BIOACUMULACIÓN Y BIOMAGNIFICACIÓN DE Cd, …...A mi familia paceña sin ustedes mi estancia en La Paz no sería igual, gracias por compartir todos esos momentos felices y tristes:

BIOACUMULACIÓN Y BIOMAGNIFICACIÓN

DE Cd, Hg Y Pb, EN Mustelus henlei (GILL,

1863) DE LA COSTA SUROCCIDENTAL DE

BAJA CALIFORNIA SUR

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA:

BIOL. SURIZARAY ESPINOZA GARCÍA

LA PAZ, B.C.S., JULIO DE 2016

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

DEDICATORIA.

La presente tesis la dedico a mi familia, quienes con su apoyo y comprensión

contribuyeron para que lograra mi objetivo.

A mi mamá Irma Espinoza García por tus consejos, apoyo, comprensión, sacrificio

y amor incondicional. Eres mi gran ejemplo de dedicación, amor y confianza.

Gracias por seguirme en este viaje lleno de aventuras.

A mi Mamá Bertha quien con su amor, confianza, palabras de aliento y apoyo

incondicional pese a la distancia ha logrado que lleguemos hasta aquí. Tu muestra

constante de fortaleza me inspira cada día. Tú eres uno de los principales motores

de mi vida, Gracias esto también es tuyo.

A mi querido papá Héctor Espinoza (alías morrongo) a pesar de que físicamente no

estás aquí tu espíritu prevalece, en cada una de las cosas que hago, aquellas

caminatas las tengo tatuadas en mi esencia porque gracias a ti descubrí mi pasión.

A mi querido compañero de viaje y aventuras mi tiburoncin. Gracias por ser mi

técnico de laboratorio y campo; por inspirarme con tus ocurrencias, por tu amor

incondicional y ser mi pequeño guerrerito… Derek Said Espinoza te amo mi

pequeño.

A mis primos y tíos quienes depositaron toda su confianza y me han apoyado para

la realización de cada uno de mis sueños…Luis Alberto Espinoza, Guadalupe Flores

(alias Peque), Norma Espinoza, Zaira Luna, Francisco Luna, Javier Montero,

Gustavo Espinoza, Alfonso Peña y Salvador Peña gracias.

AGRADECIMIENTOS

Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, IPN, al laboratorio de Ecología de

Peces, por el apoyo para la realización de este trabajo.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y al Instituto Politécnico

Nacional (BEIFI, SAI) por el apoyo económico otorgado a través de las becas.

A mis directores de tesis Dra. Ofelia Escobar Sánchez y al Dr. Felipe Galván

Magaña, quienes con su guía, consejos, apoyo y financiamiento lograron que se

llevará a término este proyecto.

A mi comité revisor Dra. Ana Judith Marmolejo Rodríguez, Dr. Alberto Sánchez

González, Dr. Sergio Aguíñiga García por su apoyo y acertadas observaciones en

la elaboración de esta tesis, las cuales ayudaron a mejorarla y complementarla.

Al Dr. Jorge Ricardo Ruelas Inzunza (ITMAZ), al Dr. Federico Páez Osuna (ICMYL

UNAM) quienes me permitieron analizar las muestras de la presente tesis. Además

a la M. en C. Karla Gpe. Sánchez Osuna, al Quím. Humberto Bojórquez Leyva por

sus consejos y apoyo en el procesamiento de las muestras; al M. en C. Mauricio

Antonio Ramos Osuna y a la Dra. Pamela Spanopoulos Zarco por su apoyo durante

mi estancia en tierras mazatlecas.

Al Dr. Ernesto Chávez Ortíz por su apoyo y consejos durante mi estadia en el

posgrado.

Al L.C.P. Humberto Ceseña y César Casas por sus apoyo con los trámites de la

maestría durante este tiempo, su amabilidad y paciencia, gracias. Asimismo a

Magda Mendoza y al personal administrativo del CICIMAR por la ayuda en la gestión

y trámites de los apoyos económicos y a Susana Cárdenas y Roberto Aguilera por

su ayuda en el área de informática.

A IEMANYA OCEÁNICA A.C. por el financiamiento para la realización de los

muestreos, la asistencia a congresos, reuniones y cursos que contribuyeron para la

realización de este trabajo. Y por todas las facilidades que recibo de ustedes

gracias.

A los miembros de IEMANYA Oceánica de quienes eh aprendido mucho y quienes

me apoyaron: Laleh Mojaherani, Jorge Ramírez (gigio), particularmente a Rodrigo

Rangel (Pelón) gracias por todas tus enseñanzas de la vida en el mar y tu amistad

invaluable y a Edgar Amador gracias por tu amistad, apoyo y voto de confianza para

lograr este objetivo.

A los miembros del laboratorio de Ecología de peces, quienes colaboraron en los

muestreos gracias por permitirme compartir mis conocimientos con ustedes y

aprender de ustedes, el olor a tiburón es inolvidable.

Al Dr. José Leonardo Castillo Géniz por su apoyo, amistad y consejos en la recta

final de este viaje llamado maestría y de quien he aprendido mucho del mundo de

los tiburones.

A mi familia paceña sin ustedes mi estancia en La Paz no sería igual, gracias por

compartir todos esos momentos felices y tristes: Joao, Lavis, Mary, Ofelia, Javi, Beto

Itzi, Leo, Jonathan, Athziri y Gabriel, ustedes son parte importante de mi vida los

quiero. Los momentos que pasamos juntos los atesoro bastante.

A mis amigos de toda la vida quienes a pesar de la distancia me apoyaron durante

este tiempo: Sadith, Adriana, Esteban, Ruth, Alejandra (Alita de ángel), Graciela.

A mi familia de creadores de excelencia y amigos de las imposibilidades posibles,

Carolina, Itzel, Marcia, Lupita, Bianca, Eva, Ángel.

A aquellos hombres de mar, cuyo conocimiento es inigualable gracias por

permitirme entrar en su mundo, por compartir sus conocimientos conmigo, por

participar desinteresadamente en este proyecto y sobre todo por permitirme

enamorarme más de los tiburones. Su amistad es invaluable gracias amigos

pescadores de Punta Lobos, Cabos San Lázaro, López Mateos y Bahía

Tortugas.

Y a las mujeres de mar quienes aportaron su granito de arena en este proyecto

gracias de ustedes me llevo grandes lecciones de vida…Patricia Murillo, Iris

Barajas, Marbella Arce, Sandra Guzmán.

Y a cada uno de las personas que han compartido una parte de mi vida todos son

igual de importantes gracias.

Índice

LISTA DE TABLAS Y FIGURAS ............................................................................. I

GLOSARIO ............................................................................................................ V

Resumen ............................................................................................................. VII

Abstract ................................................................................................................. IX

1. INTRODUCCIÓN ............................................................................................. 1

2. ANTECEDENTES. .......................................................................................... 3

3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA .............................................................. 7

4. HIPÓTESIS: .................................................................................................... 9

5. OBJETIVO GENERAL: .................................................................................. 10

5.1 Objetivos particulares: ................................................................................ 10

6. ÁREA DE ESTUDIO ...................................................................................... 11

7. MATERIAL Y MÉTODOS .............................................................................. 13

7.1. Trabajo en campo. ..................................................................................... 13

7.2. Trabajo de Laboratorio. .............................................................................. 14

7.2.1. Lavado del material de laboratorio ....................................................... 14

7.2.2. Procesamiento de las muestras ........................................................... 15

7.3. Análisis de metales pesados. ..................................................................... 16

7.3.1. Determinación de las concentraciones de Cd total. ............................. 16

7.3.2 Determinación de las concentraciones de Hg total. .............................. 16

7.3.3. Determinación de las concentraciones de Pb total............................... 17

7.3.4. Materiales de referencia certificados. ................................................... 18

7.4 Trabajo de gabinete .................................................................................... 18

7.4.1 Análisis estadístico ............................................................................... 18

7.4.2 Factor de biomagnificación (FB) ........................................................... 19

7.4.3 Evaluación toxicológica......................................................................... 19

8. RESULTADOS. ............................................................................................. 21

8.1 Generalidades ............................................................................................ 21

8.2 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total. ...................... 22

8.2.1 Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei. ............................................................................................................ 22

8.2.2 Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei. ............................................................................................................ 24

8.2.3 Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei. ............................................................................................................ 26

8.3 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg, Pb por sexos en el tejido

muscular, hígado y riñón de M. henlei. ............................................................. 27

8.3.2 Concentración de Hg por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de

M. henlei. ....................................................................................................... 29

8.3.3 Concentración de Pb por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de

M. henlei. ....................................................................................................... 30

8.4 Relación entre la talla (LT) y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei.

......................................................................................................................... 31

8.4.1 Relación de la talla (LT) y la bioacumulación de Cd en M. henlei. ........ 32

8.4.2 Relación de la talla y la bioacumulación de Hg en M. henlei. ................ 33

8.4.3 Relación de la talla y la bioacumulación de Pb en M. henlei. ................ 34

8.5 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido

muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad. ........................................ 35

8.5.1 Concentraciones de Cd en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei

por localidad. ................................................................................................. 35

8.5.2 Concentraciones de Hg en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei

por localidad. ................................................................................................. 36

8.5.3 Concentraciones de Pb en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei

por localidad. ................................................................................................. 37

8.6 Concentraciones de Cd, Hg, Pb en las presas y la relación de biomagnificación

de M. henlei. ..................................................................................................... 38

8.7 Evaluación toxicológica del tejido muscular de M. henlei para consumo

humano. ............................................................................................................ 40

9. DISCUSIÓN .................................................................................................. 42

9.1. Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido

muscular, hígado y riñón de M. henlei de la costa suroccidental de Baja California

Sur, México. ...................................................................................................... 42

9.1.1. Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei. ............................................................................................................ 42

9.1.2. Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei. ............................................................................................................ 44

9.1.3. Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei. ............................................................................................................ 45

9.2 Bioacumulación de Cd, Hg, Pb en relación al sexo en el tejido muscular,

hígado y riñón de M. henlei. .............................................................................. 46

9.3. Relación entre la talla y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei en la

costa suroccidental de Baja California Sur, México. .......................................... 47


muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad. ........................................ 49

9.5. Concentraciones de Cd, Hg, Pb de las presas y la relación de

biomagnificación de M. henlei. .......................................................................... 50

9.6 Evaluación toxicológica del músculo de M. henlei.. ..................................... 52

10. CONCLUSIONES .......................................................................................... 55

11. RECOMENDACIONES .................................................................................. 57

12. LITERATURA CITADA .................................................................................. 58

I

LISTA DE TABLAS Y FIGURAS

Tablas.

Tabla 1 Porcentajes de recuperación de Cd, Hg y Pb en los materiales de

referencia.______________________________________________________ 21

Tabla 2 Concentraciones de Cd (μg g-1 con base en peso húmedo) obtenidas en el

músculo, hígado y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja

California Sur.___________________________________________________ 23

Tabla 3 Concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado

y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California

Sur.____________________________________________________________25

Tabla 4 Concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado

y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California

Sur.___________________________________________________________ 26

Tabla 5 Factor de biomagnificación (FB) de las presas de M. henlei de acuerdo a

los elementos Cd, Hg, Pb.__________________________________________ 40

Tabla 6 Ingesta semanal sugerida de carne de M. henlei de acuerdo a las

concentraciones de Cd, Hg, Pb. en hombres, mujeres y niños._______________ 41

Figuras.

Fig. 1 Localización del área de estudio, ubicando los campos pesqueros Cabo San

Lázaro (24°45’ N; 112° 8’ W) y Punta Lobos (23º 25´ N; 110º 15´ W) en la costa

occidental de Baja California Sur, México ______________________________12

II

Fig. 2 Medida estándar registrada (LT) en el tiburón Mustelus

henlei___________________________________________________________13

Fig. 3 Órganos del tiburón Mustelus henlei que fueron

colectados_______________________________________________________ 14

Fig. 4 Intervalos de tallas de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja

California Sur_____________________________________________________ 22

Fig. 5 Concentraciones de Cd (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y

riñón de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg

g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-

2009)___________________________________________________________ 24

Fig. 6 Concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y

riñón de M. henlei capturados en Cabo San Lázaro y Punta lobos, Baja California

Sur. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 1.00 µg g-1 de Hg

establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-

2009)___________________________________________________________ 25

Fig. 7 Concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y

riñón de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg

g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009)

_______________________________________________________________ 27


riñón de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo

permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-

SSA1-2009) _____________________________________________________ 28

III



permisible de 1.00 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-

242-SSA1-2009)__________________________________________________ 30



permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-

SSA1-2009)_____________________________________________________ 31

Fig. 11 Relación entre las concentraciones de Cd (en μg g-1 p.h.) encontradas en el

músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea discontinua

indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial

Mexicana (NOM-242-SSA1-2009)____________________________________ 32

Fig. 12 Relación entre las concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en el


indica el valor máximo permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial

Mexicana (NOM-242-SSA1-2009) ____________________________________ 33

Fig. 13 Relación entre las concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en el


indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial

Mexicana (NOM-242-SSA1-2009) ____________________________________ 34


riñón de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo

permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-

SSA1-2009) _____________________________________________________ 36

IV



permisible de 1.00 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-

242-SSA1-2009) __________________________________________________ 37



permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-

SSA1-2009) _____________________________________________________ 38

Fig. 17 Concentraciones de Cd, Hg, Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en L. diomedeae

y P. planipes presas principales de M. henlei en Cabo San Lázaro y Punta Lobos.

