8
Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi T. POPE 1 , E. CROXSON 1 , J. K. PELL 2 , H. C. J. GODFRAY 1 and C. B. MU È LLER 1 1 NERC Centre for Population Biology and Department of Biology, Imperial College at Silwood Park, Ascot and 2 Plant and Invertebrate Ecology Division, IACR-Rothamsted, Harpenden, U.K. Abstract. 1. Motivated by a community study on aphids and their fungal pathogens, three hypotheses were tested experimentally to investigate the influence of the fungal pathogen, Erynia neoaphidis RemaudieÁre and Hennebert, on aphid population and community ecology. 2. Field experiments were performed in 2 years to test whether two susceptible aphid species on different host plants might interact through the shared fungal pathogen. No strong pathogen-mediated indirect interactions (apparent competi- tion) between populations of pea aphid Acyrthosiphon pisum Harris and nettle aphid Microlophium carnosum Buckton were detected. 3. In the first of the field experiments, pea aphids exposed to the fungus showed a weak tendency to produce more winged dispersal morphs than control popula- tions not exposed to the fungus. In a laboratory test, however, no support was found for the hypothesis that the presence of volatiles from fungus-infected cadavers promotes production of winged offspring. 4. The response of the pea aphid parasitoid Aphidius ervi Halliday to colonies containing hosts infected 1 and 3 days previously was assessed. Wasps initiated fewer attacks on 1-day-old infected colonies than on healthy colonies, with the numbers on 3-day-old fungus-infected colonies intermediate. Key words. Aphid, apparent competition, fungal pathogen, induced defence, intra-guild predation, natural enemies, parasitoid. Introduction Most organisms are attacked by pathogens that may have a significant effect on their abundance and persistence in the environment. Pathogen attack on one species can affect other members of the community, either because they share the same pathogen or because they interact, directly or indirectly, with the focal species and hence are affected by changes in its abundance. While indirect effects mediated by pathogens have long been known to be important in natural environments (e.g. Price et al., 1986, 1988; Dobson & Crawley, 1994), rather few studies have explored how pathogens may influence insect communities. Three sets of experiments designed to explore the role of fungal patho- gens in aphid population and community ecology are reported here. These three sets of experiments tested (1) whether the population dynamics of two species of aphid on different host plants are linked by a shared fungal patho- gen, (2) whether the presence of the pathogen affects the production of winged dispersal morphs by individual aphids, and (3) whether the presence of the pathogen influ- ences the behaviour of another major aphid natural enemy, a hymenopteran parasitoid. If an increase in the abundance of one species has a negative effect on the abundance of another because of a shared natural enemy, apparent competition is said to occur (Holt, 1977, 1984). Many authors have argued that appar- ent competition is an important structuring force in insect communities (Jeffries & Lawton, 1984; Holt & Lawton, Correspondence: Christine MuÈller, The Zoological Society of London, Institute of Zoology, Regent's Park, London NW1 4RY, U.K. E-mail: [email protected] Ecological Entomology (2002) 27, 196±203 196 # 2002 The Royal Entomological Society

Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

  • Upload
    c-b

  • View
    212

  • Download
    0

Embed Size (px)

Citation preview

Page 1: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

�������� �������� ��� ��� � ������� � �������� ��� ������ ������� ������ �������� ��� ������������� ��� ��� ����� ��������� ����� ����

� � ���� � � � � ����� � � � � � ���� � � � � � � � ������ � ���

� � � � ��� ��� � ���� ���� � !" �"#$%��&"� �&"%"'( ��� ��#� �)��� "! �&"%"'(� *)#� &�% �"%%�'�

�� �&%+""� �� ,� �-."� ��� ��%��� ��� *�/� ��0 ��� �."%"'( �&/&-&"�� *��1"�2�)-���� �� #������ ����

��������� �� �"�&/���� 0( � ."))$�&�( -�$�( "� �#2&�- ��� �2�& !$�'�%#��2"'��-� �2 �� 2(#"�2�-�- +� � ��-��� �3#� &)����%%( �" &�/�-�&'��� �2� &�!%$��.�"! �2� !$�'�% #��2"'��� ������ �������� �)�$�&�4 � ��� �����0� �� "��#2&� #"#$%��&"� ��� ."))$�&�( �."%"'(��� �&�%� �3#� &)���- +� � #� !" )�� &� � (�� - �" ��-� +2��2� �+" -$-.�#�&0%�

�#2&� -#�.&�- "� �&!!� ��� 2"-� #%���- )&'2� &��� �.� �2 "$'2 �2� -2� �� !$�'�%#��2"'��� �" -� "�' #��2"'��1)��&���� &��& �.� &��� �.�&"�- 5�##� ��� .")#��&1�&"�6 0��+��� #"#$%��&"�- "! #�� �#2&� ��������� ���� �� &- ��� ����%��#2&� ���������� �������� �$.,�"� +� � ����.����7� *� �2� !& -� "! �2� !&�%� �3#� &)���-� #�� �#2&�- �3#"-�� �" �2� !$�'$- -2"+�� �

+��, ������.( �" # "�$.� )" � +&�'�� �&-#� -�% )" #2- �2�� ."�� "% #"#$%�1�&"�- �"� �3#"-�� �" �2� !$�'$-� *� � %�0" ��" ( ��-�� 2"+�/� � �" -$##" � +�-!"$�� !" �2� 2(#"�2�-&- �2�� �2� # �-��.� "! /"%��&%�- ! ") !$�'$-1&�!�.���.���/� - # ")"��- # "�$.�&"� "! +&�'�� "!!-# &�'�8� �2� �-#"�-� "! �2� #�� �#2&� #� �-&�"&� ����� ���� ��%%&��( �" ."%"�&�-

."���&�&�' 2"-�- &�!�.��� � ��� 7 ��(- # �/&"$-%( +�- �--�--��� 9�-#- &�&�&����!�+� ����.,- "� �1��(1"%� &�!�.��� ."%"�&�- �2�� "� 2��%�2( ."%"�&�-� +&�2 �2��$)0� - "� 71��(1"%� !$�'$-1&�!�.��� ."%"�&�- &��� )��&����

��� ���� �#2&�� �##� ��� .")#��&�&"�� !$�'�% #��2"'��� &��$.�� ��!��.��&�� �1'$&%� # ����&"�� ���$ �% ���)&�-� #� �-&�"&��

����������

�"-� " '��&-)- � � ����.,�� 0( #��2"'��- �2�� )�( 2�/�

� -&'�&!&.��� �!!�.� "� �2�& �0$����.� ��� #� -&-���.� &� �2���/& "�)���� ���2"'�� ����., "� "�� -#�.&�- .�� �!!�.�"�2� )�)0� - "! �2� ."))$�&�(� �&�2� 0�.�$-� �2�(

-2� � �2� -�)� #��2"'�� " 0�.�$-� �2�( &��� �.�� �& �.�%(" &��& �.�%(� +&�2 �2� !".�% -#�.&�- ��� 2��.� � � �!!�.���0( .2��'�- &� &�- �0$����.�� 92&%� &��& �.� �!!�.�- )��&����

0( #��2"'��- 2�/� %"�' 0��� ,�"+� �" 0� &)#" ���� &����$ �% ��/& "�)���- 5��'� � &.� �� ���� �:;<� �:;;= �"0-"�> � �+%�(� �::86� ��2� !�+ -�$�&�- 2�/� �3#%" �� 2"+

#��2"'��- )�( &�!%$��.� &�-�.� ."))$�&�&�-� �2 �� -��- "!�3#� &)���- ��-&'��� �" �3#%" � �2� "%� "! !$�'�% #��2"1'��- &� �#2&� #"#$%��&"� ��� ."))$�&�( �."%"'( � �

�#" ��� 2� �� �2�-� �2 �� -��- "! �3#� &)���- ��-���5�6 +2��2� �2� #"#$%��&"� �(��)&.- "! �+" -#�.&�- "! �#2&�"� �&!!� ��� 2"-� #%���- � � %&�,�� 0( � -2� �� !$�'�% #��2"1

'��� 5�6 +2��2� �2� # �-��.� "! �2� #��2"'�� �!!�.�- �2�# "�$.�&"� "! +&�'�� �&-#� -�% )" #2- 0( &��&/&�$�%�#2&�-� ��� 576 +2��2� �2� # �-��.� "! �2� #��2"'�� &�!%$1

��.�- �2� 0�2�/&"$ "! ��"�2� )�?" �#2&� ���$ �% ���)(�� 2()��"#�� �� #� �-&�"&��

*! �� &�. ��-� &� �2� �0$����.� "! "�� -#�.&�- 2�- ���'��&/� �!!�.� "� �2� �0$����.� "! ��"�2� 0�.�$-� "! �

-2� �� ���$ �% ���)(� �##� ��� .")#��&�&"� &- -�&� �" "..$ 5�"%�� �:@@� �:;86� ���( �$�2" - 2�/� � '$�� �2�� �##� 1��� .")#��&�&"� &- �� &)#" ���� -� $.�$ &�' !" .� &� &�-�.�

."))$�&�&�- 5 �!! &�- > ��+�"�� �:;8= �"%� > ��+�"��

�" �-#"����.�A �2 &-�&�� �$� %%� � �2� B""%"'&.�% �".&��( "!

