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7/30/2019 Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad poblacional de Silene ciliata.
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Tesis Doctoral
Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea.
Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad
poblacional de Silene ciliata.
Autor:
Luis Gimnez Benavides
Marzo de 2006
Directores:
Dr. Adrin Escudero Alcntara
Dr. Jos Mara Iriondo Alegra
Departamento de Matemticas y Fsica Aplicadas y
Ciencias de la Naturaleza. rea de Biodiversidad y Conservacin
Universidad Rey Juan Carlos. Mstoles, Madrid.
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D. Adrin Escudero Alcntara, Dr. en Ciencias Biolgicas, Profesor Titular del
Departamento de Matemticas y Fsica Aplicadas y Ciencias de la Naturaleza de
la Universidad Rey Juan Carlos, y D. Jos Mara Iriondo Alegra, Dr. Ingeniero
Agrnomo, Catedrtico de Escuela Universitaria del Departamento de Biologa
Vegetal de la E.U.I.T. Agrcola de la Universidad Politcnica de Madrid,
CERTIFICAN
Que la Memoria Doctoral titulada Cambio climtico en la alta montaa
mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidadpoblacional de Silene ciliata, que presenta el licenciado en Ciencias Biolgicas
Luis Gimnez Benavides, ha sido realizada en la Universidad Rey Juan Carlos
bajo su direccin. Consideramos que se encuentra concluida y, por tanto,
autorizamos su presentacin.
En Mstoles, a 10 de abril de 2006.
Adrin Escudero Alcntara
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Indice
Resumen Antecedentes. Objetivos de esta tesis doctoral. Metodologa.
Conclusiones generales 1
Captulo 1. Patch dynamics and islands of fertility in a high mountain
Mediterranean community 25
Captulo 2. Seed germination of high mountain Mediterranean species:altitudinal, interpopulation and interannual variability 55
Captulo 3. Coping with climate warming: reproductive plasticity in a high
mountain Mediterranean plant under a severe heatwave 83
Captulo 4. Limited importance of a nursery moth pollinator for the reproductive
success of its host plant. Towards an unspecialized pollination
strategy? 119
Captulo 5. Local adaptation in the rearing edge of a high mountain
Mediterranean plant 153
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Resumen
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RESUMEN
ANTECEDENTES
A pesar de que el clima es un fenmeno en constante evolucin que ha
experimentado repetidos cambios radicales a lo largo de la historia de la Tierra, ya no
hay duda de que el proceso de calentamiento actual se encuentra acelerado de manera
anormal y no se debe exclusivamente a causas naturales. El incremento global de las
temperaturas durante el siglo XX se ha estimado en unos 0.6 0.2 C, coincidiendo
temporalmente con el progresivo aumento de las emisiones de dixido de carbono yotros gases causantes del efecto invernadero (IPCC, 2001). En el caso de las
precipitaciones, si bien se han detectado ciertas tendencias a la baja en algunas
regiones, stas no constituyen patrones claramente definidos. Las predicciones de
cambio para el ao 2100, elaboradas por el Grupo Intergubernamental de Expertos sobre
el Cambio Climtico (IPCC, 2001), se estiman en un aumento de las temperaturas de 1.4
a 1.8 C. A nivel mundial, aumentarn el vapor de agua y las precipitaciones medias,
pero a nivel regional se prevn importantes variaciones. Tambin cabe esperar cambios
en la frecuencia e intensidad de sucesos climticos extremos. La probabilidad de un
aumento de las temperaturas mxima y mnima durante el da, junto con una mayor
frecuencia de das calientes y olas de calor ser ms alta, mientras que disminuir el
nmero de olas de fro y das de helada (Easterling y col., 2000). As mismo, lafrecuencia de las sequas estivales aumentar en muchos lugares del interior de los
continentes, y es probable que se intensifiquen las sequas, y tambin las crecidas, a raz
de sucesos relacionados con El Nio.
En la Pennsula Ibrica, los modelos ms avanzados cifran el futuro
calentamiento en 1.2 C y 2 C cada 30 aos en invierno y en verano respectivamente, lo
que constituye uno de los incrementos ms acusados previstos para el contexto europeo.
Las precipitaciones tendern a disminuir en toda la regin Mediterrnea, existiendo
regiones ms y menos desfavorecidas e incluso se espera que el rgimen de
precipitaciones aumente en ciertas zonas (IPCC, 2001; de Castro y col., 2004).
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RESUMEN
Respuesta de los ecosistemas de alta montaa al cambio climtico. Qu
sabemos?
Los ecosistemas rticos y de alta montaa son, junto con otros ambientes como
los sistemas ridos y semiridos, elementos especialmente vulnerables a los cambios
climticos, ya que estn controlados principalmente por las condiciones ambientales y
muchas de las especies que los colonizan crecen muy prximas a sus lmites fisiolgicos
de tolerancia. Sin embargo, por estas mismas razones los ecosistemas rticos y alpinosse consideran especialmente interesantes para el estudio de los impactos del cambio
climtico, ya que sus efectos pueden ser detectados en cortos espacios de tiempo y a
escalas geogrficamente muy reducidas (Grabherr y col., 1994; Walther y col., 2005).
Ms que el aumento de las temperaturas en s, el efecto ms relevante del
cambio climtico sobre los ecosistemas de alta montaa viene producido por el cambio
en el rgimen de acumulacin de nieve y de su posterior deshielo. El grado de innivacin
y el momento del deshielo, ambos directamente correlacionados con la precipitacin y la
temperatura ambiental (Groisman y col., 1994; Dye, 2002), son los principales factores
que determinan los ciclos biogeoqumicos, la humedad edfica, el inicio y la duracin de
la temporada de crecimiento de las plantas, e indirectamente, la produccin anual de
biomasa (Walker y Webber, 1994; Kudo, 2003). Estos dos factores controlan tambin engran medida la fenologa de la floracin y fructificacin, as como el xito reproductivo de
muchas especies (Galen y Stanton, 1995; Stinson, 2004; Molau y col., 2005). As, varios
autores han puesto de manifiesto cmo las reducciones en el espesor de nieve
acumulada y el adelanto del momento del deshielo, estn provocando importantes
cambios en el xito reproductivo de las plantas de alta montaa (Inouye y McGuire,
1991; Price y Waser, 1998; Inouye y col., 2002; Kudo e Hirao, 2006).
En general, los estudios observacionales y experimentales realizados hasta la
fecha en sistemas rticos y alpinos muestran una cierta tendencia a la reduccin de las
limitaciones impuestas sobre el crecimiento y la reproduccin de las plantas (las
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RESUMEN
internacionales, han revelado que en general las plantas rtico-alpinas aumentan su
crecimiento y mejoran su xito reproductivo a consecuencia del aumento de temperatura
de 2-3 C impuesto mediante el uso de OTCs (Open Top Chambers) (Arft y col., 1999).