La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 para Cd, Pb y

de 1.0 µg g-1 para Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-

2009) __________________________________________________________ 39

V

GLOSARIO

Bioacumulación: es el proceso por el cual una concentración química es

incrementada en un organismo comparada a la del ambiente, debida a la captura

por todas las rutas incluyendo la absorción a través de la dieta, transporte a través

de las superficies respiratorias y la vía dérmica (Tomado de Páez-Osuna, 2011).

Biomagnificación: proceso de transferencia de un contaminante, incluidos los

metales y metaloides, a través de la trama trófica, resultando en una alta

concentración dentro del organismo en comparación con su dieta (Tomado de Páez-

Osuna, 2011).

Cadena trófica: secuencia alimenticia, en la que se presenta un flujo de materia

(energía), iniciando con los productores primarios hasta los descomponedores

(Odum, 1985).

Elemento traza: son elementos naturales del ambiente y también llamados

oligoelementos, cuya concentración disuelta es de entre 50 y 0,05 µmol/kg (Libes,

2009).

Metales pesados: elementos que poseen propiedades metálicas, una densidad

mayor a 5 g cm-3 y una alta solubilidad; que pueden ser requeridos por los

organismos en bajas concentraciones (Tomado de Páez-Osuna, 2011).

Metalotioneínas: proteínas de bajo peso molecular (6-8 kDa), presentes en

procariotes y eucariotes, con elevado contenido en cisteína (30-35 por ciento) y

marcada capacidad para combinarse con iones metálicos (Oliver & Porta, 1998).

Red trófica: constituida por una serie de cadenas tróficas las cuales interactúan,

formando decenas de enlaces entre las presas y los depredadores (Paine, 1988).

VI

Toxicidad: capacidad para producir daño a un organismo vivo, en relación con la

cantidad o dosis de sustancia administrada o absorbida, la vía de administración y

su distribución en el tiempo (dosis única o repetidas), tipo y gravedad del daño,

tiempo necesario para producir éste, la naturaleza del organismo afectado y las

condiciones intervinientes (Jiménez & Kuhn, 2009).

Tóxico: sustancia o agente físico que, actuando en muy pequeña cantidad, es

capaz de producir efectos adversos sobre los organismos vivos (Jiménez & Kuhn,

2009)

VII

Resumen

Los metales pesados constituyen un riesgo de contaminación por ser sustancias

con gran estabilidad química ante procesos de degradación, siendo acumulados a

través de la red trófica. En la presente investigación se determinaron la

bioacumulación y transferencia de Cd, Hg y Pb en el músculo, hígado y riñón del

tiburón Mustelus henlei y sus presas. Los tiburones fueron capturados en Punta

Lobos y Cabo San Lázaro, ubicados en la costa suroccidental de B.C.S. Los

muestreos se realizaron de abril a junio de 2008 y 2009. Las lecturas del Cd, Hg y

el Pb se realizaron por espectrofotometría de absorción atómica. Los resultados

presentados en peso húmedo indican que el Cd se bioacumula en menor cantidad

(0.24 ± 0.17 µg g-1) en el músculo, a diferencia del hígado (2.14 ± 2.4 µg g-1) y el

riñón (2.14± 1.54 µg g-1). Mientras que el Hg se acumuló en menor cantidad en el

riñón (0.09± 0.6 µg g-1), seguido del hígado (0.11± 0.09 µg g-1) y músculo (0.34 ±

0.11 µg g-1). El Pb se concentró en mayor cantidad en el músculo (0.43 ± 0.93 µg g-

1) y riñón (0.50 ± 0.33 µg g-1) y en menor concentración en el hígado (0.16 ± 0.10

µg g-1). La acumulación promedio del Pb no presentó diferencias significativas entre

hembras y machos, y los tejidos analizados (P>0.05). Asimismo, el músculo y el

riñón no presentaron diferencias (P>0.05) en cuanto a la concentración de Hg entre

hembras y machos. En el hígado, la concentración de Hg (P= 0.01) se vio influida

por el sexo, al igual que la acumulación de Cd en los tejidos del tiburón (P<0.05).

Se encontró una relación entre la concentración de Cd y la talla en el riñón, para el

resto de los tejidos no se presentó relación entre la talla y las concentraciones de

los metales. Al comparar entre localidades encontramos que el hígado (Cd, Pb), el

músculo (Hg) y riñón (Pb) presentaron diferencias en los niveles de metal presente

en los tejidos (P<0.05). El Cd es el elemento con los niveles más altos, seguido del

Pb y el Hg. En el análisis de las presas, el calamar Lolliguncula diomedeae y la

langostilla Pleuroncodes planipes mostraron que el Cd se acumula en mayores

concentraciones en relación al Hg y Pb. Esto indica que la transferencia trófica a

partir de estas presas en el tiburón mamón es un factor determinante en la

incorporación de metales en su organismo. Los niveles de Cd, Hg y Pb en el

VIII

músculo de M. henlei no representan un riesgo por toxicidad a la salud humana de

acuerdo a lo establecido en la NOM-242-SSA1-2009.

Palabras Clave: Biomagnificación, tiburón, metales pesados, presas, toxicidad.

IX

Abstract

Heavy metals pose a risk of contamination for being substances with high chemical

stability to degradation processes, being accumulated through the food web. In the

present study, bioaccumulation and trophic transfer of Cd, Hg and Pb in the muscle,

liver and kidney of the brown smooth-hound shark Mustelus henlei and their prey

were determined. The sharks were caught in Punta Lobos and Cabo San Lázaro,

located on the southwestern coast of B.C.S. Samples were taken from April to June

2008 and 2009. Readings of Cd, Hg and Pb was carried out by atomic absorption

spectrophotometry. The results expressed in wet weight indicate that Cd

bioaccumulates in smaller quantities (0.24 ± 0.17 µg g-1) in the muscle, unlike liver

(2.14 ± 2.4 µg g-1) and the kidney (2.14 ± 1.54 µg g-1). Hg was accumulated in lower

amounts in the kidney (0.09± 0.6 µg g-1), followed by the liver (0.11± 0.09 µg g-1) and

the muscle (0.34 ± 0.11 µg g-1). The Pb was higher in the muscle (0.43 ± 0.93 µg g-

1) and kidney (0.50 ± 0.33 µg g-1) but lower in the liver (0.16 ± 0.10 µg g-1). The

average accumulation of Cd and Pb did not presented significant differences

between females and males, and tissues analyzed (P<0.05). The muscle and the

liver did not presented differences (P>0.05) regarding Hg concentration between

females and males; in the liver Hg concentration was influenced by sex. There was

a relationship between the concentrations of Cd in the kidney and the size sharks,

while for the others tissues not relationship between size and metals concentration

was found. By localities, we found that the liver (Cd, Pb), the muscle (Hg) and the

kidney (Pb) presented differences in metal concentrations in the tissues. The Cd is

the element with the highest levels, followed by Pb and Hg. The analysis of prey

(squid Lolliguncula diomedeae and the red pelagic crab Pleuroncodes planipes)

showed that Cd accumulates in higher concentrations relative to Hg and Pb,

therefore the trophic transfer from these preys is a determining factor in the

incorporation of metals in the brown smooth-hound shark. Cd, Hg and Pb levels in

the muscle of the M. henlei do not pose a risk for toxicity to human health according

to the limits established by NOM -242-SSA1-2009.

Key words: Biomagnification, shark, heavy metals, preys, toxicity.

1

1. INTRODUCCIÓN

El estudio de la biota en los sistemas marinos y costeros es esencial para entender

el estado de salud de los cuerpos de agua, así como su capacidad productiva

(Mendoza-Díaz et al., 2013). A nivel mundial una de las mayores problemáticas que

enfrentan estos ecosistemas marinos es la contaminación por metales pesados, los

cuales son componentes naturales de las rocas, los suelos, los sedimentos y el agua

(Villanueva & Botello, 1998); sin embargo, después de la revolución industrial han

provocado desastres ecológicos que no solo han afectado a la comunidad marina

si no al ser humano, debido a sus características y propiedades químicas.

Los metales pesados derivan de fuentes geogénicas y antropogénicas, se

caracterizan por presentar una densidad de 5 g cm-3 y una alta solubilidad; estos

entran a los sistemas marinos por las desembocaduras de ríos y arroyos, la

disposición de sólidos vertidos al mar y la vía atmosférica. Estas sustancias

constituyen un riesgo de contaminación para el ambiente, debido a su gran

estabilidad química ante procesos de degradación, por lo que no desaparecen del

medio ambiente, sino que son transferidos a otros lugares y pueden cambiar de

estado o combinarse con otras sustancias, y en algunos casos dan lugar a formas

más tóxicas, por lo que los seres vivos son incapaces de metabolizarlos (Svobodová

et al., 1993; Adriano et al., 2005; Mancera-Rodríguez & Álvarez-León, 2006; Páez-

Osuna, 2011; Storelli et al., 2011).

Dentro de los metales pesados que se consideran más tóxicos en los

sistemas acuáticos se encuentran el Hg, Cd, Pb, Cu, Zn, Ni, Cr y As, que penetran

a la red trófica a través de los organismos fotosintetizadores y que por sus

propiedades son transferidos a los largo de la trama trófica hasta llegar al humano

(Giordano et al., 1991; Kennish, 1991; Castañe et al., 2003).

2

Es bien sabido que los grandes depredadores marinos, particularmente las

especies longevas como el atún, el pez espada, los tiburones y los odontocetos

acumulan grandes concentraciones de estos metales (P. ej. Hg, Cd y Pb) a través

de la red trófica (biomagnificación) (Castañe et al., 2003; Endo et al., 2008), dando

como resultado que los organismos que ocupan los eslabones más altos en la

cadena trófica sirvan como bioindicadores del medio marino, pues frecuentemente

contienen las concentraciones más altas de metales pesados incluso en zonas no

contaminadas (Marcovecchio et al., 1991; Mársico et al., 2007).

Considerando que los tiburones son depredadores tope y además, algunas

especies forman parte de la alimentación de los humanos, surge la necesidad de

conocer cuál es la concentración de mercurio, cadmio y plomo que contienen estos

organismos a la par de conocer la biomagnificación, a través de sus presas

principales.

En México, la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009; DOF, 2011)

establece que los peces que contengan concentraciones mayores o iguales a 1.0

μg g-1 peso húmedo de mercurio y mayores a 0.5 μg g-1 peso húmedo de cadmio o

plomo no deben ser consumidos. Sin embargo, actualmente se tiene muy poca

información sobre la bioacumulacion y biomagnificación de tiburones costeros de

importancia comercial, como es el caso del tiburón mamón Mustelus henlei, el cual

es una de las especies de cazón frecuentemente capturada en las comunidades

ribereñas de Baja California Sur, por lo que hace inherente la necesidad de conocer

si las concentraciones de Cd, Hg y Pb en M. henlei se encuentra dentro los límites

permisibles y si su consumo podría tener efectos nocivos en las personas.

3

2. ANTECEDENTES.

Tras el desastre ecológico ocurrido en Minamata, Japón en los años 60´s el estudio

de los contaminantes y los elementos traza en los organismos marinos y su hábitat

cobraron gran importancia a nivel mundial, en especial en recursos consumidos por

el hombre y que repercuten en su salud. Sin embargo, los trabajos sobre metales y

contaminantes en tiburones continúan siendo escasos.

En lo referente al género Mustelus, la información es aún más escasa. Por

ejemplo, Glover (1979) analizó varios metales pesados, incluyendo Cd y Pb en

hembras y machos de Galeorhinus australis y M. antarcticus encontrando que las

concentraciones máximas de Cd, Cu, Mn, Se y Zn en el músculo eran de 30, 0.08,

0.6, 0.6, 0.8 y 4.8 µg g-1 peso húmedo respectivamente, mientras que las

concentraciones de Co, Cr, Pb, Mo y Ni (0.3, 0.5, 0.1, 0.2 y 0.2 µg g-1 en peso

húmedo respectivamente) estaban por debajo de los límites permisibles, además

encontró que no existe relación entre el sexo, el lugar de captura y las

concentraciones de los metales analizados.

