelijke
omstandigheden in de natuur [50, 102].
Een derde probleem waarvoor wetenschappers op dit gebied worden gesteld is de enorme diversiteit
die er is tussen alle verschillende soorten haaien. Haaien bezetten een groot aantal niches: ze zijn
terug te vinden in een grote variatie aan habitats en voeden zich met uiteenlopende prooien [6]. Dit
heeft sterk zijn weerslag op het predatiegedrag van de haai en aldus op het relatief belang en het
gebruik van de zintuigen. Immers, een benthische haai die voornamelijk ’s nachts actief is en zich
voedt met relatief onbeweeglijke prooien heeft behoefte aan andere specialisaties dan een pelagische
haai die overdag in helder water actief prooien achtervolgt. Men dient zich steeds van deze verschillen
bewust te zijn en op te passen met het extrapoleren van onderzoeksresultaten van één soort naar een
andere soort. De diversiteit maakt het ook lastig gegeneraliseerde conclusies te trekken over het
belang en gebruik van de zintuigen door haaien in het algemeen [15, 87]. Indien men in studies
verschillende haaiensoorten bestudeerd en vergelijkt, dient men zich er ook bewust van te zijn dat
[28]
verschillen en overeenkomsten niet enkel te wijten kunnen zijn aan habitat, prooi en predatietactiek
maar dat ook fylogenetische verbanden of andere aspecten van gedrag zoals migraties en
voortplanting hun invloed kunnen hebben op de ontwikkeling van de zintuigen [37, 88].
Een vierde uitdaging in het bestuderen van de zintuigen bij haaien is het feit dat het zeer moeilijk is
om de invloeden van de verschillende zintuigen op het gedrag van elkaar te onderscheiden. Informatie
die door de verschillende systemen wordt opgepikt wordt in de hersenen geïntegreerd en de
combinatie van deze informatie bepaalt het gedrag dat volgt. In verschillende studies blokkeert men
één van de zintuigen waarna men bekijkt of de haai nog in staat is zijn prooi te vinden om aldus
uitspraken te kunnen doen over het belang of de rol van dat specifieke zintuig. Echter de mogelijkheid
bestaat dat indien één zintuig geblokkeerd wordt andere zintuigen op een andere manier gebruikt
gaan worden waardoor het trekken van conclusies moeilijk is [52, 65, 67, 91]. Daarnaast kan één
systeem soms op verschillende stimuli reageren en kunnen verschillende systemen op eenzelfde
stimulus reageren, hetgeen het geheel nog compliceert [113].
Ten gevolge van de hierboven beschreven problematiek bestaan er nog veel onduidelijkheden over
het precieze functioneren, het gebruik en het belang van de verschillende zintuigen bij predatie.
Vooral op het gebied van mechanoreceptie waaronder het functioneren van de laterale lijn en het
gehoor vallen bestaan nog veel vraagtekens. Haaien zijn in staat trillingen waar te nemen en het
registreren van waterstromen wordt als de belangrijkste functie van de laterale lijn gezien. Echter in
welke mate de laterale lijn en de gehoororganen betrokken zijn bij het waarnemen van geluidstrillingen
is niet altijd duidelijk. Daarnaast is het aantal studies naar dit mechanosensorisch systeem bij haaien
slechts een fractie van het aantal studies dat bij beenvissen is uitgevoerd, waardoor er behoefte
bestaat aan uitbreiding van de kennis. Ook met betrekking tot de precieze samenwerking en
onderlinge hiërarchie van de verschillende zintuigen bestaan er nog veel onduidelijkheden. Studies
naar het individueel belang van de zintuigen in de verschillende fasen van predatie via het blokkeren
van zintuigen zijn van relatief recente aard. Meer van dergelijke studies bij een grotere variatie aan
haaiensoorten dienen te worden uitgevoerd om de tot op heden gevonden resultaten te bevestigen.