�"��"�� *�-�&�$�� "! B""%"'(� �'���C- �� ,� �"��"� �9� 8��

���� �1)�&%A .2 &-�&���)$�%%� D&"E��.�$,

���������� ���������� 5�FF�6 ��� �:<G�F7

�:< � �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(

Page 2: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

�::7� �::86 �2"$'2 �3#� &)����% �/&���.� &- � � 5�2����"�> �"�-�%%� �FFF6� �#2&�- !���&�' "� �&!!� ��� 2"-� #%���-."$%� &��� �.� �2 "$'2 -2� �� # ����" -� #� �-&�"&�-� "

#��2"'��- 5�$� %%� > �"�! �(� �:::�6� 9" ,&�' +&�2 ��"%�1!&�%� ."))$�&�( "! �#2&�- &� �2� -"$�2 "! ��'%���5�$� %%� �� ���� �:::6� �##� ��� .")#��&�&"� 0��+��� �#2&�-

)��&���� 0( # ����" - 0$� �"� 0( #� �-&�"&�- 2�- 0�����)"�-� ���� 5�$� %%� > �"�! �(� �::@� �:::0= "�� �� �����::;6� �� �-&�"&� �0$����.�- )�( 0� ���� )&��� 0(

-�."��� ( #� �-&�"&�-� +2&.2 )�( )��&��� �##� ��� .")1#��&�&"� 0��+��� # &)� ( #� �-&�"&�- 5�" &- �� ���� �FF�6��2� !$�'�% #��2"'�� ������ �������� 2�- 0��� �." ���

! ") )��( -#�.&�- "! �#2&� ��� -" ."$%� 0� &�/"%/�� &��##� ��� .")#��&�&"� 5�$� %%� �� ���� &� # �#�6� �%�2"$'2 �2��2�" ( "! &��& �.� �!!�.�- /&� #��2"'��- &- +�%% ��/�%"#��5�"%� > �&.,� &�'� �:;H= ��'"� > �"+� -� �::H= �$�-"� >

� ���)��� �::;6� �2� "�%( �3#� &)���- &�/"%/&�' &�/� ��10 ���- ."�.� � -2� �� /& $-�- "! &-"#"�- 5� "--2"%E� �::�6��� # "�"E"�� #� �-&��- "! )"-I$&�"�- 5�"#�%��� > � �&'�

�::�6� �"�2 -�$�&�- �#" ��� �2�� � -#�.&�- -$!!� - ! ")0�&�' &� .%"-� # "3&)&�( �" � -�."�� -#�.&�- &�!�.��� 0( �."))"� #��2"'���

�2� !& -� !&�%� �3#� &)��� -$''�-��� � #"--&0%� )�.2��&-)!" �2� �&!!� ��.�- &� #"#$%��&"� �(��)&.- "! "�� -#�.&�- "!�#2&�� ��-#&�� �2� %� '� �)"$�� "! /� &��&"�� �2� �!" �� �2�-�."�� -�� "! �3#� &)���- &�/�-�&'���� +2��2� &��&/&�$�%

�#2&�- �-#"�� �" �2� "�"$ "! #��2"'��- 0( &�. ��-&�' �2�# "�$.�&"� "! +&�'�� )" #2-� �2&- +"$%� 0� �� �3�)#%� "!� �(#� "! &��$.&0%� ��!��.� 0�.�$-� &� �%%"+- �2� �#2&�

.%"��� �2� �%�/��� $�&� "! -�%�.�&"�� �" �-.�#� � ���$ �%���)( 0( )&' ��&�' �" ��� ."%"�&-&�' ��+ #%���-� �$.2� �&�1)��&���� �-#"�-�- 59""��"�� �::86 �" ���$ �% ���)&�-

)�( �%-" 0� &�/"%/�� &� �##� ��� .")#��&�&"� ��� "�2� &��& �.� &��� �.�&"�- 0��+��� �#2&�- 5�$� %%� > �"�! �(��:::�6� �#2&�- # "�$.� +&�'�� )" #2- &� �-#"�-� �"

���� &" ��&�' ��/& "�)����% ."��&�&"�-� -$.2 �- ��.%&��- &�#%��� I$�%&�( " ��)#� ��$ � 5������� �:HH= �$�2� %�����:<@� �:<:6� 0$� +&�' )" #2 # "�$.�&"� )�( �%-" 0��!!�.��� 0( &��� �.�&"�- +&�2 "�2� " '��&-)- -$.2 �-

)$�$�%&-�&. ���-� #� �-&�"&�-� ��� # ����" - 5�$� %%� �� �����FF�6� �+" �.��� -�$�&�- 2�/� -2"+� &�. ��-�� +&�'��)" #2 # "�$.�&"� 0( �#2&� ."%"�&�- +2�� .2�%%��'�� 0(

."..&��%%&� # ����" - 5�&3"� > �'� +�%�� �:::= 9�&--� �� ���� �:::6� �2� �#2&�- � � # "0�0%( �-#"��&�' �"�2� ,�& ")"�� � �&%- "! �2� # ����" 5�&3"� >

�'� +�%�� �:::6� �- -&)$%���� # ����" �&-�$ 0��.� !�&%���" # "�$.� �2� -�)� .2��'�- &� +&�' &��$.�&"� 59�&--� �� ���� �:::6� �� /�%% ��� �"%% �&� 5�:::6 � '$�� �2�� &��$1

.&0%� ��!��.�- � � )"-� %&,�%( �" �/"%/� +2�� ���$ �% ���)(����., &- $�# ��&.��0%� ��� 2�- -�/� � ."�-�I$��.�-� �������������� )���- 0"�2 �2�-� ."��&�&"�-� �#&E""�&.- .��.�$-� +&��-# ��� )" ��%&�( 5��'� �%� � > �&%�� � �:;:6

0$� � � & �'$%� � #� �%( 0�.�$-� �2� !$�'$- �I$& �- 2&'22$)&�&�( !" �!!&.&��� � ��-)&--&"� ��� #� �%( 0�.�$-� �2���)#" �% ��� -#��&�% 2��� "'���&�( "! �#2&� #"#$%��&"�-

)���- �2�� )��( ."%"�&�- � � ��/� &�!�.���� *��� �.�&"�-0��+��� � #��2"'�� ��� � #� �-&�"&�� )�)0� - "! �+" "!�2� )�&� '$&%�- "! �#2&� ���$ �% ���)(� +� � -�$�&��

0�.�$-� -� "�' ."���.�&/&�( �)"�' �#2&�- /&� �2�-� '$&%�-+�- !"$�� &� ."))$�&�( -�$�&�- 5�$� %%� �� ���� &� # �#�6��"�2 �2�" ��&.�% 5�".20� ' �� ���� �::F6 ��� �3#� &)����%

5��&� �� ���� �FFF6 -�$�&�- 2�/� -2"+� �2�� 2"-�G#��2"'��G#� �-&�"&� �(��)&.- .�� 0� �3� �)�%( .")#%�3 ��� �2�� �2�"$�.")� ��#���- ! �I$���%( "� # &" &�(A +2��2� �2� #��2"1

'�� " #� �-&�"&� ����.,- !& -�� *� �#2&�-� �2� �%��&/� �&)&�'"! &�!�.�&"� ��� "/&#"-&�&"� &- . $.&�% &� ���� )&�&�'�2� "$�.")� "! ?"&�� #� �-&�"&� ��� #��2"'�� ����.,� �"

�3�)#%�� +2�� �2� ' �-- �#2&�- ���������� �������" �������� ������ � � ����.,�� -&)$%����"$-%( 0( �2� !$�'$-�� �������� ��� �2� #� �-&�"&� ����� ��������� �2�

#��2"'�� +&�- 0�.�$-� &� .�� .")#%��� ��/�%"#)��� !�-�� �2�� �2� #� �-&�"&� 5�"+�%% �� ���� �:;<= �$����-1�"�� � �-�� ���� �::;6� �2� ����2 "! �2� #� �-&�"&� &- �"� .�$-�� 0(�& �.� &�!�.�&"� "! �2� %� /� 0( �2� #��2"'�� 0$� 0( �2�

�%�� �� �$� &�&"��% -���$- ��� # �)��$ � ����2 "! �2� �#2&�2"-� 5� "",-� �::76� �2� #� �-&�"&� &- �0%� �" .")#%��� &�-��/�%"#)��� &� ?"&�� &�!�.�&"�- "�%( &! "/&#"-&�&"� "..$ -

-$!!&.&���%( �� %( 0�!" � !$�'�% &�!�.�&"�� �")��2&�' -&)&%� &- %&,�%( �" 2�##�� &� #�� �#2&�- ��������� �����+2� � �2� )"-� ."))"� #� �-&�"&�� ����� ����� ��,�-

)$.2 %"�'� �" ��/�%"# �2�� �� �������� 5�"!-/��' >��'/� � �:@H= �%� � > �&%�� � �:;:6� �� �-&�"&�- ��$.� �2��&)� �2�( -#��� -�� .2&�' &� #��.2�- +2� � # ���1�" - " # ����" � �.�- � � # �-��� 5��(%" �� ���� �::;6 0$� &�

&- �"� ,�"+� +2��2� �2� # �-��.� "! 2"-�- &�!�.��� 0(#��2"'��- 2�- � -&)&%� �!!�.� "� #� �-&�"&� 0�2�/&"$ �

��������� ��� �����

������ ��� ������ ��������

�2� ��������� ���� #"#$%��&"�- $-�� &� �2� �3#� &1)���- +� � �� &/�� ! ") � .$%�$ � )�&���&��� �� *��1"�2�)-��� �2�� +�- �-��0%&-2�� ! ") �#2&�- ."%%�.���

%".�%%( &� �� �!" �-2& � 5H���� F�96� �#2&�- +� � )�&�1��&��� "� �G�1+��,1"%� �+� ! 0 "�� 0��� -���%&�'- ���������� ./� �2� �$��"� &� .%�� �� -#�3� .�'�-58F� 8F� 8F .)6 �� �H �� &� � �� ;A�< 2 �'&)�� *��&/&�$�%

.%"��- "! #�� �#2&� ."%%�.��� �� �&%+""� �� , 5H���� ��96&� �::; +� � �%-" $-�� ��� )�&���&��� &� �2� -�)� +�(�����%� �#2&�- ���������� �������� +� � ."%%�.��� ! ")

�2� +&%� �� �&%+""� �� , ��� )�&���&��� "�%( ��)#" � &%(&� .$%�$ ��

�$%�$ �- "! �2� !$�'�% #��2"'�� ������ ��������

5&-"%��� �!� ��.� 8� *��1"�2�)-��� ."%%�.�&"�6 +� �)�&���&��� 0( �#����� �� ���� #�--�'� �2 "$'2 #�� �#2&�-�- ��-. &0�� 0( 9&%�&�' 5�:@76� � �-2%( ,&%%�� �#2&�-

&�!�.��� +&�2 �2� !$�'$- +� � �&�2� �)"/�� ! ") �2�2"-� #%��� ��� #%�.�� &� � 2$)&� ��/& "�)��� !" &))��&1��� $-� &� �3#� &)���- " � &�� !" -�" �'� ��� %��� $-�5�!�� �2(� ��&"� �� �F �� ��� �FF� �6� �2� #� �-&�"&�

����� ���� 5� �."�&���6 +�- .$%�$ �� "� #�� �#2&�-!���&�' "� 0 "�� 0���- &� �� -#�3� .�'�- �� �F �� &� ��� ;A�< 2 �'&)�� �2� #� �-&�"&� .$%�$ � +�- &�&�&���� ! ")

� .$%�$ � ."%%�.��� ��� )�&���&��� �� *��1"�2�)-����

����� ���������� ��� � ������ �:@

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7

Page 3: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

-$##%�)����� ���$�%%( +&�2 +&%�1 �� �� &��&/&�$�%- ! ")�&%+""� �� ,�

����� ���������� ��� � (�&� ��"�#2&�&-

���� ������ ���������� ���������� �2� �3#� &)���."�-&-��� "! 8F #%"�- ."���&�&�' #�& - "! �H1.) �&�)���

#"�-� *� ��.2 #�& � "�� #"� +�- #%����� +&�2 -�&�'&�' ����%�- ����� ������ &�!�-��� +&�2 ����%� �#2&� ��� &� �2� "�2� #"�0"�2 0 "�� 0��� ����� ���� ��� '� ��� #�� !���� �������

-���%&�'- &�!�-��� +&�2 #�� �#2&� +� � ' "+�� *� �%% .�-�-�#"#$%��&"�- "! "�� -#�.&�- "! �#2&� +� � )��&#$%���� ����2� �-#"�-� "! �2� "�2� -#�.&�- 5�2� �� '�� �#2&�6 +�-"0-� /��� �2� )��&#$%���� �#2&�- +� � �&�2� &�!�.���

+&�2 �� �������� " +� � $�&�!�.��� ."�� "%-� �2� � +� �!"$ � ���)���-� ��.2 �#%&.���� ��� �&)�-A �� �� '��A #���#2&�� )��&#$%��&"�A &�!�.��� ����%� �#2&�= �� �� '��A #�� �#2&��

)��&#$%��&"�A ."�� "% ����%� �#2&�= �� �� '��A ����%� �#2&��)��&#$%��&"�A &�!�.��� #�� �#2&�= �� �� '��A ����%� �#2&��)��&#$%��&"�A ."�� "% #�� �#2&�� �" �-��0%&-2 �� '�� #"#$%�1

�&"�-� �F ��$%� �#2&�- ! ") �2� %�0" ��" ( .$%�$ � 5#���#2&�6 " ."%%�.��� ! ") �2� +&%� 5����%� �#2&�-6 +� � #%�.��"��" �2� �## "# &��� 2"-� #%���-� �" "0��&� �2� &�!�.���

� ���)���-� �F 2��%�2( �#2&�- +� � #%�.�� "� �2� �## "# &1��� 2"-� #%��� +&�2 �F �#2&�- �2�� 2�� 0��� �3#"-�� �"�� �������� 7��(- �� %&� &� �2� %�0" ��" ( ��� �F -#" $%��1&�' !$�'$-1&�!�.��� .���/� - "� �+" )"&-����� !&%�� #�#� -�

�2� ."�� "% � ���)���- ."�-&-��� "! 8F 2��%�2( �#2&�- 5-" �2���2� � +�- �� �I$�% �$)0� "! %&/� �#2&�- &� �%% )��&#$%����#"#$%��&"�-6 ��� �+" )"&-����� !&%�� #�#� -� �2� # �-��.�

"! &��& �.� �!!�.�- )��&���� 0( �2� !$�'$- +"$%� 0� &��&.����0( ' ���� !$�'�% )" ��%&�( "! �2� �� '�� �#2&� &� � ���)���-� ��� � .")#� �� +&�2 � ���)���- � ��� � �-#�.�&/�%(�

�� �2� 0�'&��&�' "! ��( �::;� 8F �� �) !��.�� !&�%�#%"�- +� � �-��0%&-2�� &� � ' �--%��� �� �&%+""� �� ,��2� #%"�- +� � �� %��-� �F) �#� � �" �/"&� &��� !� ��.�/&� &�!�.�&"$- ."�&�&� 0��+��� �&!!� ��� � ���)���- ���

�#%&.���-� ��& - "! ��?�.��� #"�-� ��.2 +&�2 �2� �� '�� ���)��&#$%���� �#2&� #"#$%��&"�-� +� � #%�.�� &� ��.2 #%"���2� ����%� #%���- $-�� &� �2� �3#� &)��� 2�� HG�F -��)-

��.2 ��� 2�� 0��� � ��-#%����� ! ") �2� +&%� �+��,-0�!" � �2� �3#� &)���� �"�- +&�2 #�� �#2&� #"#$%��&"�-��.2 ."���&��� � -&�'%� #�� ��� � -&�'%� 0��� -���%&�' �2��

+� � 8F ��(- "%�� �"�- +� � #%�.�� &� -�$.� - !&%%�� +&�2+��� ��� �%% #%���- +� � -# �(�� +&�2 +��� ��&%( �" . ����."��&�&"�- "! 2&'2 2$)&�&�(� �%���- +� � -�� .2�� ��&%( ���

��( !$�'$-1&�!�.��� .���/� - "� ."�� "% � ���)���- +� � �)"/��� �- +� � �%% # ����" -� �%�2"$'2 -")� �#2&� %"--�" # ����&"� +�- &��/&��0%�� �2� �3#� &)��� �� !" <+��,-! ") �; ��( �" ; $%( �::;� �$ &�' +2&.2 �&)� �2� �$)0�

"! �()#2�%� +&�'%�-- ��$%�� ��� +&�'�� ��$%� �#2&�- +�-."$���� �/� ( 7 ��(-����� ������ ���������� ���������� �2&- �3#� &)���

+�- 0�-�� "� �2� �::; �3#� &)��� �3.�#� �2�� "�%( � ���1)���- � ��� � +� � ��-���� �2� -�)� !&�%� -&�� +�- $-��+&�2 �7 �#%&.���- "! ��.2 � ���)��� ��� �'�&� ����%� #%���-

�2�� 2�� 0��� � ��-#%����� ! ") �2� +&%� +� � $-�� 0$� &�

�2&- �3#� &)��� "�%( 0��� #%���- +� � $-�� �- �2� 2"-� #%���!" #�� �#2&�-� �� �2� ��� "! ��(� �FF ����%� �#2&�- �2��2�� 0��� ."%%�.��� ! ") %".�% ����%� #��.2�- +� � #%�.��

"� ��.2 ����%� #%���� �2�-� #%���- +� � )"�&�" �� ��&%( ����%% # ����" - ��� #� �-&�"&� )$))&�- +� � �)"/��� ��� $��� �F ��$%� ��� �FF �()#2�% #�� �#2&�- +� � #%�.��

"� �2� 0��� #%���- ���� "� �2� �/��&�' "! �2� -�)� ��(� �+")"&-����� !&%�� #�#� - ��.2 +&�2 !&/� -#" $%��&�' !$�'$-1&�!�.��� .���/� - ! ") .$%�$ �- +� � ����.2�� �" � �����

����%� #%���- 5�6� �&)&%� )"&-����� !&%�� #�#� - +&�2"$�.���/� - +� � ����.2�� �" ."�� "% ����%� #%���- 5�6� �2�-�)� �$)0� "! -#" $%��&�' !$�'$-1&�!�.��� .���/� - +�-����� ��.2 +��,� ��� �#2&� %"--�- &� �2� !& -� ��( +� �

)��� $# 0( ���&�' -$##%�)���� ( �#2&�- �2� !"%%"+&�'��(� �!�� +2&.2 �2� �#2&�- +� � %�!� �" ��/�%"# $��"$.2���3.�#� !" # ����" �)"/�%�

��� �#2&� ."%"�( ��/�%"#)��� +�- )"�&�" �� 0( �." �1&�' �2� �$)0� "! +&�'�� ��$%�� +&�'%�-- ��$%�� ����()#2�% �#2&�- �2�� +�- # �-��� "� ��.2 #%��� �/� ( -�."��

��( ! ") � �" �� $��� �$�'$-1&�!�.��� .���/� - +� � �." ������ �)"/�� ! ") �%% #%���- �3.�#� ����%� #%���- &� � ���1)��� #%"�- 5�6� *� +�- &)#" ���� �" �--�-- +2��2� �2�# �-��.� "! #��2"'��&. !$�'& &�!%$��.�� +&�' )" #2 ���� 1

)&���&"�� ��� +2��2� +&�'�� �#2&�- +� � &�!�.��� 0(!$�'&� 9&�' )" #2 &- ���� )&��� )��� ��%%( 0�!" � �2��#2&� &- 0" � 5�$�2� %���� �:<:6 ��� �� �2� �)0&��� ��)1

#� ��$ �- �." ��� &� �2� �3#� &)��� "�%( �#2&�- 0�.")&�'��$%� ��F ��(- �!�� �2� -�� � "! �2� �3#� &)��� +"$%� 2�/�0��� &�!%$��.�� 0( �2� �3#� &)����% � ���)���� �%% +&�'��

)" #2- �2�� �##�� �� �!�� ��( �F +� � ."%%�.��� ���#%�.�� &��&/&�$�%%( &� .%&# .�'�- "� %�0" ��" ( 0��� #%���-��%% #%���- ��� +&�'�� �#2&�- +� � ,�#� �� �F �� &� � ��

;A�< 2 �'&)�� �!�� H ��(-� �2� "..$ ��.� "! !$�'$-1&�!�.��� .���/� - +�- �." ����

!������� ��� "����� ��� ���#�����

�2� �&) "! �2�-� %�0" ��" ( �3#� &)���- +�- �" �3#"-� #���#2&�- �" "�"$ - �--".&���� +&�2 �#2&�- &�!�.��� 0( !$�'$-50$� �"� �& �.�%( �" !$�'�% ."�&�&�6 �" �/�%$��� +2��2� -$.2

"�"$ .$�- &�!%$��.� �2� ! �I$��.( "! +&�'�� )" #2-��+���(1!"$ �3#� &)����% .2�)0� - +� � ��-&'��� ."�-&-�1&�' "! � #%�-�&. �$0� 7 .) &� �&�)��� � �F .) %"�' �&/&��� 0(