Marcovecchio et al. (1986) determinaron que en la zona de Bahía Blanca,

Argentina, las concentraciones de Hg encontradas en M. schmitti supera los niveles

recomendados para consumo humano (0.5-1.0 µg g-1 Hg total, peso húmedo)

derivado del proceso de biomagnificación, además reporta que existe una diferencia

significativa en relación al sexo ya que los machos presentan concentraciones más

elevadas en relación a las hembras, probablemente por la diferencia en la tasa de

crecimiento de esta especie.

Lacerda et al. (2000) encontraron que los niveles de Hg contenidos en

Rhizoprionodon lalandii, R. porosus y M. higmani de la costa Sur-Este brasileña son

menores a los reportados para otras especies de tiburones del Sur-Este del Océano

Atlántico, además determinó que en estas especies existe biomagnificación.

4

En un estudio realizado en Brasil con Carcharhinus signatus, M. canis, M.

norrisi, Squalus megalops y S. mitsukurii, Penedo de Pihno et al. (2002) encontraron

que los niveles de Hg en estas especies sobrepasan el límite permisible y, que

existe una relación entre las preferencias alimenticias y las concentraciones de Hg,

así como entre tallas y sexos ya que los machos presentaron concentraciones más

altas con respecto a las hembras.

Erasmus (2004) determinó las concentraciones de Al, Cr, Mn, Fe, Co, Cu, Zn,

As, Cd y Pb en diversos órganos y tejidos de S. megalops y M. mustelus,

encontrando que en el Sureste de África las concentraciones de estos metales se

encuentran dentro de los límites permisibles; en el caso del Cd este sustituye a

elementos traza esenciales, además menciona que las partes menos aptas para

consumo humano serían el hígado y la vértebra debido a que acumulan altas

concentraciones de metales.

Domi et al. (2005) realizaron una comparación entre los hábitos alimenticios

(descripción de la dieta e isótopos estables de nitrógeno y carbono, δ15N y δ13C) y

los elementos traza (Zn, Cd, Fe, Cu, Se y Hg) de cinco especies de tiburones de

importancia comercial del Mar Céltico entre ellos: M. asterias, encontrando que

existe correlación entre el Hg y el Cd respecto al δ15N y δ13C, mientras que el Zn,

Fe, Cu y Se, están más asociados a los procesos metabólicos propios de cada

especie, por lo que concluyeron que los isótopos estables permiten establecer una

relación entre el nivel trófico del depredador y las concentraciones de metales

pesados en sus tejidos y las posibles vías de acumulación.

Storelli et al. (2011) analizaron las concentraciones de los metales (Hg, Cd,

Pb, Cr, Ni, Cu y Zn) en el músculo, gónadas, piel y cerebro de M. mustelus

encontrando que las altas concentraciones de los metales depende del tipo de tejido

que se analice, probablemente como consecuencia de las necesidades

metabólicas, las propiedades fisicoquímicas y los procesos específicos de

desintoxicación de cada elemento. Determinaron que el Ni y el Hg representan un

5

riesgo para la salud humana debido a la ingesta de carne de M. mustelus en el Mar

Mediterráneo.

Para la región Norte de Japón, Endo et al. (2013) determinaron las

concentraciones de Hg en el músculo e hígado de M. manazo y Squalus acanthias,

y encontraron una estrecha relación entre el crecimiento del organismos, el sexo y

las concentraciones de Hg en los tejidos, por lo que al alcanzar la madurez y la talla

máxima (LT) los tiburones presentan una mayor acumulación de elementos traza.

Sandoval-Herrera et al. (2015) analizaron la concentración de mercurio total

(THg) en el músculo de M. henlei, Raja velezi, Torpedo peruana y Zapteryx xyster

provenientes de las costas del Pacífico de Costa Rica. Los resultados mostraron

que existe una relación positiva entre la talla y la concentración de THg, pero no

varió con la posición trófica. En referencia a los valores del δ13C no encontraron

diferencias significativas en las cuatro especies de elasmobranquios, mientras que

para el δ15N existieron diferencias entre las especies, siendo M. henlei la especie

con los mayores valores y la que presentó una relación con la concentración de

THg. Las concentraciones de THg en el músculo de estas cuatro especies no

sobrepasó el límite permisible establecido para consumo humano, excepto para un

organismo de T. peruana. Por lo que concluyen que en la región Pacífica de Costa

Rica y posiblemente Centro América la contaminación por Hg es mínima.

En México, de los estudios sobre metales pesados en tiburones se han

realizado en los géneros Carcharhinus, Isurus, Prionace, Rhizoprionodon, Sphyrna

y Squatina (Núñez-Nogueira et al., 1998, 2005; Ruelas-Inzunza & Páez-Osuna,

2005; García-Hernández et al., 2007; Cai et al., 2007; Escobar-Sánchez et al., 2010,

2011; Barrera-García et al., 2012; Hurtado-Banda et al., 2012; Maz-Courrau et al.,

2012; Barrera-García et al., 2013; Mendoza-Díaz et al., 2013; Vélez-Alavez et al.,

2013; Frías-Espericueta et al., 2014; Bergés-Tiznado et al., 2015; Lewis et al., 2015;

Escobar-Sánchez et al., 2016; Terrazas-López et al., 2016). Sin embargo, los

estudios para M. henlei y sus congéneres continúan siendo escasos.

6

Actualmente solo se tienen reportados dos trabajos sobre metales pesados

que incluyen al género Mustelus. Uno de ellos es el de García-Hernández et al.

(2007), quienes al analizar músculo de la parte dorsal de 52 rayas, 66 peces

pelágicos mayores, 16 meros y 73 tiburones, entre ellos M. henlei capturados en el

Golfo de California, encontraron que las concentraciones de THg en los tiburones

presentaron una correlación positiva en relación a la talla, además de que las

concentraciones promedio fueron cuatro veces más altas que en el resto de los

grupos analizados (1.24 ± 2.6 mg kg-1). De las especies de tiburones analizadas M.

henlei presentó una de las concentraciones promedio más bajas de 0.18 ± 0.10 mg

kg-1. Lo que indica que esta especie no representa un problema para la salud

humana.

Por otro lado, Hurtado-Banda et al. (2012) analizaron las concentraciones de

Hg en el hígado y músculo de S. lewini, R. longurio y M. albipinis en costas de

Sonora y Sinaloa. Encontraron que las concentraciones de THg en M. albipinnis

adultos fueron de 0.170 ± 0.04 mg Kg-1 en el músculo y de 0.083 ± 0.02 mg Kg-1 en

el hígado; mientras que para los juveniles fue de 0.336 ± 0.13 mg Kg-1 en músculo

y de 0.128 ± 0.07 mg Kg-1 en el hígado. Además no se encontró una relación

significativa entre la talla y la concentración de THg en ninguna de las especies

analizadas. Asimismo, estimaron que la ingesta de M. albipinnis no debe de ser

mayor a 253 g de carne a la semana de organismos juveniles y de 128 g de

organismos adultos.

7

3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

La pesquería de tiburón es una de las más importantes a nivel mundial, el aumento

de su pesca se debe principalmente a la disminución de las poblaciones de peces

de importancia comercial y al incremento en el consumo de aletas de tiburón en el

mundo (Lamilla-Gómez, 2005).

Actualmente, México ocupa el cuarto lugar mundial en pesca de tiburón;

mientras que Baja California Sur ocupa uno de los primeros lugares en producción

nacional de tiburón, tan solo en el año 2013 se tuvo una captura de 3 487 ton de

peso desembarcado con un costo aproximado de $32 067 000 MX (Ramírez-

González, 2006; CONAPESCA, 2013), convirtiendo a los tiburones en un recurso

económicamente importante por su carne y sus derivados como el cartílago y la

aleta que llega a alcanzar un precio máximo aproximado de $1000 por kg. En el

caso de M. henlei, este es una de las especies de tiburones que sustenta la

pesquería artesanal de cazones de Punta Lobos y Cabo San Lázaro (IEMANYA

Oceánica A.C. en prensa).

Actualmente las diferentes especies que habitan las aguas de México se

encuentran expuestas a serios problemas de contaminación entre ella la de metales

pesados; en la mayoría de los casos producto de la actividad antropogénica lo que

provoca una gran variedad de alteraciones anatómicas y fisiológicas, no solo en los

tiburones, sino también en otros organismos con los que comparten su hábitat

(Núñez-Nogueira et al., 1998). Dentro de los metales pesados que tienen más

importancia por su toxicidad se encuentran el Cd, Hg y Pb que en pequeñas

cantidades causan daños irreversibles en los organismos como son cáncer,

alteraciones congénitas, daños en el sistema nervioso central, infertilidad e incluso

la muerte.

La contaminación por metales pesados resulta de gran relevancia puesto que

persisten en el ambiente por periodos de tiempo prolongado y además son

8

transferidos a través de la red trófica desde la presa al depredador, dando como

resultado que los depredadores “K” (baja fecundidad, lento crecimiento, longevos)

acumulen grandes cantidades de estos metales.

Al ser el tiburón mamón un depredador “K” e importante en la pesquería

artesanal, es necesario realizar estudios sobre los niveles de acumulación de

metales pesados para determinar si representan un riesgo potencial para los

consumidores de tiburón (Holden, 1977; Compagno, 1990; Núñez-Nogueira, et al.,

1998). Por lo que dada su importancia ecológica y económica, resulta de interés

aportar conocimiento sobre la bioacumulación y biomagnificación de metales

pesados (plomo, cadmio, y mercurio) en M. henlei en la costa suroccidental de Baja

California Sur, y la evaluación de riesgo hacia el humano por el consumo de su

carne.

9

4. HIPÓTESIS:

Los tiburones al ser organismos “K” (longevos, bajo número de crías) se encuentran

expuestos por períodos más largos de tiempo al mercurio, cadmio y plomo en el

medio que los rodea, por lo que se espera encontrar una mayor bioacumulación de

estos metales pesados en el músculo, hígado y el riñón.

La bioacumulación de cadmio, mercurio y plomo puede provenir de las presas que

el tiburón mamón consume. Los cefalópodos son el alimento principal de este

tiburón (Espinoza-García, 2012), son organismos carnívoros que podrían acumular

altos niveles de metales pesados y por ende, pueden transferir una cantidad

importante al depredador.

10

5. OBJETIVO GENERAL:

Determinar la bioacumulación de cadmio (Cd), mercurio (Hg) y plomo (Pb) del

tiburón mamón M. henlei, así como la biomagnificación a través de sus presas en la

costa suroccidental de Baja California Sur, México.

5.1 Objetivos particulares:

Determinar la concentración de Cd, Hg y Pb total en el tejido muscular, hígado y

riñón de M. henlei para evaluar si existen diferencias en la acumulación de los

metales en los tejidos

Determinar si existe diferencia entre la concentración de Cd, Hg y Pb por sexos en

el tejido muscular, el hígado y riñón de M. henlei.

Analizar la relación entre la talla (longitud total) y la concentración de Cd, Hg y Pb

de M. henlei.

Determinar la concentración de Cd, Hg y Pb total en el tejido muscular, hígado y

riñón de M. henlei por localidad.

Determinar la concentración de Cd, Hg y Pb en las presas y la relación de

biomagnificación de M. henlei.

Establecer la cantidad de tejido muscular de M. henlei que puede ser consumido

por el humano sin que represente un riesgo a la salud.

11

6. ÁREA DE ESTUDIO

El presente estudio se desarrolla en la costa occidental de Baja California Sur (Fig.

1). Esta región se encuentra influenciada principalmente por la corriente de

California, que sigue una dirección paralela a la costa hasta llegar al extremo de la

península. Esta corriente se forma a los 48°N (Sverdrup et al., 1942) y se caracteriza

por aguas frías y de baja salinidad. La temperatura media anual es de 18°C y la

salinidad de 35 ups (Álvarez-Sánchez, 1977).

Frente a la península el flujo de la corriente de California se incrementa en

invierno; mientras en verano, ante el debilitamiento de los vientos septentrionales

se incrementa una contracorriente costera, llamada corriente de Davidson que

circula en dirección norte (Gulland, 1971; Robles-Gil, 1985). Los eventos de

surgencia consisten en movimientos de las aguas más profundas hacia la superficie,

los cuales aportan nutrientes (Sverdrup et al., 1942). Se han observado surgencias

a lo largo de la costa occidental de Baja California. En la zona de estudio los eventos

de surgencia suceden en primavera cuando la temperatura y la salinidad son bajas

(Gómez & Vélez, 1982).

