Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O

Aplicação da tecnologia

de biofloco num sistema

IMTA: O futuro da

aquacultura sustentável

Carmo Filipa Silva Cunha

Mestrado em Recursos Biológicos Aquáticos

Faculdade de Ciências da Universidade do Porto

Departamento de Biologia

2020

Orientador

Doutor Filipe Coutinho, Investigador no CIIMAR

Coorientador

Profª Doutora Helena Peres, Investigadora no CIIMAR e

Professora Convidada na Faculdade de Ciências da

Universidade do Porto

Todas as correções determinadas pelo júri, e só essas, foram efetuadas. O Presidente do Júri,

Porto, ______/______/_________

FCUP III 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Agradecimentos

Em primeiro lugar, quero agradecer à Faculdade de Ciências por ter sido a minha casa

nestes 6 anos. Aprendi mais do que poderia imaginar, vivi momentos incríveis, conheci

pessoas que levo para a vida e, se pudesse voltar atrás, continuaria a ser a minha

escolha.

Em segundo lugar, quero agradecer ao pessoal da Foz, por terem sido a minha

companhia neste último ano, por estarem disponíveis a ajudar-me sempre que precisava

e por nunca me deixarem desesperar sozinha quando as coisas não corriam tão bem.

Em especial:

✓ À Professora Helena Peres, por me ter acolhido na sua equipa e me ter feito

sentir tão bem, sempre disposta a ajudar-me quando foi preciso e por ter sempre

uma palavra carinhosa quando era necessário;

✓ À Nicole Martins, por tudo e mais alguma coisa! Sem dúvida que és a melhor

pessoa a quem pedir ajuda em crises existenciais e a resolver os problemas que

parecem não ter solução. Obrigada por toda a ajuda que me deste, todos os

conselhos mais do que sábios e acima de tudo, obrigada pela tua paciência e

disponibilidade;

✓ Aos meus coleguinhas de mestrado e da team foz, Carla, Maria, Carlos e Iza,

por serem uma ótima companhia, foi um prazer partilhar esta experiência

convosco. Obrigada pelo apoio que me deram, por partilharem as minhas

frustrações e por serem sempre capazes de me fazer rir quando só me apetecia

chorar!

Em terceiro lugar, apesar de seres da Foz, mereces um parágrafo individual… Ao Filipe

Coutinho, o meu orientador. Nem sei por onde começar a agradecer-te, porque sem ti

esta tese não seria possível. Obrigada pelo apoio incondicional, por estares sempre

disponível, a qualquer hora, para me ajudar. Obrigada por gozares comigo, por me

tirares do sério e por responderes a todos os problemas que, para mim eram o fim do

mundo, com um simples “Não é assim tão mau” ou “Isso é fácil de resolver”. Foi um

prazer ter-te como orientador e, apesar de não seres (de todo) fácil de lidar, sei que não

poderia ter melhor. Obrigada!

FCUP IV 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Em quarto lugar, uma vez que isto significa o fim do meu percurso académico, quero

agradecer aos que me acompanharam sempre nesta jornada:

✓ Às minhas migas, Neia, Lara, Maria, Bruna, Marisa e Palhetas. Por tudo e por

nada. Quero agradecer por estes 6 anos de amizade e cumplicidade, de drama

e de festividades, de loucuras e aventuras e, acima de tudo, 6 anos de muito

amor! Não podia ter melhores parceiras e sei que vos levo para a vida toda.

Obrigada por tudo e que continue a party animal! Um brinde!

✓ Aos bros, Matos, Toni e Bruna (again). Por estarem sempre prontos a animar-

me quando estou em baixo, pelo recorrente “bullying”, mas acima de tudo,

obrigada por esta amizade sem cobrança. Espero que venham mais guerras de

croissants e visitas surpresas à terrinha. Vocês são os maiores, obrigada!

✓ À Pipa. Obrigada por seres a melhor colega de casa do mundo, por estares

sempre disponível para tudo e por alinhares nas maiores loucuras comigo. Foi e

é um prazer dividir casa contigo, mas acima de tudo, dividir o resto também. Sem

ti, nada seria igual e, por isso, obrigada!

Em último, mas sem dúvida o meu maior agradecimento, à MINHA FAMÍLIA. Não tenho

sequer palavras para vos agradecer por tudo o que fizeram e fazem por mim. Obrigada

por acreditarem sempre em mim, mesmo quando eu não acreditava. Obrigada por todos

os sacrifícios, sei que não foram poucos, que fizeram por mim para eu estar aqui a

escrever estes agradecimentos e a acabar o curso. Aos meus pais, devo-vos tudo o que

sou, obrigada por me educarem tão bem e, acima de tudo, obrigada por me ensinarem

a ser humilde e a lutar por aquilo que quero. À minha irmã, obrigada por seres a melhor

partner in crime, por me aturares (não é fácil), por estares quase sempre disponível para

ver se as frases fazem sentido, mas acima de tudo, por seres tão parecida comigo e, ao

mesmo tempo, tão diferente. A ti, dedico a minha tese, para que te inspires a não desistir

e a acreditar em ti própria, acredito que vás longe na vida!

Agradeço ao FEDER-Operational Programme Competitiveness and Internationalization

e à FCT no âmbito do projeto SPO3 (ref. POCI-01 -0145-FEDER-030377) e ao

Programa Operacional Mar2020, Portugal 2020 no âmbito do projeto InovFeed (ref.

MAR-02.01.01 -FEAMP-0111).

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FCUP VI 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Resumo

Com o crescente desenvolvimento da aquacultura surgem problemas ambientais, como

a utilização desmedida de recursos aquáticos e um aumento das descargas de efluentes

que afetam o ambiente circundante. Neste contexto, é necessário adotar estratégias,

como são o caso da Aquacultura Multitrófica Integrada (IMTA) e da Tecnologia de

Biofloco (BFT), que permitam diminuir o volume de água utilizado e aumentar a retenção

dos nutrientes, de forma a alcançar a sustentabilidade ambiental. Os sistemas IMTA

caracterizam-se por produzirem organismos de diferentes níveis tróficos num mesmo

sistema, em que os nutrientes não retidos por uma espécie são utilizados por outra

espécie de um nível trófico inferior, formando-se uma cadeia trófica, e evitando perdas

de nutrientes. Neste género de produção, as espécies co-cultivadas, e com valor

económico, limitam, ou até eliminam, a necessidade do uso de biofiltros tradicionais,

uma vez que estes são substituídos por organismos filtradores que assimilam os sólidos

suspensos e a matéria orgânica particulada, e os compostos azotados e fosfatos são

utilizados por produtores primários, proporcionando sustentabilidade ambiental e

também económica. A BFT é outra técnica de produção em aquacultura focada na

diminuição, ou mesmo eliminação, das renovações de água, e no aumento da eficiência

de utilização dos nutrientes, o que é alcançado através da proliferação de bactérias

heterotróficas, que convertem a amónia em biomassa microbiana, que pode ser usada

como alimento pelas espécies produzidas. A proliferação das bactérias heterotróficas é

alcançada mantendo um rácio carbono: azoto (C: N) elevado na água, o que,

dependendo da composição da dieta, pode exigir a adição de um hidrato de C ao

sistema, como fonte de C. Tanto os sistemas IMTA como a BFT apresentam inúmeras

vantagens, sendo que isoladamente têm também algumas limitações. O objetivo deste

trabalho passou, por isso, por descrever os diferentes aspetos da produção em IMTA e

BFT e avaliar a complementaridade destes sistemas de produção, salientando as suas

potencialidades e sugerindo combinações de espécies de interesse para a aquacultura

Portuguesa e Europeia a serem produzidas em IMTA-BFT. Em primeiro lugar, foram

descritos os aspetos gerais da produção em IMTA, assim como os seus benefícios e

potencialidades e, em seguida, foram analisados os critérios para a seleção de vários

géneros e espécies possíveis de integrar um sistema IMTA em zonas temperadas. Em

segundo lugar, foram abordados os aspetos gerais da BFT, como o processo de

tratamento de água, os parâmetros que influenciam a formação de bioflocos, os

benefícios e pontos críticos da aplicação da BFT, e a composição microbiana e

nutricional dos bioflocos. Além disso, foram também analisados os critérios de seleção

FCUP VII 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

das espécies a integrar num sistema BFT, sendo enumerados vários géneros e espécies

adequados à produção em BFT. Por último, foram avaliadas as potencialidades e a

complementaridade de sistemas IMTA-BFT, sendo sugeridas diversas espécies

passiveis de integrar este sistema de produção, tendo por base a sua aplicação em

Portugal ou na Europa.

Palavras-chave: Aquacultura Multitrófica Integrada, BFT, Sustentabilidade,

Biomitigação, Reutilização do Alimento, Qualidade da Água, Rácio C:N, Bactérias

Heterotróficas, Proteína Microbiana.

FCUP VIII 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Abstract

With the increasing development of aquaculture, environmental problems arise, such as

the excessive use of aquatic resources and an increase in effluent discharges that affect

the surrounding environment. In this context, it is necessary to adopt strategies to reduce

water exchange and nutrients reuse, such as Integrated Multitrophic Aquaculture (IMTA)

and Biofloc Technology (BFT), to achieve environmental sustainability. In IMTA,

organisms of different trophic levels are produced in the same system, with the nutrients

wasted by one species being used by another species of a lower trophic level, forming a

trophic chain and preventing nutrient losses. In this production system, the co-cultivated

species, with commercial value, limit or even eliminate the need for the use of traditional

biofilters, since these are replaced by filter feeding organisms that assimilate suspended

solids and particulate organic matter, and nitrogen compounds and phosphates are used

by primary producers, providing environmental and economic sustainability. BFT is

another aquaculture production technique that focuses on a more efficient use of nutrient

input with limited or zero water exchange, and in the enhancement of nutrient retention.

This is achieved through the proliferation of heterotrophic bacteria, which convert

ammonia into microbial biomass that can be used as feed. The heterotrophic bacteria

proliferation is achieved by maintaining a high carbon: nitrogen (C:N) ratio in the water,

which depending on diets composition, may require the addition of a carbohydrate to the

system, as a C source. Both IMTA and BFT systems have several advantages, but also

some limitations. This work aimed to describe the different aspects of IMTA and BFT

production and to evaluate the complementarity of these production systems,

highlighting the potential of an IMTA-BFT production system, and suggesting

combinations of species of interest for the Portuguese and European aquaculture. First,

some aspects of IMTA production as well as its benefits and potential were described.

Then, the criteria used to select the species to be produced in an IMTA systems were

analysed, and some genera and species that may integrate a IMTA system in temperate

zones were identified. Secondly, the main aspects of BFT were addressed, highlighting

the water treatment processes, as well as the microbial and nutritional bioflocs

composition. In addition, main water quality and bioflocs formation parameters were

analysed, along with some benefits of BFT application. Then, the criteria used to select

the species to be produced in an BFT systems were analysed, some genera and species

that can adapt to BFT production were listed, and some critical points of BFT

implementation were also identified. Finally, the potential and complementarity of IMTA-

BFT systems were evaluated and suggestions were made regarding the species with

FCUP IX 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

potential to be included in an IMTA-BFT system, to be implemented in Portugal or

Europe.

Keywords: Integrated Multitrophic Aquaculture, BFT, Sustainability, Biomitigation, Feed

Reuse, Water Quality, C:N Ratio, Heterotrophic Bacteria, Microbial Protein.

FCUP X 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Índice

Agradecimentos ........................................................................................................... III

Resumo ....................................................................................................................... VI

Abstract ..................................................................................................................... VIII

Índice ............................................................................................................................ X

Lista de Figuras .......................................................................................................... XII

Lista de Tabelas ....................................................................................................... XIV

Lista de Abreviaturas ................................................................................................. XV

1. Introdução .............................................................................................................. 1

1.1. Objetivos ...................................................................................................... 11

2. IMTA – Aquacultura Multitrófica Integrada ........................................................... 12

2.1. Conceitos gerais, benefícios e potencialidades ............................................ 12

2.2. Seleção de espécies a integrar no sistema IMTA ......................................... 17

3. BFT – Tecnologia de Biofloco .............................................................................. 24

3.1. Conceitos Gerais .......................................................................................... 24

3.2. Tratamento de água e composição microbiana dos bioflocos ....................... 28

3.3. Rácio C:N e fontes de C ............................................................................... 31

3.4. Composição nutricional dos bioflocos ........................................................... 35

3.5. Parâmetros que influenciam a formação de bioflocos e o controlo da qualidade

da água ................................................................................................................... 38

Temperatura .......................................................................................... 38

OD e intensidade de arejamento ........................................................... 39

pH e alcalinidade ................................................................................... 40

Salinidade .............................................................................................. 41

Fonte de C ............................................................................................. 42

SS e TSS ............................................................................................... 43

3.6. Benefícios da aplicação da BFT ................................................................... 46

Renovações de água mínimas ou inexistentes ...................................... 46

FCUP XI 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Aumento da eficiência de utilização do alimento .................................... 47

Diminuição dos custos de produção ...................................................... 47

3.7. Seleção de espécies a integrar um sistema BFT .......................................... 49

3.8. Pontos críticos de implementação da BFT .................................................... 52

4. Sistemas IMTA-BFT ............................................................................................ 54

4.1. Complementaridade e potencialidades ......................................................... 54

4.2. Espécies sugeridas para produção num sistema IMTA-BFT ......................... 58

5. Conclusão e perspetivas futuras .......................................................................... 64

6. Referências bibliográficas .................................................................................... 66

FCUP XII 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Lista de Figuras

Figura 1 – Produção mundial (em milhões de toneladas) de peixes, moluscos e

crustáceos provenientes da pesca em águas interiores (a vermelho) ou marinhas

(laranja), ou de produção em aquacultura em águas interiores (azul escuro) ou marinhas

(azul claro) (FAO, 2020) …………………………………………………..………………….. 2

Figura 2 – Produção a nível mundial, representada em milhões de toneladas (peso vivo)

de animais para alimentação em aquacultura (peixes em águas marinhas e costeiras (a

vermelho) e em águas interiores (a azul claro), crustáceos em águas marinhas e

costeiras (a roxo) e em águas interiores (a verde), moluscos maioritariamente em águas

marinhas (a azul escuro) e outros animais aquáticos (a azul marinho)) e de plantas

aquáticas em aquacultura, maioritariamente em águas marinhas (a laranja). (FAO,

2020) ………………...…………………………………………………………………………. 3

Figura 3 – Diagrama ilustrativo de um exemplo de um sistema IMTA em mar aberto com

produção de peixes (à esquerda), de mexilhões (no meio) e de algas (á direita), em que

o fluxo de nutrientes é feito através da ação das correntes de água, da esquerda para a

direita. (Retirado de Holdt & Edwards, 2014) .…………..………………….…………….... 8

Figura 4 – Diagrama ilustrativo de um sistema IMTA e das respetivas relações tróficas.

(Retirado de Zhang et al., 2016) .……….………………………………………………….. 19

Figura 5 – Exemplo de um biofloco. (Escala:100 µm) (Retirado de Hargreaves,

2013)………………………………………………………………………………………….. 25

Figura 6 – Representação esquemática do princípio da BFT. Através de um rácio C:N

adequado na água dos tanques e com um constante arejamento, ocorre a formação dos

bioflocos, que podem ser ingeridos como ingrediente alimentar pelos animais

produzidos. (Retirado de Lekang, 2013)...………………………………………………… 27

Figura 7 – Tipos de BFT, baseado nas espécies predominantes. À esquerda, um

sistema dominado por bactérias (BFT de “águas-castanhas”); no centro, um sistema

dominado por microalgas (BFT de “águas-verdes”); à direita, um sistema bactéria-alga.

(Retirado de Pérez-Rostro et al., 2014)……………………………………………………. 30

FCUP XIII 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Figura 8 – Índice de Cores da Comunidade Microbiana (MCCI) indicando a transição de

um sistema composto maioritariamente por algas para um sistema composto

maioritariamente por bactérias à medida que a carga de alimento aumenta. A transição

entre os sistemas algal e bacteriano ocorre entre uma carga de alimento de 300 a 500

kg/ha por dia, indicado por um MCCI entre 1 e 1,2 (Retirado de Hargreaves, 2013).... 32

Figura 9 – Cálculo esquemático da quantidade diária de C necessária para remover o

N presente no sistema de produção (alimento não consumido e excreções produzidas

pelos organismos). A quantidade da fonte de C a adicionar dependerá da quantidade de

C presente na fonte de C. (Adaptado de Crab et al., 2012)……………………………... 34

Figura 10 – Representação esquemática de um sistema BFT, em que os flocos são

produzidos num reator separado dos animais, em que é fornecida uma fonte de C e o

tanque apresenta constante arejamento. Os bioflocos, depois de formados, podem

regressar ao tanque onde os animais são produzidos ou ser colhidos e servir

posteriormente de suplemento alimentar. (Adaptado de Crab et al., 2012) …………… 43

Figura 11 – Cones Imhoff para medição da concentração de SS num sistema BFT ao

fim de 10 a 20 minutos. (Retirado de Hargreaves, 2013) ……………………………...... 44

Figura 12 – Representação esquemática da cavidade orofaríngea de um peixe ciclídeo

que se alimenta por filtração, evidenciando os rastros branquiais (gill rakers) e os

microbranchiospines presentes no segundo arco branquial. (Retirado de Smith &

Sanderson, 2013)……………………………………………………………………………. 50

Figura 13 – Diagrama de fluxo, evidenciando a produção integrada de camarão

(Litopenaeus vannamei) com tilápia (Oreochromis niloticus) e sarcocornia (Sarcocornia

ambigua) em sistema BFT. (Retirado de Poli et al., 2019)………………………………. 56

FCUP XIV 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Lista de Tabelas

Tabela 1 – Principais parâmetros de qualidade da água monitorizados em sistemas

BFT, com indicação dos valores adequados e principais precauções segundo

Emerenciano et al. (2017) …………………………………………………..……………… 45

Tabela 2 – Aplicação de BFT em policulturas ou sistemas de aquacultura multitrófica

integrada (IMTA) baseado nos dados publicados de acordo com as referências

bibliográficas disponíveis até à data (Adaptado de Ulloa Walker et al., 2020)………… 59

FCUP XV 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

Lista de Abreviaturas

AOB – Ammonia Oxidizing Bacteria

BFT – Biofloc Technology

BOD – Biochemical Oxygen Demand

C – Carbono

CO2 – Dióxido de Carbono

FAO – Food and Agriculture Organization of the United Nations

FCR – Feed Conversion Ratio

HC – Hidratos de Carbono

IDREEM – Increasing Industrial Resource Efficiency in European Mariculture

IMTA – Integrated Multitrophic Aquaculture

INSEAFOOD – Innovation and Valorization of Seafood Products: Meeting Local

Challenges and Opportunities

N – Azoto

NO2 – Nitrito

NO3 – Nitrato

NOB – Nitrite Oxidizing Bacteria

O2 – Oxigénio

OD – Oxigénio Dissolvido

P – Fósforo

PHA – Polyhydroxyalkanoate

PHB – Polyhydroxybutyrate

RAS – Recirculation Aquaculture Systems

SS – Settleable Solids

SVI – Sludge Volume Index

TAN – Total Ammonia Nitrogen

TSS – Total Suspended Solids

FCUP 1 666 Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O futuro da aquacultura sustentável

1. Introdução

A população mundial continua a aumentar de forma exponencial, sendo necessário

suprir as suas necessidades alimentares, salvaguardando, no entanto, os recursos

naturais para as gerações futuras. O consumo de pescado tem vindo a aumentar desde

há algumas décadas, como resultado da tomada de consciência dos vários benefícios

comprovados que este traz para a saúde humana, por ser uma ótima fonte de proteínas

de digestão fácil (Granada et al., 2015), que contêm todos os aminoácidos essenciais,

vitaminas importantes para o bom funcionamento do organismo (entre as quais D, A e

B), gorduras essenciais (ácidos gordos de cadeia longa ómega-3) e minerais (por

exemplo cálcio, iodo, zinco, ferro e selénio) (Franca, 2019).

Entre 1961 e 2017, o crescimento médio anual do consumo aparente de pescado a nível

mundial foi de 3,1%, ultrapassando o crescimento populacional (1,6%) e excedendo o

consumo de carne de animais terrestres, combinados (2,7%) e individualmente

(bovinos, ovinos, suínos, outros), exceto aves (4,7%) (FAO, 2018; 2020). Em termos de

consumo de peixe per-capita, verificou-se um aumento de 9,0 kg em 1961 para 20,3 kg

em 2017 e espera-se que este valor continue a aumentar (FAO, 2020).

A expansão no consumo de pescado foi impulsionada não apenas pelo aumento de

produção, mas também por uma combinação de outros fatores. Estes incluem:

desenvolvimentos na tecnologia de processamento, conservação, expedição e

distribuição; aumento dos rendimentos a nível mundial, que se correlacionam

fortemente com o aumento da demanda por peixe e produtos pesqueiros; reduções de

perdas e desperdício; e aumento da consciencialização dos benefícios do consumo de

peixe para a saúde (FAO, 2020).