Sin embargo, bajo esta aparente mejora de las condiciones de vida en las montaas se
esconden muchos problemas e incertidumbres. Por ejemplo, la ascensin de especies
termfilas puede traer consigo la desaparicin o reduccin por exclusin competitiva de
poblaciones de especies tpicamente orfilas, asentadas en las altas cumbres (Grabherr
y col., 1994; Pauli y col., 2003). Adems, ya que no todas las especies respondern delmismo modo ante los cambios ambientales, las interacciones planta-planta entre
especies (facilitacin, mutualismo y competencia) pueden variar drsticamente
provocando efectos no esperados a nivel de comunidad (Heegard y Vandvik 2004;
Klanderud, 2005; Klanderud y Totland, 2006). Del mismo modo, las interacciones planta-
animal, como por ejemplo las establecidas con los polinizadores, dispersadores o
depredadores, pueden verse alteradas ocasionando importantes desacoplamientos de
consecuencias difcilmente predecibles (Totland 2001; Galen 1990, Freeman y col.
2003).
Potencial adaptativo y viabilidad poblacional
Bajo las nuevas condiciones ambientales impuestas por el calentamiento global
cabe esperar varias respuestas: desaparicin, migracin o adaptacin. Hasta la fecha,
por lo que nosotros sabemos, no ha sido descrita la extincin total de ninguna especie
por causas estrictamente derivadas del cambio climtico. Como se ha comentado
anteriormente, s existen numerosas evidencias de desplazamientos recientes en la
distribucin de especies originados por factores climticos, muchos de ellos con
reducciones importantes en la superficie de ocupacin (McDonald y Brown 1992; Pauli y
col. 2003; Lesica y McCune 2004; Breshears y col., 2005; Wilson y col., 2005). Sin
embargo, los esfuerzos de la comunidad cientfica en los ltimos aos han ido ms
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cuando ste va ms all de los lmites medios de tolerancia de los individuos presentes
en una poblacin (Stanton y col., 2000). Algunos autores han argumentado que ante un
calentamiento tan extremadamente acelerado como el actual los organismos ssiles,
entre los que se encuentran las plantas, no tendrn capacidad de migrar lo
suficientemente rpido, por lo que su persistencia depender principalmente de su
plasticidad fenotpica y su potencial evolutivo (Davis y Shaw, 2001; Etterson, 2004; Davis
y col., 2005; Jump y Peuelas, 2005).
Por tanto, para obtener una evaluacin completa del impacto del cambio delclimtico sobre las plantas de alta montaa es necesario el estudio exhaustivo de los
factores que condicionan el crecimiento, el xito reproductivo, las interacciones entre
especies, o la capacidad de respuesta de los individuos y las poblaciones.
Una de las aproximaciones quiz ms integradoras y reveladoras de los procesos
que ocurren a nivel poblacional es el anlisis demogrfico. Mediante el uso de modelos
de anlisis matricial es posible conocer de una manera relativamente sencilla las
tendencias poblacionales (crecimiento, persistencia o declive), as como detectar los
estados y tasas vitales (reclutamiento, crecimiento, fecundidad y supervivencia) ms
sensibles a los cambios ambientales, o los que ms contribuyen a la tasa de crecimiento
poblacional, (Boyce, 1992; Caswell, 2001;Pic, 2002).
El caso Mediterrneo
Como ya he descrito, Espaa y por extensin toda la cuenca Mediterrnea
constituye una de las regiones de Europa ms sensibles al cambio climtico, ya que las
limitaciones ambientales vienen determinadas principalmente por el agua y no por latemperatura como sucede en otras regiones como la Atlntica y Centro-Europea (Garca
y col., 1999, Castro y col., 2004; Thuiller y col. 2005). Mientras cabe esperar que el
calentamiento provoque un aumento en la productividad de los ecosistemas situados
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su lmite ecolgico y/o geogrfico son los que probablemente presenten una mayor
vulnerabilidad al cambio climtico (Valladares y col., 2004), entre los que detacan las
comunidades de alta montaa mediterrnea objeto de la presente tesis doctoral. Sin
embargo, pese a los evidentes riesgos vaticinados, an son pocos los estudios que se
han desarrollado al respecto en nuestra regin (ver revisin en ECCE, 2004).
OBJETIVOS DE ESTA TESIS DOCTORAL
La presente tesis doctoral tiene como objetivos generales profundizar en el
conocimiento de las comunidades de la alta montaa mediterrnea del centro de la
pennsula Ibrica, y en especial en el impacto que el cambio climtico actual puede
generar sobre los procesos de reproducin, crecimiento, potencial adaptativo y viabilidad
poblacional. Para ello realizamos una aproximacin a dos niveles, comunidad y especie.
En los captulos 1 y 2 se presentan algunos resultados fruto de una aproximacin
preliminar a nivel comunitario. En el captulo 1 se estudia la estructura y dinmica de la
comunidad de pastos psicroxerfilos oro- y crioromediterrneos dominante en la zona de
estudio (Sierra de Guadarrama, Madrid). En el captulo 2 se analiza la ecologa de
germinacin de un buen nmero de especies de sta y otras comunidades adyacentes.Los captulos 3 a 6 se centran en una especie caracterstica y dominante en estos
ecosistemas que fue seleccionada como modelo de estudio, Silene ciliata Pourret
(Caryophyllaceae).
METODOLOGA
rea de estudio.
El rea de estudio de esta tesis est localizada en el Parque Natural de la
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han demostrado en los ltimos aos el acusado incremento de las temperaturas, y han
descrito algunos de los efectos que a da de hoy comienzan a percibirse. En el marco
regional del Sistema Central espaol, Granados y Toro (2000) y Agust-Panareda y col.
(2002) estimaron el acusado aumento de las temperaturas que durante el ltimo siglo se
ha producido, mediante reconstrucciones climticas a partir de fsiles de quironmidos
(Diptera: Insecta) acumulados en diversas lagunas de montaa (figura 2). La primera
evidencia del efecto de este aumento de temperatura sobre los ecosistemas de la Sierra
de Guadarrama la ofreci Sanz-Elorza y col. (2003), quienes demostraron el progresivoreemplazamiento de los pastizales de montaa cacuminales por el enebral-piornal
oromediterrneo al migrar este en altura. Posteriormente, Wilson y col. (2005)
describieron la importante contraccin de los lmites altitudinales inferiores de 16
especies de mariposas desde la dcada de los 70 hasta la actualidad.
Figura 1. Diagrama ombrotrmico del puerto
de Navacerrada (1890 m), situada a 8 km al
suroeste de la zona de estudio (fuente:
Rivas-Martnez y col., 1990).