)$-%&� &��" �+" #� �-� ��� -#" $%��&�'� !$�'$-1&�!�.����#2&� .���/� - "� )"&-� !&%�� #�#� +� � #%�.�� &� "��#� � "! �2� .2�)0� ��� �� ��$%� +&�'%�-- �#2&� "� ��

�3.&-�� 0��� %��! "� )"&-� !&%�� #�#� +�- #$� &��" �2�"�2� #� � !" 7 2� �2� �##� ��$- +�- -)�%% ��"$'2 �2��/"%��&%� .2�)&.�%- +"$%� �&!!$-� I$&.,%( �2 "$'2 0"�2 #� �-"! �2� .2�)0� +&�2"$� �& !%"+ �2�� +"$%� 2�/� &-,�� )"/�1

)��� "! ."�&�&�� �!�� ��.2 �3#"-$ �� �2� .2�)0� - +� �+�-2�� +&�2 2"�� -"�#( +��� �2�� +&�2 �%."2"% �" �%&)&����"�"$ � �.�- ! ") �2� # �/&"$- � &�%� *� ."�� "% � ���)���-�

)"&-� !&%�� #�#� +&�2"$� !$�'$-1&�!�.��� .���/� - +�- $-���� &" �" �2� �3#� &)���� -&�'%� �#2&�- 2�� 0��� �� �� &�&-"%��&"� !" "�� .")#%��� '��� ��&"� "� 0��� -���%&�'- ��

�F �� &� � �� ;A�< 2 �'&)� -" �2�� �2�( 2�� �" 2&-�" (

�:; $� !�� �� �%�

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7

Page 4: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

"! . "+�&�'� �!�� �2� �3#� &)���-� �#2&�- +� � �� �� &��&1/&�$�%%( "� � -� &�- "! 0��� -���%&�'-� ��� !" �F��(- �2�! �I$��.( "! +&�'�� ��� +&�'%�-- )" #2- �)"�' �2�&

"!!-# &�'� ��� ��( &�-���.�- "! !$�'�% &�!�.�&"�� +� � �." ���� ��( &�!%$��.� "! �2� � ���)��� &- %&,�%( �" 0�� ��-&��� -" �2� ���� # "�$.�� &� �2� !& -� ��� -�."�� H1��(#� &"�- +� � ���%(-�� -�#� ���%(� �+" �3#� &)���- +� �

#� !" )��A������ ����� ���������� � -&�'%� .%"�� "! #�� �#2&� �2��

2�� # �/&"$-%( 0��� !"$�� �" 0� #� �&.$%� %( -$-.�#�&0%� �"

�� �������� 5�� � & �� ���� �FF�6 +�- $-��� �" �(1�&'2��#2&�- +� � ��-���= �8 +� � $-�� �- ."�� "%-� �8 +� � �3#"-���" �2� "�"$ "! -#" $%��&�' !$�'$-1&�!�.��� .���/� -�

!���� #������ ���������� � "+�&�' ��� #%��� I$�%&�(&�!%$��.� +&�' )" #2 !" )��&"�� ��� �2� &��� �.�&"�0��+��� #%��� I$�%&�( ��� �2� # �-��.� "! !$�'$-1&�!�.���.���/� - "� �2� "..$ ��.� "! �2&- )" #2 +�- �3�)&���

0�.�$-� �3#"-�� �#2&�- )�( "�%( -2"+ �2� �-#"�-� +2��

-� �--��� �-&�' �2� -�)� .%"�� �- 0�!" �� �2� �3#� &)��� +�- �#����� �3.�#� �2�� �7 �#2&�- J�� � ���)��� ��� �� ."�� "%5"�� ."�� "% #%��� �&�� 0�!" � .")#%��&"� "! �2� �3#� &)���

��� +�- �3.%$��� ! ") ���%(-&-6K +� � �� �� "� "%�� �-� �--�� #%���- 571+��,1"%� -���%&�'- +&�2 �&'2� �" �F %��/�-$��� +��� -� �--6 ��� �8 �#2&�- 5�� � ���)��� ��� ��

."�� "%6 +� � �� �� "� ("$�'� � �"�1-� �--�� #%���- 5�+"1%��! -��'� -���%&�' +&�2"$� +��� -� �--6� �2� �--$)#�&"�+�- �2�� ("$�'� -���%&�'- +"$%� 0� "! 2&'2� �$� &�&"��%

I$�%&�( !" �2� �#2&�- �2�� "%�� � -� �--�� -���%&�'-� �!�� �2� �3#� &)���� �#2&�- �� �� "� %"+ I$�%&�( #%���- +� � ��$ ��� �" �2�-� #%���-� +2&%� �#2&�- �� �� "� 2&'2 I$�%&�(

#%���- +� � � ��-!� �� �" ��+ �+"1%��! -��'� -���%&�'-� �2�"%�� � %"+� I$�%&�( #%���- +� � �"� +��� �� �2 "$'2"$� �2��3#� &)����% #� &"� 5� �7 ��(-6 �" &��$.� � "$'2� -� �--�*� ���&�&"� �" �." �&�' �2� �$)0� "! +&�'�� ��� +&�'%�--

"!!-# &�'� �2� ! �-2 +�&'2� "! �2� !& -� �F ��$%� +&�'%�--�#2&�- # "�$.�� +�- �." ����

!���������%������ ������������

�" �3�)&�� +2��2� �2� # �-��.� "! !$�'$-1&�!�.����#2&�- &�!%$��.�� #� �-&�"&� 0�2�/&"$ � �+" �(#�- "! �#2&�

."%"�( +� � �-��0%&-2�� "� +2&.2 �2� #� �-&�"&�- +� ���-���A 5�6 �"#$%��&"�- �2�� +� � �3#"-�� �" -#" $%��&�'!$�'$-1&�!�.��� .���/� - � ��( 0�!" � #� �-&�"&� �%��-�

5��" &�!�.�&"�-� �� ��6� 5�6 #"#$%��&"�- �2�� +� � �3#"-���" .���/� - 7 ��(- 0�!" � #� �-&�"&� �%��-� 5��� &�!�.�&"�-��� ��6� �2� �#2&�- +� � �3#"-�� �" �2� #��2"'�� 0(#%�.&�' �2�) &� � '%�-- /&�% !" 7 2 0�����2 -#" $%��&�'

.���/� - ����.2�� �" )"&-� !&%�� #�#� � �!�� +2&.2 �%%�#2&�- +� � �1&�� "�$.�� "��" �2� !""� #%���� �" ��.2 � ���1)���� ." �-#"��&�' ."�� "% #"#$%��&"�- 5�� < ��.26 +� �

-�� $# &� +2&.2 �#2&�- +� � � ����� &����&.�%%( �3.�#� !" �3#"-$ � �" �2� !$�'$-� �" ��."$ �'� !$�'�% &�!�.�&"�� �%%."%"�&�- +� � )�&���&��� �� 2&'2 2$)&�&�( 0( #%�.&�' ��

&�/� ��� #%�-�&. 0"��%� � "$�� �2� #%���-� �" � ���)��� ���2� ."%"�&�- +� � � ��-!� �� "��" #%���- "! �2� -�)� �'� �-�2� #%���- &� � ���)��� �� �8 2 0�!" � #� �-&�"&� �%��-���� � +�- ��,�� �2�� �%% �#2&�- +� � �" "%�� �2�� �� %(

�2& � &�-�� +2�� �2� #� �-&�"&� +�- �%��-��� �%% ."%"�&�-."���&��� �F �#2&� �()#2-�

�2& �(1!&/� !�)�%�- +� � ��,�� ! ") �2� #� �-&�"&� .$%1

�$ � +2� � &� +�- �--$)�� �2�� �2�( +"$%� 2�/� )���� ���'�&��� �3#� &��.� &� "/&#"-&�&"�� �� �-&�"&�- +� � �%��-��&��&/&�$�%%( "��" �#2&�1&�!�-��� #%���- ��� �2�& 0�2�/&"$

+�- �." ��� !" 7F)&�� �2� �&)� -#��� �.�&/�%( -�� .2&�'�.%���&�'� �-�&�'� ��� �+�( ! ") �2� #%��� +�- )��-$ ������ �2� �$)0� "! ����.,- )��� 0( ��.2 !�)�%� +�-

�." ���� �� ����., "..$ - +2�� �2� �0�")�� &- 0���$��� �2� +�-#C- 0"�( ��� �2� "/&#"-&�" )�,�- ."���.�+&�2 � 2"-�� �� ����., "!��� ."�-&-�- "! -�/� �% ����)#�- �"&�-� � �2� "/&#"-&�" = 0"�2 �2� �$)0� "! ."���.�- 0��+���

�2� �#2&� ��� �2� "/&#"-&�" ��� �2� �$)0� "! .")#"-&������., �/���- +� � ."$���� ��� ���%(-��� �"� �%% ����.,- �-$%� &� "/&#"-&�&"� 0$� &� +�- �"� #"--&0%� �" �&-�&�'$&-2

0��+��� �2� �$)0� "! -$..�--!$% ��� $�-$..�--!$% ����.,-�

Acyrthosiphon pisum

0

0.5

1

1.5

2

2.5

3

3.5

4

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

Sampling dayMay June July

All aphids

Winged aphids

(a)

Microlophium carnosum

0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

0.8

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15

Sampling day

May June July

(b)

Num

ber

of a

phid

s (I

n tr

ansf

orm

ed)

Num

ber

of a

phid

s (I

n tr

ansf

orm

ed)

���� �� 5�6 �!!�.�- "! ��&'20"$ &�' ����%� �#2&� &�!�.�&"�- "� �2�

)��� �$)0� "! �%% 5-I$� �-6 ��� +&�'�� 5� &��'%�-6 ���������

���� 5���6 "� � ���)��� � 5.%"-�� -()0"%-6 ��� ."�� "% � 5"#��

-()0"%-6 0��� #%���- !" ��.2 -�)#%&�' ��( �2 "$'2"$� �2�

�3#� &)����% #� &"� &� �::;� 506 �!!�.�- "! ��&'20"$ &�' #�� �#2&�

&�!�.�&"�- "� �2� )��� �$)0� "! �%% ���������� ��������

5���6 "� � ���)��� � 5�6 ��� ."�� "% � 5�6 ����%� #%���-

�2 "$'2"$� �2� �3#� &)����% #� &"� &� �::;� �2� �(��)&.- "!

