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el arbol_tzd.ai 1 18/05/12 11:46el arbol_tzd.ai 1 18/05/12 11:46

EL ÁRBOL DE LA VIDA:SISTEMÁTICA Y EVOLUCIÓN DE LOS SERES VIVOS

Pablo Vargas y Rafael Zardoya (Editores)

Madrid, 2012

Para citar esta publicaciónEl árbol de la vida: sistemática y evolución de los seres vivos. Pablo Vargas y Rafael Zardoya (Eds.) Madrid, 2012.

Para información adicional sobre este librohttp://www.biodiversidadmolecular.org/

AgradecimientosPara la edición del libro se ha contado con la inestimable ayuda técnica de Julio Bueno, José Fernández e Inma Revertéen la maquetación; los árboles al comienzo de cada capítulo fueron ilustrados por Jesús Romero y la cubierta y contra-cubierta por Laura Díez.Algunos capítulos cuyo texto original era en inglés fueron traducidos por Xavier Eekhout.

La publicación de este libro ha sido posible gracias a la ayuda de los siguientes organismos:International Union of Biological Sciences (http://www.iubs.org/) Programa Iberoamericano de Ciencia y Tecnología para el Desarrollo (http://www.cyted.org/)Consejo Superior de Investigaciones Científicas (http://www.csic.es)Ministerio de Economía y Competitividad. Secretaría de Estado de Investigación, Desarrollo e Innovación(http://www.idi.mineco.gob.es/portal/site/MICINN)Red Española de Diversidad Biológica, Evolución y Sistemática (http://www.biodiversidadmolecular.org/)DIVERSITAS-bioGENESIS (http://www.diversitas-international.org/activities/research/biogenesis)

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Deposito legal: completarISBN: completar

Impresión: Impulso Global Solutions, S.A.Impreso en España

Hemiptera (chinches, cigarras)

9

8

7

5

4

3

2

1

Collembola (colémbolos)

Protura

Diplura

Archaeognatha (pececillos de cobre)

Lepidothrichidae

Zygentoma (pececillos de plata)

Ephemeroptera (efímeras)

Odonata (libélulas, caballitos del diablo)

Plecoptera (perlas)

Mantodea (mantis religiosas)

Blattaria (cucarachas, termitas)

Orthoptera (saltamontes, grillos)

Phasmatodea (insectos palo, insectos hoja)

Mantophasmatodea (gladiadores)

Grylloblattodea

Dermaptera (tijeretas)

Embiodea

Zoraptera

Psocoptera (piojos de los libros)

Amblycera (piojos masticadores)

Ischnocera (piojos de aves)

Ryncophthirina (piojos de elefantes y jabalíes)

Anoplura (piojos chupadores)

Thysanoptera (trips)

Strepsiptera

Hymenoptera (abejas, hormigas)

Neuroptera (crisopas, hormigas león)

Megaloptera

Rhaphidioptera (moscas serpiente)

Coleoptera (escarabajos)

Diptera (moscas, mosquitos)

Nannomecoptera

Mecoptera (moscas escorpión)

Boreidae = Neomecoptera

Siphonaptera (pulgas)

Trichoptera (frigáneas)

Lepidoptera (mariposas, polillas)

6

9

8

7

6

5

4

3

2

1

30

29

32

31

33

34

400-450 Ma

c.350 Ma

c.320 Ma

27

10

10

Árbol de Hexápodos donde se muestran las relaciones filogenéticas de los principales grupos. Las ramas con líneas gruesas indicanclados robustos y las ramas con líneas finas clados poco apoyados. El número en círculos verdes indica el capítulo donde se une la rama.Los círculos naranjas marcan los principales nodos y las edades de los mismos. Las fotografías representan grandes linajes (números enrecuadros).

281

Resumen: Los hexápodos (insectos y grupos afines) incluyen a los grupos más diversos de los metazoos, con un total de apro-ximadamente un millón de especies descritas. Actualmente se acepta que su origen evolutivo está dentro de los Mandibulados,donde forman un grupo monofilético con dos clases de “crustáceos” (Malacostraca y Remipedia). El conjunto de los dos gru-pos (“crustáceos” + hexápodos) forma los llamados pancrustáceos. Los hexápodos incluyen a los insectos (Ectognatha) y tresórdenes relativamente menores, Collembola, Protura y Diplura, los dos primeros forman Ellipura. Se han encontrado fósilesde colémbolos y otros hexápodos primitivos desde el devónico, hace más de 400 millones de años. Las relaciones basales delos hexápodos son todavía controvertidas, aunque se acepta que los llamados “Paleoptera” (libélulas y efímeras) son parafilé-ticos con respecto a los Neoptera, o insectos que pueden plegar las alas a lo largo del cuerpo. Dentro de Neoptera se reco-nocen tres clados principales y dos grupos de afinidad incierta (Plecoptera, las ‘perlas’, y Zoraptera). Los tres clados son Para-neoptera (chinches, piojos, cigarras), Endopterygota (u Holometabola, insectos con metamorfosis completa, como las moscas,los mosquitos, los escarabajos, las mariposas, las abejas y las hormigas) y los órdenes próximos a los ortópteros (saltamontes,mantis, cucarachas, tijeretas o insectos palo). Las dos principales innovaciones que posibilitaron la gran diversidad de los hexá-podos son, al parecer, la aparición de alas y el desarrollo de las primeras formas de metamorfosis. La persistencia de los prin-cipales linajes de insectos desde el devónico, y su enorme versatilidad ecológica y morfológica, han contribuido sin duda a ha-cer de los hexápodos el grupo de metazoos dominante en los ecosistemas terrestres actuales, tanto en número de especiescomo en biomasa y diversidad funcional.

Summary: The Hexapoda (insects and related orders) include the most diverse groups among the metazoa, with approximatelyone million described species. The most accepted hypothesis is that Hexapoda originated within the traditional “Crustacea”, andform a monophyletic group with Malacostraca and Remipedia. The entire lineage is referred to as Pancrustacea or Tetraconata.Hexapoda includes insects (Ectognatha) plus three relatively minor orders (Collembola, Protura and Diplura), the first two formingthe Ellipura. There are known fossils of Collembola and other primitive Hexapoda since the Devonian, more than 400 MY ago.The relationships among the basal Hexapoda are still controversial, although it is generally accepted that the former “Paleoptera”(dragonflies and mayflies) are paraphyletic with respect to Neoptera, or insects able to fold the winds along the body axis. WithinNeoptera there are three generally recognised clades plus two orders of uncertain relationships (Plecoptera, stoneflies, andZoraptera). The tree clades are Paraneoptera (bugs, lice, cicadas), Endopterygota (or Holometabola, insects with completemetamorphosis such as flies, mosquitoes, beetles, butterflies, bees, ants) and the orders close to Orthoptera (grasshoppers, preyingmantis, roaches, earwigs, stick insects). The two main innovations that triggered the enormous diversification of Hexapoda seemto have been the development of wings and the appearance of the first forms of metamorphosis. The persistence of the mainlineages of insects since the Devonian and their ecological and morphological versatility have without doubt contributed to makeHexapoda the dominant group in extant terrestrial ecosystems, both in number of species and in biomass and functional diversity.

28Hexápodos Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel

El término hexápodos se considera en ocasiones

equivalente a insectos, aunque Insecta se ha apli-

cado inconsistentemente. Linneo lo aplicó a buena

parte de los artrópodos, pero en la actualidad se aplica ge-

neralmente sólo a Ectognatha, es decir, a los grupos en

que las piezas bucales son externas, no incluidas en un re-

ceptáculo en la cápsula cefálica, como en los Entognatha

(Diplura, Protura y Collembola). Los hexápodos son el

grupo más diverso de todos los conocidos, con alrededor

de un millón de especies descritas y una estimación del

número real de especies de 1,5 a 30 millones, aunque las

más aceptadas sugieren en torno a 5 millones. Este enorme

número de especies se debe en su mayor parte a algunos

grupos extraordinariamente diversos de insectos holome-

tábolos (Endopterygota): lepidópteros (mariposas y poli-

llas), dípteros (moscas y mosquitos), himenópteros

(abejas, avispas, hormigas) y coleópteros (escarabajos)

(véanse Caps. 31 a 34).

El origen de los hexápodos es controvertido: tradicio-nalmente se han considerado próximos a los quilópodos,los milípedos y los grupos afines, con los cuales comparteun elevado número de caracteres morfológicos relaciona-dos en general con las adaptaciones al medio terrestre,como la presencia de tubos de Malpigio o de tráqueas(de ahí el nombre “Tracheata” con que se conoce este po-sible clado). La hipótesis alternativa, apoyada inicialmentepor datos moleculares, pero también por algunos caracte-res morfológicos (sobre todo de la estructura de los oma-tidios y del sistema nervioso central), es que son deriva-dos dentro de los “crustáceos”, probablemente próximos alos malacostráceos y los remipedios. El grupo formado porlos “crustáceos” más los hexápodos se conocería comoPancrustacea o Tetraconata, y es la hipótesis más aceptadaen la actualidad.

La monofilia de los hexápodos está generalmente acep-tada, aunque se ha cuestionado sobre la base de algunos da-tos moleculares. Los hexápodos son ancestralmente ápte-ros, con el cuerpo divido en tres tagmas (cabeza, tórax conlos únicos apéndices locomotores y abdomen de 11 seg-mentos) y seis patas con seis segmentos cada una. Los fó-siles más antiguos son del devónico temprano (c. 400 mi-llones de años), claramente pertenecientes a los colémbolosy con algunas de las estructuras más complejas caracterís-ticas del grupo totalmente formadas, de modo que su ori-

gen tiene que ser anterior. Se conocen mandíbulas dicón-dilas del devónico, lo que implicaría un posible origen delos hexápodos terrestres en el silúrico.

Características de sus genomasEn los hexápodos, y en particular entre los insectos holome-tábolos, se incluyen algunos de los organismos modelo másutilizados en genética y evolución, como las moscas del vi-nagre del género Drosophila (Diptera), las abejas (Apis,Hymenoptera), algunos mosquitos transmisores de enferme-dades (Anopheles, Aedes, Diptera) o el escarabajo de la ha-rina (Tribolium, Coleoptera). El estudio detallado de algu-nos de estos organismos modelo ha servido para desarrollarel conocimiento de procesos genéticos y evolutivos genera-

282 Cap. 28, Hexápodos

¿Qué es un hexápodo?Los hexápodos (del griego hexa [seis] y poda [pata]) son el grupo más diverso de los artrópodos, con más de un millónde especies conocidas. Se caracterizan por tener el cuerpo articulado en tres zonas bien diferenciadas: la cabeza, el tórax(con tres pares de patas) y el abdomen. Los hexápodos constituyen una epiclase de los artrópodos, e incluyen a los in-sectos (o ectognatos) y tres grupos sin alas relativamente poco diversificados, aunque muy abundantes en la fauna del sueloy del humus: los colémbolos, los proturos y los dipluros, tradicionalmente agrupados bajo el nombre de ‘endognatos’. Loshexápodos tienen mandíbulas y otras piezas bucales que pueden estar expuestas (en los ectognatos o insectos) o cubier-tas en la cápsula cefálica (‘endognatos’). El tórax tiene tres segmentos, con los tres pares de patas unirrámeas, y con dospares de alas membranosas en la mayoría de los grupos. El abdomen está compuesto por un número variable de segmen-tos, aunque el número ancestral en los insectos es 11. En muchos grupos aparecen apéndices articulados en los segmen-tos terminales del abdomen (cercos), que también incluyen los órganos genitales. La fecundación es interna en la mayoríade los casos, con mecanismos de ‘llave y cerradura’ en la genitalia masculina y femenina. Los hexápoda tienen una granvariedad de formas de desarrollo, aunque en general son ovíparos y con alguna forma de desarrollo larvario, bien sea conmetamorfosis simple o incompleta (“insectos hemimetábolos”) o con metamorfosis completa (insectos holometábolos).

Recuadro 1. Caracteres morfológicos únicos delos hexápodos.

• Cuerpo dividido en tres tagmas, cabeza (con un parde antenas) y cuerpo poscefálico, dividido a su vez entórax (formado por tres segmentos con apéndices lo-comotores) y abdomen con 10 u 11 segmentos.

• Presencia de un cuerpo graso grande y compacto.• Fusión completa (Symphyla) de las segundas maxilas

para formar el labium.

Recuadro 2. Los hexápodos en cifras.

• Número de especies: descritas c. 1 000 000; estima-das entre 1,5 y 30 millones, aunque probablemente c. 5 000 000.

• Número de órdenes: 40 • Fósiles más antiguos: Rhyniella praecursor (Collembola)

y Rhyniognatha hirsti (Dycondila), del devónico, en Es-cocia, unos 400 millones de años.

• Especie más grande: algunas especies de ‘insectos palo’(Phasmida) tropicales pueden llegar a medir casi 25 cm(Pharnacia, Phobaeticus).

• Especie más pequeña: algunas avispas parásitas (Hyme-noptera), con c. 0,2 mm (familia Myrmaridae).

• Vida adulta más corta: algunas efímeras (Ephemerop-tera) viven en estado adulto solo unas horas o inclusominutos (por ejemplo, algunas especies del género Do-lania).

• Ciclo de vida más largo: algunas cigarras periódicas delgénero Magicicada tienen el desarrollo en condicionesnormales más largo conocido, 17 años.

les, comunes a todos (o gran parte) de los organismos vivos(véanse Caps. 31 a 34). Desde que T.H. Morgan eligieseDrosophila melanogaster como organismo modelo parasus estudios genéticos a principios del siglo xx, miles de la-boratorios de todo el mundo han basado sus investigacionesen esta mosca (o en alguna especie próxima), de modo quese puede decir que es el metazoo más estudiado y del quemás se sabe de su fisiología, genética y desarrollo. Más re-cientemente, la posibilidad de estudiar los genomas comple-tos de una amplia representación de hexápodos ha permitido,por primera vez, el estudio comparativo de la evolución delgenoma en una de las grandes ramas del árbol de la vida, asícomo estudios más detallados de evolución del genoma y di-

versificación entre especies próximas. Los genomas mito-condriales de los hexápodos son en general bastante conser-vados, con relativamente pocas alteraciones del orden de losgenes respecto al plan general de los artrópodos, y concen-tradas sobre todo en los tRNA. Las principales diferenciasse dan en las zonas no codificadoras, que pueden ser de lon-gitud muy variable, y en la posición de los tRNA. En elúnico genoma mitocondrial conocido de un efemeróptero seha encontrado un gen adicional, un trnM extra, que podríaser una particularidad del grupo. Un caso especial podría serStrepsiptera, de los cuales sólo hay datos parciales, pero queparecen incluir un gran número de peculiaridades (véase elrecuadro El problema de Strepsiptera).

Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel 283

Arolium: Almohadillas adhesivas entre las uñas del tarso. Axonema: Conjunto de microtúbulos que forma la partecentral de un cilio o un flagelo.Cercos: Apéndices pares, generalmente sensoriales, en losúltimos segmentos de algunos artrópodos.Desarrollo anamórfico: Forma de desarrollo en la cualse van añadiendo segmentos abdominales con las mudas su-cesivas.Desarrollo epimórfico: Forma de desarrollo en la cuallos juveniles emergen con el número completo de segmen-tos abdominales.Dicóndila: Mandíbula con un punto de articulación (cón-dilo) secundario. Escapo: Artejo basal de las antenas, que se articula con lacápsula cefálica.Espermatóforo: Cápsula que contiene los espermatozoi-des y que se introduce en el órgano sexual femenino du-rante la cópula.Estigmas traqueales: Espiráculos o poros que conectanlas tráqueas con el exterior.Euplantulae: Almohadillas adhesivas en la parte ventral delos tarsómeros.Eusocialidad: Grado más alto de organización social, queincluye división del trabajo y de las tareas reproductivas, so-lapamiento de generaciones y cuidado conjunto de las crías.Exaptación: Carácter originado por selección natural parauna función precisa, que posteriormente se utiliza para otradiferente. Furca: En los colémbolos, apéndice bifurcado en el ex-tremo del abdomen, que se sujeta bajo éste por el retiná-culo, catapultando al individuo cuando se libera.Glosa: Lóbulo medio distal del labio de los insectos.Halterios: Alas transformadas en estructuras claviformesutilizadas como contrapesos durante el vuelo, el segundopar en Diptera y el primero en Strepsiptera.“Hemimetábolos”: Insectos que desarrollan metamorfosisincompleta que incluye tres etapas: huevo, ninfa y adulto oimago. La ninfa a menudo se parece al adulto, con ojos com-puestos, patas desarrolladas y alas parcialmente desarrolladas.Lacinia: Lóbulo interior de la maxila, articulado en la base(al estipe) y en general con sedas o espinas.

Microtriquia: Espículas o pelos cuticulares, generalmentedensos y de muy pequeño tamaño.Mola: Superficie rugosa o carenada de la mandíbula, utili-zada para triturar o machacar.Neoténicas: Que conservan características juveniles en elestado adulto.Ocelos: Ojos simples de los artrópodos.Omatidio: Cada uno de los elementos del ojo compuesto.Ooteca: Conjunto de huevos, generalmente de una únicapuesta, agrupados mediante una secreción formada habi-tualmente por glándulas accesorias de la hembra. Órgano de Johnston: Conjunto de células sensoriales enel pedicelo de la antena de los insectos, utilizado para de-tectar el movimiento de la antena.Órgano de Tömösvary: Órganos sensoriales pares enEllipura y Myriapoda, situados en la base de las antenas, cuyafunción exacta se desconoce.Paraglosa: Apéndices pares de la lígula o el labio de algu-nos insectos. Pedicelo: El segundo artejo de la antena, que une el es-capo al flagelo.Puente del tentorio: Parte media del tentorio, que unelos brazos anteriores y los posteriores. El tentorio es unaestructura esquelética habitualmente en forma de H en elinterior de la capsula cefálica, que provee puntos de suje-ción para la musculatura de las piezas bucales.Retináculo: En los colémbolos, diminuto par de apéndicesdel tercer segmento abdominal, fusionados en la base, quese utilizan para retener a la furca en posición.Subimago: En Ephemeroptera, estadio de desarrollo entrela ninfa y el adulto. Morfológicamente es como un adulto,pero sin órganos reproductores funcionales.Tegmina: Plural de tegmen. En los órdenes “Ortopteroi-des” de Polyneoptera, ala anterior, coriácea o parcialmenteesclerotizada, habitualmente con una venación reducida.Tráqueas: Elementos respiratorios en los artrópodos te-rrestres, formados por invaginaciones cuticulares.Tubos de Malpigio: Órganos excretores en los hexápo-dos, considerados como una adaptación a la vida terrestre,formados por túbulos ciegos originados en el intestino.

Términos básicos

284 Cap. 28, Hexápodos284

Resultados filogenéticos contrastadoscon clasificaciones previas

Órdenes basales: Ellipura, Diplura, Archaeognathay ZygentomaTradicionalmente los hexápodos se separaban en “Entog-natha” y Ectognatha (o Insecta), aunque actualmente la hi-pótesis más aceptada rechaza la monofilia de “Entognatha”y los separa en Ellipura y Diplura, siendo estos últimos elgrupo hermano de Ectognatha. Los Ellipura estarían for-mados por Collembola (con unas 6000 especies) y Protura(c. 500 especies), y su posición como grupo hermano delresto de los hexápodos (Diplura + Ectognatha) está bienapoyada por algunos datos moleculares y sobre todo mor-fológicos, por la ausencia en Ellipura de estilos abdomina-les y de estigmas traqueales, la estructura de la cabeza yel cuello, las mandíbulas y las estructuras asociadas, y lapresencia del órgano de Tömösvary (en común con algu-nos grupos de Myriapoda). Otros trabajos molecularesapoyan la monofilia de “Entognatha”, o sitúan a los Co-llembola más cerca de algunos grupos de “crustáceos”que de los hexápodos, aunque seguramente debido a arte-factos del análisis.

Los colémbolos son un grupo muy antiguo (con fósilesdesde el devónico temprano), y morfológicamente deri-vado, con autapomorfías como la presencia de una furca al

final del abdomen, normalmente replegada bajo el cuerpoy sujeta por el retináculo. La liberación súbita de la furcaproduce el catapultamiento del individuo a gran velocidad.Son de pequeño tamaño (menos de 6 mm), a veces muyabundantes en la hojarasca del bosque y en el humus. Sonen general detritívoros y desempeñan un papel fundamen-tal en la formación del suelo, con densidades estimadas dehasta 100 000 ejemplares por metro cúbico. Es de los gru-pos con una distribución más amplia, y está presente en elsuelo a latitudes extremas (tanto árticas como antárticas).

Los Protura son insectos de pequeño tamaño (menos de2 mm), ciegos y normalmente depigmentados, que han per-dido secundariamente las antenas. Son únicos en presen-tar un tipo de desarrollo anamórfico, en el cual se vanañadiendo segmentos abdominales con las primeras mu-das. Se desconocen muchos aspectos de su biología y eco-logía, aunque en ocasiones pueden ser una parte fundamen-tal de la fauna del suelo y del humus.

La monofilia de Diplura + Ectognatha se apoya en ca-racteres como la presencia de cercos abdominales (= Cer-cophora), el tipo de uñas en los tarsos, el patrón de micro-túbulos en el axonema del esperma, el modo en querealizan la muda, y posiblemente el desarrollo epimórfico(esto es, que los juveniles emergen con el número com-pleto de segmentos abdominales, contrario al carácter an-cestral, anamorfosis, en el cual emergen con menos y losúltimos segmentos se desarrollan posteriormente). Los di-

El problema de Strepsiptera

Los Strepsiptera (c. 600 especies conocidas) son un grupo de insectos cosmopolitas en los cuales las hembras son neoté-nicas y en su gran mayoría endoparásitas de otros insectos, y los machos alados no se alimentan y viven sólo unas horas.Sus formas extremadamente modificadas (con larvas miniaturizadas, de 200 µm) y su complejo ciclo de vida han intrigado alos investigadores desde hace más de 200 años. Las primeras descripciones de machos de Strepsiptera los identificaroncomo himenópteros próximos a los ichneumónidos, que también tienen larvas endoparásitas de otros insectos. Sin em-

bargo, tras el descubrimiento de las hembras larviformes se co-locaron alternativamente próximos a los dípteros (por tener losmachos el primer par de alas transformado en halterios) o alos lepidópteros, o dentro de los coleópteros, como una familia(Stylopidae) próxima a otros grupos con larvas parásitas. Más re-cientemente se ha dudado incluso de su pertenencia a Holome-tabola, debido fundamentalmente a la aparición de ojoscompuestos, segmento abdominal XI y cercos en las larvas pri-marias, y esbozos alares en fases iniciales del desarrollo. El usode técnicas moleculares no ha aportado una solución definitiva:los resultados iniciales (con genes ribosómicos) los situaron pró-ximos a los dípteros, pero se ha sugerido que esto podría de-berse a un artefacto del análisis (atracción de ramas largas), locual ha desatado una serie de estudios y contraestudios apo-yando una u otra posición. El análisis reciente de nuevas regio-nes de DNA (el tipo de receptor de la hormona ecdisona)parece excluir la pertenencia de Strepsiptera a Mecopterida,acercándolos a Coleoptera. Aunque se conoce un genoma mito-condrial de Strepsiptera casi completo, no se ha publicado nin-gún análisis filogenético que lo incluya. En definitiva, el tema estálejos de resolverse de modo satisfactorio.

Macho adulto de Xenos vesparum en visión lateral. Fotografía al mi-croscopio electrónico de barrido con colores artificiales. Caracteres des-tacables son las antenas birrámeas, el primer par de alas transfor-mado en halterios, y la estructura de los ojos compuestos y las alas.

285Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel

pluros (unas 800 especies conocidas) son en general de pe-queño tamaño, aunque algunos japígidos pueden llegar alos 5 cm. Son ciegos y en su mayoría despigmentados, ytambién forman parte de la fauna del suelo o del mediosubterráneo. Normalmente tienen antenas y cercos largos,que pueden estar modificados formando un par de pinzassimilares a las de los Dermaptera en los japígidos. Aligual que en los grupos anteriores, la fertilización es ex-terna (el macho deposita un espermatóforo en el suelo,que posteriormente es recogido por la hembra).

La monofilia de Ectognatha (= Insecta) nunca se hapuesto en duda, dado el elevado número de sinapomorfíasque lo caracteriza, como por ejemplo antena con un flagelolargo, sin músculos excepto en el escapo, y con órgano deJohnston en el pedicelo, hembras con ovopositor formadopor los apéndices de los segmentos abdominales 8 y 9, la es-tructura de los vasos sanguíneos, el puente del tentorio, lasegmentación de los tarsos en tarsómeros, y la presencia deun filamento terminal. Dentro de Ectognatha, Archaeogna-tha (c. 390 especies, ‘pececillos de bronce’) es hermano delresto, los Dicondylia, llamados así por presentar una articu-lación primaria con el cóndilo en la mandíbula y otra secun-daria con el cóndilo en la cápsula cefálica. Los Archeogna-tha tienen una distribución cosmopolita, y puedenencontrarse, como los colémbolos, en las regiones árticas.Se alimentan de material vegetal en diversos grados de des-composición, y son de aspecto general muy parecido a lostisanuros (también están recubiertos de escamas).

Los Dicondylia están formados por los Zygentoma (ti-sanuros o ‘pececillos de plata’) y los Pterygota, o insectoscon alas. Recientemente se ha sugerido la parafilia deZygentoma, con la posibilidad de que la familia Lepidotri-chidae sea hermana de Zygentoma o bien de Zygentomas.str. más Pterygota, basándose en datos morfológicos y mo-leculares. Lepidotrichidae se describió en ámbar báltico, yposteriormente se descubrió una especie viva en California,Tricholepidion gertschi, que puede resultar ser la única re-presentante del linaje hermano de Pterygota y Zygentoma,el grupo más diverso de todos los existentes, con más de unmillón de especies conocidas. Los Zygentoma en sentido es-tricto (‘pececillos de plata’, unas 400 especies) son habitan-tes familiares de las casas, con el cuerpo recubierto de es-camas de tonalidades metalizadas. Se encuentran en la faunadel suelo o del medio subterráneo, y se alimentan de detritoy material vegetal. La fecundación también es externa.

Pterygota, o insectos con alas: grupos basalesLa monofilia de Pterygota está apoyada por un gran nú-mero de sinapomorfías, fundamentalmente la presencia dedos pares de alas en el mesotórax y el metatórax, y toda unaserie de estructuras asociadas. A pesar de la controversiatodavía existente en cuanto al origen del vuelo y de las alas(véase el apartado Tendencias evolutivas), su origen únicoen Pterygota está ampliamente aceptado. Las clasifica-ciones tradicionales separaban los Pterygota en “Palaeop-tera” (Odonata, libélulas y Ephemeroptera, efímeras), que

Tabla 1. Clasificación de los hexápodos.

HEXÁPODOSELLIPURA

CollembolaProtura

CERCOPHORADipluraINSECTA (=ECTOGNATHA)

ArchaeognathaDICONDYLIA

LepidothrichidaeZygentomaEphemeropteraMETAPTERYOTA

OdonataNEOPTERA

PlecopteraMantodeaBlattaria incl. IsopteraOrthopteraPhasmatodeaMantophasmatodeaGrylloblattodeaDermapteraEmbiodeaZorapteraPARANEOPTERA (= ACERCARIA)

PSOCODEAPsocopteraPHITIRAPTERA

AmblyceraIschnoceraRhynchophtirinaAnoplura

ThysanopteraHEMIPTERA

HETEROPTERIDAColeorrhynchaHeteroptera

AuchenorrhynchaSternorrhyncha

HOLOMETABOLA (=ENDOPTERYGOTA)NEUROPTERIDA

NeuropteraMegalopteraRhaphidioptera

ColeopteraStrepsipteraPANORPIDA

ANTILOPHORADipteraNannomecopteraMecoptera s.str.Boreidae (=Neomecoptera)Siphonaptera

AMPHIESMENOPTERATrichopteraLepidoptera

Hymenoptera

no pueden replegar las alas sobre el cuerpo, y los Neoptera(el resto de los insectos) que sí pueden plegarlas. Algunosdatos moleculares parecen apoyar la existencia de “Pa-laeoptera”, aunque los datos morfológicos, los análisiscombinados y los genomas mitocondriales apoyan la pa-rafilia del grupo, con Odonata hermano de Neoptera. Po-sibles sinapomorfías de Odonata + Neoptera son la trans-formación del segundo cóndilo mandibular en unaarticulación en cápsula cerrada (con la consiguiente trans-formación de la musculatura), la aparición de mecanismosactivos para cerrar los espiráculos, conexiones adicionalesen el sistema traqueal torácico y la pérdida del filamentoabdominal terminal.

Los efemerópteros (unas 2500 especies) son insectosde larvas acuáticas y adultos voladores. El desarrollo de lasfases acuáticas inmaduras (ninfas) puede durar de variosmeses a más de 1 año, pero los adultos, que no se alimen-tan, son de vida corta (en algunos casos tan sólo unas ho-ras, el tiempo suficiente para aparearse y que las hembraspongan huevos; de ahí el nombre común, efímeras). Laemergencia de las especies en que los adultos son de vidacorta está sincronizada, formando enjambres de miles o mi-llones de individuos, sobre todo en las especies de lagunaso lagos. Los estadios inmaduros poseen varios pares debranquias dorsales en el abdomen, que tienen largos cer-cos y un filamento terminal. Son los únicos entre los Ptery-gota que presentan una muda adicional después de desarro-llar las alas funcionales, lo que probablemente se haperdido en Odonata y Neoptera. Este estadio intermedio,o subimago, normalmente es de corta duración y duranteél los ejemplares son muy vulnerables a los predadores.

Uno de los sucesos más importantes en la evolución delos insectos fue la aparición de Neoptera, con la posibili-dad de plegar las alas sobre el abdomen en lugar de man-tenerlas rígidas a ambos lados del tórax, como sucede enlos grupos anteriores, los “Palaeoptera”. Esto hace posibleque se refugien en espacios reducidos, y probablemente fueclave en su posterior éxito evolutivo. Las relaciones entrelos principales órdenes de Neoptera es uno de los mayo-res problemas filogenéticos por resolver, especialmente sise considera que entre ellos se encuentra la gran mayoríade los organismos conocidos. Las dos grandes incógnitasson, por un lado, las relaciones basales de Neoptera, y porotro las relaciones basales de Holometabola. Tradicional-mente, los órdenes de Neoptera se agrupaban en Polyne-optera, Paraneoptera y Holometabola. La monofilia deParaneoptera y Holometabola está bien apoyada tanto pordatos morfológicos como moleculares, pero la de Polyne-optera no. Hay un cierto número de grupos cuyas relacio-nes inciertas: Plecoptera, Dermaptera, Embioptera y Zo-raptera, que se han agrupado de forma diferente según eltipo de los datos analizados.

Los Plecoptera (‘perlas’, unas 1700 especies) tienenadultos terrestres y fases inmaduras acuáticas. Como todoslos Neoptera, los adultos pueden doblar las alas sobre el ab-domen, aunque son malos voladores. En su mayor parte lasninfas habitan aguas corrientes frías (algunas especies

pueden vivir en alturas de hasta 5000 m), y son predado-ras o detritívoras. Los adultos son de vida corta y apenasse alimentan.

Los Dermaptera (tijeretas, unas 1800 especies) se ca-racterizan por los cercos abdominales modificados enforma de pinza, y por el complejo sistema de plegamientoen forma de abanico de las alas funcionales (segundo par)debajo del primer par de alas, que es de tamaño reducidoy modificado para ofrecer protección en reposo. En algu-nas especies las hembras presentan formas especializadasde cuidado parental.

Los Embioptera son un pequeño grupo (unas 300 es-pecies) de distribución básicamente tropical. Las hembrasson ápteras y en general los machos poseen dos pares dealas de forma y tamaño similar. Segregan una seda con es-tructuras especializadas de las patas delanteras, que utili-zan para tejer galerías o refugios donde viven formando co-lonias, en las cuales las hembras también presentan formasde cuidado parental.

Los Zoraptera son insectos de pequeño tamaño (menosde 5 mm), poco diversificados (unas 40 especies en unúnico género actual, Zorotypus, y otro género conocidoúnicamente en ámbar cretácico). Son parte de la fauna delsuelo o de la materia vegetal en distintos grados de des-composición, muchas veces ciegos, despigmentados y áp-teros, aunque hay especies dimórficas, con individuos ala-dos y bien pigmentados. Son en general gregarios, aunquese desconocen los detalles de su posible organización so-cial. La posición de Zoraptera es controvertida. Su posiblerelación con Embioptera se apoyaría en estructuras simi-lares en la base del ala, pero comparten algunos caracte-res derivados con Paraneoptera, como un número de tar-sómeros reducido, la reducción en el número de túbulos deMalpigio, la fusión de los ganglios abdominales y la laci-nia en forma de estilete, sin espinas.

El resto de los órdenes de Polyneoptera se agrupabantradicionalmente en un linaje Ortopteroide, pero su mono-filia no está bien establecida. Dentro de este grupo se pue-den distinguir tres líneas principales: los Ortópteros (Cae-lifera y Ensifera, saltamontes y langostas), los Dictyoptera(Mantodea o mantis religiosas, Isoptera o termitas, y Blat-todea o cucarachas) y los fasmodea (Phasmatodea o insec-tos palo e insectos hoja, Mantophasmatodea o insectos gla-diadores, y Grylloblattodea). Todos estos gruposcomparten alas anteriores parcialmente escletorizadas otegmina, la estructura del segmento anal y la presencia deeuplantulae típicos.

La monofilia de los Dictyoptera está apoyada por sina-pomorfías morfológicas (como presencia de ooteca paraproteger los huevos y la estructura del tentorio) y por da-tos moleculares, aunque las relaciones entre los órdenes noson bien conocidas. Los Blattaria (cucarachas, unas 4000especies) son uno de los grupos de insectos más conocidospor la gente, aunque tan sólo tres o cuatro especies tienendistribución prácticamente cosmopolita y están asociadasal ser humano: la mayoría de las especies conocidas sontropicales, de hábitos más o menos inconspicuos. Análisis

286 Cap. 28, Hexápodos

recientes tanto morfológicos como moleculares sitúan a lastermitas (Isoptera) como un grupo derivado dentro de losBlattodea: las termitas no serían más que un grupo de cu-carachas que han desarrollado eusocialidad, y en la actua-lidad se consideran una epifamilia (Termitoidae) dentro delorden Blattodea, con casi 3000 especies descritas en sietefamilias. Se alimentan de materia vegetal muerta, frecuen-temente madera, por lo que tienen una gran importanciaeconómica, en especial en las zonas cálidas tropicales,donde son más frecuentes y diversas. Viven en coloniasque pueden llegar a tener millones de ejemplares y cons-tituir elementos predominantes del paisaje, y han desarro-llado un sistema de castas con diferentes especializacionesmorfológicas y de comportamiento.

Los Mantodea (mantis religiosas o santateresas, unas2300 especies descritas) son un grupo de predadores, conpatas anteriores muy modificadas para capturar a sus pre-sas, de distribución principalmente tropical o en zonastempladas.

Los fasmodea incluyen a los Phasmatodea (insectospalo e insectos hoja), los Grylloblattodea y los Mantophas-matodea (gladiadores). Los dos últimos son pequeños ór-denes de descubrimiento reciente, a principios de los siglosXX y XXI, respectivamente. Los Grylloblattodea (unas25 especies conocidas) tienen una distribución restringidaa zonas frías o de montaña del hemisferio norte. Los Man-tophasmatodea, el último de los órdenes de insectos en serdescubierto, son un grupo pequeño (menos de 20 especies)de distribución actual restringida a África del sur, pero co-nocidos en ámbar báltico (véase el recuadro Mantophas-matodea, los insectos gladiadores). Los Phasmatodea(unas 3000 especies) son insectos generalmente de gran ta-maño, de distribución fundamentalmente tropical. Sonejemplos paradigmáticos de mimetismo: tanto los insectospalo como los insectos hoja han desarrollado una serie demodificaciones morfológicas y de comportamiento que losasemejan extraordinariamente a ramitas u hojas de la ve-getación en que viven. La monofilia de los tres órdenes defasmoideos está bien apoyada por datos moleculares, tantode genomas mitocondriales completos como de una selec-ción de genes nucleares. La posición de Mantophasmato-dea está todavía poco clara: comparten con Grylloblatto-dea la reducción completa de las alas y la ausencia de molaen las mandíbulas, y con Phasmatodea el gran desarrollode estructuras similares en los tarsos para aumentar la ca-pacidad de adhesión (el arolium y las euplantulae, cubier-tos ambos de microtriquia).

Los Paraneoptera incluyen a los órdenes Thysanop-tera, Psocoptera, Phthiraptera y los tradicionales Hemip-tera (Heteroptera o chinches de campo, Auchenorrhynchao cigarras, y Sternorrhyncha o pulgones; véase Cap. 30,Hemípteros), y su monofilia está bien apoyada tanto pordatos moleculares como morfológicos. Los Phthiraptera(piojos, unas 3000 especies) y Psocoptera (piojos de loslibros, unas 5500 especies) son grupos hermanos. Los pri-meros son ectoparásitos de mamíferos y aves, con nume-rosas modificaciones morfológicas para su modo de vida

especializado. Los Psocoptera se alimentan de sustanciasvegetales en distintos grados de descomposición, y seencuentran frecuentemente asociadas a productos almace-nados o a libros. Los Thysanoptera (trips, unas 5000 es-pecies) son pequeños insectos voladores con apéndicesbucales muy asimétricos, que pueden constituir plagasagrícolas de cierta importancia.

Holometabola (= Endopterygota)La monofilia de Holometabola está bien establecida, alcontrario de su posición filogenética. La hipótesis másaceptada es la relación de grupo hermano con Paraneóp-tera, con la inclusión de Zoraptera en el grupo hermano enalgunos análisis morfológicos. Sin embargo, tanto el apoyomolecular como el morfológico es limitado, y algunos delos caracteres utilizados no se han estudiado en todos losgrupos.

La característica más prominente de los Holometa-bola es la metamorfosis completa, que permite disociar elmodo de vida y el hábitat de las fases inmaduras y los adul-tos. La interpretación evolutiva del origen de la metamor-fosis no es sencilla (véase el apartado Tendencias evolu-tivas), pero su origen único es indiscutible. Otras posiblessinapomorfías del grupo son la ausencia de ocelos en laslarvas, la ausencia de músculos en los artejos de las ante-nas larvales y la posición de las ‘protoalas’ de los estadiosprepupales bajo la cutícula (de ahí el nombre Endoptery-gota) (excepto en una familia de Strepsiptera).

Dentro de Endopterygota se aceptan tres clados fun-damentales: Hymenoptera (hormigas, abejas), Coleop-tera (escarabajos) más Neuropterida (crisopas), y Panor-pida (o Mecopterida), formado este último porLepidoptera (mariposas y polillas) más Trichoptera (Am-phiesmenoptera) por un lado y Diptera (moscas, mosqui-tos), Mecoptera y Siphonaptera (pulgas) por otro (An-tliophora). Las relaciones entre estos tres clados sonmás controvertidas, así como la posición filogenética delorden restante, Strepsiptera (véase el recuadro El pro-blema de Strepsiptera). Únicamente el análisis de geno-mas mitocondriales completos sitúa a Lepidoptera máspróximo a Coleoptera que a Diptera, aunque el muestreode Holometabola en este estudio es muy limitado y losresultados no tienen ningún apoyo morfológico. La po-sición más aceptada de Hymenoptera según datos mole-culares es como grupo hermano del resto de Endoptery-gota (con la salvedad de la incertidumbre de lasrelaciones de Strepsiptera), aunque en algunos análisisaparece como grupo hermano de Mecopteroidea. La pri-mera hipótesis (Hymenotera + resto Endopterygota) estáapoyada por datos derivados de genomas completos y degenes ribosómicos, así como por la presencia de un ovo-positor bien desarrollado, de glosa y paraglosa, y de unnúmero elevado de túbulos de Malpigio, caracteres muyplesiomórficos dentro de Endopterygota. Por el contra-rio, la relación entre Hymenoptera y Mecopteroidea es-taría apoyada por datos morfológicos, por un análisiscombinado con datos morfológicos y diversos genes

287Ignacio Ribera y Rolf G. Beutel

(fundamentalmente ribosómicos) y por el análisis de losgenomas mitocondriales completos, aunque con bajoapoyo.

La monofilia de Mecopteroidea, y la de Amphiesme-noptera y Antliophora, en general está aceptada. Los Tri-cópteros son un orden relativamente diverso (12 000 espe-cies conocidas), con larvas acuáticas que en general formanpequeños cilindros de piedrecillas o materia vegetal di-verso en los cuales se introducen para protegerse (‘canu-tillos’). Los adultos son terrestres, con las alas cubiertas desedas o escamas parecidas a las de las mariposas (Lepidop-tera, véase Cap. 34, Lepidópteros).

Dentro de Antliophora, la monofilia de Diptera (c.135 000 especies) no es discutida (véase Cap. 33, Dípteros),pero las relaciones entre Siphonaptera y Mecoptera son con-trovertidas: recientemente se ha sugerido que la familia Bo-reidae (un pequeño grupo de unas 30 especies ápteras o mi-crópteras de hábitos montanos, del hemisferio norte) es elgrupo hermano de sifonáptera, sobre todo basándose en ca-racteres moleculares y en algunos caracteres morfológicos,aunque la estructura del esperma y los caracteres de la ge-nitalia apoyan la monofilia de Mecoptera. Los Mecoptera(c. 600 especies) tienen adultos y larvas terrestres, con lanotable excepción de la familia Nannochoristidae [= Nan-nomecoptera], que podría ser el grupo hermano de Borei-

dae [= Neomecoptera] + Siphonaptera, o pertenecer a unclado junto con Siphonaptera y Diptera. Son de distribucióncosmopolita, aunque más frecuentes en las zonas tropica-les. Son onmívoros o predadores, y su nombre común(moscas escorpión) deriva de la estructura de la genitaliamasculina de las especies de la familia más común (Panor-pidae), que la asemeja al aguijón de un escorpión. Los Si-phonaptera (pulgas, unas 3000 especies) son ectoparásitosde aves y mamíferos, ápteros y con unas formas fuerte-mente modificadas. Tienen patas posteriores adaptadaspara el salto, el cuerpo aplanado lateralmente y los apéndi-ces bucales modificados para succionar sangre.

Los órdenes Neuroptera, Megaloptera y Raphidiopteraforman los Neuropterida, generalmente considerados comoel grupo hermano de Coleoptera, el grupo más diverso de to-dos los metazoos actuales, tanto según caracteres morfoló-gicos como moleculares (véase Cap. 31, Coleópteros). Sumonofilia está aceptada de modo general, a pesar del escasonúmero (y la poca consistencia) de las sinapomorfías que lodefinen. El grupo ha retenido un elevado número de plesio-morfías de Pterygota, especialmente en la venación y la ar-ticulación de las alas y el sistema muscular del tórax, y enla estructura de las pupas (que mantienen un alto grado demovilidad). Sobre la base de marcadores moleculares, Ra-phidioptera (las moscas serpiente) sería hermano de Neurop-

288 Cap. 28, Hexápodos

Mantophasmatodea, los insectos gladiadores

En el número del 24 de mayo de 2002 de la revista Science, Klass y colaboradores describían un nuevo orden de insectos (elprimero desde hacía casi un siglo), los Mantophasmatodea o insectos gladiadores (también llamados heelwalkers o rock crawlers).

El trabajo original estaba basado sólo en tres ejemplares: dos africanos conserva-dos en museos desde hacía más de medio siglo, considerados como inmadurosde algún orden ortopteroide, aunque con un aspecto un tanto ‘raro’, y un ejem-plar fósil conservado en ámbar báltico, estudiado por Arillo et al. y calificado de‘enigmático’, posteriormente descrito por Zompro como Rhaptophasma ‘incertaesedis’ y finalmente redescrito como Adicophasma grylloblattoides por Arillo y Engel.La descripción original del orden utiliza caracteres diagnóstico para excluir la per-tenencia de las especies de Mantophasmatodea a cualquier orden conocido, sinuna filogenia formal. Los hábitos predadores, la cabeza hipognata, la ausencia deglándulas protorácicas y la genitalia femenina sin opérculo (entre otros caracte-res) lo diferencian de Phasmatodea, mientras que la presencia de musculaturapara cerrar los espiráculos abdominales, la ausencia de metaspina y la ausencia desacos membranosos en el primer segmento abdominal lo excluyen de Grylloblat-todea. Klass ey colaboradores ya mencionaron el hallazgo de ejemplares vivos enNamibia. En sucesivos trabajos se describieron con más detalle sus caracteresmorfológicos y aparecieron los primeros datos genéticos, incluyendo un genomamitocondrial. Actualmente se reconocen una docena de especies en tres familiascon ocho géneros vivos, más tres géneros fósiles de posición incierta. Tanto losdatos morfológicos como los moleculares coinciden en situar a los Mantophas-matodea en un clado monofilético junto a Phasmatodea y Grylloblattodea, talcomo sugieren Klas y colaboradores en su trabajo inicial, pero las relaciones entreestos órdenes no están bien resueltas. El genoma mitocondrial apoya la relacióncon Phasmatodea, mientras que los genes nucleares y algunos caracteres morfo-lógicos apoyan una relación más próxima a Grylloblattodea, lo que ha llevado aalgunos autores (quizá un tanto prematuramente) a considerarlos, junto conGrylloblattodea, como dos subórdenes de un nuevo orden, Notoptera.

Mantophasmatodea fue el último orden de insec-tos en ser descubierto, en el año 2002. Su aspectoles asemeja a estadios inmaduros de algunos in-sectos ortopteroideos, y quizá por ello pasarondesapercibidos hasta su descubrimiento en el des-ierto de Namibia.

tera (crisopas y hormigas león) más Megaloptera, apoyandohipótesis morfológicas previas. La presencia de larvas acuá-ticas en Neuroptera y Megaloptera apoyaría esta interpreta-ción, aunque utilizando la unidad ribosómica pequeña (SSU)Raphidioptera aparece como hermano de Megaloptera, loque se vería apoyado por la forma de la cabeza. Los Raphi-dioptera (unas 220 especies) se caracterizan por tener el pro-tórax y la cabeza alargados y estrechos (de ahí su nombrevulgar en inglés, snake flies), aunque las patas delanteras noestán modificadas como en Mantispidae (una familia deNeuroptera). Tanto larvas como adultos son predadores, yestán presentes en el hemisferio norte, en las zonas templa-das con bosque. Los Megaloptera (unas 300 especies) tie-nen larvas acuáticas predadoras, aunque en muchas especieslos adultos no se alimentan y son de vida corta. Pueden al-canzar un tamaño considerable (hasta casi 10 cm). LosNeuroptera (crisopas, hormigas león, matíspidos y afines,unas 4 000 especies) tienen larvas con una estructura suc-cionadora única, formada por las mandíbulas y las maxilas.Algunas de ellas son acuáticas (Nevrorthidae, Sisyridae),aunque la mayoría son terrestres. Los adultos presentan unagran diversidad de formas, con grupos parecidos a las ma-riposas, los odonatos, o incluso mantodea.

Evolución de los caracteresDada la enorme diversidad morfológica de los hexápodos,han aparecido numerosos conjuntos de caracteres con unaevolución muy compleja dentro del grupo, desde adaptacio-nes morfológicas a ambientes específicos (arborícola, sub-terráneo, acuático), dimorfismo sexual extremo, adaptacio-nes a la vida parasítica o mimetismo químico. Losapéndices corporales seguramente son uno de los órganosmás variables y modificados, tanto los locomotores (patasy alas) como los sensoriales (antenas, cercos) y las piezasbucales (mandíbulas, maxilas, labio). De modo indepen-diente, en muchos grupos se han desarrollado patas foso-riales para excavar (en los ortópteros y los coleópteros), pa-tas adaptadas a la natación (en la mayoría de los grupos conespecies acuáticas), prensoras (de pelo o plumas en gruposectoparásitos, de plantas en grupos fitófagos, de presas enpredadores) o formas ápodas, tanto larvas como algunosadultos de vida parásita. Del mismo modo, hay grupos enque las piezas bucales están modificadas para perforar (he-mípteros, dípteros, sifonápteros), masticar (ortópteros, co-leópteros, himenópteros), lamer (dípteros, himenópteros) osuccionar (dípteros, lapidópteros), o simplemente han de-generado y no son funcionales (efemerópteros, tricópteros).

Tendencias evolutivas

Origen del vuelo en PterygotaUna de las razones que habitualmente se invocan para ex-plicar el enorme éxito evolutivo de los insectos Pterygotaes su capacidad de volar. El vuelo está particularmente des-arrollado en los grupos más diversificados, como los prin-cipales órdenes de Holometabola. Sin embargo, a pesar de

la enorme fascinación que ha despertado desde antiguo elvuelo de los insectos, hasta hace poco no se entendía su ae-rodinámica (bajo el modelo clásico era imposible que uninsecto como la abeja común volase), y tanto el origen ana-tómico de las alas como el desarrollo evolutivo de la ca-pacidad de vuelo son todavía motivo de controversia. Tra-dicionalmente se consideraba que las alas de los Pterygotase desarrollaron a partir de expansiones inmóviles del tó-rax, inicialmente utilizadas como planeadoras y que final-mente dieron lugar a las alas articuladas de los insectos ac-tuales, capaces de sostener un vuelo activo. Si se aceptaque los hexápodos tienen un origen próximo a algunos gru-pos de “crustáceos”, y que los Pterygota ancestrales teníanfases inmaduras acuáticas, una hipótesis alternativa es quelas alas se originaron a partir de branquias articuladas. Lasformas primitivas no serían planeadoras, como se suponía,sino ‘patinadoras’. De ser así, las protoalas constituirían uncarácter exaptativo, ya que levantando las protoalas los in-sectos primitivos podrían desplazarse por la superficie delagua arrastrados por el viento. El perfeccionamiento delsistema conduciría primero a la posibilidad de locomociónactiva mediante el batido de las alas, y finalmente a la con-secución del vuelo aéreo libre. Esta hipótesis se ve apoyadapor la existencia de especies actuales de plecópteros queutilizan las alas como velas para desplazarse por la super-ficie del agua, con especies que presentan todos los gradosintermedios hasta el vuelo activo bien desarrollado. Unavez bien establecida la capacidad de vuelo libre, los distin-tos órdenes de insectos han desarrollado una gran variedadde estructuras y mecanismos adaptados a los distintos ti-pos de vuelo, desde las alas de las mariposas, de gran su-perficie y movimiento relativamente lento, a las de los díp-teros o himenópteros, con frecuencias de batido de hastamil ciclos por segundo y una gran precisión de movimien-tos.

Origen de la metamorfosis La metamorfosis es una de las estrategias más comunesdel reino animal para diversificar el uso de recursos y delespacio, posibilitando que estadios inmaduros y adultos deuna misma especie no compitan directamente al tener re-querimientos ecológicos y fisiológicos muy distintos. Enlos insectos se dan distintos tipos de metamorfosis, desdevariaciones mínimas entre los estadios inmaduros y adul-tos (por ejemplo en algunos grupos de insectos ortopteroi-dos) hasta la transformación completa en algunos holome-tábolos. El enorme éxito de los insectos se ha asociado enocasiones a la aparición de una metamorfosis completa enlos Endopterygota, que incluyen más del 80% de las es-pecies.

Se han formulado diversas hipótesis para explicar elorigen evolutivo de la metamorfosis en los insectos Endop-terygota. Tradicionalmente, los estadios larvales de Endop-terygota se consideraban homólogos de los estadios ninfa-les de los insectos “hemimetábolos”. Alternativamente,los estadios larvales de holometabola se pueden conside-rar homólogos de la protoninfa de los “hemimetábolos”,

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con lo cual las larvas serían ‘embriones de vida libre’. Lapupa de los holometabola sería equivalente a los diferen-tes estadios ninfales de los hemimetábolos. Esta última in-terpretación parece ser la que cuenta con mayor apoyo fi-siológico (control hormonal) y anatómico, y es la másaceptada en la actualidad.

Evolución de la eusocialidadEn muchos grupos de animales se da alguna forma decuidado parental o de estructura social, pero es en los he-xápodos donde estas organizaciones sociales han evolucio-nado hasta formas extremas, la eusocialidad. En sentido es-tricto, la eusocialidad requiere que haya una división deltrabajo (generalmente con castas estériles), que haya cui-dado parental y que los grupos estén formados por indivi-duos de diferentes generaciones. Las formas más extremasde eusocialidad se dan en las termitas (Isoptera) y en diver-sos grupos de himenópteros, en los cuales ha aparecido deforma independiente en varias ocasiones (hormigas, abe-jas, algunas avispas), pero hay otros grupos en que se handesarrollado por lo menos algunas de las características tí-picas de las eusocialidad: áfidos (Sternorrhyncha), trips(Thysanoptera) y ciertos grupos de coleópteros (véaseCap. 31, Coleópteros). La existencia de individuos estéri-les o con una baja fertilidad, que en apariencia sacrificansu posibilidad de reproducción en beneficio del grupo, esdifícil de explicar evolutivamente. Darwin, en El origen delas especies (1859), sugirió la posibilidad de que en estos

casos la selección natural actuase no sobre el individuosino sobre la colonia, que constituiría un ‘superorganismo’.A mediados del siglo xx se favoreció una explicación másreduccionista basándose en el sistema de determinación delsexo en los himenópteros, que maximizaba el beneficioque los individuos estériles obtendrían al incrementar ladescendencia de hembras estrechamente emparentadas.Recientemente se han vuelto a favorecer explicacionesbasadas en la selección de grupos como factor primariopara el desarrollo de la eusocialidad, con los efectos deri-vados de la selección de individuos emparentados como unfactor secundario, aunque su aceptación está lejos de sergeneral.

Biogeografía y biodiversidadLos hexápodos están presentes en todos los biomas terres-tres, y son tanto en número de especies como en biomasauno de los elementos dominantes de la biosfera, con laúnica excepción del mar abierto. Con toda certeza, el fun-cionamiento de prácticamente todos los ecosistemas te-rrestres actuales depende en gran medida de los hexápo-dos, sobre todo por su papel en la polinización de unagran cantidad de especies de angiospermas y por el reci-clado de la materia orgánica muerta, tanto vegetal comoanimal. Con un millón de especies descritas, y un cálculoconservador del número total de especies en torno a loscinco millones, los insectos constituyen casi el 60% de to-das las especies conocidas y más del 75% de los meta-zoos. La ausencia casi total de hexápodos en mar abierto(con las únicas excepciones de algunos mosquitos y ungénero de zapateros, Halobates) ha sido objeto de espe-culaciones desde antiguo, y se han dado toda clase de ex-plicaciones poco convincentes, generalmente basadas enlimitaciones fisiológicas o en la competencia con los“crustáceos”. Una posibilidad recientemente propuesta esla limitación que impone el sistema de respiración me-diante tráqueas, que al colapsarse por el aumento de lapresión hidrostática no permitiría las migraciones diariastípicas del zooplancton marino. Al estar permanente-mente confinados a las capas superficiales, bien ilumina-das, los insectos serían presa fácil de los peces actinop-terigios u otros predadores.

Entre los hexápodos hay especies de distribución cos-mopolita, tanto de forma natural como mediada por elhombre, pero también una gran cantidad de especies y gru-pos con distribuciones restringidas, que en muchos casosforman parte de la base sobre la cual se sustentan hipóte-sis biogeográficas o geológicas (como la teoría de la derivade los continentes de Wegener, o las ideas biogeográficasde Wallace). Su enorme diversidad y variedad ecológicalos hacen especialmente apropiados para todo tipo de es-tudios de distribución de la diversidad, pero la falta de co-nocimiento detallado de la taxonomía y la clasificación demuchos grupos (o la dificultad en obtener la información)hace que habitualmente se vean desplazados por grupos

290 Cap. 28, Hexápodos

Figura 1. La fase de pupa, entre la larva y el adulto, es una delas mayores innovaciones de los insectos holometábolos. En estafase se regeneran completamente los tejidos del individuo adultoa partir de grupos de células que han permanecido indiferencia-das durante las fases larvarias. En la foto, pupa de Xenos vespa-rum, el estrepsíptero representado en el recuadro El problemade Strepsiptera.

menos adecuados, pero para los cuales la información esfácilmente accesible, como son ciertos grupos de vertebra-dos o plantas.

Diferenciación y especiaciónLa abrumadora diversidad de los insectos plantea deforma inmediata la cuestión de su origen: ¿por qué tantasespecies? Para ir más allá de respuestas anecdóticas, loprimero es identificar qué clados son significativamentemás diversos que el resto o, lo que es lo mismo, en quémomento de la evolución del grupo ha habido cambios enlas tasas de diversificación, y a qué factores se pueden aso-ciar estos cambios. La incertidumbre tanto sobre la esti-mación de la diversidad actual de los distintos gruposcomo sobre sus relaciones filogenéticas hace que los re-sultados de este análisis se deban tomar con precaución,pero parece que los cambios fundamentales en la tasa dediversificación de los hexápodos posiblemente se puedanasociar a la aparición de las alas y las primeras formas demetamorfosis. La gran diversidad de algunos grupos (porejemplo, los escarabajos o los coleópteros) también pareceasociada a su antigüedad y persistencia, más que a tasasexcepcionales de diversificación. Otros factores que ha-bitualmente se asocian a la gran diversidad de los insec-tos son su versatilidad ecológica y morfológica, la coevo-lución con las plantas vasculares y la presenciageneralizada de selección sexual. El conjunto de datos enestos casos es más equívoco, y aunque puedan haber des-empeñado algún papel fundamental en algunos grupos, nosiempre están asociados a un aumento en las tasas de di-versificación.

Principales cuestiones pendientesHay multitud de incertidumbres en torno al origen y la evo-lución de un grupo tan diverso y complejo como los hexá-podos, pero de modo resumido se pueden destacar:• ¿Cuál es el grupo hermano de los hexápodos dentro de

los “crustáceos”, y qué caracteres tenía el antepasadocomún a ambos?

• ¿Cuál es la posición filogenética de Diplura?• ¿Son los Zygentoma monofiléticos? Esto es, ¿es Tri-

cholepidion un Zygentoma?• ¿Cuáles son las relaciones entre los grupos basales de

Neoptera?• ¿Cuál es la posición filogenética de Zoraptera y Strepsip-

tera? ¿Son los Strepsiptera realmente holometábolos?

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