12

Fig. 1 Localización del área de estudio, ubicando los campos pesqueros Cabo San

Lázaro (24°45’ N; 112° 8’ W) y Punta Lobos (23º 25´ N; 110º 15´ W) en la

costa occidental de Baja California Sur, México.

13

7. MATERIAL Y MÉTODOS

7.1. Trabajo en campo.

Los muestreos se realizaron en dos campos pesqueros ubicados en la costa

occidental de Baja California Sur (B.C.S.), en Punta Lobos (23º 25´ N; 110º 15´ W)

ubicado en la comunidad de Todos Santos, B.C.S. y en Cabo San Lázaro (24°45’

N; 112° 8’ W) ubicado dentro del Complejo Lagunar Bahía Magdalena (Fig. 1). El

muestreo se realizó durante los meses de abril, mayo y junio de 2009 y 2011, estos

meses son los de mayor captura de tiburón mamón en la región. La pesca se realiza

con redes agalleras de fondo de monofilamento con una luz de malla entre 10 y 15

centímetros y una caída de 1.2 a 2 metros y de 180 a 300 metros de longitud, y a

una profundidad mínima de 9.1 metros y máxima de 150 metros.

Fig. 2 Medida estándar (LT) registrada en el tiburón Mustelus henlei.

Para cada organismo se registró la longitud total mediante un ictiómetro, se

determinó el sexo y el estado de madurez (Fig. 2). Los adultos y juveniles fueron

clasificados de acuerdo a la talla de primera madurez propuesta por Silva-Santos

(2012) para hembras (68 cm LT) y machos (64 cm LT) de M. henlei en la costa

occidental de Baja California Sur. A cada organismo se le realizó un corte

longitudinal en la parte ventral para extraer el estómago, hígado y riñón.

Posteriormente se extrajeron 5 g de músculo de la parte dorsal del organismo,

14

hígado y riñón (Fig. 3). Además se colectaron presas (Lolliguncula diomedeae y

Pleuroncodes planipes) para determinar la relación de biomagnificación.

Las presas analizadas fueron colectadas en la zona de estudio y tomadas del

contenido estomacal, cuyo grado de digestión era del tipo uno, es decir, con un nulo

estado de digestión. Se consideraron las presas principales reportadas en la dieta

del tiburón M. henlei de acuerdo a Espinoza-García (2012).

Las muestras fueron colocadas en bolsas previamente etiquetadas y se

almacenaron en hielo para su transportación al Laboratorio de Ecología de Peces

del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN) ubicado en la

ciudad de la Paz, B.C.S. donde fueron conservadas a temperaturas de -20°C hasta

su análisis.

Fig. 3 Órganos del tiburón Mustelus henlei que fueron colectados.

7.2. Trabajo de Laboratorio.

7.2.1. Lavado del material de laboratorio

15

El material de laboratorio (pipetas, puntas de micropipeta, palas de pesaje) fue

lavado con jabón y agua corriente, posteriormente se enjuagó con agua Milli-Q y se

colocó en un baño con ácido clorhídrico (HCl) diluido (2M) por aproximadamente

tres días (72h); después se retiraron del baño y se enjuagaron con agua Milli-Q,

para ser introducidos en un segundo baño con ácido nítrico (HNO3) diluido (2M) por

tres días (72h). Transcurridos los tres días se lavaron nuevamente con agua Milli-Q

y se dejaron secar a temperatura ambiente, para ser guardados en bolsas de

plástico en un lugar libre de polvo (Moody & Lindstrom, 1977).

En el caso de los vasos de teflón Savillex, una vez lavados y enjuagados con

agua Milli-Q se les agregó 5 ml de ácido nítrico (HNO3) concentrado. Posteriormente

fueron cerrados y colocados en una plancha de calentamiento marca BARNSTEAD

a 120ºC por tres horas, a continuación fueron lavados con agua Milli-Q y se dejaron

secar a temperatura ambiente.

Estos procedimientos se realizaron para que los recipientes estén libres de

metales y los resultados no sean erróneos durante el procesamiento y las lecturas

de las muestras.

7.2.2. Procesamiento de las muestras

Para poder realizar el análisis de los metales, las muestras fueron liofilizadas a una

presión de 100x10-3 mbar y temperatura de -52ºC por un periodo de 72 h y molidas

en un mortero de ágata. Todos los tejidos y las presas enteras se pesaron antes y

después del proceso de liofilización con una balanza OHAUS de precisión ± 0.001g

con el fin de obtener el porcentaje de humedad y posteriormente realizar la

conversión peso seco (p.s.) a peso húmedo (p.h.).

Ya liofilizadas, se tomó una porción de la muestra (0.25 g), se le añadieron

5mL de ácido nítrico concentrado (HNO3) grado metal traza y se dejaron reposar en

recipientes de teflón durante toda la noche (proceso de pre-digestión). Después, los

16

recipientes fueron colocados en planchas de calentamiento marca BARNSTEAD a

120ºC por tres horas. Posteriormente, cuando las muestras se enfriaron, fueron

aclaradas y aforadas a 25 g con agua Milli-Q en frascos de polietileno previamente

lavados y rotulados.

7.3. Análisis de metales pesados.

7.3.1. Determinación de las concentraciones de Cd total.

La lectura del Cd se realizó mediante el método de espectrofotometría de absorción

atómica por detección con horno de grafito (VARIAN Spectraa A220 Modelo GTA-

110).

Previo a realizar las lecturas de las muestras se realizaron diluciones 1:10

para el músculo, 1:100 para el hígado y el riñón de tiburón; y la langostilla P.

planipes, y 1:40 para el calamar L. diomedeae, las diluciones fueron colocadas en

eppendorf para su análisis. Se utilizaron 20 µL de la muestra, las cuales fueron

analizadas mediante el método de espectrofotometría de absorción atómica por

horno de grafito a una temperatura de 1800ºC con una atmósfera inerte de

nitrógeno. Como modificador y calibrador de la curva se usó fosfato de amonio

(NH4h2PO4). Para la absorbancia se utilizó una longitud de onda de 228.8 nm y se

obtuvo la lectura de la concentración de Cd.

Las lecturas de las muestras fueron convertidas en concentración y se

expresaron en µg g-1 con base en peso húmedo, mediante la siguiente ecuación:

𝑪𝒐𝒏𝒄𝒆𝒏𝒕𝒓𝒂𝒄𝒊ó𝒏 𝒅𝒆 𝑪𝒅 = 𝐿𝑒𝑐𝑡𝑢𝑟𝑎 𝑑𝑒𝑙 𝑎𝑛𝑎𝑙𝑖𝑧𝑎𝑑𝑜𝑟 (𝑛𝑔/𝑚𝑙)𝐴𝑓𝑜𝑟𝑜 (𝐿)

𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎 (𝑔)

7.3.2 Determinación de las concentraciones de Hg total.

17

La lectura del Hg se realizó mediante el método de espectrofotometría de absorción

atómica con generación de vapor de frío (CV-AAS por sus siglas en inglés). Para

ello, se tomaron 5 ml de la muestra, la cual fue colocada en un matraz Erlenmeyer,

se le agregaron 5 ml de solución ácida (HCl+H2SO4+H2O) y se aforaron a 125 ml

con agua Milli-Q, posteriormente se le agregaron 5 ml de cloruro estanoso (SnCl2)

como agente reductor, se agitó por 15 segundos y se inició con las lecturas dentro

del espectrofotómetro (Buck Scientific modelo 410). Como acarreador se utilizó aire

suministrado por un compresor para que el vapor de Hg fuera conducido a través

de la celda de equipo, y mediante la absorbancia a una longitud de onda de 253.7

nm se obtuvo una lectura de la concentración de Hg; ésta técnica está basada en

Loring & Rantala (1995).

Una vez obtenidas las lecturas de las muestras, representadas en

absorbancias, estas fueron convertidas en unidades de concentración y se

expresaron en µg g-1 con base en peso húmedo (p.h.), mediante la siguiente

ecuación:

[𝑯𝒈] = Rs ∗ 1 mL ∗ Q

MA ∗ m ∗ M

Donde:

[Hg]= Concentración de mercurio

Rs= Lectura obtenida en el espectrofotómetro de absorción atómica

Q= Aforo de la muestra (expresada en g sol-1)

MA= Cantidad de muestra agregada para la lectura del espectrofotómetro

(expresada en mL)

m= Densidad de la muestra (expresada en g sol-1)

M= Masa de la muestra (expresada en g)

7.3.3. Determinación de las concentraciones de Pb total.

La lectura del Pb se realizó mediante el método de espectrofotometría de absorción

atómica por detección con flama (VARIAN Spectraa A220 Modelo GTA-110). Para

18

ello, se tomaron 20 µL de la muestra las cuales fueron analizadas mediante el

método de espectrofotometría de absorción atómica por flama a una temperatura

de 1800ºC. Como modificador y calibrador de la curva se utilizó nitrato de magnesio

Mg (NO3)2 y como combustible una mezcla de aire-acetileno y una flama de óxido

nitroso acetileno. Para la absorbancia se usó una longitud de onda de 283.3 nm y

se obtuvo la lectura de la concentración de Pb, las cuales fueron convertidas en

concentración y se expresaron en µg g-1 con base en peso húmedo (p.h.). La

ecuación que se utilizó para las conversiones fue la misma que para el Cd.

7.3.4. Materiales de referencia certificados.

Paralelo al análisis de las muestras se prepararon muestras de blancos y de

referencia certificadas a nivel internacional DORM-3 y DOLT-4 que corresponden a

músculo de pescado e hígado de tiburón (Squalus acanthias) para la evaluación de

la calidad de los análisis. En ese sentido, se midió el porcentaje de recuperación

(R).

R (%)=Valor encontrado x 100

Valor de Referencia

El valor encontrado corresponde a la concentración de Cd, Hg y Pb medida

en el material de referencia (DORM-3 y DOLT-4) y el valor de referencia se refiere

a la concentración de Cd, Hg y Pb establecido en el certificado. Los resultados se

podrán ver en la Tabla 1

7.4 Trabajo de gabinete

7.4.1 Análisis estadístico

Los datos obtenidos de las concentraciones de Cd, Hg y Pb se organizaron por

tallas, sexos y localidad, y se evaluó la normalidad y homogeneidad de varianzas

19

utilizando la prueba de Kolmogorov-Smirnov y Levene (Zar, 1999). De acuerdo al

comportamiento de los datos se aplicaron las pruebas de Kruskal-Wallis y

correlación de Spearman para las comparaciones de las concentraciones de Cd,

Hg, Pb entre los diferentes intervalos de tallas, sexos y localidad.

7.4.2 Factor de biomagnificación (FB)

Para determinar dicho factor se utilizó una modificación de la fórmula de Gray (2002)

propuesta por Escobar-Sánchez (2011):

𝑭𝑩 = [metal] del depredador

([metal] presa ∗ % IIR)/100

Dónde:

FB= factor de biomagnificación

[metal]= concentración total del metal en el depredador y la presa

%IIR= Porcentaje del Índice de Importancia Relativa

De acuerdo a Gray (2002), existe biomagnificación cuando el resultado de

dicha ecuación es ˃1.

7.4.3 Evaluación toxicológica

Para dicha evaluación se calculó el Consumo Máximo de Pescado a la Semana por

persona (CMPS):

𝑪𝑴𝑷𝑺 = ESTP/ [TMPj]

Donde: ESTP es la Entrada Semanal Tolerable Permisible, TMPj es el

promedio de la concentración total del metal pesado (Hg, Cd, Pb) en el depredador.

Para el metal total, el valor de ESTP es de 4.0 μg semana-1 por Kg-1 peso corporal.

20

Y está restringido a 2.45 μg semana-1 Kg-1 por peso corporal para mujeres

embarazadas o en lactancia, debido a que los fetos y niños menores a 10 años son

más sensibles a la toxicidad de los metales (JECFA, 2010). El CMPS se expresa en

gramos de pescado por persona (Kg peso corporal) a la semana (μg semana-1 por

Kg-1 peso corporal).

21

8. RESULTADOS.

Los porcentajes de recuperación obtenidos en los materiales de referencia

utilizados para validar el método fueron satisfactorios para el Cd (DORM-3 103%),

Hg (DORM-3 111%, DOLT-4 104%) y Pb (DORM-3 116%), tal y como lo muestra la

Tabla 1.

Tabla 1 Porcentajes de recuperación de Cd, Hg y Pb en los materiales de referencia.

