CICLO REPRODUCfIVO DEL MURCIELAGO CAROLLIA …

CICLO REPRODUCfIVO DEL MURCIELAGOCAROLLIA PERSPICILLATA

EN EL CAMPO (1)Hela Osma de Bonilla (2)

Gabriel Turriago Romero (3)

RESUMEN

Se estudia el comportamiento reproduetivo del murcielago Carol/ill pers-picillata mediante la observaci6n de una colonia en su ambiente natural y lacaptura de hem bras adultas a intervalos de dos 0 tres semanas, durante unano, para examenes de citologla vaginal y estudio histol6gico de sus traetosgenitales. Se confirm6 que Carol/ill perspicillata en su ambiente naturalmuestra un comportamiento de reproducci6n semejante aI que ha sido ob-servado en las colonias en cautiverio, con dos picos de nacimientos, uno du-rante los meses de Febrero y Marzo y otro en el penodo comprendido entreJunio y Agosto. EI estudio histol6gico de los tractos reproduetivos corrobo-r6 la existencia de estro post-parte en esta especie y confirm6 la ocurrenciade una menstruaci6n real, la cual sucede en forma simultanea con la ovula-ci6n.

SUMMARY

The reproductive behavior of the bat Carol/ill perspicillata was studied bymeans of the observation of a colony in its natural environment and the cap-

1. £Studio fi~anciado por el Consejo de Investipciones y Desarrollo Oendfico de 18Univer-sidad Nacional de Colombia.

2. Profesora Aaociada., Departamento de Biologia. Facultad de Cienciu, Universidad Natio-nal de Colombia.

3. Prof..." Asiltente, Departamento de BioIoBla, Facultad de Oendaa, Univenidad Nacio-naJ de Colombia.

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tura offemales every two or three weeks throughout the year. All the captu-red females were used for analysis of vaginal citology and for histologic stu-dies of genital tract. It was confirmed that the behavior of Carollia perspici-llata, in its natural environment, has a reproductive pattern similar to thatobserved in animals in captivity, with two peaks of childbirts; one during themonts of February and March and other along June and August. The histo-logical study of the reproductive tract confirmed the existence of post-par-tum estrum in the species and the occurrence of a real menstruation, simul-taneous with ovulation.

Palabras claves: Reproducci6n, Murcielagos. Carollia perspicillata.

INTRODUCCION

El grupo de los quir6pteros representa aproximadamente el 22.4% de lasespecies de mamfferos en America del Sur. Por su importancia, existe graninteres en estudiar su comportamiento reproductivo, tanto en el campocomo en ellaboratorio. Este trabajo se refiere al comportamiento reproduc-tivo, en el campo, del murcielago Carol/ia perspicillata, perteneciente a lafamilia Phyllostomatidae.

EI genero Carrollia se encuentra localizado desde el nivel del mar hasta los2.200 m.s.n.m., generalmente en regiones humedas y rara vez en regionessecas. (Handley, 1976; McLellan, 1984). La distribuci6n del murcielago Ca-rol/ia subrufa, es exclusiva de Centro America (Honacki y col., 1982). Encuanto a los habitos a1imenticios del genero Carollia se ha reportado comofruglvoro (Greenhall, 1956, 1976; Goodwin y Greenhall, 1961; fleming ycols. 1972), insectlvoro, por examen de restos estomacales (Arata y Vaugh,1970) y consumidor de flores (Greenhall, 1956; fleming y col. 1972; Koop-man, 1982). Sin embargo, Willig (1985) encontr6 pescado en restos estoma-cales de Carollia perspicillata.

En re1aci6n con 1areproducci6n de los quir6pteros, la investigaci6n de fle-ming (1973), en losgenerosArtibeus, Carollia, Glossophaga y Uroderma, dela familia Phillostomatidae, los clasifica como bimodales de tipo poliestro,con dos picos de nacimiento, uno de Marzo a Abril y otro de Julio a Agosto(Wilson, 1973).

La condici6n reproductiva de tipo bimodal, poliestrica para Carol/ia pers-picillata, ha sido seiialada en los trabajos de fleming (1973), Heithaus y cols(1975), Taddei (1976) y Wilson (1979).

Los estudios de Goodwin y Greenhall (1961), en cuevas de murcielagos enTrinidad y Tobago, muestran hembras gravidas de Carol/ia perspicillata du-rante los meses de Febrero, Marzo, Abril, Mayo, Junio, Julio, Agosto y Oc-tubre y hem bras lactando en los meses de Marzo, Junio, Julio, Agosto, Sep-tiembre y Octubre.

BONILLA DE OSMA. H., REPRODUCCION. MURCIELAGOS. 51

Fleming (1973) en Panama captur6 hembras de Carollia perspicillata enestado de gravidez y/o lactando durante todos los meses del ano, encontran-do un mayor porcentaje de hembras en estado gravido durante los meses deFebrero (80%), marzo (70%) YJunio (90%) Yhembras lactando en Abril,Marzo (50%) Yen Julio (40%). Fleming (1973) en Costa Rica obtuvo resul-tados similares con unos porcentajes mas altos, durante los mismos meses,tanto en prefiez como en lactancia.

Los examenes realizados en Brasil por Willig (1985) indican, para Carolliaperspicillata, dos picos de preiiez en Enero y Febrero y de Julio a Agosto ySeptiembre.

En Colombia, las observaciones hechas en Carol/ia perspicillata por Aratay Vaughn (1970), reportan hembras prenadas (18%) Ylactando (38%) du-rante el mes de Agosto; Valdivieso (1964), encuentra hem bras lactando du-rante los meses de Abril y de Octubre, en el Departamento de Cundinamar-ca y Moreno (1981), en la regi6n de Santa Marta, halla crlos en los meses deMarzo, Abril y Octubre.

Este trabajo analiza las condiciones reproductivas en eI campo, de un gru-po de hem bras de Carollia perspicillata, en la regi6n de Villavicencio aloriente de Colombia, tomando como referencia los trabajos realizados enesta misma especie en cautividad (Bonilla y Rasweiler, 1974; Bonilla y Tu-rriago, 1986, en prensa).

MATERIALES Y METODOS

RECOLECCION DE LOS ANIMALES: Las 30 hembras utilizadas paraeste trabajo, fueron capturadas en una cueva localizada en las cercanias dela ciudad de Villavicencio, que se encuentra a 450 m.s.n.m., y posee una hu-medad del 100% . Con animales de esta misma poblaci6n se han realizado es-tudios de comportamiento reproductivo en cautiverio (De Bonilla y Turria-go, 1986). En este trabajo se sigui6 la metodologla utilizada por Rasweiler(1979) y De Bonilla y Rassweiler (1974).

La captura de los animales se hizo durante el ano de 1985, en visitas men-suales repetidas durante los 12 meses. En cada una de las visitas se efectu6una observaci6n cuidadosa de la colonia.

PROCEDIMIENTO HISTOLOGICO: Todas las hembras capturadasfueron pesadas, medidas, sometidas a un examen de frotis vaginal y poste-riormente, sacrificadas. Los tractos reproductivos fueron fijados inmediata-mente con zenquer, durante ocho horas (Luna, 1968). Se emple6la tecnicahistol6gica de deshidrataci6n con alcoholes, aclaraci6n con benceno y porUltimo, inclusi6n en parafina y se hicieron cortes seriados a seis mieras.

Se utilizaron las coloraciones de H.E. y PAS (Lillie, 1965) para los corteshistol6gicos. Los frotis de citologla vaginal se colorearon con la tecnica de

. Papanicolaou (Pearse, 1968).

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RESULTADOS

La observaci6n realizada en'la cueva (Fig. 1), durante la visita del mes deEnero, mostr6 una poblaci6n numerosa de mureielagos con muchas hem-bras en estado de gestaci6n avanzada. EI estudio histol6gico efectuado enlas dos hembras capturadas (En' y En-), mostr6 una gestaci6n de aproxima-damente tres meses para En' y un utero en fase menstrual, con follculosovaricos en tercer grado, para En'.

Fig. 1 Aspecto de la poblaci6n de CarollitJprnpici&la.

En la pane inferior se observa Desmodus rotunduJ. (F1echas).

En las visitas de Febrero y Marzo, alrededor del 10% de las hembras ob-servadas en la cueva posefan crfo. Las seis hembras capturadas (Fb', Fb',Fb', Mr' y Mr') tenfan crfos desde aproximadamente una hora de nacimien-to (Fb' en la cual se encontr6 la placenta, todavfa unida al recien nacido)hasta unos 14 dfas de edad, calculo basado en nuestras experiencias conenos en cuatividad. En la hembra Mr', que tenfa un crfo de aproximada-mente siete dfas de edad, el estudio histol6gic:o mostr6 ovidueto en fase desecreci6n con una luz amplia, alojando un cigoto en segmentaci6n, de tresdfas de fecundaci6n (F'1g.2), y un litero en fase meDItrual.


Fig. 2. Cigoto en segmentaci6n.

N6tese el epiteho secretor del oviducto.

En el mes de Abril, la colonia mostr6 hem bras con glandula mamaria de-sarrollada pero sin crfos y numerosos ani males juveniles. Las dos hem brascapturadas (Ab' y Ab-) mostraron al examen histol6gico, una gestaci6n tem-prana con fetos de aproximadamente 30 dfas de edad. La observaci6n de lacolonia en el mes de Mayo yen la primera semana de Junia evidenci6 nume-rosas hem bras adultas sin seriales aparentes de gestaci6n. EI estudio histo-16gicode las hembrascapturadas (My', My' y My') permitio observar un ute-ro en fase menstrual con ovarios en fase folicular temprana y citologfa vagi-nal compatible con un estado de post-estro en My'; en My' y My' folfculosovaricos de tercer grado bien desarrollados y un frotis vaginal indicativo deestro para una de elias y proestro para la otra.

Durante la ultima semana del mes de Junio se observaron en la colonia va-rias hembras con enos de una edad que se estim6 entre recien nacidos y ochodfas aproximadamente. Una de las dos hembras capturadas (In'), manifest6en el estudio histol6gico un estado de proestro, con folfculos ovaricos de ter-cer grado y un utero en fase proliferativa. La otra hembra (In'), mantenfa uncrfo de cuatro dlas de edad.

Durante las visitas a la colonia en los meses de Julio y Agosto, se apreci6un gran numero de hem bras con crto, en proporci6n semejante a la registra-da durante los meses de Febrero y Marzo. La edad de los crtos oscilaba entrerecien nacidos y ocho dtas, aproximadamente. Dos de las cinco hem bras

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eapluradas (lit YIf) ensenaron una geslaei6n aproximada de dos y Ires me-ses respectivamente ; otra (lI4), pose fa un erfo de eerea de 8dfas de naeido, lacuarta hem bra (Jl-) exhibi6 un oviducto en faae franca de secreci6n con unaluz amplia y una m6rula de 10 dlas de ectad. En la quinta hembra (Ag' se ob-servo un Iracto genital con una blastula de 20 dlas de ectad en Ia luz del utero(Fig. 3).

Fig. 3 BIUtu.la en d.tero.EI endometrio de esta hembra se cncootraba en fase proliferativa y mcnstruando.

Durante las visitas realizadas entre Septiembre y Dieiembre se evidenci6una disminuci6n de la poblaci6n en la colonia. En Septiembre, se captura-ron Ires hembras y el estudio histologico de su tracto genital mostro folfculosde De Graaf en los ovarios y utero en fase menstrual en los animales Sp' y Sp'con un oviducto francamente secretor en Sp' (Fig. 4, 5, 6). En la hembra Sp'se encontraron espermatozoides en la luz del utero, Tantu Sp' como Sp',mostraron en su frotis vaginal una fase de estro, Una hembra capturada enOctubre (Oc'), indic6 folfculos de De Graaf en sus ovaries. Cuatro de lascinco hembras capturadas en Noviembre (Nv', Ny', Nv' YNY')mostraron fo-liculos ovarieos de tercer grado con un antro folicular bien desarroUado. Endos de eUas (Nv' y Nv') el utero se encontr6 en fase menstrual. En las hem-bras Ny' y NY'se evidenci6 un estado de proestro; asl rnismo, en NY'se halla-ron abundantes espermatozoides en el frotis vaginal (Fig. 7). En la quintahembra capturada en noviembre (Nv'), se apreci6 un feto de dos meses deectad aproximactamente. En la hembra capturada en Diciembre (Del) se evi-denciaron folfculos oymcas de tercer grado.

Los resultados est6n i1ustrados eDlas Tablas No.1 y No.2.

BONILLA DE OSMA, H., REPRODUCCION. MURCIELAGOS. 55

Fig. 4 OvarioSe observan folfculos con un antro folicular muy desarroUado y un folfculo de De Greafcon su cumulus oophorus delgado.

Fig. 5 Utero en lase menstrual.Se obIcrvan 0l!lu1a I8IlgUfne81 eo 18 luz y un endometrio iDcompieto.


Fig. 6 OviduetoSe obIerva un alto grado de secreci6n en sus c6luJas y luz amplia del6rgano.

Fig. 7 Frotis vaginal.Hembra con coputacion reciente.

BONILLA DE OSMA, H .: REPRODUCCION, MURCIELAGOS . 57

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TABLA No,2

DISTRIBUCION

DEL TRACTO

DE HALLAZGOS

REPRODUCTIVO

EN EL

DE LAS

ESTUDIO HISTOLOGICO

HEMBRAS NO GRAVIDAS

OVARIO UTERO CITOLOGIA VAGINAL

Hallaz'llOS I ~ollcul.?J. Fol;~~~~ Mestruol ProliferativQ Proestro Eslro Post - estrcEn.ro E" E e e E ..feb"roMorzo M" M" Mrl -Abril

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DISCUSION Y CONCLUSIONES

Las experiencias de varios investigadores de la reproducci6n en los Phy-llostomatidae, han senalado la ocurrencia de dos picos de nacimiento al ano(Wilson, 1979). Para Carolliaperspicillata en cautiverio, tarnbien se han des-crito dos picos de nacimiento por ano, durante los meses de Febrero y Mar-zo, yde Agosto y Septiembre (De Bonilla, Turriago, 1986). La presente ob-servaci6n, realizada en el campo, confirma dos picos de nacimiento al ano,para Carollia perspicillata; uno, en los meses de Febrero y Marzo y otro en-tre Junio y Agosto. Estos hallazgos coinciden con las observaciones de Fle-ming (1973), Wilson (1973) y Willig (1985).

EI hallazgo de una hembra portando un crlo de siete dias de nacimiento ycon un cigoto en segmentaci6n, alojado en el oviducto, confirma la ocurren-cia de estro post-parto en esta especie, ya descrita para una colonia en cauti-vidad (Bonilla y Turriago, 1986). Fleming (1973), encontr6 hembras de Ca-rollia perspicillaia, gravidas y lactando simultaneamente.

EI hallazgo de hem bras cuyos oviductos mueslran un alto grado de secre-ci6n celular y alojando un huevo en estado temprano de desarrollo, juntocon la presencia de follculos de De Graaf en el ovario, confirman la existen-cia de estro coincidente con las epocas de nacimiento.

A diferencia de los hallazgos en animales en cautiverio que muestran ex-cepcionalmente follcu1os de De Graaf de tipo hibemante (De Bonilla y Ras-weiler, 1974), en este estudio se observaron follculos de De Graaf con un an-tro muy desarrollado y cumulus oophorus pequenos, compuestos de poeascapas celulares compatibles con especies no hibemantes.

Una caracterfstica de Carollia perspicillata y Glossophaga soricina es lasincronizaci6n entre la ovulaci6n y la menstruci6n. El paso del huevo por eloviducto es prolongado (12-14 dtas) y el desarrollo del embri6n, a su pasopor el oviducto, hasta el estado de la blastula, parece ser un mecanismo quepermite la regeneraci6n del utero a medida que se sucede el viaje tubal (Ras-weiler, 1970; Rasweiler, 1972; De Bonilla y Rasweiler, 1974).

EI hallazgo de un numero importante de hembras con menstruaci6n, pre-sentando al mismo tiempo fase ovulatoria 0 preovulatoria, corrobor6 obser-vaciones en cautiverio que sefialan para Carollia perspicillata la ocurrenciade menstruaci6n en forma sincronizada y simultanea con la ovulaci6n.

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