Daarnaast dient men bij morfologische studies steeds een zo groot mogelijk aantal haaien in het
onderzoek te betrekken, gezien de grote mate van variatie binnen soorten, bijvoorbeeld in het
precieze aantal en de lokalisatie van de ampullen van Lorenzini.
Uit bovenstaande volgt dat wetenschappers die onderzoek doen op het gebied van de zintuigen bij de
haai voor grote uitdagingen worden gesteld, en dit terwijl er nog steeds nieuwe haaiensoorten worden
ontdekt. Ook recente studies die de roggen buiten de monofyletische groep van de haaien hebben
geplaatst werpen een nieuw licht op het onderzoek naar de zintuigen en creëren nieuwe
mogelijkheden voor vergelijkende studies onder elasmobranchen [2, 3]. Naarmate echter de kennis
over de biologie van de haai en deze uit andere vakgebieden zoals de fysica en hydrodynamica
toeneemt, waardoor men meer inzicht krijgt in het gedrag van deze diersoort en de beschikbaarheid
van stimuli onder water, en naarmate de technologie om haaien te bestuderen in het veld zich blijft
uitbreiden, zullen steeds meer obstakels worden overwonnen en zullen steeds meer geheimen over
de bijzondere zintuigen van de haai worden ontrafeld [90]. Deze kennis zal op zijn beurt een bijdrage
kunnen leveren aan tal van andere onderzoeksgebieden zoals studies naar de zintuigen van andere
[29]
dieren die onder water leven en jagen, zoals zeezoogdieren. Ook zullen er naarmate de kennis van de
zintuigen uitbreidt meer mogelijkheden ontstaan voor het ontwikkelen van producten of methoden die
bijdragen aan de bescherming van bedreigde haaien en andere zeedieren. De mens is op zijn beurt
beter in staat zichzelf te beschermen tegen aanvallen door haaien naarmate de kennis over soorten
die voor ons een bedreiging vormen toeneemt [114].
[30]
REFERENTIELIJST
1. Compagno L.J.V. et al., (2005). Classification of Chondrichthyan Fish. In: Fowler S.L.,
Cavanagh R.D. et al. (Editors) Sharks, Rays and Chimaeras: The Status of the
Chondrychthyan Fishes, IUCN, Cambridge, p. 4-10.
2. Vélez-Zuazo X., Agnarsson I. (2011). Shark tales: a molecular species-level phylogeny of
sharks (Selachimorpha, Chondrichthyes). Molecular Phylogenetics and Evolution 58, 207-217.
3. Douady C.J. et al. (2003). Molecular phylogenetic evidence refuting the hypothesis of
Batoidea (rays and skates) as derived sharks. Molecular Phylogenetics and Evolution 26, p.
215-221.
4. Quattro J.M. et al. (2013). Sphyrna gilberti sp. nov., a new hammerhead shark
(Carcharhiniformes, Sphyrnidae) from the western Atlantic Ocean. Zootaxa 3702, p. 59.
5. Allen G.R. et al. (2013). Hemiscyllium halmahera, a new species of Bamboo Shark
(Hemiscylliidae) from Indonesia. Aqua, International Journal of Ichthyology 19, p. 123-136.
6. Schieber N.L. et al. (2012). Comparative retinal anatomy in four species of elasmobranch.
Journal of Morphology 273, p. 423-440.
7. Litherland L., Collin S.P. (2008). Comparative visual function in elasmobranchs: spatial
arrangement and ecological correlates of photoreceptor and ganglion cell distributions. Visual
Neuroscience 25, p. 549-561.
8. Cohen J.L. (1991). Adaptations for scotopic vision in the lemon shark (Negaprion brevirostris).
The Journal of Experimental Zoology Supplement 5, p. 76-84.
9. Martin R.A. et al. (2005). Predatory behaviour of white sharks (Carcharodon carcharias) at
Seal Island, South Africa. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom
85, p. 1121-1135.
10. Lisney T.J. et al. (2012). Vision in elasmobranchs and their relatives: 21st century advances.
Journal of Fish Biology 80, p. 2024-2054.