."�� "% ��� � ���)��� ."%"�&�- +� � #� �%%�% ��� .$)$%��&/�

�$)0� �&� �"� �&!!� 0��+��� �2� �+" � ���)���-�

����� ���������� ��� � ������ �::

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7

Page 5: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

�%% �3#� &)���- �"", #%�.� 0��+��� F;�FF ��� �7�FF 2"$ -�� �F ��� �%% #%���- ��� �#2&� ."%"�&�- ��� �%% #� �-&�"&�!�)�%�- +� � $-�� "�%( "�.��

�������

������ � �1��-�- ��� ���L� +� � $-�� !" )"-� ���%(-�-=

$�&/� &��� �#����� )��-$ �- ���L� +�- �%-" �)#%"(��+&�2 �2� ��' ��- "! ! ���") ��?$-��� !" /&"%��&"�- "! .")1#"$�� -())�� ( $-&�' �2� � ���2"$-�G��&--� ." �.�&"�

5� "+�� > ����� �::F6�

�������

����� ���������� ��� � (�&� ��"�#2&�&-

���� ������ ���������� ���������� 92� � #�� �#2&�-+� � �2� �� '�� ��� ����%� �#2&�- +� � )��&#$%����� �.$)$%��&/� �/� �'� "! <F�: 5��� �8�F6 !$�'$-1&�!�.���

����%� �#2&� .���/� - +�- !"$�� &� � ���)��� �� .")#� ��+&�2 ���� 5� 8��6 &� � ���)��� �� +2&.2 +�- �"� � -&'�&!&.����&!!� ��.� 5��;� ��FF� !���6� �2� � +� � �" �&!!� ��.�-

0��+��� �2� �$)0� "! &�!�.��� #�� �#2&�- &� )��&#$%����5:�@� 7��6 ��� ."�� "% 58�:� ��F6 #%"�- 5��;� ���@� !���6��#����� )��-$ �- ���L� -2"+�� �" -&'�&!&.��� �!!�.� "!� ���)��� 5&���;� ���7� !���6 " "! � �&)� � � ���)���

&��� �.�&"� 5&7�8�<F�@� F�:8� !� F�886 "� �2� �"��% �$)0� "!�#2&�- �." ��� "� ��.2 -�)#%&�' ��( 5�&'� ��6� �2� � +�-�%-" �" �&!!� ��.� &� �/� �'� #�� �#2&� ."%"�( %"�'�/&�(

5��;� ��F8� !���6� ��� �#2&� ."%"�&�- &� � ���)��� �-2"+�� � -%&'2�%( !�-�� ."%"�( ��.%&�� 0��+��� -�)#%&�'��( : ��� �� .")#� �� +&�2 �2� ."�� "% ."%"�&�- 5�6� +2&.2

)�( 0� �$� �" ' ���� # "�$.�&"� "! +&�'�� ��$%�- � "$��-�)#%&�' ��(- < ��� @ 5�&'� ��6� *� &- &)#" ���� �" �"�� �2��+&�2 �." �&�'- &� 71��( &��� /�%-� )��( +&�'�� �#2&�-+"$%� 2�/� 0��� )&--�� 0�.�$-� �2�( 2�� %�!� �2� #%"�-�

�2&- +"$%� �-$%� &� � ' ���%( $��� �-�&)���� #��, �$)0� "! +&�'�� �&-#� -� -� *� � �#����� )��-$ �- ���L� "! �2��$)0� "! +&�'�� )" #2- # "�$.��� �2� � +�- � -� "�'

�!!�.� "! �&)� 0$� �" "/� �%% )�&� � ���)��� �!!�.�5&���;� F���� !���6 ��� �" &��&.��&"� �2�� �2� � ���)����!!�.� /� &�� "/� �&)� 5&H�<��F��H� ��:�� !���6�

92� � ����%� �#2&�- +� � �2� �� '�� -#�.&�- ��� #�� �#2&�-+� � )��&#$%����� �2� .$)$%��&/� �$)0� "! #�� �#2&�-&�!�.��� &� � ���)��� � +�- )$.2 ' ���� �2�� &� �2� ."�� "%

� ���)��� � 5H7��� @�H /-� ��@� F�<= ��;� ��@�� !� F�F�6�����%� �#2&� #"#$%��&"�- ��?�.��� �" � ���)��� #�� �#2&�#%"�- ��/�%"#�� -&'�&!&.���%( )" � &�!�.�&"�- 57F�@� @�H6�2�� �2"-� ��?�.��� �" $�)��&#$%���� #%"�- 5<�8� ��F=

��;� 7��:� !� F�FFH6� ��-#&�� �2&- &�. ��-� &� !$�'�% ����.,�2"+�/� � �" �&!!� ��.�- &� ����%� �#2&� #"#$%��&"� -&E��2 "$'2"$� �2� �3#� &)��� ��� �" �!!�.�- "� #"#$%��&"�

%"�'�/&�( +� � ����.��� 5�&'� �06����� ������ ���������� ���������� *� �2&- �3#� &1

)���� #�� �#2&�- +� � �2� �� '�� -#�.&�- +2&%� ����%�

�#2&�- +� � )��&#$%����� ����%� �#2&� )" ��%&�( �$� �"

�� �������� &�!�.�&"� +�- &�. ��-�� ��� � .$)$%��&/� )���"! 7��H 5� H�<6 &�!�.�&"�- "� � ���)��� � .")#� �� +&�2 ;�75� ��:6 "� � ���)��� � 5��8� 8��� !� F�FF�6 +�- �." ����

�" #�� �#2&�- +� � &�!�.��� &� �&�2� � ���)���� 2"+�/� ���� �2� � +� � �" �&!!� ��.�- &� �&�2� #�� �#2&� #"#$%��&"�-&E� " &� �2� �$)0� "! +&�'�� )" #2- # "�$.�� &� �2� �+"

� ���)���-� 9&�2 �2� �3.�#�&"� "! "�� &��&/&�$�%� �" +&�'��)" #2- +� � &�!�.��� 5�� �<< ! ") � ���)��� �� �� �88! ") � ���)��� �6�

&����� ��� "����� ��� ���#�����

������ ����� ���������� �&3 �#2&�- 5"�� &� �2� ."�� "%�

!&/� &� �2� � ���)���6 �&��0�!" � .")#%��&"�"! �2� �3#� &)������ +� � �3.%$��� ! ") �2� ���%(-&-� �2� � +�- �" �&!!� ��.�&� �2� �"��% �$)0� "! "!!-# &�' # "�$.�� 0( �#2&�- &�

�2� �+" � ���)���- 5!& -� H ��(-A �8F� F��F� !���= -�."��H��(-A �8F� F�FF:� !���6� �&3�(1!&/� #� .��� "! �2� �#2&�-&� �2� ."�� "% ' "$# ��� 8@� "! �2� �#2&�- &� �2� � ���)���' "$# # "�$.�� -")� +&�'�� "!!-# &�' 5��

����7H� !���6

��� "/� �%% �2� � +�- �" �&!!� ��.� &� �2� �$)0� "! +&�'��)" #2- # "�$.�� 0( �2� �+" ' "$#-� �"�-&�� &�' "�%( �2"-��#2&�- �2�� # "�$.�� �� %��-� -")� +&�'�� )" #2-� 2"+�/� �

� ���)��� �#2&�- # "�$.�� -&'�&!&.���%()" � +&�'�� )" #2-�2�� �2� ."�� "% �#2&�- &� ��(- �GH �!�� �3#"-$ � 5���� 7�7:�!� F�F�6 0$� �2� � +�- �" �&!!� ��.� &� ��(- <G�F �!��

�3#"-$ � 5���� F��H� !���6�!���� #������ ���������� �2� �"��% �$)0� "! "!!-# &�'

# "�$.�� +�- �"� �!!�.��� 0( #%��� I$�%&�( 5&����� F��@�!���6� �#2&� !�.$��&�( +�- �"� �!!�.��� 0( �2� # �-��.�

"! !$�'$- 5&����� 7��@� !���6� ��� �" -&'�&!&.��� &��� �.1�&"� +�- !"$�� 5&��87� ��F�� !���6� �%��� I$�%&�( �!!�.����#2&� -&E�A �2� �/� �'� +�&'2� "! �2� !& -� �F +&�'%�-- �#2&�-

# "�$.�� +�- ' ���� "� 2&'2 I$�%&�( #%���- �2�� "� %"+I$�%&�( #%���- 5&����� :���� !� F�F�6 0$� +�- $��!!�.��� 0(� ���)��� 5&����� F�F�� !���6 ��� �2� &��� �.�&"� +�-

�%-" �"� -&'�&!&.��� 5&��87� F��H� !���6�9&�'�� )" #2- +� � # "�$.�� 0( )"-� �#2&�- ,�#�

"� #"" I$�%&�( #%���-� +2&%� "� 2&'2 I$�%&�( #%���- "�%(

"�� �#2&� # "�$.�� +&�'�� "!!-# &�'� �2&- #���� � +�- �"�&�!%$��.�� 0( �3#"-$ � �" �2� "�"$ "! -#" $%��&�' !$�'$-1&�!�.��� .���/� - 5#%��� I$�%&�(A &����� ����F� !� F�F�=� ���)���A &����� F�F<� !���= &��� �.�&"�A &��87� F��:�

!���6��2� �#2&�- -2"+�� �" -&'�- "! &�!�.�&"� &� �&�2� "! �2�-�

�+" � ���)���-�

!���������%������ ������������

�2� �+" ."�� "% ' "$#- 5�� < ��.26 -2"+�� �" -&'�&!&.���

�&!!� ��.�- &� ��( "! �2� )��-$ �� �-#"�-� /� &�0%�- �3.�#�&� �-�&�' ! �I$��.( 5��F� ���<� !� F�FH6 ��� �2�-� ����+� � #""%�� !" !$ �2� ���%(-&-� *� �%% � ����� ."%"�&�-�

!$�'$-1&�!�.��� .���/� - +� � "0-� /�� �!�� H��(- +2&%� �"&�!�.�&"�- "..$ �� &� �2� ."�� "% ."%"�&�-� �" -&'�&!&.����&!!� ��.�- +� � !"$�� &� �2� �&)� 0$�'��- "! �2� +�-#- &�

�2� �2 �� � ���)���- 5."�� "%-� ��" &�!�.�&"�-� ��� &�!�.�&"�-6�

�FF $� !�� �� �%�

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7

Page 6: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

�2� � +�-� 2"+�/� � � -&'�&!&.��� �&!!� ��.� 5&��7�� 7�;@�!� F�FH6 &� �2� �$)0� "! ����.,- "0-� /��� +&�2 )"-� �." ��� ! ") ."�� "%- 5<�FF� F�<@6� %��-� ! ") ��" &�!�.�&"�-

57�7<� F�<�6� ��� �� &��� )��&��� �$)0� ! ") ��� &�!�.�&"�-58�@H� F�<:6� �2� ��, " �� "! �2� �"��% �$)0� "! ."���.�-+�- �2� -�)� 0$� �2� �&!!� ��.�- +� � �"� -&'�&!&.����

���������

�2� � +�- %&��%� �/&���.� �2�� !$�'�% #��2"'��- )��&���

&��& �.� &��� �.�&"�- 0��+��� �&!!� ��� �#2&� -#�.&�-� *� �2�!& -� !&�%� �3#� &)���� � /� ( +��, �-())�� &. &��� �.�&"�0��+��� �2� �+" �#2&� -#�.&�- +�- !"$��� +&�2 � +��,�

�2"$'2 �"� -&'�&!&.��� -���&-�&.�%%(� �!!�.� "! ��&'20"$ &�'����%� �#2&� &�!�.�&"�- "� �2� �(��)&.- "! #�� �#2&� ."%1"�&�- 0$� �"� /&.� /� -� 5�&'� �6� 92�� #� � "! �2� �3#� &1)��� +�- �#������ 2"+�/� � ."%"�&�- "! #�� �#2&� �##�� ��

$��!!�.��� 0( �2� .%"-� # "3&)&�( "! &�!�.��� ����%� �#2&�."%"�&�-� �$�'�% � ��-)&--&"� ��� ��/�%"#)��� � � �!!�.���. &�&.�%%( 0( ��/& "�)����% ."��&�&"�-� #� �&.$%� %( ��)1

#� ��$ � ��� 2$)&�&�( 59&%�&�'� �:<:= �&%�� > �"$ ����:;7= � "0(� �� ���� �:;@= �%� � > �&%�� � �:;:6� ��� �2&-)�( �3#%�&� #� �%( �2� /� ( %"+ ���- "! � ��-)&--&"� &� �2�

-�."�� �3#� &)���� �2� !& -� �3#� &)��� +�- ."��$.��� &���( �::; +2�� $�$-$�%%( +� ) ��� +�� +���2� +"$%�2�/� !�.&%&����� � ��-)&--&"�= �$ &�' �2� �::: �3#� &)����

."��&�&"�- +� � &�&�&�%%( +�� ��� ."%�� �2�� 2"� ��� � (���&�2� "! +2&.2 &- ."��$.�&/� �" �� ���������

�#� � ! ") �2� +���2� � �2 �� "�2� !�.�" - )�( 2�/�&�!%$��.�� �2� �-$%�- "! �2� �3#� &)���-� 5�6 *� &- � '��� �%

�#&��)&"%"'&.�% # &�.&#%� �2�� �� &�!�.�&"$- �'��� -$.2 �-�� �������� �I$& �- � )&�&)$) 2"-� ���-&�( 0�!" � &� .��-# ���� �&�2� �2 "$'2 � #"#$%��&"� " � ."%"�( 5���� -"�

> ��(� �:;�6� ��� �#2&� ���-&�( 2�- ! �I$���%( 0��� &����&1!&�� �- �� &)#" ���� !�.�" &� �2� -# ��� "! !$�'�% #��2"'��-5�%� � > �&%�� � �:;:= ���' �� ���� �::�= �&%�� � �::@6� �2�

���-&�&�- "! �� '�� �#2&�- �.2&�/�� �2 "$'2 -���&�' �2�& 2"-� #%���- )�( 2�/� 0��� 0�%"+ �2� +&�2&�1."%"�( �#&��)&.�2 �-2"%�� 5�6 "( �� ��� 5�::;6 -2"+�� �2�� �� ��������� ��-)&--&"� +�- # ")"��� 0( ."..&��%%&�-� +2&.2 0( �&-1

�$ 0&�' �#2&�- ��� .�$-&�' �2�) �" �&-#� -� %".�%%( )�(&�. ��-� �2�& �3#"-$ � �" ."�&�&� 5�2� &�!�.�&"$- -��'� "!�2� !$�'$-6� �"..&��%%&�- �%-" 0�.")� ."���)&����� +&�2

."�&�&� ��� � ��-!� �2�) �& �.�%( �" �#2&�-� +2&.2� &! �2�(�-.�#� # ����&"�� -$0-�I$���%( -$..$)0 �" �2� !$�'$- 5��%%�� ���� �::@= "( �� ���� �FF�6� *� �::;� ."..&��%%&�- +� �

."))"� 0$� &� �::: �2�( +� � �0-��� $��&% ��( �8� #"--&0%(�$� �" �2� ."%� +���2� �� �2� -�� � "! �2� �3#� &)���� �2$-��&!!� ��.�- &� # ����" ���-&�&�- )�( 2�/� &�!%$��.�� !$�'�%

� ��-)&--&"�� 576 �2� -#�.&�- �� �������� )�( ."�-&-� "!#��2"�(#�- -#�.&�%&-�� "� �&!!� ��� 2"-� �#2&�-� �- &- ,�"+�!" "�2� �%���� -#�.&�- 5��%% �� ���� �FF�6�

*� �2� �::; �3#� &)���� #�� �#2&� ."%"�&�- ��&'20"$ &�'

!$�'$-1&�!�.��� ����%� �#2&� ."%"�&�- -2"+�� � -%&'2�%(!�-�� ��. ��-� &� �$)0� � *� +�- �--$)�� �2�� �2&- ."$%�2�/� 0��� .�$-�� 0( �2� # "�$.�&"� "! �� &�. ��-�� # "#" 1

�&"� "! +&�'�� )" #2- �2�� +�- $��� �-�&)���� &� �2&- !&�%�

�3#� &)���� *� 2�- # �/&"$-%( 0��� -2"+� �2�� �2� # �-��.�"! # ����" - .�� &��$.� +&�'�� )" #2 # "�$.�&"� &� �2�-�)� -#�.&�- 5�&3"� > �'� +�%�� �:::= 9�&--� �� ���� �:::6

��� �2&- 2�- # �-$)�0%( �/"%/�� �- � )���- 0( +2&.2 �2�.%"�� .�� �-.�#� ���$ �% ���)( )" ��%&�(� � -&)&%� �-#"�-� )&'2� "..$ &� �2� # �-��.� "! � !$�'�% #��2"'���

�2"$'2 �� �%�� ���&/� 2(#"�2�-&- �2�� �2� !$�'$- &��$.��+&�'�� )" #2 # "�$.�&"� !�.&%&���&�' &�- "+� �&-#� -�%-2"$%� 0� ."�-&�� ��= 2"+�/� � �2� !�.� �2�� +&�'�� )" #2-

+� � %� '�%( $�&�!�.��� 0( �2� !$�'$- &� �2&- �3#� &)���)�,�- �2&- -�."�� &��� %�-- %&,�%(�

�2� %�0" ��" ( �3#� &)���- # "/&��� �� 0�-� +��, -$#1

#" � !" �2&- 2(#"�2�-&-� *� �2� !& -� H ��(- �!�� �3#"-$ ���2� � ���)��� �#2&�- �2�� 2�� �� %��-� -")� +&�'�� "!!1-# &�' # "�$.�� )" � �2�� �I$&/�%��� ."�� "%-� 0$� �2� �+�- �" �!!�.� &! �%% �#2&�- +� � &�.%$��� &� �2� ���%(-&- 5&���

&�.%$�&�' �2"-� �2�� # "�$.�� �" +&�'�� )" #2-6 ��� �"�!!�.� &� ��(- <G�F� �2� � +�- �" �!!�.� "! �2� # �-��.� "!�2� !$�'$- &� � -�."�� �3#� &)��� &� +2&.2 #%��� I$�%&�(

+�- )��&#$%����� )���&�' �2�� �2� � �&� "! &�. ��-�� # "1�$.�&"� "! +&�'�� "!!-# &�' &- �"� �/�� �3# �--�� &� �-� �--!$% ��/& "�)���� �2&- !�.� )�( 0� �$� �" 0 "�� 0���

0�&�' � -$#� &" 2"-� #%��� !" � ���� .")#� �� +&�2 +&%�%�'$)�- 5����-� "� ) > ����� -"�� �::86 ��� �2$- ��/� �# �-���&�' � -� �--!$% ��/& "�)��� !" #�� �#2&�-��%�2"$'2 �� �������� �##�� - �" 2�/� �2� . &�� &� �2��

�� /�%% ��� �"%% �&� 5�:::6 � '$�� +"$%� %��� �" -�%�.�&"�!" &��$.�� ��!��.�-� &� &- #"--&0%� �2�� &� .")#� &-"� +&�2�#2&� # ����" - �� �������� ����., &- �"" -#" ��&. �"

)�,� �� %( �&-#� -�% ��� '��&.�%%( +" �2+2&%�� �2� �3#� &1)����% ��-&'� ��-. &0�� +"$%� 2�/� �%%"+�� �2� �#2&� �"�3#� &��.� /"%��&%�- # "�$.�� 0( �� &�!�.��� .���/� �2��

+"$%� �&!!$-� �2 "$'2 � -)�%% �& -#�.�� 0$� �"� �%%"+�� �2�&�-�.� �" .")� &��" ."���.� �& �.�%( +&�2 ."�&�&�� *� &- #"-1-&0%� �2�� �#2&�- �2�� .")� &��" ."���.� +&�2 !$�'�% ."�&�&�

0$� )���'� �" �/"&� &�!�.�&"� )�( # "�$.� �%�/����! �I$��.&�- "! +&�'�� )" #2-�

*��� �.�&"�- 0��+��� �&!!� ��� '$&%�- "! ���$ �% ���)&�-� � #"����&�%%( -&'�&!&.��� !" �2� �(��)&.- "! � 2"-� .")1