Material de referencia

Material Especificación Valor de

referencia

(mg/Kg)

Valor

encontrado

(mg/Kg)

Porcentaje de

recuperación

(R)

DORM-3

Hg

Músculo de

pescado

0.382 ± 0.06 0.423 ± 0.39 111%

DOLT-4

Hg

Hígado de

tiburón

2.58 ± 0.22 2.68 ± 0.06 104%

DORM-3

Cd

Músculo de

pescado

0.290 ± 0.020 0.300 ± 0.0 103%

DORM-3

Pb

Músculo de

pescado

0.395 ± 0.050 0.458 ± 0.0 116%

8.1 Generalidades

Se analizaron un total de 72 organismos (18 hembras y 54 machos) de M. henlei

provenientes de las comunidades de Cabo San Lázaro (n=36) y Punta lobos (n=36),

Baja California Sur. De acuerdo a la talla de primera madurez reportada por Silva-

Santos (2012) para la especie en la costa occidental de Baja California Sur, solo

una hembra (< 68 cm) y tres machos (<64 cm) analizados fueron juveniles.

22

La longitud total de los organismos osciló entre los 56.5 a 106 cm con una

talla promedio de 74.82 ± 7.34 cm; siendo el intervalo de tallas de 70 a 80 cm (n=

49) donde se presentó la mayor abundancia de los organismos (Fig. 4). El intervalo

de tallas para hembras fue los 67 a 106 cm ± 9.69 cm y para los machos de 56.5 a

92 ± 5.56 cm.

Fig. 4 Intervalos de tallas de M. henlei en la costa suroccidental de Baja California Sur.

8.2 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total.

8.2.1 Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei.

El Cd fue analizado en 72 tiburones de M. henlei capturados en Cabo San Lázaro

(n=36) y Punta Lobos (n=36) de la costa suroccidental de Baja California Sur,

encontrándose que las concentraciones en el hígado y riñón presentaron el intervalo

0

10

20

30

40

50

50-60 60-70 70-80 80-90 90-100 100-110

No

. d

e o

rgan

ism

os

Intervalos de tallas (cm)

n=72

23

más amplio de 0.05 a 17.49 μg g-1 y de 0.05 a 7.81 μg g-1 en comparación con el

músculo (0.06-1.16 μg g-1) (Tabla 2). De acuerdo a los análisis realizados existen

diferencias significativas entre los tejidos y las concentraciones de Cd (Kruskal-

Wallis H: 123.07, P= 0.00).

Tabla 2 Concentraciones de Cd (μg g-1 con base en peso húmedo) obtenidas en el

músculo, hígado y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de

Baja California Sur.

Tejido n Intervalo [Cd] μg g-1 [Cd] μg g-1 Promedio ± DE

Músculo 72 0.06-1.16 0.24 ± 0.17

Hígado 72 0.05-17.49 2.14 ± 2.4

Riñón 72 0.05-7.81 2.14 ± 1.54

De acuerdo al límite permisible establecido por la Norma Mexicana (NOM-

242-SSA1-2009), el riñón (2.14 µg g-1 ± 2.40) y el hígado (2.14 μg g-1± 1.54)

sobrepasaron este límite, mientras que el músculo (0.24 ± 0.17μg g-1) presentó las

concentraciones promedio más bajas (Fig. 5).

24

Fig. 5 Concentraciones de Cd (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón

de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5

µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-

2009).

8.2.2 Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei.

Las concentraciones de Hg presentes en M. henlei oscilaron en los intervalos de

0.08-1.20 µg g-1 en el músculo, de 0.00-0.52 µg g-1 en el hígado y de 0.00-0.33 µg

g-1 en el riñón. Al hacer la comparación entre los tejidos se encontró que existen

diferencias significativas (Kruskal-Wallis H: 89.82 P= 0.00) en la bioacumulación de

Hg (Tabla 3).

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

Músculo Hígado Riñón

[Cd

] µ

g g

-1p

. h

. Músculo

Hígado

Riñón

NOM-242

25

Tabla 3 Concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado y

riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California

Sur.

Tejidos n Intervalo [Hg] μg g-1 [Hg] μg g-1 Promedio ± DE

Músculo 72 0.08-1.20 0.34 ± 0.11

Hígado 72 0.00-0.52 0.11± 0.09

Riñón 72 0.00-0.33 0.09± 0.6

De acuerdo a la Fig. 6, las concentraciones promedio más altas de Hg en M.

henlei se encontraron en el músculo (0.34 ± 0.26 µg g-1) e hígado (0.11 ± 0.09 µg g-

1) y las más bajas en el riñón (0.09 ± 0.06 µg g-1). Sin embargo ninguna de las

concentraciones obtenidas sobrepasó el límite permisible establecido en la Norma

Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009) de 1.0 µg g-1 (Fig. 6).

Fig. 6 Concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón

de M. henlei capturados en Cabo San Lázaro y Punta lobos, Baja California

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2


[Hg

] µ

g g

-1p

. h

.

Músculo Hígado

Riñón NOM-242

26

Sur. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 1.0 µg g-1 de

Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.2.3 Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei.

En comparación con el hígado y el riñón, el músculo (0.07-7.88 μg g-1) tuvo el

intervalo de concentraciones de Pb más amplio (Tabla 4), existiendo diferencias

significativas (Kruskal-Wallis H: 87.55, P= 0.00) en los tejidos analizados de M.

henlei.

Tabla 4 Concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado y

riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California

Sur.

Tejido n Intervalo [Pb] μg g-1 [Pb] μg g-1 Promedio ± DE

Músculo 72 0.07-7.88 0.43 ± 0.93

Hígado 72 0.02-0.58 0.16 ± 0.10

Riñón 72 0.10-2.50 0.50± 0.33

En cuanto a las concentraciones de Pb en los tejidos analizados se encontró

que el riñón presentó la mayor concentración promedio con 0.50 ± 0.33 µg g-1

seguido del músculo (0.43 ± 0.93 µg g-1) y el hígado (0.16 ± 0.10 µg g-1). Sin

embargo ningún tejido sobrepasó el límite permisible establecido en la NOM-242 de

0.5 µg g-1(Fig. 7).

27

Fig. 7 Concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón

de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5

µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-

2009).

8.3 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg, Pb por sexos en el tejido

muscular, hígado y riñón de M. henlei.

Del total de los organismos analizados se obtuvieron 18 hembras y 54 machos. De

los cuales cuatro organismos (1 hembra y 3 machos) fueron juveniles.

8.3.1 Concentración de Cd por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de

M. henlei.

En cuanto a las concentraciones de Cd en hembras y machos de M. henlei por tejido

se encontró que los machos presentaron las concentraciones promedio más altas

en el hígado (2.47 ± 2.64 µg g-1) y riñón (2.30 ± 1.72 µg g-1) en comparación con las

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0


[Pb

] μ

g g

-1p

. h

.Músculo

Liver

Riñón

NOM-242

28

hembras quienes presentaron concentraciones en el hígado de 1.16 ± 0.97 µg g-1 y

en el riñón de 1.68 ± 0.57 µg g-1; tanto hembras como machos sobrepasaron el límite

permisible establecido en la NOM-242 de 0.5 µg g-1. En contraste, en el músculo de

hembras (0.15 ± 0.08) y machos (0.27 ± 0.19) las concentraciones fueron bajas

(<0.50 µg g-1) (Fig. 8). Entre las hembras y machos analizados existieron diferencias

significativas en la acumulación de Cd en el músculo (Kruskal-Wallis H: 39.94, P=

0.00), hígado (Kruskal-Wallis H: 39.94, P= 0.00) y riñón (Kruskal-Wallis H: 13.64, P=

0.0002) por lo que la concentración del metal en el organismo está asociada al sexo.


de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor

máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial

Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

Hembras Machos

[Cd

] μ

g g

-1p

. h

.

Músculo

Hígado

Riñón

NOM-242

29

8.3.2 Concentración de Hg por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de

M. henlei.

Al realizar la comparación de M. henlei por sexos en cada tejido encontramos que

las hembras presentaron las concentraciones promedio ligeramente más altas de

Hg en el músculo (0.35 ± 0.24 µg g-1) a diferencia de los machos (0.33 ± 0.26 µg g-

1), sin embargo no existieron diferencias significativas en cuanto a la acumulación

del Hg (Kruskal-Wallis H: 0.63, P= 0.43). En el hígado, los machos presentaron

concentraciones promedio de Hg de 0.13 ± 0.10 µg g-1, y las hembras de 0.07 ±

0.04 µg g-1, por lo que de acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis (H: 6.50, P= 0.01)

existen diferencias significativas. Para el caso del riñón no se presentaron

diferencias en la concentración de Hg (Kruskal-Wallis H: 0.83; P= 0.36) entre

hembras (0.09 ± 0.04 µg g-1) y machos (0.09 ± 0.06 µg g-1) (Fig. 9).

30



máximo permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial


8.3.3 Concentración de Pb por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de

M. henlei.

En la Fig. 10 se observa que los machos presentaron concentraciones promedio

más altas de Pb en el músculo (0.48 ± 1.06 µg g-1) e hígado (0.17 ± 1.11 µg g-1) en

comparación a las hembras. Las hembras presentaron las concentraciones

promedio más altas en el riñón (0.55 ± 0.26 µg g-1) en comparación a los machos

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2

Hembras Machos

[Hg

] μ

g g

-1p

. h

.Músculo Hígado

Riñon NOM-242

31

(0.48 ± 0.35 µg g-1), sobrepasando el límite permisible establecido en la NOM-242,

seguido del tejido muscular (0.27 ± 0.22 µg g-1) y el hígado (0.13 ± 0.06 µg g-1).

Al comparar entre sexos, la acumulación de Pb en el músculo (Kruskal-Wallis

H: 3.31, P= 0.07), hígado (Kruskal-Wallis H: 1.90, P= 0.17) y riñón (Kruskal-Wallis

H: 2.24, P= 0.13) no presentó diferencias significantes.



máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial


8.4 Relación entre la talla (LT) y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei.

Se analizaron un total de 72 organismos de M. henlei cuyas tallas oscilaron entre

los 56.5 a 106 cm con una talla promedio de 74.82 cm ± 7.34 cm; siendo el intervalo

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

Hembras Machos

[Pb

] µ

g g

-1p

. h

.

MúsculoHígadoRiñonNOM-242

32

de tallas de 70 a 80 cm (n=49) donde se presentó la mayor abundancia de los

organismos.

8.4.1 Relación de la talla (LT) y la bioacumulación de Cd en M. henlei.

De acuerdo a la Fig. 11, el músculo (rs= -0.03, P= 0.78) y el hígado (rs= 0.09, P=

0.47) presentaron una correlación muy baja y sin diferencias significativas entre la

concentración de Cd y la longitud de M. henlei, por lo que la acumulación de Cd en

estos órganos no incrementa conforme aumenta de tamaño el individuo. El riñón

presentó una correlación moderada y con diferencias significativas (rs= 0.51, P=

0.00) lo que indica que la concentración de Cd aumenta conforme el tiburón

aumenta de talla. De los organismos analizados la mayoría sobrepasaron el límite

establecido en la NOM-242 de 0.5 μg g-1 en alguno de los tejidos.

Fig. 11 Relación entre las concentraciones de Cd (μg g-1 p.h.) encontradas en el

músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

50 60 70 80 90 100 110

[Cd

] μ

g g

-1p

. h

.

Longitud total (cm)

MúsculoHígadoRiñónNOM-242

33

discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido

en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.4.2 Relación de la talla y la bioacumulación de Hg en M. henlei.

Las correlaciones entre la longitud del organismo y la concentración de Hg en el

músculo (rs= 0.06, P= 0.61), hígado (rs= 0.11, P= 0.36) y riñón (rs= 0.04, P= 0.72)

fueron muy bajas y no significativas, es decir que la concentración de Hg no

incrementa conforme el tiburón aumenta de talla. Sin embargo, solo dos tiburones

rebasaron el límite permisible establecido en la NOM-242 de 1.0 μg g-1 en el músculo

(Fig. 12).

Fig. 12 Relación entre las concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en el


0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2

1.4

50 60 70 80 90 100 110 120

[Hg]

μg g

-1p.

h.

Longitud total (cm)

Músculo

Hígado

Riñón

NOM-242

34

discontinua indica el valor máximo permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido


8.4.3 Relación de la talla y la bioacumulación de Pb en M. henlei.

La concentración de Pb en M. henlei no incrementa conforme aumenta de talla en

el músculo (rs= -0.16, P= 0.18), hígado (rs=0.15, P= 0.20) y riñón (rs=0.20, P= 0.10)

cuyas correlaciones son bajas y no significativas, excepto el músculo que mostró

una correlación baja y negativa, pero no significativa (p> 0.05) (Fig. 13).