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El pastizal psicroxerfilo de alta montaa mediterrnea
Los pastizales o joragales psicroxerfilos de alta montaa mediterrnea
constituyen la vegetacin potencial de las cumbres de la Sierra de Guadarrama por
encima de los 2100-2200 m. Est compuesto principalmente por gramneas duras entre
las que destaca Festuca curvifolia, y un importante nmero de nanocamfitos
almohadillados o pulviniformes, como Silene ciliata, Armeria caespitosa, Minuartia
recurvao Jasione crispasubsp. centralis, muchos de ellos endmicos de las montaasibricas. Una serie de reliquias alpino-pirenaicas, como Phyteuma hemisphaericum o
Agrostis rupestres, enriquecen la composicin de especies de estos pastos dotndolos
de un valor florstico y biogeogrfico destacado. Se diferencian de las comunidades de
pastos genuinamente alpinos por presentar un periodo de sequa estival intensa, lo que,
unido a la fuerte insolacin recibida, confiere a las especies que los habitan caracteres
propios de la vegetacin xeroftica: cutculas gruesas, colores glaucos, abundancia de
especies leosas, etc. (Rivas-Martnez y col., 2000). Como consecuencia de su
singularidad florstica y su reducida superficie, estos ecosistemas estn incluidos dentro
de la Directiva Habitats de la Unin Europea (Directiva 92/43/CEE).
Desde el punto de vista del aprovechamiento, su inters pastoral es bastante alto
a pesar de su escasa productividad y su baja palatabilidad y valor nutricional. La raznes que constituyen la nica fuente de alimento fresco para el ganado durante el duro
verano mediterrneo. Es por ello que se ha venido pastoreando desde hace siglos,
tradicionalmente con ovino pero que est siendo sustituido por bovino de razas
autctonas como la negra avilea (San Miguel, 2001).
Silene ciliataPourret (Caryophyllaceae)
Es un elemento orfito circunmediterrneo de porte almohadillado, distribuido por
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curvifoliae), donde S. ciliata es especie frecuente y caracterstica. Las localidades se
seleccionaron a lo largo de este gradiente altitudinal (470m aprox.), tratando de abarcar
en la medida de lo posible la variabilidad de microambientes en los que aparece la
especie en esta sierra, pero evitando introducir grandes diferencias estructurales del
terreno y zonas de hidromorfa evidente. Para el captulo 3 se utiliz otra poblacin
cercana de la especie, situada a una altitud de 2100 m.
Hadena consparcatoides(Schawerda, 1928) (Lepidoptera: Noctuidae)
Es una polilla nocturna univoltina cuya distribucin y ecologa es prcticamente
desconocida. Ha sido citada en unas pocas localidades montaosas del centro
peninsular, la Cordillera Cantbrica y los Pirineos Franceses (Calle, 1982; Yela, 1991;
Lasata y col., 2001;Moya, 2001). Algunos miembros de la familia Hadenidae (Hadenay
Perizoma especialmente) son conocidos por establecer una estrecha interaccin con
plantas de la familia de las Cariofilceas, especialmente con representantes de los
gneros Silene, Dianthus, Viscaria, Lychnisy Saponaria. Los individuos femeninos liban
el nctar de las flores de estas plantas al tiempo que depositan sus huevos en el interior
del cliz, favoreciendo tambin su polinizacin con el polen que portan (figura 4). Unavez que eclosionan los huevos, las larvas penetran en las cpsulas y depredan las
semillas en formacin (Kephart etal, 2006). La relacin establecida entre estas especies
se encuentra, por lo tanto, a caballo entre la facilitacin y el parasitismo (la planta es
polinizada mientras las larvas de la polilla se nutren a expensas de sus semillas). El
desplazamiento hacia uno u otro tipo de relacin depende en gran medida de la
presencia o ausencia de otros polinizadores que puedan ofrecer su servicio sin imponer
un coste adicional a la planta (Thompson y Pellmyr, 1992). Hasta la fecha, se desconoca
la planta nutricia de H. consparcatoides y su estrecha relacin con S. ciliata. El
descubrimiento de este polinizador-depredador interactuando con la planta objeto de
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Figura 4. Un ejemplar hembra de Hadena consparcatoideslibando nectar de
una flor de Silene ciliata(Pealara, agosto 2005).
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Estructura de esta memoria
Todos los captulos de la presente memoria han sido escritos originalmente en
ingls para su publicacin en revistas cientficas de mbito internacional. Por ello, se
presentan los manuscritos originales de estos artculos. El nombre de los coautores y su
estado de publicacin se detallan a continuacin, junto con un breve resumen de cada
unos de ellos.
Captulo 1. Escudero, A.; Gimnez-Benavides, L.; Iriondo, J.M. y Rubio, A. 2004. Patch
dynamics y islands of fertility in a high mountain Mediterranean community.
Arctic, Antarctic, y Alpine Research, 36: 488497.
En este captulo se presentan los resultados de una aproximacin a nivel comunitario,
donde se estudia la estructura parcheada de los pastos psicroxerfilos dominantes en la
Sierra de Guadarrama por encima de los 2200 metros de altitud. La estructura parcheada
(manchas de vegetacin localizadas entre zonas de suelo desnudo) ha sido
tradicionalmente interpretada como el resultado de fenmenos de interaccin entre
especies, los cuales generan la agregacin de stas en respuesta a condiciones
ambientales severas. Los mecanismos que dan lugar a esta peculiar estructuracin han
sido estudiados en ecosistemas ridos y semiridos, as como en ambientes alpinos, peronunca antes haban sido estudiados en zonas de alta montaa mediterrnea. Nuestra
hiptesis es que esta estructura es consecuencia de las mltiples interacciones de
facilitacin y competencia entre especies. As, el establecimiento de las especies pioneras
generar, entre otras cosas, un aumento de la fertilidad del suelo donde se asienten,
favoreciendo la entrada de especies secundarias. Mediante una aproximacin
observacional, caracterizamos la composicin y abundancia de especies en las manchas de
vegetacin y analizamos muestras de suelo bajo stas y en zonas de suelo desnudo. Con
estos datos, se propone un modelo dinmico que explica la formacin, desarrollo y sucesin
de especies en los parches de vegetacin caractersticos de esta comunidad
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condiciones que favorecen la germinacin de cada una de las especies (de cara a
proyectos de restauracin de la cubierta vegetal o reintroduccin de especies), y por otro,
comprobar si existe una estrategia comn de germinacin para las especies de alta
montaa mediterrnea, y si sta difiere de la correspondiente a otras especies de
ambientes rticos y alpinos. En concreto se estudia la respuesta germinativa de 20
especies orfilas cuya distribucin se encuentra por encima del lmite altitudinal del
bosque (de 1900 a 2400 m), muchas de ellas endmicas o raras en la Pennsula Ibrica.
Se examin el efecto de diferentes temperaturas (10 C, 15 C, 20 C, 25 C y 15/25 C)as como el efecto de un pretratamiento de estratificacin hmeda en fro (4 C) sobre la
capacidad de germinacin. Adems, se estudi la variabilidad altitudinal, interpoblacional
e interanual de la germinacin para algunas de las especies.
Captulo 3. Gimnez-Benavides, L., Escudero, A. y Iriondo, J.M. Coping with climate
warming: reproductive plasticity in a high mountain Mediterranean plant
under a severe heatwave.
New Phytologist, en revisin.
