Factores de recidiva precoz tras la resección de las metástasis pulmonares

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Resumen

Introducción. Clásicamente, las metástasis pulmo-nares se consideraban una diseminación sistémicadel tumor que no precisaban cirugía. Sin embargo,hay estudios que muestran los beneficios de la me-tastasectomía en casos seleccionados. El objetivoes analizar la morbimortalidad de la metastasecto-mía pulmonar y determinar los factores de recidivaprecoz.

Pacientes y método. De los 42 pacientes interveni-dos por metástasis pulmonares se excluyó a 4 porconsiderarlas irresecables intraoperatoriamente; seanalizó a los 38 restantes. Las variables analizadasfueron la edad, el sexo, el tumor primario, el tiempo li-bre de enfermedad, las metástasis extrapulmonaresresecadas, el número de metástasis, la bilateralidad,la morbimortalidad, las recidivas, las reintervencio-nes, el tiempo libre de enfermedad y la supervivencia.

Resultados. El abordaje quirúrgico fue una toraco-tomía posterolateral extraserrática, y no se presentómortalidad perioperatoria. La morbilidad fue del 11%(n = 4), y fue precisa una reintervención por un hemo-tórax posquirúrgico. La supervivencia a 1, 2 y 3 añosfue del 87, el 61 y el 25%, respectivamente, y el índicede pacientes libres de enfermedad, del 71, el 56 y el17%, respectivamente. Los principales factores de re-cidiva precoz fueron el tipo histológico del tumor(más recidivas en los sarcomas y menos en los ade-nocarcinomas), el tiempo libre de enfermedad entreel tumor primario y la metástasis pulmonar, y el nú-mero de metástasis. Cinco de las recidivas pulmona-res fueron resecadas una segunda vez, y se pudo ex-tirpar sólo 4 de ellos, 3 de los cuales están libres deenfermedad a los 6, 12 y 24 meses, y el cuarto pre-senta recidiva pulmonar a los 18 meses.

Conclusiones. Las metástasis pulmonares puedenresecarse con baja morbimortalidad, y los principa-les factores pronósticos de supervivencia son la ci-rugía completa, el tipo histológico, el tiempo libre de

enfermedad entre el tumor primario y la metástasis,y el número de metástasis pulmonares.Palabras clave: Metástasis pulmonares. Cirugía. Super-vivencia. Cáncer colorrectal. Sarcoma. Metastasectomía.Morbilidad.

FACTORS RELATED TO EARLY RECURRENCEAFTER RESECTION OF PULMONARY METASTASES

Introduction. Traditionally, pulmonary metastaseswere considered to be a systemic dissemination of atumor and unsuitable for surgical treatment. Howe-ver, some studies report the benefits of metastasec-tomy in selected patients. The aim of the presentstudy was to analyze morbidity and mortality in pul-monary metastasectomy and to determine the factorsassociated with early recurrence.

Patients and method. Of 42 patients who underwentsurgery for pulmonary metastases, four were exclu-ded because the tumors were deemed non-resectableat surgery. The remaining 38 patients were analyzed.The variables evaluated were age, sex, primary tumor,disease-free survival, resected extrapulmonary me-tastases, number of metastases, bilaterality, morbi-dity and mortality, recurrences, reinterventions andsurvival.

Results. Surgical approach consisted of serratus-sparing posterolateral thoracotomy, with no periope-rative mortality. Morbidity was 11% (n = 4), and onereintervention was required due to postsurgical he-mothorax. Survival at 1, 2 and 3 years was 87%, 61%and 25% respectively and the percentage of disease-free survival was 71%, 56% and 17% respectively. Themain factors associated with early recurrence werehistological type of the tumor (recurrence was morefrequent in sarcomas and less frequent in adenocar-cinomas), disease-free interval between the primarytumor and pulmonary metastases, and the number ofmetastases. Five of the patients with recurrence un-derwent surgery on a second occasion. Of these,only four could undergo resection and only threewere disease free at 6, 12 and 24 months. The fourthpatient showed pulmonary recurrence at 18 months.

Originales

Factores de recidiva precoz tras la resecciónde las metástasis pulmonaresAntonio Ríos, Pedro José Galindo, Juan Torres, María José Roca, Ricardo Robles, Juan Antonio Luján y Pascual ParrillaDepartamento de Cirugía. Servicio de Cirugía Torácica. Hospital Universitario Virgen de la Arrixaca. El Palmar. Murcia. España.