Fig. 13 Relación entre las concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en el


0

1

2

3

4

5

6

7

8

50 60 70 80 90 100 110

[Pb

] μ

g g

-1p

. h

Longitud total (cm)

MúsculoHígadoRiñónNOM-242

35

discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido


8.5 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido

muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad.

8.5.1 Concentraciones de Cd en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei

por localidad.

De las dos zonas analizadas y de los tejidos analizados, Cabo San Lázaro es la

localidad donde se presentaron las mayores concentraciones promedio de Cd en

M. henlei. El músculo presentó la menor concentración de Cd (0.27 ± 0.15 µg g-1),

mientras que el hígado (2.18 ± 1.57 µg g-1) y el riñón (2.79 ± 1.74 µg g-1) presentaron

las concentraciones más altas. En Punta Lobos, el músculo (0.22 ± 0.19 µg g-1) fue

el tejido con la menor concentraciones de Cd, seguido del riñón (1.50 ± 0.97 µg g-1)

y el hígado (2.10 ± 3.04 µg g-1). De acuerdo a lo establecido en la NOM-242-SSA1-

2009, las concentraciones promedio en hígado y riñón de M. henlei en ambas

localidades sobrepasan el límite permisible de 0.5 µg g-1 (Fig. 14).

Al realizar el análisis estadístico entre Cabo San Lázaro y Punta Lobos no se

encontraron diferencias significativas entre ambas localidades en cuanto a la

concentración de Cd presente en el hígado (Kruskal-Wallis H: 2.24, P= 0.13). En el

caso del músculo (Kruskal-Wallis H: 5.17, P= 0.02) y el riñón (Kruskal-Wallis H:

11.34, P= 0.0008) existen diferencias en cuanto a la acumulación del metal, es decir

que en la localidad de Cabo San Lázaro la acumulación Cd en los tiburones es

mayor.

36


de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo

permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana

(NOM-242-SSA1-2009).

8.5.2 Concentraciones de Hg en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei

por localidad.

En la Figura 15 se observan las concentraciones de Hg en M. henlei agrupadas por

localidad, siendo Punta Lobos el área donde se presentaron las concentraciones

promedio más altas de Hg en músculo (0.36 ± 0.29 µg g-1) y riñón (0.10 ± 0.11 µg

g-1), mientras que Cabo San Lázaro presentó las concentraciones más altas de Hg

en el hígado con 0.12 ± 0.07 µg g-1.

Cabo San Lázaro y Punta Lobos no presentaron diferencias en relación al

músculo (Kruskal-Wallis H: 0.12, P= 0.73), sin embargo el hígado (Kruskal-Wallis H:

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

San Lázaro Punta Lobos

[Cd

] µ

g g

-1p

. h

.MúsculoHígadoRiñonNOM-242

37

4.92 P= 0.03) y el riñón (Kruskal-Wallis H: 5.40, P= 0.02) si presentaron diferencias

significativas en la bioacumulación de Hg.



permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana

(NOM-242-SSA1-2009).

8.5.3 Concentraciones de Pb en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei

por localidad.

En la Figura 16 la concentración de Pb en el tejido muscular de M. henlei en Cabo

San Lázaro (0.56 ± 1.28 µg g-1) y en Punta Lobos (0.29 ± 0.24 µg g-1) presentaron

diferencias significativas (Kruskal-Wallis H: 5.59, P= 0.02), mientras que el hígado

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2


[Hg

] µ

g g

-1p

. h

.

Músculo Hígado

Riñón NOM-242

38

(Kruskal-Wallis H: 2.35 P= 0.13) y el riñón (Kruskal-Wallis H: 1.12, P=0.29) no hubo

diferencias significantes.

En Cabo San Lázaro, la concentración total promedio de Pb en el hígado fue

de 0.18 ± 0.12 µg g-1 y de 0.54 ± 0.38 µg g-1 para el riñón; Punta Lobos presentó

concentraciones de 0.14 ± 0.08 µg g-1 en el hígado y de 0.46 ± 0.26 µg g-1 en el

riñón. En Cabo San Lázaro, el músculo y el riñón sobrepasaron el limite permisible

establecido en la NOM-242 de 0.5 µg g-1 (Fig. 16).



permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana

(NOM-242-SSA1-2009).

8.6 Concentraciones de Cd, Hg, Pb en las presas y la relación de


0.0

0.5

1.0

1.5

2.0


[Pb

] μ

g g

-1p

. h

.

Músculo

Hígado

Riñón

NOM-242

39

Se analizaron un total de 17 organismos presas del calamar Lolliguncula diomedae

y 30 organismos de la langostilla Pleuroncodes planipes, presas consumidas

principalmente por M. henlei en el área de estudio (Espinoza-García, 2012). Al

comparar las concentraciones de Cd (Kruskal-Wallis H: 19.02, P= 0.00) y Pb

(Kruskal-Wallis H: 6.15, P= 0.01) presentes en la langostilla y el calamar, se

presentaron diferencias significativas; en contraste, el Hg no presentó diferencias

de acumulación en las presas (Kruskal-Wallis H: 2.68, P= 0.10). Esto nos indica que

el mayor aporte de Cd y Pb es proporcionado por el calamar L. diomedeae, mientras

que el Hg lo aportan ambas presas de manera indistinta.

Fig. 17 Concentraciones de Cd, Hg, Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en L. diomedeae

y P. planipes presas principales de M. henlei en Cabo San Lázaro y Punta

Lobos. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1

para Cd, Pb y de 1.0 µg g-1 para Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana

(NOM-242-SSA1-2009).

0.0

1.0

2.0

3.0

4.0

5.0

6.0

7.0

8.0

9.0

10.0

11.0

12.0

13.0

L. diomedeae P. planipes

[µg

g-1

p. h

.]

CdHgPbNOM-242 Cd, PbNOM-242 Hg

40

De acuerdo a la Figura 17 las concentraciones promedio en L. diomedeae

fueron para el Cd de 8.76 ± 3.67 µg g-1, para el Hg de 0.08 ± 0.06 µg g-1 y para el Pb

de 0.56 ± 0.28 µg g-1. En P. planipes se encontraron concentraciones de 3.67± 03.10

µg g-1 para el Cd, de 0.11 ± 0.05 µg g-1 para Hg y de .0.38 ± 0.20 µg g-1 para el Pb.

El Cd fue el único elemento que rebasó el límite establecido en la NOM-242 de 0.5

µg g-1 en ambas especies, mientras que el Pb superó este límite en el calamar.

En el tiburón M. henlei la especie presa que más biomagnifica al Cd es la

langostilla (FB= 1.26), mientras que para el Hg y el Pb resulta ser el calamar, con

un factor de biomagnificación de 3.89 (Hg) y 1.12 (Pb) respectivamente (Tabla 5)

Tabla 5 Factor de biomagnificación (FB) de las presas de M. henlei de acuerdo a

los elementos Cd, Hg, Pb.

Factor de biomagnificación (FB)

Especie Cd Hg Pb

L. diomedeae 0.30 3.89 1.12

P. planipes 1.26 5.24 2.95

8.7 Evaluación toxicológica del tejido muscular de M. henlei para consumo

humano.

M. henlei en una especie de importancia alimenticia, con la determinación de las

concentraciones de metales pesados realizadas en este estudio, la cantidad de

carne que puede ser consumida sin que represente un riesgo a la salud humana.

En un hombre adulto, se determinó que un hombre adulto puede consumir a la

semana un promedio 840 g, una mujer 441 g y un niño 118 g (Tabla 5).

Tabla 6 Ingesta semanal sugerida de carne de M. henlei de acuerdo a las

concentraciones de Cd, Hg, Pb. en hombres, mujeres y niños.

41

Ingesta de pescado en (g)

por semana

M. henlei Promedio

[metal] µg/g

Hombre de

(70 Kg)

Mujer de

(60 Kg)

Niño de

(16 Kg)

Cd 0.243 1153 g 605 g 161 g

Hg 0.325 861 g 452 g 120 g

Pb 0.432 648 g 340 g 91 g

Promedio total

de los metales 0.333 840 441 g 118 g

42

9. DISCUSIÓN

Los estudios con metales pesados en tiburones en México son escasos. En años

recientes el interés por conocer las concentraciones de metales pesados como el

Cd, Hg y Pb en tiburones sobre todo en especies pelágicas ha aumentado, sin

embargo, poco se conoce sobre las especies costeras como es el caso del tiburón

mamón M. henlei del cual solo existe un trabajo reportado en México, que evaluó la

acumulación de Hg en el músculo (García-Hernández, 2007). Considerando lo

anterior, el presente estudio resulta de interés puesto que sería el primer trabajo de

metales pesados sobre M. henlei, una especie de importancia ecológica y

económica reportado para Baja California Sur.


muscular, hígado y riñón de M. henlei de la costa suroccidental de Baja

California Sur, México.

9.1.1. Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei.

El Cd es uno de los elementos más tóxicos al que los organismos se encuentran

expuestos afectando directamente el hígado, el páncreas, las glándulas

suprarrenales, el riñón y en menor grado al músculo. Este elemento es considerado

particularmente nefrotóxico incluso a concentraciones consideradas como

“normales” (Ortega-García et al., 2005; Sabath & Robles-Osorio, 2012). La

interacción del Cd con el metabolismo provoca hipocalcemia condición derivada de

la inhibición en la captación de calcio a partir del agua, lo que se refleja en

malformaciones de la espina dorsal y modificaciones estructurales en las branquias

de los peces (Castañe et al., 2003).

43

En este estudio, los valores de Cd en el hígado y el riñón de M. henlei

estuvieron por arriba del límite establecido en la NOM-242 de 0.05 µg g-1; mientras

que en el músculo estas concentraciones fueron menores, lo que coincide con lo

reportado para el músculo de otras especies de tiburón en otras regiones:

Rhizoprionodon terraenovae (Golfo de México), R. longurio (Golfo de California), M.

antarcticus (Australia), M. mustelus (Mar Mediterráneo) y M. asterias (Mar Céltico)

(Glover, 1979; Domi et al., 2005; Núñez-Nogueira et al., 2005; Storelli et al., 2011;

Frías-Espericueta et al., 2014).

Storelli et al. (2011) mencionan que existe una distribución diferencial de los

metales pesados en el cuerpo de los peces, sin embargo en el caso del Cd en M.

mustelus no se presentaron diferencias en cuanto a la acumulación de Cd en el

músculo (0.01 µg g-1), la piel (0.02 µg g-1) y el cerebro (0.02 µg g-1); excepto en las

gónadas (0.07 µg g-1; P<0,05) donde la acumulación de Cd fue mayor, esta

diferenciación está asociada a los procesos como la síntesis del complejo metal-

orgánico específico y la presencia de metalotioneinas, en donde un aumento o

decremento en la síntesis de proteínas como el grupo mercaptano se asocia al

enriquecimiento o disminución de algunos elementos metálicos (Storelli et al.,

2011). Este mismo patrón fue observado por Domi et al. (2005) en un estudio

realizado en el tiburón, M. asterias: altas concentraciones de Cd en el riñón y bajas

en el músculo. Los autores relacionaron dichas concentraciones con las señales del

δ15N y del δ13C, encontrando que existe una correlación entre el δ15N y Cd en el

riñón y que el δ13C se correlaciona con Cd en el músculo (Domi et al., 2005). En el

caso de M. henlei no se ha establecido esta relación puesto que el único estudio

sobre isótopos estables (δ15N y del δ13C) en la especie solo considera el tejido

muscular y hemático (Méndez-Da Silveira, 2015). El autor no encontró diferencias

entre los tejidos analizados.

La presencia de Cd en el hígado no ha sido evaluada en las especies del

género Mustelus, por lo que los resultados del presente estudio sientan el

precedente de este metal en el hígado de M. henlei. En otras especies de tiburones

44

costeros como C. limbatus, R. terraenovae y R. longurio se ha analizado el hígado

y otros tejidos para determinar la distribución de los metales dentro del organismo,

encontrándose que el hígado es el principal órgano de almacenamiento de metales

pesados y se encuentra influido por la síntesis de las metalotioneínas (Núñez-

Nogueira, 2005; Frías-Espericueta et al., 2014).

9.1.2. Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de

M. henlei.

El Hg es un elemento tóxico que causa numerosos efectos sobre los ecosistemas

marinos y la salud humana. Una vez incorporado al océano, se deposita en el

sedimento donde sucede la metilación por medio de las bacterias metanogénicas

transformándolo en MeHg, la forma más tóxica para los organismos. Mediante los

procesos de biomagnificación y bioacumulación se acumulan en mayor cantidad en

los grandes depredadores (González et al., 2002; Ortega-García et al., 2005).