11. Carey F.G., Scharold J.V. (1990). Movements of blue sharks (Prionace glauca) in depth and
course. Marine Biology 106, p. 329-342.
12. Gardiner J.M. et al. (2014). Multisensory integration and behavioral plasticity in sharks from
different ecological niches. PLoS One 9, e93036.
13. Gardiner J.M. (2012). Multisensory Integration in Shark Feeding Behavior. Dissertation in
partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor of Philosophy, Department of
Integrative Biology College of Arts and Sciences, University of South Florida, p. 282
14. Motta P.J., Huber D.R. (2012). Prey capture behavior and feeding mechanics of
elasmobranchs. In: Carrier J.C., Musick J.A., Heithaus M.R. (Editors) Biology of sharks and
their relatives, CRC Press, London, p.153-210.
15. Hueter R.E. et al. (2004). Sensory biology of elasmobranchs. In: Carrier J.C., Musick J.A.,
Heithaus M.R. (Editors) Biology of sharks and their relatives, CRC Press, London, p.325-368.
[31]
16. Hueter R.E. (1980). Physiological optics of the eye of the juvenile lemon shark (Negaprion
brevirostris). Technical report, Rosenstiel school of marine and atmospheric science.,
University of Miami, Miami. p. 145.
17. McComb D.M., Tricas T.C., Kajiura S.M. (2009). Enhanced visual fields in hammerhead
sharks. The Journal of Experimental Biology 212, p. 4010-4018.
18. Harris J. (1965). Eye movements of the dogfish Squalus acanthias L. Journal of Experimental
Biology 43, p. 107-130.
19. Hueter R.E. (1991). Adaptations for spatial vision in sharks. The Journal of Experimental
Zoology Supplement 5, p. 130-141.
20. Gilbert P.W. (1963). The visual apparatus of sharks. In: Gilbert P.W. (Editor) Sharks and
survival, Heath, Boston, p. 283-326.
21. Tricas T.C., McCosker J.E. (1984). Predatory behavior of the white shark (Carcharodon
carcharias), with notes on its biology. Proceedings of the California Academy of Sciences 43,
p. 221-238.
22. Sivak J.G. (1991). Elasmobranch visual optics. The Journal of Experimental Zoology
Supplement 5, p. 13-21.
23. Gruber S.H. (1967). A behavioral measurement of dark adaptation in the lemon shark,
Negaprion brevirostris. In: Gilbert P.W., Mathewson R.F., Rall D.P. (Editors) Sharks, skates
and rays, The Johns Hopkins University Press, Baltimore, p. 479-490.
24. Zigman S. (1991). Comparative Biochemistry and biophysics of elasmobranch lenses. The
Journal of Experimental Zoology Supplement 5, p. 29-40.
25. Sivak J.G., Gilbert P.W. (1976). Refractive and histological study of accommodation in two
species of sharks (Ginglymostoma cirratum and Carcharhinus milberti). Canadian Journal of
Zoology 54, p. 1811-1817.
26. Heath A.R. (1991). The ocular tapetum lucidum: a model study for interdisciplinary studies in
elasmobranch biology. The Journal of Experimental Zoology Supplement 5, p. 41-45.
27. Gruber S.H., Gulley R.L., Brandon J. (1975). Duplex retina in seven elasmobranch species.
Bulletin of Marine Science 25, p. 353-358.
28. McFarland W. (1991). Light in the sea: the optical world of elasmobranchs. The Journal of
Experimental Zoology Supplement 5, p. 3-12.
29. Bozzano A., Collin S.P. (2000). Retinal ganglion cell topography in elasmobranchs. Brain,
Behavior and Evolution 55, p. 191-208.
30. Denton E.J., Shaw T.I. (1963). The visual pigments of some deep-sea elasmobranchs.
Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 43, p. 65-70.
31. Crescitelli F., McFall-Ngai M., Horwitz J. (1985). The visual pigment sensitivity hypothesis:
further evidence from fishes of varying habitats. Journal of Comparative Physiology A 157, p.