En este captulo se estudia la fenologa de la floracin y los factores que determinan el
xito reproductivo de Silene ciliata en tres poblaciones a lo largo de un gradientealtitudinal. Los registros climticos de la zona de los ltimos 45 aos establecen que se
ha producido un progresivo calentamiento (1.8 C ms de media anual) y un sustancial
adelantamiento del momento de deshielo primaveral (19.7 das antes). Se establece la
hiptesis de partida de que las plantas de alta montaa mediterrnea no podrn
beneficiarse del alargamiento de la temporada de crecimiento. Al contrario que en los
ambientes rtico-alpinos, la desaparicin temprana de la nieve, fuente principal de la
humedad edfica durante el verano, acentuar el estrs hdrico sufrido por las plantas.
Es de esperar tambin que los efectos del estrs hdrico sean ms acusados en las
poblaciones situadas a menos altitud donde las temperaturas son sensiblemente ms
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Captulo 4. Gimnez-Benavides, L., Dtterl, S., Jrgens, A., Escudero, A. y Iriondo, J.M.
Limited importance of a nursery moth pollinator for the reproductive success
of its host plant. Towards an unspecialized pollination strategy?
Manuscrito indito.
En este captulo se estudia la ecologa de la polinizacin de Silene ciliata, y se describe
por primera vez la relacin existente entre Hadena consparcatoides, un noctuido de
distribucin reducida, y esta planta. Al igual que se ha observado en otros pares deespecies afines, la relacin entre este polinizador-depredador y su planta husped revela
un cierto grado de especializacin. S. ciliatapresenta un marcado sndrome de floracin
nocturna. Sus flores permanecen abiertas nicamente desde el atardecer al amanecer,
emitiendo un olor intenso, y sus anteras se abren para liberar el polen durante el
crepsculo. H. consparcatoides, por su parte, deposita sus huevos nicamente en esta
planta, y sus larvas se alimentan de sus semillas. El objetivo principal del estudio fue
evaluar el grado de dependencia de S. ciliatapor la polinizacin nocturna, y en especial
por la brindada por H. consparcatoides. Se estableci la hiptesis de que en presencia
de otros polinizadores no depredadores la polilla pasa a jugar un papel de parsito
potencial del que S. ciliata tender evolutivamente a escapar. Mediante la observacin
de los polinizadores naturales de S. ciliata(tanto diurnos como nocturnos), y con ayudade un sencillo experimento de exclusin de unos u otros, determinamos el xito
reproductivo de la planta que puede asignarse a cada grupo de polinizadores. El estudio
se complement con la caracterizacin qumica del aroma desprendido por las flores, y
su comparacin con los aromas de especies con sndromes de polinizacin similares.
Adems, se realizaron ensayos para determinar la capacidad de la polilla para reconocer
el aroma floral completo, y algunos de sus principales componentes por separado.
Captulo 5 Gimnez Benavides L Escudero A y Iriondo J M Local adaptation in the
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aumentan las temperaturas. Nuestras hiptesis de partida fueron: (1) las condiciones
ambientales para la germinacin y supervivencia (en especial la humedad edfica) se
vuelven ms restrictivas en las poblaciones situadas a menor altitud, y (2) a pesar de
ello, puede existir un cierto grado de adaptacin local de las semillas a las condiciones
de su poblacin de origen, de manera que el efecto negativo del estrs hdrico se vea
reducido. Mediante un experimento de siembras recprocas entre poblaciones de S.
ciliatasituadas a lo largo de su rango altitudinal, determinamos dnde se generan las
condiciones ms restrictivas para la regeneracin por semillas, as como el grado deadaptacin local de cada una de las poblaciones.
Captulo 6. Population dynamics at the altitudinal rear edge may cause range
contraction of a high mountain Mediterranean plant.
Manuscrito indito.
En este ltimo captulo se estudi la dinmica poblacional de Silene ciliata en dos
poblaciones de la especie en la Sierra de Guadarrama, una situada en su lmite inferior
de distribucin (1970 m) y otra localizada a media altura (2250 m). Los objetivos
principales fueron estudiar la dinmica demogrfica de estas poblaciones, as como
determinar qu fases de su ciclo vital resultan ms crticas para su supervivencia a largoplazo, y si stas son las mismas para las poblaciones en su lmite de distribucin
(sometidas a condiciones ms limitantes) que para las situadas en su centro. Nuestra
hiptesis inicial fue que ante las condiciones de calentamiento actuales cabe esperar un
progresivo desplazamiento de la especie hacia cotas ms altas, el cual debera verse
reflejado en los parmetros demogrficos de las poblaciones estudiadas. Por otro lado,
algunos estudios con especies afines muestran que una alta longevidad de los individuos
puede favorecer una estrategia de persistencia de las poblaciones a largo plazo, en lugar
de un desplazamiento altitudinal. Estas hiptesis fueron evaluadas mediante la
construccin de modelos matriciales demogrficos y anlisis log lineares a partir de
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CONCLUSIONES GENERALES
A continuacin se enumeran, por orden de aparicin en los captulos de estatesis, los resultados y conclusiones ms relevantes.
1.- La estructura parcheada de la vegetacin en los pastizales crioromediterrneos de la
Sierra de Guadarrama determina claramente la fertilidad del suelo. Todos los niveles de
nutrientes, as como el pH, conductividad, balance C:N, cantidad de materia orgnica y
humedad, demuestran que las condiciones edficas son mejores bajo manchas de
vegetacin que en zonas desnudas. La fertilidad del suelo viene en parte determinada por el
tamao de los parches a travs de la acumulacin de biomasa, en especial la procedente
de las gramneas presentes en la comunidad. Sin embargo, slo se hall una relacin
significativa entre la composicin de especies y el pH. En este sentido, cabe destacar la
presencia de Silene ciliataen los parches con un pH ms cido que refleja suelos menosdesarrollados. Esto sugiere que S. ciliata puede actuar como especie pionera al tener la
capacidad de establecerse en zonas de suelo muy pobres. Adems, el anlisis de
asociaciones entre pares de especies revela la existencia de fenmenos de facilitacin y
repulsin entre algunas especies. As, se sugiere un modelo por el cual ciertas especies
pioneras promueven la entrada de otras en los primeros estadios de formacin de un
parche. Sin embargo, al alcanzar un desarrollo determinado, las especies comienzan acompetir por los recursos.