Para atender a este aumento do consumo de peixe, os recursos pesqueiros sofreram

repercussões, algumas delas irreversíveis. Segundo os dados publicados pela FAO, a

fração dos stocks de pescado que estão dentro dos níveis biologicamente sustentáveis,

ou seja, unidades populacionais com abundância igual ou superior ao nível associado

ao rendimento máximo sustentável, exibiu uma tendência decrescente de 90,0% em

1974 para 65,8% em 2017 (FAO, 2020). Por outro lado, a percentagem de unidades

populacionais pescadas a níveis biologicamente insustentáveis, ou seja, espécies

sobre-exploradas, aumentou de 10% em 1974 para 34,2% em 2017 (FAO, 2020). As

unidades populacionais sub-exploradas diminuíram continuamente de 1974 a 2017,

sendo apenas de 6,2% no ano de 2017 (FAO, 2020). Por estes motivos, as pescas

atingiram, ou em alguns casos excederam, os seus limites, pelo que a sua produção

encontra-se estagnada (Fig.1).


Perante a sobre-exploração e esgotamento atual dos stocks selvagens, e dada a

necessidade de manter e/ou aumentar o volume de recursos marinhos produzido

(Jeffries, 2017), a aquacultura passou a ter um lugar de destaque, emergindo como uma

alternativa complementar viável à exploração dos recursos no meio natural (Martins,

2017), permitindo reduzir a pressão sobre os recursos naturais (Lee & Yoo, 2014;

Ribeiro, 2019). Esta define-se como a produção de organismos aquáticos, incluindo

peixes, moluscos, crustáceos e plantas aquáticas, e que implica, de alguma forma, a

intervenção no processo de produção com o objetivo de melhorar a produção (Oladejo,

2010). A aquacultura engloba a produção de organismos de água doce, água salobra

ou de ambientes marinhos sendo praticada em terra (inshore), em zona costeira

(onshore) ou em mar aberto (offshore) (Alemayehu, 2011).

Esta atividade tem desempenhado um papel fundamental no combate à fome, nos

países em desenvolvimento, e no fornecimento de alimento de elevado valor nutricional,

ajudando a promover a saúde (Martínez-Porchas & Martínez-Córdova, 2012). Para além

disso, a aquacultura contribui para a redução da pobreza e na produção de postos de

trabalho e oportunidades económicas, fornecendo empregos a dezenas de milhões de

pessoas e apoiando os meios de subsistência de centenas de milhões de pessoas

(Emerenciano et al., 2017). A aquacultura é por isso, uma atividade com elevada

relevância económica e social e cujos avanços tecnológicos recentes têm permitido

melhorar a sua prática (Amberg & Hall, 2008).

Fig.1 – Produção mundial (em milhões de toneladas) de peixes, moluscos e crustáceos provenientes da pesca em

águas interiores (a vermelho) ou marinhas (laranja), ou de produção em aquacultura em águas interiores (azul

escuro) ou marinhas (azul claro) (FAO, 2020).


Nos últimos anos, a aquacultura tornou-se o setor de produção alimentar com a maior

taxa de crescimento, com uma taxa média anual de 5,3% entre 2001-2018 (FAO, 2020)

e, apesar do ritmo deste crescimento ter abrandado, uma vez que o crescimento médio

anual tem vindo a decrescer, a aquacultura é já responsável por fornecer cerca de 50%

do pescado consumido pela população mundial (Fig.1), sendo cada vez mais frequente

recorrer ao uso da aquacultura para produção de peixes e outros organismos aquáticos,

especialmente daqueles que já se encontram sobre-explorados, ou com elevado

interesse comercial e económico (Martins, 2017). De acordo com as últimas estatísticas

mundiais, em 2018, esta produção traduziu-se em cerca de 114,5 milhões de toneladas,

no valor de 263,6 mil milhões de dólares (FAO, 2020). A produção total consistiu em

82,1 milhões de toneladas de pescado (inclui peixes, crustáceos, moluscos e outros

animais aquáticos) para alimentação (com um valor aproximado de 250,1 mil milhões

de dólares), 32,4 milhões de toneladas de plantas aquáticas (com um valor aproximado

de 13,3 mil milhões de dólares) (Fig.2), bem como 26 000 toneladas de produtos não

alimentares (com um valor aproximado de 179 000 dólares) (FAO, 2020).

No que diz respeito ao tipo de produção, esta pode ser feita de modo extensivo, semi-

intensivo ou intensivo. Em sistemas de produção extensiva, a intervenção humana é

mínima e o impacto ambiental causado por este tipo de produção é relativamente baixo

Fig.2 – Produção a nível mundial, representada em milhões de toneladas (peso vivo) de animais para alimentação em

aquacultura (peixes em águas marinhas e costeiras (a vermelho) e em águas interiores (a azul claro), crustáceos em

águas marinhas e costeiras (a roxo) e em águas interiores (a verde), moluscos maioritariamente em águas marinhas (a

azul escuro) e outros animais aquáticos (a azul marinho)) e de plantas aquáticas em aquacultura, maioritariamente em

águas marinhas (a laranja). (FAO, 2020).


(Suneetha & Padmavathi, 2019). A produção dos organismos ocorre em ambientes

naturais, ao ar livre, em estruturas simples, como lagoas ou tanques de terra (Bunting,

2013). As espécies a cultivar são capturadas no meio natural e a sua alimentação

consiste principalmente em fontes endógenas presentes no sistema (algas, plâncton,

bentos), uma vez que o input de nutrientes e o fornecimento de alimento artificial é muito

reduzido (Billard & Dabbadie, 2017). Não existe controlo dos fatores ambientais, pelo

que a produção está sujeita ao clima local. Devido a estes fatores, a produção extensiva

é relativamente baixa, produzindo-se por ano menos de 500 kg/ha (Bunting, 2013).

Tendo em conta que os custos de produção, de implementação e de manutenção são

muito baixos, uma vez que o nível de tecnologia e os equipamentos são pouco

sofisticados (Southgate & Lucas, 2011), este tipo de produção é muito comum em

países em desenvolvimento, onde os produtores têm poucos recursos para investir

(Bunting, 2013).

No que diz respeito à produção semi-intensiva, as espécies são cultivadas em tanques

de terra com melhores condições relativamente aos sistemas extensivos e a renovação

da água é feita naturalmente pelas marés (Southgate & Lucas, 2011). Recorre-se à

reprodução artificial para a obtenção de ovos e juvenis, e durante a fase de engorda

efetuam-se amostragens frequentes para otimizar o crescimento dos organismos e

aumentar o rendimento (Billard & Dabbadie, 2017). Utilizam-se fertilizantes para

aumentar a produção de alimento natural, havendo, ocasionalmente fornecimento de

alimento artificial. Os custos de produção são mais elevados neste tipo de produção,

mas por outro lado, a produção é mais elevada, correspondendo a 2-20 t/ha/ano

(Bunting, 2013).

Em sistemas de produção intensiva, os organismos são produzidos em densidades

muito elevadas (> de 500 organismos/m3 no caso de crustáceos e 50-100

organismos/m3 no caso de peixes), com uma maior intervenção humana, havendo

fornecimento de alimento artificial e dietas formuladas e medicamentos quando

necessário (Milstein et al., 2001; Widanarni & Maryam, 2012; Da Costa Rainha, 2018).

Todos os parâmetros e condições de produção são controlados, pelo que a produção

não está dependente do clima local (Billard & Dabbadie, 2017). Para aumentar o

rendimento, recorre-se a calibragens e amostragens sucessivas, controlando-se a

reprodução e o crescimento (Bunting, 2013). A produção em regime intensivo pode ser

feita em terra, em instalações high-tech em sistemas raceways, ou em offshore para

garantirem uma elevada renovação da água. Os custos operacionais, de manutenção e

de produção são muito elevados, traduzindo-se numa produção anual de mais de 200

t/ha (Bunting, 2013).


A aquacultura intensiva apresenta, desde 1970, um crescimento médio de 5,8% por ano

(FAO, 2018), sendo atualmente a grande responsável pelo crescimento global da

aquacultura mundial. No entanto, a aquacultura intensiva, para além de ter custos de

produção elevados, pode acarretar impactos ambientais negativos (Barrington et al.,

2009; Granada et al., 2015; Cunha et al., 2016; Hughes et al., 2016; FAO, 2018; Shpigel

et al., 2018, Da Costa Rainha, 2018), especialmente a nível ecológico e de

sustentabilidade que serão evidenciados de seguida. Como resultado, a indústria da

aquacultura tem vindo a sofrer um escrutínio por parte de entidades reguladoras por

potencialmente poder contribuir para a degradação e poluição ambiental (Emerenciano

et al., 2013).

Por um lado, o aumento da produção em aquacultura encontra-se limitada não só pela

disponibilidade de recursos aquáticos, uma vez que a intensificação da produção requer

caudais elevados (o que implica um maior consumo de água) (Da Costa Rainha, 2018),

mas também pela disponibilidade de alimento fornecido aos organismos produzidos

(Dauda et al., 2017) pois, em sistemas intensivos, a farinha e o óleo de peixe continuam

a ser as fontes preferenciais de proteína e lípidos, respetivamente, das dietas

formuladas, especialmente de espécies carnívoras, devido à sua qualidade nutricional,

garantindo alta eficiência de produção (Kokou et al., 2012; Moutinho et al., 2017). Das

179 milhões de toneladas de pescado produzidas em 2018, cerca de 10% das capturas

totais (18 milhões de toneladas) foram utilizadas para produzir farinha e óleo de peixe

(FAO, 2020), enquanto que o preço tem vindo a aumentar de forma drástica (~1300 €/t

no final de 2018, sendo que em 2000 era de ~385 €/t) (Jannathulla et al., 2019). Se a

farinha e o óleo de peixe permanecerem as principais fontes de proteína e ácidos gordos

essenciais das dietas formuladas, o crescimento da produção de aquacultura tornar-se-

á cada vez mais dispendioso e uma prática insustentável (Jannathulla et al., 2019; Hodar

et al., 2020).

Por outro lado, nos sistemas de produção intensivos, as densidades mais elevadas e o

alimento fornecido levam à acumulação de elevadas quantidades de resíduos sólidos

(Arvanitoyannis & Kassaveti, 2008) e a concentrações elevadas de azoto (N) e fósforo

(P) nos efluentes destas produções (Kibria & Haque, 2018). Tais metabólitos são tóxicos

para os animais e além disso, levam ao crescimento de microrganismos com elevadas

taxas de demanda bioquímica de oxigénio (BOD), podendo levar à degradação dos

ecossistemas adjacentes às aquaculturas (Emerenciano et al., 2017; Suneetha &

Padmavathi, 2019). Caso estas descargas, com excesso de nutrientes, sejam lançadas

no mar, em rios, lagos ou reservatórios, podem causar sérios danos no ambiente

circundante e nos ecossistemas, resultando, maioritariamente, na eutrofização das

zonas húmidas adjacentes, com o crescimento desmedido de algas ou outros tipos de


plâncton, deteriorando a qualidade da água e podendo levar à perda de espécies

dominantes e grupos funcionais (Western, 2001; Yang et al., 2008). Os sedimentos

próximos dos locais das descargas das pisciculturas acumulam o excesso de matéria

orgânica, fornecendo o ambiente ideal para o crescimento de parasitas que poderão

afetar os organismos existentes nestes locais (Alonso-Pérez et al., 2010; Richard et al.,

2007; McKindsey et al., 2011; Molloy et al., 2013; Lunstrum et al., 2018; Park et al.,

2018).

Além dos problemas supracitados, o aumento da produção em aquacultura também se

encontra limitado pela competição por espaço com outras indústrias (Emerenciano et

al., 2017). Os avanços tecnológicos na área da aquacultura offshore permitiram

estabelecer sistemas de produção em zonas mais afastadas da costa, em mar aberto,

permitindo alargar a produção intensiva, tendo estes sistemas de produção crescido

muito nos últimos anos, sem comprometer outras atividades, uma vez que não

competem por espaços na zona costeira (Bostock et al., 2010; Shainee et al., 2012;

Gentry et al., 2017). O desenvolvimento dos sistemas offshore pressupõe também

preocupações ambientais (Gentry et al., 2017), relacionadas com potenciais impactos

nos habitats (Ottinger et al., 2016), nomeadamente o risco de fugas e cruzamento com

organismos selvagens (Naylor et al., 2001) e o maior risco de proliferação de doenças

e parasitas (Lafferty et al., 2015). Além disso, a implementação dos sistemas offshore

envolve a adaptação a uma variedade de fatores físicos, como as correntes e ação das

ondas, o que resulta em elevados custos que se refletem no preço de mercado do

produto final e lucro associados (Troell et al., 2009).

Dentro dos sistemas de produção em terra, devido à grande quantidade de água

necessária, existe um grande interesse em sistemas de produção que exijam o menor

volume de água por quilograma de peixe produzido (Lekang, 2013), como é o caso dos

sistemas RAS (Recirculation Aquaculture Systems). Estes sistemas consistem

essencialmente em sistemas de produção de organismos aquáticos com reutilização da

água dos sistemas (Bregnballe, 2015). Esta tecnologia baseia-se na utilização de filtros

mecânicos, que removem os sólidos suspensos presentes na água, juntamente com a

utilização de filtros biológicos, que removem as partículas mais finas e os compostos

dissolvidos, como fosfatos e compostos azotados (Bregnballe, 2015). Os biofiltros são

compostos por bactérias nitrificantes que eliminam a amónia e os nitritos, tóxicos para

os organismos mesmo em pequenas quantidades, convertendo-os em nitratos, que só

se tornam tóxicos quando a sua concentração na água é muito elevada, através do

processo de nitrificação (Courtland, 1999). Estes sistemas são uma mais valia, uma vez

que não necessitam de grandes renovações de água, apenas 5% da água é renovada

(Bregnballe, 2015). Assim, é possível controlar os fatores externos (temperatura, pH e


o nível de oxigénio) e diminuir a propensão a doenças, pois ao limitar-se a entrada de

água no sistema, diminui também a probabilidade de contaminação do sistema de

produção com organismos patogénicos, podendo resultar em maiores taxas de

sobrevivência (Otoshi et al., 2009; Krummenauer et al., 2011; Perez-Fuentes et al.,

2013; Suneetha et al., 2018). Estas condições estáveis resultam num padrão de

crescimento previsível, que permite estimar com uma maior precisão o tempo de

produção, assegurando uma produção mais segura e eficiente (Bregnballe, 2015).

As principais desvantagens dos sistemas RAS residem nos elevados custos de

implementação, operacionais e de manutenção (Ahmad et al., 2017). São necessários

vários equipamentos dispendiosos, como, por exemplo, os filtros mecânicos,

normalmente filtros de areia, para remover a matéria orgânica particulada, presente no

sistema (Bregnballe, 2015) e também os equipamentos de arejamento do sistema de

forma a remover os gases, como o dióxido de carbono (CO2), que são prejudiciais ao

crescimento dos peixes, e para permitir a entrada de oxigénio (O2) no sistema (Boyd et

al., 2018). Por vezes, o arejamento por si só não fornece a quantidade de O2 suficiente

e é necessária a utilização de O2 líquido ou utilização de geradores de O2 para que os

níveis de O2 nos sistemas se mantenham a níveis elevados (Bregnballe, 2015), o que

faz aumentar os custos operacionais. É também necessária a utilização de luz UV para

desinfeção da água, de forma a remover os microrganismos patogénicos que possam

estar presentes nos sistemas (Barrett et al., 2019) e o uso de ozonizadores para fornecer

ozono ao sistema que, através da sua rápida ação oxidante, permite a remoção de

micropartículas (Powell & Scolding, 2018). No tratamento com ozono, as micropartículas

são decompostas em estruturas moleculares que se vão ligar novamente e formar

partículas maiores. Através desta forma de floculação, os sólidos microscópicos

suspensos, muito pequenos para serem capturados, podem ser removidos eficazmente

do sistema (Bregnballe, 2015; Powell & Scolding, 2018). Também devido ao seu elevado

potencial oxidativo, o ozono é extremamente eficaz na inativação e destruição de

microrganismos, como bactérias, vírus, fungos e até mesmo parasitas (De Paula

Nascente et al., 2019). Apesar disso, o uso de ozono em aquacultura é um tópico

controverso, uma vez que um aumento na dosagem ou um maior período de exposição

pode causar efeitos genotóxicos precoces em peixes criados em RAS (Guilherme et al.,

2019; De Paula Nascente et al., 2019). Além disso, é necessário pessoal qualificado

para monitorizar e gerir os sistemas de produção, aumentando assim os custos de

produção (Bregnballe, 2015).

Para que a aquacultura possa manter o seu crescimento, é necessário procurar

estratégias inovadoras de reduzir o impacto no meio ambiente e maximizar a sua

eficiência e produção em larga escala (Suneetha & Padmavathi, 2019). Assim, é


essencial que os sistemas de produção conciliem a sustentabilidade ecológica com a

sustentabilidade económica e social (Crab et al., 2012). Para tal, é fundamental adotar

estratégias que permitam não só a reutilização da água, mas também de nutrientes, de

modo a que os impactos ecológicos e sociais sejam minimizados, promovendo uma

maior segurança ambiental (Suneetha & Padmavathi, 2019).

Nas últimas décadas, os sistemas de aquacultura multitrófica integrada (Integrated

Multi-Trophic Aquaculture – IMTA) (Fig.3) têm apresentado bons resultados, em termos

de utilização eficiente dos recursos (Lekand, 2013). Estes sistemas caracterizam-se por

produzirem organismos de diferentes níveis tróficos num mesmo sistema, em que uma

espécie utiliza os nutrientes não retidos ou excretados por outra espécie de um nível

trófico superior, evitando-se perdas de nutrientes para o exterior e os consequentes

impactos negativos nos ecossistemas (Lekand, 2013).

Assim forma-se uma cadeia trófica que pode ter diversos níveis e incluir diversas

combinações de organismos (Lekand, 2013), sendo que habitualmente combinam a

Fig.3 – Diagrama ilustrativo de um exemplo de um sistema IMTA em mar aberto com produção de peixes (à

esquerda), de mexilhões (no meio) e de algas (á direita), em que o fluxo de nutrientes é feito através da ação das

correntes de água, da esquerda para a direita. (Retirado de Holdt & Edwards, 2014).


produção de peixes com organismos detritívoros – como alguns equinodermes – ou

filtradores– como bivalves, moluscos, equinodermes –– e algas que utilizam a matéria

inorgânica dissolvida (Chopin et al., 2012; Edwards, 2015). Desta forma, os nutrientes

não utilizados pelos animais da cadeia trófica mais elevada passam a constituir um

recurso que permite a produção de organismos de níveis tróficos inferiores. Assim, o

IMTA permite a produção de um ecossistema equilibrado, que não só aumenta o valor

económico da produção, já que com a mesma quantidade de alimento é possível

produzir mais espécies com valor económico, como também melhora a qualidade da

água e diminui a concentração de nutrientes do efluente (Chamberlaine & Rosenthal,

1995; Neori et al., 2004; Suneetha et al., 2018).

À semelhança dos sistemas RAS, a aplicação de IMTA em circuito fechado ou

semifechado em pisciculturas intensivas em terra permite a recirculação da água

(Piedrahita, 2003; Wik et al., 2009; Abreu et al., 2011), e com isso o controlo de fatores

externos (temperatura da água, pH, nível de O2), e a diminuição do volume de água

utilizado na produção (Bregnballe, 2015). Ao contrário dos sistemas RAS, o IMTA não

necessita de tecnologia de ponta: os filtros mecânicos e biológicos são substituídos por

organismos filtradores que assimilam os sólidos suspensos e a matéria orgânica

particulada, e os compostos azotados e fosfatos são utilizados por produtores primários

(Anon., 2003; Neori et al., 2004).

No caso da implementação de sistemas IMTA em mar aberto (Fig.3), o controlo dos

fatores externos deixa de ser possível, mas apresenta vantagens a nível ecológico

quando comparados com os tradicionais sistemas offshore, uma vez que os nutrientes

não utilizados ou excretados pelos peixes vão nutrir as espécies de nível trófico inferior,

em vez de constituírem uma ameaça para os habitats circundantes (Granada et al.,

2015).

Uma outra estratégia que se tem vindo a desenvolver como forma alternativa de

produção é a tecnologia de biofloco (BFT). A BFT é atualmente um método eficaz e

sustentável de melhorar a qualidade da água dos sistemas de produção recorrendo a

renovações mínimas ou inexistentes (Avnimelech, 1999; De Schryver et al., 2008; Crab

et al., 2012; Dauda et al., 2017). Vários fatores promovem a implementação desta

técnica. Em primeiro lugar, a água tornou-se escassa ao ponto de limitar o

desenvolvimento da aquacultura; em segundo lugar, a descarga de efluentes no meio

ambiente é proibida na maioria dos países; e em terceiro lugar, surtos graves de

doenças infeciosas levaram a medidas de biossegurança mais rigorosas, como a

redução da entrada de água no sistema (Avnimelech, 2009; Crab et al., 2012).