323-333.
32. Hobson E.S. (1963). Feeding behavior in three species of sharks. Pacific Science XVII, p.
171-194.
[32]
33. Fouts W.R., Nelson D.R. (1999). Prey capture by the pacific angel shark, Squatina californica:
visually mediated strikes and ambush-site characteristics. Copeia 2, p. 304-312.
34. Strong W.R. (1996). Shape discrimination and visual predatory tactics in white sharks. In:
Klimley A.P., Ainley D. (Editors) Great white sharks. The biology of Carcharodon carcharias,
Academic Press, p. 229-240.
35. Abel R.L. et al. (2010). Functional morphology of the nasal region of a hammerhead shark.
Comparative Biochemistry and Physiology A - Molecular & Integrative Physiology 155, p. 464-
475.
36. Tester A.L. (1963). The role of olfaction in shark predation. Pacific Science XVII, p. 145-170.
37. Schluessel V. et al. (2008). Morphometric and ultrastructural comparison of the olfactory
system in elasmobranchs: the significance of structure-function relationships based on
phylogeny and ecology. Journal of Morphology 269, p. 1365-1386.
38. Timm L.L., Fish F.E. (2012). A comparative morphological study of head shape and olfactory
cavities of sharks inhabiting benthic and coastal/pelagic environments. Journal of
Experimental Marine Biology and Ecology 414-415, p. 75-84.
39. Kajiura S.M. et al. (2005). Olfactory morphology of carcharhinid and sphyrnid sharks: does the
cephalofoil confer a sensory advantage? Journal of Morphology 264, p. 253-63.
40. Bell M.A. (1993). Convergent evolution of nasal structure in sedentary elasmobranchs. Copeia
1993, p. 144-158.
41. Theisen B. et al. (1986). Functional morphology of the olfactory organs in the spiny dogfish
(Squalus acanthias L.) and the small-spotted catshark (Scyliorhinus canicula (L.). Acta
Zoologica (Stockh.) 67, p. 73-86.
42. Meredith T.L., Kajiura S.M. (2010). Olfactory morphology and physiology of elasmobranchs.
The Journal of Experimental Biology 213, p. 3449-3456.
43. Bronshtein A.A. (1976). Fine structure of the olfactory organ of elasmobranchs
(Elasmobranchii). Zhurnal Evoliutsionnoi Biokhimii I Fiziologii 12, p. 63-67.
44. Parker G.H. (1914). The directive influence of the sense of smell in dogfish. Bulletin of the
United States Bureau of Fisheries 33, p. 61-68.
45. Gardiner J.M., Atema J. (2007). Sharks need the lateral line to locate odor sources: rheotaxis
and eddy chemotaxis. Journal of Experimental Biology 210, p. 1925-1934.
46. Johnsen P.B., Teeter J.H. (1985). Behavioral responses of bonnethead sharks (Sphyrna
tiburo) to controlled olfactory stimulation. Marine Behaviour and Physiology 11, p. 283-291.
47. Hodgson E.S., Mathewson R.F. (1971). Chemosensory orientation in sharks. Annals of the
New York Academy of Sciences 188, p 175-181.
48. Gardiner J.M., Atema J. (2010). The function of bilateral odor arrival time differences in
olfactory orientation of sharks. Current Biology 20, p. 1187-1191.
49. Kleerekoper H. (1978). Chemoreception and the role of its interaction with flow and light
perception in the locomotion and orientation of some elasmobranchs. In: Hodgson E.F.,
Mathewson R.F. (Editors) Sensory Biology of Sharks, Skates and Rays, Office of Naval
Research, Washington D.C., p. 269-329.
[33]
50. Arzi A., Sobel N. (2010). Spatial perception: time tells where a smell comes from. Current
Biology 20, R563-564.
51. Mathewson R.F., Hodgson E.S. (1972). Klinotaxis and rheotaxis in orientation of sharks
toward chemical stimuli. Comparative Biochemistry and Physiology 42A, p 79-84.
