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EVALUACIÓN DE LA POBLACIÓN DE MONOS NOCTURNOS (Aotus spp.) EN LA REGIÓN DE FRONTERA COLOMBIA- PERÚ: Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú MAURICIO VARGAS MADRID Universidad Nacional De Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2013

EVALUACIÓN DE LA POBLACIÓN DE MONOS NOCTURNOS ( … · la malaria. El otro grupo, de “cuello rojo”, que se encuentra principalmente al sur de estos ríos, tiene pelaje de coloración

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EVALUACIÓN DE LA POBLACIÓN DE MONOS NOCTURNOS (Aotus spp. ) EN LA

REGIÓN DE FRONTERA COLOMBIA-PERÚ:

Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

MAURICIO VARGAS MADRID

Universidad Nacional De Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, Colombia 2013

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EVALUACIÓN DE LA POBLACIÓN DE MONOS NOCTURNOS (Aotus spp. ) EN LA REGIÓN DE

FRONTERA COLOMBIA-PERÚ:

Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

MAURICIO VARGAS MADRID Trabajo de investigación presentado como requisito parcial para optar al

título de: Magíster en Ciencias Biología

Director THOMAS RICHARD DEFLER Ph.D.

Línea de Investigación Manejo y Conservación de Vida Silvestre

Universidad Nacional De Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, Colombia 2013

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A Dios, a mis padres y hermano,

a los micos, al rio y la noche amazónica.

Echeverry-Arias

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Agradecimientos A las entidades que financiaron y apoyaron este estudio, The Whitley Fund For Nature, The Rufford Small Grants Foundation, International Primate Protection League y especialmente a la Fundación Entropika en cabeza de Ángela Maldonado y Andrés Barona. Al Ministerio de Agricultura del Perú por otorgar el permiso de investigación. Los más sinceros agradecimientos a los habitantes de las comunidades peruanas de Chinería, Yahuma y Vista Alegre y las comunidades Colombianas de San Martín, Palmeras y Mocagua; que permitieron realizar el estudio en su territorio indígena ancestral; en especial a las mujeres y hombres coinvestigadores del proyecto, que con su trabajo, conocimiento y amistad hicieron posible el desarrollo de este estudió. Al Parque Nacional Natural Amacayacu y sus investigadores, en especial a Eliana Martínez y Sara Bennett. A las voluntarias del proyecto Aotus, por su trabajo, dedicación, entusiasmo y amistad. Quiero agradecer y manifestar mi cariño a la Universidad Nacional de Colombia, por ser mi hogar durante 15 años, permitirme vivir, aprender y ser. Agradezco a los profesores de la universidad y su labor docente, en especial a los profesores Thomas Richard Defler, Claudia Brieva Rico y Marta L. Bueno, por sus enseñanzas, apoyo y su trabajo con monos nocturnos. A mis amigas y colegas Diana y Mile, por su apoyo incondicional en la universidad y por llevarme al camino de la vida silvestre. Finalmente, inmensos agradecimientos a mi familia, lo más importante en mi vida, por su amor, apoyo, comprensión, paciencia y por ser mi inspiración, ejemplo y soporte en cada respiro.

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Resumen y abstract IV

EVALUACIÓN DE LA POBLACIÓN DE MONOS NOCTURNOS ( Aotus spp.) EN LA REGIÓN DE FRONTERA COLOMBIA-PERÚ

Resumen Los monos nocturnos peruanos de cuello rojo (Aotus nancymaae), son primates que actualmente enfrentan amenazas que afectan su población. En este estudio se estima la densidad poblacional y tamaño de grupo de A. nancymaae, en tres comunidades indígenas en Loreto, Perú. Se utilizó la metodología de transecto lineal para realizar censos nocturnos en el periodo comprendido entre marzo de 2011 a marzo de 2012. Recorriendo 10 transectos fueron censados 160 km, logrando 30 observaciones de las cuales en 27 se confirmó el tamaño del grupo. Los datos obtenidos en los censos se analizaron con el programa DISTANCE 6.0 utilizando el modelo mitad normal, donde se estimó una densidad de 8,8 individuos/km2 (IC 95 %, 5 – 15,57). El tamaño de grupo se estimó en 1.9 individuos (IC 95% 1,87-3.06). Adicionalmente aquí se discuten las posibles causas del declive de la población de A. nancymaae y se proponen estrategias locales de conservación. Palabras clave: monos nocturnos, Aotus nancymaae, densidad poblacional, conservación, Amazonas, Perú. EVALUATION OF THE POPULATION OF NIGHT MONKEYS ( Aotus spp.) ON THE BORDER REGION COLOMBIA – PERU

Abstract In this paper we study the nocturnal monkey population by making a demographic evaluation of A. nancymaae. In this study, the population density and the group size for A. nancymaae were estimated in three indigenous communities in northeastern Peru. The line transect method was used to make night censuses during a one year period between March 2011 and March 2012. By walking 10 transects, 160 Km were surveyed achieving 30 observations and in which in 27 the group size was confirmed. Data obtained from censuses were analyzed with DISTANCE 6.0 software and by using the half normal model a density of 8.8 individuals /Km2 and a size group of 1.9 individuals per group were estimated (IC 95% 1, 87-3.06). Additionally, the possible causes for the population decline of A. nancymaae are discussed and local conservation strategies are proposed. Key words : night monkeys, Aotus nancymaae, population density, conservation, amazon, Peru.

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Contenido VI

Contenido

Agradecimientos ..................................................................................................... 1

EVALUACIÓN DE LA POBLACIÓN DE MONOS NOCTURNOS (Aotus spp.) EN LA

REGIÓN DE FRONTERA COLOMBIA-PERÚ........................................................ 1

Resumen ................................................................................................................ 1

Lista de figuras ....................................................................................................... 1

Lista de tablas ........................................................................................................ 1

Capítulo uno: Revisión de literatura ....................................................................... 3

1.1 Taxonomía .................................................................................................... 3

1.2 Etimología y zoonimía .................................................................................. 4

1.3 Distribución geográfica ................................................................................. 5

1.4 Hábitat .......................................................................................................... 6

1.5 Densidad de población y tamaño de grupos ................................................. 7

1.6 Área de dominio vital (A.D.V.) y desplazamiento nocturno ........................... 8

1.7 Patrón de actividades ................................................................................... 9

1.8 Dormideros ................................................................................................. 10

1.9 Dieta ........................................................................................................... 10

1.10 Morfología ................................................................................................. 11

1.11 Estado de conservación............................................................................ 11

2. Capítulo dos: .................................................................................................... 13

Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú ...... 13

2.1 Introducción ................................................................................................ 14

2.2 Objetivos ..................................................................................................... 15

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Introducción 2

2.2.1 General ................................................................................................ 15

2.2.2 Específicos ........................................................................................... 15

2.3 Materiales y métodos .................................................................................. 15

2.3.1 Área del estudio .................................................................................. 15

2.3.2 Censos de monos nocturnos ................................................................ 17

2.3.3 Análisis de los datos............................................................................. 18

2.4 Resultados ..................................................................................................... 19

2.4.1 Censos de monos nocturnos ................................................................ 19

2.4.2 Análisis de los datos............................................................................. 20

2.4.3 Aspectos sociales, reporte de entrevistas y registro de cacería ........... 22

2.4.4 Actividades con la comunidad .............................................................. 24

2.5 Discusión .................................................................................................... 27

2.5.1 Estrategias de conservación .................................................................... 31

2.5.1.2 Educación ......................................................................................... 32

2.5.1.3 Alternativas sostenibles de sustento ................................................. 33

2.5.1.4 Legislación ........................................................................................ 33

2.5.1.5 Alternativas para la investigación biomédica ..................................... 34

2.5.1.6 Rehabilitación de fauna silvestre ....................................................... 34

2.5.1.7 Investigación ..................................................................................... 35

2.6 Conclusiones .............................................................................................. 35

2.7 Recomendaciones ...................................................................................... 36

A. Anexo Tipos de dormideros caracterizados por Aquino y Encarnación (1994)

.......................................................................................................................... 37

B. Anexo Estado de conservación de los taxones observados en los censos

realizados en tres comunidades del nororiente peruano y en la reserva privada

Otraparte en Colombia. .................................................................................... 39

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Contenido VI

C. Anexo Tamaño de grupo, estados de desarrollo biológico, actividad y posición

de monos nocturnos registrados e incluidos en el estimado de densidad

poblacional, en Loreto, Perú. ............................................................................ 41

Bibliografía ........................................................................................................... 43

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Contenido VII

Lista de figuras Figura 1.1 Distribución geográfica de A. vociferans (Morales-Jiménez et al., 2008). Figura 1.2 Distribución geográfica de A. nancymaae (Cornejo y Palacios, 2008) Figura 2.1 Sitios de estudio de monos nocturnos Aotus nancymaae en el departamento de Loreto, Perú. Figura 2.2 Actividades con niños de las comunidades Figura 2.3 “The Water Cycle Project” Figura 2.4 Campaña en contra del tráfico de monos nocturnos

Lista de tablas Tabla 1.1. Taxonomía, distribución y estado de conservación del genero Aotus. Tabla 2.1. Censos realizados en comunidades indígenas peruanas. Tabla 2.2. Dormideros de monos nocturnos (A. nancymaae) en tres comunidades indígenas del nororiente peruano. Tabla 2.3 Densidad poblacional de A. nancymaae en tres comunidades peruanas. Datos sin truncar. Tabla 2.4 Densidad poblacional de A. nancymaae en tres comunidades peruanas. Datos con truncamiento a 20 m. Tabla 2.5 Características geográficas y sociales de los sitios de estudio.

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Contenido VIII

Tabla 2.6 Registro de animales cazados para subsistencia. Tabla 2.7 Densidad de población y tamaño de grupo de A. nancymaae y A. vociferans.

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Introducción

Introducción

Los monos nocturnos (Aotus spp.) son primates monógamos que se encuentran en Centro y Sur América, explorando diversos tipos de hábitat que varían en un amplio rango altitudinal y latitudinal, desde Panamá siguiendo hacia el sur, hasta el norte de Argentina (Wright, 1981, 1994; Dixon, 1983; Zunino, 1985; Emmons, 1990; Ford, 1994; Mittermeier, et al., 1994; Defler, 2003, 2004, 2010; Morales-Jiménez et al., 2004; Fernández-Duque, 2007, 2012). En Perú y Brasil se ha reconocido la presencia del mono nocturno peruano de cuello rojo (Aotus nancymaae), encontrándose principalmente al sur del rio Amazonas (Ford, 1994; Cornejo y Palacios, 2008). Actualmente esta especie es categorizada por la International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (IUCN) como preocupación menor. La justificación para categorizarla a este nivel, se basa en el amplio rango de distribución de la especie, además se presume que existe una población abundante y se asume que no hay amenazas que resulten en un declive significante de la población (Cornejo y Palacios, 2008; Morales-Jiménez, 2008). No obstante, en la región amazónica se ha reportado extracción y tráfico ilegal de monos nocturnos, que han afectado la población, generando deforestación y fragmentación del hábitat (Mittermeier y Coimbra-Filho, 1983; Mittermeier et al., 1994; Maldonado, 2011; Maldonado et al., 2009; Ruiz-García et al., 2011, 2013). Lo anterior indica que el estado de conservación de los monos nocturnos puede estar comprometido en mayor medida de lo que se ha propuesto y se requiere realizar estudios que aporten al conocimiento de estos primates y direccionen los esfuerzos de preservación. Por tal razón, en esta investigación se estimó la densidad de A. nancymaae y se identificó algunas de las amenazas que enfrenta y así aportar consideraciones para su conservación. Se ejecutó en el marco del proyecto Aotus liderado por la Fundación Entropika como herramienta de conservación participativa. Este documento está dividido en dos capítulos, el primero es la revisión de literatura base para el siguiente capítulo, que están presentado en forma de artículo científico. En el capítulo dos se presenta el estimado de densidad poblacional y tamaño de grupo del mono nocturno peruano de cuello rojo (A. nancymaae) en el departamento de Loreto, Perú; identificando las principales

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Introducción 2

amenazas que afectan la población para plantear algunas estrategias de conservación.

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3 Revisión de literatura

Capítulo uno: Revisión de literatura

1.1 Taxonomía Aotus es un género que fue descrito inicialmente por Humboldt & Bonpland (1812) citado por Defler (2010). Ha sido sometido a cambios taxonómicos soportados en diferentes tipos de evidencia (fenotipo, cariotipo), siendo la cariología lo más informativo (Ma, 1981; Giraldo, 1986; Defler, 2004, 2010; Defler y Bueno, 2003, 2007; Defler et al., 2001; Monsalve y Defler, 2010). La genética molecular, cada vez es más importante para resolver preguntas acerca de la filogenética y biogeografía de los monos nocturnos (Ruiz-García et al., 2003, 2005, 2011, 2013). Hershkovitz (1983) diferenció dos grupos de monos nocturnos por características fenotípicas y susceptibilidad a la malaria. Un grupo de “cuello gris” distribuido principalmente al norte del rio Amazonas y Marañón, que evidencia en el aspecto ventral y lateral del cuello una coloración del pelaje gris a crema y es susceptible a la malaria. El otro grupo, de “cuello rojo”, que se encuentra principalmente al sur de estos ríos, tiene pelaje de coloración rojo a anaranjado en las mismas porciones del cuello. Así mismo Hershkovitz (1983), encontró un enclave de monos nocturnos de cuello rojo, en donde el río Tigre confluye con el rio Tigrillo al norte del rio Marañón y propuso la existencia de otro enclave de monos nocturnos de cuello gris a nivel del rio Purus al sur del rio amazonas. Ford (1994) realizó análisis morfométricos de cráneos y coloración de pelaje, aquí se compila evidencia de variación clinal en varias áreas de la distribución geográfica de este género, particularmente en las porciones noroccidente (Colombia y Panamá) y suroriente del areal (Paraguay y norte de Argentina). Concluye que hay una división básica entre los grupos de “cuello gris” (A. vociferans al oriente y A. trivirgatus al occidente) y “cuello rojo” (A. miconax, A. nancymaae, A. nigriceps y A, azarae). Posteriormente se controvierte lo anterior y se plantea la existencia de 6 cariomorfos distintos en los Aotus del norte, que representan 6 especies biológicas, lo que implica que existen barreras reproductivas entre ellas. Tal vez se encuentre una especie adicional que está bajo estudio (Defler, 2003, 2004, 2010; Defler & Bueno, 2007).

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Introducción 4

La taxonomía de los monos nocturnos se encuentra en transición aunque se ha avanzado gracias a los estudios filogenéticos (Ma, 1981; Hershkovitz, 1983; Giraldo et al., 1986; Ford, 1994; Defler & Bueno, 2003, 2007; Ruiz-García et al., 2003, 2011, 2013; Ruiz-García y Vallejo, 2005). Actualmente para el género Aotus se reconocen al menos 11 o 12 especies:

• Las del grupo de cuello gris, A. zonalis, A. griseimembra, A. lemurinus, A. jorgehernandezi, A. brumbacki, A. vociferans, A. trivirgatus (Defler, 2003, 2004, 2010; Defler & Bueno, 2003, 2007; Defler et al., 2001).

• Las especies del cuello rojo, A nancymaae, A. miconax, A. nigriceps, A. azarai, (Hershkovitz, 1983; Fenández-Duque, 2007; Cornejo et al. 2008; Rylands A. & Mittermeier, 2009, Ruiz-García et al., 2011, 2013).

Existen dos posiciones sobre el nivel taxonómico de las subespecies del género Aotus.:

• El taxón A. azarai, tiene dos subespecies (A. a. azarai, A. a. boliviensis) y A. infulatus es otra especie. (Hershkovitz, 1983; Ford, 1994)

• El taxón Aotus azarai tiene tres subespecies (A. a. azarai, A. a. boliviensis y A. a. infulatus. (Groves, 2001 en Rylands A. & Mittermeier, 2009).

Ruiz-García et al. (2011, 2013), realizó estudios de ADN mitocondrial y encontró que el grupo de cuello gris propuesto por Hershkovitz (1983), es genéticamente más homogéneo que el grupo de cuello rojo. Adicionalmente reporta que A. nancymaae y A. nigriceps, están más asociados al grupo de cuello gris que a las especies restantes de cuello rojo y refuerza la idea que A. nancymaae es el taxón que más se asocia al grupo de cuello gris. Colombia es el país más diverso en especies de Aotus, probablemente se encuentran todas las especies del grupo de cuello gris y endemismos (A. jorgehernandezi y A. brumbacki) (Defler, 2010), por lo tanto es un país clave para la conservación de monos nocturnos y el estudio de la filogenética del género (Ruiz-García et al., 2013).

1.2 Etimología y zoonimía El nombre genérico se deriva del latín “A”= sin, más “otis”=orejas, pues su denso pelaje y distribución lo hace parecer carecer de ellas (Defler, 2003, 2004, 2010). En Colombia el Aotus spp. recibe gran variedad de nombres comunes, entre ellos mico de noche, buri-buri, marteja, marta, martica, mico dormilón, mico de noche, mono

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5 Revisión de literatura

tigre y sorbe humo (Defler, 2003, 2010; Morales-Jiménez et al., 2004), algunos de estos nombres comunes también son utilizados para denominar al perro de monte (Potos flavus), olingo (Bassaricyon gabii), Chucha (Caluromys sp.), perezoso angelito (Cíclopes didactylus) y Gavilán (Buteo sp.). En Perú los monos nocturnos son conocidos como mono lechuza o musmuqui (Cornejo y Palacios, 2008). En las comunidades Tikunas el mono nocturno recibe el nombre de “Jane” (Defler, 2004, 2010).

1.3 Distribución geográfica Los monos nocturnos habitan los bosques desde Panamá hasta el norte de Argentina (Wright, 1981, 1994; Dixon, 1983; Zunino, 1985; Emmons, 1990; Ford, 1994; Morales-Jiménez et al., 2004; Fernandez-Duque, 2007, 2012). El mono nocturno amazónico (A. vociferans) se encuentra en Colombia, Perú, Ecuador y Brasil (Morales-Jiménez et al., 2008) (Fig. 1.1). En Colombia alcanza la ribera austral del río Guaviare, o tal vez pueda alcanzar la ribera derecha del río Vichada (Defler, 2003, 2010).

Figura 1.1 Distribución geográfica de A. vociferans (Morales-Jiménez et al.,

2008).

Fuente: Morales-Jiménez A.L., Link A., Cornejo F. & Stevenson P. Aotus vociferans.

In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org>. 2008.

En la Amazonia brasileña la especie se encuentra entre los ríos Solimões y Negro y se extiende desde el sur de Colombia hasta los ríos Marañón y Amazonas en el Perú. Se encuentra al norte del rio Amazonas, al occidente del rio Negro. Existe

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Introducción 6

una pequeña incursión a ambos lados de la boca y los tramos inferiores del rio Purus (Hershkovitz, 1983), al parecer este enclave podría ser más amplio según nuevos reportes de la extensión de la distribución de la especie (Vidal et al., 2013). Al occidente se extiende dentro de Perú al norte de los ríos Amazonas y Marañón. No alcanza la ribera derecha del rio Marañón y hay una estrecha franja a lo largo del norte del río ocupado por A. nancymaae (Morales-Jiménez et al., 2008). A. nancymaae (Fig. 1.2) se encuentra al sur del rio Amazonas al occidente del rio Jutaí y el límite sur es en la cabecera del mismo rio, que se extiende hacia el oeste hasta cruzar el rio Yavarí, a nivel de la cabecera del rio Tapiche, a través de la cuenca del Ucayali, hasta la parte superior del rio Marañón. El límite norte en Perú es desde la margen derecha del Amazonas hasta el norte del Marañón entre los ríos Tigre y Pastaza (Aquino y Encarnación, 1994; Cornejo y Palacios, 2008). Figura 1.2 Distribución geográfica de A. nancymaae (Cornejo y Palacios, 2008)

Fuente: Cornejo F., Palacios E. Aotus nancymaae.

In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org>. 2008.

1.4 Hábitat El género Aotus tiene un intervalo muy amplio de tolerancia térmica, alcanzando alturas hasta de 2800-3200 m, lo que le ha permitido tener una distribución geográfica relativamente extensa (Hernández-Camacho y Cooper, 1976; Aquino, et al., 1994; Morales-Jiménez et al., 2004; Defler, 2004; 2010).

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7 Revisión de literatura

Los monos nocturnos pueden habitar varios tipos de bosque, como primarios, secundarios, remanentes de bosque y plantaciones de café; (Wright, 1981, Emmons, 1990; Defler, 2003, 2010; Castaño et al., 2010; Campbell, 2011). Lo anterior evidencia que los monos nocturnos se encuentra en bosques altamente diversos y pueden tolerar la permanencia en bosques degradados. (Defler, 2003, 2004; Castaño et al., 2010; Shannee et al., 2013). Moynihan (1964) realizó estudios en la isla de Barro Colorado, Panamá, en un bosque secundario aparentemente maduro y encontró que Aotus trivirgatus principalmente se mueve y alimenta en árboles a niveles entre los 6 – 30 m del piso. Villavicencio (2003) realizó estudios de distribución geográfica de Aotus lemurinus en Norte de Santander Colombia y encontró que habitaban principalmente en bosques húmedos tropicales y premontanos en bosques primarios, de hasta 40 m de altura. Estos árboles tenían un DAP > 40 cm y compuestos por más de 5 estratos y secundarios con diferentes años de regeneración y altura entre 7.5-25 m, con árboles con DAP de 5-20 cm y compuestos por 2-4 estratos, hasta 2150 m. Se encontraban generalmente en regiones con un promedio de precipitaciones anuales de 1750 mm y en la mayoría de las veces con un promedio de temperatura de 26-27º C. Los monos nocturnos usan todos los estratos desde el nivel cercano al piso hasta el dosel alto (Moynihan, 1964, Wright, 1981; Aquino y Encarnación, 1994). Utilizan el dosel alto y los árboles emergentes para obtener parte de su dieta y el dosel medio y bajo para actividades de desplazamiento (Aquino y Encarnación 1994). En Perú, en un hábitat fragmentado, Se ha reportado que los monos nocturnos pueden usar el piso para desplazarse como intento de dispersión o en busca de alimento y refugio (Shanee y Shanee, 2011).

1.5 Densidad de población y tamaño de grupos Los monos nocturnos generalmente viven en grupos familiares compuestos de dos a seis individuos (Green, 1978; Wright, 1981, 1984a, 1984b; Zunino et al., 1985; Aquino y Encarnación, 1988, 1994; Villavicencio, 2003, Castaño et al., 2010; Svensson, 2010; Maldonado, 2011; Fernandez-Duque, 2004, 2007, 2012). La densidad de población está directamente relacionada con el hábitat y su calidad. Los datos que ofrecen los estudios a lo largo de sur América, tienen un rango amplio de resultados y pueden estar sujetos al tipo de estudio y a las condiciones metodológicas de su desarrollo (Fernandez-Duque, 2007).

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Introducción 8

Los estudios realizados en Perú encontraron mayores densidades de población en bosques de tierras bajas comparadas con bosques de tierras altas, lo que sugiere que los monos nocturnos están mejor adaptados a bosques de tierras bajas. Lo anterior está asociado con características ecológicas del bosque en lo relacionado con la abundancia de árboles usados como dormideros y la oferta de alimento (Aquino y Encarnación, 1988). Se ha reportado para A. nancymaae densidades en tierras bajas inundables de 46.3 ind/km2 y de 24.2 ind/km2 en tierras altas, mientras que para A. vociferans en tierras bajas las densidades fueron 33 ind/km2, y 7.9 ind/km2 en altura (Aquino y Encarnación, 1985, 1986, 1988). En zonas sujetas a extracción y tráfico ilegal de monos nocturnos, se reportó para Aotus spp. densidad poblacional de 3,6 (+/- 3,3) ind/Km2 en el nororiente de Perú y de 11,1(+/-16,4) y de 13,3 (+/-14,3) ind/Km2 en el sur de Colombia (Maldonado, 2011).

1.6 Área de dominio vital (A.D.V.) y desplazamiento nocturno Thorington et al. (1976) en la isla Barro Colorado, Panamá, liberó un mono nocturno con un radiotransmisor y lo siguió por 11 noches. Reporta que el animal pasó el 72% del tiempo en un área de 800 m2 y el 85% de este tiempo en media hectárea. El desplazamiento más largo reportado fue de 400m. Los estudios realizados por Wright (1981) con Aotus nigriceps en Perú, muestran un A.D.V. de 3.1 ha; en un estudio de nueve semanas, en estación seca. Encontró dormideros al menos a 130 m de distancia uno del otro; la disponibilidad de sitios para dormir pudo ser un factor determinante en la distribución de los grupos. Wright (1984) encontró en Cocha Cashu, Perú A.D.V. tanto para Callicebus como para Aotus de 6-12 ha. El promedio de desplazamientos nocturnos para un grupo Aotus fue de 708 m. (S.D=243, n=55). Wright (1981) señala que un grupo que observó se desplazó un promedio de 252 m por noche en estación seca y 829 en estación lluviosa. Según Solano (1995) citado por Defler (2003) un grupo de A. brumbacki que fue observado por seis meses ocupo un A.D.V. de 17.5 ha; y estableció que los recorridos nocturnos promedio eran de 837.3 m (n=53).

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9 Revisión de literatura

Para A. lemurinus, en un hábitat fragmentado, se reporta un A.D.V. entre 0.5-1.5 ha, con longitud de recorridos nocturnos entre menos de 150 y 890 m; (Castaño et al., 2010). En Perú se encontró para A. miconax un A.D.V. de 1,23 ha; recorridos nocturnos promedio de 823 m ± 304 (min = 339 m, max = 1,314 m) (Shannee et al., 2013).

1.7 Patrón de actividades Wright (1981), encontró que los patrones de actividad de monos nocturnos A. nigriceps, en Perú eran los siguientes: 21% desplazamiento, 53% alimentación, 22% descansando, 4% en encuentros agonísticos. Para A. azarae boliviensis, Garcia & Braza (1987) reportó un patrón de actividades de 31.7% alimentación, 19.8% desplazamiento, 49.4% descanso. Los patrones de actividad de A brumbacki reportados por Solano (1995, en Defler, 2003) fueron: 32% desplazamiento, 32.2% descansando, 15% alimentándose, 2.8% en interacciones sociales, 16.4% vocalizando. Al igual que Wright (1981) y Erkert y Grober (1986, citado por, Grennberg, 1997) encontró un considerable aumento de actividad en periodos de luna llena. Para A. lemurinus, se reporta el siguiente patrón de actividades después de 134 horas de observación, 48.7% alimentación, 31,6% desplazamiento, 6,2% descansando, 13.3 % actividades sociales (Castaño et al., 2010).

En Perú se encontró para A. miconax un presupuesto de actividades de 32.8% alimentación, 53.7% desplazamiento, 13.44% descanso (Shannee et al., 2013) En Panamá se encontró que los monos nocturnos iniciaban su actividad entre las 17:00-18:15 horas y regresaban a su refugio entre las 5:50-6:00 horas (Thorington et al. (1976). Lo reportado por Wright (1981) en Perú es similar, donde la actividad inicia aproximadamente a las 17:55 horas y termina entre las 5:25-6:30 horas. Aquino y Encarnación (1986), reportan actividad entre 18:00-18:35 horas hasta las 5:00-5:50 horas. Thorington et al. (1976) reporta actividad diurna de Aotus trivirgatus en Panamá (designada Aotus zonalis actualmente), aunque él asume que puede deberse a que es un animal joven y en un medio extraño. A diferencia de la especies de monos nocturnos encontradas en los trópicos, las cuales son estrictamente nocturnas, Aotus azarai azarai del Gran Chaco sur

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Introducción 10

Americano es catameral mostrando actividad diurna y nocturna (Fernandez-Duque, 2007, 2012).

1.8 Dormideros Varios autores reportan el uso de huecos o concavidades en los árboles como dormideros por parte de los monos nocturnos (Thorington 1976; Wright 1981; Aquino & Encarnación, 1986a, 1994, 2000; Defler, 2003, 2010). Aquino y Encarnación (1985, 1986, 1994, 2000) localizaron, examinaron y categorizaron (Anexo 1) los dormideros de 70 grupos familiares (35 de A. nancymaae y 35 de A. vociferans) en Perú. Encontraron diferencias entre la elección de los dormideros por parte de las dos especies. A. nancymaae se encontró en todos los tipos y variantes de dormideros, mientras que A. vociferans principalmente se encontró en huecos en los árboles. Según Aquino y Encarnación (1985, 1986, 1994) la edad de los árboles y su densidad y forma del dosel son factores determinantes en la localización de los dormideros. Los principales factores que afectan la selección de dormideros son la protección y refugio de depredadores, accesibilidad, refugio de la lluvia y humedad y la disponibilidad de espacio. Los dormideros deben encontrarse aislados y permitir la visualización hacia todas las direcciones y tener rutas de fácil acceso y salida. Los troncos adecuados para ser dormideros son árboles maduros, senescentes, o muertos (Aquino & Encarnacion, 1986a, 1994, 2000).

1.9 Dieta Los monos nocturnos tienen una dieta variada, compuesta por frutas, hojas, flores, néctar e insectos (Wright, 1981, 1994; Marín-Gómez, 2008; Castaño et al., 2010; Shannee et al., 2013); en Perú, Aotus pasa tres cuartas partes del tiempo de alimentación consumiendo frutas y el resto del tiempo, consumiendo hojas y artrópodos. Los insectos son una fuente importante de proteína para los monos nocturnos, 1/5 de su tiempo de alimentación lo invierten en forrajear artrópodos. Aproximadamente la mitad de las heces colectadas contienen partes de artrópodos. Aotus caza principalmente grandes ortópteros, lepidópteros, coleópteros y arañas, especialmente en horas crepusculares (Wright, 1985). Según Wright (1984b) Aotus pasa el 50% del tiempo alimentándose en el dosel medio (11-20m) y el 33% alimentándose en el dosel alto (21-40 m). Los estudios realizados por Solano (1995) citado por en Defler (2003) muestran que los monos nocturnos A. brumbacki, tienen una dieta compuesta por frutos en un 59%, 13% de flores y 28% de artrópodos.

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11 Revisión de literatura

Castaño et al. (2010) para A. lemurinus, encontró una dieta compuesta por frutos en un 63.3%, 22.6% de insectos y 5.2% de flores. En Perú se encontró para A. miconax una dieta compuesta de 42 % frutas, 5 % flores, 6 % hojas, 25 % cogollos y 19% insectos (Shannee et al., 2013).

1.10 Morfología Los monos nocturnos son platirrinos de talla relativamente pequeña (Wright, 1981; Emmons, 1990; Defler, 2003, 2004), el peso corporal en adultos varía entre 0.7-1,5 Kg. (Aquino & Encarnación, 1983; Emmons, 1990; Defler, 2003; Fernandez-Duque, 2004). Su cabeza es redondeada, con hocico poco prominente, las orejas se encuentran escondidas por el pelo (Brieva, 1993). Posee ojos relativamente grandes si se compara con el tamaño corporal (Defler, 2003; Ogden, 1994). Según Hershkovitz (1977) Aotus, posee orbitas oculares relativamente amplias, si son comparadas con el ancho craneal de primates que poseen una talla corporal similar (como Callicebus) y se caracteriza por tener una expansión orbital lateral. Los monos nocturnos poseen adaptaciones morfológicas, en el aparato visual, auditivo y olfatorio así como una tasa metabólica basal reducida, que le permiten desarrollar actividades nocturnas (Hershkovitz, 1977, Moynihan, 1964; Wright, 1981; Ogden, 1994).

1.11 Estado de conservación La perdida de hábitat y la degradación ambiental son en gran medida las razones más importantes por las cuales los monos nocturnos están amenazados (Aquino y Encarnación, 1994; Defler, 2003; Castaño et al., 2010; Maldonado, 2011; Shannee et al., 2013). Los monos nocturnos además han sufrido una alta presión de caza durante los últimos 50 años, principalmente para su uso en investigación biomédica; afectando drásticamente las poblaciones y comprometiendo su estado de conservación (Mittermeier, & Coimbra-Filho, 1983; Mittermeier et al., 1994; Maldonado, 2011; Maldonado et al., 2009; Ruiz-García et al., 2011, 2013). Actualmente, el mono nocturno amazónico (Aotus vociferans) y el mono nocturno peruano de cuello rojo (Aotus nancymaae), según las categorías de la IUCN, se encuentra en la categoría “preocupación menor” (Cornejo y Palacios, 2008; Morales-Jiménez et al., 2008), porque se presume que existe una población abundante y se asume que no hay amenazas que resulten en un declive significante

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Introducción 12

de la población (Tabla 1.1). Adicionalmente todas las especies de monos nocturnos están incluidas en el apéndice II del CITES. Tabla 1.1. Taxonomía, distribución y estado de conservación del genero Aotus.

Taxón Distribución Estado de conservación

Referencias

A. zonalis Panamá, Colombia D Cuarón et. al. (2008)

A. griseimembra Colombia, Venezuela VU A2c Morales-Jiménez & Link (2008)

A. lemurinus Colombia, Ecuador, Venezuela VU A2c Morales-Jiménez & de la Torre (2008)

A. jorgehernandezi Colombia D Morales-Jiménez & Link (2008a)

A. brumbacki Colombia VU A2c Morales-Jiménez et al. (2008a)

A. trivirgatus Brasil, Venezuela LC Veiga & Rylands (2008)

A. vociferans Ecuador, Perú, Brasil, Colombia LC Morales-Jiménez et al. (2008)

A. nancymaae Ecuador, Perú, Brasil, Colombia? LC Cornejo & Palacios (2008)

A. miconax Perú VU A2c Cornejo et al. (2008)

A. nigriceps Brasil, Bolivia, Perú LC Cornejo & Palacios (2008a)

A. azarae Brasil, Bolivia, Argentina LC Fernández-Duque et al. (2008)

Extinto en Estado Silvestre, EW; Extinto, EX; Peligro Crítico, CR; Vulnerable, VU; Casi Amenazado NT; Preocupación Menor, LC; Datos Insuficientes, D.

En Colombia el mono nocturno amazónico (Aotus vociferans) se encuentra protegido en el Parque Nacional Natural Amacayacu, Parque Nacional Natural Cahuinari, Parque Nacional Natural Serranía de Chiribiquete, Parque Nacional Natural Cordillera de los Picachos, Parque Nacional Natural Cueva de los Guacharos, Parque Nacional Natural La Paya, Reserva Nacional Natural Nukak, Reserva Nacional Natural Puinawai (Defler, 2003, 2004, 2010). En Ecuador, este taxón se encuentra en el Parque Nacional Yasuní, Parque Nacional Sumaco-Napo Galeras, Reserva ecológica Cayambe-Coca, Reserva Biológica Limoncocha, Reserva Faunística Cuyabeno (Tirira, 2007). En Brasil, en el Parque Nacional Jaú, Estación ecológica Juamí-Japurá, Reserva estatal para desarrollo sostenible Mamirauá, Reserva estatal para desarrollo sostenible Mamirauá Amanã (Morales-Jiménez et al., 2008). A. nancymaae, se encuentra protegido en Brasil en la Estación Ecológica Jutaí-Solimões y en Perú en la Reserva Natural Pacaya-Samiria (Cornejo y Palacios, 2008); en el Parque Nacional del Manu y en la Reserva Comunal Tamshiyacu-Tahuayo (Aquino y Encarnación, 1994; Cornejo y Palacios, 2008).

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13 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

2. Capítulo dos:

Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú Resumen Los monos nocturnos peruanos de cuello rojo (Aotus nancymaae), son primates que actualmente enfrentan amenazas que afectan su población. En este estudio se estima la densidad poblacional de A. nancymaae, en tres comunidades indígenas del nororiente peruano. Se utilizó la metodología de transecto lineal para realizar censos nocturnos en el periodo comprendido entre marzo del 2011 a marzo de 2012. Recorriendo 10 transectos de 1 Km, fueron censados 160 km, logrando 30 observaciones de las cuales en 27 se confirmó el tamaño del grupo. Los datos obtenidos en los censos se analizaron con el programa DISTANCE 6.0 utilizando el modelo mitad normal, donde se estimó una densidad de 8,8 individuos/km2 (IC 95 %, 5 – 15,57). El tamaño de grupo se estimó en 1.9 individuos (IC 95% 1,87-3.06). Los valores de densidad y tamaño de grupo son equivalentes a lo reportado en los sitios de estudio e inferior a lo reportado en otros puntos de su distribución y para otras especies del género. Adicionalmente aquí se discuten las posibles causas del declive de la población de A. nanacymaae y se proponen estrategias de conservación. Palabras clave: Aotus nancymaae, densidad poblacional, transecto lineal, tráfico ilegal, Perú.

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Capítulo 2 14

2.1 Introducción

El mono nocturno o musmuqui (Aotus nancymaae) es un platirrino, monógamo, de tamaño pequeño (Hershkovitz, 1983, Wright, 1981, 1994). Se encuentra en Perú, Brasil (Hershkovitz, 1983; Aquino y Encarnación, 1985, 1986,1994; Cornejo y Palacios, 2008) y probablemente en Colombia1 (Defler, 2010). Los monos nocturnos (Aotus spp.), han sido considerados biomodelos2 por sus características morfológicas, inmunológicas y comportamentales (Umaña et al., 1984; Brieva y Romero, 1993; Collins, 1994). Estas características han suscitado una demanda importante de este primate y con esto su extracción y tráfico ilegal persistente (Mittermeier y Coimbra-Filho, 1983. Mittermeier et al., 1994; Maldonado et al., 2009; Ruiz-García et al., 2011, 2013); de esta manera las poblaciones silvestres son afectadas directamente al igual que su hábitat (Maldonado, 2011). Actualmente A. nancymaae es categorizado por la International Union for Conservation of Nature and Natural Resources (UICN) como preocupación menor, porque se asume que tiene un amplio rango de distribución, que existe una población abundante y que no hay amenazas que resulten en un declive significante de la población (Cornejo y Palacios, 2008). Sin embargo la UICN recomienda monitorear la extracción de individuos y sus efectos sobre la población (Cornejo y Palacios, 2008) Los censos de primates en su hábitat natural, son de gran importancia en la determinación de prioridades para su manejo y conservación (Defler & Pintor, 1985; Chapman et al., 1988). 1 Aotus nancymaae fue reportado por primera vez para Colombia en San Juan de Atacuari, (FIDIC, 2007). Esta podría ser una población enclave, como otras reportadas por Hershkovitz (1983) con origen explicado por la teoría de meandros; lo cual la haría una población aislada y vulnerable que requiere esfuerzos de conservación (Defler & Hernández-Camacho, 2003; Defler, 2010); o bien podría ser una especie introducida, teniendo en cuenta los antecedentes de translocaciones de monos nocturnos en la zona (Defler, 2010; Maldonado et al., 2009; Maldonado, 2011). Intentando aportar al conocimiento de estas poblaciones, actualmente el Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas Sinchi, el Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible, el Instituto de Genética de la Universidad Nacional de Colombia y Corpoamazonia realizan el proyecto: “Estudio del género Aotus al sur de la Amazonia colombiana”. 2 Biomodelo es un organismo vivo en el que se puede estudiar procesos patológicos, espontáneos o inducidos y en el cual el proceso se presenta en forma similar en humanos o en otras especies animales (Quimby, 2002).

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15 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

Los censos realizados con la metodología de transecto lineal, han sido implementados para estimar la densidad, monitoreo de la población y entender los efectos de la cacería y fragmentación en primates diurnos (Green, 1978; Peres, 1990, 2000, 2001; Fashing & Cords, 2000; Orjuela-Ramirez y Sanchez-Dueñas, 2005; Nijman & Menken, 2005; Marshall, 2008; Buckland et al., 2010, Link et al., 2010) y nocturnos (Aquino & Encarnación, 1988; Maldonado, 2011; Svensson, 2010). En el presente estudio se realizaron censos nocturnos utilizando la metodología de transecto lineal, para estimar la densidad poblacional y el tamaño de grupo de A. nancymaae en tres comunidades indígenas del nororiente peruano. Adicionalmente, se identifican las posibles causas del declive de la población y se proponen acciones y estrategias de conservación a nivel regional.

2.2 Objetivos

2.2.1 General Realizar censos para estimar la densidad poblacional y el tamaño de grupo de monos nocturnos de cuello rojo (Aotus nancymaae) en la zona de tres comunidades Tikunas del nororiente peruano. Adicionalmente identificar las posibles causas del declive de la población y proponer acciones y estrategias de conservación a nivel local.

2.2.2 Específicos o Realizar censos de poblaciones y estimar la densidad y el tamaño de grupo

de Aotus nancymaae en el nororiente peruano o Identificar cuáles son algunas de las amenazas que afectan la población de

monos nocturnos a nivel local. o Identificar cual es la percepción de los habitantes de las comunidades hacia

los monos nocturnos y cuáles son los factores sociales, relacionados con la población de estos primates.

o Sensibilizar a las comunidades sobre la problemática ambiental a nivel local y la conservación de monos nocturnos mediante la investigación participativa y proponer acciones y estrategias de conservación a nivel regional.

2.3 Materiales y métodos

2.3.1 Área del estudio Los sitios de estudio ubicados al nororiente peruano, en la frontera con Colombia, fueron seleccionados teniendo en cuenta su homogeneidad en cuanto a

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Capítulo 2 16

condiciones socioeconómicas (comunidad indígena, cultura, religión), aspectos ecológicos (tipo de bosque, grado de intervención, cercanía al rio Amazonas) y porque en estudios previos se había reportado extracción de monos nocturnos y tráfico de animales silvestres (Maldonado, 201; Maldonado et al., 2009). En el estudio se involucró a dos comunidades indígenas ubicadas en el distrito Yavarí (Chinería a 12 km de Leticia y Yahuma a 24 km) y una en el distrito de Caballococha (Vista Alegre a 54 km de Leticia). Las comunidades de Chinería (S4° 10.103 W70° 02.606) y Vista Alegre (S°3 52.369 W°70 17.298) se encuentran sobre la ribera sur del rio Amazonas; Yahuma (S4° 05.996 W70° 07.596) sobre la quebrada Yahuma que es afluente del Amazonas (figura 2.1). Figura 2.1. Sitios de estudio de monos nocturnos Aotus nancymaae en el departamento de Loreto, Perú.

Estas zonas selváticas se caracterizan por suelos limosos aluviales sujetos a inundaciones periódicas (Varzéa). Según Maldonado (2011) en estas áreas se encuentran zonas alteradas por la extracción de madera y deforestación asociada a la cacería de monos nocturnos.

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17 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

La población que predomina en estas comunidades es Tikuna de origen peruano, algunos colonos provenientes del interior del país y una minoría de Brasil.

2.3.2 Censos de monos nocturnos

Para realizar censos de monos nocturnos se utilizó la metodología de transecto lineal siguiendo las recomendaciones de Peres (1999); Peres & Cunha (2011) y se partió de las siguientes premisas (Thomas et al., 2010; Buckland et al., 2010).

o Todos los animales sobre el transecto pueden ser detectados. o Los animales se detectan en su ubicación inicial, antes de cualquier

movimiento en respuesta al observador y no se cuentan dos veces. o Los animales del estudio se mueven más lentamente en relación a la

velocidad del observador. o Las distancias desde el transecto se miden con precisión. o Las detecciones son eventos independientes.

En cada sitio de estudio en forma aleatoria se estableció de 3 a 5 transectos de 1 km cada uno, como recomienda Peres (1999); Peres & Cunha (2011). La distancia mínima entre cada transecto fue de 500 m y fueron marcados y georeferenciados cada 50 m, intentando minimizar el impacto en el área. Los transectos se recorrieron entre las 18:00-21:00 y las 03:00-06:00 horas; siempre acompañado de un coinvestigador de la comunidad indígena Tikuna. Fueron censados 160 km, recorriendo 10 transectos en 189 horas. El recorrido se hizo en una sola vía, a una velocidad de 0.25-0.5 km/h, haciendo pausas cada 50 m. En las zonas inundables, en épocas de lluvia el censo se realizó transportándose en canoa. En los censos se registró la hora de inicio y final del recorrido. Cuando se realizaba una observación de monos nocturnos, se tuvo en cuenta solo los animales que se encontraban a una distancia perpendicular (DP) del transecto de no más de 30 m. La D.P. se tomó con respecto al individuo que se encontraba en el centro del grupo. Se destinó un máximo de 15 minutos para establecer el número de individuos y su estado de desarrollo biológico (adulto, subadulto, juvenil e infante) y así determinar la estructura y composición de los grupos. Si después de este tiempo no se confirmó el tamaño de grupo, este registró no se incluyó en el análisis y se continuó con el censo. También se tomó registro de la actividad (desplazamiento, forrajeo, vocalización, descanso), si se estaban alimentándose tipo de alimento (fruto, hojas, insectos, flores). Adicionalmente se georeferenció y registró la fecha, hora, DP,

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Capítulo 2 18

altura sobre el nivel del piso de los individuos. Se tuvo en cuenta la condición climática (lluviosa, despejada, nublada), así como la fase de la luna y su visibilidad.

2.3.3 Análisis de los datos

Los datos obtenidos en los censos se analizaron con el programa DISTANCE 6.0 (Thomas et al., 2010), para estimar la densidad poblacional y el tamaño de grupo. Los registros en las comunidades de Chinería, Vista Alegre y Yahuma se agruparon teniendo en cuenta su similitud en aspectos ecológicos y sociales; para alcanzar un número de observaciones mínimo recomendado por Peres (1999, 1997); Peres & Cunha (2011) y solo se tuvo en cuenta los registros donde se confirmó el tamaño de grupo. Para encontrar la función de detección que mejor se ajustaba, se utilizó dos modelos denominados mitad normal (Half - normal) y mitad normal con ajuste al coseno (Half – normal + 1 cosine adjustment term). Posteriormente se seleccionó el modelo con el valor mínimo del criterio de información de Akaike (AIC). Siguiendo las recomendaciones de Peres (2011); para un mejor ajuste de la función de detección se eliminaron los valores extremos truncando las distancias perpendiculares a 20 m. 2.3.4 Aspectos sociales, entrevistas, registro de c acería y actividades con la comunidad Para identificar cual es la dinámica productiva y social en las comunidades, se observó y se registró las actividades cotidianas haciendo énfasis en las sustento (caza, cultivo, cría de animales) y si contaban con servicios públicos, salud y educación. Para entender cuál es la influencia que genera el tráfico de monos nocturnos sobre las comunidades, se seleccionó de los coinvestigadores del proyecto, voluntarios que mediante una entrevista informal, brindaran información acerca de la cacería ilegal de monos nocturnos y cuál era la motivación para realizarla. Así mismo se indagó sobre su interés y trabajo en el proyecto Aotus, para entender la percepción de los pobladores y los cambios generados después de la implementación del proyecto.

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19 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

Para conocer la percepción de la comunidad hacia los monos nocturnos y la naturaleza e iniciar un proceso de sensibilización ambiental en los pobladores, se utilizó herramientas pedagógicas y lúdicas (charlas de educación ambiental, juegos, talleres de pintura y clases de inglés). Adicionalmente, en cada comunidad se brindó capacitación a los coinvestigadores del proyecto, en las técnicas de muestreo en campo para realizar el censo de monos nocturnos.

2.4 Resultados Los estimativos de la densidad poblacional son dados para Aotus nancymaae, siguiendo el arreglo taxonómico y distribución geográfica propuesta para el mono nocturno de cuello rojo peruano (Hershkovitz, 1983; Cornejo y Palacios, 2008) y teniendo en cuenta estudios previos en el areal de distribución (Aquino y Encarnación, 1983, 1986, 1986a, 1994; Maldonado, et. al. 2009, Maldonado, 2011, Ruiz-García 2011).

2.4.1 Censos de monos nocturnos Los censos se realizaron en las comunidades indígenas peruanas, Chinería Yahuma y Vista Alegre (Tabla 2.1.). Son zonas de selva inundable (várzea), con cierto grado de disturbio asociado principalmente a la deforestación, cacería, tráfico ilegal y no son áreas protegidas.

Tabla 2.1. Censos realizados en comunidades indígenas peruanas

Sitio de Estudio

Periodo de muestreo dd/mm/aa

N° Días

N° Horas

N° Transectos

Longitud total de transectos en Km

N° Km recorridos

Chinería 16/03/11-16/03/12 31 71 4 4 56

Vista Alegre 03/04/11- 23/10/11 26 73 3 3 66

Yahuma 25/03/11-09/11/11 22 45 3 3 38

Total 79 189 10 10 160

N° de días en las comunidades. N° de horas invertidas en el censo en cada comunidad.

En la comunidad de Yahuma se suspendió el muestreo por 6 meses, por alteraciones en el orden público que impidieron el trabajo de los investigadores.

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Capítulo 2 20

En los censos se obtuvieron registros visuales (n=31) de grupos familiares o individuos de monos nocturnos. Para el análisis solo se tuvieron en cuenta los registros (n=27) donde se confirmó el tamaño de grupo (Anexo 3). En 19 avistamientos el tamaño de grupo varió entre 2 y 5 individuos; adicionalmente hubo 8 avistamientos de individuos solitarios. En el censo se encontraron monos nocturnos (n=61) de diferentes estados de desarrollo biológico, adultos (n=46), subadultos/juveniles (n=12) e infantiles (n=3). En los registros visuales los monos nocturnos se encontraron, en el sotobosque (n=6; 22,22 %), en el subdosel (n=13; 48,14 %) y en el dosel (n=8; 29,62 %). Durante los registros visuales los monos nocturnos se encontraron realizando diferentes actividades como desplazamiento, (n=16; 59,25 %), forrajeo (n=8; 29,62 %), descanso (n=2; 7,4 %) y vocalización (n=1; 3,7 %) (Anexo 3). Tabla 2.2. Dormideros de monos nocturnos (A. nancymaae) en tres comunidades indígenas del nororiente peruano.

Localidad Posición geográfica Estrato del

bosque Tipo

Chinería S4 09.952 W70 03.290 Subdosel B

Chinería S4 10.919 W70 02.790 Subdosel A

Chinería S4 09.940 W70 03.293 Subdosel C

Chinería S4 10.328 W70 02.815 Sotobosque B

Chinería S4 10.674 W70 02.837 Subdosel C

Vista Alegre S3 52.368 W70 18.805 Subdosel C

Yahuma S4 06.844 W70 07.061 Dosel A Tipo A- ubicado en huecos de los árboles. Tipo B- ubicado en concavidades formadas por ramas, lianas y bejucos. Tipo C- Asociado a plantas epífitas, hemiepífitas, hemiparásitas.

Durante los censos se logró identificar 7 dormideros de grupos de monos nocturnos (Tabla 2.2), ubicados en diferentes estratos del bosque y de diferentes tipos (Anexo 3), según la caracterización realizada en Perú por Aquino y Encarnación (1994)

Como resultados adicionales, durante los censos se observó y confirmó la presencia en los sitios de estudio de 28 taxones (Anexo 2)

2.4.2 Análisis de los datos

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21 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

En este estudio los registros en las comunidades de Chinería (n=10), Vista Alegre (n=11) y Yahuma (n=6), se agruparon teniendo en cuenta su similitud en aspectos ecológicos y sociales, para alcanzar un número de observaciones mínimo recomendado, como fue propuesto por Peres (1999, 1997); Peres y Cunha (2011) y Maldonado (2011). Se realizó un análisis base (Tabla 2.3), para comparar la distribución de frecuencias de las distancias perpendiculares y encontrar la función de detección que mejor se ajustaba; para esto se utilizó dos modelos denominados mitad normal (Half - normal) y mitad normal con ajuste al coseno (Half – normal + 1 cosine adjustment term). Tabla 2.3 Densidad poblacional de A. nancymaae en tres comunidades peruanas. Datos sin truncar.

Análisis base Estimado Error estándar % CV IC grupos /Km2 5, 03 1,32 26,26 3-8,41 individuos/Km2 12,05 3,47 28,87 6,87-21,12

Media del Tamaño de grupo 1.925 0.22 11,73 1,51-2,44

Tamaño esperado de grupo 2,39 0.28 11,99 1,87-3

Ancho efectivo del transecto 19.03 3,57 18,77 12,98-27,89

CV= Coeficiente de variación

IC= Intervalo de confidencia

Se seleccionó el modelo mitad normal (AIC= 174,02), sobre el modelo mitad normal con ajuste al coseno (AIC=175,99), determinado por el valor mínimo del criterio de información de Akaike. Posteriormente se realizó otro análisis (Tabla 2.4), truncando los datos a 20 m, eliminando un registro. Tabla 2.4 Densidad poblacional de A. nancymaae en tres comunidades peruanas. Datos con truncamiento a 20 m.

Análisis con truncamiento (20 m) Estimado

Error estándar % CV IC

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Capítulo 2 22

grupos /Km2 4,61 1,21 26,32 2,75-7,71

individuos/Km2 8,86 0,23 29,01 5,04-15,57

Media del Tamaño de grupo 1,92 0.23 12,21 1,49-2,47

Tamaño esperado de grupo 1,92 0,23 12,21 1,49-2,47

Ancho efectivo del transecto 19,99 3,68 18,42 13,72-29,13

CV= Coeficiente de variación

IC= Intervalo de confidencia

Las densidad estimada para A. nancymaae (Tabla 2.4) en las comunidades peruanas fue de 8,8 individuos/km2, con un intervalo de confianza del 95 %, el rango se encuentra entre 5 – 15,57 y un ancho efectivo del transecto de 19,99 m. El tamaño de grupo se estimó en 1,92 individuos (IC 95% 1,49-2,47). La varianza de la densidad fue distribuida en la probabilidad de detección 42,3 %, tasa de encuentro 40,5 % y por el tamaño del grupo 17,2 %.

2.4.3 Aspectos sociales, reporte de entrevistas y r egistro de cacería

Los sitios de estudio son habitados por comunidades indígenas Tikuna, principalmente de origen peruano, algunos brasileros y colonos. Las actividades de subsistencia se basan en cultivos, pesca y cacería. Algunas de las características geográficas y sociales encontradas en las comunidades son resumidas en la Tabla 2.5. Se realizaron entrevistas a algunos coinvestigadores del proyecto, (Chinería=4, Vista Alegre= 3, Yahuma =3. Tabla 2.5 Características geográficas y sociales de los sitios de estudio.

Sitio de estudio Chinería Vista Alegre Yahuma

Posición geográfica S4° 10.103

W70° 02.606 S°3 52.369

W°70 17.298 S4° 05.996

W70° 07.596

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23 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

Altura (m) 74 77 75

Tipo de bosque Varzéa Varzéa Varzéa

Escuela Si Si Si

Servicios públicos No No No

Puesto de salud No No No

Puesto de policía No No No

Manejo de residuos No No No

Agricultura Si Si Si

Uso de plantas medicinales Si Si Si

Pesca Si Si Si

Cría de aves de corral (Gallinas, patos) SI Si Si

Porcinos No Si No

Ganadería No No No

Cacería de subsistencia Si Si Si

Cacería ilegal de monos nocturnos No No Si

Extracción ilegal de madera Si No Si

Cultivos ilícitos No No Si

Áreas protegidas No No No

Los entrevistados reportaron haber trabajado en la extracción de monos nocturnos principalmente como alternativa de sustento. También reportaron haber cesado esta actividad porque encontraron una alternativa de subsistencia, al participar como coinvestigadores en el proyecto Aotus, que era legal y no ponía en riesgo su salud. Adicionalmente en la mayoría se encontró un cambio positivo de actitud y percepción de la naturaleza; cambio de una visión simplemente utilitarista a una visión conservacionista. En otros casos se encontró que participaban en el proyecto, pero su motivación principal era la remuneración. En dos ocasiones se reportó por coinvestigadores de la comunidad la presencia de individuos con una coloración más oscura que los diferenciaba de los individuos típicos de zona. En este estudio solo se observó y registró la presencia de monos nocturnos del grupo de cuello rojo. Solo en la comunidad de Yahuma hubo registro de cacería (abril de 2011) de monos nocturnos (n=8). Los individuos fueron encontrados en jaulas de madera debajo de la casa del colector, en condiciones que comprometían su salud (desnutrición, heridas, privación de alimento y agua). Estos primates sujetos de tráfico ilegal llevaban en cautiverio varios días y al parecer iban a ser vendidos en Leticia. En

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Capítulo 2 24

esta comunidad también se encontró psitácidas como mascotas, loros (Amazona spp.) y pericos (Brotogeris spp.). En la comunidad de Vista Alegre se encontró un mico negro (Sapajus apella) adulto que había sido cazado para el consumo. Otro mono negro juvenil (Sapajus spp.), con un mono blanco (Cebus albifrons) que se tenían de mascota junto con dos guacamayas rojas aliverdes (Ara chloropterus) y pichones de guacamaya (Ara spp.). Varios grupos de animales eran cazados para subsistencia (mamíferos, reptiles, aves). Para esto usaban principalmente armas de fuego (escopeta) y lanza. Los registros de cacería son resumidos en la Tabla 2.6 .

Tabla 2.6 Registro de animales cazados para subsistencia

Orden Nombre científico Nombre común

Rodentia Dasyprocta fuliginosa Ñeque

Rodentia Echimys spp. Rata espinosa

Rodentia Agouti paca Boruga

Primates Sapajus apella Mico negro

Primates Cebus albifrons Mico blanco

Testudines Chelonoidis denticulata Tortuga motelo

Galliformes Penelope jacquacu Pava amazónica

Ciconniiformes Bubulcus ibis Garza

Crocodilia Melanosuchus niger Caimán negro

Crocodilia Caiman crocodilus Caimán blanco

Anura Leptodactylus pentadactylus Walo

2.4.4 Actividades con la comunidad

Para entender mejor la percepción de la comunidad hacia los monos nocturnos y generar interés hacia la naturaleza, así como generar un proceso de sensibilización, se trabajó con los niños de las escuelas de las comunidades Se realizaron charlas de educación ambiental, juegos, pintura y clases de inglés (Figura 2.2). Estas actividades se realizaron con voluntarios del proyecto. Figura 2.2 Actividades con niños de las comunidades

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25 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

En la comunidad de vista alegre se participó en el proyecto “The Water Cycle Project” (Figura 2.3) de la fundación Entropika, que buscaba brindar agua a los pobladores durante las épocas de sequía y favorecer su bienestar. Figura 2.3 “The Water Cycle Project”

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Capítulo 2 26

Para socializar el proyecto Aotus y realizar una campaña en contra del tráfico de monos nocturnos (Figura 2.4), con la fundación Entropika se realizó una conferencia en Leticia donde fue invitada la policía ambiental, la corporación autónoma regional, organismos educativos (SENA, UNAL), organismos de control (Contraloría, procuraduría), la Fundación instituto de inmunología de Colombia y la comunidad en general. La segunda y tercera conferencia se realizó en el municipio de Puerto Nariño, dirigidas a las personas de la fundación Natütama, a las autoridades indígenas y en general a todos los habitantes. Figura 2.4 Campaña en contra del tráfico de monos nocturnos

En el Parque Nacional Natural Amacayacu se realizaron tres charlas dirigidas a los visitantes que tenían como objetivo socializar las acciones de conservación el proyecto Aotus.

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27 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

2.5 Discusión

La densidad de A. nancymaae estimada en este estudio es ligeramente superior a lo reportado para la zona (Maldonado, 2011) y sigue siendo inferior a lo reportando en otras zonas de la distribución (Aquino & Encarnación, 1983, 1986, 1998, 1994; Puertas et al., 1995) y también a lo reportado en otras especies del género (Heltne, 1977; Zunino et al., 1985, Fernandez-Duque, 2001, 2007; Svensson et al., 2010; Maldonado, 2011) (Tabla 2.7). Tabla 2.7 Densidad de población y tamaño de grupo de A. nancymaae y A. vociferans

Taxón Sitio de estudio

Tamaño de grupo

Grupos/ Km 2

Individuos/Km 2 Tipo de bosque

Fuente

A. nancymaae Perú 1,92 4,61 8, 86 Inundable Este estudio

A. nancymaae Perú 3,4 8,7 25 inundable altura

Aquino y Encarnación 1983, 1986ª

A. nancymaae Perú 4,1 11,3 46,3 inundable altura

Aquino y Encarnación

1986ª A. nancymaae Perú 3.9 5,9 24,2 inundable

altura Aquino y

Encarnación 1988, 1994

A. nancymaae Perú -- 25 Altura Puertas et al. 1995

Aotus spp. Perú 1,9 ± 0,9 3,6 ± 6,3 6,9 ± 6,4 Inundable Maldonado 2011

A. vociferans Perú 10 33 Inundable Aquino & Encarnación

1988 A. vociferans Perú 2.4 7.9 Altura Aquino &

Encarnación 1988

A. vociferans Perú 3.3 11.5 41 inundable altura

Aquino & Encarnación

1994 Aotus spp. Colombia 2,1-3,3 4,8-13,3 10,36-44 Altura Maldonado

2011

Las baja densidad poblacional de A. nancymaae en las zonas de estudio pueden ser explicada por un claro efecto antropogénico, por la continua e intensa extracción y tráfico ilegal de individuos. También pueden estar involucrados la deforestación y el disturbio asociado a la cacería ilegal (Maldonado, 2010, 2011).

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Capítulo 2 28

El único reporte en otras localidades, de densidades poblacionales de A. nancymaae, equivalentes a las de este estudio, fue el de Aquino y Encarnación (1984), en el rio Tahuayo; donde se estimó una densidad de 46 ind/Km2 y posteriormente se realizó cacería científica, removiendo el 84% de la población estimando una densidad de 6 ind/km2. Si se compara con la densidad estimada para la zona de estudio, lo anterior sugiere que la población de monos nocturnos fue sujeta a una alta presión de caza y se removió al menos tres cuartos de la población. La densidad de este estudio con valor superior con respecto a los estudios en la zona (Maldonado, 2011) podría ser un registro de recuperación de la población, que debe monitorearse a largo plazo para entender la dinámica de la población y los mecanismos involucrados. Los grupos familiares de A. nancymaae encontrados en el estudio, están compuestos por una pareja adulta y de una a tres crías; de forma similar a lo reportado en otros puntos de su areal (Aquino & Encarnación, 1985, 1986,1994, 2000); así como lo reportado en otras especies del género (Moynihan, 1964; Zunino et al., 1985; Wright, 1981, 1984a, 1994; Villavicencio, 2003, Castaño et al. 2010; Svensson, 2010; Fernández-Duque, 2004, 2007, 2012) (Tabla 2.7). El tamaño de grupo estimado para A. nancymaae, aunque es equivalente a lo reportado en los sitios de estudio (Maldonado, 2011), es inferior a lo reportado en otros puntos de su distribución y en otras especies del género (Zunino et al., 1985; Wright, 1981,1994; Villavicencio, 2003, Castaño et al., 2010; Svensson, 2010; Fernández-Duque, 2007) (Tabla 2.7). Esta disminución puede ser asociada a la metodología de transecto lineal que ha mostrado subestimar el tamaño de grupo principalmente por limitaciones en la detección (Green, 1978; Defler y Pintor, 1985; Orjuela-Ramirez y Sanchez-Dueñas, 2005; Roncancio et al., 2011; Jean-Baptiste et al., 2013) y a la influencia del número de registros de un solo individuo sobre el estimado (Anexo 3). En los censos nocturnos se encontraron individuos solitarios, similar a estudios realizados en otras áreas de distribución del género (Fernández-Duque et al., 2000; Villavicencio, 2003; Fernández-Duque, 2007, 2012). Según Fernández-Duque (2007, 2012) los individuos solitarios pueden ser adultos jóvenes que emergieron recientemente de los grupos natales o pueden ser adultos mayores que han sido desplazados de sus grupos por adultos. Tanto machos como hembras pueden encontrarse solitarios semanas a meses hasta que puedan conformar un grupo nuevo (Fernández-Duque, 2007, 2012).

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29 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

Es posible que como en otros primates (Ostro et al., 2001; Link et al., 2010; Roncancio et al., 2011) la cacería y la fragmentación perturbara la densidad, estructura y composición de los grupos de monos nocturnos en los sitios de estudio, reflejándose en la disminución de la densidad poblacional y el tamaño de grupo y en el aumento de individuos solitarios. El aumento de registros de individuos de A. nancymaae solitarios puede obedecer a un efecto de la cacería, porque los métodos de extracción son dispendiosos e implican la fragmentación del hábitat (Aquino & Encarnación, 1994; Maldonado, 2010, 2011) y durante la captura o el transporte los grupos familiares son disgregados, algunos individuos escapan y quedan solitarios. Además en algunas ocasiones las crías son dejadas en el nido o capturadas como mascotas, por la baja demanda en el mercado negro al no ser incluidas en experimentos biomédicos por su estado de desarrollo biológico (Maldonado, 2010). También al disminuir la densidad poblacional el proceso de dispersión y conformación de parejas pudo verse alterado, afectando las parejas establecidas y reduciendo la posibilidad de recuperación de la población (Reed, 2002; Pullin, 2002). La disminución en la densidad asociada a la fragmentación del hábitat a nivel regional, pueden llevar a inestabilidad en la población de A. nancymaae amenazando su persistencia; porque, al disminuir la población se incrementa la influencia de procesos estocásticos como la incertidumbre demográfica, la variación ambiental, la incertidumbre genética y los eventos catastróficos, aumentando la tasa de extinción (Lacy, 1994, 1997; Reed, 2002; Pullin, 2002). Los reportes dados por los coinvestigadores indígenas, de monos nocturnos con fenotipos diferentes a los típicamente encontrados en la zona, son determinados por la subjetividad y experiencia del observador. Además los caracteres morfológicos pueden presentar leves variaciones intrapoblacionales (Ruiz-García et al., 2003; Ruiz-García y Vallejo, 2005). Sin embargo, es posible la introducción de especies exóticas en las zonas de estudio, teniendo en cuenta el intenso tráfico ilegal de varias especies de monos nocturnos, procedentes de diferentes países y zonas geográficas, así como los reportes de liberaciones de individuos sujetos a investigación biomédica en la zona de frontera y la translocación de individuos implicada (Maldonado et al., 2009, Maldonado, 2010, 2011; Ruiz-García et al., 2011, 2013). Las posibles especies introducidas en el área de estudio son A. vociferans y A. nigriceps, porque, como se ha demostrado son especies que han sido sujetas a

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Capítulo 2 30

tráfico ilegal y translocaciones a zonas fuera de su areal (Maldonado, 2010, 2011; Ruiz-García et al., 2011, 2013). En la zona de estudio, la población de A. nancymaae puede verse afectada por estas dos especies de primates que tienen características biológicas y ecológicas similares (Aquino y Encarnación, 1994, Wright, 1994) y podrían competir por refugio, alimento e introducir nuevos patógenos; de forma similar a lo reportado por de Morais Jr. et al. (2008) en el caso del titi león dorado (Leontopithecus rosalia). Adicionalmente puede presentarse hibridización (Pullin, 2002), como ha sido reportado en laboratorio con A. nancymaae X A. griseimembra (Kumamoto et al., 2001) y la alteración del flujo genético y creación de nuevos genotipos; siendo particularmente susceptible el género Aotus por su estructura social monógama y poca movilidad (Defler, 2003, 2010). Los estimativos de densidad de la especie pueden verse alterados por la presencia de especies exóticas, porque pueden encontrándose incrementos o disminución en el número de registros por cambios en la abundancia, estructura y distribución de la especie (Reed, 2002; de Morais Jr. et al., 2008). El tráfico de monos nocturnos reportado en las zonas de estudio (Maldonado, 2010, 2011; Ruiz-García et al., 2011, 2013) pudo generar cambios en la cultura de las comunidades, porque dejaron de realizar sus actividades tradicionales para dedicarse a una actividad ilegal, donde se caza una especie que rara vez es de sustento (Aquino et al., 2009; Maldonado, 2010), con prácticas de alto impacto en el bosque como la deforestación (Maldonado, 2011) y que comprometen la salud de los pobladores, en especial la de los cazadores y los que tengan contacto directo con los primates, al aumentar la posibilidad de transmisión de enfermedades zoonóticas (Ott-Joslin, 1993; Chapman et al., 2005; Varela, 2005) y porque el ingreso de los humanos alterando áreas prístinas posibilita el contacto con patógenos que se encontraban aislados (Epstein, 2002; Chapman et al., 2005). De igual forma, la población de monos nocturnos también puede verse afectada por enfermedades antropozoonóticas y la introducción de patógenos siendo estas unas de las principales causas de extinción de especies (Daszak & Cunningham, 2002; Chapman et al., 2005). Los resultados del estudio muestran que la implementación del proyecto de investigación participativa favoreció el bienestar de la población humana y animal, reflejándose en una reducción en la cacería de monos nocturnos en las comunidades y en la adopción de una alternativa de sustento legal y en favor de la conservación. Los registros de cacería en la comunidad de Yahuma pueden ser asociados al poco impacto del proyecto en este sitio de estudio, al ser limitada la presencia de los

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31 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

investigadores por las condiciones de orden público, porque después de retomar el trabajo de esta localidad no se volvió a registrar eventos de cacería de monos nocturnos. Este estudio hace parte de un esfuerzo para documentar la densidad poblacional de A. nancymae, agrupando los avistamientos de tres comunidades con características ecológicas y sociales semejantes. Se realizó el agrupamiento porque el análisis con un número de muestras abajo del límite de suficiencia, generan dificultades en el modelaje de la función de detección. Según Peres (1997, 1999), Peres & Cunha (2011) y Maldonado (2011), en comunidades de primates con bajas densidades (Callimico spp., Pithecia spp., Aotus spp.) donde obtener el número mínimo de avistamientos requeridos es difícil, el agrupamiento de registros de la misma especie se considera una alternativa válida cuando existe homogeneidad de los sitios de estudio. No se analizaron los registros obtenidos a más de treinta metros y se truncaron los datos con mayor distancia perpendicular, eliminando los valores extremos, para favorecer el ajuste de la función de detección; porque Según Peres (1997, 1999) y Peres & Cunha (2011) llevan a un pobre ajuste al modelo y alta varianza. Los resultados indican que la población de A. nancymaae a nivel local y probablemente regional califica para categorizarse como amenazada (teniendo en cuenta los criterios de la IUCN “A2c”); La justificación se basa en una disminución de la población estimada y en el deterioro del hábitat. Teniendo en cuenta los antecedentes de translocacion de Aotus spp. en la zona, es importante monitorear si califica para el subcriterio “e” que hace referencia a la introducción de especies, patógenos o contaminantes e hibridización.

2.5.1 Estrategias de conservación

La población de monos nocturnos A. nancymaae en las zonas de estudio, ha sido afectada principalmente por la cacería y tráfico ilegal, la destrucción del hábitat y posiblemente por la introducción de especies y patógenos exóticos (Daszak & Cunningham, 2002; Chapman et al., 2005; Maldonado, 2010, 2011 Ruiz-García et al., 2013). En menor medida ha sido afectada por la cacería de sustento y la extracción de individuos para mascotas (Maldonado et al., 2009, Maldonado, 2010, 2011). Estas amenazas han actuado de forma sinérgica y crónica, evidenciándose en la disminución en la densidad poblacional de la especie en la zonas de estudio y posiblemente comprometiendo la persistencia de la especie a nivel local.

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Capítulo 2 32

Las estrategias de conservación propuestas, son tendientes a mitigar o contrarrestar las amenazas identificadas en la población de A. nancymaae en el nororiente peruano y algunas son comunes para otros taxones. Sin embargo, es posible que durante la implementación surja evidencia de nuevos problemas de conservación de la especie y deben ser actualizadas o replanteadas, para que permitan un proceso dinámico y maximice los esfuerzos de conservación. Las estrategias prioritarias deben ser encaminadas en la conservación del hábitat, el reforzamiento de la legislación ambiental nacional e internacional, la educación ambiental y generar alternativas sostenibles de sustento para las comunidades. 2.5.1.1 Conservación del hábitat A. nancymaae solo se encuentra protegido en Brasil en la Estación Ecológica Jutaí-Solimões (287.101 ha) y en Perú en la Reserva Natural Pacaya-Samiria (2.080.000 ha) (Cornejo y Palacios, 2008); en el Parque Nacional del Manu (1.532.806 ha) y en la Reserva Comunal Tamshiyacu-Tahuayo (Aquino y Encarnación, 1994; Cornejo y Palacios, 2008a). En los sitios de estudio, el hábitat de (Aotus nancymaae) no está bajo ninguna categoría de protección y se encuentra principalmente afectado por la fragmentación, debida a el tráfico ilegal de madera, la deforestación asociada al tráfico ilegal de monos nocturnos, los cultivos ilícitos y el establecimiento chagras. También es afectado por la contaminación principalmente por el mal manejo de residuos. Como ha sido propuesto para A. griseimembra, A. brumbacki y A. lemurinus en Colombia (Defler et. al. 2003) y A. nancymaae en Perú (Aquino y Encarnación, 1994), establecer áreas protegidas estatales o privadas y/o aumentar el área de las ya existentes, así como crear corredores biológicos en el nororiente peruano, es clave para controlar la fragmentación del bosque y favorecer la conservación de los monos nocturnos y especies asociadas. Adicionalmente, Iniciar procesos de restauración ecológica en las zonas degradadas por la deforestación y fragmentación del bosque, debe ser una estrategia adelantada por las entidades gubernamentales en conjunto con la comunidad (Crockett, 1998; Pullin, 2002; Schwitzer et al., 2013)

2.5.1.2 Educación

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33 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

La educación ambiental es una de las herramientas más importantes para la conservación de primates y debe realizarse como un proceso a largo plazo que incluya a la comunidad local y favorezca la sensibilización y apropiación de los programas ambientales (Savage y Giraldo, 1990; Crockett, 1998; Defler et al. 2003; Matsuo et al., 2008; Schwitzer et al., 2013). Se requiere realizar programas de educación ambiental formal, generados por una política nacional (Defler et al., 2003), que sean impartidos por profesores de la comunidad, principalmente a los niños y jóvenes. Educación ambiental no formal podría ser un mejor recurso para los adultos (Matsuo et al., 2008). Las autoridades ambientales también deben recibir educación formal e instrucción en la legislación ambiental nacional e internacional, tráfico ilegal de fauna y flora, silvestre, para favorecer las acciones de control y manejo de las actividades ilícitas (Defler et al., 2003; Schwitzer et al., 2013).

2.5.1.3 Alternativas sostenibles de sustento

Las comunidades donde se realizó el estudio están desprotegidas por el estado y no cuentan con alternativas de sustento, ni con recursos o servicios básicos para mejorar su calidad de vida. Esto repercute en el uso que se da a los recursos naturales, en la conservación de los monos nocturnos y en general de la naturaleza. Las organizaciones gubernamentales y no gubernamentales deben realizar programas de inversión social, que generen opciones productivas sostenibles y economías alternas, para el sustento de los pobladores de las comunidades (Maldonado, 2010), que brinden alternativas diferentes al tráfico ilegal de fauna y flora y el narcotráfico. Realizar proyectos de investigación participativa, que brinde alternativas sostenibles de sustento a las comunidades es primordial para mantener a largo plazo las estrategias de conservación (Savage y Giraldo, 1990, Maldonado, 2011).

2.5.1.4 Legislación

Las autoridades gubernamentales peruanas deben realizar esfuerzos en conjunto con las autoridades de Colombia, Brasil y CITES para garantizar el cumplimiento de la legislación ambiental nacional e internacional y frenar el tráfico ilegal de fauna y flora en la zona trifronteriza (Maldonado et al., 2009; Maldonado, 2010, 2011). De igual forma las entidades y organismos de control (contraloría, procuraduría, contaduría) deben fortalecer la supervisión para que los procesos de vigilancia del tráfico ilegal de fauna y flora se realicen bajo la normatividad vigente (Maldonado, 2010).

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Capítulo 2 34

2.5.1.5 Alternativas para la investigación biomédic a

Russell y Burch (1959), plantearon el postulado de las tres “R”, que se refiere a reemplazar los animales de experimentación por otros métodos que no impliquen su uso, reducir su número cuando sea necesario utilizarlos y refinar las técnicas para aminorar su sufrimiento. Los métodos que pueden remplazar o complementar la experimentación con modelos animales son: modelos matemáticos, simulación computarizada y cultivos celulares (Huggins, 2003; Martínez-Hidalgo, 2007). En caso que no se pueda remplazar los animales por otro modelo experimental, se debe minimizar el número de animales para lograr resultados válidos y los experimentos no deben ser repetidos o duplicados innecesariamente (Huggins, 2003). El refinar las técnicas implica usar el modelo animal apropiado para la investigación teniendo en cuenta sus características biológicas y su estado de salud (Huggins, 2003). Los animales no deben ser extraídos del hábitat natural cuando pueden ser criados en cautiverio (Martínez-Hidalgo, 2007). En lo posible se debe evitar el uso de A. nancymaae en investigaciones biomédicas, pero si se realiza los individuos deben proceder de zoocriaderos que cumplan la reglamentación nacional e internacional (Maldonado, 2011).

2.5.1.6 Rehabilitación de fauna silvestre

La rehabilitación es una importante herramienta de conservación y alternativa para el manejo de la fauna decomisada (Vargas-Madrid, 2007). La rehabilitación es un proceso con un enfoque multidisciplinario que busca la salud física y mental de los individuos y pretende que el individuo sobreviva exitosamente en el hábitat natural (Brieva, 2000). Se deben crear centros de rehabilitación de fauna silvestre y desarrollar protocolos médico-biológicos específicos para monos nocturnos (A. nancymaae); para atender los individuos decomisados por las autoridades ambientales procedentes del tráfico ilegal o que sea entregados voluntariamente por personas que los tenían como mascotas. El destino de los animales que entran a rehabilitación es principalmente determinado por aspectos médico veterinarios, biológicos, socioeconómicos y legales (Brieva, 2000; Varela, 2005; IUCN/SSC, 2013). Los animales que logran un proceso de rehabilitación exitoso pueden ser liberados para restaurar la población,

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35 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

favoreciendo la viabilidad poblacional, por un aumento en el tamaño de la población y la diversidad genética (IUCN/SSC, 2013).

2.5.1.7 Investigación

Es necesario realizar esfuerzos de investigación, principalmente en las áreas de taxonomía, distribución, demografía y medicina de A. nancymaae; para esto se requiere conformar grupos multidisciplinarios que en compañía de las comunidades aborden complejos problemas de conservación. En la actualidad, para este caso específico, se deben realizar estudios que permitan establecer con mayor certeza la taxonomía y el areal o distribución geográfica del mono nocturno amazónico (A. vociferans) y el mono nocturno peruano de cuello rojo (A. nancymaae), básicos para plantear estrategias de conservación integrales. Adicionalmente para entender la dinámica de la población es necesario realizar estudios demográficos con monitoreo a largo plazo. Se deben realiza análisis de viabilidad poblacional que nos indique cual es la tendencia de la población y cuales las principales causas del declive o propagación.

2.6 Conclusiones

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Capítulo 2 36

1. Los resultados de este estudio evidencian la disminución en la densidad poblacional y en el tamaño de grupo de los monos nocturnos A. nancymaae en las zonas de estudio, en contraste con otras zonas de distribución de la especie.

2. El declive de la población se debe a un efecto antropogénico y sinérgico entre

la extracción continua de monos nocturnos, la fragmentación y posiblemente la introducción de patógenos y especies exóticas. Estas amenazas hacer susceptible a la población a fenómenos estocásticos que pueden comprometer la estabilidad y persistencia de la especie.

3. A nivel local, A. nancymaae podría calificar para categorizarse como una

especie amenazada de extinción y es necesario Implementar estrategias de conservación que favorezcan la recuperación de la población y la protección del hábitat, así como brindar alternativas de sustento sostenible a los pobladores de las comunidades indígenas de Chinería, Yahuma y Vista Alegre. El proyecto de investigación participativa mostró ser una herramienta valiosa en la conservación y bienestar de las comunidades.

4. Este estudio brinda información demográfica de la situación de la población de

A. nanacymaae en las zonas de estudio y contribuye a identificar cuál es su estado de conservación. Esta información sirve como línea base para monitorear la población a nivel local y el establecimiento de prioridades de conservación.

2.7 Recomendaciones

1. Monitorear la dinámica poblacional y realizar análisis de viabilidad de la población de A. nancymaae.

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37 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

2. Realizar estudios enfocados en genética de poblaciones y monitorear la presencia de especies exóticas en las zonas de estudio.

3. Instar a los organismos nacionales e internacionales para hacer una

reevaluación del estado de conservación de la especie a nivel local. 4. Establecer un plan nacional de manejo, control de tráfico ilegal y conservación

del mono nocturno de cuello rojo (A. nancymaae). 5. Continuar realizando proyectos de conservación participativa y promover la

inversión social en las comunidades por parte del estado para brindar a las comunidades alternativas de sustento sostenibles.

A. Anexo Tipos de dormideros caracterizados por Aquino y Enc arnación

(1994)

Tipo A (a,b,c,d,e), refiriéndose a huecos en los troncos de los árboles. Su acceso es por troncos y ramas delgados de árboles jóvenes, bejucos o enredaderas. Este ofrece condiciones óptimas de alojamiento y seguridad de predadores.

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Capítulo 2 38

El tipo B (a,b) son dormideros complejos, que consiste en concavidades formadas por ramas, que soportan aglomerados de bejucos y enredaderas, que sirven como rutas de acceso y proveen un refugio adecuado y protección de los depredadores.

Tipo C (a,b) son dormideros compuestos principalmente por epifitas, hemiepifitas y hemiparásitas, que pueden encontrase en parabiosis con hormigas. El acceso está dado por las enredaderas o ramas de árboles jóvenes.

Tipo D (a,b) son dormideros simples formados por follaje denso. Tienen sitios de acceso definido.

Los dormideros tipo E. (a.b) están localizados en nidos de termitas. El acceso está dado por bejucos, enredaderas, ramas de árboles jóvenes; este tipo de dormidero ofrece condiciones favorables de resguardo y protección de los predadores

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39 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

B. Anexo Estado de conservación de los taxones observados en los censos realizados en tres comunidades del

nororiente peruano y en la reserva privada Otrapart e en Colombia.

Orden Taxón Estado de conservación

Localidad Referencias

Primates Alouatta seniculus LR Y Boubli et al., 2008 Primates Callicebus torquatus (lucifer) LR R Veiga et al., 2008 Primates Cebus albifrons LR V de la Torre et al., 2008 Primates Cebus macrocephalus (Sapajus

apella) LR V Rylands et al. 2008

Primates Saimiri sciureus LR C,V,Y,R Boubli et al. 2008 Pilosa Cyclopes didactylus LR C Miranda et al. 2011 Pilosa Bradypus variegatus LR C Chiarello et al. 2011 Pilosa Choloepus didactylus LR C,V,R Plese et al. 2011 Pilosa Tamandua tetradactyla LR C Miranda & Meritt, 2011 Rodentia Coendou prehensilis LR C,Y,O Marinho-Filho et al.

2008 Rodentia Cuniculus paca LR O Queirolo et al. 2008 Rodentia Dasyprocta fuliginosa LR O, V Catzeflis et al. 2008 Rodentia Echimys sp. LR C Catzeflis et al. 2008a Carnivora Potos flavus LR C,V,Y,R Kays et al. 2008 Didelphimorphia Didelphis marsupialis LR C,V,Y,R Brito et al. 2008 Crocodylia Caiman crocodilus LR C,V,Y CSG, 1996 Crocodylia Melanosuchus niger LR C Ross, 2000 Testudines Chelus fimbriata LR Y Pritchard, 2008 Testudines Chelonoidis denticulata VU Y TFTSG, 1996

Y: Yahuma, C: Chineria, V: Vista Alegre, R: Reserva Otraparte.

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Capítulo 2 40

Extinto en Estado Silvestre, EW; Extinto, EX; Peligro Crítico, CR; Vulnerable, VU; Casi Amenazado NT; Preocupación Menor, LC; Datos Insuficientes, D.

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41 Densidad poblacional y conservación de Aotus nancymaae en Loreto, Perú

C. Anexo Tamaño de grupo, estados de desarrollo biológico, a ctividad y posición de monos nocturnos

registrados e incluidos en el estimado de densidad poblacional, en Loreto, Perú.

Sitio de estudio tamaño de grupo

N° Adultos

N° juv/subadul

N° infantiles

Actividad Estrato del bosque

Posición geográfica

Vista Alegre 2 2 Forrajeo Subdosel S3 52.646 W70 17.834

Vista Alegre 1 1 Desplazamiento Dosel S3 53.878 W70 19.393

Vista Alegre 2 2 Forrajeo Sotobosque S3 53.842 W70 19.615

Vista Alegre 1 1 Desplazamiento Subdosel S3 53.849 W70 19.598

Vista Alegre 3 2 1 Desplazamiento Subdosel S3 52.368 W70 18.836

Vista Alegre 3 2 1 Desplazamiento Dosel S3 52.368 W70 18.811

Vista Alegre 3 2 1 Desplazamiento Subdosel S3 52.393 W70 18.727

Vista Alegre 2 2 Forrajeo Subdosel S3 53.878 W70 19.393

Vista Alegre 2 2 Desplazamiento Subdosel S3 52.654 W70 17.835

Vista Alegre 1 1 Desplazamiento Dosel S3 52.646 W70 17.834

Vista Alegre 2 2 Desplazamiento Dosel S3 52.393 W70 18.727

Chineria 3 2 1 Desplazamiento Sotobosque S4 09.623 W70 03.316

Chineria 4 2 2 Descanso Dosel S4 09.602 W70 03.116

Chineria 4 2 2 Forrajeo Subdosel S4 09.605 W70 03.106

Chineria 1 1 Desplazamiento Subdosel S4 09.609 W70 03.128

Chineria 2 2 Desplazamiento Dosel S4 09.614 W70 03.136

Chineria 1 1 Desplazamiento Subdosel S4 09.618 W70 03.140

Chineria 3 2 1 Forrajeo Sotobosque S4 09.581 W70 02.708

Chineria 2 2 Forrajeo Subdosel S4 09.899 W70 02.902

Chineria 4 2 1 1 Descanso Sotobosque S4 09.952 W70 03.040

Chineria 3 2 1 Desplazamiento Sotobosque S4 09.943 W70 03.186

Yahuma 1 1 Forrajeo Subdosel S4 06.626 W70 07.613

Yahuma 1 1 Desplazamiento Subdosel S4 06.828 W70 07.057

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Capítulo 2 42

Yahuma 2 2 Vocalizando Dosel S406.828 W70 07.232

Yahuma 5 2 2 1 Desplazamiento Subdosel S4 06.605 W70 07.664

Yahuma 1 1 Forrajeo Dosel S4 06.653 W70 07.561

Yahuma 2 2 Desplazamiento Sotobosque S4 06.512 W70 07.836

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