Correspondencia: Dr. A. Ríos Zambudio.Avda. de la Libertad, 208. 30007 Casillas. Murcia. España.Correo electrónico: [email protected]

Manuscrito recibido el 7-1-2004 y aceptado el 19-2-2004.

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Conclusions. Pulmonary metastases can be resec-ted with low morbidity and mortality. The main prog-nostic factors of survival are complete surgical resec-tion, histological type, disease free interval betweenthe primary tumor and metastases, and the number ofpulmonary metastases.

Key words: Pulmonary metastases. Surgery. Survival.Colorectal cancer. Sarcoma. Metastasectomy. Morbidity.

Introducción

Clásicamente, las metástasis a distancia se considera-ban una diseminación tumoral sistémica que no precisa-ban tratamiento quirúrgico. Sin embargo, el hecho de queel pulmón sea el primer filtro tumoral a distancia para lamayoría de las lesiones malignas hizo pensar que suafección no siempre indicaba un estado sistémico neo-plásico. Así, en estudios de autopsias se ha mostradoque un alto porcentaje de pacientes con metástasis pre-sentaba dichas lesiones confinadas en los pulmones yeran únicas o potencialmente resecables1,2. Estos hallaz-gos fueron aportando la base para que algunos cirujanosplantearan la cirugía de las metástasis como parte delesquema terapéutico1,2.

Los primeros pasos en este campo se dieron a finalesdel siglo XIX, aunque no fue hasta la década de los setentacuando comenzaron a aparecer estudios que establecie-ron los primeros criterios de selección de los pacientes conmetástasis que precisaban cirugía1-2. Sin embargo, con fre-

cuencia los resultados eran contradictorios, lo que promo-vió la creación, en 1991, de un registro internacional demetástasis pulmonares, con los mayores centros de cirugíatorácica de Europa y Estados Unidos, para realizar unaevaluación más homogénea de los resultados y definir losfactores pronósticos2. La publicación de sus primeros resul-tados3, en 1997, ha aclarado muchas incógnitas sobre eltema, aunque varios aspectos aún son controvertidos.

El objetivo de este estudio es analizar la morbimortalidaden la cirugía de las metástasis pulmonares y determinarlos factores de recidiva tumoral precoz tras dicha cirugía.

Pacientes y métodos

Se analiza a los pacientes intervenidos en nuestro servicio por metás-tasis pulmonares entre los años 1998 y 2002 (fig. 1). Los criterios preo-peratorios para indicar la resección quirúrgica de las metástasis pulmo-nares fueron: a) tumor primario controlado o controlable; b) ausencia demetástasis en otros órganos, o que dichas metástasis fueran subsidia-rias de un tratamiento eficaz antes de la cirugía pulmonar; c) cirugía rea-lizada con criterio curativo; d) examen preoperatorio que hiciera suponerque el remanente pulmonar fuera suficiente para conservar su función, ye) que no hubiera contraindicaciones anestésicas mayores.

Se ha intervenido a 42 pacientes de metástasis pulmonares, de loscuales se ha excluido a 4 por considerarlas irresecables durante la in-tervención quirúrgica a pesar de cumplir los criterios preoperatorios,con lo que resultan 38 casos válidos para el estudio. La edad media fuede 57 ± 15 años (18-78 años), el 53% mujeres (n = 20). Los tipos histo-lógicos más frecuentes del tumor primario fueron el adenocarcinomacolorrectal, con el 47% de los casos (n = 18), seguidos de los sarcomas(n = 5; 13%), el melanoma (n = 4; 11%) y el adenocarcinoma de mama(n = 3; 8%). En todos se había realizado cirugía radical de dicho tumorprimario, el 37% (n = 14) había llevado radioterapia y el 66% (n = 25),quimioterapia adyuvantes. El tiempo medio de evolución entre la cirugía

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Fig. 1. Algoritmo terapéutico y deseguimiento de los pacientes conmetástasis pulmonares intervenidosquirúrgicamente en nuestro servicio.

Pacientes intervenidos con metástasis pulmonares(n = 42)

Irresecables(n = 4)

Resecados(n = 38)

Supervivencia inferioral año

Supervivencia global Libres de enfermedad

1 año, 87%2 años, 61%3 años, 25%

1 año, 71%2 años, 56%3 años, 17%

Indicación de rerresección(n = 5)

Irresecables(n = 1)

Resecados(n = 4)

Supervivencia5 meses

Libres de enfermedad (n = 3)(6, 12 y 24 meses)Recidiva pulmonar(n = 1) (18 meses)

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primaria y la presencia de las metástasis fue de 29 ± 12 meses (0-60meses).