52. Kalmijn A.J. (1971). The electric sense of sharks and rays. Journal of Experimental Biology 55,
p 371-383.
53. Kajiura S.M., Holland K.N. (2002). Electroception in juvenile scalloped hammerhead and
sandbar sharks. The Journal of Experimental Biology 205, p 3609-3621.
54. Murray R.W. (1962). The response of the ampullae of lorenzini of elasmobranchs to electrical
stimulation. Journal of Experimental Biology 39, p 119-128.
55. Theiss S.M. et al. (2011). Morphology and distribution of the ampullary electroreceptors in
wobbegong sharks: implications for feeding behaviour. Marine Biology 158, p. 723-735.
56. Andres K.H., Von during M. (1988). Comparative anatomy of vertebrate electroceptors.
Progress in Brain Research 74, p 113-131.
57. Winther-Janson M. et al. (2012). Electroreceptive and mechanoreceptive anatomical
specialisations in the epaulette shark (Hemiscyllium ocellatum). PLoS One 7, e49857.
58. Kempster R.M. et al. (2012). Phylogenetic and ecological factors influencing the number and
distribution of electroreceptors in elasmobranchs. Journal of Fish Biology 80, p. 2055-2088.
59. Moore D.M., McCarthy I.D. (2014). Distribution of ampullary pores on three catshark species
(Apristurus spp.) suggest a vertical-ambush predatory behaviour. Aquatic Biology 21, p. 261-
265.
60. Freitas R. et al. (2006). Developmental origin of shark electrosensory organs. Evolution &
Development 8, p. 74-80.
61. Atkinson C.J.L., Bottaro M. (2006). Ampullary pore distribution of Galeus melastomus and
Etmopterus spinax: possible relations with predatory lifestyle and habitat. Journal of the
Marine Biological Association of the United Kingdom 86, p 447-448.
62. Kempster R.M., Collin S.P. (2011). Electrosensory pore distribution and feeding in the
megamouth shark Megachasma pelagios (Lamniformes: Megachasmidae). Aquatic Biology 11,
p. 225-228.
63. Raschi W. et al. (2001). A morphological and functional analysis of the ampullae of Lorenzini
in selected galeod sharks. In: Kapoor B.G., Hara T.J. (Editors) Sensory biology of jawed fishes
- new insights, Science Publishers Inc., Enfield, p. 297-316.
64. Whitehead D.L. (2002). Ampullary organs and electroreception in freshwater Carcharhinus
leucas. Journal of Physiology-Paris 96, p. 391-395.
65. Kajiura S.M., Fitzgerald T.P. (2009). Response of juvenile scalloped hammerhead sharks to
electric stimuli. Zoology 112, p. 241-50.
66. Kajiura S.M. (2003). Electroreception in neonatal bonnethead sharks, Sphyrna tiburo. Marine
Biology 143, p. 603-611.
67. Tricas T.C. (1982). Bioelectric-mediated predation by swell sharks, Cephaloscyllium
ventriosum. Copeia 4, p 948-952.
[34]
68. Kalmijn A.J. (1966). Electro-perception in sharks and rays. Nature 212, p 1232-1233.
69. Kalmijn A.J. (1982). Electric and magnetic field detection in elasmobranch fishes. Science 218,
p. 916-918.
70. Kalmijn A.J. (1972). Bioelectric fields in sea water and the function of the ampullae of
Lorenzini in elasmobranch fishes.Report, University of California, San Diego, p. 1-21.
71. Kim D. (2007). Prey detection mechanism of elasmobranchs. BioSystems 87322-331.
72. Lu J., Fishman H.W. (1994). Interaction of apical and basal membrane ion channels underlies
elektroception in ampullary epithelia of skates. Biophysical Journal 67, p 1525-1533.
73. Filer J.L. et al. (2008). Effects of environment on electric field detection by small spotted
catshark Scyliorhinus canicula (L.). Journal of Fish Biology 72, p. 1450-1462.