O princípio fundamental da BFT é a utilização dos nutrientes presentes no alimento não

consumido, fezes e excreções azotadas como alimento e substrato para o crescimento


de uma biomassa microbiana, composta maioritariamente por bactérias heterotróficas e

outros microrganismos, tais como algas, fungos, protozoários, metazoários, rotíferos e

copépodes, levando à formação de flocos, também designados bioflocos (Farooqi &

Qureshi, 2018). As bactérias heterotróficas são capazes de converter a amónia

diretamente em biomassa microbiana, sem que daí resultem nitritos, o que constitui uma

grande vantagem em relação à utilização dos biofiltros tradicionais (Avnimelech 1999;

Farooqi & Qureshi, 2018; Suneetha & Padmavathi, 2019). Em sistemas tradicionais,

bactérias nitrificantes dos géneros Nitrobacter e Nitrosomonas, convertem a amónia em

nitritos e os nitritos em nitratos, respetivamente, ou seja, na fase intermediária deste

processo, existe a formação de nitritos, que são tóxicos para os peixes a níveis

superiores a 1,0 mg L-1 (Bregnballe, 2015; Emerenciano et al., 2017; Farooqi & Qureshi,

2018). Além disso, as bactérias heterotróficas fazem diminuir a concentração de amónia

no sistema mais rapidamente do que a nitrificação, logo as concentrações de amónia

conseguem manter-se a um nível baixo e não tóxico, evitando desta forma as

renovações de água (Hargreaves, 2006; Farooqi & Qureshi, 2018).

O crescimento das bactérias heterotróficas é favorecido mantendo um rácio carbono:

azoto (C: N) elevado (15-20:1) na água (Avnimelech, 1999; Farooqi & Qureshi, 2018).

Este rácio C:N é conseguido através da adição de uma fonte de C externa ao sistema

de aquacultura ou aumentando o teor em C do alimento fornecido aos animais

(Hargreaves, 2006). A fonte de C, juntamente com o muco produzido pelas bactérias

permitem a agregação da biomassa microbiana, levando à formação dos bioflocos

(Hargreaves, 2006; Suneetha & Padmavathi, 2019). Os bioflocos caracterizam-se por

serem altamente porosos e permeáveis (Chu & Lee, 2004) e, normalmente, apresentam

tamanho microscópico, entre 50-200 μm, podendo, no entanto, em alguns casos ser

maiores e até visíveis a olho nu (Hargreaves, 2013). Estes bioflocos podem ser

consumidos in situ pelos animais produzidos, ou colhidos e processados como

ingrediente alimentar (Avnimelech 1999a; 2007; Kuhn et al. 2009; 2010; Farooqi &

Qureshi, 2018).

De entre as alternativas de produção que se têm vindo a desenvolver com o intuito de

tornar a aquacultura uma atividade mais sustentável, o uso de microrganismos tem

atraído uma enorme atenção pelo facto de estes poderem ser diretamente consumidos

por peixes e crustáceos, uma estratégia que poderá revolucionar a aquacultura, ao

reduzir ao mínimo a perda de nutrientes (Martínez-Córdova et al., 2017). A BFT, ao

permitir a reutilização dos nutrientes presentes no alimento não ingerido e nas

excreções, por originar bioflocos que constituem uma fonte extra de proteína, melhora

a eficiência de utilização do alimento (Suneetha & Padmavathi, 2019). Por este motivo,

a utilização da BFT pode, em alguns casos, permitir a diminuição da quantidade de


alimento fornecido ou a redução do teor de proteína das dietas (Phulia et al., 2012,

Avnimelech et al., 1994; Suneetha & Padmavathi, 2019).

Esta técnica tem sido aplicada maioritariamente na produção de camarão (Burford et

al., 2003; 2004; Emerenciano et al., 2011; 2012; 2013; Ray et al., 2011; Xu & Pan, 2012;

Da Silva et al., 2013; Schveitzer et al., 2013; De Souza et al., 2014; Kumar et al., 2014;

Khanjani et al., 2017; Shyne et al., 2017), e na produção de peixes, como a tilápia

(Avinmelech, 2007; Azim & Little, 2008; Crab et al., 2009; Luo et al., 2017; Day et al.,

2016), a carpa (Castro et al., 2016; Najdegerami et al., 2016) e o peixe-gato (Yusuf et

al., 2015; Green & McEntire, 2017), mas normalmente esta prática não é utilizada com

espécies de peixe carnívoras. Desta forma, é necessário analisar a sua aplicabilidade

na produção de peixes carnívoros, uma vez que estes apresentam requisitos proteicos

elevados e não estão adaptados a consumir alimentos de tão reduzidas dimensões

(<1000 µm) (Chu & Lee, 2004; Castro-Nieto et al., 2012).

Tanto os sistemas IMTA como a BFT são boas alternativas ao RAS, apresentando

inúmeras vantagens, e são passíveis de ser utilizados em conjunto (Poli et al., 2018).

Esta complementaridade tem sido alvo de estudo (Liu et al., 2014; La Macchia Pedra et

al., 2017; Mendoza-López et al., 2017; Poli et al., 2018; Campos et al., 2019), e

apresenta um elevado potencial de permitir o desenvolvimento de um sistema de

produção alternativo que garanta uma maior sustentabilidade das aquaculturas, tanto

em termos económicos, como ambientais.

1.1. Objetivos

Este trabalho pretende descrever os diferentes aspetos da produção em aquacultura

com recurso a IMTA e a BFT e comparar as suas potencialidades com a produção em

RAS. Será também avaliada a complementaridade dos sistemas de produção IMTA e

BFT, salientando as potencialidades da sua integração num sistema IMTA-BFT,

relativamente ao RAS. Por fim serão sugeridas combinações de espécies de interesse

passiveis de integrarem um sistema IMTA-BFT a ser utilizado em Portugal ou na Europa.


2. IMTA – Aquacultura Multitrófica

Integrada

2.1. Conceitos gerais, benefícios e potencialidades

O IMTA pressupõe a utilização, num mesmo sistema de produção, de organismos de

diferentes níveis tróficos, de forma a recriar o que acontece no meio natural (Martins,

2017). O objetivo do IMTA é diversificar a produção, através da utilização de espécies

de diferentes níveis tróficos, podendo, para além de peixes, incluir bivalves,

equinodermes, crustáceos e algas, de forma a maximizar a utilização dos nutrientes,

enquanto se limita a utilização de água e o risco de impacto ecológico da produção

(Barrington et al., 2009).

Desta forma, estes sistemas são, não só ambientalmente equilibrados, mas também o

mais autossustentáveis possível, uma vez que os resíduos dos organismos de nível

trófico superior, que de outro modo seriam desperdiçados, tornam-se uma mais valia

como alimento dos organismos do nível trófico seguinte, permitindo a reutilização, o

aproveitamento e a integração dos mesmos novamente na cadeia alimentar,

transformando-as em biomassa adicional com valor comercial (Neori et al., 2004;

Chopin, 2006; Troell et al., 2009; Martínez-Espiñeira et al., 2015). Assim, é possível uma

maior diversificação das espécies produzidas e uma otimização da gestão e utilização

dos recursos, reduzindo as perdas para o ambiente (Chopin et al., 2001; Troell et al.,

2009; Bostock et al., 2010; Nobre et al., 2010; Chávez-Crooker & Obreque-Contreras,

2010; Siskey & Baldwin, 2011; Chopin et al., 2012; Ren et al. 2012; Alexander et al.,

2015; Cunha et al., 2016).

Ao mesmo tempo, o IMTA é uma técnica de biorremediação, uma vez que permite a

degradação biológica dos resíduos orgânicos, que permite aumentar o lucro através da

produção adicional de outros organismos, enquanto que outras formas de

biorremediação geralmente envolvem apenas custos extra para os produtores (Ferreira

et al., 2012; Handâ et al., 2012; Klinger & Naylor, 2012; Troell et al., 2009; Wartenberg

et al., 2017). A produção em IMTA não deve ser confundida com a policultura, já que

esta consiste na produção de mais do que uma espécie do mesmo nível trófico, com

poucos benefícios sinérgicos entre elas (Reid et al., 2011; Granada et al., 2015).

Uma produção em IMTA eficiente e rentável necessita de um conhecimento sustentado

das funções e dos processos ecológicos das espécies produzidas (Troell et al., 2009),

sendo necessário conhecer as densidades adequadas de cada uma das espécies

produzidas, e dominar os seus ciclos de vida (Granada et al., 2015; Ren et al., 2012;


Rosa et al., 2020). Por exemplo, os bivalves produzidos em aquaculturas tradicionais

são geralmente cultivados sem alimentação externa, ficando a sua taxa de crescimento

limitada pelos nutrientes naturalmente disponíveis na zona de produção (Lander et al.,

2012). O crescimento de bivalves num contexto multitrófico é otimizado pelo

fornecimento contínuo de matéria orgânica, proveniente da ração não ingerida pelas

espécies de nível trófico superior e das fezes produzidas por estas (Lander et al., 2012;

Rosa et al., 2020), melhorando assim a produtividade do sistema.

Os sistemas IMTA apresentam, assim, vantagens económicas, já que permitem a

diversificação da fonte de rendimento, divisão dos riscos e maior aceitação social,

através de uma produção mais sustentável (Al-Hafedh et al., 2015; Barrington et al.,

2009; Castelar et al., 2015; Cunha et al., 2016; Martínez Espiñeira et al., 2015; Neori et

al., 2007; Martins, 2017). Manter a sustentabilidade da indústria da aquacultura, não

apenas do ponto de vista ambiental, mas também económico e social, tem vindo a ser

uma questão fundamental para os produtores, aumentada pela consciencialização dos

consumidores cada vez mais exigentes em relação à qualidade do produto e condições

de produção (Chopin et al., 2008). Na maioria dos casos, os organismos produzidos em

IMTA podem ser rotulados como environmentally friendly, o que os torna mais apelativos

e preferíveis no mercado (Whitmarsh & Wattage, 2006; Alexander et al., 2015). Em

muitos países, o IMTA tem ganho também uma maior aceitação social

comparativamente aos sistemas de monocultura convencionais, pelos seus benefícios

para o meio ambiente, mas também pelo bem-estar animal (Shuve et al., 2009;

Barrington et al., 2010, Kibria & Haque, 2018).

Diversos autores (Whitmarsh et al., 2006; Ridler et al., 2007; Shi et al., 2013) referem

ser possível obter maior rentabilidade com o IMTA do que com produção em

monocultura, através do aumento do número de espécies produzidas com interesse

comercial e pela capacidade de distribuir algumas das despesas administrativas e

operacionais do IMTA por uma maior gama de produtos.

Apesar do potencial aumento do lucro, a capacidade de diversificar as espécies

produzidas em aquacultura continua a ser relativamente baixa na maioria dos países

(Barrington et al., 2009). Por exemplo, na Noruega, Chile, Escócia e Canadá, a produção

de salmão representa, respetivamente, 93%, 77%, 84% e 63% do total de produção em

aquacultura (Milewski & Smith, 2019; Polanco & Bjorndal, 2017; Murray & Munro, 2018).

Por outro lado, em Espanha cerca de 79% da produção em aquacultura corresponde à

produção de mexilhões (MAGRAMA, 2015; Polanco & Bjorndal, 2017). Com este

cenário em mente, é necessário diversificar a produção, ou seja, co-cultivar espécies de

níveis tróficos diferentes, assemelhando-se com um ecossistema natural (Barrington et

al., 2009).


Embora o IMTA possa parecer um conceito recente, nos países asiáticos, responsáveis

por mais de dois terços da produção mundial em aquacultura, há séculos que se pratica

esta técnica de produção em água doce, através de “tentativa e erro” e experimentação

(Chopin et al, 2008; Troell et al, 2009). Mais recentemente, o foco tornou-se a

aquacultura marinha (Li, 1987; Yang et al., 2000; 2004; Zhou et al., 2006; Mao et al.,

2009; Li et al., 2014; Zhang et al., 2016), tendo-se disseminado um pouco por todo o

mundo, com um potencial de crescimento elevado (Martins, 2017).

No que diz respeito aos países ocidentais, Europa incluída, o conceito de IMTA só

recentemente foi alvo de interesse (Barrington et al., 2009; Chopin et al., 2012; Kleitou

et al., 2018). Atualmente, existem vários projetos IMTA a decorrer em diversos países,

na maioria dos casos funcionando apenas à escala experimental ou piloto (Alexander et

al., 2015), como são o caso de França, Portugal e Espanha (Barrington et al., 2009). No

entanto, já é possível enumerar alguns países em que os sistemas IMTA funcionam a

uma escala comercial ou muito próximo desta (Barrington et al., 2009; Abreu et al., 2016;

Da Costa Rainha, 2018), como são o caso do Canadá, Chile, China, Irlanda, África do

Sul, Japão, Tailândia, Austrália, Estados Unidos da América e Israel. Os países da

Escandinávia, especialmente a Noruega, têm feito alguns esforços para o

desenvolvimento do IMTA (Barrington et al., 2009).

Todos os países acima mencionados apresentam elevado potencial para o

desenvolvimento e crescimento destes sistemas de produção, contudo na Europa,

apesar dos potenciais benefícios, ainda são poucas as empresas a implementar estes

sistemas de produção (Hughes et al., 2016; Martins, 2017). Os sistemas IMTA

existentes são relativamente simples e com baixas densidades de produção (Barrington

et al., 2009; Zhang et al., 2016; Da Costa Rainha, 2018). Barrington et al. (2009)

atribuíram esse progresso lento à falta de apoio político, social e económico e à falta de

motivação para a sustentabilidade, lucro a longo prazo e gestão responsável das águas

costeiras.

Com as indústrias a ter de suportar a maioria dos custos de implementação, estes

sistemas ainda não conferem grandes benefícios, o que atrasa o investimento neste tipo

de produção (Hughes et al., 2016; Kleitou et al., 2018; Da Costa Rainha, 2018). Devido

a estas limitações na produção e regulamentação, a aplicação da aquacultura integrada

na Europa a nível comercial permanece complexa.

No entanto, o IMTA tem potencial para ser produtivo e resiliente (Aubin & Hussenot,

2018), e atualmente, exige um esforço colaborativo entre a ciência e a indústria, de

forma a melhorar a sustentabilidade da aquacultura, sem prejudicar o lucro dos

produtores (Alexander & Hughes, 2017). A Comunidade Europeia tem investido em

projetos de investigação para o desenvolvimento de sistemas IMTA, como é o caso do


projeto de investigação europeu, IDREEM (www.idreem.eu), que visa proteger a

sustentabilidade a longo prazo das aquaculturas Europeias, desenvolvendo e

demonstrando o funcionamento dos sistemas IMTA, através da instalação de sistemas

à escala experimental em aquaculturas já existentes na Escócia, Irlanda, Noruega, Itália,

Chipre e Israel (Alexander et al., 2015; Hughes et al., 2016).

Também em Portugal, foi recentemente aprovado um projeto de investigação –

INSEAFOOD – que tem como um dos seus objetivos desenvolver e demonstrar as

potencialidades dos sistemas IMTA na região Norte de Portugal (Martins, 2017). Em

Portugal, os sistemas de produção em IMTA têm sido objeto de diversos estudos (Matos

et al., 2006; Abreu et al., 2011; Marinho et al., 2013; Domingues et al., 2014; Abreu et

al., 2015; Araújo et al., 2016; Barceló-Villalobos et al., 2017), a maioria destes integrando

macroalgas na produção de peixes, com resultados positivos, pois estas funcionam

como biofiltros, removendo eficazmente os nutrientes inorgânicos, remediando e

mitigando assim os problemas dos efluentes em aquacultura.

No que diz respeito à produção à escala comercial, em Portugal, existe apenas a

ALGAPLUS, empresa pioneira na produção de macroalgas num sistema de IMTA com

Robalo Europeu (Dicentrarchus labrax) e Dourada (Sparus aurata), localizado na Ria de

Aveiro (Abreu et al., 2016; Martins, 2017) e alguns sistemas piloto têm sido

desenvolvidos em tanques de terra na Estação Piloto de Piscicultura de Olhão – EPPO

(IPMA) (Cunha et al., 2016), e outras zonas do país, particularmente em Aveiro

(Algaplus e Materáqua), onde estão a produzir ostras e macroalgas combinadas com

produção natural de peixe (Marques, 2015; Cassoma, 2017).

De um modo geral, para que a produção em IMTA possa ser amplamente aplicada, será

necessário dar a conhecer as suas mais valias ambientais e melhorar a sua

aceitabilidade pelos produtores (Lee, 2019). Neste sentido, e de forma a garantir a

expansão do IMTA nestas regiões, Barrington et al., (2009) sugeriu a implementação de

várias medidas, incluindo:

✓ Estabelecer o valor económico e ecológico dos sistemas IMTA e dos produtos

cultivados;

✓ Seleção das espécies apropriadas ao habitat, às tecnologias disponíveis e às

condições ambientais e oceanográficas, de forma a garantir uma produção

significativa e para a qual não haja regulamentação intransponível que crie

obstáculos à comercialização;


✓ Promover legislação e regulamentos governamentais eficazes e incentivos para

facilitar o desenvolvimento de práticas IMTA e a comercialização de produtos

IMTA.

✓ Reconhecer os benefícios do IMTA e educar as partes interessadas sobre esta

prática.


2.2. Seleção de espécies a integrar no sistema IMTA

Para que este tipo de produção tenha sucesso, é necessário selecionar espécies

apropriadas e dimensionar as várias populações de modo a que ocupem os diversos

nichos, criando um ecossistema em que o equilíbrio dos processos biológicos e

químicos envolvidos seja mantido e acompanhe o crescimento das espécies produzidas

(Cunha et al. 2016).

Um dos pontos importantes é a escolha dos organismos baseada nas funções que

esses mesmos têm no ecossistema e no seu valor comercial (Chopin et al., 2008), assim

como, a necessidade de um conhecimento profundo das particularidades da produção

das diferentes espécies (Barrington et al., 2009; Soto, 2009). É de extrema importância

que a combinação entre espécies a produzir seja em proporções adequadas, de forma

a maximizar a produção, a qualidade e sustentabilidade do próprio sistema, já que a

qualidade da água deste tipo de sistemas depende do equilíbrio entre as espécies

produzidas (Neori et al., 2000; Klinger & Naylor, 2012; Alexander et al., 2015; Al-Hafedh

et al., 2015; Martins, 2017).

A seleção das espécies a produzir depende muito do tipo de sistemas em termos de

densidade de produção e características abióticas do local de produção, sendo

importante que os organismos que compõe o sistema partilhem as mesmas

necessidades em termos de fatores abióticos ao longo do ano, de forma a que o sistema

tenha um rendimento anual e que consiga ser o mais eficiente possível (Barrington et

al, 2009).

Em sistemas de produção em água doce, já existe uma técnica semelhante a um

sistema IMTA, que tem apresentado bons resultados, permitindo a integração de

vegetais comummente cultivados na agricultura, em aquacultura (Graber & Junge, 2009;

Somerville et al., 2014). Esta atividade é conhecida como aquaponia e consiste na

produção de peixes juntamente com um sistema de cultivo de plantas sem solo (Dos

Santos, 2016; Custódio et al., 2017). Na aquaponia, a água rica em nutrientes

proveniente da produção de peixes fornece o alimento necessário para o crescimento

das plantas. Estas, por sua vez, retiram os compostos azotados da água, permitindo,

desta forma, que a água seja reutilizada pelos peixes (Rakocy et al., 2016).

No entanto, uma grande parte (~ 5/6) da aquacultura Europeia é marinha (FAO, 2014),

logo as espécies a incorporar nos sistemas IMTA necessitam de ser marinhas para

remediar os efluentes (Custódio et al., 2017).

Os grupos de espécies em IMTA podem ser classificados de acordo com o seu tipo de

alimentação e, de um modo geral, os sistemas IMTA mais sofisticados incluem a

produção de peixes, invertebrados e algas (Barrington et al, 2009). Os peixes, como


Cyprinus carpio, Oreochromis niloticus; ou crustáceos, como Litopenaeus vannamei,

são as espécies de nível trófico superior no sistema, sendo alimentados por alimento

artificial adicionado ao sistema. A ingestão da ração e as atividades metabólicas

realizadas por estes animais levam à produção de matéria orgânica particulada (restos

de alimento, fezes) assim como, nutrientes inorgânicos solúveis (por exemplo, amónia,

fosfato) (Reid et al., 2011). A matéria orgânica particulada que se encontra na coluna de

água é utilizada pelos animais filtradores, como mexilhões: Mytilus edulis, M. trossulus;

vieiras: Argopecten irradians, Chlamys farreri, Platinopectin yessoensis; e ostras:

Crassostrea gigas; enquanto que a matéria orgânica particulada que sedimenta é

utilizada por animais detritívoros, que se encontram no substrato, como é o caso dos

pepinos-do-mar: Apostichopus japonicus, Parastichopus californicus. Já os nutrientes

dissolvidos na água são utilizados por macroalgas, como Gracilaria chilensis, Laminaria

japonica e Ulva ohnoi que, ao removerem estes nutrientes da água, incluindo os

compostos azotados nocivos para os peixes, permitem a reutilização da mesma

(Buschmann et al., 2008; Zhang et al., 2016; Fernandez-Gonzalez et al., 2018) (Fig.4).

As espécies podem ser produzidas na mesma estrutura ou em unidades separadas,

mas com ligação entre si através do fluxo de água, de forma a permitir a transferência

de nutrientes entre os sistemas produtivos (Li et al., 2019).