2.- Para ms de la mitad de las especies cuya capacidad germinativa fue estudiada no
fue necesario ningn tipo de tratamiento pregerminativo. Al contrario de lo que sucede en
las especies mediterrneas de zonas de baja altitud, las especies de alta montaa
alcanzan mayores porcentajes de germinacin a temperaturas relativamente altas, si
bien puede hacerse un claro agrupamiento de especies con requerimientos de
temperatura bajos, altos e indiferentes. Las semillas parecen estar fisiolgicamente
d i i di t t d d di i i i t
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RESUMEN
3.- El perodo de floracin de Silene ciliataes muy tardo comparndolo con el resto de
especies de su comunidad. Este se inicia a finales de Junio, prolongndose hasta
principios de septiembre. Al contrario que para muchas especies de medios cubiertos por
la nieve durante gran parte del ao,, el deshielo y el aumento de temperaturas no parece
controlar el inicio de la floracin, por lo que suponemos que sta viene controlada por el
fotoperiodo. Esta estrategia limita fuertemente el aprovechamiento del agua del deshielo
para una fase tan demandante como la reproductiva. No obstante, los modelos SEM
construidos mostraron que el xito reproductivo individual viene determinado en granmedida por el intervalo de tiempo comprendido entre el momento del deshielo y el inicio
de la floracin. Esto sugiere la existencia de una fuerte presin selectiva hacia una
floracin ms temprana que evite el periodo de mayor sequa estival. Adems, las
plantas de las poblaciones situadas a mayor altitud se reprodujeron significativamente
mejor que las situadas en el lmite inferior, siendo estas diferencias ms acentuadas
durante el ao de extrema sequa y altas temperaturas. En resumen, una fuerte sequa
estival puede ocasionar un alto fracaso reproductivo en S. ciliataespecialmente en las
poblaciones ms bajas. A pesar de la existencia de una seleccin fenotpica hacia una
floracin temprana, el periodo reproductivo de la especie parece estar controlado
genticamente por factores que no permiten una plasticidad lo suficientemente amplia
como para aprovechar los escasos recursos hdricos. Bajo el escenario de altastemperaturas, escasas precipitaciones estivales y deshielo progresivamente ms
temprano, S. ciliatapuede ver seriamente comprometido su xito reproductivo.
4.- Silene ciliata muestra un sndrome de floracin claramente nocturno que se ajusta
muy bien al mostrado por muchas especies afines. La composicin qumica de su
esencia floral refleja fielmente la de una especie de floracin nocturna con capacidad
para atraer especialmente a polillas que acten como polinizadores. No obstante, la
ausencia en su fragancia de ciertos compuestos qumicos, atrayentes muy especficos
de especies del gnero Hadenay afines, resulta bastante sorprendente. La observacin
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RESUMEN
no es imprescindible para el xito reproductivo de S. ciliata, si no que su relacin refleja
actualmente un parasitismo en lugar de un mutualismo. En este contexto, la ausencia en
la fragancia floral de elementos de reconocimiento especficos podra ser interpretada
como una estrategia para evitar en la medida de lo posible la depredacin de sus
semillas.
5.- La germinacin en campo de las semillas de Silene ciliata se concentra
inmediatamente despus del deshielo, lo que favorece el aprovechamiento de la escasa
humedad edfica. El estrs hdrico estival constituye la principal causa de muerte de
plntulas de S. ciliata, el cual va acentundose y provocando mayor mortalidad a medida
que avanza el verano. Los resultados de nuestros experimentos de siembras recprocas
entre poblaciones demostraron que la especie germina y sobrevive mejor en el centro de
su distribucin que en los lmites inferior y superior. Sin embargo, a pesar de la
existencia de ambientes en general ms favorables para la regeneracin, detectamosciertos niveles de adaptacin local que afectaron a la supervivencia y crecimiento de las
plntulas emergidas. Es decir, las plntulas sobrevivieron mejor y crecieron ms cuando
se sembraron en sus lugares de origen que cuando se transplantaron a otras
poblaciones. La existencia de procesos de adaptacin evolutiva como stos pueden
ayudar a contrarrestar los efectos del cambio climtico si se hacen efectivos al menos
con la misma rapidez con la que cambian las condiciones ambientales. En este caso, un
escenario de persistencia en lugar de desplazamiento altitudinal podra ser factible.
6.- El seguimiento demogrfico mostr claras diferencias entre las plantas del lmite
inferior y las situadas en el centro del rango altitudinal. El tamao medio de las plantas
fue considerablemente mayor en la poblacin inferior, reflejando una poblacin msenvejecida que la situada en cotas superiores, donde se observ un mayor reclutamiento
de plntulas y una predominancia de plantas de pequeo tamao. La supervivencia de
los individuos fue tambin menor en la poblacin inferior, aunque en ambas poblaciones
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26/229
RESUMEN
resultados sugieren una escasa capacidad de las plantas situadas en cotas inferiores
para hacer frente a las condiciones ambientales, que las obliga a desplazarse hacia
cotas ms elevadas. Dado que actualmente las poblaciones ya se encuentran habitando
las cotas ms elevadas de la Sierra de Guadarrama, estos procesos pueden llevar a una
seria reduccin del rango altitudinal de distribucin de la especie, con la consiguiente
reduccin del rea de ocupacin.
RESUMEN
7/30/2019 Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad poblacional de Silene ciliata.
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Captulo 1.
Patch dynamics and islands of fertility in a high
mountain Mediterranean community.
Escudero, A.; Gimnez-Benavides, L.; Iriondo, J.M. and Rubio, A.
Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 36: 488497.
PATCHY STRUCTURE IN A HIGH MOUNTAIN MEDITERRANEAN FELLFIELD
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SUMMARY
Vegetation in high Mediterranean mountains usually consists of patchycommunities. Patch structures have been interpreted as a result of the prevalence of
facilitation phenomena in highly stressful environments. Several mechanisms have been
proposed in order to explain the factors that control the existence of these clumped
structures. However, they have not been evaluated in these mountains. Our hypothesis is
that patchy structure in high mountain Mediterranean vegetation is a consequence of
facilitative and competitive interactions in a very harsh environment which ultimately
involve strong localized effects on soil properties.
Our results show that levels of soil nutrients were higher under vegetation patches
than in bare ground areas, confirming the hypothesis of an amelioration of soil resources
under canopies. Pairwise associations and repulsions suggest the existence of two
contrasting composition stages. Contrasting models relating patch species composition(cover and biomass) and soil resources indicated a weak relationship between species
features and soil nutrient levels. Finally, structural modeling showed that patch size has a
relevant but indirect effect on soil resource levels through grass and total biomass.
We conclude that patch structure and dynamics in high Mediterranean mountain
communities may be partly controlled by an endogenous process involving facilitation and
competition for soil key resources. These interactions may operate through some
community traits related to patch size but not to composition.
PATCHY STRUCTURE IN A HIGH MOUNTAIN MEDITERRANEAN FELLFIELD
7/30/2019 Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad poblacional de Silene ciliata.
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INTRODUCTION
Vegetation cover frequently occurs as relatively small patches embedded in abare ground matrix in some alpine Iberian communities -cryoromediterranean belt sensu
Rivas-Martnez (1987)- as well as in other mountain regions of the world (Komrkov
1979, Armesto et al. 1980, Kikvidze 1993, Nez et al. 1999). This spatial pattern has
also been described in highly stressful habitats such as arid and semi-arid environments
(Sala and Aguiar 1996, Schlesinger et al. 1990), for which contrasting patch shaping
factors have been extensively studied (see Aguiar and Sala 1999). Composition, shape
and size of patches could be determined by the strength and direction of biotic
interactions (Aguiar and Sala 1999), which change over time and with environmental
conditions (Callaway 1997, Holzapfel and Mahall 1999). In the case of nutrient-limited
environments, facilitation will occur if benefits from an increase of nutrient levels within
patches overcome other problems such as deterioration of light conditions within thevegetated patch (Holmgren et al. 1997). This positive biotic interaction may shift to
competition as plants grow (Franco and Nobel 1989, Escudero et al. 1999, 2000). In
addition, patch structure and dynamics in stressful environments have been explained on
the basis of a trade-off between facilitative and competitive interactions among plants
(Fowler 1986, Wu and Levin 1994, Ludwig et al. 1994, Couteron and Lejeune 2001).