74. Kajiura S.M. (2001). Head morphology and electrosensory pore distribution of carcharinid and
sphyrnid sharks. Environmental Biology of Fishes 61, p 125-133.
75. Bedore C.N. et al. (2014). Behavioral responses of batoid elasmobranchs to prey-simulating
electric fields are correlated to peripheral sensory morphology and ecology. Zoology 117, p.
95-103.
76. Paulin M.G. (1995). Electroception and the compass sense of sharks. Journal of Theoretical
Biology 174, p 325-339.
77. Collin S.P., L. W.D. (2004). The functional roles of passive electroception in non-electric fishes.
Animal Biology 54, p. 1-25.
78. Gardiner J.M., Atema J. (2014). Flow Sensing in Sharks: Lateral Line Contributions to
Navigation and Prey Capture. In: Bleckmann H. (Editor) Flow sensing in air and water,
Springer-Verlag, Berlin Heidelberg, p. 127-146.
79. Maruska K.P. (2001). Morphology of the mechanosensory lateral line system in elasmobranch
fishes: ecological and behavioral considerations. Environmental Biology of Fishes 60, p. 47-75.
80. Montgomery J.C., Baker C.F., Carton A.G. (1997). The lateral line can mediate rheotaxis in
fish. Nature 389, p 960-963.
81. Hama K., Yamada Y. (1977). Fine structure of the ordinary lateral line organ II. The lateral line
canal organ of Spotted shark, Mustelus manazo. Cell and Tissue Research 176, p 23-36.
82. Tester A.L., Kendall J.I. (1969). Morphology of the lateralis canal system in shark genus
Carcharhinus. Pacific Science 23, p 1-16.
83. Nickel E., Fuchs S. (1974). Organization and ultrastructure of mechanoreceptors (Savi
vesicles) in the elasmobranch Torpedo. Journal of Neurocytology 3, p 161-177.
84. Roberts B.L., Ryan K.P. (1971). The fine structure of the lateral-line sense organs of dogfish.
Proceedings of the Royal Society of London B 179, p. 157-169.
85. Peach M.B., Marshall N.J. (2009). The comparative morphology of pit organs in
elasmobranchs. Journal of Morphology 270, p. 688-701.
86. Peach M.B., Marshall N.J. (2000). The pit organs of elasmobranchs: a review. Philosophical
Transactions of the Royal Society of London B 355, p. 1131-1134.
87. Peach M.B. (2003). Inter- and intraspecific variation in the distribution and number of pit
organs (free neuromasts) of sharks and rays. Journal of Morphology 256, p. 89-102.
[35]
88. Peach M.B., Rouse G.W. (2004). Phylogentic trends in the abundance and distribution of pit
organs of elasmobranchs. Acta Zoologica 85, p 233-244.
89. Boord R.L., Campbell C.B.G. (1977). Structural and functional organization of the lateral line
system of sharks. American Zoologist 17, p 431-441.
90. Coombs S. et al. (1989). A brief overview of the mechanosensory lateral line system and the
contributions to this volume. In: Coombs S., Görner P., Münz H. (Editors) The
mechanosensory lateral line. Neurobiology and evolution., Springer-Verlag, New York, p. 3-5.
91. Peach M. (2001). The dorso-lateral pit organs of the Port Jackson shark contribute sensory
information for rheotaxis. Journal of Fish Biology 59, p. 696-704.
92. Barry M.A., Bennett M.V.L. (1988). The elasmobranch spiracular organ I. Morphological
studies. Journal of Comparative Physiology A 163, p. 85-92.
93. Tester A.L. et al. (1972). Morphology of the ear of the shark genus Carcharhinus, with
particular reference to the macula neglecta. Pacific Science 26, p 264-274.
94. Fay R.R. et al. (1974). Vibration detection by the macula neglecta of sharks. Comparative
Biochemistry and Physiology 47A, p 1235-1240.
