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Rev Inv Vet Perú 2019; 30(1): 61-73http://dx.doi.org/10.15381/rivep.v30i1.15673

1 Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia2 Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia3 Programa de Biología, Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia4 E-mail: ecuadra@ut.edu.co

Recibido: 11 de abril de 2018Aceptado para publicación: 28 de septiembre de 2018

Termobiología de Bothrops asper (Garman, 1883) enColombia: ensayos ecofisiológicos

Thermobiology of Bothrops asper (Garman, 1883) inColombia: ecophysiological tests

Oscar Daniel Medina-Barrios1, Éver Edrey Hernández-Cuadrado2,Douglas Hernández Vélez3

RESUMEN

Se determinó el rango de temperatura óptimo (RTO) y las temperaturas críticas (CTmax,CTMin) de la tasa respiratoria (TR) y los comportamientos de alimentación (CA) y dedefensa (CD) de Bothrops asper en condiciones de cautiverio. Se usaron serpientesadultas (n=10) con una talla de 137.2±17.2 cm y peso de 829.0±378.9 g, sometidas atemperaturas experimentales entre 10 y 40 °C y cambios graduales de 3 °C por minuto,excepto para la captura de alimento (4 °C por semana). El RTO fue entre 21 y 31 °C para TR(22.9±5.1 resp/min), de 27 a 31 °C y de 26 a 30 °C para CA y CD, respectivamente. LasCTmax y CTMin fueron de 39 °C y 15.5 °C para TR, de 34.7 °C y 20 °C para CA y de 33 °Cy 21.7 °C para CD, respectivamente. Las temperaturas y las variables ecofisiológicasestuvieron correlacionadas en la mayoría de los casos (R=0.67, p=0.000), observándosemayor sensibilidad a registros térmicos altos. Estos datos demuestran que la temperaturaactúa como un modulador de los eventos de la historia de vida y del grado de intensidady sucesión de los procesos fisiológicos y comportamentales de este vipérido. Los resul-tados también indican que B. asper no podría extender su rango de distribución geográ-fica por encima de los 2000 m de altitud. Finalmente, se sugiere un grado de amenazamayor (casi amenazada) para esta especie.

Palabras clave: mapaná; temperatura; respiración; defensa; alimentación; respuesta

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O. Medina-Barrios et al.

ABSTRACT

The optimal temperature range (RTO) and critical temperatures (CTmax, CTMin) ofthe respiratory rate (TR), and feeding (CA) and self-defence (CD) behaviour of Bothropsasper in captivity conditions were determined. Adult snakes (n=10) with a size of137.2±17.2 cm and weight of 829.0±378.9 g were used and subjected to experimentaltemperatures between 10 and 40 °C and gradual changes of 3 °C per minute, except forcatching their feed (4 °C per week). The RTO was between 21 and 31 °C for TR (22.9±5.1resp/min), 27 to 31 °C and 26 to 30 °C for CA and CD, respectively. CTmax and CTMinwere 39 °C and 15.5 °C for TR, 34.7 °C and 20 °C for CA and 33 °C and 21.7 °C for CD,respectively. Temperatures and ecophysiological variables were correlated in most cases(R=0.67, p=0.000), with a higher sensitivity to high thermal recordings. These data showedthat temperature acts as a modulator of the events of the life history and the degree ofintensity and succession of the physiological and behavioural processes of this viperid.The results also indicate that B. asper could not currently extend its geographic distributionrange above 2000 m. Finally, a higher threat level (near threatened –NT–) is suggested forthis species.

Key words: mapaná; temperature; respiration; defense; feeding; response

comportamientos de defensa y de alimenta-ción. Sin embargo, en la determinación dedicho desempeño se deberán tener presentevariables íntimamente ligadas a la ecologíatérmica de las especies como la historia devida y su distribución geográfica en relacióncon la latitud y la altitud (Hernández-Cua-drado, 2009; Ortega y Pérez-Mellado, 2016),buscando una eventual afectación por lainteracción de estos aspectos. Bajo esta pers-pectiva se ha determinado la respuesta fisio-lógica y comportamental de algunosectotermos, como reptiles y anfibios tropica-les y subtropicales, frente a variaciones tér-micas (Huang et al., 2005; Matias yVerrastro, 2018). No obstante, en Colombiason escasos los reportes experimentales dela termobiología de las serpientes, particular-mente los del género Bothrops.

Este género comprende alrededor de45 especies que se distribuyen desde Méxi-co hasta Argentina (Campell y Lamar,2004), siendo además el grupo más repre-sentativo por accidentes ofídicos en elneotrópico (Otero-Patiño, 2009; Gutiérrez,2013; INS, 2017). La serpiente B. asper,

INTRODUCCIÓN

Los factores ambientales son determi-nantes en el desarrollo y la supervivencia delas especies. Dentro de estos factores escrucial la temperatura, por su incidencia enel movimiento, la alimentación, el cortejo, larespuesta sensorial y la respiración de losvertebrados ectotermos como las serpientes.Entre los aspectos más relevantes de los es-tudios en biología térmica están los rangos detemperatura óptimos (RTO) y las temperatu-ras críticas, tanto mínimas como máximas(CTMin, CTMax). Según la IUPS (2003), elRTO es el intervalo de temperaturas dondeel animal, o el evento orgánico medido, tienesu máximo desempeño; mientras que lasCTMin y CTMax son los registros térmicosmás allá de los cuales falla la función fisioló-gica que se esté estudiando.

De esta forma, el efecto de la tempera-tura sobre un animal puede ser medido demanera práctica y confiable a través de laevaluación de las respuestas fisiológicas desalida, como el desempeño respiratorio y los

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Termobiología de Bothrops asper en Colombia

«talla equis», pudridora, mapaná ocuatronarices, es una de las especies másestudiadas del género Brothrops desde elpunto de vista epidemiológico (Farsky etal., 2000; Alape-Girón et al., 2008) y de lascaracterísticas químicas y moleculares delveneno (Mack-Wen et al., 2011; Mora-Obando et al., 2014). En Colombia y enAmérica Latina el accidente ofídico es con-siderado un evento de salud pública, dada sualta prevalencia (INS, 2014; Yañez-Arenaset al., 2016).

Las dos principales amenazas en Co-lombia para los vipéridos como las mapanásson la destrucción de su hábitat y la disminu-ción de las poblaciones que conforman suspresas, debido a la actividad antrópica (Lynch,2012). A pesar de ello, resulta paradójico quese hayan realizado pocos esfuerzos por co-nocer los aspectos ecológicos, de historianatural o de la biología de estos taxones. Elgrado de amenaza en la especie no ha sidoevaluado (IUCN, 2015), aunque algunos au-tores lo catalogan como de preocupaciónmenor – LC – (Cisneros-Heredia y Touzet,2004). Sin embargo, las grandes fluctuacio-nes térmicas actuales, relacionadas con laafectación de los ecosistemas de sus zonasde distribución, pueden alterar su desempeñoy, por tanto, su supervivencia.

Se requiere conocer los diversos aspec-tos comportamentales y respuestas fisiológi-cas de salida que pueda presentar B. asperen condiciones experimentales, pues las ac-tuales variaciones climáticas están afectan-do la distribución altitudinal de algunos repti-les. En el presente trabajo se buscó determi-nar la capacidad de respuesta (desempeñorespiratorio, la alimentación y el comporta-miento de defensa) ante cambios térmicosbajo condiciones controladas en esta espe-cie. Además, mediante la observación de larespuesta de salida, que evidencia el nivel deafectación fisiológica, se analizó el grado deamenaza de esta serpiente en Colombia.

MATERIALES Y MÉTODOS

Esta investigación se realizó en las anti-guas instalaciones del Serpentario Nacional,ubicado en el municipio de Armero Guayabal(Tolima, Colombia), a una altura de 285 m,temperatura promedio de 28 ºC y humedadrelativa (HR) aproximada de 75%. Elfotoperiodo fue 12:12, predominante en el lu-gar de estudio, permitiéndose el flujo de aireen todo momento, lo cual aseguró los nivelesadecuados de oxigenación y humedad relati-va del sistema. El control de estas variablesambientales y de manejo garantizaban el bien-estar de los animales antes, durante y des-pués de los ensayos específicos.

Se utilizaron serpientes adultas (n=10)de la especie B. asper, con una talla de 137.2± 17.2 cm (mínimo 102, máximo 165 cm),peso de 829.0 ± 378.9 g (mínimo 312.5, máxi-mo 1540 g) y promedio etario de 6.5 años(mínimo 3.5, máximo 8 años). Este último datofue reportado por el serpentario. Los ejem-plares fueron capturados en el medio naturalregional y llevadas a confinamiento duranteaproximadamente tres meses, previo al iniciode los ensayos de termobiología de este estu-dio, los cuales se hicieron en el mismo hora-rio (entre las 14:00 a 18:00 horas) durante las24 semanas de la investigación. En dicho pe-riodo se observaron las indicaciones del pro-tocolo de uso y el manejo de animales expe-rimentales del serpentario.

El experimento se dividió en dos fases:en la primera se determinaron las temperatu-ras críticas mínimas de la respiración y de loscomportamientos de defensa y de alimenta-ción. En la segunda fase se midieron las tem-peraturas críticas máximas de estos desem-peños. En todos los casos se usarontermohigrómetros (KTJ, ref. TA-218D) enel interior del cuarto experimental para con-trolar y mantener la temperatura (según elcaso) y la humedad relativa (77±2%). Losrangos de estos dispositivos eran de 0 a 50 °C(±0.1 °C) y de 10 a 99% (±1% HR).

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Rango de Temperatura Óptimo

Se establecieron los rangos de tempe-ratura óptimos (RTO) de la tasa respiratoria– TR – (respiraciones/minuto o movimientosde inflamiento/minuto), del comportamientode alimentación (CA) y de defensa (CD). ElRTO del desempeño respiratorio fue delimi-tado como el rango de mediciones en el cualno hubo diferencias estadísticamente signifi-cativas, tanto para las temperaturas altascomo para las bajas, por medio de una prue-ba t. Las observaciones de la TR fueron rea-lizadas a una distancia aproximada de unmetro desde la parte superior del contenedor(cubierta transparente) donde se ubicaron losanimales para esta prueba. Para los compor-tamientos de defensa y de alimentación, setomó como límites críticos el 80% de desem-peño respecto de la temperatura óptima. Estametodología ha sido previamente usada en elestudio de ectotermos (Huey y Stevenson,1979; Wilson, 2001; Angilleta Jr et al., 2001;Hernández-Cuadrado, 2009), en los cualeslos animales respondieron positivamente a laspruebas respectivas. También se halló el ran-go de temperatura subóptimo (RTSO), paracada variable en estudio, determinado comoel intervalo térmico en el cual la mitad de losanimales tuvieron el 50% de desempeño dedicha variable.

Temperaturas Críticas Mínimas del Des-empeño Respiratorio

Al inicio de las pruebas se tomó el re-gistro de la tasa respiratoria (respiraciones/minuto) de las serpientes a la temperaturamedia de su hábitat (28 °C). Luego, se lesubicó individualmente en un refrigerador in-dustrial (ICASA ILH 950) de 1 m3 aproxi-madamente, con láminas termoaislantes, paraobtener una tasa de descenso térmico de 1 °Ccada 3 min. La parte frontal del refrigeradorfue cubierta con una lámina de vidrio de 4mm para poder observar los movimientos res-piratorios. Se controló tanto la temperatura

como la humedad relativa en el interior delrefrigerador. La CTMin se tomó como el pro-medio de los registros térmicos en los cualeslos ejemplares disminuyeron su tasa respira-toria hasta esta fue imperceptible.

Temperaturas Críticas Mínimas delComportamiento de Defensa

Para esta prueba se dejó un lapso deuna semana de reposo o recuperación de losanimales, teniendo en cuenta que el efectode la temperatura sobre los ectotermos esinstantáneo (Bartholomew, 1979; Hernández-Cuadrado, 2009; Hernández-Cuadrado et al.,2014). La puerta del refrigerador industrialde experimentación se abría levemente conuna vara de madera de 1.5 m en cuyo extre-mo se fijó un guante de látex con agua entre37 y 38 ºC, para simular la temperatura cor-poral promedio de animales endotermos. Estopermitió inducir una respuesta, positiva o ne-gativa, de defensa (ataque), según lo descri-to por Lynch (2012). Después de cada res-puesta positiva se aplicó el descenso de 1 ºCcada 3 min, tiempo después del cual se esti-mulaba sucesivamente a la serpiente, hastaalcanzar la CTMin; es decir, el promedio delos registros térmicos en los cuales los ejem-plares no mostraron una respuesta positiva.

Temperaturas Críticas Mínimas delComportamiento de Alimentación

Este experimento se realizó una sema-na después de la toma de las CTmin del com-portamiento de defensa. En esta prueba seofreció alimento (un ratón de laboratorio adul-to) una vez por semana, disminuyendo la tem-peratura en 4ºC por semana. Los ratones te-nían un peso entre 15 y 25 g, los cuales eranofrecidos como presas a las serpientes enproporción a su tamaño corporal. La CTMinse tomó como el promedio de los registrostérmicos en los cuales los ejemplares no re-accionaron ante el alimento.

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Termobiología de Bothrops asper en Colombia

Temperaturas Críticas Máximas del Des-empeño Respiratorio y Comportamien-tos de Defensa y Alimentación

Los experimentos para temperaturasaltas se realizaron de manera similar a la tomade las CTMin, con la misma duración, peromodificando el cubículo de experimentaciónpara los incrementos de temperatura. Paratal efecto, se construyó una caja de maderatipo tríplex de 1 m3, cuyo interior fue revesti-do con láminas termoaislantes para estabili-zar las temperaturas requeridas, con una tasade incremento de 1 °C cada 3 min (respira-ción y defensa), tomando como registro tér-mico inicial la temperatura ambiente (28 °C).Tanto a la caja de tríplex como a su revesti-miento se le hicieron pequeños orificios (2mm) en la superficie de tres de sus paredesverticales para disipar el exceso de humedadgenerada por el aumento térmico (HR <80%).Para el caso de la prueba de alimentación sehizo un incremento de 4°C por semana.

La tasa de aumento térmico se alcanzócalentando agua en un recipiente sobre unaestufa eléctrica, la cual fue ubicada debajodel cubículo de tríplex. La cara frontal delcuarto experimental se cubrió con un plásti-co transparente (de tres milímetros de gro-sor), resistente a elevadas temperaturas parafacilitar la observación de los ejemplares yde las variables estudiadas.

Las CTMax se tomaron como los pro-medios térmicos en los cuales los animalesmostraban taquipnea y se movían rápidamen-te buscando una salida (tasa respiratoria) ocuando no exhibían las variables estudiadas(comportamientos de defensa y de alimenta-ción). Las temperaturas críticas mínimas ymáximas fueron relacionadas con patronesde distribución geográfica (Luttershmidt yHutchison, 1997; Hernández-Cuadrado,2013).

Análisis de Datos

Se realizó un análisis descriptivo de cadavariable y comparaciones entre las distintastemperaturas con el desempeño respiratorio,utilizando la prueba t. Se usó la prueba decorrelación de Spearman para determinar elgrado de asociación entre las temperaturasde los experimentos con las variables fisioló-gicas en estudio. A los comportamientos dedefensa y alimentación (variables cualitati-vas) se les asignaron valores numéricos(cuantitativos) según los incrementos o des-censos de temperatura. Para ello se tuvo encuenta el efecto sobre el parámetro fisiológi-co medido, así: 28 ºC=1 y a partir de 30 hasta36 ºC del 2 al 8. En forma similar, 25 ºC=2 yde 24 a 15 °C de 3 al 12. A la ausencia delcomportamiento respectivo se dio un valor decero (0). Las pruebas se realizaron con unasignificancia del 95% y los resultados se mos-traron como la desviación estándar de la media(±DE), usando el paquete Statistica v. 7.1.

RESULTADOS

Rango de Temperatura Óptimo y Tem-peraturas Críticas de la Tasa Respirato-ria

El RTO para la TR de la especie estuvoentre 21 y 31 ºC, sin diferencias significati-vas entre ellas (Figura 1). La TR tuvo unamedia de 22.9 ± 5.1 respiraciones/minuto(mínima de 16.8 ± 8.7 y máxima de 33.4 ±19.3) (Figuras 2 y 3). Los rangos de tempe-raturas subóptimas menor y mayor estuvie-ron entre 20 y 21 ºC y entre 31 y 32 ºC, res-pectivamente. Se halló una correlación posi-tiva fuerte entre las temperaturas experimen-tales, tanto altas (R=0.94, p=0.000) comobajas (R=0.981, p=0.000) con la frecuenciarespiratoria. La CTMax para el desempeñorespiratorio se presentó en promedio a 39 ºC,pues a temperaturas superiores las serpien-tes buscaban una ruta de escape al entrar enestrés térmico. La CTMin para esta mismavariable fue de 15.5 ºC.

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Figura 1. Tasa respiratoria de Bothrops asper en el intervalo de temperatura entre 28 y 40 °C.El trazo punteado corresponde a la línea de tendencia del desempeño

Figura 2. Tasa respiratoria de Bothrops asper en el intervalo de temperatura entre 11 y 28 °C.El trazo punteado corresponde a la línea de tendencia del desempeño

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Termobiología de Bothrops asper en Colombia

Figura 3. Comportamiento de la tasa respiratoria (respiraciones/minuto) de Bothrops asper enun amplio rango térmico. El trazo punteado corresponde a la línea de tendencia deldesempeño

Figura 4. Efecto de la temperatura sobre la captura del alimento en Bothrops asper. El trazopunteado corresponde a la línea de tendencia del desempeño

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Rango de Temperatura Óptimo y Tem-peraturas Críticas del Comportamientode Alimentación

El RTO fue entre 27 y 31 ºC (Figura 4).Se obtuvieron dos rangos de temperaturassubóptimas, uno entre 25 y 26.5 ºC y otro en-tre 30.5 y 33 ºC. No hubo correlación signi-ficativa entre las temperaturas altas (R = -0.500, p=0.391) o bajas (R=0.153, p=0.804)con el comportamiento de alimentación (Fi-gura 2). La CTMax para el comportamientode alimentación se presentó en promedio a34.7 ºC y la CTMin fue de 20 ºC.

Rango de Temperatura Óptimo y Tem-peraturas Críticas del Comportamientode Defensa

El RTO estuvo entre 26 y 30 ºC (Figura5), mostrando un margen moderado de sen-sibilidad térmica. El 80% o más de registrospositivos estuvo dentro de este rango de tem-peratura. Los rangos subóptimos de tempe-ratura fueron determinados entre 24 y 26 ºC

y entre 30 y 31 ºC, en los cuales aproximada-mente la mitad de los animales respondieronadecuadamente al experimento. En general,las serpientes exhibieron un comportamientode evitación en temperaturas subóptimas. Nohubo correlación entre las temperaturas ex-perimentales altas y el comportamiento de-fensivo (R=0.67, p=0.071); sin embargo, seobservó la influencia de la temperatura ele-vada en la disminución de este comporta-miento.

En las temperaturas experimentalesbajas se halló una fuerte correlación (R=-0.754, p=0.004). La CTMax registrada fueen promedio de 33 ºC (Figura 4). A partir delos 37 ºC, las serpientes buscaban una rutapara escapar de este ambiente. Se observóque el comportamiento de defensa es másacentuado a temperaturas bajas, contrario alo que se esperaría en un animal cuyo hábitattípico es de tierras medias y bajas. La CTMinregistrada para el comportamiento defensivose dio en promedio a 21.7 ºC.

Figura 5. Comportamiento de defensa de Bothrops asper a diferentes temperaturas experi-mentales. El trazo punteado corresponde a la línea de tendencia del desempeño

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DISCUSIÓN

Fisiología Térmica

La temperatura juega un papel clave enla respiración, captura de presas y respuestade defensa de B. asper. Esta especie pre-senta un mayor rango de tolerancia a tempe-raturas menores que la ambiental de suhábitat en Colombia. Posiblemente estas ser-pientes han seleccionado microhábitats don-de la temperatura corporal tiene variacionesreducidas frente a las fluctuaciones del am-biente, como sucede con otros reptiles (Bus-tos et al., 2013), lo cual es un indicio del gra-do de adaptación de una especie. Esto per-mite el desarrollo de mecanismos eficientesdel control del enfriamiento, disminuyendofisiológicamente el ritmo cardiaco, realizan-do vasoconstricción periférica y adoptandoposiciones tales como el enrollamiento(Glanville y Seebacher, 2006). Ello es evidenteen la especie estudiada, pues prefiere am-bientes muy húmedos o acuáticos, flancos dequebradas o arroyos, reduciendo así el estréscausado por elevadas temperaturas de lasáreas donde se distribuye (Wasko y Sasa,2009). Esto es cierto si se tiene en cuentaque, ante las presiones ambientales de su áreade distribución, B. asper busca mejorar elbalance de agua a través de ajustes fisiológi-cos, fenotípicos y comportamentales(Saldarriaga-Córdoba et al., 2009; DíazRicaurte et al., 2018), lo cual se observa enla mayoría de los reptiles.

Los resultados de esta investigaciónconcuerdan con los planteamientos deBozinovic (2003), quien indica que la toleran-cia a un sobrecalentamiento (hipertermia) esmenor que a un shock de baja temperatura(hipotermia). Es así que pueden darse efec-tos nocivos en los ectotermos por exposicióna altas temperaturas que afectarían marca-da-mente su comportamiento de defensa y,por tanto, su capacidad de sobrevivencia. Secorrobora que a menor temperatura se da unamayor eficacia en el desarrollo del compor-tamiento de defensa en B. asper. Esto se

puede explicar por el hecho de que la tempe-ratura corporal habitual no optimiza simultá-neamente los componentes organísmicos ensu totalidad, por lo que los sistemas fisiológi-cos presentarían un orden de importancia enel animal (Huey y Stevenson, 1979). Es de-cir, en esta serpiente la defensa sería másapremiante que alimentarse, bajo el régimende temperatura experimental usado. Por tan-to, podría decirse que fisiológicamente la es-pecie está adaptada para responder mejor enhoras crepusculares y nocturnas, dado quedurante las horas de mayor incidencia solareste vipérido se mantiene oculto.

Las temperaturas altas pueden afectarla capacidad de defenderse y alimentarse enB. asper, pues parece ser que ocurre unapérdida de la percepción de la profundidaden los movimientos. Ello indica un impactosobre el sistema nervioso central (SNC), par-ticularmente en las terminaciones que inervanla visión y especialmente el órganotermorreceptor (Seebacher y Franklin, 2005).El número y la velocidad de los ataques (gol-pes) disminuyeron en el presente estudio conel incremento de la temperatura ambiental,indicando que a nivel muscular también hayuna importante afectación. Prueba de estoes que luego de los movimientos defensivos,los animales quedaban completamente inmó-viles. En futuros estudios sería recomenda-ble abordar la funcionalidad de las proteínascontráctiles, el intercambio iónico y las pro-teínas chaperonas (hsp) para corroborar es-tas observaciones.

Como otros grupos de vertebrados, es-tas serpientes priorizan la supervivencia an-tes que cualquier otra actividad. Para tempe-raturas altas buscan salidas de escape, de-jando a un lado otros comportamientos comoel alimenticio (Huey y Stevenson, 1979). Es-tas respuestas podrían estar vinculadas a pro-cesos de dispersión y colonización de áreascon condiciones más favorables, tanto en sen-tido horizontal como vertical, como ha suce-dido con otros grupos de ectotermos(Bustamante et al., 2005; Hernández-Cua-drado et al., 2014). Se ha documentado que

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estos cambios fisiológicos podrían afectar lacomposición y el efecto biológico del venenode estas serpientes en áreas geográficas di-ferentes a las de su distribución actual (Alape-Girón et al., 2008; Saldarriaga-Córdoba et al.,2017), aunque también existen datos que in-dican lo contrario (Vélez et al., 2017). Elloamerita estudios puntuales.

Con los datos mostrados en la Figura 3se ratifica que el efecto de las temperaturasaltas en ectotermos es más devastador quelos causados por temperaturas bajas. Estopuede verse en la pendiente suave de la cur-va de desempeño respiratorio para las bajastemperaturas y la caída fuerte en esta varia-ble por encima de los 39 °C. A temperaturasbajas las serpientes tuvieron un mejor des-empeño respiratorio, pudiendo tolerar hasta11 ºC.

Rango de Temperatura Óptimo (RTO)

Es probable que el RTO del comporta-miento alimenticio de B. asper sea más am-plio, respecto del defensivo, para tener másposibilidades de alimentarse o de encontrarpresas potenciales. A su vez, el estrecho ran-go para el comportamiento defensivo seríaexplicado a la luz de sus hábitos sedentarios.Esta característica de permanecer en repo-so, o al acecho para no alterar sus funcionesfisiológicas y responder de la mejor maneraante posibles presas o predadores, favorecesu posibilidad de sobrevivir. La mayor ampli-tud del RTO del desempeño respiratorio seexplicaría por los posibles ajustes metabólicosrealizados, buscando extender el rango detolerancia térmica, como sucede en otros or-ganismos (Leroi et al., 1994). Si logra hacerdichos ajustes, podrá encontrar nuevas tem-peraturas que le permitan termorregular sinrestricciones (Bozinovic, 2003) para respon-der ante eventuales presas o predadores.

Por otro lado, las coloraciones oscurasde estas serpientes podrían estar asociadas asu hábitat y a su historia natural (Hernández-Cuadrado, 2009). Es decir, que al preferirmicrohábitats con temperaturas más bajas que

las típicas del ambiente circundante, sus cuer-pos deberán tomar colores que permitan unamayor absorción de la radiación del medio.Así, Bozinovic (2003) indica que existe unaasociación entre absorción de radiación solary la coloración de los animales. De este modose explicaría la mayor ocurrencia de reptilescon coloraciones oscuras en hábitats de ba-jas temperaturas. En el caso de temperatu-ras subóptimas donde los animales todavíapueden responder o sobrevivir con cierto gra-do de estrés, es posible que las serpientespuedan ajustar algunos sistemas fisiológicosy minimizar las pérdidas metabólicas y el ries-go de predación (Huey y Stevenson, 1979).

Los datos obtenidos muestran que paradeterminar el RTO en B. asper con mayorexactitud no es suficiente considerar el 80%del desempeño de los parámetros fisiológi-cos a estudiar. Se sugiere extenderlo a lastemperaturas subóptimas para evitar confu-siones al momento de analizar las respuestasante cambios térmicos. También se proponeel uso de nuevas metodologías para la deter-minación de los RTO, incluyendo la pruebadel fenómeno de aclimatación térmica. Deesta forma, cuando se obtienen las CTMin yCTMax, se toman los dos mejores desempe-ños en las respectivas temperaturas, tantosuperiores como inferiores, teniendo en cuen-ta que la función fisiológica aún no ha falladoen ese punto, y se hallan las medias de estosdesempeños, las cuales podrían ser conside-radas como límites para establecer el RTOen forma más objetiva.

Temperaturas Críticas

Los resultados indican que B. asper nosoporta una variación térmica muy alta, lo cualexplica que esta especie no habita en zonasdesérticas o en altitudes moderadas, ya quelas condiciones climáticas de estas áreas nollenan los requerimientos térmicos y fisiológi-cos de esta serpiente (Luttershmidt yHutchison, 1997; Lynch, 2012). Las tempe-raturas elevadas pueden causar daños irre-versibles a las membranas y proteínas(Sherwood et al., 2012) y pueden tornar a

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Termobiología de Bothrops asper en Colombia

estas serpientes más susceptibles a parásitosy a predadores, como ha sido reportado enClelia clelia y otros ectotermos (Sasa et al.,2009; Bravo y Porzencanki, 2018). Los re-sultados indican que B. asper tiende a bus-car una salida de escape y deja de capturarsus presas entre 35 y 39 °C.

A 40 ºC los ejemplares de B. asper es-tudiados mueren o entran en una condiciónde letargo. Esto fue descrito previamente porBartholomew (1979) quien indicó que el lími-te superior del rango de temperaturas quepueden ser toleradas por los animales estácerca a la temperatura en la cual las proteí-nas llegan a desnaturalizarse. Por tanto, tem-peraturas a partir de los 39 ºC serian letalespara estas serpientes.

En temperaturas bajas se observanmarcadas diferencias respecto de las expo-siciones a temperaturas elevadas. Este estu-dio corroboró los datos de Cisneros-Herediay Touzet (2004), quienes reportan a B. asperen Ecuador entre el nivel del mar y los 1720m de altitud. De acuerdo con las temperatu-ras usadas y toleradas en la presente investi-gación, es probable que individuos de estaespecie puedan ampliar su rango de distribu-ción altitudinal hasta los 2000 m; es decir, porencima de lo indicado por Díaz-Ricaurte etal. (2018). No obstante, la capacidad de co-lonizar estas altitudes estará determinada porla velocidad a la que ocurran los cambios tér-micos y otros factores implicados como lafragmentación y degradación de las áreas quehabita. Actualmente es poco probable queesta especie pueda llegar a estas altitudes,donde la temperatura promedio es de 12°C,muy cercana a los 11°C de la CTMin de sutasa respiratoria. De ahí que se requiera eva-luar el efecto de la temperatura en conjuntocon otras variables ambientales para contras-tar los datos aquí mostrados.

Los ensayos experimentales del presen-te estudio indican que los cambios térmicosambientales pueden afectar la capacidad deB. asper para alimentarse, huir y atacar. Estoes evidente en el desempeño respiratorio,

donde temperaturas mayores a 39 ºC y me-nores de 15 ºC les causaron fuertes altera-ciones. Así mismo, para el comportamientodefensivo, temperaturas mayores a 33 ºC ymenores de 21 ºC conllevan a una pérdidaclara del interés por defenderse, en tanto queen registros mayores de 35 ºC y menores de20 ºC disminuye o tiende a suprimirse el com-portamiento alimenticio.

Finalmente, la evidencia experimentalobtenida muestra que el grado de amenazade B. asper, debido a cambios térmicos aso-ciados a la pérdida de hábitat, o al cambioclimático, puede estar subvalorado en Colom-bia. Basándose en las evidencias aquí des-critas, se sugiere ubicar a esta especie en lacondición de casi amenazada (nearthreatened –NT–).

CONCLUSIONES

Bothrops asper presenta respuestasecofisiológicas diferenciales en algunos even-tos de su historia de vida frente a cambiostérmicos inducidos, lo cual evidencia una pro-bable afectación de este taxón ante las va-riaciones climáticas actuales y la degrada-ción progresiva de su hábitat. Ello tambiénafecta su distribución geográfica y permitiríaubicar esta serpiente en la condición de espe-cie casi amenazada (near threatened –NT–).

Agradecimientos

El primer autor agradece a la Facultadde Ciencias de la Universidad del Tolima porla formación recibida y al antiguo SerpentarioNacional por permitir la realización de estainvestigación en sus instalaciones.

LITERATURA CITADA

1. Alape-Girón A, Sanz L, Escolano J,Flores-Díaz M, Madrigal M, Sasa M,Calvete JJ. 2008. Snake venomics ofthe lancehead pitviper bothrops asper:

Rev Inv Vet Perú 2019; 30(1): 61-7372

O. Medina-Barrios et al.

geographic, individual, and ontogeneticvariations. J Proteome Res 7: 3556-3571.doi: 10.1021/pr800332p

2. Angilleta MJ, Niewiarowski PH, Na-vas CA. 2001. The evolution of thermalphysiology in ectotherms. J Therm Biol27: 249-268. doi: 10.1016/S0306-4565(01)00094-8

3. Bartholomew GA. 1979. Temperaturadel cuerpo y metabolismo energético. En:Gordon MS (ed). Fisiología animal. Méxi-co: Continental. p 381-470.

4. Bozinovic F. 2003. Termorregulación enreptiles: un pasado veloz y un futuro len-to. En: Fisiología ecológica y evolutiva.Teoría y casos de estudios en animales.Santiago de Chile: Univ. Católica de Chile.p 207-224.

5. Bravo A, Porzecanski AL. 2018.Applying critical thinking to the amphibiandecline problem. Lessons in Conserva-tion 8: 44-53.

6. Bustamante MR, Ron S, Coloma LA.2005. Cambios en la diversidad de sietecomunidades de anuros en los Andes deEcuador. Biotropica 37: 180-189. doi:10.1111/j.1744-7429.2005.00025.x

7. Bustos MG, Manjarrez J, Castro-Franco R. 2013. Uso de microhábitaty termorregulación en Sceloporushorridus horridus (Wiegmann 1939)(Sauria: Phrynosomatidae). Acta ZoolMex 29: 153-163.

8. Campbell JA, Lamar WW. 2004. Thevenomous reptiles of the Westernhemisphere. Ithaca, NY: CornellUniversity Press. 774 p.

9. Cisneros-Heredia Diego F, TouzetJM. 2004. Distribution and conservationstatus of Bothrops asper (Garman,1884) in Ecuador (Squamata: Serpentes:Viperidae: Crotalinae). Herpetozoa 17:135-141.

10. Díaz-Ricaurte JC, Cubides-CubillosSD, Ferreto B. 2018. Bothrops asper(Garman, 1884). Catálogo de anfibios yreptiles de Colombia 4(2): 8-22.

11. Farsky SHP, Gonçalves LRC,Gutierrez JM, Correa AP, RucavadoA, Gasque P, Denise V. 2000.Bothrops asper snake venom and itsmetalloproteinase BaP-1 activate thecomplement system. Role in leucocyterecruitment. Mediat Inflamm 9: 213-221.doi: 10.1080/09629350020025728

12. Glanville EJ, Seebacher F. 2006.Compensation for environmental changeby complementary shifts of thermalsensitivity and thermoregulatorybehaviour in an ectotherm. J Exp Biol209: 4869-4877. doi: 10.1242 / jeb.02585

13. Gutiérrez JM. 2013. Snakebiteenvenoming in Latin America and theCaribbean. In: Clinical toxinology.Dordrecht: Springer. p. 1-20.

14. Hernández-Cuadrado EE, MurgasLDS, Badot PM, DeGiorgi F. 2014. Siner-gia de cambios térmicos y de pH sobre laontogenia inicial de Prochilodus lineatus.Rev Colomb Cienc Anim 6: 1-16.

15. Hernández-Cuadrado EE. 2009. Sen-sibilidad térmica del desempeño locomo-tor en anuros de un gradiente altitudinalen los andes colombianos. Tesis deMaestría. Ibagué, Colombia: Univ. delTolima. 94 p.

16. [IUPS] International Union ofPhysiological Sciences. 2003. Glossaryof terms for thermal biology. J ThermalBiol 28: 75-106. doi: 10.1016/S03064565-(02)00055-4

17. Huang SP; Hsu Y, Tu MC. 2005.Thermal tolerance and altitudinaldistribution of two Sphenomorphuslizards in Taiwan. J Therm Biol 31: 378-385. doi: 10.1016/j.jtherbio.2005.11.032

18. Huey RB, Stevenson RD. 1979.Integrating thermal physiology andecology of ectotherms: a discussion ofapproaches. Am Zool 19: 357-366. doi:10.1093/icb/19.1.357

19. [INS] Instituto Nacional de Salud, Co-lombia. 2017. Protocolo de vigilancia enSalud Pública, accidente ofídico. Código100.PRO-R02.40000-59V02.

73Rev Inv Vet Perú 2019; 30(1): 61-73

Termobiología de Bothrops asper en Colombia

20. IUCN Red List of Threatened Species.2018. [Internet]. Available in: http://www.iucnredlist.org/

21. Leroi AM, Bennett AF, Lenski RE.1994. Temperature acclimation andcompetitive fitness: an experimental testof the beneficial acclimation hypothesis.P Natl Acad Sci Usa 91: 1917-1921.

22. Lutterschmidt WI, Hutchison VH.1997. The critical thermal maximum:history and critique. Can J Zool 75: 1561-1574. doi: 10.1139/z97-783

23. Lynch JD. 2012. El contexto de las ser-pientes de Colombia con un análisis delas amenazas en contra de su conserva-ción. Rev Acad Colomb Ciencias Exac-tas Físicas Naturales 36: 435-449.

24. Lynch J. 2015. The role of plantationsof the African palm (Elaeis guineensis)in the conservation of snakes in Colom-bia. Caldasia 37: 169-182. doi: http://dx .doi .o rg / 10 .15446 /c a l das i a . -v37n1.50992

25. Mack-Wen VL, Rico LB, Alarcón JC,Pereañez JA. 2011. Inhibición in vitrodel veneno de Bothrops asper con ex-tractos etanólicos de Brownea ariza B.(Caesalpiniaceae). Vitae 18: 43-48.

26. Matias NR, Verrastro L. 2018. Biolo-gía térmica de Amphisbaena munoai(Squamata: Amphisbaenidae). Zoologia(Curitiba) 35: 1-9. doi: 10.3897/zoologia.-35.e245740

27. Mora-Obando D, Díaz C, Angulo Y,Gutiérrez JM, Lomonte B. 2014. Roleof enzymatic activity in muscle damageand cytotoxicity induced by Bothropsasper Asp49 phospholipase A2myotoxins: are there additional effectormechanisms involved? PeerJ 2: e569. doi:10.7717/peerj.569

28. Ortega Z, Pérez-Mellado V. 2016.Seasonal patterns of body temperatureand microhabitat selection in a lacertidlizard. Acta Oecologica 77: 201-206.

29. Otero-Patiño R. 2009. Epidemiological,clinical and therapeutic aspects ofBothrops asper bites. Toxicon 54: 998-

1011. doi: https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2009.07.001

30. Saldarriaga-Córdoba M, ParkinsonCL, Daza JM, Wuster W, Sasa M.2017. Phylogeography of the CentralAmerican lancehead Bothrops asper(Serpentes: Viperidae). Plos One 12:e0187969. doi: 10.1371/journal.pone.-0187969

31. Sasa M, Wasko K, Lamar WW. 2009.Natural history of the terciopeloBothrops asper (Serpentes: Viperidae)in Costa Rica. Toxicon 54: 904-922. doi:10.1016/j.toxicon.2009.06.024

32. Seebacher F, Franklin CE. 2005.Physiological mechanisms of thermore-gulation in reptiles: a review. J CompPhysiol B: 175: 533-541. doi: 10.1007/s00360-005-0007-1

33. Sherwood L, Klandorf H, Yancey PH.2012. Animal physiology: from genes toorganisms. Australia: Cengage Learning.896 p.

34. Vélez SM, Salazar M, Acosta H,Gómez L, Rodríguez A, Correa D,Saldaña J, et al. 2017. Geographicalvariability of the venoms of fourpopulations of Bothrops asper fromPanama: toxicological analysis andneutralization by a polyvalent antivenom.Toxicon 132: 55-61. doi: 10.1016/j.toxicon.2017.04.002

35. Wasko D, Sasa M. 2009. Activitypatterns of a neotropical ambushpredator: spatial ecology of the Fer-de-lance (Bothrops asper, Serpentes:Viperidae) in Costa Rica. Biotropica 41:241-249. doi: 10.1111/j.1744-7429.2008.-00464.x

36. Wilson R. 2001. Geographic variationin thermal sensitivity of jumping perfor-mance in the frog Limnodynastesperonii. J Exp Biol 204: 4227-4236.

37. Yáñez-Arenas C, Peterson AT,Rodríguez-Medina K, Barve N. 2016.Mapeando el riesgo actual y futuro demordedura de serpiente en el nuevomundo. Clim Chang 134: 697-711. doi:10.1007 / s10584-015-1544-6