Some authors have shown the existence of rather similar stressful environments
and demonstrated positive biotic interactions in arctic (Carlsson and Callaghan 1991) and
alpine vegetation (Holtmaier and Broll 1992, Kikvidze 1993, Nez et al. 1999, Callaway
et al. 2002). However, there is a considerable lack of evidence on spatial structuring
under the climate conditions of Mediterranean high mountains (but see Gaviln et al.
2002) because the large body of research available has mostly focused onphytosociological and gradient vegetation analyses (Rivas-Martnez 1963, Escudero et al.
1994). The extrapolation of arctic and alpine shaping factors to Mediterranean
environments should be conducted with caution because high mountain Mediterranean
CAPITULO 1
7/30/2019 Cambio climtico en la alta montaa mediterrnea. Ecologa reproductiva, potencial adaptativo y viabilidad poblacional de Silene ciliata.
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(Schlesinger et al. 1990), generating so-called islands of fertility (Jackson and Caldwell
1993, Schlesinger et al. 1996, Kelly et al. 1996). Several plant species have been
implicated in this process (Chen and Stark 2000, Vinton and Burke 1995), including someoccurring in alpine systems (Onipchenko et al. 2000). However, to test this hypothesis
under Mediterranean conditions, a specific study under the appropriate field conditions
was needed.
Some papers have examined patch structures by analyzing species associations
in several ways (Silvertown and Wilson 1994, Gotelli 2000, Haase et al. 1996), including
in alpine systems (Kikvidze 1993, Kikvidze and Nakhutsrishvili 1998, Nez et al. 1999,
Gaviln et al. 2002). These studies have detected association and repulsion and
therefore suggested the existence of biotic interactions, such as facilitation or competition
(Freeman and Elmen 1995, Vil and Sardans 1999, Callaway and Puignaire 1999). In
contrast, others have mostly focused on the role of soil nutrients on patch formation and
death (Tongway and Ludwig 1994, Halvorson et al. 1995, Schlesinger et al. 1996). Here,we have conducted a study which includes both complementary approaches.
Specifically, we addressed the following questions: 1) Are nutrient levels different
between skeletal bare ground surfaces and under vegetated alpine patches?, 2) We
hypothesized a monotonic improvement in soil conditions as the patch increases in size;
hence, is there a positive relationship between soil nutrients and patch size?, 3) We
evaluated the relationship between species composition (through the species-wise
biomass pool and the species-specific cover within a patch) and nutrient soil levels; so,
could both traits control the resource level of each island of fertility? 4) Finally, several
authors have shown the important role of grasses in patch dynamics (Sala et al. 1989,
Aguiar and Sala 1999) so, what is the relative importance of grasses (biomass and cover)
on soil resource levels? This question was approached by developing a causal aprioristicmodel which was assessed using structural equation modeling.
METHODS
PATCHY STRUCTURE IN A HIGH MOUNTAIN MEDITERRANEAN FELLFIELD
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chamaephytes, caespitosous grasses and lichens but not mosses. Plants are organized
in small-ellipsoideal-shaped patches that usually do not surpass 50 cm in diameter (see
Gaviln et al. 2002). From a phytosociological point of view the community has beendenominated Hieracio myriadeni-Festucetum curvifoliae (Rivas-Martnez 1963) and is
endemic to the highest alpine islands of the Guadarrama sector of the Sistema Central in
Spain (Rivas-Martnez et al. 1990). This community is particularly rich in endemics, such
as Festuca curvifolia, Hieracium vahlii subsp. myriadenum, Minuartia recurva subsp.
bigerrensis and Armeria caespitosa, as well as in arctic and alpine relicts, such as
Agrostis rupestris and Phyteuma hemisphaericum. The timberline is located between
1900-2100 m, and is dominated by stunted pines (Pinus sylvestris) which appear
interspersed in a shrub matrix characterized by Cytisus oromediterraneusand Juniperus
communissubsp. alpina.
The study site is a well-conserved remnant of this community on Cerro de
Valdemartn (Madrid province, 40o 47 34 N, 3 o 57 10 W), where no evidence of intenseanthropogenic disturbance due to human trampling or cattle grazing was found. It covers
approximately 2.5 ha. on gentle slopes (
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estimator of plant performance even for plants growing under stressful conditions. We
also collected lichens because in other fellfield communities, they are relevant elements
of the community (Walker et al. 2001).A six centimeters deep soil core (6 cm in diameter) beneath the patches was
collected immediately after plant sampling. It is worth noting here that smaller patches are
present in the study area although they were not examined because soil sampling was
not feasible. To compare the characteristics of soil under patches with that outside them,
we collected twenty soil samples in bare surfaces interspersed among patches. These
sampling points were located at least 15 cm away from any patch or plant. Soil samples
were air-dried at laboratory temperature for approximately one month and then sieved.
The mass of fine soil (< 2 mm), fine-gravel (2-20 mm) and gravel (> 20 mm) fractions of
the soil samples was quantified and their relative contribution calculated. Analyses of
conductivity and pH were determined in the supernatant of a 1:2.5 soil-deionised water
(v/v) suspension with glass electrodes. An estimate of moisture percentage wascalculated gravimetrically after drying a subsample of the fine soil fraction at 105 C.
Nitrogen was determined by semi-micro Kjeldahl procedure (Bremner 1965). An acid
(concentrated H2SO4) digestion was followed by a steam distillation and NH4+ was
evaluated by titration with 0.1 M H2SO4. The organic carbon was determined according to
a modification of the Walkley and Black method (Walkley, 1946) as follows: 1 N K2Cr2O7
and concentrated H2SO4 were addedto a soil sample (< 2mm) and the dichromate excess
was titrated after the addition of 10 ml of concentrated H3PO4 with 0.5 N
Fe(NH4)2(SO4)2.6H2O. Free iron was extracted with Na2S2O4 at 3.5 pH and evaluated by
titration with 0.05 N K2Cr2O7 (Deb, 1950). We also determined carbon:nitrogen ratio,
available phosphorous (extracted with acetic acid, sulphuric acid and carbonates, pH 3.3
(Burriel and Hernando, 1950), and determined colorimetrically (DINKO, model D 105))and available potassium (extracted with 1M NH4Ac, pH 7) by flame photometry (Flame
photometer JENWAY, model PFP7) (U.S.Salinity Laboratory Staff, USDA, 1954).