95. Popper A.N., Fay R.R. (1977). Structure and function of the elasmobranch auditory system.
American Zoologist 17, p 443-452.
96. Myrberg A.A., jr. (2001). The acoustical biology of elasmobranchs. Environmental Biology of
Fishes 60, p 31-45.
97. Lovell J.M. et al. (2007). The polarization of hair cells from the inner ear of the lesser spotted
dogfish Scyliorhinus canicula. Journal of Fish Biology 70, p. 362-373.
98. Maisey J.G. (2001). Remarks on the inner ear of elasmobranchs and its interpretation from
skeletal labyrinth morphology. Journal of Morphology 250, p 236-264.
99. Lychakov D.V. et al. (2000). Otolithic apparatus in Black sea elasmobranchs. Fisheries
Research 46, p 27-38.
100. Corwin J.T. (1977). Morphology of the macula neglecta in sharks of the genus Carcharhinus.
Journal of Morphology 152, p. 341-362.
101. Lowenstein O., Roberts T.D.M. (1951). The localization and analysis of the responses to
vibration from the isolated elasmobranch labyrinth. A contribution to the problem of the
evolution of hearing in vertebrates. Journal of Physiology 114, p 471-489.
102. Casper B.M. (2006). The hearing abilities of elasmobranch fishes. Dissertation submitted in
partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor in Philosophy, College of Marine
Science, University of South Florida, p.157.
103. Corwin J.T. (1989). Functional anatomy of the auditory system in sharks and rays. Journal of
Experimental Zoology 252, p. 62-74.
104. Casper B.M., Mann D.A. (2007). Dipole hearing measurements in elasmobranch fishes.
Journal of Experimental Biology 210, p. 75-81.
105. Casper B.M., Mann D.A. (2007). The directional hearing abilities of two species of bamboo
sharks. Journal of Experimental Biology 210, p. 505-11.
[36]
106. Cook M.H., Neal H.V. (1921). Are taste buds of elasmobranchs endodermal in origin? Journal
of Comparative Neurology 33, p 45-63.
107. Whitear M., Moate R.M. (1994). Microanatomy of taste buds in the dogfish, Scyliorhinus
canicula. Journal of Submicroscopic Cytology & Pathology 26, p. 357-367.
108. Reutter K. (1994). Ultrastructure of taste buds in the spotted dogfish Scyliorhinus caniculus
(Selachii). In: Kurihara K., Suzuki N., Ogawa H. (Editors) Olfaction and Taste XI. Proceedings
of the 11th International Symposium on Olfaction and Taste and of the 27th Japanese
Symposium on Taste and Smell. Joint Meeting held at Kosei-nenkin Kaikan, Sapporo, Japan,
July 12–16, 1993, Springer Tokyo, Tokyo, p.754
109. Atkinson C.J.L. (2011). The gustatory system of elasmobranchs: morphology, distribution and
development of oral papillae and oral denticles. PhD Thesis, School of Biomedical Sciences,
The University of Queensland, Brisbane, p. 164.
110. Peach M.B. (2005). New microvillous cells with possible sensory function on the skin of sharks.
Marine and Freshwater Behaviour and Physiology 38, p 275-279.
111. Curio E. (1976). The ethology of predation. In: Hoar W.S., Jacobs J. et al. (Editors)
Zoophysiology and Ecology, Springer Berlin Heidelberg, Berlin, p. 250.
112. Bodznick D. (1991). Elasmobranch vision: multimodal integration in the brain. Journal of
Experimental Zoology 256, p. 108-116.
113. Montgomery J.C., Coombs S., Halstead M. (1995). Biology of the mechanosensory lateral line
in fishes. Reviews in Fish Biology and Fisheries 5, p 399-416.
114. McCosker J.E. (1985). White shark attack behavior: observations of and speculations about
predator and prey strategies. In: Sibley G. (Editor) Biology of the white shark, a symposium,
Southern California Academy of Sciences, Los Angeles, p. 123-135.
Recommended