M. henlei presentó concentraciones de Hg en los tejidos analizados por

debajo del límite establecido en la NOM-242 de 1.00 µg g-1, lo que coincide con

otros estudios realizados en la parte norte del Pacífico Mexicano para M. henlei y

M. albipinnis (García-Hernández et al., 2007; Hurtado-Banda et al., 2012), y en la

costa Pacífico de Costa Rica para M. henlei (Sandoval-Herrera et al., 2015) y en

Brasil para M. canis y M. norrisi (Penedo de Pinho et al., 2002).

De acuerdo a Storelli et al. (2011) las altas concentraciones de Hg en el

músculo de M. mustelus registradas en el Mar Mediterráneo se asocian a la

eficiencia en los procesos de absorción y bioconcentración del metal. En este

estudio el músculo presentó la mayor acumulación asociada al Hg, seguida del

hígado y el riñón, es posible que la composición química de los tejidos influya,

además del proceso de desintoxicación por medio de la excreción, la alimentación

e incluso la presencia de Se, elemento antagonista del Hg. Es relevante prestar

45

atención a estos resultados y evaluar dichos tejidos, además de incorporar algunos

otros para ver la distribución de los metales en los órganos del tiburón.

9.1.3. Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.

henlei.

El Pb es un elemento que se conoce desde hace más de 200 años y es de vital

importancia para la industria; ya que forma sales, óxidos y compuestos

organometálicos que al llegar a los cuerpos de agua son bioacumulados y

transferidos a través de la red trófica. Recientemente se sabe que la exposición de

Pb a concentraciones consideradas “normales” tiene un efecto directo sobre el

funcionamiento del riñón y causa un mayor riesgo de morbilidad cardiovascular,

además de sustituir a elementos esenciales como el Zn y el Ca (Ortega-García et

al., 2005; Gónzalez-Estecha, 2007; Sabath & Robles-Osorio, 2012).

En diversos estudios de metales pesados en tiburones, el Pb no se ha

estimado debido a la presencia de niveles muy bajos del metal en los tejidos

analizados, lo que dificulta conocer el efecto que este tiene sobre el organismo

(Barrera-García et al., 2012; Mendoza-Díaz et al., 2013). En este estudio se

pudieron determinar dichas concentraciones en los tres tejidos analizados. El riñón

presentó las mayores concentraciones de Pb y el músculo las concentraciones más

bajas lo que concuerda con lo reportado para M. mustelus por Storelli et al. (2011),

quienes al comparar las concentraciones de Pb en la piel (0.30 µg g-1), las gónadas

(0.15 µg g-1), el cerebro (0.14 µg g-1) y el músculo (0.06 µg g-1) observaron que la

menor concentración se encontraba en el músculo. Por su parte, Barrera-García et

al. (2013) reportan bajas concentraciones de Pb en el hígado (0.37 ± 0.37 µg g-1) y

el riñón (1.39 ± 0.35 µg g-1) del tiburón azul, Prionace glauca capturados en la misma

área donde fueron capturados los organismos de M. henlei en este estudio.

46

La acumulación de Pb se encuentra relacionada con procesos como el de

desintoxicación y la composición de los tejidos, este patrón ha sido observado en

tiburones como R. terraenovae y C. limbatus (Núñez-Nogueira, 2005).

Probablemente la acumulación de Pb y otros metales (Cd y Hg) en el tiburón M.

henlei se encuentre relacionada con estos procesos y con el de evacuación, el cual

posiblemente se lleve a cabo en 95 hrs tal como fue reportado para M. californicus

(San Filippo, 1996).

9.2 Bioacumulación de Cd, Hg, Pb en relación al sexo en el tejido muscular,

hígado y riñón de M. henlei.

M. henlei presentó una relación entre el sexo y la concentración de Cd, Hg y Pb en

alguno de los tejidos analizados (músculo, hígado y riñón). Siendo los machos

quienes presentaron las mayores concentraciones de los metales a excepción del

Hg en el músculo y el Pb en el riñón que se acumuló mayormente en las hembras,

es posible que estas diferencias estén relacionadas a la alimentación del tiburón M.

henlei que se basa en calamar y langostilla, al metabolismo, el crecimiento y el

estado de madurez de las hembras, ya que en el área de estudio se observan

hembras maduras, preñadas y post-parto (Salvatierra Com. Person. 2011;

Espinoza-García, 2012; Silva-Santos, 2012). Desafortunadamente no se determinó

el estado reproductivo de las hembras por lo que no se puede calcular el porcentaje

de hembras en estado grávido y si hubo o no transferencia a los embriones.

Glover (1979) reporta en M. antarcticus concentraciones de Cd y Hg muy

similares en hembras y machos, estableciendo que no existen diferencias en la

acumulación de Hg en el músculo y que estas diferencias están asociadas a

cambios fisiológicos. En el caso de M. canis y M. norrisi, los machos presentaron

las concentraciones más altas de Hg en el músculo, lo que se asocia a la

alimentación y a la tasa de crecimiento del tiburón, debido a que las hembras

presentaron tallas más grandes en comparación a los machos. El autor menciona

que las hembras en estado grávido transfieren al embrión metales como el Hg lo

47

que explicaría las bajas concentraciones (Penedo de Pinho et al., 2002). Situación

similar fue reportada para R. longurio en el Golfo de California donde los niveles de

Cd en hembras grávidas y embriones en el tejido muscular fueron menores a las

reportadas para el hígado, pero mayores para el Pb (Frías-Espericueta et al., 2014).

Endo et al. (2013) mencionan que los machos de M. manazo tienen niveles

más altos de THg en el músculo e hígado y que se correlacionan con el δ15N, Es

posible que este patrón se esté presentando en M. henlei en donde variaciones en

el δ15N y δ13C en los tejidos se correlacionen con las concentraciones de metales

pesados tal y como sucede con los hábitos alimenticios de la especie (Méndez-Da

Silveira, 2015).

Por su parte Storelli et al. (2011) reporta para M. mustelus que las gónadas

de las hembras presentaron el mayor enriquecimiento de metales como el Cd (0.07

µg g-1; P<0.05); mientras que el Hg se acumuló mayormente en el músculo y el

cerebro. Los niveles más altos de Pb se presentaron en la piel en orden de magnitud

dos veces mayor al reportado para las gónadas, lo que se asocia a la síntesis de

metalotioneínas, la composición del tejido y la tasa del crecimiento del organismo.

Es posible que los altos niveles de Pb en el riñón de las hembras de M. henlei estén

relacionados a la síntesis de metalotioneínas y al proceso de excreción de la orina.

Al ser proteínas de bajo peso molecular tienen una marcada afinidad por

combinarse con los grupos metálicos, además de tener un papel central en las

homeostasis celular de algunos metales pesados esenciales y la detoxificación de

metales pesados no esenciales, por lo que una variación en las nivel de

metalotioneínas es un indicador de una variación en las acumulación de metales

pesados (Oliver & Porta, 1998)

9.3. Relación entre la talla y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei en

la costa suroccidental de Baja California Sur, México.

48

La acumulación de metales pesados en tiburones se ha asociado al crecimiento

(talla y edad), donde la tasa de asimilación es mayor que la de excreción. Una vez

que los organismos han alcanzado su madurez las tasas metabólicas tienden a

disminuir lo que contribuye a una mayor acumulación del metal, mientras que los

juveniles al presentar tasas metabólicas más altas permiten la dilución (Penedo de

Pinho et al., 2002). Las características propias del metal influyen en la toxicidad de

los organismos como el Cd que se acumula de forma gradual e incrementa con la

edad debido a su larga vida media, mayor a 20 años (Sabath & Robles-Osorio,

2012). O en el caso del Hg donde los tiburones más longevos presentan una mayor

toxicidad debido a la exposición constante a altas concentraciones del metal,

resultado de la combinación de procesos naturales, geoquímicos y fuentes

antropogénicas (Penedo de Pinho et al., 2002; Storelli et al., 2011).

En el presente estudio, M. henlei no presentó relación entre la talla y los

tejidos como el hígado y el músculo. Sin embargo, el riñón presentó una relación

con la talla, la cual, de acuerdo a diversos autores estaría relacionada con la

alimentación, la síntesis de las metalotioneínas, las características bioquímicas del

tejido, el tiempo de exposición y de depuración del metal (Domi et al., 2005; Núñez-

Nogueira et al., 2005). Sandoval-Herrera et al. (2015) reportan que en Costa Rica

M. henlei en el músculo acumula mayores cantidades de Hg conforme aumenta de

tamaño en relación a los factores mencionados anteriormente.

Sin embargo, otros autores no han establecido una relación directa entre la

talla de algunas especies de tiburones (M. antarticus y C. limbatus) y el nivel del

metal (Hg y Cd) en diferentes tejidos como el músculo e hígado (Glover, 1979;

Mendoza-Díaz et al., 2013). Esto coincide con los resultados obtenidos en este

trabajo, puesto que los tres metales (Cd, Hg y Pb) y los tejidos analizados (músculo,

hígado y riñón) no presentaron una relación directa con la talla, a excepción del

riñón en donde el incremento del Cd se asociado a la talla y por ende, al crecimiento

del organismo.

49

Es importante mencionar que la falta de organismos juveniles se debe al arte

de pesca utilizado que por su importancia comercial buscan la captura de organismo

de tallas mayores. Esta ausencia de organismos juveniles en este estudio impide

establecer si existen cambios en cuanto a los niveles de metales a lo largo de la

vida del tiburón, por lo que los resultados obtenidos reflejan la concentración de Cd,

Hg y Pb en los organismos adultos de M. henlei.


muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad.

El conocer los niveles de contaminantes inorgánicos en los depredadores tope da

una idea del estado de salud de los ecosistemas marinos y el posible daño a la salud

humana. La influencia de actividades industriales que cuenten con plataformas

petroleras, la actividad agrícola y los efluentes domésticos que son vertidos en los

ríos y a su vez desembocan en los mares, son las principales fuentes de metales

en los sistemas marinos y estos deben ser considerados siempre que colinden con

sitios donde se desarrolle la pesca (Mendoza-Díaz et al., 2012). Aun así, ya sea

ligera o alta la contaminación en un área en donde habita un organismo, influye en

la distribución y acumulación de los metales en sus tejidos.

Glover (1979) reporta una fuerte relación entre la concentración de Zn y las

localidades de captura de M. antarcticus y G. australis. Mientras que Hurtado-Banda

et al. (2012) a partir de la concentración de Hg (músculo: 0.817 mg kg-1; hígado:

0.250 mg kg-1) en S. lewini sugiere una mayor contaminación por mercurio en las

costas de Sinaloa que en Sonora producto de actividades como la agricultura, por

lo que el aporte de Hg al mar y por ende al tiburón estaría dado por esta condición.

En un estudio sobre Hg en el Golfo de California (Hurtado-Banda et al., 2012)

se realizaron comparaciones entre las comunidades donde se colectaron los

organismos basados en los niveles del metal presentados en los tiburones donde

Teacapán, Sinaloa mostró las concentraciones más altas (1.83 mg kg-1) seguido de

50

El Barril B.C.S.(1.3 mg kg-1 ± 1.0), Mazatlán, Sinaloa (0.34 mg kg-1 ± 0.3), El

Choyudo, Sonora (0,28 mg kg-1 ± 0.1 ), Peñasco, Sonora (0.11 mg kg-1 ± 0,1) y Los

Cabos, B.C.S. (0.09 mg kg-1 ± 0,1) demostrando que existen diferencias entre las

localidades. En el caso de M. henlei se encontraron diferencias en cuanto a la

acumulación de Cd, Hg y Pb, donde Cabo San Lázaro resultó ser la comunidad con

los mayores aportes en comparación con Punta Lobos.

En las zonas de estudio no existen actividades industrializadas; sin embargo,

hubo una alta actividad agrícola y minera que se desarrollaron en las zonas

aledañas a las localidades de Cabo San Lázaro y Punta Lobos, las cuales podrían

ser las fuentes de aporte de metales pesados al mar junto con el aporte que se da

de manera natural. Se tiene conocimiento de altos niveles de As, Pb, Cd y Hg en

algunos pozos de agua en el municipio de La Paz al que pertenece Punta Lobos y

de actividad agrícola y ganadera donde se utilizan pesticidas en el Municipio de

Comondú al que pertenece Cabo San Lázaro; en los últimos años existe el interés

de desarrollar actividades de Minería a cielo abierto para la extracción de oro

(Desarrollos Zapal, 2013) en el área de Todos Santos donde se encuentra Punta

Lobos, y de minería submarina (Exploraciones Oceánicas, 2015) para la extracción

por dragado de fosforita en el Golfo de Ulloa al que pertenece Cabo San Lázaro.