Ao estabelecer que espécies devem ser utilizadas num sistema IMTA, é necessário

garantir a sua adaptação a um determinado habitat ou cultura, de forma a obter um

ótimo crescimento, que se traduza num aumento do valor económico final. Para tal, é

necessário:

✓ Selecionar espécies nativas, que estejam bem adaptadas ao local de produção,

e evitar espécies potencialmente invasoras (Barrington et al., 2009);

✓ Selecionar espécies que se complementem nos diferentes níveis tróficos. As

espécies co-cultivadas não devem interagir de forma negativa entre si, e as

espécies de nível trófico mais baixo devem ser selecionadas pela sua

capacidade de consumir os resíduos e subprodutos produzidos pelas espécies

de níveis tróficos superiores, tendo em consideração o volume de matéria

orgânica particulada e nutrientes inorgânicos dissolvidos, e também que nem

todas as espécies podem ser cultivadas juntas de forma eficiente (Lutz, 2003;

Zamora et al., 2018);

✓ Selecionar espécies com uma elevada taxa de crescimento. Este aspeto torna-

se importante para os organismos que devem atuar como biofiltro, de forma a


possibilitar a eliminação dos compostos azotados e fosfatados e permitir a

reutilização da água (Barrington et al., 2009);

✓ Selecionar espécies que tenham um valor de mercado estabelecido ou alto

potencial. Os aquacultores devem estabelecer compradores nos mercados para

vender as espécies co-cultivadas, de forma a aumentar a rentabilidade da

produção (Chopin, 2006; Barrington et al., 2009);

✓ Selecionar espécies que estejam de acordo com a regulação e regulamentação

de cada local de produção, não havendo impedimentos à comercialização e que

facilitem a exploração de novos mercados (Siskey & Baldwin, 2011; Martins,

2017).

Fig.4 – Diagrama ilustrativo de um sistema IMTA e das respetivas relações tróficas. Os peixes são alimentados com

ração, e daí resultam excreções, matéria fecal e restos de alimento que se traduzem em matéria orgânica particulada

em suspensão que é ingerida por filtradores (mexilhões) ou sedimenta e é ingerida por animais detritívoros presentes

no substrato (pepinos-do-mar). Os peixes e os organismos filtradores excretam nutrientes inorgânicos (compostos

azotados e P) que são absorvidos pelas algas. As setas correspondem ao ciclo do C (a castanho) e ao ciclo dos

nutrientes inorgânicos (a rosa). (Retirado de Zhang et al., 2016).


✓ A sustentabilidade ambiental é uma das principais considerações do IMTA,

portanto, um dos critérios de seleção de espécies deverá ser a replicação das

funções de ecossistema no meio natural, equilibrando as interações biológicas

e químicas entre os organismos produzidos e o ecossistema circundante (Angel

& Freeman, 2009).

Além destas considerações, é necessário ter em conta o local em que o sistema se irá

estabelecer, já que o IMTA pode ser utilizado tanto para produção em terra como em

sistemas offshore. Quanto aos sistemas offshore, a produção de espécies extrativas de

matéria orgânica (por exemplo, moluscos) e/ou inorgânica (por exemplo, macroalgas)

devem ocorrer nas proximidades das jangadas dos organismos de nível trófico superior,

e tendo em conta as correntes predominantes no local de forma a garantir a absorção

eficaz dos nutrientes (Neori et al., 2004; Sará et al., 2009; Gunning et al., 2016) (Fig.4).

No caso dos sistemas de produção em terra, com recirculação de água, a absorção de

nutrientes é mais eficaz, facilitando a utilização de nutrientes pelas espécies produzidas

(Ferreira, 2017). Dentro destes sistemas, existe ainda a distinção entre o IMTA em

sistema aberto (jangadas ao ar livre) e o IMTA em sistema semifechado ou fechado

(como é o caso do RAS).

Na maioria dos sistemas abertos, a produção dos organismos encontra-se dependente

das condições ambientais existentes (luz, temperatura, O2), influenciando o tipo de

organismos que se podem produzir, enquanto que no caso dos sistemas fechados, as

condições de produção podem ser controladas (maior luminosidade, maior temperatura)

havendo, assim, a possibilidade de produzir uma maior diversidade de organismos de

diferentes níveis tróficos (Sasikumar & Viji, 2015).

Em águas temperadas, como é o caso da Europa e, concretamente, Portugal, foram

selecionados os principais géneros com potencial para a produção em IMTA em terra e

offshore, tendo em conta a sua adequação ao habitat, práticas de produção bem

estabelecidas, capacidade de biomitigação e valor económico (Barrington et al., 2009).

Esses géneros são:

Peixes: Salmo, Scophthalmus, Dicentrarchus, Gadus, Anoplopoma, Hippoglossus,

Melanogrammus, Paralichthys, Pseudopleuronectes e Mugil.

O consumo de peixes predadores é muito elevado, especialmente nos países ocidentais

(e UE), onde os quatro peixes mais consumidos são: Atum (Thunnus sp.), Bacalhau

(Gadus morhua), Salmão (Salmo salar) e Escamudo do Alasca (Gadus chalcogrammus)

(Anon, 2019; Näsström, 2020). A produção destes peixes predadores é dispendiosa,

mas também lucrativa e muito procurada, tornando a integração destes animais em


sistemas IMTA atraente (Näsström, 2020). Algumas áreas regionais favorecem

espécies específicas, como é o caso da Noruega, onde o Salmão (S. salar) é a principal

espécie produzida (Rosa et al., 2020; FAO, 2020) ou a região Mediterrânea, por

exemplo, onde a Dourada (Sparus aurata) e o Robalo Europeu (Dicentrarchus labrax)

são as espécies-alvo (FEAP Annual Report, 2016; Valente et al., 2011). Na Escócia

(Sanderson et al., 2012) e na Noruega (Handå et al., 2013), foram realizados ensaios

experimentais com produção de Salmão em sistemas IMTA offshore em conjunto com

produção de Kelps (Saccharina latíssima) e, em ambos os casos, os resultados foram

positivos. Em Portugal, o Pregado (Scophthalmus maximus) e o Robalo Europeu são as

principais espécies de peixe utilizadas em sistemas IMTA em terra a nível experimental

(Barrington et al., 2009), enquanto que a nível comercial, a Dourada e o Robalo Europeu

são as espécies mais produzidas (Abreu et al., 2016).

Crustáceos: Penaeus e Homarus.

Estes grupos de crustáceos apresentam um elevado valor económico, sendo muito

produzidos em aquacultura. No entanto, a sua produção geralmente depende de

alimento artificial e, portanto, em IMTA, são considerados espécies de nível trófico

superior (FAO, 2009; Chopin, 2015). Algumas espécies de crustáceos já foram

cultivadas com sucesso em sistemas IMTA como, por exemplo, Penaeus monodon,

Fenneropenaeus indicus e F. merguiensis em campos de cultivo de arroz no Vietnam,

comprovando ser uma combinação eficiente (Soto, 2009).

Moluscos: Mytilus, Crassostrea, Pecten, Haliotis, Argopecten, Placopecten,

Choromytilus e Tapes.

Como os moluscos são organismos filtradores com a capacidade de eliminar a matéria

orgânica particulada presente no sistema, são dos mais utilizados em sistemas IMTA

(Granada et al., 2015; Rosa et al., 2020). Mexilhões, como Mytilus edulis ou M. trossulus

apresentam um alto potencial para ser usado como espécie secundária em IMTA,

devido à sua elevada taxa de crescimento, que é contínuo durante todo o ano, e pela

capacidade filtradora que apresentam, alimentando-se de plâncton, mas tendo a

capacidade de se alimentarem de restos de alimento desperdiçados pelos organismos

de níveis tróficos superiores (Sarà et al., 2009; Ren et al., 2012; Rosa et al., 2020).

Lander et al. (2012) avaliaram a produção de M. edulis a diferentes distâncias das

jangadas de aquacultura de Salmão (S. salar) e referiram que a produção dos mexilhões

mais próximos das jangadas otimizou o seu crescimento, evitando os efeitos de

escassez de alimentos no Inverno (Reid et al., 2010).


Equinodermes: Strongylocentrotus, Paracentrotus, Loxechinus, Psammechinus,

Cucumaria, Holothruria, Stichopus, Parastichopus, Apostichopus e Athyonidium.

Os ouriços-do-mar são animais que se alimentam maioritariamente de algas presentes

no substrato rochoso podendo, também, alimentar-se de matéria orgânica particulada

suspensa na coluna de água, através da extensão dos seus espinhos, quando a fonte

de alimento preferencial se torna escassa (Cook & Kelly, 2007; Boudouresque &

Verlaque, 2013).

Já os pepinos-do-mar são detritívoros que se alimentam da matéria orgânica particulada

que afunda na coluna de água, evitando que esta se acumule nos sedimentos. Os

pepinos-do-mar são capazes de consumir até 70% da matéria orgânica que sedimenta

nos sistemas (Ren et al., 2012), removendo quantidades substanciais de resíduos de C

e N, resultantes da produção de peixes (Cubillo et al., 2016; Zamora et al., 2018). Além

disso, apresentam baixa mortalidade, altas taxas de crescimento e elevado valor

económico, sendo, portanto, bons candidatos para integrarem sistemas IMTA.

MacDonald et al., (2013) conduziram testes em tanques de terra e verificaram que o

pepino-do-mar Holothuria forskali consumia os resíduos das dietas de robalo a um nível

elevado, sendo uma boa escolha para integrar num sistema IMTA à escala comercial.

H. forskali ainda não foi utilizado em escala comercial, no entanto, é uma fonte de

proteína de alta qualidade que apresenta características biológicas com potenciais

aplicações em biotecnologia e produtos farmacêuticos (Rodríguez et al., 2000; Taboada

et al., 2003; Van Dyck et al., 2009; Bordbar et al., 2011).

Sterling et al., (2016) investigaram o potencial da produção de ouriços-do-mar,

Strongylocentrotus droebachiensis juntamente com Mytilus sp. e Peixe-Carvão-do-

Pacífico (Anoplopoma fimbria) num sistema IMTA experimental com o objetivo de

diminuir a acumulação de microrganismos no sistema, verificando que o uso de

espécies de ambos os grupos (moluscos e equinodermes) podem ser combinados para

obter uma maior eficiência de remoção dos resíduos orgânicos e inorgânicos que se

acumulam no sistema.

Algas: Laminaria, Saccharina, Undaria, Alaria, Ecklonia, Lessonia, Macrocystis,

Gigartina, Sarcothalia, Chondracanthus, Callophyllis, Gracilaria, Gracilariopsis,

Porphyra, Chondrus, Palmaria, Asparagopsis e Ulva.

As algas são produtores primários, um grupo ecologicamente importante, capaz de

converter a matéria inorgânica dissolvida na água, em biomassa (Leston et al., 2011;

Torres et al., 2008).

Na Península Ibérica, o uso de Gracilaria bursa pastoris, G. gracilis, Chondrus crispus,

Palmaria palmata, Porphyra dioica, Asparagopsis armata, Gracilariopsis longissima,


Ulva rotundata e U. intestinalis, como alternativa a biofiltros para uso em sistemas IMTA

tem sido alvo de extensa investigação, tanto em sistemas em terra, como em sistemas

offshore (Hernández et al, 2002; 2006; Martinez-Aragon et al, 2002; Martínez et al.,

2006; Mata et al., 2006; Matos et al., 2006; Pereira et al., 2006; Schuenhoff et al., 2006).

Segundo estes autores, qualquer uma destas espécies de macroalgas tem capacidade

de substituir os tradicionais biofiltros e mitigar a degradação dos efluentes das

pisciculturas ou permitir a reutilização da água, devido às elevadas taxas de

crescimento, fotossintéticas e remoção de nutrientes inorgânicos que apresentam (Lee,

2019).

Atualmente, na Noruega, Holanda, Dinamarca, Espanha e também em Portugal existem

projetos de investigação, a maioria ainda a nível experimental, com o intuito de produzir

algas, nomeadamente Kelps, juntamente com produção de peixes (Salmão, Dourada) e

mexilhões, em sistemas offshore (Handå et al., 2013; Buck et al., 2017).

Poliquetas: Nereis, Arenicola, Glycera e Sabella.

Embora apresentem reduzido interesse para a nutrição humana, podem representar

fontes de alimento para outros animais, quando incorporados no alimento fornecido

(Brown et al., 2011; Granada et al., 2015). Além disso, o muco de algumas espécies é

bioativo e pode apresentar potencial para a indústria biotecnológica (FAO, 2009;

Granada et al., 2015; Rosa et al., 2020).

Estes organismos podem realizar várias funções ecológicas que contribuem para o

equilíbrio dos sistemas, incluindo biofiltração (remoção da matéria orgânica presente no

substrato, por processos de degradação biológica) e arejamento dos sedimentos, com

intervenção nos processos biogeoquímicos e na dinâmica dos nutrientes (Chaudhary et

al., 2003; Brown et al., 2011; Granada et al., 2015).

Estes organismos podem ser integrados em sistemas IMTA em tanques de terra ou

podem ser produzidos em sistemas offshore, no fundo das jangadas dos peixes. No

entanto, o seu uso em IMTA ainda não está totalmente implementado, e encontra-se

restrito a estudos de investigação científica (Rosa et al., 2020).

Todos os géneros e espécies aqui propostos têm características apropriadas à sua

integração num possível sistema de aquacultura multitrófica, sendo possível a sua co-

produção em diferentes combinações, consoante os seus requisitos bióticos e abióticos

(Näsström, 2020).


3. BFT – Tecnologia de Biofloco

3.1. Conceitos Gerais

Para que a aquacultura intensiva possa avançar no sentido da sustentabilidade é

necessário que o setor desenvolva estratégias de produção baseadas na reutilização

dos nutrientes presentes no alimento não digerido, fezes e excreções produzidas pelos

organismos, em vez de promover estratégias de remoção desses nutrientes que apenas

originam custos de produção acrescidos (Robinson et al., 2019).

A BFT é considerada uma alternativa eficiente, uma vez que os nutrientes podem ser

continuamente reutilizados. Segundo Emerenciano et al. (2012), a BFT teve origem no

início dos anos 70 no Instituto Francês de Pesquisa para Exploração do Mar, Centro

Oceânico do Pacífico (Ifremer-COP), em que estes tipos de sistemas com circulação

contínua de água e atividade microbiana em suspensão, foram utilizados para a

produção de várias espécies de camarões (Dauda, 2020). Por outro lado, Avnimelech

(2009) afirmou que, o trabalho pioneiro da BFT ocorreu em 1980 por Steve Serfling e

Dominick Mendola na Califórnia (Dauda, 2020). Estes desenvolveram um sistema

denominado "microbial soup" para a produção de camarão e peixe (Rosenberry, 2007;

Dauda, 2020). Durante a segunda metade da década de 1990, a BFT desenvolveu-se

rapidamente quando Steve Hopkins e a sua equipa na Carolina do Sul, EUA, bem como

Yoram Avnimelech e a sua equipa em Israel desenvolveram de forma independente e

simultânea o que hoje é conhecido como BFT (Avnimelech, 2009; Dauda, 2020).

De um modo geral, a BFT é uma técnica utilizada em aquacultura que permite o uso

mais eficiente do input de nutrientes e, ao mesmo tempo, permite manter os níveis de

qualidade da água elevados, sendo possível reduzir ou até eliminar as renovações de

água dos sistemas de produção (Avnimelech, 1999; Farooqi & Qureshi, 2018). Isto é

conseguido mantendo um rácio C:N elevado (15-20:1) na água de modo a estimular o

crescimento de bactérias heterotróficas, uma vez que estas são capazes de converter

a amónia presente nos sistemas diretamente em biomassa microbiana (Avnimelech,

1999; Faizullah et al., 2019). Este processo ocorre mais rapidamente do que o processo

de nitrificação, logo as concentrações de amónia conseguem manter-se a um nível baixo

e não tóxico, evitando, desta forma, as renovações de água (Hargreaves, 2006; Farooqi

& Qureshi, 2018).

Em BFT, a biomassa microbiana, através do muco secretado pelas bactérias ou por

atração eletrostática, agrega-se a outros microrganismos e a partículas suspensas na

água, formando os bioflocos (Fig. 5). Normalmente, os bioflocos são compostos por 2-


20% de micróbios, nomeadamente bactérias, algas, fungos, protozoários, metazoários,

rotíferos, copépodes; 60-70% de matéria orgânica derivada do alimento não consumido,

fezes e detritos presentes no sistema; e 30-40% de matéria inorgânica (Avnimelech,

2007; Crab et al., 2007; De Schryver et al., 2008; Kuhn et al., 2008; Kuhn et al., 2009;

Kuhn et al., 2010; Widanarni & Maryam, 2012; Hargreaves, 2013; Avnimelech, 2015;

Suneetha et al., 2018; Suneetha & Padmavathi, 2019).

Os bioflocos são irregulares, a dimensão das partículas apresenta uma ampla

distribuição, são facilmente compressíveis e altamente porosos e permeáveis (Chu e

Lee, 2004). De um modo geral, apresentam tamanho microscópico entre 50-200μm,

podendo, em alguns casos, ser maiores e até visíveis a olho nu (Hargreaves, 2013;

Suneetha et al., 2018). Além disso, têm a capacidade de não sedimentar, o que,

juntamente com o constante arejamento do sistema de produção, permite que os flocos

fiquem suspensos na coluna de água, facilitando a sua ingestão in situ pelos animais

produzidos (Ahmad et al., 2017; Suneetha et al., 2018) (Fig.6).

Esta técnica de produção tem sido aplicada maioritariamente na produção de camarão

de água salgada dos géneros Litopenaeus, Penaeus e Farfantepenaeus (Burford et al.,

2003; 2004; Emerenciano et al., 2011; 2012; 2013; Ray et al., 2011; Xu & Pan, 2012; Da

Silva et al., 2013; Schveitzer et al., 2013; De Souza et al., 2014; Kumar et al., 2014;

Khanjani et al., 2017; Shyne et al., 2017) e de água doce do género Macrobrachium

(Prajith & Madhusoodana, 2011) e na produção de peixes, como tilápias do género

Fig.5 – Exemplo de um biofloco. (Escala:100 µm) (Retirado de Hargreaves, 2013).


Oreochromis (Avinmelech, 2007; Azim & Little, 2008; Crab et al., 2009; Luo et al., 2017;

Day et al., 2016), carpas dos géneros Carassius, Cyprinus, Prochilodus e

Pseudotropheus (Castro et al., 2016; Najdegerami et al., 2016) e peixe-gato dos géneros

Clarias e Ictalurus (Yusuf et al., 2015; Green & McEntire, 2017), uma vez que, tendo em

conta os seus hábitos alimentares, estas espécies estão bem adaptadas para o

consumo de bioflocos (Emerenciano et al., 2017).

Comparativamente às técnicas de aquacultura convencionais, a BFT fornece uma

alternativa mais económica e sustentável, pois ao recorrer a renovações mínimas ou

inexistentes, permite reduzir a utilização de água e as despesas de tratamento de água,

na ordem de 30% (Avnimelech, 1999; De Schryver et al., 2008; Crab et al., 2012). A

existência de uma fonte proteica in situ permite que as dietas fornecidas apresentem

um menor conteúdo de proteína, permitindo reduzir o uso de farinha de peixe como

ingrediente alimentar (Brú-Cordero et al., 2017) e uma redução do input de alimento, já

que a eficiência de utilização da proteína chega a ser duas vezes superior nos sistemas

de BFT em comparação com os sistemas convencionais, reduzindo, desta forma, os

custos com a alimentação (Avnimelech & Kochba, 2009; De Schryver et al., 2008;

Ahmad et al., 2017). Em comparação com os sistemas RAS, os sistemas BFT

apresentam menor custo de equipamento e de manutenção (Ray et al., 2017), sendo

uma tecnologia low-cost e contribuindo, num futuro próximo, para o desenvolvimento

sustentável da aquacultura (Avnimelech & Kochba, 2009; De Schryver et al., 2008;

Ahmad et al., 2017).

Apesar do desenvolvimento da BFT e da relativa simplicidade do funcionamento dos

sistemas, estes não foram aceites pelos aquacultores até aos anos 2000. Avnimelech

(2009) observou que essa hesitação se deveu em parte à alta turbidez, causada pelos

bioflocos, causando nos aquacultores o receio de terem um efeito prejudicial no

crescimento e sobrevivência dos animais produzidos. Atualmente, a BFT tem-se

desenvolvido com sucesso na cultura de camarão em larga escala na Ásia, América

Latina e Central, bem como em culturas em pequena escala nos EUA, Coreia do Sul,

Brasil, Itália, China e outros (Emerenciano et al., 2013). Além disso, muitos centros de

investigação e universidades têm intensificado a investigação em BFT, relativamente à

gestão de crescimento, nutrição, ecologia microbiana e biotecnologia (Emerenciano et

al., 2013). Em 2009, Avnimelech publicou um livro “Biofloc Technology - A practical

guide book” dirigido a aquacultores, agricultores, estudantes e cientistas, que fornece

informações gerais acerca desta tecnologia, permitindo um grande avanço no

conhecimento da BFT (Crab et al., 2012).


Fig.6 – Representação esquemática do princípio da BFT. Através de um rácio C:N adequado na água dos tanques

e com um constante arejamento, ocorre a formação dos bioflocos, que podem ser ingeridos como ingrediente

alimentar pelos animais produzidos. (Retirado de Lekang, 2013).