To conduct pairwise comparisons between species, we randomly selected and
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We tested the associations between species using contingency table analyses
with Fishers exact test and Phi coefficient on presence/absence data from all patches
(N=260).An aprioristic structural modeling approach (SEM) was conducted to test the
causal hypotheses for the nutrient level reached under each patch (see Mitchell 1993,
Iriondo et al. 2003). Although our model involves a very reduced set of explaining
variables, we have preferred SEM over ordinary multiple regression because the SEM
models, among other advantages, allow the estimation of indirect effects which are
usually eclipsed even in relatively simple models (Magnusson 2002). Our causal model
included the following relationships that were derived from our hypotheses and existing
evidences: 1) the size of the patch positively affects nutrient levels, 2) the size of the
patch positively affects grass biomass, 3) the size of the patch positively affects total
biomass, 4) total grass biomass positively determines nutrient levels and 5) total biomass
affects nutrient levels (Fig. 1). We considered separately the total biomass effect from thegrass component because there is evidence that both components have a primary role on
high mountain vegetation processes (Grabherr 1989). The null hypothesis of the model is
that the observed and predicted covariances are equal. Standardized path coefficients
were estimated by the maximum likelihood method. The degree of fit between the
observed and predicted covariance structures was first examined by a 2 goodness-of-fit
test. As this test may show inadequate statistical power (Mitchell 1993), we used other fit
indices such as the Normed Fit Index (NFI) and the Goodness-of-Fit Index (GFI). Both
NFI and GFI range from 0 to 1, with values above 0.95 indicating a good fit (Tanaka
1987). The significance of each individual path coefficient was assessed through
multivariate Wald tests. Previously, we calculated the variance inflation factor for each
variable to detect multicollinearity problems. Computation of the structural equation wasperformed using LISREL (version 8.51. Jreskog and Srbon 2001).
We used constrained ordinations to examine the multivariate relationships
between species biomass and cover, and soil nutrients (Legendre and Anderson 1999,
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Using the soil variables as constraining matrix, the total variation explained (TVE) was
calculated as the sum of all extracted canonical axes (Borcard et al. 1992). A Monte Carlo
permutation test (1000 randomizations) was performed to determine the accuracy of therelationship between the two data sets, using the sum of all canonical eigenvalues or
trace to build the F-ratio statistic (ter Braak 1990; Verdonschot and ter Braak 1994;
Legendre and Anderson 1999). If the RDA model was significant, a forward stepwise
procedure was carried out to select a reduced model including only significant variables.
We incorporated explanatory variables one at a time and step by step in the order of their
decreasing eigenvalues after partialling out the variation accounted by the already
included variables. The process stopped when the new variable was not significant (p
>0.01). Improvement of the reduced model with each new selected variable was
determined by a Monte Carlo permutation test with 1000 randomizations. A similar
approach was conducted using as the main matrix the specific plant cover per plant data
set. Multivariate analyses were conducted with CANOCO for Windows v. 4.0 (ter Braakand Smilauer 1997).
RESULTS
Patch size varied from 95 cm2 to 912 cm2. The total number of species in the sixty
patches for biomass and soil analyses were 13 for vascular plants and 3 for lichens,
whereas the average numbers of species per patch were 4.6 (range 2 to 8) and 1.3
(range 0 to 3) respectively (Table 1). The most important species in percentage of patch
cover were Festuca curvifolia(100%), Sedum brevifolium(67 %), Jasione crispasubsp.
centralis (57%) and Silene ciliata subsp. elegans (45 %). Among the lichens the most
dominant species were Coelocaulon aculeatum (79 %) and Cetraria islandica (38 %).Using aboveground biomass, a rather different pattern emerges, Silene ciliata(5.1 g per
patch on average), Festuca curvifolia(3.7 g), and Minuartia bigerrensis(3.1 g) being the
main vascular plants, and C. aculeatum(0.5 g) the most important lichen species(Table
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We detected a reduced set of significant pairwise associations between plant
species using the Fishers exact test (P< 0.01). Only species occurring in more than 10 %
of samples were included (eight vascular plants and two lichens). From this subset wefound eight positive and two negative significant interactions.
Our causal model had a significant fit with the seven soil parameters tested (Fig.
1). 2 goodness of fit showed P values above 0.1, indicating that predicted and observed
covariances did not differ significantly. NFI and GFI were in all cases above 0.95 which is
the standard threshold for not rejecting the models. The power of our model mainly rests
on the important positive relationship between patch size and total biomass (standardized
path coefficient of 0.60), and patch size and grass biomass (standardized path coefficient
of 0.60). Surprisingly, there was no significant direct effect between patch size and any of
the tested soil resources, but there was a considerable indirect effect through grass and
total biomass. The direction and intensity of those effects were specific to each soil
resource. Total biomass had a significant negative effect on nitrogen content (pathcoefficient -0.34), iron content (-0.37) and phosphorous (-0.36), but grass biomass had no
effect. In contrast, potassium level and pH were positively affected by total biomass (0.34
and 0.29 respectively) but negatively by grass biomass (-0.33 and -0.30). Organic matter
pools and C/N ratio showed no significant relationships with any of the biomass
components.