)$�&�( 5�".20� ' > ��+�"�� �::F= "( > ��%% �FFF6� ���/� &"$- &�� �1'$&%� &��� �.�&"�- 2�/� 0��� ��-. &0��0��+��� �#2&� #� �-&�"&�- ��� #��2"'��- 5��'� �"+�%%

�� ���� �:;<= �$��� %��� �� ���� �::@= �$����-1�"�� � �-�� ���� �::;= �$� %%� > �"�! �(� �:::�6� �2� 0�2�/&"$ �%-�$�( !"$�� �2�� #� �-&�"&�- -2"+�� � ��$.�� ����., ���

"� �.���%( &�!�.��� �#2&� ."%"�&�- .")#� �� +&�2 ."�� "%-+&�2 &��� )��&��� ����., ���- "� 71��(1"%� &�!�.��� ."%1"�&�-� �2&- �-$%� �&!!� - ! ") +" , "� �2� ' �-- �#2&� #� �1

-&�"&� ����� ��������� +2&.2 .�� "�%( �&-. &)&����0��+��� &�!�.��� ��� $�&�!�.��� �#2&�- �0"$� �8 2 0�!" �2"-� ����2 5� "0(� �� ���� �:;;6� �"�2 �2� # �-����� �3#� &1)��� ��� � "0(�C- �3#� &)��� )�( 2�/� �%&)&����� �2� .$�

!" �2� �."'�&�&"� "! ��+ &�!�.�&"�- 0( ��,&�' �2� �#2&�-"!! �2� �3#� &)����% � ��� �" &�".$%��� �2�) +&�2!$�'�% ."�&�&�� �" �'&�' #� �-&�"&�- )�( $-� ."�&�&� "� �

#%��� �" &�!� !$�'�% &�!�.�&"�-��" ."�.%$��� &��& �.� �!!�.�- )��&���� 0( �2� ."))"�

�#2&� !$�'�% #��2"'�� �� �������� � � �"� #� /�-&/� &�

����� ���������� ��� � ������ �F�

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7

Page 7: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

�2&- 2� 0&/" �G#��2"'�� -(-��)� ��� �2� ��3� .2�%%��'� &- �"&�/�-�&'��� +2��2� -$.2 �!!�.�- "..$ &��� )&�����%(� #� 12�#- &� -��-"�- +2�� �2� +���2� ."��&�&"�- � � �-#�.&�%%(

!�/"$ �0%� !" �2� ��/�%"#)��� "! �2� !$�'�% #��2"'���

���� ���������

9� �2��, $%&� �� � & !" # "/&�&�' �#2&� .%"��- �2��

2�� 0��� ��-��� !" �-&-���.� �" �2� !$�'�% #��2"'�����3 � ��&?�/�%� ��� �� &I$� �2����"� &)# "/�� �2�)��$-. &#� 0( # "/&�&�' 2�%#!$% ."))���-� &.2� �

���+� � ��� ��-,&� �� &.,� 2�%#�� +&�2 +��� &�' #%���-��� ."$��&�' �#2&�- �$ &�' �2� !&�%� +" , ��� �&,�����2� # "/&��� !$�'$-1&�!�.��� .���/� -� ������ ������� ��� +� � -$##" ��� 0( �2� ���$ �% ��/& "�)���

�-�� .2 �"$�.&% 5' ��� �"� �7��F;;F6� ����� +�--$##" ��� 0( �2� �&�&-� ( "! �' &.$%�$ �� �&-2� &�- ����""�� ���� ��� *��1"�2�)-��� �.�&/�- ' ��� �&���

-$##" � ! ") �2� �&"��.2�"%"'( ��� �&"%"'&.�% �.&��.�-�-�� .2 �"$�.&%�

����������

���� -"�� ��� > ��(� ��� 5�:;�6 �2� #"#$%��&"� �(��)&.- "!

)&. "#� �-&��- ��� �2�& &�/� ��0 ��� 2"-�-� !���������

$����������� �� �� '���� ������� (����� )� ���� 8H�GH�8�

��'"�� �� > �"+� -� ��� 5�::H6 ��("�� 2"-�G#��2"'��

�(��)&.-� ������� �� ���������� *������� �� +������ !���������

5��� 0( �� �� � ��!�%% ��� �� �� �"0-"�6� ##� 8@;GHF:�

��)0 &�'� ��&/� -&�( � �--� ��)0 &�'��

� "0(�� �� �� �%� ,�� �� � > 9&%�&�'� �� 5�:;;6 �2� �!!�.� "! !$�'$-

&�!�.�&"� "!���������� ������� 5�")�A �#2&�&���6 "� �2�

"/&#"-&�&"� 0�2�/&"$ "! �2� �#2&� #� �-&�"&� ����� �����,

��� 5�()�A �#2&�&���6� ���������� ��� 777G77;�

� "0(�� �� �� 9&%�&�'� �� > �%� ,�� �� � 5�:;@6 ��0" ��" (

"0-� /��&"�- "� �2� �!!�.� "! 2$)&�&�( "� �2� #� -&-���.� "!

&�!�.�&/&�( "! ."�&�&� "! �2� �#2&� #��2"'�� ������ ���������

����� �� ���� )������� ���� H@:GH;8�

� "",-� 9��� 5�::76 �"-�G#� �-&�"&�G#��2"'�� &��� �.�&"�-�

!�������� ��� !������� �� �������� ���� -. !������� 5���

0( �� �� ��.,�'�� �� �� �2")#-"� ��� �� �� ���� &.&6�

##� �7�G�@�� �.���)&. � �-- *�.�� �"��"��

�2����"�� �� � > �"�-�%%� ���� 5�FFF6 ���)(1)��&���� �##� ���

.")#��&�&"�A �)#& &.�% #���� �- ��� �2� �/&���.�� /�0��� ���

7;FG7:8�

�"#�%���� ��� > � �&'� ���� 5�::�6 *��� -#�.&!&. .")#��&�&"��

#� �-&�&-)� ��� # ����&"� �!!�.� ��/�%"#)��� "! ���� �����,

���� ��� ���� ����������� 5�&#�� �A �$%&.&���6 &� � �&!&.&�%

� ��2"%�-� ����� �� �� ������������� ������� �� ������� ���

�H8G�<7�

� "+�� � � > ����� �� 5�::F6 $� ������� �� '������

��������� �2�#)�� > ��%%� �"��"��

�&3"�� ������ > �'� +�%�� ���� 5�:::6 ���(0& �1&��$.��

%&!�12&-�" ( .2��'�- &� �#2&�-� !���������� �� �� '���� �������

�� (����� )� �� �H8:G�HH7�

�"0-"�� �� > � �+%�(� �� � 5�::86 ���2"'��- ��� �2� -� $.�$ � "!

#%��� ."))$�&�&�-� $����� �� ������� ��� ���������� �� 7:7G7:;�

���'� ����� "2�-"�� ��� > ��%0� �� ���� 5�::�6 ���$ �% ."�� "%

"! .� ��% �#2&�- 5�")"#�� �A �#2&�&���6 0( ���")"#��2"'��&.

!$�'& 5B('")(.���-A ���")"#2�2" �%�-6 ��� #� �-&�"&�-

5�()��"#�� �= � �."�&��� ��� ��.( �&���6 "� & &'���� -# &�'

+2��� &� �"$�2+�-�� � *��2"� ������������� ����������� ���

�<::G�@�F�

�� � &� �� �$� %%� � ����� � ��&?�/�%�� ��� > �"�! �(� ���� �

5�FF�6 �%"��% /� &��&"� ��� ."/� &��&"� &� �-&-���.� �"

#� �-&�"&�- ��� � #��2"'�� &� �� �#2&�� ���������� ��� �;FHG

�;�8�

�$����-1�"�� � �-� ��� ��%%� ��� > �&�)�(� � ���� 5�::;6

*�!%$��.� "! #%��� �-&-���.� �� �2� �2& � � "#2&. %�/�%A

&��� �.�&"�- 0��+��� #� �-&�"&�- ��� ���")"#��2"'��&. !$�'&

"! .� ��% �#2&�-� /��������� ��� 8�<G87��

�%� �� ��� > �&%�� � � � 5�:;:6 �."%"'( "! ���")"#��2"'��&.

!$�'&� 1������0 �� ���� ��������� 1����� ������ ���

�������� ���� - 5��� 0( �� �� � " �� �� �?�%%" ��� �� ��

�$,� ?&6� ##� HH<GH<�� �� .�% ��,,� � ��+ �" ,�

� "--2"%E� ���� 5�::�6 *��� �.�&"�- "! &�� �-#�.&!&.� &��� -#�.&!&.�

��� �##� ��� .")#��&�&"� +&�2 2"-�G#��2"'�� #"#$%��&"�

�(��)&.-� �������� ��� HF@GH�8�

�� /�%%� ���� > �"%% �&�� � 5�:::6 92( &��$.&0%� ��!��.�-M $�

������� ��� ��������� �� ��������� *������� 5��� 0( � �"%% �&�

��� �� �� �� /�%%6� ##� 7G:� � &�.��"� ��&/� -&�( � �--�

� &�.��"�� ��+ � -�(�

�".20� '� �� > ��+�"�� ��� 5�::F6 �")#��&�&"� 0��+���

,&�'�")-� $����� �� ������� ��� ���������� �� 7<@G7@��

�".20� '� ����� ��--�%%� ���� > ��(� ��� 5�::F6 �2� �(��)&.-

"! 2"-�G#� �-&�"&�G#��2"'�� &��� �.�&"�-� ������� +����������

���� @8G:8�

�"!-/��'� �� > ��'/� � ���� 5�:@H6 �$ ��&"� "! ��/�%"#)��� ���

%"�'�/&�( &� ����� ���� ��� ����� �������� 5�()�A

�#2&�&&���6� �+" #� �-&�"&�- "! ��2�� ������� 5�")�A �#2&�&1

���6� ���������� ��� ��G���

�"%�� ��� 5�:@@6 � ����&"�� �##� ��� .")#��&�&"� ��� �2�

-� $.�$ � "! # �( ."))$�&�&�-� $��������� !�������� )�������

��� �:@G��:�

�"%�� ��� 5�:;86 �#��&�% 2��� "'���&�(� &��& �.� &��� �.�&"�-� ���

�2� ."�3&-���.� "! # �( -#�.&�-� ������� +���������� ���

7@@G8F<�

�"%�� ��� > ��+�"�� ��� 5�::76 �##� ��� .")#��&�&"� ���

���)(1! �� -#�.� &� &�-�.� 2"-�G#� �-&�"&� ."))$�&�&�-�

������� +���������� ��� <�7G<8H�

�"%�� ��� > ��+�"�� ��� 5�::86 �2� �."%"'&.�% ."�-�I$��.�- "!