3.2. Tratamento de água e composição microbiana dos

bioflocos

Em aquaculturas intensivas, os peixes são produzidos em densidades elevadas e os

alimentos compostos utilizados têm geralmente elevado teor de proteína (30-50%)

(Craig et al., 2017). Do N presente no alimento fornecido, cerca de 75% é libertado para

a coluna de água, sob a forma de amónia, como resultado das excreções azotadas das

espécies produzidas, ou devido à não ingestão do alimento e, consequente,

decomposição na coluna de água (Tomasso, 1994; Lekang, 2013). Tanto a amónia

como os nitritos, resultantes da oxidação da amónia, são tóxicos para os peixes em

baixas concentrações (1 mg L-1) e, como tal, podem tornar-se um fator limitante para o

crescimento e sobrevivência dos animais em aquacultura, especialmente em sistemas

de produção sem renovações de água constantes (Lekang, 2013; Emerenciano et al.,

2013). Desta forma, a remoção destes compostos ou a sua transformação em formas

de N que apenas são tóxicas a níveis elevados, como é o caso dos nitratos, cujos

valores de tolerância são de 20 mg L-1, é essencial para maximizar a produção

(Hargreaves, 1998; Ebeling et al., 2006; Avnimelech, 2009; Collazos-Lasso & Arias-

Castellanos, 2015).

Em sistemas BFT, a remoção da amónia por filtração biológica depende de três

processos principais: i) assimilação por microalgas; ii) nitrificação por bactérias

quimioautotróficas; e iii) assimilação por bactérias heterotróficas (Ray & Lotz, 2014).

Contudo, nenhum destes processos ocorre individualmente, havendo sempre interação

entre os mesmos, e estando o processo dominante dependente da gestão do sistema,

algo que será abordado mais extensamente no próximo capítulo (Ebeling et al., 2006;

Hargreaves, 2006; Ju et al., 2008; Dauda, 2020).

A comunidade fotoautotrófica (microalgas) desempenha um papel importante na BFT

ao assimilar principalmente amónia e nitrato, além de consumir CO2 e produzir O2

(Emerenciano et al., 2017). Por outro lado, a amónia pode ser convertida em nitritos e

depois em nitratos pelas bactérias nitrificantes, pelo processo de nitrificação (Suneetha

& Padmavathi, 2019). As Bactérias Oxidantes de Amónia (AOB) obtêm a sua energia

catabolizando a amónia não ionizada em nitritos e incluem bactérias dos géneros

Nitrosomonas, Nitrosococcus, Nitrosospira, Nitrosolobus e Nitrosovibrio. As Bactérias

Oxidantes de Nitrito (NOB) oxidam os nitritos em nitratos e incluem bactérias dos

géneros Nitrobacter, Nitrococcus, Nitrospira e Nitrospina (Hagopian & Riley, 1998;

Ebeling et al., 2006). Estes dois grupos de bactérias são geralmente classificadas como

bactérias quimioautotróficas porque utilizam compostos inorgânicos para o seu

crescimento, em oposição a bactérias heterotróficas que utilizam compostos orgânicos


(Ebeling et al., 2006). As bactérias heterotróficas usam os compostos orgânicos como

fonte de C e têm a capacidade de assimilar diretamente a amónia proveniente das

excreções dos peixes, fezes e o alimento não consumido, convertendo-a em biomassa

microbiana (Avnimelech, 2015; Emerenciano et al., 2017).

As bactérias autotróficas e heterotróficas realizam diferentes processos para a remoção

da amónia e, devido à taxa de crescimento mais lenta das bactérias nitrificantes e das

microalgas, a presença de bactérias heterotróficas assume especial importância, ao

permitir, mesmo nos primeiros dias de produção, que os níveis de amónia permaneçam

baixos, e que as renovações de água sejam mínimas ou até mesmo inexistentes

(Timmons & Ebeling, 2010; Collazos-Lasso & Arias-Castellanos, 2015; Emerenciano et

al., 2017; Suneetha et al., 2018; Suneetha & Padmavathi, 2019).

Num sistema BFT, para além de se formarem biofilmes em que coexistem bactérias

heterotróficas e bactérias nitrificantes, ocorrem também relações de mutualismo,

bactéria-bactéria ou bactéria-alga, em que algumas espécies bacterianas favorecem o

crescimento de microalgas tanto planctónicas, como bentónicas. Também os

polissacarídeos extracelulares das diatomáceas bentónicas podem servir de fonte de C

para as bactérias heterotróficas (Bruckner et al., 2008; Emerenciano et al., 2017).

Ainda que as bactérias heterotróficas, nitrificantes e fitoplâncton tenham o papel mais

importante na remoção do N do sistema, os bioflocos são ainda compostos por fungos,

ciliados, protozoários, rotíferos, copépodes e nematodes, principais responsáveis pela

remoção da matéria orgânica (Monroy-Dosta et al., 2013; Collazos-Lasso & Arias-

Castellanos, 2015; Emerenciano et al., 2017).

De acordo com Ju et al. (2008), os bioflocos recolhidos de um sistema de produção de

Litopenaeus vannamei continham 24,6% de fitoplâncton (dominado por diatomáceas

como Thalassiosira, Chaetoceros e Navicula), 3% de biomassa bacteriana (dois terços

Gram-negativas e um terço Gram-positivas), uma quantidade residual de protozoários

(98% de flagelados, 1,5% de rotíferos e 0,5% de ameba) e 33,2% de detritos, sendo a

quantidade restante cinzas (39,2%). No que toca às bactérias dominantes, estas

incluem espécies pertencentes aos Filos Proteobacterium e Actinobacterium e espécies

do género Bacillus (Zhao et al., 2012; Farooqi & Qureshi, 2018).

A cor dos sistemas de produção em BFT e mesmo dos bioflocos varia entre castanho e

verde, dependendo da sua composição (Fig.7). De facto, os sistemas de BFT podem

ser de dois tipos: os sistemas expostos à luz natural em lagoas, raceways ou tanques

ao ar livre, designados de sistemas de bioflocos de “águas-verdes”, caracterizados por

possuírem uma mistura complexa de bactérias e microalgas que controlam a qualidade

da água; e os sistemas em locais fechados, sem exposição solar em tanques ou

raceways, designados de sistemas de bioflocos de “águas-castanhas”, que são


constituídos maioritariamente por bactérias (Hargreaves, 2013). Cada biofloco é

também um micronicho com necessidades fisiológicas particulares, em que ocorrem

processos aeróbios e anaeróbios complementares, e essenciais para a manutenção da

qualidade da água (Okabe & Watanabe, 2000; Ray et al., 2010; Collazos-Lasso & Arias-

Castellanos, 2015).

Fig.7 – Tipos de BFT, baseado nas espécies predominantes. À esquerda, um sistema dominado por bactérias (BFT

de “águas-castanhas”); no centro, um sistema dominado por microalgas (BFT de “águas-verdes”); à direita, um

sistema bactéria-alga. (Retirado de Pérez-Rostro et al., 2014).


3.3. Rácio C:N e fontes de C

É possível utilizar a relação C:N (massa de C orgânico para massa de N inorgânico)

presente na água para favorecer o estabelecimento de determinadas bactérias no

sistema de cultura, em detrimento de outras (Lekang, 2013).

Rácios C:N reduzidos, abaixo de 2, favorecem o desenvolvimento de bactérias

nitrificantes, como as presentes nos biofiltros de sistemas RAS e estas tornam-se

dominantes no sistema. Se o rácio C:N for elevado (> 10), favorecerá o desenvolvimento

de bactérias heterotróficas. Quando o rácio C:N se encontra a níveis intermédios (entre

2 e 10), tanto as bactérias nitrificantes como as heterotróficas desenvolvem-se no

sistema, não havendo dominância de umas em relação às outras (Xu et al., 2015; Liu et

al., 2018).

Nos sistemas BFT, a manutenção de um rácio C:N elevado na água constitui um

princípio fundamental, como forma de favorecer a proliferação de bactérias

heterotróficas, cujo crescimento nessas condições ultrapassa o das bactérias

autotróficas nitrificantes e das microalgas, uma vez que a taxa de crescimento por

unidade de substrato das bactérias heterotróficas é 10 vezes maior que a taxa de

crescimento das bactérias quimioautotróficas nitrificantes (Avnimelech, 1999; Bratvold

& Browdy, 2001; Hargreaves, 2006; Ahmad et al., 2017; Suneetha & Padmavathi, 2019;

Vargas-Albores et al., 2019; Hisano et al., 2019). Apesar da assimilação da amónia

pelas bactérias heterotróficas consumir uma maior quantidade de O2 dissolvido em

comparação com o processo de nitrificação, existe uma preferência por uma

comunidade heterotrófica em vez de nitrificante num sistema BFT, de forma a evitar a

produção de nitritos, que são tóxicos para os animais, mesmo em quantidades reduzidas

(Azim & Little, 2008; Xu et al., 2012; Gao et al., 2012).

As bactérias heterotróficas têm a capacidade de converter a amónia em biomassa

microbiana de uma forma bastante eficiente (40-60% de eficiência de conversão), pelo

que a manutenção de uma razão C:N na ordem de 15-20:1 fornece o C em

concentrações suficientemente elevadas para maximizar essa eficiência de remoção de

amónia e, acabando também por favorecer a produção de proteína microbiana de alta

qualidade, que pode ser consumida pelos organismos produzidos (Avnimelech, 1999;

2012; De Schryver et al., 2008; Ahmad et al., 2017; Suneetha et al., 2018; Farooqi &

Qureshi, 2018).

Ainda que as microalgas assimilem o C presente na água, esta capacidade de

assimilação de C é inferior à das bactérias heterotróficas, havendo, por esse motivo, um

favorecimento do crescimento de bactérias heterotróficas (Emerenciano et al., 2013).

De facto, mesmo em sistemas BFT de “águas-verdes”, à medida que o rácio C:N


aumenta no sistema, observa-se uma transição para um sistema de “águas-castanhas”,

resultado da predominância de bactérias heterotróficas (Hargreaves, 2013) (Fig.8).

No caso do alimento fornecido aos animais produzidos não permitir o estabelecimento

do rácio C:N na água desejado para que as bactérias heterotróficas sejam

predominantes, é necessário suplementar a água com uma fonte de C orgânico

(Lekang, 2013). Quando a percentagem de proteína da dieta fornecida é de 30 a 35%,

como é o caso para peixes omnívoros e herbívoros, o rácio C:N é cerca de 9-10:1, pelo

que a quantidade de C a adicionar é baixa quando comparado com os peixes carnívoros,

que têm necessidades proteicas mais elevadas (40-50%) e, nestes casos, o rácio C:N

das dietas é de 2-3:1, logo a quantidade de C a adicionar para obter o rácio C:N ideal

para o desenvolvimento de bactérias heterotróficas será muito maior (3x mais)

(Hargreaves, 2013; Emerenciano et al., 2017; Prabu et al., 2020).

Um rácio C:N elevado é conseguido através do aumento do teor em C do alimento

fornecido aos organismos produzidos, através da diminuição do teor de proteína das

dietas e aumentando o teor de hidratos de carbono (HC), ou através da adição de uma

fonte de C à água do sistema de produção (Hargreaves, 2006). As fontes de C usadas

nos sistemas BFT são normalmente os subprodutos da indústria da alimentação

humana e/ou animal. A seleção da fonte de C é feita considerando o custo,

Fig.8 – O Índice de Cores da Comunidade Microbiana (MCCI) indicando a transição de um sistema composto

maioritariamente por algas (a verde) para um sistema composto maioritariamente por bactérias (a castanho) à

medida que a carga de alimento aumenta. A transição entre os sistemas algal e bacteriano ocorre entre uma carga

de alimento de 300 a 500 kg/ha por dia, indicado por um MCCI entre 1 e 1,2 (Retirado de Hargreaves, 2013).


disponibilidade local, biodegradabilidade e eficiência de degradação pela comunidade

bacteriana (Emerenciano et al., 2013; Suneetha & Padmavathi, 2019), sendo as farinhas

de trigo, amido, celulose e milho, e o melaço as fontes de C mais utilizadas em sistemas

BFT (Avnimelech, 1999; Emerenciano et al., 2013; Suneetha & Padmavathi, 2019).

O estabelecimento do rácio C:N em BFT é normalmente dividido em duas fases

distintas: (i) fase inicial e de maturação, com a utilização de um rácio C:N de 12-20:1,

em que por cada 1g de N proveniente do alimento são adicionados 12-20g de C

proveniente do alimento e da fonte de C; e (ii) fase de manutenção, em que se utiliza

um rácio C:N de 6:1, tendo em conta a quantidade de TAN da água (Total Ammonia

Nitrogen), ou seja, a quantidade total de N sob a forma de NH3 e NH4+, excretada pelos

organismos produzidos (Emerenciano et al., 2017).

Na fase inicial, a alta taxa de C:N na água é um fator essencial para promover o

estabelecimento de uma comunidade heterotrófica no sistema BFT (Avnimelech, 2015).

Este rácio elevado induz a assimilação dos subprodutos azotados presentes no sistema

pelas bactérias heterotróficas, permitindo o seu crescimento (Emerenciano et al., 2017).

O sistema é considerado “Maduro” (~ 30 a 50 dias) quando a concentração de sólidos

sedimentáveis (SS) atinge pelo menos 5mL / L (medição feita através de cones Imhoff)

(Emerenciano et al., 2017). Uma vez atingido esse valor de SS, começa a fase de

manutenção, em que a monitorização dos valores de TAN é essencial para determinar

a quantidade da fonte de C a adicionar ao sistema, de forma a manter a qualidade da

água. Neste sentido, quando os valores de TAN são superiores a 1,0 mg /L, é

recomendada a adição de uma fonte externa de C segundo um rácio de C:N de 6:1

(Ebeling et al., 2006; Emerenciano et al., 2017). Na figura 9 é apresentado um cálculo

esquemático da quantidade de C necessária para a fase inicial de maturação de um

sistema BFT, segundo Crab et al. (2012).


Fig.9 – Cálculo esquemático da quantidade diária de C necessária para remover o N presente no sistema de

produção (alimento não consumido e excreções produzidas pelos organismos). A quantidade da fonte de C a

adicionar dependerá da quantidade de C presente na fonte de C. (Adaptado de Crab et al., 2012).

5g de proteína adicionada por kg de peixe/ dia

20g de ração adicionados por kg de peixe/ dia

(Considerando que a ração apresenta cerca de 25% de proteína)

Alimentação diária de 2% do peso do peixe (Craig & Helfrich, 2002)

(Considerando que a proteína é constituída por 16% de N (Craig

& Helfrich, 2002))

0.8g de N adicionado por kg de peixe/ dia

(Cerca de 75% de N não é utilizado pelos animais (Piedrahita, 2003))

0.6g de N por kg de peixe/ dia presente na água

(Microrganismos necessitam de um rácio de C:N de pelo

menos 10:1 (Avnimelech, 1999))

6g de C por kg de peixe/ dia para produção de bioflocos


3.4. Composição nutricional dos bioflocos

A viabilidade de utilização dos bioflocos como fonte de alimento para as espécies

produzidas em BFT está depende das preferências alimentares do animal, da sua

capacidade de ingerir e digerir proteína microbiana e da densidade dos bioflocos na

água (Hargreaves, 2006; Ahmad et al., 2017). Do ponto de vista nutricional, os bioflocos

podem constituir uma fonte de alimento completa (Akiyama et al., 1992; Ahmad et al.,

2017), pois a proteína microbiana serve como uma fonte rica em aminoácidos

essenciais, permitindo aumentar a eficiência de utilização do alimento fornecido ao

sistema (Faizullah et al., 2019).

Vários estudos demonstraram que o valor nutricional dos bioflocos é influenciado pela

fonte de C adicionada (Crab, 2010; Ahmad et al., 2017; Suneetha et al., 2018; Suneetha

& Padmavathi, 2019), uma vez que, diferentes fontes de C orgânico estimulam o

crescimento de bactérias, protozoários e algas específicas e, portanto, influenciam o

valor nutricional dos bioflocos (Crab, 2010). Além disso, a fonte de C também tem

influência na palatabilidade e digestibilidade dos bioflocos quando ingeridos pelos

organismos produzidos, já que a fonte de C também faz parte da matriz dos bioflocos

(Crab et al., 2009; 2010; Suneetha & Padmavathi, 2019). A fonte de C serve como

substrato para a produção de biomassa microbiana rica em proteína, que se encontra

disponível 24h por dia no sistema (Avnimelech, 1999; Avnimelech, 2007; Emerenciano

et al., 2013).

De um modo geral, os bioflocos contêm altos níveis de proteína 38-50%, 3% de lípidos,

6% de fibras, 12% de cinzas, e energia de 19 kJ / g (com base na matéria seca) (Azim

& Little, 2008; Suneetha & Padmavathi, 2019). Além disso, contêm 27-28% de ácidos

gordos polinsaturados, 28-29% de ácidos gordos monoinsaturados e 30-35% de ácidos

gordos saturados (Samocha et al., 2007). Segundo Azim & Little (2008) estes valores

são apropriados às necessidades nutricionais da Tilápia-do-Nilo (O. niloticus), exceto

para os lípidos, que apresentam níveis muito baixos. Os bioflocos não permitem uma

completa substituição da ração fornecida, mas permitem uma maior eficiência de

utilização da ração (Suneetha et al., 2018; Suneetha & Padmavathi, 2019), o que resulta

numa diminuição do índice de conversão alimentar (FCR) (Emerenciano et al., 2013).

Segundo Ju et al. (2008), os bioflocos não apresentam défice dos aminoácidos alanina,

arginina, glutamato e glicina habitualmente adicionados às dietas de camarões por

serem essenciais ao seu crescimento (Nunes et al., 2006). Para além disso, os bioflocos

também contêm vários compostos bioativos, carotenoides, clorofilas (Ju et al., 2008),

minerais (Tacon et al., 2002) e vitamina C (Crab et al., 2012), que promovem o aumento


do crescimento, melhorias na reprodução e da resposta imunológica (Bossier & Ekasari,

2017).

Xu & Pan (2012) verificaram que os bioflocos ou os microrganismos associados podem

exercer um efeito positivo na atividade das enzimas digestivas do camarão (L.

vannamei). Também Najdegerami et al. (2016) demonstraram que a inclusão de

bioflocos na dieta em 75% resulta num aumento do crescimento e da atividade das

enzimáticas digestivas da Carpa Comum (Cyprinus carpio). Além disso, a

suplementação de dietas de reprodutores com bioflocos melhorou o seu desempenho

reprodutivo em termos de fecundidade, desova e composição bioquímica do ovo em

Farfantepenaeus duorarum e L. vannamei (Emerenciano et al., 2014). Segundo

Avnimelech & Kochba (2009), o consumo de bioflocos pode suprir até 25% das

necessidades nutricionais da Tilápia-do-Nilo (O. niloticus), permitindo a redução dos

níveis de proteína da ração.

O uso de antibióticos em aquacultura tem vindo a decrescer devido às restrições

impostas pelas autoridades de saúde, mas também devido à redução da sua eficácia,

uma vez que, muitos organismos patogénicos estão a ganhar resistência a antibióticos

(Ventola, 2015). Desta forma, há uma necessidade urgente de desenvolver alternativas,

como o uso de probióticos, prebióticos e outros agentes de controlo microbiano (Ajadi

et al., 2016).

O mecanismo pelo qual a BFT confere capacidade oxidativa e/ou proteção imunológica

ainda não é totalmente conhecido, mas alguns autores sugerem que os bioflocos

contêm compostos bioativos (Xu & Pan, 2013; Emerenciano et al., 2013; Ekasari et al.,

2014; Ahmad et al., 2016) que levam a uma melhoria do estado nutricional e/ou

imunidade dos animais, que pode ser responsável pela inibição da proliferação de

organismos patogénicos (Farooqi & Qureshi, 2018). A BFT apresenta-se como uma

possível nova estratégia para o controlo de doenças, pelo facto de poder ter um efeito

probiótico natural (Emerenciano et al., 2013), levando a uma melhoria do estado imune

dos organismos aquáticos (Kim et al., 2014; Farooqi & Qureshi, 2018). De facto, os

bioflocos apresentam algumas semelhanças com os probióticos comerciais, uma vez

que ambos contêm organismos microbianos vivos na sua constituição (Dauda, 2020),

mas enquanto os probióticos consistem em combinações de espécies de bactérias

conhecidas, os bioflocos são agregados complexos de bactérias e outros

microrganismos, vivos e mortos, coloides e polímeros orgânicos (Hargreaves, 2006).

Além disso, os microrganismos presentes nos bioflocos podem atuar externamente

contra os organismos patogénicos, através da competição por espaço, substrato e

nutrientes (Emerenciano et al., 2013).


As bactérias presentes nos bioflocos e os compostos que estas sintetizam podem agir

de forma semelhante aos ácidos orgânicos e podem ser agentes de controlo biológico

eficazes (Sinha et al., 2008). A adição de C na água em BFT favorece o crescimento

de bactérias que acumulam polihidroxialcanoatos (PHA) e outros grupos de bactérias

que são capazes de sintetizar grânulos de PHA. Quando estas bactérias são ingeridas

pelos animais, ocorre a quebra de PHA no trato intestinal, que irá atuar como agente

protetor contra infeções de Vibrio sp., por exemplo (Yu et al., 2005; De Schryver et al.,

2012). Por outro lado, o poli-ß-hidroxibutirato (PHB) é produzido por uma ampla

variedade de microrganismos, tais como Bacillus sp., Alcaligenes sp., Pseudomonas

sp., e são sintetizados sob condições de stress fisiológico ou nutricional, como por

exemplo, quando um nutriente essencial como o N é limitativo, na presença de uma

fonte de C em excesso (Sinha et al., 2008). Por esse motivo, os bioflocos podem

também conter PHB, que ao serem degradados no intestino do animal, podem ter

atividade antibacteriana semelhantes à dos ácidos gordos de cadeia curta

(Emerenciano et al., 2013). Por outro lado, os HC adicionados ao BFT podem atuar

como uma fonte de prebióticos, melhorando a flora intestinal, o que é benéfico para o

estado de saúde dos organismos produzidos (Ahmad et al., 2017).


3.5. Parâmetros que influenciam a formação de bioflocos

e o controlo da qualidade da água

O controlo da qualidade da água em sistemas BFT só é possível se houver uma correta

formação de bioflocos no sistema, uma vez que são os organismos que englobam os

bioflocos que são responsáveis por manter os níveis de amónia presente no sistema em

valores reduzidos, evitando as renovações de água (Verster, 2017). Além disso, é

necessário que a biomassa bacteriana se encontre agregada em bioflocos de modo a

tornar-se visível e sendo possível, assim, a sua ingestão pelos peixes e crustáceos

produzidos (Liu et al., 2019).

A formação de bioflocos é influenciada por uma combinação de fatores físicos, químicos

e biológicos, como sejam a temperatura, pH, oxigénio dissolvido (OD) e a carga orgânica

do sistema (Hargreaves, 2006; De Schryver et al., 2008; Suneetha et al., 2018; Dauda,

2020). Conhecer a forma como os diferentes parâmetros influenciam a formação de

bioflocos em sistemas BFT é essencial para otimizar o desempenho do sistema (Dauda,

2020). Na tabela 1 encontram-se os principais parâmetros de controlo de qualidade da

água que são monitorizados em sistemas BFT e os limites segundo Emerenciano et al.

(2017).

Temperatura

A influência da temperatura em sistemas BFT é complexa, pois afeta em grande medida

o desenvolvimento bacteriano, assim como, a atividade metabólica dos peixes (De

Schryver et al., 2008; Dauda, 2020). Wilen et al. (2003) revelaram que a baixa

temperatura (4ºC) ocorre desfloculação dos bioflocos, quando comparado com

temperaturas mais elevadas (18-20ºC), resultado da redução da atividade microbiana

presente nos bioflocos. Por outro lado, Krishna & Van Loosdrecht (1999) verificaram o

desenvolvimento de bioflocos volumosos a temperaturas entre 30 e 35ºC e sugeriram

que este resultado pode ser devido a atividades excessivas da comunidade microbiana

no sistema. Num estudo mais recente, Hostins et al. (2015) produziram uma espécie de

camarão, Farfantepenaeus brasiliensis, em sistemas de biofloco com cinco

temperaturas diferentes (21, 24, 27, 30 e 33°C). A agregação de partículas e a formação

de flocos aumentaram com o aumento da temperatura, e foi significativamente maior a

30 e 33°C, resultados semelhantes aos observados por Krishna & Van Loosdrecht

(1999). A taxa de crescimento semanal também aumentou com o aumento da

temperatura, mas a taxa de sobrevivência dos animais produzidos diminuiu com o


aumento da temperatura. Portanto, a produtividade ideal que apresenta um equilíbrio

entre a taxa de crescimento e sobrevivência de F. brasiliensis e a produção de bioflocos

relatada por Hostins et al. (2015) foi de 27°C, valor muito próximo dos 20-25ºC

recomendados por De Schryver et al. (2008) para produzir bioflocos com um índice de

volume de lama (SVI, que é o volume em milímetros ocupado por 1 g de biofloco)

superior a 200 mL g-1, para evitar que os bioflocos sedimentem rapidamente em zonas

de baixa turbulência. Assim, os organismos produzidos têm uma maior possibilidade de

filtrar os bioflocos em suspensão. Esta informação pode ser particularmente útil ao

implementar sistemas BFT em ambientes fechados, nos quais, a temperatura pode ser

facilmente controlada (Dauda, 2020).

OD e intensidade de arejamento

O nível de OD está intimamente ligado ao nível de arejamento e mixing da água dos

sistemas. Quando a intensidade de arejamento é aumentada, através do uso de

arejadores, por exemplo, ocorre um aumento dos níveis de OD no sistema.

O contínuo mixing das partículas em sistemas BFT, como resultado da intensidade de

arejamento, é essencial para manter os bioflocos em suspensão, evitando que estes

sedimentem e se decomponham, para além de facilitar a sua ingestão pelos animais

produzidos (Hargreaves, 2013; Dauda, 2020).

O nível de OD não é apenas essencial para os organismos a serem produzidos e para

os microrganismos presentes nos bioflocos, mas acredita-se também, que influencie a

estrutura dos bioflocos (De Schryver et al., 2008; Avnimelech, 2012). Wilen & Balmer

(1999) notaram uma tendência para o aumento da produção de bioflocos mais

compactos e maiores, em concentrações mais altas de OD (2,0 – 5,0 mg L-1), embora

uma intensidade muito maior que esta possa levar à quebra do bioflocos. Esta tendência

deve-se ao facto de, nessas condições, o sistema ser dominado por bactérias

heterotróficas formadoras de flocos, enquanto que, sob condições de baixos níveis de

OD (0,5 – 2,0 mg L-1), as bactérias filamentosas tendem a ser dominantes, podendo

levar à formação de bioflocos menos agregados, mas com um volume elevado (Martins

et al., 2003; Dauda, 2020). De Schryver et al. (2008) concluíram que quando o OD se

torna limitativo em lagoas BFT, são produzidos bioflocos com um SVI mais elevado

como resultado do domínio de bactérias filamentosas, enquanto que, sistemas com

níveis elevados de OD apresentam maioritariamente bactérias heterotróficas e,

portanto, um baixo SVI, que se torna melhor para os animais produzidos, uma vez que,

níveis de SVI elevados (>500mg L-1) podem provocar a oclusão das brânquias


(Emerenciano et al., 2017). Desta forma, manter os níveis de OD superiores a 5 mg L-1

é o ideal para que os bioflocos sejam dominados pelas bactérias heterotróficas, e,

assim, permitir um melhor funcionamento do sistema de produção.

Para além dos efeitos que o OD tem na formação de bioflocos, os níveis de O2 também

influenciam as taxas de crescimento e os níveis de stress das espécies cultivadas em

aquacultura, pelo que os níveis de O2 devem manter-se acima de 4 mg L-1 e, pelo menos,

60% de saturação (Colt, 2006; Huntingford et al., 2006; Emerenciano et al., 2017).

Dauda et al. (2018) constatou que os níveis de OD diminuem com um maior volume de

bioflocos, uma vez que, quanto maior a quantidade de partículas suspensas, maior a

BOD e energia necessária para manter essas partículas suspensas. Também por esta

razão, torna-se necessário estabelecer quais os SVI dos bioflocos mais adequados a

cada espécie produzida, assim como, determinar a relação entre a intensidade de

mixing, a dimensão dos flocos e os níveis de OD do sistema (Dauda, 2020).

pH e alcalinidade

Mudanças no pH influenciam a estabilidade dos bioflocos presentes nos sistemas BFT

(Mikkelsen et al., 1996). Em sistemas BFT, o crescimento de comunidades bacterianas

heterotróficas e quimioautotróficas levam à redução da alcalinidade e do pH no sistema.

As bactérias autotróficas afetam principalmente os níveis de alcalinidade devido ao

consumo de uma maior quantidade de C inorgânico (Martins et al., 2017). Com o tempo,

a acidificação provocada pelo processo de nitrificação desgasta a reserva de

alcalinidade da água (Dauda, 2020).

A redução da alcalinidade muda o equilíbrio de iões carbonato e bicarbonato no sistema

de cultura, podendo reduzir a capacidade tampão do sistema, e, portanto, resultar numa

flutuação dos níveis de pH (Furtado et al., 2011). Para que a capacidade tampão do

sistema se mantenha, a alcalinidade deve ser mantida entre 100 e 150 mg L-1 através

de adições regulares de bicarbonato de sódio (Hargreaves, 2013). Por outro lado, Chen

et al. (2006) observaram que é necessário um pH entre 7,0 e 9,0 para um ótimo

desenvolvimento tanto das bactérias nitrificantes, como das heterotróficas. Níveis de pH

abaixo de 6,5, ou níveis acima de 9,5, não irão apenas afetar a comunidade microbiana

presente nos flocos, mas também os organismos produzidos (Avnimelech, 2009). Em

vários estudos realizados com peixes, o pH mostrou ser um agente causador de stress

para a maioria das espécies, resultando em mudanças no funcionamento fisiológico, e,

em alguns casos, provocando a morte dos organismos (De Schryver et al., 2008). Por

exemplo, a produção de L. vannamei em BFT sem adição de compostos alcalinos ao


longo do período de cultura, resultou num menor desempenho em termos de

crescimento, sobrevivência, utilização de ração, bem como na resposta imunitária, em

comparação com sistemas com adição de vários níveis de bicarbonato de sódio, para

manter o pH entre 7,6 e 8,1 (Zhang et al., 2017).

Salinidade

A salinidade é um fator decisivo na escolha das espécies a serem produzidas e tem

influência na formação dos bioflocos, assim como, na sua qualidade. De acordo com

Hakanson (2006), a agregação das partículas suspensas e o tamanho dos bioflocos

tendem a aumentar com o aumento da salinidade. Maicá et al. (2012), através da

concentração de TSS (sólidos suspensos totais), observou que a densidade dos

bioflocos aumentou com o aumento da salinidade, sendo que as maiores concentrações

foram observadas no sistema com maior nível de salinidade (25 g L-1).

Além disso, a salinidade pode ter uma influência direta no tipo de microrganismos que

crescem no sistema de produção. Maicá et al. (2012) concluíram que a níveis baixos de

salinidade (2 e 4 ppt), as algas verdes (clorófitas) eram o grupo dominante nos bioflocos

produzidos num sistema de cultura intensiva de L. vannamei, enquanto que, a níveis de

salinidade elevados (25 ppt), as diatomáceas dominaram a comunidade microbiana.

Também verificaram diferenças na comunidade de protozoários, sendo que, a

salinidades baixas, os ciliados eram mais frequentes e a níveis de salinidade elevados,

os flagelados eram mais abundantes. Isto indica que uma mudança nos níveis de

salinidade pode levar ao desenvolvimento de novos tipos de organismos que toleram

diferentes níveis de salinidade (Dauda, 2020).

Timmons et al. (2002) observou que a salinidade é um dos principais fatores que

influenciam o desenvolvimento das bactérias heterotróficas e o processo de nitrificação

realizado pelas bactérias nitrificantes. Maicá et al. (2014) observaram um aumento da

concentração de NO2 e NO3 com o aumento da salinidade, atingindo níveis máximos no

nível de salinidade mais elevado (32 ppt), sugerindo que a remoção da amónia era

realizada maioritariamente por processos de nitrificação. Decamp et al. (2003) também

observaram um aumento na concentração de nitratos com o aumento da salinidade na

cultura de L. vannamei em sistema fechado, concluindo que, valores de salinidade

elevados favorecem o crescimento das bactérias quimioautotróficas em detrimento das

bactérias heterotróficas.

Além da composição microbiana dos bioflocos, a salinidade também afeta a sua

composição nutricional. O conteúdo de proteína dos bioflocos tende a aumentar com a


diminuição da salinidade (Maicá et al., 2014). Ju et al. (2008), testaram diferentes

salinidades na produção de juvenis de L. vannamei e concluíram que os bioflocos

produzidos em sistemas com níveis de salinidade reduzidos (5 ppt) apresentaram um

conteúdo de proteína superior quando comparados com os bioflocos produzidos em

sistemas com níveis de salinidade superiores (18 e 32 ppt).

Há evidências de que a manipulação da salinidade em sistemas BFT pode aumentar a

produção dos bioflocos e, consequentemente, melhorar o desempenho dos organismos

produzidos, especialmente no caso de espécies que podem tolerar uma ampla faixa de

salinidade (Ju et al., 2008; Maica et al., 2014; Dauda, 2020).

Fonte de C

A quantidade de C orgânico adicionado aos sistemas induz uma diminuição dos níveis

de OD, devido ao aumento do metabolismo microbiano aeróbio (De Schryver et al.,

2008). Isto pode induzir efeitos (sub)letais em espécies mais sensíveis (Landman et al.,

2005). Nestes casos, o mais adequado pode ser a produção de bioflocos em tanques

distintos daqueles em que são produzidos os animais (Fig.10) (Crab et al., 2012). Os

bioflocos podem, numa fase seguinte, ser redirecionados para o tanque como alimento,

mas sem induzir stress por meio de variação dos níveis de OD (De Schryver et al.,

2008).

A fonte de C orgânico a utilizar num sistema BFT determina em grande medida a

composição dos flocos produzidos, não só em termos da matriz do biofloco (Hollender

et al., 2002; Oehmen et al., 2004), como também em termos da comunidade microbiana

presente nos mesmos (Wei et al., 2016). Existem evidências de que os bioflocos

cultivados com glicose ou glicerol são dominados por proteobactérias e bacteroidetes,

enquanto os cultivados com amido são maioritariamente constituídos por cianobactérias

(Wei et al., 2016). Vários investigadores também relataram variações na composição

nutricional dos bioflocos cultivados em diferentes fontes de C (Crab et al., 2010; Ekasari

et al., 2010; Sakkaravarthi & Sankar, 2015; Rajkumar et al., 2016; Dauda et al., 2017).

Por exemplo, bioflocos resultantes do uso de HC complexos (tapioca ou farinha de trigo)

apresentaram valores significativamente maiores de proteína bruta e lípidos do que

bioflocos resultantes do uso de melaço de cana-de-açúcar, que é um HC simples

(Rajkumar et al., 2016). Por outro lado, também os efeitos das fontes de C na qualidade

da água, crescimento e/ou taxa de sobrevivência dos organismos produzidos se

encontram bem documentados (Crab et al., 2010; Serra et al., 2015; Dauda et al., 2017;

Khanjani et al., 2017), sendo que há uma tendência de melhor desempenho dos


açúcares simples e HC solúveis em água (Avnimelech, 2012; Vilani et al., 2016; Dauda

et al., 2017; Kumar et al., 2017). Isto pode estar associado à sua maior solubilidade em

água e, consequentemente, à utilização mais rápida pelas bactérias heterotróficas,

resultando numa remoção mais rápida da amónia, enquanto que, HC mais complexos

requerem mais tempo para decomposição em açúcares simples, resultando numa

remoção mais lenta da amónia (Wei et al., 2019). A maioria das fontes de C mais baratas

(farelo de arroz, trigo, tapioca, etc.) são HC complexos e, portanto, a remoção da amónia

é mais lenta. Uma possível solução pode incluir a fermentação da fonte de C (Ekasari

et al., 2014; Romano et al., 2018), o que pode aumentar a taxa de utilização pelas

bactérias ou pré-tratamento com outros métodos, como calor /ou digestão por

microrganismos (Dauda et al., 2017; Romano et al., 2018). Essa estratégia pode reduzir

o custo de produção, bem como fornecer maior flexibilidade aos aquacultores em termos

de escolha de fontes de C (Dauda, 2020).

SS e TSS

Em sistemas BFT, os resíduos sólidos podem acumular-se no sistema devido à

atividade dos animais e à repetida adição de HC (Hargreaves, 2013). A concentração

de TSS não deve ultrapassar os 1000 mg L-1, sendo que uma concentração de 200- 500

mg L-1 é suficiente para o bom funcionamento do sistema e para o controlo dos níveis

de amónia (Hargreaves, 2013). Com o passar do tempo, os TSS podem chegar a níveis

indesejáveis (2000 a 3000 mg / L) e é necessário retirar alguma dessa matéria orgânica

do sistema, uma vez que, níveis elevados de TSS irão contribuir para um consumo

excessivo de OD pela comunidade heterotrófica e, em último caso, podem levar à

Fig.10 – Representação esquemática de um sistema BFT, em que os bioflocos são produzidos num reator separado dos

animais, em que é fornecida uma fonte de C e o tanque apresenta constante arejamento. Os bioflocos, depois de

formados, podem regressar ao tanque onde os animais são produzidos ou ser colhidos e servir posteriormente de

suplemento alimentar. (Adaptado de Crab et al., 2012).


oclusão das brânquias e provocar a morte dos animais (Hargreaves, 2013; Emerenciano

et al., 2017).

O volume de SS é geralmente medido com cones Imhoff ou cones de sedimentação

graduados (Fig.11), sendo o intervalo de tempo de sedimentação padronizado e,

geralmente, de 10 a 20 minutos (Hargreaves, 2013).

A concentração de SS é influenciada pela adição de alimento ao sistema, que está

relacionada com carga do mesmo, mas também com a adição de HC que deve ser

gerida em função das necessidades de biofiltração (para o controlo dos compostos

azotados) e dos níveis de BOD, evitando que os níveis de OD baixem demasiado e

ponham em causa a sobrevivência dos animais (Hargreaves, 2013). Para espécies

como a tilápia, por exemplo, uma concentração de SS de 25 a 50 mL/ L é ideal para o

funcionamento do sistema BFT, enquanto que para a produção de camarão

recomendam-se níveis de 10 a 15 mL/ L (Hargreaves, 2013; Emerenciano et al., 2017).

É necessária mais informação para outras espécies de peixes, principalmente para

espécies de águas temperadas, em que o uso de BFT ainda está em fase de

investigação (Emerenciano et al., 2013).

Fig.11 – Cones Imhoff para medição da concentração de SS num sistema BFT ao fim de 10 a 20 minutos.

(Retirado de Hargreaves, 2013).


Tabela 1 – Principais parâmetros de qualidade da água monitorizados em sistemas

BFT, com indicação dos valores adequados e principais precauções segundo

Emerenciano et al. (2017).

Parâmetro Valores Observações

Oxigénio Dissolvido (OD)

Acima de 4,0 mg L-1 (ideal) e pelo

menos 60% de saturação

Para uma correta respiração e

crescimento dos peixes e camarões

Temperatura

Superior a 20º C

Temperaturas baixas (<20ºC) podem

afetar o desenvolvimento microbiano

pH

6.8 – 8.0

Valores menores que 7,0 são

normais em BFT, mas podem afetar

o processo de nitrificação

Salinidade

Depende do tipo de espécies

cultivadas

É possível desenvolver bioflocos a

partir de 0 a 50 ppt

TAN

Menos de 1 mg L−1 (ideal)

Os valores de toxicidade dependem

do pH

Nitritos (NO2)

Menos de 1 mg L−1 (ideal)

Parâmetro crítico (difícil de controlar).

Deve ter-se em atenção, por

exemplo, ao nível de proteína da

ração, salinidade e alcalinidade

Nitratos (NO3)

0.5 – 20 mg L−1

Neste intervalo de valores,

normalmente não são tóxicos para as

espécies cultivadas.

Ortofosfatos

0.5 – 20 mg L−1

Neste intervalo de valores,

normalmente não são tóxicos para as

espécies cultivadas.

Alcalinidade

Mais de 100 mg L-1

Valores mais altos de alcalinidade

ajudarão a assimilação de N pelas

bactérias heterotróficas e o processo

de nitrificação pelas bactérias

quimioautotróficas

Sólidos sedimentáveis (SS)

Ideal: 5–15 mL L-1 para espécies de

camarão, 5–20 mL L-1 para larvas de

peixes e 20–50 mL L-1 para juvenis e

espécies adultas

Níveis elevados de SS (medido em

Cones Imhoff) irão contribuir para o

consumo de OD pela comunidade

heterotrófica e para a oclusão

branquial

Total de sólidos suspensos (TSS)

Inferior a 500 mg L-1

Igual aos SS


3.6. Benefícios da aplicação da BFT

Os benefícios da utilização da BFT em sistemas de aquacultura incluem vantagens para

os organismos produzidos, para o ambiente, mas também a nível económico (Crab et

al., 2009; 2012; Krummenauer et al., 2011; 2014; Emerenciano et al., 2013; Perez-

Fuentes et al., 2013; Kasan et al., 2015; Suneetha et al., 2018; Poli et al., 2018; Faizullah

et al., 2019; Suneetha & Padmavathi, 2019; Dauda, 2020).

Renovações de água mínimas ou inexistentes

Uma grande vantagem que a BFT fornece ao sistema de produção é a redução do

volume de água utilizado durante a produção (Pérez-Rostro et al., 2014). Em sistemas

BFT, a eliminação dos compostos azotados ocorre muito mais rapidamente do que num

sistema convencional, uma vez que, a taxa de crescimento por unidade de substrato

das bactérias heterotróficas é 10 vezes maior que a taxa de crescimento das bactérias

autotróficas nitrificantes, e, ao contrário destas, a eliminação da amónia não envolve a

produção de nitritos (Hargreaves, 2006; Ahmad et al., 2017). Assim, a existência de

bactérias heterotróficas no sistema permite que a concentração de amónia no sistema

seja mantida a níveis baixos e não tóxicos, evitando, ou pelo menos minimizando, as

renovações de água (Hargreaves, 2006; Farooqi & Qureshi, 2018). Desta forma, o

volume inicial de água é mantido ao longo do ciclo de produção e apenas é adicionada

a água perdida por evaporação ou por remoção da matéria orgânica em excesso (Pérez-

Rostro et al., 2014). Em BFT é possível, por exemplo, produzir 1.0kg de camarão (L.

vannamei) em apenas 100 litros de água, enquanto que num sistema de produção

tradicional são utilizados cerca de 64000 litros (Otoshi et al., 2007). Por outro lado, Luo

et al. (2014), observaram que numa produção de Tilápia-do-Nilo (O. niloticus) em

sistema BFT, o consumo de água pode ser reduzido em 40%, quando comparado com

a produção num sistema RAS com as mesmas dimensões. A diminuição das

renovações de água, ou a inexistência destas, permite uma redução das despesas na

ordem dos 30% (Avnimelech, 1999; De Schryver et al., 2008; Crab et al., 2012). Este

facto também facilita a manutenção da temperatura da água (Emerenciano et al., 2013;

Dauda, 2020) e facilita a produção de espécies tropicais em áreas frias, ao reduzir os

custos com aquecimento da água (Emerenciano et al., 2013).


Aumento da eficiência de utilização do alimento

Nos últimos anos, a BFT tem-se tornado uma tecnologia de produção alternativa que

permite manter a qualidade da água, mas também aumentar a eficiência de utilização

do alimento (Emerenciano et al., 2013). Os nutrientes desperdiçados resultantes da

ração não consumida ou da não retenção dos nutrientes ingeridos, são convertidos em

biomassa microbiana que pode, dependendo da espécie produzida, ser consumida in

situ como fonte de alimento (Avnimelech et al., 1994; Avnimelech, 1999; Burford et al.,

2004; Hari et al., 2004; Ju et al., 2008; Kuhn et al., 2009; Anand et al., 2014; Ogello et

al., 2014; Suneetha & Padmavathi, 2019). Da Silva et al. (2013) relataram que a

aplicação de BFT em L. vannamei em sistema intensivo melhorou consideravelmente a

eficiência de utilização de N e P em até 70% e 66%, respetivamente, em relação aos

sistemas convencionais de produção intensiva. (Avnimelech et al., 1994; Burford et al.,

2004). Megahed (2010) verificou também que Penaeus semisulcatus alimentado com

uma dieta contendo 42.95% de proteína bruta sem bioflocos apresentou uma menor

taxa de crescimento do que quando alimentado com uma dieta com 16.25% de proteína

bruta mais os bioflocos consumidos in situ, o que revela ser possível reduzir os níveis

de proteína da dieta pelo menos em 26% sem prejudicar o crescimento de P.

semisulcatus. Há, contudo, que ter em conta que, fatores como as dimensões das

espécies produzidas, os seus hábitos alimentares e as dimensões e densidade dos

flocos influenciam a ingestão (Avnimelech, 2009; Crab, 2010).

Diminuição dos custos de produção

Através da reutilização do alimento em BFT, há uma diminuição substancial do custo de

produção, uma vez que o alimento representa cerca de 40–50% dos custos totais de

produção (Craig & Helfrich, 2002; De Schryver et al., 2008). Segundo De Schryver et al.

(2008) a produção de tilápia (Oreochromis sp.) em sistemas BFT pode levar a uma

redução de cerca de 10% do custo de alimentação por kg de peixe produzido. Para um

sistema de cultura intensiva em que sejam produzidos, por exemplo, 500 toneladas de

peixe/ano, isso representa um ganho de 65000 €/ano. Estes cálculos são apenas

indicativos e estão dependentes de outras variáveis, como a fonte de C adicionada

(Neupane et al., 2020). Também Sontakke & Haridas (2018) demonstraram que a

produção de alevins de milkfish (Chanos chanos) num sistema BFT apresentam uma

margem de lucro cerca de 2 vezes superior quando comparado com sistemas flow

through. E De Schryver et al. (2008) estimaram que os custos de produção em BFT são


cerca de metade dos custos de produção num sistema RAS. A BFT é, essencialmente,

uma técnica de biofiltração da água, que, apesar de ter como requisitos a manutenção

de níveis elevados de O2, inexistência de locais de sedimentação dos sólidos suspensos

e a manutenção do rácio C:N em níveis apropriados, permite a produção intensiva de

peixes ou crustáceos sem a utilização dos equipamentos dispendiosos que compõem

os tradicionais biofiltros dos sistemas de produção em RAS (Dauda, 2020).


3.7. Seleção de espécies a integrar um sistema BFT

A seleção de espécies é um dos principais critérios para o sucesso da BFT, pois nem

todas as espécies são candidatas a integrar este tipo de sistemas de produção

(Avnimelech, 2007; Emerenciano et al., 2013). A eficácia dos sistemas BFT depende da

capacidade do organismo produzido de ingerir e, posteriormente, digerir os bioflocos,

caso contrário, parte da mais valia desta tecnologia não é aproveitada (Avnimelech,

2012). Os critérios de seleção de uma espécie a ser produzida em BFT são a tolerância

a elevadas concentração de sólidos suspensos (10-15 mL/L), tolerância a níveis de OD

entre as 3-6 mg/L, tolerância a elevadas densidades de stock (> de 500 organismos/m3

no caso de crustáceos e 50-100 organismos/m3 no caso de peixes), e,

preferencialmente, terem hábitos alimentares omnívoros e adaptações fisiológicas que

facilitem o consumo dos bioflocos e a digestão das partículas microbianas (Milstein et

al., 2001; Widanarni & Maryam, 2012; Hargreaves, 2013; Emerenciano et al., 2013; Liu

et al., 2017; Suneetha & Padmavathi, 2019; Dauda, 2020).

O BFT foi adotado com sucesso na produção de fases larvares (Avnimelech, 2007;

Emerenciano et al., 2012), fases de crescimento ou engorda (Ekasari et al., 2015; De

Muylder et al., 2010) e até mesmo para aumentar a capacidade reprodutora (Mishra et

al., 2008) dos organismos produzidos. Até ao momento, o número de espécies

produzidas em BFT encontra-se bastante limitado, sendo principalmente usadas

algumas espécies de camarão tanto de água salgada, como é o caso de Litopenaeus

vannamei (Khanjani et al., 2017), Farfantepenaeus duorarum (Emerenciano et al.,

2014), F. pauliensis (Emerenciano et al., 2011) e Penaeus monodon (Shyne et al., 2017)

e de água doce, como Macrobrachium rosenbergii (Prajith & Madhusoodana, 2011).

No que diz respeito às espécies de peixe, as mais utilizadas são espécies de água doce

como a tilápia (Oreochromis sp.) (Day et al., 2016; Luo et al., 2017) e a carpa (Cyprinus

sp.) (Castro et al., 2016; Najdegerami et al., 2016). Vários investigadores demonstraram

que o BFT pode atuar como promotor de crescimento para estas espécies (Xu & Pan

2013; Long et al., 2015; Perez-Fuentes et al., 2016; Xu et al., 2016; Zhao et al., 2016;

Khanjani et al., 2017). A tilápia possui estruturas chamadas microbranchiospines, que

são pequenas ossificações dérmicas localizadas na epiderme próximas à base do arco

branquial (Fig.12), que permitem filtrar a água e capturar os bioflocos (Beveridge et al.,

1988; López-Pérez et al., 2013; Verster, 2017).


Recentemente, o potencial de produção em sistemas BFT de outras espécies, como

são o caso de várias carpas, incluindo Labeo rohita (Ahmad et al., 2016), Carassius

auratus (Wang et al., 2015), Cyprinus carpio, Hypophthalmichthys molitrix e Aristichtys

nobilis (Zhao et al., 2014), tem sido investigado, pelo facto de terem capacidade de filtrar

a água e ingerir de forma eficiente os bioflocos (Ekasari et al., 2015). Esta adaptação

parece ser a principal responsável pelo aumento do crescimento verificado com

Hypophthalmichthys molitrix e H. nobilis quando cultivadas em BFT (Ekasari et al.,

2015).

Apesar de ser considerada uma espécie mais carnívora do que a tilápia, verificou-se

que as larvas de bagre africano (Clarias gariepinus) apresentam uma melhoria do

crescimento quando produzidas em BFT, o que já não se verifica em adultos, pelo facto

de apenas a fase larvar da espécie estar adaptada a consumir alimentos de pequena

dimensão como os bioflocos (Ekasari et al., 2016). É importante enfatizar que esta

característica não torna o C. gariepinus, como outras espécies carnívoras, inadequada

à produção em sistemas BFT. Diversos estudos (Bakar et al., 2015; Yusuf et al., 2015;

Hapsari, 2016; Ekasari et al., 2016; Dauda et al., 2018) demonstraram melhorias na

qualidade da água dos sistemas de produção em comparação com a produção em

sistemas convencionais, o que, por si só, é benéfico para a produção da espécie, uma

vez que reduz os custos de tratamento de água (Dauda, 2020). Existe apenas a

necessidade de remover ocasionalmente os bioflocos suspensos não consumidos,

porque estes podem acumular-se nos sistemas e levar à oclusão das brânquias,

dificultando a respiração (Dauda, 2020).

O uso de BFT não necessita de ser limitado apenas a organismos omnívoros ou

detritívoros. O potencial de produção em BFT de outras espécies, incluindo espécies

Fig.12 – Representação esquemática da cavidade orofaríngea de um peixe ciclídeo que se alimenta por filtração,

evidenciando os rastros branquiais (gill rakers) e os microbranchiospines presentes no segundo arco branquial. (Retirado

de Smith & Sanderson, 2013).


carnívoras, merece ser investigado, testando diferentes fontes de C e rácios C:N, de

modo a determinar a aplicabilidade e os potenciais benefícios desta tecnologia. No que

diz respeito às espécies que são mais sensíveis a elevadas concentrações de sólidos

suspensos nos sistemas (>500 mg L-1), uma alternativa viável à sua produção em BFT

passa por produzir os bioflocos ex situ, ou seja, em tanques separados dos tanques em

que são produzidos os animais (Crab et al., 2012). Neste caso, os efluentes dos tanques

de cultura são conduzidos para tanques de produção de bioflocos onde é adicionada a

fonte de C, e ocorre a biofiltração, sendo posteriormente a água filtrada antes de

regressar aos tanques de cultura (Fig.10). Assim, é possível estender a utilização desta

tecnologia a um maior número de espécies, aproveitando os seus benefícios em termos

de biofiltração (Crab et al., 2012; Farooqi & Qureshi, 2018). Além disso, é ainda possível

recolher os bioflocos e utilizá-los para a produção de alimentos compostos (Anand et

al., 2014; Dauda, 2020).


3.8. Pontos críticos de implementação da BFT

Nenhuma técnica de produção é isenta de desvantagens e também a BFT apresenta

alguns obstáculos à sua implementação. Um dos maiores desafios é convencer os

aquacultores a implementar a técnica, uma vez que o conceito desta tecnologia vai

contra o senso comum de que a água nos sistemas de produção deve ser o mais inerte

possível (Avnimelech, 2009). Para além disso, o sucesso da implementação desta

técnica de produção exige que os aquacultores tenham alguns conhecimentos técnicos

específicos da BFT, nomeadamente, compreensão das interações microbianas

existentes no sistema e da necessidade de manter as condições favoráveis ao

desenvolvimento das bactérias heterotróficas sem, contudo, pôr em risco a saúde e bem

estar das espécies de peixes ou crustáceos produzidas (Crab et al., 2012; Kavitha et

al., 2017; Dauda, 2020; Neupane et al., 2020).

As fontes e a quantidade de C adicionadas são dois parâmetros muito importantes em

BFT. Diferentes fontes de C estimulam protozoários, bactérias e algas específicos e,

portanto, influenciam a composição microbiana e a organização da comunidade nos

bioflocos e também as suas propriedades nutricionais (Neupane et al., 2020). É

necessário ter uma compreensão abrangente destes parâmetros, uma vez que estes

têm um efeito direto na relação custo-benefício e na eficiência do sistema, em termos

de gestão da qualidade da água, desempenho de crescimento, resposta imunológica e

resistência a doenças dos organismos produzidos (Dauda, 2020).

Um outro aspeto de elevada importância em BFT é a manutenção de níveis de

arejamento que mantenham os bioflocos em suspensão e, também, para que os níveis

de OD se mantenham elevados (> 5 ppm), uma vez que os microrganismos presentes

nos flocos também consomem O2 (Suneetha et al., 2018), podendo haver necessidade

de aumentar a oxigenação da água através da injeção de O2 puro (Vasava et al., 2020).

Além disso, a BFT exige uma constante monitorização da concentração de níveis de

TAN e C, de forma a permitir uma gestão eficaz do rácio C:N e evitar aumentos

descontrolados dos níveis de amónia (De Schryver et al., 2008). Também a

concentração de TSS deve ser monitorizada, não só para que seja mantida a níveis que

permitam o consumo dos bioflocos pelos organismos produzidos, sem pôr em risco a

sua capacidade respiratória (Dauda, 2020), mas também porque a acumulação de TSS

pode levar à proliferação de protozoários como Vorticella e Zoothamnium que se

alimentam de bactérias heterotróficas, podendo afetar o equilíbrio microbiológico do

sistema (De Schryver et al., 2008; Kavitha et al., 2017; Vasava et al., 2020).

Outro ponto crítico no estabelecimento de um sistema BFT é o período de start up, com

o desenvolvimento inicial dos bioflocos (Vasava et al., 2020). Ahmad et al. (2017) sugere


a adição de argila ao sistema de forma a estimular a formação dos flocos. Além disso,

pode também ser utilizado um inóculo de um outro sistema BFT maduro ou um inóculo

preparado (20g de solo, 10mg de sulfato de amónia NH4SO4 e 200 mg de uma fonte de

C para cada litro de água), de forma a acelerar o desenvolvimento dos bioflocos (Ahmad

et al., 2017).

Crab et al. (2012) e Vasava et al. (2020) reconhecem os seguintes tópicos como os

principais desafios para atingir todas as potencialidades que um sistema BFT

providencia e aconselham que os estudos futuros nesta área se centrem nos mesmos:

✓ Identificação de microrganismos que produzem bioflocos com características

benéficas (qualidade nutricional, efeito probiótico) para serem usados como

inóculo;

✓ Otimização da qualidade nutricional dos bioflocos (conteúdo de aminoácidos,

conteúdo de ácidos gordos, teor de vitaminas);

✓ Determinação do impacto de diferentes fontes de C nas características do

biofloco;

✓ Desenvolvimento de novas técnicas de monitorização das características e da

composição dos bioflocos;

✓ Integração em sistemas existentes (por exemplo, sistemas de policultura, IMTA).


4. Sistemas IMTA-BFT

4.1. Complementaridade e potencialidades

A IMTA e a BFT apresentam-se, atualmente, como duas técnicas de produção em

aquacultura que visam não só melhorar a sustentabilidade dos sistemas de produção,

como também aumentar a sua rentabilidade. Ambas as técnicas de produção

apresentam aspetos de difícil gestão, como sejam, a acumulação excessiva de sólidos

em suspensão no caso da BFT, que pode afetar o crescimento dos organismos

produzidos (Schveitzer et al., 2013; Poli et al., 2018), ou a dificuldade em manter um

equilíbrio estreito entre as espécies produzidas em IMTA, de forma a que os diferentes

níveis tróficos recebam o alimento necessário (Granada et al., 2018). Contudo, estes

dois aspetos mais negativos das duas técnicas de produção acabam por ser

complementares, já que o excesso de bioflocos, com elevado valor nutricional, verificado

nos sistemas BFT, é passível de servir de fonte de alimento aos organismos das cadeias

tróficas inferiores dos sistemas IMTA. Esta complementaridade foi já previamente

observada por diversos autores interessados em identificar as potencialidades de um

sistema IMTA-BFT (Liu et al., 2014; La Macchia Pedra et al., 2017; Mendoza-López et

al., 2017; Poli et al., 2018; Robinson et al., 2019; Campos et al., 2019), tendo-se obtido

resultados bastante promissores.

De acordo com Hisano et al. (2019), o uso de um sistema BFT na produção de Tilápia-

do-Nilo (O. niloticus) com Camarão Gigante (Macrobrachium rosenbergiiem) permitiu

um melhor desempenho em termos de crescimento, em comparação com a produção

em RAS.

Poli et al. (2018) demonstraram que a co-produção de Tilápia-do-Nilo (O. niloticus) com

Camarão-Branco-do-Pacífico (L. vannamei) num sistema BFT, usando cana-de-açúcar

como fonte de C orgânica, levou a um aumento do rendimento do sistema em 31,2% e

a uma melhoria na qualidade da água do sistema, quando comparado com a

monocultura de camarão em BFT. Para além disso, o consumo dos bioflocos pelas

tilápias, permitiu ainda uma reutilização do N da dieta de 27,9%, traduzindo-se num

ganho económico e ambiental, pois significa um aumento da eficiência de utilização da

ração. Estes resultados são semelhantes aos obtidos por Pinheiro et al. (2017), em que

a produção de L. vannamei num sistema BFT com a integração de uma halófita

(Sarcocornia ambigua) levou a um aumento de 20% na utilização de N em comparação

com um sistema BFT sem halófitas. Foi ainda possível produzir 2kg de S. ambigua por


cada kg de camarão produzido, sem que essa produção afetasse negativamente o

crescimento do camarão havendo, desta forma, um aumento do lucro de produção.

Brito et al. (2014a; 2014b; 2018) concluíram que a integração de algas (Ulva lactuca e

Gracilaria birdiae) na produção de L. vannamei em BFT melhorou significativamente o

crescimento dos animais e a eficiência de utilização do alimento, quando comparado

com a produção de L. vannamei em BFT sem a adição de algas, permitindo reduzir os

níveis de proteína na dieta em cerca de 20%, sem afetar o desempenho do camarão.

Foi ainda possível concluir que a combinação IMTA-BFT permite uma maior redução da

concentração de TAN, NO2, NO3 e fosfatos em comparação com os sistemas de

monocultura de camarão em BFT.

Contreras-Sillero et al. (2020) também verificaram que a produção de L. vannamei em

BFT pode ser otimizada com a integração de equinodermes, como os pepinos-do-mar

(Holothuria inornata), nos sistemas de produção, resultando num aumento da

sobrevivência (de 80% para 92%), bem como do crescimento (de 1.0g para 1.7g) dos

camarões, quando comparado com a produção de L. vannamei em monocultura num

sistema BFT. Para além disso, a taxa de sobrevivência de H. inornata foi de 100%, o

que representa um aumento do rendimento da produção.

De Lima et al. (2020) observaram que a integração de ostras (Crassostrea sp.) em

densidades de 100 e 200 ostras m-2 na produção larvar de L. vannamei em BFT permitiu

controlar os níveis de sólidos suspensos presentes no sistema, sem afetar o

crescimento ou a taxa de sobrevivência dos camarões. Comprovou-se, assim, que a

adição da produção de ostras constitui uma mais valia em termos de produtividade do

sistema, tendo estas alcançado um peso médio final de cerca de 16g e uma taxa de

crescimento de cerca de 4 mm por mês.

Legarda et al. (2019) avaliaram a integração de uma espécie de tainha (Mugil curema)

na produção de L. vannamei em sistema BFT, e demonstraram que os níveis de N

presentes na água foram estatisticamente iguais nos dois sistemas, demonstrando ser

possível produzir uma espécie adicional, no mesmo volume de água, sem que a

qualidade da água seja comprometida. Além disso, verificou-se que a integração de M.

curema na produção de camarão em BFT permitiu aumentar a produtividade total do

sistema (camarão + tainha) em 11,9% quando comparado com a monocultura de L.

vannamei, e que a M. curema tem capacidade de se alimentar de bioflocos, podendo

ser produzida em BFT com alimentação restrita (1 vez por dia com um rácio de 1% a

biomassa inicial) sem prejudicar os parâmetros hematológicos e imunológicos e com

uma taxa de crescimento de 0.51 g por semana.

Num estudo que avaliou os efeitos da adição de amido na produção, qualidade da água

e retorno económico de um sistema IMTA com produção de Spotted scat (Scatophagus


argus), L. vannamei e a planta aquática Ipomoea aquatica, Liu et al. (2014) concluíram

que a adição de amido e a formação de bioflocos resultantes dessa adição de C

orgânico, levou a um aumento da sobrevivência do camarão de 55% no sistema IMTA

sem BFT, para 95% no sistema IMTA-BFT. A combinação IMTA-BFT também teve

efeitos na qualidade da água, tendo-se observado uma redução significativa da

concentração de NO2 e de TAN quando comparados com o sistema IMTA sem BFT. Foi

possível melhorar a produtividade do sistema (0,4 Kg m-3 de biomassa total no sistema

IMTA sem BFT para 0,6 Kg m-3 no sistema IMTA-BFT) e uma diminuição do FCR de

2.37 para 0.88, tendo sido possível aumentar o lucro de produção. Estes dados estão

de acordo aos observados por Poli et al. (2019), em que a integração de S. ambigua na

produção de L. vannamei e O. niloticus num sistema BFT (Fig.13) resultou num aumento

da produção (de 3,99 Kg m-3 para 4,83 Kg m-3), além de permitir uma redução das

concentrações de NO3.

Todos estes estudos comprovam que a complementaridade entre IMTA-BFT bem como

a sua potencialidade, apresenta-se como uma solução mais vantajosa do que a

Fig.13 – Diagrama de fluxo, evidenciando a produção integrada de camarão (Litopenaeus vannamei) com tilápia

(Oreochromis niloticus) e sarcocornia (Sarcocornia ambigua) em sistema BFT. Por ação da gravidade, a água flui do

tanque onde são produzidas as tilápias, para uma bancada hidropónica onde se produz S. ambigua. Os nutrientes

presentes na água, provenientes do sistema onde se produzem as tilápias, servem de alimento para as plantas

aquáticas. De seguida, a água passa para o tanque onde se encontram os camarões, que se alimentam dos

nutrientes resultantes da atividade de O. niloticus e dos bioflocos produzidos no sistema. O tanque dos camarões

possui um sistema de arejamento para manter os bioflocos em suspensão e a água, assim como os bioflocos,

regressam para o tanque onde se encontram as tilápias, através de uma bomba de circulação de água. (Retirado de

Poli et al., 2019).


utilização destas técnicas em separado, resultando numa melhoria da produção e,

consequentemente, num aumento da margem de lucro (Mendoza-López et al., 2017).

Esta complementaridade dos dois sistemas de produção só recentemente começou a

ser avaliada, sendo essencial um maior esforço de investigação para identificar as

espécies mais propícias a integrar um sistema de produção IMTA-BFT.


4.2. Espécies sugeridas para produção num sistema

IMTA-BFT

Para selecionar as espécies mais apropriadas à produção num sistema IMTA-BFT é

necessário ter em consideração os critérios de seleção de ambas as técnicas de

produção, ou seja, as espécies precisam de se adaptar à co-produção com outros

organismos e, ao mesmo tempo, adaptar-se ao sistema BFT. É de extrema importância

que a combinação entre espécies a produzir seja em proporções adequadas, de forma

a maximizar a produção e a qualidade da água, já que esta depende em grande medida

do equilíbrio de densidades entre as espécies produzidas, do volume de bioflocos e da

adição de ração e da fonte de C, para garantir uma eficiente eliminação de TAN (Neori

et al., 2000; Klinger & Naylor, 2012; Alexander et al., 2015; Al-Hafedh et al., 2015;

Martins, 2017).

Na Tabela 2 encontram-se descritas as espécies utilizadas em estudos com aplicação

de sistemas IMTA-BFT, segundo a compilação de Ulloa Walker et al. (2020). Até à data,

as espécies produzidas em sistemas IMTA-BFT são maioritariamente espécies tropicais

ou subtropicais (Ulloa Walker et al., 2020), não nativas de Portugal ou mesmo da Europa

(Barrington et al., 2009). Uma das exceções são espécies do género Mugil, como é o

caso de M. cephalus, que além de serem comuns em águas tropicais e subtropicais,

também habitam águas temperadas, nomeadamente no mar Mediterrâneo e no Oceano

Atlântico (FAO, 1995). Espécies do género Mugil têm potencial para ser integradas em

sistemas IMTA-BFT, pois alimentam-se de detritos (microrganismos, agregados de

algas, bactérias, ciliados, rotíferos) presentes na superfície de substratos rochosos ou

plantas (Mondal et al., 2015), podendo, desta forma, alimentar-se de bioflocos, já que

apresentam uma composição semelhante. Além disso, as espécies do género Mugil

adaptam-se bem à produção em BFT, uma vez que toleram concentrações de sólidos

até 700 mg/L (Rocha, 2012) e são espécies eurialinas, podendo ser produzidas em água

doce ou em águas hipersalinas, e são também euritérmicas, tolerando temperaturas

entre 13 e 33ºC (Vasconcelos-Filho et al., 2009; Whitfield et al., 2012). A sua integração

em sistemas IMTA também se encontra bem documentada, podendo ser utilizada como

espécie de nível trófico inferior, a ser produzida com espécies de níveis tróficos

superiores, como o camarão (Legarda et al., 2019; Borges et al., 2020) ou espécies de

peixes carnívoros, como a Dourada (Sparus aurata) ou o Robalo Europeu

(Dicentrarchus labrax) (Shpigel et al., 2016).


Tabela 2 – Aplicação de BFT em policulturas ou sistemas de aquacultura multitrófica

integrada (IMTA) baseado nos dados publicados de acordo com as referências

bibliográficas disponíveis até à data (Adaptado de Ulloa Walker et al., 2020).

Cunha et al. (2019) demonstraram que a Tainha (M. cephalus) teve melhor desempenho

em sistemas IMTA com a presença de ostras (Crassostrea gigas) e de macroalgas (Ulva

sp.) do que em monocultura. Ambas as espécies integradas na produção de M. cephalus

são espécies de interesse para a aquacultura Europeia (Barrington et al., 2009;

European Commission, 2016) pelo que a sua integração num sistema IMTA-BFT parece

promissora.

As ostras (Crassostrea sp.) são também boas candidatas a serem produzidas num

sistema IMTA-BFT devido à sua resistência à presença de sólidos suspensos na água,

e pelo facto de, ao se alimentarem dos bioflocos, poderem melhorar significativamente

a qualidade da água (Ward, 1996; Martínez-Cordova & Martínez-Porchas, 2006; De

Família Espécies Referência bibliográfica

Penaeidae

Mugilidae

Litopenaeus vannamei

Mugil curema

Legarda et al., 2019

Penaeidae

Cichlidae

Amaranthaceae


Oreochromis niloticus

Sarcocornia ambigua

Poli et al., 2019

Cichlidae

Cyprinidae

Clarias gariepinus

Hypsibarbus wetmorei ♂ x

Barboides gonionotus ♀

Dauda et al., 2018

Palaemonidae

Cichlidae

Macrobrachium rosenbergii


Asaduzzaman et al., 2009; Reinoso,

2016

Characidae

Cichlidae

Piaractus brachypomus


Bru, 2016

Penaeidae

Scatophagidae


Scotophagus argus

Liu et al., 2014

Cyprinidae

Aristichthys nobilis Hypophthalmichthys molitrix

Cyprinus carpio

Zhao et al., 2014

Palaemonidae

Cyprinidae

Macrobrachium rosenbergi

Catla catla

Labeo rohita

Prajith, 2011


Lima et al., 2020). Tanto a tainha como a ostra são espécies extrativas, pelo que existe

a possibilidade de poderem integrar a produção de uma espécie de nível trófico superior,

como, por exemplo, um peixe carnívoro.

Dada a importância do Robalo Europeu e da Dourada na aquacultura Portuguesa e

Europeia (Valente et al., 2011; European Commission, 2016; Gutiérrez et al., 2020), a

sua integração num sistema IMTA-BFT, como espécies de nível trófico superior, merece

ser avaliada, já que a produção em BFT poderá permitir uma diminuição dos custos de

produção, ao reduzir os custos com o tratamento de água. No melhor dos casos, poderá

também permitir uma diminuição do teor de proteína das dietas ou do número de

alimentações diárias, caso estas espécies tenham capacidade de se alimentar dos

bioflocos presentes no sistema. Ambas as espécies, sendo carnívoras, apresentam

necessidades proteicas elevadas (Peres & Oliva-Teles, 1999; Moreira et al., 2008), o

que representa um impacto negativo nos custos em dieta, uma vez que a proteína é o

ingrediente mais caro presente nas dietas utilizadas em aquacultura (Brú-Cordero et al.,

2017). Desta forma, é da máxima importância, tanto do ponto de vista económico, como

do ponto de vista ambiental, a redução dos níveis de proteína incluídos nas dietas, assim

como, maximizar a sua utilização pelos animais, limitando a quantidade de N excretado

(Brú-Cordero et al., 2017). Para tal, é necessário investigar se estes animais se

conseguem alimentar dos bioflocos, uma vez que a produção destas espécies em BFT

ainda não foi alvo de estudo. Mesmo que não tenham capacidade de se alimentarem

dos bioflocos, ambos são passiveis de ser produzidas em IMTA (MacDonald et al., 2013;

Shpigel et al., 2016; Neori et al. 2017), por isso há potencial para serem produzidos em

IMTA-BFT. Estas espécies poderiam ser integradas com a produção de M. cephalus e

C. gigas, que se alimentariam dos bioflocos, o que permitiria um aumento do rendimento

da produção. Em termos de fatores abióticos, M. cephalus, D. labrax e S. aurata são

espécies eurialinas e euritérmicas, pelo que podem ser produzidas dentro de uma larga

gama de valores de salinidade e temperatura. A Dourada ainda que mais sensível a

baixas temperaturas, sendo o seu limite mínimo de temperatura letal de 4°C (Colloca &

Cerasi, 2005), também apresenta potencial para ser incluída numa produção em IMTA-

BFT com M. cephalus e C. gigas. No caso de C. gigas apesar de tolerar diferentes

valores de temperatura (3-35ºC), necessita de valores de salinidade elevados (16-30

ppt), pelo que a integração destas espécies num sistema IMTA-BFT terá de ter em conta

estes valores (Mann et al., 1991; Vasconcelos-Filho et al., 2009; Whitfield et al., 2012;

FAO, 2018; Campos, 2019).

Em termos de moluscos, além das ostras, os mexilhões destacam-se atualmente como

os mais produzidos na Europa, sendo esta o segundo maior produtor de mexilhões do

mundo, com as espécies Mytilus edulis ou M. galloprovincialis a apresentarem um alto


potencial para integrarem produções em IMTA (Sarà et al., 2009; Rosa et al., 2020).

Esse potencial resulta do facto de serem filtradores, alimentando-se naturalmente de

plâncton, pelo que estão adaptados, também, a alimentar-se de restos de alimento

desperdiçados pelos organismos de níveis tróficos superiores, como sejam a Dourada

e o Robalo Europeu (Ren et al., 2012). Desta forma, espécies do género Mytilus

poderão, em teoria, integrar um sistema IMTA-BFT e consumir os bioflocos presentes

no sistema.

Em termos de condições de produção, a temperatura ótima de crescimento de M. edulis

encontra-se entre 10 e 20ºC (Khan et al., 2006) e adapta-se a uma ampla gama de

salinidades (5-34ppt), mas em salinidades abaixo de 8ppt apresentam taxas de

crescimento reduzidas devido ao stress fisiológico (Kautsky, 1982; Remane & Schlieper,

1971; Vuorinen et al., 2002; Maar et al., 2015). No que diz respeito a M. galloprovincialis,

esta espécie prefere salinidades mais elevadas (>35ppt) do que M. edulis (His et al.,

1989; Riisgård et al., 2013; Zbawicka et al., 2014; Maar et al., 2015) e também

temperaturas mais elevadas, apresentando um crescimento ótimo entre 20 e 25ºC (His

et al., 1989; Peharda et al., 2007). Tendo em conta estes fatores abióticos, estas

espécies podem ser produzidas em IMTA-BFT em conjunto com a Dourada ou com o

Robalo Europeu.

Da mesma forma, a produção de ameijoa do género Ruditapes, especialmente a

Ameijoa Europeia (R. decussatus) muito vendida em Portugal e na Europa (European

Commission, 2016), terá também, em teoria, capacidade de se alimentar de bioflocos,

pelo que a sua integração em sistemas IMTA-BFT parece promissora. Esta espécie

tolera salinidades de 20 a 40ppt e a temperatura ideal para o crescimento é de 20-22°C,

sendo que a temperaturas abaixo de 12°C, a espécie não cresce (Vilela, 1950; Matias,

2013).

No que toca à inclusão de detritívoros em sistemas IMTA-BFT, Contreras‐Sillero et al.

(2020) demonstraram ser vantajoso produzir L. vannamei em IMTA-BFT com Holothuria

inornata, tendo-se verificado uma melhoria no crescimento de L. vannamei. Estas

evidências revelam que os pepinos-do-mar podem ser alimentados com bioflocos, pelo

que são passíveis de ser produzidos em IMTA-BFT. Apesar dos bons resultados de H.

inornata, esta é uma espécie tropical, não sendo endémica de Portugal nem da Europa.

No entanto, existem outras espécies de pepinos-do-mar endémicas com interesse para

a aquacultura Portuguesa e também Europeia, como é o caso de H. forskali e H.

arguinensis.

MacDonald et al. (2013) verificaram que o pepino-do-mar Holothuria forskali consumia

os resíduos das dietas de Robalo Europeu (D. labrax) de forma eficaz, sendo uma boa

escolha para integrar num sistema IMTA-BFT. Dado o seu elevado valor económico,


estas espécies poderão ser bons candidatos à produção em IMTA-BFT juntamente com

o Robalo Europeu ou a Dourada. Ao alimentarem-se dos bioflocos, os pepinos-do-mar

permitirão, à partida, que a concentração dos sólidos suspensos não ultrapasse os

níveis suportados pelo Robalo Europeu ou a Dourada. Em termos abióticos, os pepinos-

do-mar são sensíveis a níveis baixos de temperatura (<15) e salinidade (<32pp)

(Domínguez-Godino & González-Wangüemert, 2019), pelo que a sua produção em

IMTA-BFT com M. edulis não será a melhor opção, visto que apresentam necessidades

abióticas diferentes, mas a sua integração com o Robalo Europeu ou a Dourada e com

a Ameijoa Europeia poderá ser uma opção. Neste caso, o Robalo Europeu ou a Dourada

seriam as espécies alimentadas com ração e a ameijoa alimentar-se-ia da matéria

orgânica em suspensão, incluindo os bioflocos, enquanto que o pepino-do-mar

alimentar-se-ia da matéria orgânica presente no sedimento, incluindo os bioflocos.

A integração de macroalgas em sistemas IMTA-BFT também aparenta ser vantajosa,

quer a nível ecológico, como económico. Brito et al. (2014a; 2014b) concluíram que a

produção conjunta de L. vannamei e de algas vermelhas do género Gracilaria ou de

algas verdes do género Ulva num sistema IMTA-BFT permitiu aumentar o crescimento

do camarão, a utilização da ração, e melhorar a qualidade da água, apresentando

menores níveis de TAN, NO2, NO3 e fosfatos, em comparação com os sistemas de

monocultura de camarão em BFT. Estas espécies de macroalgas são endémicas de

Portugal e da Europa e apresentam elevado interesse comercial, principalmente

espécies do género Gracilaria, sendo utilizadas na indústria de ficocolóides (Peng et al.,

2009). Outro género de alga candidato à produção em IMTA-BFT é o género Porphyra,

devido ao seu elevado valor comercial (Silva et al., 2015) e a sua elevada capacidade

de biorremediação (Pereira et al., 2006). Estas espécies podem ser integradas em

sistemas IMTA-BFT e diminuir os níveis de compostos azotados e fosfatados presentes

no sistema, além de, em caso de necessidade, poderem servir como fonte extra de

alimento para os organismos detritívoros, como a tainha ou o pepino-do-mar. Em termos

abióticos, as espécies de algas dos géneros mencionados têm, habitualmente, um

crescimento ótimo a 35ppt de salinidade e toleram diferentes valores de temperatura,

pelo que são ótimas candidatas para a integração em sistemas IMTA-BFT (Raikar et al.,

2001; Choi et al., 2006). Existem espécies que toleram temperaturas mais elevadas,

como G. verrucosa que cresce a 35ºC e G. chorda que tem um crescimento ótimo a 25-

30ºC, enquanto outras espécies toleram temperaturas muito baixas, como P. yessoensis

e U. linza, que crescem a 0ºC (Yamamoto et al., 1991; Choi et al., 2006; Kim et al.,

2010). De um modo geral, a maioria das espécies endémicas de Portugal e da Europa,

como são exemplo, a P. dioica e U. lactuca, têm um crescimento ótimo a temperaturas


entre 10-20ºC (Steffensen, 1976; Raikar et al., 2001; Choi et al., 2006; Pereira et al.,

2006; Kim et al., 2007).

Mediante a informação recolhida, a combinação de espécies sugeridas a serem

produzidas num sistema IMTA-BFT, tendo por base espécies com particular interesse

para a aquacultura Portuguesa e Europeia e os fatores abióticos (temperatura e

salinidade) destas regiões, são as seguintes:

✓ Sparus aurata (Dourada) – Mugil cephalus (Tainha) – Crassostrea gigas (Ostra-

do-Pacífico) – Ulva lactuca (Alface-do-mar)

✓ Dicentrarchus labrax (Robalo Europeu) – Mugil cephalus (Tainha) – C. gigas

(Ostra-do-Pacífico) – Gracilaria birdiae (Alga vermelha)

✓ D. labrax (Robalo Europeu) – Holothuria forskali (Pepino-do-mar) – Ruditapes

decussatus (Ameijoa-Europeia) – Ulva lactuca (Alface-do-mar)

✓ S. aurata (Dourada) – M. cephalus (Tainha) – R. decussatus (Ameijoa-Europeia)

– G. birdiae (Alga vermelha)

✓ D. labrax (Robalo Europeu) – M. cephalus (Tainha) – Mytilus edulis (Mexilhão-

comum) – U. lactuca (Alface-do-mar)

✓ S. aurata (Dourada) – R. decussatus (Ameijoa-Europeia) – Porphyra dioica (Alga

vermelha)

✓ S. aurata (Dourada) – M. galloprovincialis (Mexilhão-do-Mediterrâneo) – H.

arguinensis (Pepino-do-mar) – P. dioica (Alga vermelha)


5. Conclusão e perspetivas futuras

Com o crescente desenvolvimento da aquacultura, acrescem também as preocupações

com a sua sustentabilidade e gestão de recursos, em especial no que toca à eficiência

de utilização dos nutrientes e aos impactos ambientais causados pelos seus efluentes.

Espera-se que a produção em aquacultura seja capaz de aumentar a sua rentabilidade

e de oferecer maior diversidade e qualidade de produtos, enquanto se torna

ecologicamente mais eficiente e sustentável (Da Costa Rainha, 2018).

A Aquacultura Multitrófica Integrada (IMTA) constitui um sistema de produção

alternativo, environmentally friendly, economicamente lucrativo e mais socialmente

aceitável, que satisfaz estas necessidades, mas cuja gestão apresenta ainda alguns

constrangimentos (Barrington et al., 2009; Alexander et al., 2015).

Da mesma forma, a Tecnologia de Biofloco (BFT) é uma técnica de produção de

aquacultura que, não só leva a uma redução dos impactos ambientais, mas também

permite aumentar a produção, a resistência dos organismos a doenças e aumentar os

lucros para os aquacultores, uma vez que permite reduzir o FCR e os custos com

alimentação (Faizullah et al., 2019; Dauda 2020).

A BFT pode ser combinada com produções em IMTA, de forma a permitir uma maior

eficácia no tratamento da água, disponibilidade de alimento e, consequentemente, um

aumento do crescimento e da produção em regime intensivo (Rahman et al., 2008; Crab

et al., 2012). Neste género de sistema de produção, os bioflocos produzidos em BFT

podem servir como alimento para as espécies de diferentes níveis tróficos da produção

em IMTA, permitindo aumentar a eficiência de utilização dos nutrientes e, ao mesmo

tempo, manter a concentração de sólidos suspensos na água em níveis adequados ao

crescimento dos organismos produzidos (La Macchia Pedra et al., 2017). Esta

abordagem permite um uso mais completo dos recursos do que as duas técnicas em

separado (Crab et al., 2012; Liu et al., 2014; Farooqi & Qureshi, 2018), originando uma

maior produtividade e uma maior margem de lucro (Poli et al., 2018; Legarda et al.,

2019).

Apesar da combinação entre IMTA e BFT ser vantajosa do ponto de vista ambiental e

económico, a sua implementação ainda se encontra em investigação e é necessária

mais informação acerca desta complementaridade, nomeadamente se as espécies de

níveis tróficos inferiores (filtradores e detritívoros) conseguem atingir elevadas taxas de

crescimento com a alimentação restrita a bioflocos e aos restos de alimento e fezes

produzidas pelas espécies de nível trófico superior. Além disso, também é necessário

determinar para cada espécie qual a concentração de bioflocos necessária para a sua


produção, de forma a garantir que o volume de bioflocos consumidos não ultrapassa a

taxa de crescimento dos bioflocos, para permitir a manutenção da qualidade da água do

sistema.

Um dos aspetos a ter em conta para que os sistemas IMTA-BFT sejam possíveis a nível

comercial passa por selecionar espécies que apresentem as mesmas necessidades em

termos de fatores abióticos (temperatura e salinidade) e que se complementem nos

diferentes níveis tróficos, de forma a evitar a ocorrência de competição por recursos

(Zamora et al., 2018). Assim, tendo em conta estes fatores e as espécies com especial

interesse para a aquacultura Portuguesa, sugere-se como passo seguinte a realização

de ensaios experimentais que comparem a produção, num sistema IMTA-BFT, de D.

labrax (Robalo Europeu), R. decussatus (Ameijoa-Europeia) e G. birdiae (Alga

vermelha), com a produção num sistema IMTA incluindo as mesmas espécies, e com a

produção em monocultura de Robalo Europeu, de forma a avaliar as produtividades dos

diferentes sistemas.


6. Referências bibliográficas

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Aplicação da tecnologia de biofloco num sistema IMTA: O