Por lo que, de desarrollarse la actividad minera aumentarían indudablemente las

concentraciones de metales pesados como el Cd, Hg, Pb, As e incluso de U en el

ecosistema marino y el efecto de la toxicidad por la incorporación de grandes

concentraciones de metales se reflejaría en organismos como los tiburones y en un

corto plazo en el hombre.

9.5. Concentraciones de Cd, Hg, Pb de las presas y la relación de


La alimentación juega un papel muy importante en la incorporación de metales a los

depredadores. Es a través de la trama trófica que se lleva a cabo la

biomagnificación, que consiste en el incremento progresivo de la concentración del

51

metal al pasar de un nivel trófico al siguiente (Páez-Osuna, 2011). Para deducir si

existe una transferencia de metales de presa a depredador lo primero que debe

establecerse es la bioacumulación, definida como el proceso por el cual un

organismo acumula un metal, debido a la captura por diversas fuentes de exposición

como la absorción a través de la dieta, la respiración y la disponibilidad en el

ambiente. Además, la biomagnificación y la bioacumulación de metales pesados se

asocia a los mecanismos de eliminación a partir de la excreción en un lapso de

tiempo y al contenido de lípidos en los órganos y tejidos de los individuos (Páez-

Osuna, 2011; Soto-Jiménez, 2011).

Para poder establecer el impacto de la biomagnificación es importante

conocer la composición de la dieta o utilizar el δ15N y δ13C. Por ejemplo, Penedo de

Pinho et al. (2002) en Brasil encontraron que las especies de tiburones con

preferencias piscívoras (C. signatus, S. megalops, S. mitsukurii) presentaron las

concentraciones más altas de Hg en comparación con aquellos que se alimentaron

de pequeños invertebrados (M. canis, M. norrisi). Situación similar fue reportada

por Bergés-Tiznado et al. (2015) en S. lewini en donde el aporte de Hg se debió al

consumo de peces de la familia Carangidae, mientras que el aporte de Se provenía

en mayor proporción de los peces de la familia Scombridae y Carangidae.

Asimismo, para el tiburón angelito Squatina californica (Escobar-Sánchez et al.,

2016), las concentraciones de Hg están influenciadas por el consumo de los peces:

Porichthys analis y Etrumeus teres.

En este estudio, el aporte de Hg de las presas principales (L. diomedeae y P.

planipes) de M. henlei coinciden con lo mencionado por Penedo de Pinho (2002) en

relación al aporte de Hg en los organismos que consumen preferentemente

invertebrados (M. canis, M. norrisi, M. mustelus). Incluso en especies que consumen

peces e invertebrados como los crustáceos se ha observado el proceso de

biomagnificación, siendo los peces quienes aportan la mayor cantidad de Hg

(Patrón-Gómez, 2013). Pues como se ha visto el Hg tiene afinidad por tejidos como

el músculo en donde la tasa de desmetilación es menor (Horvat et al., 2014).

52

Por otro lado, la incorporación de Cd, Pb y otros metales pesados en los

crustáceos y calamares, también presas de tiburones y rayas, sucede de forma más

activa influida por la capacidad de bioacumulación de cada especie y las

características del metal (Ahumada, 1994; Lourenco et al., 2009). En ese sentido la

concentración de Cd y Pb presente en M. henlei reflejan el aporte que las presas L.

diomedeae y P. planipes están transfiriendo al tiburón.

Para determinar el proceso de biomagnificación es importante conocer los

hábitos alimenticios de la especie objeto de estudio, además de las características

de las presas (abundancia, biomasa, frecuencia de ocurrencia), y el comportamiento

del depredador, pues como es sabido, el metabolismo y los procesos de excreción

influyen para que ocurra la biomagnificación o bien la dilución de un metal pesado.

A pesar de la importancia que tiene los metales pesados y el interés de

conocer las vías de incorporación del metal a través de la alimentación son pocos

los estudios sobre metales pesados que incluyen el análisis de la trama trófica por

lo que este trabajo aporta información relevante acerca de las concentraciones de

metales altamente tóxico para la salud (Cd, Hg y Pb).

9.6 Evaluación toxicológica del músculo de M. henlei.

Una de las principales fuentes de exposición del humano a los elementos traza es

a través de la ingesta de alimentos contaminados y del agua (Llorente-Ballesteros,

2013). El estudio de la intoxicación por consumo y sus efectos han cobrado

importancia en los últimos 50 años debido a las características de estos metales,

especialmente de aquellos alimentos como los pescados y mariscos.

Los elementos traza se convierten en tóxicos una vez que la acumulación en

los tejidos de los organismos alcanza un nivel crítico y que de ser consumidos por

53

el hombre causan epidemias tóxicas como en el caso de Minamata, ocurrido en

Japón a finales de los 50´s.

En México, el consumo de tiburón es de 0.23 kg per cápita (CONAPESCA,

2013). Lo que representa un consumo de la población en general bajo, por lo que el

riesgo de exposición a altas concentraciones de Hg u otro metal a través de la

ingesta de tiburón representaría un riesgo mínimo a la salud (Escobar-Sánchez et

al., 2014). En las comunidades cercanas a la costa donde su principal fuente de

trabajo es la pesca, incluidas las de Baja California Sur, el consumo de mariscos y

pescados (peces, batoideos y tiburones) es alto representando una fuente

importante de proteína a un bajo costo. A pesar de su importancia alimenticia en las

comunidades costeras se desconoce cuál es la tasa de consumo semanal per cápita

de pescados y mariscos en general, y los efectos que estos puedan causar a la

salud de la población local como son toxicidad por la ingesta de alimentos con altos

niveles de metales pesados.

En el Golfo de California, se pueden consumir 1944 g de carne de M. henlei

a la semana sin que represente un riesgo a la salud. Sin embargo menciona que las

mujeres embarazadas y los niños, junto con las comunidades cercanas a la costa

son un sector de la población vulnerable a la intoxicación por Hg incluso si consume

entre 40-350 g de pescado a la semana (García-Hernández et al., 2007). En el caso

de la carne de M. henlei en este estudio el consumo semanal recomendado es de

861 g para un hombre, 452 g para una mujer y de 120 g para un niño, sin que

represente un riesgo por intoxicación por Hg. No obstante en las comunidades

donde los pescados y mariscos forman parte importante de la dieta el consumo es

mayor a 350 g semanales de pescados (incluidos tiburón y mantarraya) y mariscos,

y posiblemente superior al recomendado en este estudio.

Sin embargo, Hurtado-Banda et al. (2012), indicaron que el consumo de 100

g de carne de organismos adultos de M. albipinnis en Sonora y Sinaloa implica una

ingesta de THg mayor a la recomendada (43 µg día-1), mientras que para

54

organismos juveniles se tendrían que superar los 200 g. Menciona además que el

riesgo de superar esta ingesta en la temporada de pesca de la especie aumenta en

las comunidades cercanas a la costa. Pese a estas recomendaciones, la realidad

es que en las comunidades costeras y los consumidores en general desconocen el

estado de madurez del organismo del cual proviene el tiburón que están ingiriendo.

Si bien los metales pesados representan un riesgo de toxicidad a la salud

humana no existen estudios donde se calcule el consumo máximo de pescado a la

semana en relación a otros metales como el Cd y Pb considerados altamente

tóxicos. Los únicos estudios reportados son sobre Hg, por lo que resulta de gran

interés que en este estudio se consideren los tres metales y su interacción, debido

a que los productos se consumen con la presencia de diversos metales.

En el presente estudio se calculó el consumo máximo de pescado a la

semana considerando los tres metales objeto de este estudio. Por lo que ninguno

de los metales (Cd, Hg, Pb) sobrepasó el valor de referencia de la ingesta semanal.

Pese a que se encontró que un hombre y una mujer adultos pueden consumir un

promedio de 840 g y 441 g y un niño 118 g de carne de M. henlei se debe considerar

que en las comunidades donde se captura esta especie, la ingesta debe de ser

menor para evitar una intoxicación a largo plazo derivada del consumo del tiburón

mamón y otros pescados y mariscos. Además de dar seguimiento a cualquier de las

manifestaciones clínicas que se pudieran asociar al Cd, Hg y Pb como son daños

renales, diabetes, daños cardiovasculares, alteraciones neurológicas y cáncer

(Ortega-García et al., 2005; Sabath & Robles-Osorio, 2012).

Es importante mencionar que las especies cuyas preferencias alimenticias

son los invertebrados y pequeñas especies bentónicas, son un alimento seguro

pues no representan un riesgo a la salud, siempre y cuando se siga con las

cantidades recomendadas para consumo humano, en comparación a las especies

ictiófagas.

55

10. CONCLUSIONES

Mustelus henlei presentó diferentes niveles de acumulación de Cd, Hg,

y Pb en el músculo, hígado y riñón. La presencia de altos niveles de Cd y Pb

en el riñón y el hígado, y de Hg en el músculo posiblemente se asocian a la

síntesis de metalotioneínas. Aunque en el caso particular del Hg en el

músculo, además influya la cantidad de lípidos presentes en el tejido como

ha sido mencionado anteriormente para otros tiburones (C. limbatus, R.

terraenovae y R. longurio).

No se presentaron diferencias en la acumulación de Pb en el músculo,

hígado y riñón en hembras y machos del tiburón M. henlei. Mientras que para

el Cd y Hg se presentaron diferencias únicamente en el hígado, posiblemente

influidas por la tasa de crecimiento y el estado de madurez, más que por las

preferencias alimenticias de la especie pues estos organismos presentan

traslape trófico.

La acumulación de Cd en el riñón presentó una correlación entre la

talla del tiburón y la concentración a diferencia del músculo e hígado. El Hg

y el Pb no presentaron una correlación entre la talla y las concentraciones

del metal en el resto de los tejidos, lo cual puede ser evidencia del mecanismo

de desintoxicación que poseen los organismos adultos de la especie. Los

resultados del presente estudio reflejan la acumulación de los metales en los

adultos. Esto comprende solo una parte del ciclo de vida del tiburón debido

a la ausencia de organismos neonatos y juveniles.

Las concentraciones de Cd, Hg y Pb obtenidas en las dos localidades

(Cabo San Lázaro y Punta Lobos) reflejan las condiciones del ambiente

(agua, sedimento, material particulado). El desarrollo de actividades como la

minería a cielo abierto y submarina aunado a los impactos antropogénicos

56

actuales tendrían un efecto altamente tóxico sobre los organismos, por lo que

este estudio aporta información sobre la bioacumulación en los tiburones.

Los altos niveles de concentración de Cd en las presas L. diomedeae

y P. planipes se reflejan en altas concentraciones en M. henlei. La

transferencia de metales pesados en el tiburón se encuentra asociada a sus

preferencias alimenticias, por lo que el aporte de Cd, Hg y Pb es debido a la

ingesta de las presas principales el calamar y la langostilla.

Las concentraciones promedio de metales en la carne de M. henlei

estuvieron dentro del valor de referencia de ingesta semanal tolerable

permisible. Sin embargo en las comunidades cercanas a la costa se

recomienda que mujeres embarazadas y niños tengan una ingesta menor a

la sugerida en este trabajo como medida precautoria para minimizar los

efectos acumulativos que se tengan sobre la ingesta de esta especie y otros

mariscos.

57

11. RECOMENDACIONES

Se recomienda realizar el análisis de metales pesados en conjunto con

el de los isótopos estables de δ15N y δ13C, con el fin de establecer la relación

entre la biomagnificación y los isótopos estables, principalmente con el δ15N,

ya que determina el nivel trófico.

Para poder determinar el proceso de bioacumulación a través del ciclo

de vida del tiburón se recomienda tener una mejor representatividad de las

tallas que corresponden a organismos juveniles.

Se recomienda medir la concentración de metales pesados en el

mayor número de órganos y tejidos, con la finalidad de conocer los órganos

blanco de los elementos analizados en cada especie.

Se recomienda medir la concentración de metales pesados en el

mayor número de presas principales que forman parte de la dieta de un

depredador.

Debido a la importancia que tiene esta especie y otras especies de

elasmobranquios dentro de la dieta del humano se recomienda evaluar la

concentración de metales pesados de forma periódica.

58

12. LITERATURA CITADA

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BIOACUMULACIÓN Y BIOMAGNIFICACIÓN DE Cd, …...A mi familia paceña sin ustedes mi estancia en La Paz no sería igual, gracias por compartir todos esos momentos felices y tristes: