Declinación de anfibios _final_

Declinación de Anfibios a nivel Mundial y en Bolivia

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DECLINACIÓN DE ANFIBIOS A NIVEL MUNDIAL

Y EN BOLIVIA

1. ANTECEDENTES Y JUSTIFICACIÓN

La declinación de los anfibios es un fenómeno global creciente que demanda la

preocupación y atención de cualquier institución identificada con la conservación de la

biodiversidad (Barrio, 2003).

Este problema es complejo y no hay ninguna solución fácil (Storfer, 2003). Los informes de

la malformaciones y declives globales de anfibios han llevado a que la gente se involucre,

particularmente porque los anfibios son considerados importantes bioindicadores de la

calidad ambiental debido a la versatilidad de desarrollar sus vidas en dos medios

contrastantes: el terrestre y el acuático (Barrio, 2003; Collins & Storfer, 2004).

Las misteriosas declinaciones y desapariciones de seres tan pequeños como las ranas y

sapos, bien podría representar una señal de alarma en relación a otras importantes

alteraciones, aun no detectadas, en la "salud" del planeta (Barrio, 2003). Este tema también

enfoca la atención científica porque no hay una simple ni obvia respuesta a la pregunta de

¿que está causando la declinación de las especies en los anfibios? (Collins & Storfer, 2003).

Desde finales de la década de los 80’s, los herpetólogos han descrito la declinación y

extinción de anfibios. En el primer congreso mundial de herpetología en 1989, los

científicos de todo el mundo intercambiaron reportes que llevaron a la preocupante

posibilidad de que la declinación de anfibios seguía un patrón global. En 1990 se siguió

con los primeros estudios sistemáticos de la declinación poblacional de anfibios (Barinaga,

1990; Wake, 1991; citado en Collins & Storfer 2003). Los participantes concuerdan que

había un soporte empírico para la declinación de anfibios, pero no había un consenso en lo

que respecta a la causa, se sospechaba que existían muchas causas que interactuaban entre

si. (Collins & Ferrel, 2003).

Diplomado en Ecología y Medio Ambiente

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Las características que hacen a los anfibios más vulnerables son que poseen una piel

permeable, propiedad crucial para la respiración y absorción de agua. Desafortunadamente,

la piel también es permeable a los contaminantes químicos presentes en el aire, suelo y

agua. Además, como la mayoría de las especies de anfibios comienzan su ciclo de vida

(estados de huevo y larvas) en el medio acuático para luego habitar principalmente en el

medio terrestre (fase adulta), quedan potencialmente más expuestas a la contaminación

ambiental, fluctuaciones climáticas y otras presiones ambientales que aquellos vertebrados

completamente acuáticos o terrestres (Crump y Rodríguez, 2001)

Para evaluar la información es necesario considerar que las poblaciones de anfibios

fluctúan ampliamente en el tiempo, dificultando así la distinción entre las disminuciones

naturales de aquellas provocadas por la actividad humana y que podrían conducir a la

extinción de especies (Pechmann et al. 1991)

Entre los problemas que existen para abordar el estudio y el entendimiento de este

fenómeno están las variaciones entre y dentro de especies de anfibios con respecto a los

reportes de disminuciones poblacionales; las especies en disminución son frecuentemente

encontradas en ambientes que son fisiográficamente similares a ambientes donde las

mismas especies están prosperando (Bridges & Semlitsch, 2000). Las especies que moran

en hábitats más altos parecen estar en un riesgo mayor dado el número relativamente alto

de declinaciones registradas sobre los 500 m de altitud en Centro América y sobre los

1000 m en las áreas Andinas (Yung et al, 2001).

Como se ha sugerido por las contribuciones a este problema, los mecanismos que afectan la

declinación de anfibios son complejos y probablemente existen muchos factores causales

involucrados (Blaustein & Kiesecker, 2002; Collins & Storfer, 2003). A pesar de que se ha

avanzado en el entendimiento de la declinación de los anfibios, continuos estudios han

hecho que los científicos se den cuenta que esto no tiene una solución fácil (Wake, 1998;

Kiesecker et al.2001a; citado en Storfer, 2003).


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Entre las hipótesis sobre la declinación de los anfibios podemos incluir: Pérdida y

modificación de hábitat, introducción de especies exóticas (Kats & Ferrer, 2003),

sobreexplotación, radiación UV, contaminantes químicos (Blaustein et al., 2003),

enfermedades infecciosas emergentes (Daszak et al., 2003) y el cambio climático global

(Carey & Alexander, 2003), todas estas causas pueden afectar a otros organismos; los

anfibios al ser especies indicadoras, pueden proveer una alerta para la mayoría de los

problemas medioambientales. Consecuentemente, la declinación de los anfibios puede

servir como modelo para entender la crisis de la biodiversidad en general (Storfer, 2003).

La ciencia ha provisto algunas respuestas en cuanto a la destrucción del hábitat y la

introducción de especies no-nativas, que son la causas de declinación mejor documentadas;

Sin embargo, tanto la declinación y extinción de anfibios han sido reportadas en áreas que

no han sido afectadas por destrucción de hábitat o introducción de especies no-nativas

(Storfer, 2003).

Al comienzo del nuevo milenio, nuevas investigaciones sobre el estado de conservación de

anfibios en Latinoamérica (Young et al, 2004) han provisto evidencias de las causas

potenciales de la declinación (Merino-Viteri, 2001; Lips, 2005).Basadas en estas y otras

contribuciones, algunos de los factores (cambio climático, enfermedades y

sobreexplotación) pueden ser asociadas de manera confiable a la declinación de anfibios en

Latinoamérica y a nivel mundial; las especies que habitan elevaciones altas y moderadas

presentan larvas acuáticas y un grado relativamente alto de especialización ecológica, están

generalmente amenazados (Lips, 2005).

La alteración del hábitat y deforestación también puede estar ligado directamente a algunas

de las declinaciones, muchas perdidas de poblaciones de áreas remotas o protegidas en el

mundo han sido asociadas con patógenos descubiertos recientemente (y que han emergido

recientemente) como Batrachochytrium dendrobatidis. Se han postulado interacciones

complejas entre el cambio climático, enfermedades y contaminación, pero hay un déficit de

datos experimentales para todos los países tropicales (Lips, 2005).


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En Sudamérica las poblaciones más afectadas corresponden a especies que se reproducen

en arroyos y quebradas, estas corresponden a las familias Bufonidae (Atelopus, Bufo,

Nelsonophryne, Osornophryne), Centrolenidae (Centrolene, Cochranella, Hialinobatra-

chium), Dendrobatidae (Aromobates, Colestethus, Nephelobates), Hulidae (Hyla, Scinax,

Phyllomedusa), y Leptodactilidae (Telmatobius); hasta el momento no existe información

publicada sobre el fenómeno de las declinaciones en Bolivia (Reichle, 2003).

En un estudio realizado en los andes de Ecuador, Bustamante et al. (2005), compararon

abundancias poblacionales y densidades de especies entre muestreos iniciales (entre 1967 y

1988) y muestreos recientes (2000-03), reportando diferencias significativas en las

abundancias poblacionales de anfibios en seis de siete localidades estudiadas, mostrando

una declinación en dichas poblaciones, especialmente en las especies que presentan

desarrollo de huevos o larvas en cuerpos de agua, sin embargo no encuentran diferencias

significativas en las especies que no dependen de cuerpos de agua para su desarrollo

(Desarrollo directo), como especies del género Eleutherodactylus.

Según La Marca et al (2005), lo que está pasando con el género Atelopus, es el caso mas

catastrófico de pérdida de especies jamás documentado para un solo anfibio e incluso

vertebrado en la historia reciente.

Estas disminuciones poblacionales no parecen haber afectado a las salamandras y cecilias

(Ron et al, 2002); sin embargo, en lo que respecta a las salamandras, Parra – Olea et al.

(2005), mostraron que el 40% de todas las especies descritas en el mundo se encuentran en

México, en lugares donde se colectaban cientos de especies en los 70s y 80s, y ahora es

difícil encontrar un solo individuo, este efecto no se puede disociar al efecto directo que

tiene el cambio climático en los ecosistemas forestales de pino y roble en México central a

los cuales las salamandras (Pletodontidos) están asociadas directamente.

Debido a la insuficiencia de datos de la distribución y la dinámica poblacional de las

especies, y combinado con los altos niveles de diversidad de especies, se conoce

relativamente poco acerca del estado actual de las poblaciones de anfibios en los países de


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Sudamérica (Cabral et al, 2005). Sin embargo a nivel global se ha documentado la

declinación de las poblaciones de anfibios para 159 especies, 35 de ellas extintas

localmente y 2 desaparecidas para siempre (Duellman, 1999).

Actualmente al menos el 43.2 % de las especies de anfibios en América Latina enfrentan

alguna forma de reducción en sus poblaciones (Stuart et al, 2004). En Bolivia, a pesar de

que no hay ninguna especie extinta registrada hasta ahora, existen por lo menos 21 especies

amenazadas, que en su mayoría tienen una parte de su distribución en Áreas Protegidas

(Ayala, 2005).

Los esfuerzos para la conservación de especies de anfibios en declinación deben considerar

a los individuos, poblaciones, familias y las variaciones geográficas para protegerlos de la

contaminación química (Bridges & Semlitsch, 2000) y otros factores que afectan a la

declinación de las poblaciones de anfibios.

La conservación de la diversidad biológica constituye, en la actualidad, una preocupación

mundial, tanto por su importancia para la vida del hombre, como por los serios deterioros y

amenazas que enfrenta en muchos lugares del planeta (Rueda-Almonacid et al., 2004).

2. IDENTIFICACIÓN DEL PROBLEMA

Hasta fines de los años 80, los conservacionistas consideraban que el destino de los anfibios

era común al de los demás seres de la vida silvestre. En la medida en que pudiéramos

conservar suficientes cantidades de hábitat, sostenía el razonamiento, podríamos conservar

la vida silvestre que dependía de éstos. Pero luego los científicos comenzaron a hacer

enigmáticas observaciones. Aún en hábitat aparentemente prístino, las poblaciones de

anfibios estaban disminuyendo e incluso desapareciendo misteriosamente. Este fenómeno

no se limitaba a unas pocas especies o a un área geográfica pequeña (Young et al, 2004).


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Las declinaciones fueron documentadas en Australia, Mesoamérica, América del Norte y

del Sur, el Caribe y más recientemente en África y Asia; sólo en América Latina, nueve

familias y 30 géneros de anfibios habían sido afectados a finales de los años 90. (Young

et al, 2004).

Los grupos más afectados de una rápida declinación en América Latina incluyen a las ranas

comunes (Leptodactylidae), los sapos (Bufonidae) y las ranas trepadoras (Hylidae) (Stuart

et al, 2004). La aparición de enfermedades y la pérdida de la biodiversidad están entre los

problemas ambientales más acentuados que enfrenta la ciencia y la sociedad (Pieter, 2006).

La pérdida de especies de anfibios no sólo contribuye a la crisis de la biodiversidad

mundial, sino que también tiene importantes implicaciones para los ecosistemas en las que

suceden. Sin anfibios se rompen eslabones en la cadena alimentaria y otros organismos son

influenciados en modos, a menudo, impredecibles (Young et al, 2004)

Entre las hipótesis sobre la declinación de los anfibios podemos incluir: Pérdida y

modificación de hábitat, introducción de especies exóticas (Kats & Ferrer, 2003),

sobreexplotación, radiación UV, contaminantes químicos (Blaustein et al., 2003),

enfermedades infecciosas emergentes (Daszak et al., 2003) y el cambio climático global

(Carey & Alexander, 2003), todas estas causas pueden afectar a otros organismos; los

anfibios al ser especies indicadoras, pueden proveer una alerta para la mayoría de los

problemas medioambientales. Consecuentemente, la declinación de los anfibios puede

servir como modelo para entender la crisis de la biodiversidad en general (Storfer, 2003).


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3. DESCRIPCIÓN DE LAS TEORIAS

La diversidad de los anfibios del Nuevo Mundo, tanto en cantidad como en hábitats, es

extraordinaria (Fig. 1); los patrones de diversidad de los anfibios son el resultado de

complejas interacciones entre la historia geológica, la topografía actual, las condiciones

ambientales actuales y la competición entre las especies mismas; los sapos y las ranas son

más diversos en la cuenca superior del Amazonas y en el Brasil oriental. Los anfibios, que

dependen del agua (o al menos de microhábitats húmedos) y evitan las temperaturas

extremas, son más abundantes en climas benignos y húmedos (Young, et al.2004).

Figura 1. Diversidad de anfibios en América del Sur.

Las especies montanas tienden a tener rangos de distribución más pequeños, mientras que

las especies de las tierras bajas, con menos barreras severas para la dispersión, tienden a

tener rangos de distribución amplios, sorprende entonces que la diversidad de anfibios sea


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mayor en las tierras altas lluviosas tropicales y menor en las tierras bajas secas y de clima

templado del sudeste de Bolivia y hacia el sur a lo largo de Argentina. La mayor diversidad

de anfibios se registra en la cuenca superior del Amazonas y en el bosque Atlántico del

Brasil oriental. La estrechez de los rangos en algunos bosques de los Andes y (en menor

grado) en los bosques Atlánticos es notable. Numerosas especies se circunscriben a una

sola cuenca de agua: algunas aún son sólo conocidas en el mismo sitio en que los

científicos las descubrieron por primera vez (Young, et al.2004).

Se ha hecho una primera compilación de evaluaciones de todas las especies de anfibios del

Nuevo Mundo (Fig. 2), que indica que el 39%, es decir dos de cada cinco anfibios, se ha

extinguido o está amenazado de extinción. Por lo menos el 14% de todas las especies

recientemente evaluadas (esto es, excluyendo las especies cuyos datos son insuficientes)

están incluidas en la categoría En Peligro Crítico, o enfrentan una amenaza de extinción

inminente. Con más investigaciones, los científicos probablemente puedan reclasificar

algunas de las especies cuyos datos son insuficientes en alguna de las categorías de

amenaza, con lo que esta cifra de 39% de las especies del Nuevo Mundo amenazadas o

extintas probablemente sea una subestimación (Young, et al.2004).

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

Nuevo mundo America del Sur Bolivia

Porc

enta

je d

e es

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es

Amenazado

No amenazado

Datos insuficientes

Figura 2. Comparación de la distribución de los anfibios amenazados en el nuevo mundo.


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Muchas teorías se han planteado con relación a la declinación de los anfibios, sin embargo

existen seis hipótesis principales pensadas a cerca de la declinación de anfibios: las

primeras tres, la introducción de especies exóticas, la sobre explotación y el cambio de uso

de tierras, son conocidas por su efecto negativo en la biodiversidad de comunidades

nativas; una cuarta hipótesis es el cambio global que incluye aumento de la radiación

ultravioleta y el calentamiento global; la quinta hipótesis es el aumento del uso de

pesticidas y otros químicos tóxicos, y la sexta es el surgimiento de enfermedades

infecciosas (Collins & Storfer, 2003).

3.1. Introducción de especies exóticas.

La propagación de especies exóticas constituye otro factor de riesgo para la supervivencia

de los anfibios (Cuadro 1), dado que las especies invasoras amenazan a los anfibios de

diversos modos: las especies adventicias depredan a las nativas, compiten por los recursos

disponibles, propagan enfermedades y causan severas alteraciones a los hábitats naturales y

el genoma de las especies autóctonas (Rueda-Almonacid et al., 2004; Young et al., 2004).

Después de la destrucción de los hábitats, la introducción de especies animales y vegetales

es la razón más importante de la desaparición de especies silvestres (Velasco, 2001).

Cuadro 1. Ejemplos de estudios de depredadores introducidos que tienen efectos negativos de poblaciones deanfibios nativos

Depredadorintroducido Especie de Anfibio nativo ReferenciaOncorhynchus sp. Hyla regilla Bradford (1989); Bradford et al. (1993, 1998);Salmo spp. Rana muscosa Knapp & Matthews (2000);

Litoria spenceri Matthews et al.(2001);Litoria phyllochroa Knapp et al. (2001)Ambystoma macrodactylum

Gambusia affinis Taricha torosa Gamradt & Kats (1996, 1997)Procambarus clarkiiRana catesbeiana Rana aurora Moyle (1973);

Rana boylii Jennings and Hayes (1985);Rana blairi Adams (1999);Rana pipiens Hammerson (1982)

(Modificado de Kats & Ferrer 2003)


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Durante las últimas dos décadas, numerosos estudios han mostrado que especies

introducidas contribuyen al declive de las poblaciones de anfibios (Cuadro 2) (Kats &

Ferrer, 2003; Young et al., 2004); estas especies se están esparciendo a nuevas localidades

ya sea intencionalmente o accidentalmente, afectando las poblaciones de anfibios a

distintos niveles, esto ha ocasionado que los investigadores realicen distintos tipos de

estudios relacionados con la introducción de especies.

Cuadro 2. Ejemplos de estudios experimentales sobre especies introducidasen poblaciones nativas de anfibios.

Especie nativa Especies introducida Efecto sobre Anfibios nativos

Rana aurora Rana catesbeianaActividad/Uso derefugios/Sobrevivencia

Rana catesbeianaMetamorfosis/Sobrevivencia/uso dehábitat

R. catesbeiana and M. dolomieuiMetamorfosis/Sobrevivencia/Uso dehábitat

R. catesbeiana Actividad de alimentación

Gambusia affinisDesarrollo deextremidades/Metamorfosis/Actividad

Rana catesbeiana Sobrevivencia/MetamorfosisG. affinis and R. catesbeiana Metamorfosis

Rana temporaria Pacifastacus leniusculus Desarrollo de extremidadesOncorhynchus mykiss MetamorfosisP. leniusculus and O. mykiss Metamorfosis/Sobrevivencia

Hyla regilla Gambusia affinis Sobrevivencia de larvasLitoria spenceri Oncorhynchus mykiss Sobrevivencia de larvas

Salmo trutta Sobrevivencia de larvasLitoria phyllochroa Oncorhynchus mykiss Sobrevivencia de larvas

Salmo trutta Sobrevivencia de larvasBufo sp. Pacifastacus leniusculus Sobrevivencia de larvasAmbystoma macrodactylum Carassius auratus Sobrevivencia

Oncorhynchus sp.Sobrevivencia de larvas/Uso dehábitat/Tamaño

Ambystoma gracile Oncorhynchus sp.Sobrevivencia de larvas/Uso de hábitat/Tamaño

Taricha torosa Procambarus clarkii Sobrevivencia de larvas y huevosGambusia affinis Sobrevivencia de larvas

Procambarus clarkiiDesarrollo de larvas/Tamaño dejuveniles

(Modificado de Kats & Ferrer 2003)* (Los efectos muestran disminución en las actividades mencionadas).

Las poblaciones de depredadores exóticos también se establecen a través de las

introducciones accidentales o cuando las personas sueltan los animales no deseados en


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hábitats silvestres (Kats & Ferrer, 2003). Knapp (2004), encontró que las ranas que

poblaban abundantemente los lagos de la Sierra Nevada en el Parque Nacional Yosemite,

hoy son muy difícilmente vistas, debido a las truchas introducidas por los pescadores y el

estado de California en los últimos 100 años.

Respecto a la declinación de los anfibios, las especies nativas se pueden ver afectados por

distintos tipos de interacción (Fig. 3) que pueden ser:

Depredación.- Algunas especies introducidas son depredadores que afectan exclusivamente

a los anfibios con ciclos de vida complejos (estados larvarios tardíos); los huevos y larvas

acuáticas de anfibios son vulnerables a depredadores acuáticos (también se ha reportado

que ratas introducidas han causado extinciones de especies de ranas en Nueva Zelanda

(Towns & Daugherty, 1994). Los peces introducidos por el hombre para el consumo son

algunos de los depredadores que mas están afectando a los anfibios como por ejemplo los

Salmónidos que fueron introducidos en Norteamérica, Australia, Nueva Zelanda, Europa y

Centro América (Kats & Ferrer, 2003).

Figura 3. Ejemplos de los efectos de especies introducidas en estudios experimentales en poblaciones de

anfibios nativos. Modificado de Kats & Ferrer (2003).

Introducción deespecies

Depredación de anfibios

Desplazamientonatural

Manejo experimental dedesplazamiento

Recuperación depoblaciones de

anfibiosExtinción local

Coexistencia conespecies

introducidas

Pequeñosaislamientos depoblaciones de

anfibios


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Competencia.- La denominada Bullfrogs (Rana catesbeiana) ha sido intencionalmente

introducida en nuevos hábitats porque es considerada un ítem alimenticio para el hombre,

ésta especies se vuelve competencia para las especies nativas porque es una especie

generalista que incluso puede comer larvas de especies nativas convirtiéndose en

depredadora, y sus efectos en los sistemas acuáticos son bastante duraderos (Kats & Ferrer,

2003).

3.2. Sobreexplotación de algunas especies como un recurso.

El impacto que la sobreexplotación de fauna podría tener sobre la fauna silvestre puede

resultar en la pérdida de la diversidad genética de las poblaciones, esta pérdida de

diversidad genética en una población puede causar mayor vulnerabilidad a las epidemias en

las poblaciones restantes, porque la fortaleza del sistema inmunológico reside en la

diversidad genética (Towsend & Rumiz, 2003).

En general, el comercio de anfibios como mascotas, para consumo y para uso científico es

mencionado como factor en la disminución sólo de 36 especies amenazadas (3% del total);

la cosecha de ranas y salamandras como fuente de alimentación local y para la medicina

tradicional ha afectado a especies tales como las ranas del género Telmatobius en Perú y

Bolivia (Fig.4), la salamandra Ambystoma dumerili (cuya piel es convertida en un jarabe

medicinal para enfermedades respiratorias por las monjas de un convento cercano al Lago

Pátzcuaro, México, donde habita la especie), y la pollo de montaña (Leptodactylus fallax),

una rana de gran tamaño consumida en Dominica y Montserrat (Young et al., 2004).

Existe un activo comercio ilegal de ranas venenosas de la familia Dendrobatidae (Fig. 4),

cuya magnitud es difícil de evaluar, pero la cual puede llegar a incrementarse

significativamente, si las actividades de cría en confinamiento no cuentan con las debidas

medidas de control por parte de las autoridades (Rueda-Almonacid et al., 2004).


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Fotos Ignacio De La RivaFigura 4. Principales especies de anfibios amenazados en Bolivia, a)Telmatobius culeus,

b) Epipedobates pictus (Dendrobatidae)

El comercio internacional está regulado por la Convención sobre el Comercio Internacional

de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre (CITES), un tratado que ha sido

firmado por varios países, pero la existencia de un mercado clandestino de anfibios queda

demostrado por las confiscaciones periódicas hechas por los funcionarios de aduanas en

países exportadores e importadores; sin embargo, haciendo un balance, el intercambio

comercial sólo ha llevado a relativamente pocos anfibios al rango de los amenazados

(Young et al., 2004).

En los últimos años han comenzado a comercializarse renacuajos de varias especies de

ranas que atraen a muchos acuariófilos por su excepcional talla o simplemente para

utilizarlos como alimento para los peces ornamentales; Algunos investigadores han

planteado la hipótesis de que una de las causas probables de la desaparición de la rana

arlequín negra Atelopus ebenoides marinkellei en el departamento de Buyacá (Colombia),

puede deberse a la colecta con fines científicos (Rueda-Almonacid et al., 2004).

El consumo y la exportación ilegal de ancas de rana, los ritos pagano-religiosos en busca de

lluvias o fecundidad y los caldos a base de sapos o ranas para combatir la anemia o la

tuberculosis son comunes, así por ejemplo Telmatobius culeus (Fig. 4), también conocida

como rana gigante, es una de las más afectadas por todas estas prácticas (Ayala, 2005). En

Perú y Bolivia, las grandes ranas Telmatobius de los lagos andinos de Junín, Titicaca y

otros, son recolectadas en grandes cantidades para consumo local y para servirlas en

restaurantes a turistas aventureros, además, las ranas son cazadas para producir un supuesto


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elixir que está ganando popularidad como alternativa al Viagra; la recolección comercial

descontrolada puede haber causado dramáticas disminuciones en especies de esta región

(Merino – Viteri, 2004).

La mayor amenaza de las poblaciones de anfibios en Asia es la sobreexplotación para la

industria alimenticia; sin embargo las causas de sobre explotación y pérdida del hábitat son

más frecuentes en la tierras bajas de la Cuenca del Plata en Argentina, Uruguay, y parte de

Brasil, Paraguay y Bolivia. (Stuart et al, 2004).

El tráfico de vida silvestre es una actividad ilícita que contribuye a la vertiginosa

disminución de diversas poblaciones de especies silvestres, muchas de las cuales están al

borde de la extinción (Cano, Hurtado & Josse, 2005).

3.3. Cambio de hábitat por cambios de uso de tierra.

La reducción y fragmentación de las poblaciones de flora y fauna silvestre, así como de sus

hábitats, ocurre en una tasa rápida y acelerada a nivel mundial; como resultado, se

encuentran poblaciones pequeñas y aisladas en peligro de extinción de un número creciente

de taxones; además la rápida expansión de la población humana, que en 1999 fue de seis

mil millones, se calcula que alcanzará los ocho millones para el año 2025. Esta expansión y

el uso concomitante de los recursos, llevan una inercia, la cual no puede ser detenida,

resultando en un descenso de la capacidad de todas las demás especies para existir

simultáneamente en el planeta (Conservation Breeding Specialist Group, 1999).

La eliminación de los hábitats naturales constituye la principal amenaza para la

conservación de la vida silvestre ya que provoca la desaparición de todos los anfibios que

se encuentran en su interior, como consecuencia de la destrucción de los refugios, los

lugares de reproducción y las fuentes alimenticias, así como del aislamiento y la

fragmentación de las poblaciones (Rueda-Almonacid et al., 2004).


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La urbanización afecta de muchas formas negativas a los ecosistemas naturales (Fig. 5),

particularmente a los sistemas acuáticos; puede incrementar la invasión de especies

exóticas e incidir negativamente en la diversidad y abundancia de anfibios nativos; por lo

que está reconocida como una de los potenciales causantes de las dramáticas declinaciones

recientes en las poblaciones de anfibios (Riley et al, 2005).

Los administradores de tierras en áreas urbanas deberían estar concientes de que el

desarrollo urbano puede tener profundas implicaciones para las comunidades acuáticas y

que estos efectos se pueden manifestar antes de lo esperado; un relativo bajo nivel de

desarrollo, así como un 10% o incluso un 8%, puede ser suficiente para afectar

significativamente el sistema (Riley et al, 2005).

La intensificación agrícola ha llevado a la declinación de muchas poblaciones animales y

ha producido la disminución de la riqueza de especies en comunidades acuáticas y

terrestres (Teplitsky et al, 2005). De hecho la agricultura junto con la ganadería

contribuyen a aumentar la erosión de los suelos, especialmente en las laderas de las

montañas, y las cargas excesivas de los sedimentos arrastrados por las lluvias afectan las

posturas y renacuajos de un gran número de especies de ranas con modos de reproducción

generalizados (Rueda-Almonacid et al., 2004).

Stuart et al. (2004), reportaron que esta es la principal causa para la pérdida de los anfibios

en África. En cuanto al nuevo mundo, existen reportes de Chile, Colombia, Honduras y

Estados Unidos sobre declinaciones a causa de deforestaciones principalmente con fines de

extensión agrícola y otras actividades humanas (Young et al., 2004).

La urbanización representa una amenaza que en Bolivia aún no es tan relevante como en el

caso de otros países; sin embargo, el crecimiento de las ciudades grandes, sin duda, ha

tenido y sigue teniendo impactos sobre las especies silvestres (Ibisch, 2003). Pero sin

embargo la deforestación y la extensión de campos de pastoreo tienen grandes impactos

sobre muchas poblaciones animales (Van Damme, 2003).


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Figura. 5. Comparación de los factores que modificación el hábitat.

3.4. Cambios globales (incluyendo Radiación UV y calentamiento global)

El calentamiento global afecta la temperatura y los patrones de formación de nubes,

forzando a las especies de anfibios a moverse a zonas más altas de sus distribuciones

originales, así que especies que ya viven en tierras altas, pueden no tener a donde ir

(Pounds & Puschendorf, 2004).

Un incremento de la radiación ultravioleta, por efecto de la destrucción de la capa de

ozono, podría provocar anormalidades durante el desarrollo embrionario de los anfibios,

causar daños severos a los ojos y la piel, y afectar al sistema inmunológico (Ayala, 2005).

La importancia del cambio ambiental global no es clara, pero a medida que el grado de

temperatura altera el calentamiento, muchas especies migran a los polos y a zonas mas

elevadas (Pounds & Puschendorf, 2004). La temperatura es una influencia penetrante en el

desarrollo de anfibios (Fig. 6), particularmente durante el desarrollo del huevo y las fases

larvales (Broomhall, 2004).

El cambio climático esta implícito en la declinación de algunos anfibios neotropicales

(Pounds et al, 1999, Ron et al, 2003; Lips, 2005). La temperatura ambiental y los patrones


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de humedad pueden influenciar la ecología, fisiología y comportamiento de anfibios, esto

debido a que los anfibios deben mantener su piel húmeda para el intercambio iónico y de

oxigeno. Como resultado, los científicos se han enfocado en los efectos de los factores

ambientales en las declinaciones de poblaciones (Pounds et al, 1999).

Figura 6. Fases del desarrollo de los anfibios. Izquierda: Hyalinobatrachium colymbiphyllum cuidando sus

huevos. / Foto de Forrest Brem. Al centro: Los renacuajos comienzan a formarse dentro de los huevos de la

rana calzonuda de ojos rojos (Agalychnis callidryas). / Foto de Piotr Naskrecki. Derecha: Centrolene

prosoblepon. Rana en desarrollo fotografiada durante su metamorfosis de renacuajo a adulto. / Foto de Ross

Alford.

Los cambios climáticos que se han reportado en los últimos años, han afectado en la

temporada de reproducción de algunos anfibios principalmente en zonas templadas y esto

puede tener consecuencias para la aptitud de los individuos y esto puede afectar a las

poblaciones de anfibios (Corn, 2003). Por otra parte Blaustein et al. (2001) encontraron una

relación significativa entre la temperatura del aire y fenología reproductiva temprana

asociada con temperaturas de aire más calientes para anuros boreales y ranas cascada (Bufo

boreas, Rana cascadae)

3.5. Aumento en el uso de pesticidas y otros químicos tóxicos.

Entre las múltiples posibles causas que se han sugerido para explicar las declinaciones de los

anfibios, la polución medioambiental está ganando la atención; de hecho, se conocen algunos

químicos de preocupación medioambiental para alterar el sistema inmunológico, dado que

frecuentemente se exponen los anfibios a los pesticidas agrícolas, es posible que estos


18

contaminantes alteren su sistema inmunológico y los dan más susceptible a los diferentes

patógenos (Christin et al, 2003).

La contaminación para cualquier ecosistema acuático es un estrés ambiental provocado por

algún factor externo, que trae consigo transformaciones del medio de forma tal que este se

torna inapropiado para el desarrollo normal de las poblaciones acuáticas (Branco, 1984).

Los pesticidas representan una amenaza importante para las poblaciones naturales.

Mientras sus efectos se evalúan en condiciones cortas de exposición aguda, algunas de sus

consecuencias dañinas se ponen de manifiesto sólo cuando se combinan con otro estresor,

uno notablemente natural, como la depredación (Teplitsky et al, 2005). La toxicidad y

permanencia de los pesticidas en el ambiente varía tremendamente, algunos de los peores,

en términos de los efectos en la vida silvestre, ya han sido prohibidos, pero muchos otros

permanecen en el mercado (Young et al., 2004).

Los pesticidas son usados ampliamente en la agricultura y pueden tener los efectos

adversos en las poblaciones a través de sus efectos negativos en la conducta, crecimiento,

desarrollo, reproducción, y fisiología de individuos; estos efectos pueden disminuir las

aptitudes de los individuos y, si son bastante drásticos, llevar a la declinación de la

población. Los pesticidas están en la naturaleza junto con otros estresores bióticos y

abióticos, como los fertilizantes, patógenos, y depredadores, y éstos pueden alterar los

efectos de pesticidas en los organismos (Teplitsky et al, 2005).

Se conocen algunos químicos de preocupación medioambiental porque alteran el sistema

inmunológico; dado que los anfibios se exponen frecuentemente a los pesticidas agrícolas,

es posible que estos contaminantes alteren su sistema inmunológico, haciéndolos más

susceptibles a los diferentes patógenos (Christin et al, 2004).

La contaminación química a niveles letales y subletales, puede alterar los procesos

reguladores naturales (por ejemplo el reclutamiento de juveniles) en poblaciones de


19

anfibios y debería ser considerado como una causa que contribuye a la disminución de

poblaciones de anfibios (Bridges & Semlitsch, 2000).

Algunos herbicidas de mayor uso a nivel mundial, como la atrazina, afectan al desarrollo de

las gónadas de los machos, aumentando la proporción normal de anfibios hermafroditas

(Ayala, 2005).

Christin et al (2003), demostraron que sus resultados apoyan la hipótesis que los pesticidas

agrícolas tienen un efecto en ciertas células y/o en ciertas funciones del sistema

inmunológico de los anfibios. La evidencia sugiere que muchas especies de anfibios han

experimentado declinaciones sustanciales en su número y distribución, y que la exposición

a contaminantes medioambientales, como los Agroquímicos, pueden estar contribuyendo a

estas pérdidas. Los sitios agrícolas dónde se usan a menudo los pesticidas tienen riqueza de

especies de anfibios y abundancias más bajas que en lugares no adyacentes a estos sitios

agrícolas (Rohr et al, 2003).

Con frecuencia las declinaciones se deben a la acción sinérgica de varios factores

medioambientales, que hace más sensibles a los anfibios a adquirir enfermedades o bien a

ser afectados por contaminantes (Santos – Barrera, 2004), así lo demostró un estudio

realizado por Broomhall (2004), donde la modificación de la temperatura en la época de

crianza de los huevos de una rana australiana (Limnodynastes peronii), alteró la evasión a

depredadores y cambió la manera en que el insecticida Endosulfan afectó el crecimiento; es

más, Endosulfan disminuyó significativamente la alimentación, el crecimiento y la evasión

a depredadores en los renacuajos.

En Bolivia, los mayores problemas ambientales están causados por los deshechos mineros e

hidrocarburos (principalmente en Oruro y Potosí), las aguas servidas y aguas industriales

presentes como contaminación orgánica e inorgánica, principalmente se encuentran río

debajo de las ciudades grandes (La Paz, El Alto, Cochabamba y Santa Cruz), mientras que

la contaminación con pesticidas es mayor en las zonas de agricultura intensiva de Santa

Cruz y el trópico de Cochabamba (Van Damme, 2003).


20

3.6. Enfermedades infecciosas emergentes.

De los parásitos que afectan a las poblaciones de anfibios se sabía poco hace un par de

décadas, por ejemplo, era sabido que existían algunas infecciones causadas por bacterias

(como Aeromonas spp., que ocasiona la enfermedad de las piernas rojas), el hongo

Saprolegnia y algunos helmintos; estas parasitosis causan malformaciones en el cuerpo y

ocasionalmente la muerte de algunos individuos; en pocos casos podía asociarse la

presencia de alguno de estos parásitos con la declinación en las poblaciones y no se

consideraban como la causa de la extinción de alguna especie en determinada localidad.

(Santos-Barrera, 2004).

Una serie de trabajos recientes ha implicado patógenos y parásitos en la declinación de las

poblaciones de anfibios; de hecho actualmente enfermedades como la Quitridiomicosis

(Chytridiomicosis) y el Ranavirus están fuertemente asociadas con la declinación de

poblaciones de anfibios (Daszak et al., 2003; Lips, 2005; Ron, 2005).

Epidemias de patógenos en poblaciones de anfibios están ligadas a cambios climáticos

inducidas por exposiciones de rayos UV (Pounds, 2001; Parra-Olea, 2005). La alteración

del clima también puede proveer condiciones para la proliferación de los decesos de

anfibios a causa de la quitridiomicosis (Ron et al, 2003)

Según Daszak et al. (2003), durante las últimas décadas se han reportado muchas

enfermedades infecciosas emergentes en humanos, animales domésticos y salvajes; a

menudo el brote de estas enfermedades esta asociado con un aumento significativo del

rango de distribución del patógeno facilitado por la introducción antropogénica.

La Quitridiomicosis es causada por un hongo del orden de los Chytridiales, el

Batrachochytrium dendrobatidis, que se compone de rizoides en forma de fibras que crecen

desde la capa exterior de la piel del individuo hospedero (Santos-Barrera, 2004). Este

patógeno contribuye a las declinaciones y desapariciones de anfibios en el neotrópico y en

algunos bosques templados de Norteamérica y se ha diseminado rápidamente por todo el


21

mundo, ya que ha sido encontrado en todos los continentes excepto Asia (Santos-Barrera,

2004; Ron, 2005).

Este hogo provoca una enfermedad que ataca la piel y las estructuras queratinizadas de los

anfibios anuros (ranas y sapos), probablemente afectando o deteniendo la homeostasis, y en

algunas larvas de anfibios ataca partes de la boca que es la única región donde estos

organismos presentan queratina (Carey, Cohen & Rollins-Smith, 1999; Santos-Barrera,

2004; Lips, 2005). En laboratorios B. dendrobatidis crece mejor bajo condiciones húmedas

y frías, lo cual puede explicar el gran impacto en anfibios de montaña (Lips, 2005).

Los anfibios son los únicos hospederos conocidos para B. dendrobatidis, pero esta

enfermedad presenta una baja especificidad del hospedero indicada por un gran número de

especies infectadas, la mayoría ranas (Daszak, 2003). Se ha detectado B. dendrobatidis en

14 especies de Atelopus (de los cuales 9 han desaparecido) y se la ha encontrado en por lo

menos 7 especies de ranas de montaña en el Ecuador.

De acuerdo a los patrones de predicción realizados por Ron (2005), es probable que

B. dendrobatidis amenace los anfibios de áreas de al menos 12 países Neotropicales desde

México hasta Sudamérica, incluyendo a Bolivia.

En los bosques atlánticos del Brasil, las declinaciones han sido reportadas pero las causas

aun son desconocidas; los bordes del sur del bosque están a una distancia de 500 Km. de

poblaciones cautivas de Rana catesbeiana positivas para B. dendrobatidis en Uruguay

(Ron, 2005).

En los Andes Colombianos, han ocurrido declinaciones (Young et al, 2001; Ron, 2005),

pero las causas y la extensión aun no son claras. Solo 10 Km. separan esta área de una

localidad donde la presencia del hongo fue catalogada como positiva en el norte del

Ecuador, la cual pertenece a la misma subregión biogeográfica de los Andes (Duellman,

1999).


22

También se han reportado declinaciones en los Andes Peruanos (Young et al, 2001) y las

localidades con presencias de B. dendrobatidis en los Andes sureños del Ecuador están a

170 Km. de las áreas apropiadas para el desarrollo del hongo en el norte de Perú (Merino-

Viteri, 2001).

La mayoría de las regiones neotropicales donde se ha encontrado B. dendrobatidis han

experimentado una declinación en las poblaciones de anfibios y la diversidad genética de

B. dendrobatidis de diferentes regiones del mundo sugiere que el esparcimiento de la

enfermedad ha ocurrido recientemente (Daszak, 2003; Ron, 2005).

A pesar de que hay reportes de la Quitridiomicosis en prácticamente toda Sudamérica, en

Bolivia, aún no se encontró esta enfermedad (Fig. 7); Aguayo y De la Riva realizaron una

expedición con el fin de buscar hongos “quitridios” en las especies de ranas de bosque y

páramo húmedos del género Telmatobius, sin embargo, a pesar de encontrar larvas de esta

especie a lo largo de todo el año, no encontraron ranas de esta especie (La Razón, 2006;

Aguayo, Com. pers.).

Figura 7. Mapa de la dispersión de B. dendrobatidis en Sudamérica.

Países sudamericanosdonde se encontróB. dendrobatidis

?


23

4. PROPUESTAS DE SOLUCION

Las soluciones se las puede dividir en diferentes categorías que deberían ser implementadas

paralelamente ya que este es un problema que requiere acciones inmediatas como también

a largo plazo.

a) Estudios en lugares que todavía requieren información básica.

Especialmente en países donde los estudios todavía no están completos como en

Latinoamérica, se debería implementar monitoreos a corto y largo plazo que abarquen las

siguientes temáticas:

• Historia natural de las especies.

• Estudios de comunidades, sobre interacción entre especies.

• Estudios de poblaciones sobre el tamaño, dinámica y conectividad.

• Estudios de las especies sobre, hábitat, reproducción, distribución.

Para que con estos datos logremos comprender mejor los procesos ecológicos, de los cuales

algunos o su mayoría todavía son poco conocidos, como, la extinción local, recolonización

y capacidad de dispersión. (Crump & Rodríguez, 2001; La Marca et al, 2005; Lips, 2005).

b) Estudios sobre causas conocidas

• Estudios sobre especies exóticas introducidas, cual es el efecto que causan en los

anfibios, ya sea por cambio de hábitat, competencia, depredación u otros.

• Estudios experimentales sobre:

- Respuestas a cambios climáticos.

- Tolerancia fisiológica.

- Tolerancia a patógenos.


24

• Estudios para predecir la distribución geográfica de las enfermedades patógenas

(Ranavirus, Quitridiomicosis) puede ser un intento de que sea una herramienta para

biólogos conservacionistas. (Ron, 2005; Lips, 2005)

• Se necesita más estudios sobre la ecología de enfermedades patógenas incluyendo

aspectos básicos y críticos de su historia natural: como y donde sobrevive y por

cuanto tiempo puede persistir en el ambiente. (Lips, 2005)

• Una de las prioridades más importantes es determinar los medios por los cuales

estas enfermedades se trasladan de un lugar a otro, entre especies e individuos.

También se impulsa el uso de especimenes de museos combinados con la tecnología

de SIG (Lips, 2005) para determinar los patrones de epidemiología en

Latinoamérica.

c) Regulaciones legales y políticas

• Implementar regulaciones para evitar la distribución antropogénica de estas

enfermedades (Ranavirus, Quitridiomicosis) debido a la amplia disponibilidad de

regiones para el establecimiento de estas enfermedades y su presencia en varios

anfibios (Ron, 2005).

• Los oficiales de los parques deben poner medidas para prevenir el esparcimiento de

enfermedades y especies exóticas por turistas y residentes. Se puede reducir el

esparcimiento de enfermedades por científicos al desinfectar de manera adecuada

los laboratorios.

• El monitoreo de anfibios y especies exóticas debería ser incluido como un

componente regular del protocolo para el monitoreo de riachuelos; aunque las

mediciones físicas y químicas de las condiciones de los riachuelos son claramente

importantes, cuando sea posible es necesario medir las condiciones biológicas

directamente (Riley et al, 2005).

• Se necesita un mejor monitoreo y regulaciones donde las poblaciones de anfibios

han sufrido perdidas debido al comercio. Algunas especies de Atelopus han sido

colectadas en forma masiva como mascotas (La Marca et al, 2005), sin tomar en


25

cuenta el impacto que conlleva esa acción. Los gobernantes deben tomar medidas

que se enfoquen en los impactos en los lugares donde las poblaciones de anfibios

han sido afectadas por los cambio climáticos, estas medidas pueden fortalecer leyes

relacionadas a la toma de recursos naturales y reforzar sistemas donde se pueda

predecir los cambios climáticos.

• Implementar sistemas de educación ambiental, para enseñar sobre la importancia de

este grupo.

d) Comunicación y Cooperación.

• Un objetivo de RANA (Red de Análisis sobre Anfibios Neotropicales Amenazados)

es el intercambiar información, ideas, métodos, materiales y técnicas entre

laboratorios, sitios y países para promover comparaciones. Los proyectos

interdisciplinarios pueden ser más eficientes si se comparte la información, técnicas

y materiales. Se necesita un acercamiento multi-factorial en estudios de campo para

entender como y por qué las poblaciones de anfibios están en declinación, y detectar

interacciones entre los factores clave. Se necesita una coordinación entre muchas

personas de diferentes áreas, entre los cuales están ecólogos, sistemáticos y

encargados de biodiversidad para implementar los descubrimientos y comunicar su

importancia a la comunidad global. (Lips, 2005)

• Los administradores de áreas silvestres reconocen que se deben adoptar estrategias

de manejo para reducir el riesgo de extinción de especies, con el fin de asegurar las

funciones de ecosistemas viables, estas estrategias deben ser globales e incluir la

conservación del hábitat, la recolección intensiva de información de campo,

investigaciones sobre las funciones ecológicas de especies bajo algún riesgo y el

desarrollo de técnicas mejoradas de monitoreo biológico; en algunos casos, puede

ser necesario mantener poblaciones cautivas, manejadas científicamente, que

pueden interactuar genética y demográficamente con las poblaciones silvestres

(Conservation Breeding Specialist Group, 1999).


26

5. CONCLUSIONES

La interacción de los diferentes factores (enfermedades emergentes, cambio climático,

contaminación, sobreexplotación, incremento de la radiación UV e introducción de especies

exóticas) con incidencias en diferente grado, vienen coadyuvando a la declinación de la

población de anfibios en el mundo.

Las investigaciones realizadas, afirman que la mayor incidencia se debe a la

quitridiomicosis, (enfermedad causada por el Batrachochytrium dendrobatidis) con efectos

sinérgicos con el cambio climático que condiciona y avance geográfico de norte a sud en

América.

La combinación de factores múltiples (destrucción del hábitat, especies introducidas,

cambio del clima, incidencia de radiación UV-b y enfermedades), tienen un efecto negativo

mayor en los anfibios que un factor independiente. Un factor independiente puede tener

poco a ningún efecto sobre poblaciones anfibias, pero dos o más factores combinados

pueden tener impactos negativos mayores.

A pesar de que la comparación con los datos de Latinoamérica nos hacen situar en las

mismas condiciones, existen pocos trabajos sobre anfibios en Bolivia, y hasta hoy no hay

información disponible sobre la declinación de anfibios en nuestro país.

Aunque en los últimos años se incrementó la investigación sobre anfibios en Bolivia, no

contamos con una base sólida sobre el tamaño de las poblaciones naturales, especialmente

en las alturas que por lo general son las poblaciones más afectadas en otros países (Reichle,

2003).


27

6. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

• AYALA, A. 2005. Medidores de la salud ambiental. Revista Escape / Biodiversidad.

Periódico La Razón. La Paz – Bolivia.

• BARRIO, C.L. 2003. Lo pequeño también es valioso: trabajando por la conservación

del sapito arlequín de la carbonera. Fundación ANDÍGENA. Mérida – Venezuela.

• BLAUSTEIN, A. R., L. K. BELDEN, D. H. OLSON, D. M. GREEN, T. L. ROOT,

AND J. M. KIESECKER. 2001. Amphibian breeding and climate change.Conservation

Biology 15:1804 – 1809.

• BLAUSTEIN, A.R., J.M. ROMANSIC, J.M. KIESECKER & A.C. HATCH. 2003.

Ultraviolet radiation, toxic chemicals and amphibian population declines. Diversity and

Distributions. 9: 123 – 140.

• BLAUSTEIN, A.R., T.L. ROOT, J.M. KIESECKER, L.K. BELDEN, D.H. OLSON &

D.M. GREEN. 2003. Amphibian Breeding and Climate Change: Reply to Corn.

Conservation Biology. 17 (2): 626 – 627.

• BRIDGES, C.M & R.D. SEMLITSCH. 2000. Variation in pesticide tolerance of

tadpoles among and within species of Ranidae and patterns of amphibian decline.

Conservation Biology 14 (5): 1490 – 1499.

• BROOMHALL, S.D. 2004. Egg temperature modifies predator avoidance and the

effects of the insecticide endosulfan on tadpoles of an Australian frog. Journal of

Applied Ecology. 41: 105 – 113.

• BUSTAMANTE M.R., R.R. SANTIAGO & L.A. COLOMA. 2005. Cambios en la

Diversidad en Siete Comunidades de Anuros en la Andes de Ecuador. Biotrópica 37(2)

180:189.

• CABRAL, P., A.C. OLIVEIRA, D.M. BORGES – NOJOSA, D. LEITE, M.V.

SEGALLA & I. SAZIMA. 2005. Amphibian declines in Brazil: An overview.

Biotropica 37 (2): 166 – 179.

• CAREY C., N. COHEN & L. ROLLINS-SMITH. 1999. Amphibian declines: an

immunological perspective. Development and Comparative Immunology 23 459-472.

• CAREY, C. & M.A. ALEXANDER. 2003. Climate change and amphibian declines: is

there a link?. Diversity and Distributions. 9: 111 – 121.


28

• CHRISTIN, M.S., L. MENARD, A.D. GENDRON, S. RUBY, D. CYR,

D.J. MARCOGLIESE, L. ROLLINS-SMITH & M. FOURNIER. 2004. Effects of

agricultural pesticides on the immune system of Xenopus laevis and Rana pipiens.

Aquatic Toxicology. 67: 33 – 43.

• COLLINS, J. P. & A. STORFER. 2003. Global amphibian declines: sorting the

hypotheses. Diversity and Distributions 9: 89 – 98.

• CONSERVATION BREEDING SPECIALIST GROUP. 1999. Taller para el Análisis

de la Conservación y Manejo Planificado de una Selección de Especies Cubanas.

Informe Final. La Habana – Cuba. pp. 1 – 5.

• CORN, P.S. 2003. Amphibian Breeding and Climate Change: Importance of Snow in

the Mountains. Conservation Biology. 17 (2): 622 – 625.

• CROMP, M.L. & L.O. RODRIGUEZ. 2001. Los anfibios están desapareciendo de

América Latina. En PRIMACK, R., R. ROZZI, P. FEISINGER, R. DIRZON & F.

MASSARDO (eds.). Fundamentos de Conservación Biológica, Perspectiva

Latinoamericana. Fondo de Cultura Económica. México D.F. pp. 170 – 181.

• DASZAK, P., A.A. CUNNINGHAM & A.D. HYATT. 2003. Infectious disease and

amphibian population declines. Diversity and Distributions. 9: 141 – 150.

• DUELLMAN, W.E. 1999. (ed.). Patterns of distribution of amphibians. A global

perspective. The John Hopkins University Press. Baltimore - USA. 633 pp.

• IBISCH, P.L. 2003. Conversión de hábitats de especies silvestres por urbanización.

En IBISCH, P.L. & G. MÉRIDA (eds.). Biodiversidad: La Riqueza de Bolivia, Estado

de conocimiento y conservación. Editorial FAN. Santa Cruz – Bolivia. pp. 251 – 252.

• JOHNSON, P.T.J. 2006. Amphibian diversity: Decimation by disease. PNAS 103 (9):

3011 – 3012. DOI: 10.1073/pnas.0600293103.

• KATS L.B. & R.P. FERRER. 2003. Alien predators and amphibian declines: review

of two decades of science and the transition to conservation. Diversity and

Distributions 9: 99 – 110.

• KNAPP, R.A. 2004. Un cuento sobre peces: Truchas invasoras introducidas en la

Sierra Nevada. En YOUNG, B.E., S.N. STUART, J.S. CHANSON, N.A. COX & T.M.

BOUCHER (eds.). Joyas que Están Desapareciendo: El Estado de los Anfibios en el


29

Nuevo Mundo. Nature Serve. Arlington – Virginia. Estados Unidos de América.

p. 36.

• LA RAZÓN. 2006. La fauna americana es noticia. Periódico La Razón. Tendencias.

C10.

• LIPS, K.R., P.A. BURROWES, J.R. MENDELSON III & G. PARRA – OLEA. 2005.

Amphibian declines in Latin America: Widespread population declines, extintions and

impacts. Biotropica 37 (2): 163 – 165.

• MERINO – VITERI, A. 2004. Telmatobius: Un Género de Ranas de los Andes que

Está Despareciendo. En YOUNG, B.E., S.N. STUART, J.S. CHANSON, N.A. COX &

T.M. BOUCHER (eds.). Joyas que Están Desapareciendo: El Estado de los Anfibios en

el Nuevo Mundo. Nature Serve. Arlington – Virginia. Estados Unidos de América.

p. 26.

• POUNDS, J.A. & R. PUSCHENDORF. 2004. Clouded Futures. Nature. 427:

107 – 109.

• REICHLE, 2003. ¿Un fenómeno global?! – declinación de las poblaciones de anfibios.

En IBISCH, P.L. & G. MÉRIDA (eds.). Biodiversidad: La Riqueza de Bolivia, Estado

de conocimiento y conservación. Editorial FAN. Santa Cruz – Bolivia. pp. 252 – 255.

• RELYEA, R.A. & N. MILLS. 2000. Predator-induced stress makes the pesticide

carbaryl more deadly to gray treefrog tadpoles (Hyla versicolor). D.B. Wake (ed.).

University of California. Berkeley, CA. PNAS 98 (5): 2491 – 2496.

• RELYEA, R.A. 2004. Synergistic impacts of malathion and predatory stress on six

species of north american tadpoles. Environmental Toxicology and Chemistry.

23(4): 145 – 148.

• RILEY, S.P.D., G.T. BUSTEED, L.B. KATS, T.L. VANDERGON, L.F.S. LEE,

R.G. DAGIT, J.L. KERBY, R.N. FISHER & R.M. SAUVAJOT. 2005. Effects of

Urbanization on the Distribution and Abundance of Amphibians and Invasive Species

in Southern California Streams. Society for Conservation Biology. Conservation

Biology 1894 – 1907. DOI: 10.1111/j.1523-1739.2005.00295.x

• ROHR, J.R., A.A. ELSKUS, B.S. SHEPHERD, P.H. CROWLEY, T.M. MCCARTHY,

J.H. NIEDZWIECKI, T. SAGER, A. SIH & B.D. PALMER. 2003. Lethal and

sublethal effects of atrazine, carbaryl, endosulfan, and octylphenol on the streamside


30

salamander (Ambystoma barbouri). Environmental Toxicology and Chemistry.

22 (10): 2385 – 2392.

• ROHR, J.R. & P.W. CRUMRINE. 2005. Effects of an herbicide and an insecticide on

pond community structure and processes. Ecological Applications. 15(4): 1135 – 1147.

• RON, S. R., W. E. DUELLMAN., L. E. COLOMA., & M. BUSTAMANTE. 2002.

Population decline of the Jambato toad Atelopus ignescens (Anura: Bufonidae) in the

Andes of Ecuador. Conservation Biology 12: 106 – 117.

• SANTOS-BARRERA, G. 2004. Enfermedades infecciosas en poblaciones de anfibios.

Las enfermedades infecciosas y su papel en la declinación mundial de las poblaciones

de anfibios. Biodiversitas. 56: 1 – 6.

• SHAFFER, H. B., G.M. FELLERS, A. MAGEE & S .R. VOSS. 2000. The genetics of

amphibian declines: population substructure and molecular differentiation in the

Yosemite Toad, Bufo canorus (Anura, Bufonidae) based on single-strand conformation

polymorphism analysis (SSCP) and mitochondrial DNA sequence data. Molecular

Ecology. 9: 245 – 257.

• STORFER, A. 2003. Amphibian declines: future directions. Diversity and

Distributions 9: 151 – 163.

• STUART, S.N., J.S. CHANSON, N.A. COX, B.E. YOUNG, A.S.L. RODRIGUES,

D.L. FISCHMAN & R.W. WALLER. 2004. Status and Trends of Amphibian Declines

and Extinctions Worldwide. Science 306 (5702): 1783 – 1786. DOI: 10.1126/

science.1103538.

• TEPLITSKY, C., H. PIHA, A. LAURILA & J. MERILA. 2005. Common Pesticide

Increases Costs of Antipredator Defenses in Rana temporaria Tadpoles. Environ. Sci.

Technol. 39: 6079 – 6085.

• TOWNS, D.R. & C.H., DAUGHERTY. 1994. Patterns of range contractions and

extinctions in the New Zealand herpetofauna following human colonisation. New

Zealand. Journal of Zoology. 21: 325 – 339.

• TOWSEND & RUMIZ. 2003. Sobre riesgos de la sobreexplotación de la fauna. En

IBISCH, P.L. & G. MÉRIDA (eds.). Biodiversidad: La Riqueza de Bolivia, Estado de

conocimiento y conservación. Editorial FAN. Santa Cruz – Bolivia. pp. 217 – 218.


31

• VAN DAMME, P. 2003. Cambios de la calidad del hábitat de especies silvestres

debido a la contaminación orgánica e inorgánica. En IBISCH, P.L. & G. MÉRIDA

(eds.). Biodiversidad: La Riqueza de Bolivia, Estado de conocimiento y conservación.

Editorial FAN. Santa Cruz – Bolivia. pp. 233 – 234.

• VELASCO, A.M. 2001. Estrategia regional de biodiversidad para los países del

trópico andino. Secretaría General de la Comunidad Andina. Quito – Ecuador. pp. 17.

• YOUNG, B., K.R. LIPS, J.K. REASER, R. IBAÑEZ, A.W. SALAS, J.R. CEDEÑO,

L.A COLOMA, S. RON, E. LA MARCA, J.R. MEYER, A. MUÑOZ, F. BOLAÑOS,

G. CHAVEZ & D. ROMO. 2001. Population declines and priorities for amphibian

conservation in Latin America. Conserv. Biol. 15: 1213 – 1223.

• YOUNG, B.E., S.N. STUART, J.S. CHANSON, N.A. COX & T.M. BOUCHER.

2004. Joyas que Están Desapareciendo: El Estado de los Anfibios en el Nuevo Mundo.

Nature Serve. Arlington – Virginia. Estados Unidos de América. 53 p.

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