-2� �� ���$ �% ���)&�-� ����� '����" �� ������� ��� �������,

����� ��� 8:HGH�F�

�"%�� ��� > �&.,� &�'� � 5�:;H6 *�!�.�&"$- �&-��-� ��� -#�.&�-

."�3&-���.�A � )"��% &� �"�,�GL"%�� � !" )� �������

+���������� ��� �:<G����

�$�-"�� �� > � ���)��� � 5�::;6 �")#��&�&"� )��&���� 0(

#� �-&��-A 0&"%"'&.�% ��� �2�" ��&.�% # "' �--� $����� �� �������

��� ���������� ��� 7;@G7:F�

�!! &�-� �� � > ��+�"�� ��� 5�:;86 ���)( ! �� -#�.� ��� �2�

-� $.�$ � "! �."%"'&.�% ."))$�&�&�-� )��������� 3������ �� ��

(������ �������� ��� �<:G�;<�

������� � 5�:HH6 �2� �!!�.� "! #2"�"#� &"� ��� ��)#� ��$ � "�

�# "�$.�&"� &� ��������� ���� 5�� &-6 ��� "� �2� !" )-

# "�$.��� )������� �� ������������� '������� � H::G<�8�

�&%�� � � � 5�::@6 � "-#�.�- !" 0&"#�-�&.&��- !" �#2&� ."�� "%�

���������� �� ��@G�7:�

�&%�� � � � > �"$ ��� � 5�:;76 *�!%$��.� "! ��)#� ��$ � ���

�$ ��&"� "! %��! +����-- "� &�!�.�&"� "! ��������� 0�����

+&�2 ������ ��������� ����� �� ���� )������� ���� �:G�@�

�F� $� !�� �� �%�

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7

Page 8: Apparent competition between two species of aphid via the fungal pathogen Erynia neoaphidis and its interaction with the aphid parasitoid Aphidius ervi

�" &-� � �� �$� %%� � ���� > �"�! �(� ���� � 5�FF�6 �&�%� �3#� &1

)���- ��-�&�' !" �##� ��� .")#��&�&"� 0��+��� # &)� ( #� �1

-&�"&�- )��&���� 0( -�."��� ( #� �-&�"&�-� 3������ �� �����

�������� ��� 7F�G7F:�

�$� %%� � ����� �� &���-�� *������ ��%-2�+� � > �"�! �(� ���� �

5�:::6 �2� -� $.�$ � "! �� �#2&�G#� �-&�"&� ."))$�&�(� 3������

�� ����� �������� �� 78<G7@F�

�$� %%� � ���� > �"�! �(� ���� � 5�::@6 �##� ��� .")#��&�&"�

0��+��� �+" �#2&� -#�.&�-� 3������ �� ����� �������� �

H@G<8�

�$� %%� � ���� > �"�! �(� ���� � 5�:::�6 *��& �.� &��� �.�&"�-

&� �#2&�G#� �-&�"&� ."))$�&�&�-� '�������� �� !��������

�������� �� :7G�F<�

�$� %%� � ���� > �"�! �(� ���� � 5�:::06 � ����" - ��� )$�$�%&-�-

&�!%$��.� �2� �3.%$-&"� "! �#2&� -#�.&�- ! ") ���$ �% .")1

)$�&�&�-� /��������� ���� ��FG��H�

�$� %%� � ����� 9&%%&�)-� *��� > �� �&�� � 5�FF�6 �2� "%� "!

�$� &�&"�� . "+�&�' ��� &��� -#�.&!&. &��� �.�&"�- !" +&�'

���� )&���&"� &� �#2&�-� ���������� ����������� �� 77FG78F�

��%%� ���� �&%��0� '� �� ��?�,� ���� > ���&�, �$-� ���� 5�FF�6

�&"%"'(� �."%"'( ��� #�-� )���'�)��� #"����&�% "! ���"1

)"#2�2" �%�-� &����� )��������� 4������ �����. !�������5

!������� ��� !�������� 5��� 0( �� �� �$��� �� �.,-"� ���

�� ��'��6� ##� @�G�H8� ���* *��� ���&"��%� 9�%%&�'!" �� ����

��%%� ���� �%$,�� �� �%� ,� �� �� ���+� �� ���� > �%�� -"�� ����

5�::@6 *��� �.�&"�- 0��+��� �+" �#2&� ���$ �% ���)&�-� �2�

���")"#��2"'��&. !$�'$-� ������ �������� ��� �2� # ����" (

0���%�� 4��������� ������������� 3������ �� ������������

!�������� �� �<�G�<;�

�"+�%%� 9�� 9&%�&�'� ��� � "0(�� �� � > �%� ,�� �� � 5�:;<6

*��� !� ��.� 0��+��� #� �-&�"&�- 5�()�A �#2&�&���6 ��� !$�'&

5���")"#2�2" �%�-6 ����.,&�' .� ��% �#2&�-� ���������� ���

�:7G7F��

� &.�� ��9�� 9�-�"0(� �� > &.�� �� 5�:;;6 �� �-&��1)��&����

.")#��&�&"�A -")� # ��&.�&"�- ��� ��-�-� ������� +����������

���� H88GHHH�

� &.�� ��9�� 9�-�"0(� ��� &.�� ��� ��-���� ���� � &�E� ����

�2")#-"�� ��� �� ��� 5�:;<6 �� �-&�� )��&��&"� &� �."%"'&.�%

&��� �.�&"�-� ����� '����" �� ������� ��� ������������ ���

8;@GHFH�

"��� ����� �$� %%� � ���� > �"�! �(� ���� � 5�::;6 *��& �.�

#"#$%��&"� &��� �.�&"� 0��+��� �+" �#2&� -#�.&�-� �������

(������� �� ::G�F7�

"(� ���� > ��%%� ��� 5�FFF6 *��� �.�&"�- 0��+��� ���")"#��2"1

'��&. !$�'& ��� "�2� ���$ �% ���)&�-A &)#%&.��&"�- !"

0&"%"'&.�% ."�� "%� )��������� ������� ��� $��������� ���

@7@G@H��

"(� ����� ��%%� ��� > �%�� -"�� ���� 5�FF�6 �� '���� �&-#� -�% "!

�2� �#2&� #��2"'��&. !$�'$- ������ �������� 0( �2� �#2&�

# ����" 4��������� ������������� )��������� ������� ���

$��������� ��� ::G��F�

"(� ����� ��%%� ���� �%� ,�� �� � > �%�� -"�� ���� 5�::;6

*)#%&.��&"�- "! # ����" !" �'&�' "� �#2&� #��2"'�� �(��)&.-�

3������ �� ������������ !�������� ��� �7<G�8@�

��&�� ����� 9�&1�2$�'� ��� �2")#-"�� �� �� �"�! �(� ���� � >

��'"�� �� 5�FFF6 *�/�-&"� -�I$��.� �!!�.�- # ����" G# �(

�(��)&.- &� � )$%�&1-#�.&�- &��� �.�&"�� +������ ��� 88;G8HF�

����-� "� )� � > ����� -"�� � 5�::86 �)&�" �.&� .")#"-&�&"� "!

#2%"�) -�# ��� �2� �%��&"� �" &�� �-#�.&!&. /� &��&"� &� #��

�#2&� 5 ��������� ����6 #� !" )��.�� 3������ �� ������

!��������� ��� :7G::�

�$��� %���� ����� �3�%-��� ���� � ")#2� ��� � �&� � ���

��)#�&���� �1��� �"%-�� ���� �� ��� 5�::@6 ��-� ."�� "% 0( �

."))$�&�( "! ���$ �% ���)&�-� ��� 3���������� �� �@�G7�<�

�$�2� %���� ���9� 5�:<@6 �2� "%� "! 2"-� #%��� &� # "�$.�&"� "!

+&�'�� !" )- 0( � ' ��� -� �&� "! #�� �#2&� ��������� ����

�� &-� +������ ��� 7;@G7;;�

�$�2� %���� ���9� 5�:<:6 �2� "%� "! . "+�&�' &� �2� # "�$.�&"�

"! +&�'�� !" )- 0( �+" -� �&�- "! �2� #�� �#2&�� ���������

����� 3������ �� ������ !��������� ��� �7;HG�8�F�

��(%" � �� �� �$� %%� � ���� > �"�! �(� ���� � 5�::;6 �!!�.� "!

�#2&� # ����" - "� "/&#"-&�&"� 0�2�/&" "! �#2&� #� �-&�"&�-�

3������ �� ������ )������� ��� �:@G7F��

9�&--� � 9�9�� � ����%�� �� > �&�" ���&� �� 5�:::6 � ����" 1

&��$.�� )" #2"%"'&.�% -2&!� &� �2� #�� �#2&�� !���������� �� ��

'���� ������� �� (����� )� �� ��@HG��;��

9&%�&�'� �� 5�:<:6 �!!�.� "! 2$)&�&�( "� �2� -#" $%��&"� "!

���������� ����� ��� �� ����������� $����������� �� ��

)����� ����������� �������� ��� ��<G�7F�

9&%�&�'� �� 5�:@76 �2� -$ /&/�% "! ���������� -##� &�

)$))&!&�� �#2&�- �� �&!!� ��� ��)#� ��$ �- ��� 2$)&�&�&�-�

3������ �� ������������ !�������� ��� 7F:G7���

9""��"�� ��� 5�::86 �2� ���$ � ��� ."�-�I$��.�- "! &��& �.�

�!!�.�- &� �."%"'&.�% ."))$�&�&�-� ����� '����" �� ������� ���

������������ ��� 887G8<<�

�..�#��� ���$'$-� �FF�

����� ���������� ��� � ������ �F7

� �FF� �2� "(�% ���")"%"'&.�% �".&��(� ���������� ����������� ��� �:<G�F7