When the species biomass matrix was constrained by the soil data set (nine
variables), a significant model was obtained (Table 4) and TVE reached 33 %. Following
a forward stepwise procedure, only pH was selected from the soil matrix (Table 4). The
RDA model with just this variable was highly significant, the drop in TVE with respect to
the model with all soil variables being ca. 14 %. The biplot of the reduced model
including pH clearly shows that vectors for the biomass per patch of some species arearranged following acidity levels. Silene ciliataincreases in biomass in those patches with
higher levels of pH, whereas Festuca curvifolia, Coelocaulon aculeatum and Jasione
crispaperform better in patches with very acid soils (Fig. 2). The RDA model with the
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low-nutrient matrix (Callaway et al. 1991, Belsky and Canham 1994, Facelli and Brock
2000, Hirobe et al. 2001). Enrichment of soil nutrients under perennials has been
reported in many contrasting systems, particularly in semi-arid regions (Schmida andWhittaker 1981, Callaway et al. 1991, Puignaire et al. 1996, Moro et al. 1997) but also in
alpine and arctic environments (Chapin et al. 1994) and even under caulescent rosettes
in tropical mountain Andean ecosystems (see Prez 1992 and 1995). The potential
mechanisms involved in this pattern may be related to the so-called nutrient pumping
effect (Callaway and Puignaire 1999, Titlyanova et al. 1999). Roots take up nutrients from
deep stocks and deposit them on the soil surface. On the other hand, plants in patches
may trap streamflow nutrient particles (Whitford et al. 1997, Garner and Steinberger
1989), capture windblown materials (Coppinger et al. 1991) or even at a larger scale,
capture particles through freeze-thaw cryopedogenic cycles (Johnson and Billings 1962),
which is the main disturbance factor in relatively snow-free alpine zones (Sakai and
Larcher 1987, Krner 1999). Nitrogen atmospheric deposition may also be an importantfactor in mountain regions, especially in the vicinity of large urban areas (Sievering 2001)
as in our case (Madrid, a city with a population around 4-5 million people, is just 50 km
away from our study site). This fact might be especially relevant because nitrogen is
recognized as a limiting factor in cold environments (Bowman et al. 1993, Atkin 1996), so
levels of this nutrient may be at least partly responsible for patch dynamics (Bowman et
al. 1996, Choler et al. 2001). Finally, patch formation and growth may also be shaped by
intense summer droughts suffered in this Mediterranean mountain range, as shown in
other water-limited systems (Aguiar et al. 1992, Aguiar and Sala 1994). Recently, Nez
et al. (1999) highlighted the relevance of such a type of summer droughts in the highest
Andean communities of central Argentina. Under this constraint, patches would provide a
suitable microenvironment to protect seedlings from desiccation, favoring recruitmentwithin patches over bare areas in alpine and arctic communities (Bliss 1971, Urbanska
and Schtz 1986). There is no doubt that the presence of plants drives amelioration
processes in these high mountain environments (Krner 1999), but, as stated by Chen
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Soil amelioration process and species composition
Usually, enrichment in soil resources is associated with changes in species
composition interpreted as the result of biotic interactions (Callaway 1995, Callaway andWalker 1997, Homgrem et al., 1997). In this sense, there are numerous studies of spatial
plant associations in arctic and alpine communities showing a large number of positive
associations which have been interpreted as evidences of facilitation (Sohlberg and Bliss
1984, Holtmaier and Broll 1992, Kikvidze 1993, Aksenova et al. 1998, Kikvidze and
Nakhutsrishvili 1998, Nez et al. 1999). On the other hand, repulsions have been
interpreted as a result of competitive exclusion and senility (Valiente-Banuet et al. 1991,
Aguiar and Sala 1994). Using contingency table analyses on presence/absence data we
detect two contrasting stages (Fig. 3). One was comprised of pioneer plants such as
Jurinea humilis and Sedum brevifolium, together with the two most abundant species
(Festuca curvifolia and Silene ciliata), and the other was dominated by creeping
chamaephytes such as Thymus penyalarensis. Similarly, Kikvidze (1993) explained thepattern of co-occurrences in the subnival-alpine limit of the Central Caucasus as
comprising four dynamical steps based on the existence of pair-wise positive and
negative interactions. In contrast, Nez et al. (1999) only found positive associations
and noted an absence of replacement or species exclusion in a high-Andean community.
The results presented here are partly in disagreement with those from our previous
studies in Central Spain (Gaviln et al. 2002) which showed different associations and
repulsions. Those differences are probably related to the larger spatial scale approach
followed in Gaviln et al. (2002), which included several types of Mediterranean high
mountain communities within a wider geographical region.
Traditionally, patch dynamics have been considered a quasi-deterministic process
in which benefactor species modify the environment through a wide variety of direct and
indirect pathways to facilitate the recruitment, growth and survival of the so-called
beneficiary species (Callaway 1995, Callaway and Puignaire 1999, Tewksbury and Lloyd
2001) H h d d id i h il l l
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amelioration but may be a response to other limiting factors. Our contingency table
results suggest that graminoid Festuca curvifolia exerts a pioneer behavoiour probably
related to its clonal growth. Positive interactions with lichens and with outstanding pioneercrassulacean such as Sedum brevifoliumreinforce such interactions. On the other hand,
negative associations frequently appear between plants with similar requirements or
same functional groups, such as Silene ciliata and Minuartia bigerrensis, both cushion
plants with roots that capture nutrients from relatively deep layers.
Although it has been demonstrated that individual alpine plant species can modify
soil conditions under monoculture (Onipchenko et al. 2000), it is reasonable that under
natural conditions plant-specific effects may be overshadowed by those of the complete
set of species, as shown in some semi-arid systems (Padien and Lajtha 1992, Vinton and
Burke 1995).
Patch and soil dynamics in a high mountain Mediterranean fellfield community
We hypothesized a linear enrichment in soil nutrients due to a direct effect of
patch size (Kikvidze 1993) and an indirect effect of size through two contrasting
community traits: grass biomass and total biomass. However, our results do not support
this expected direct effect for any of the modeled variables. Furthermore, the strength of
the model is based on an indirect effect of size through total biomass and grass biomass.
These findings agree with Chiarucci et al. (1999), who suggested that the most
meaningful measure of abundance when exploring community structures is biomass.
Our findings show the possible existence of senility processes coupled to a key
soil resource such as nitrogen (Bowman et al. 1993), phosphorous or iron content (Fig.
1). It is worth noting that this decay is mediated only by total biomass because grassbiomass had no significant effects (Wald test), despite the existence of positive path
coefficients. Facelli and Brock (2000) provided the first characterization of the
development and decline of fertility islands in arid lands and demonstrated that it is an
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At least for these key soil resources, our initial hypothesis needs to be
reconsidered because patch size does not positively affect nutrient levels but instead
determines a conspicuous decline through indirect effects mediated by total biomass (seeRehder 1976). We propose a model for patch and soil dynamics (Fig. 4). This suggests
an amelioration process through facilitation during the first steps of patch formation and a
subsequent competitive decline by means of an unimodal relationship between patch size
indirectly through total biomass or other non-controlled community traits- and nutrient
level. It has been previously shown that nutrient availability is higher in mid-successional
stages at least in forests (Walker 1989, van Cleve et al. 1991, Chapin et al. 1994).
Probably we were able to fit significant linear models to our data because the smaller
patches were not surveyed. They mainly reflect the right half side of the distribution of the
redrawn model (Fig. 4). Nevertheless, we built models including quadratic transformations
of variables but this approach did not significantly improve the fit relative to the linear
approach.It is also worth noting that the effect of grass biomass significantly balances the
positive effect of total biomass in the case of potassium content and acidity. This is in line
with the complementary role of contrasting functional types in patch dynamics (Grabherr
1989, Aguiar and Sala 1999). Thus, facilitative recruitment in the so-called pioneer stage
and the subsequent competitive exclusion to the secondary stage is not coupled to soil
resources but the total biomass and the balance with grass biomass. Finally, we did not
detect any significant effect of grass biomass in organic matter and C/N ratio even though
total soil N is usually a function of soil organic concentration (Rehder 1976, Krner 1999).
Although some authors have highlighted the shift from competition to facilitation with
abiotic stress (see Callaway et al. 2002), a temporal perspective at the scale of the patch
suggests that competition may also play a key role in very stressful sites (Tielborger andKadmon 2000).
To conclude, our study shows that patch dynamics in high Mediterranean
mountain communities may be partly controlled by an endogenous process involving soil
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ACKNOWLEDGEMENTS
We thank Dr. Isabel Martnez for the determination of lichen specimens and Dr.
David Gutirrez for his careful and fruitful revision of a preliminary draft. Esteban Surez
from Cornell University and an anonymous referee provided valuable comments on the
manuscript. Dr. Wilson carefully revises the English. The study was partially financed by
project REN 2000-0254-P4-03 project of the Spanish Ministry of Science and
Technology.
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