El diagnóstico de las metástasis pulmonares fue por radiología de tó-rax y tomografía axial computarizada (TAC) helicoidal de alta resoluciónen todos los casos excepto en 2 carcinomas colorrectales en los que sesospechó por un aumento del CEA con TAC normal y se confirmó conla tomografía por emisión de positrones (PET). El 74% de las metásta-sis (n = 28) fueron un hallazgo casual en pacientes asintomáticos du-rante los controles de su tumor primario. En 6 casos se presentaronotras metástasis (16%), 5 hepáticas y 1 suprarrenal; en todos ellos, serealizó primero la cirugía abdominal (5 hepatectomías y 1 suprarrena-lectomía) para descartar la presencia de implantes tumorales perito-neales que hubieran pasado inadvertidos en las exploraciones comple-mentarias.

El abordaje quirúrgico fue a través de una toracotomía posterolateralextraserrática, en 24 casos (66%) derecha y en 10 (26%) izquierda,siendo en los 3 restantes bilateral (8%). El número medio de metástasispor paciente fue de 2,3 ± 0,8 (1-20), aunque en el 52% de los casos (n = 20) la metástasis era única; el tamaño medio de la metástasis erade 3,3 ± 2 cm (1-15 cm). La localización de las metástasis fue el lóbuloinferior derecho (LID) en 10 (31%), el lóbulo superior derecho (LSD) en7 (22%), el lóbulo superior izquierdo (LSI) en 4 (13%), el lóbulo inferiorizquierdo (LII) en 4 (13%), el lóbulo medio derecho (LMD) en 3 (9%), lalíngula en 1 (3%) y en 3 fueron bilaterales (8%). La técnica quirúrgicaaplicada fue la resección en cuña en el 87% de los casos (n = 33), la lo-bectomía en el 11% (n = 4) y la bilobectomía en el caso restante. Todostienen un seguimiento mínimo de un año.

Los pacientes fueron revisados en consultas externas según el pro-tocolo específico de cada tumor primario, incluyendo una radiografíasimple de tórax. La TAC pulmonar se indicó cuando la radiografía reve-laba lesiones posiblemente metastásicas o se producía aumento de losmarcadores tumorales (CEA, etc.). Si todo era normal, se indicaba unaTAC torácica anual de control.

Las variables analizadas fueron la edad, el sexo, el tumor primario, eltiempo libre de enfermedad entre la exéresis del tumor primario y eldiagnóstico de la metástasis pulmonar, otras metástasis extrapulmona-res resecadas previamente, el número de metástasis, la bilateralidad delas lesiones, la morbimortalidad, la recidiva tumoral, las reintervencio-nes por recidiva pulmonar de la lesión, el tiempo de libre de enferme-dad y la supervivencia.

El estudio estadístico incluye estadística descriptiva de la morbimor-talidad asociada a la cirugía pulmonar. Para calcular los índices de su-pervivencia y períodos libres de enfermedad, se utilizaron las curvas de

supervivencia (método de Kaplan-Meier). Para las comparaciones encada corte temporal entre las recidivas de la enfermedad y los que es-tán libres de ella, se aplicó el test de la χ2 de Pearson y el test de Man-tel-Haenszel, con la corrección de Yates o con el test exacto de Fishercuando el valor resultaba menor de 5, todo ello disponible en el paque-te estadístico SPSS 10.0. También se aplicó el test de la t de Student yel test de Wilcoxon cuando era preciso aplicar un test no paramétrico.Los valores de p inferiores a 0,05 se consideraron estadísticamente sig-nificativos.

Resultados

Morbimortalidad perioperatoria

No se presentó mortalidad perioperatoria. El índice demorbilidad fue del 11% (n = 4), que corresponde a 2 he-motórax, un derrame pleural persistente y una infección dela toracotomía. En uno de los casos fue precisa la reinter-vención de urgencia por hemotórax posquirúrgico, y en laintervención se halló una superficie cruenta con sangradoen sábana, sobre la que se practicó hemostasia.

Supervivencia y factores pronósticos

Para los cálculos de la supervivencia se excluyeron loscasos no resecables, que fallecieron antes del año. Eltiempo medio de evolución de estos pacientes resecadosfue de 25 ± 12 meses. La supervivencia a 1, 2 y 3 añosfue, respectivamente, del 87, el 61 y el 25%, y el índicede pacientes libres de enfermedad fue del 71, el 56 y el17%, respectivamente (fig. 2).

Los principales factores de recidiva precoz fueron eltipo histológico del tumor (más recidivas precoces en lossarcomas y menos en los adenocarcinomas) (p = 0,039)y el tiempo libre de enfermedad entre el tumor primario yla presencia de la metástasis pulmonar (p = 0,047) (tabla 1).Como se ve en las tablas 2 y 3, a estos factores se les

TABLA 1. Factores de riesgo de recidiva tras la cirugía de lasmetástasis pulmonares. Resultados al año de la cirugía

Libre deVariable enfermedad Recidiva p

(n = 27) (n = 11)

Edad (57 ± 14 años) 58 ± 14 55 ± 12 0,323Sexo

Varón (n = 18) 11 (41%) 7 (64%) 0,269Mujer (n = 20) 16 (59%) 4 (36%)

Tumor primarioAdenocarcinomas (n = 24) 20 (74%) 4 (36%) 0,039Sarcomas (n = 5) 1 (4%) 4 (36%)Otros (9) 6 (22%) 3 (28%)

Tiempo libre de enfermedad< 1 año (n = 30) 20 (74%) 10 (91%) 0,047≥ 1 año (n = 8) 7 (26%) 1 (9%)

Otras metástasis resecadasNo (n = 32) 23 (85%) 9 (82%) 0,092Sí (n = 6) 4 (15%) 2 (18%)

Número de metástasisUna (n = 20) 14 (52%) 6 (55%) 0,214Más de una (n = 18) 13 (48%) 5 (45%)

BilateralidadNo (n = 35) 26 (96%) 9 (82%) 0,317Sí (n = 3) 1 (4%) 2 (18%)

Fig. 2. Curvas de supervivencia y libres de enfermedad en los pa-cientes con resección de metástasis.

100

90

80

70

60

50

40

30

20

10

0

Supervivencia

Libre deenfermedad

42 48 54 6036302418126Evolución (meses)

Por

cent

aje

de p

acie

ntes

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añade el número de metástasis resecadas a partir delsegundo año de evolución (p = 0,045 y 0,025).

Reintervención de las recidivas de las metástasis

Cinco de las recidivas pulmonares detectadas cum-plían los criterios de resección y fueron intervenidas unasegunda vez; sólo 4 de ellos pudieron extirparse, pues elquinto presentaba una siembra pleural de metástasis (fig.1 y tabla 4). En los 4 casos se realizó una resección encuña de la lesión metastásica, que fue única en todosellos. Tres pacientes están libres de enfermedad tras unseguimiento de 6, 12 y 24 meses, y el cuarto presentarecidiva pulmonar a los 18 meses de esta segunda ciru-gía (tabla 4).

Discusión

Clásicamente, los argumentos que se han esgrimidoen contra de la cirugía de las metástasis se centraban enla morbimortalidad y la probabilidad de dejar enferme-dad residual latente. Actualmente, en centros especiali-zados las complicaciones en las resecciones de metás-tasis pulmonares han disminuido, con una mortalidaddel 0-4% y una morbilidad del 8-15%4-6, como se obser-va en nuestra serie. El otro punto en discusión era si di-cha cirugía aumenta la supervivencia. Hay que recordarque las terapias alternativas a la cirugía para estos pa-cientes con metástasis a distancia son meramente palia-tivas, sólo la exéresis quirúrgica ofrece una oportunidadde curación a los pacientes con cáncer3,4. En este senti-do cada vez existen más protocolos de poliquimioterapiaagresiva con la intención de rescatar el máximo de en-fermos para la cirugía7. Todo esto hace que la resecciónde las metástasis pulmonares se esté convirtiendo en un

procedimiento habitual en la mayoría de los servicios decirugía torácica.

La vía de abordaje quirúrgico es muy discutida, perocomo norma general debe ser poco agresiva, posibilitarla palpación manual del parénquima pulmonar y permitir laexéresis de todas las metástasis1,8. Nosotros preferimosla toracotomía posterolateral extraserrática, pues es unabordaje estándar para la resección pulmonar y propor-ciona una excelente exposición del hemitórax3. Sin em-bargo, presenta mayor incomodidad y sólo se puede ex-plorar un hemitórax, por lo que en los casos con afecciónbilateral nos obligó a realizar una toracotomía bilateral.Con respecto a la técnica quirúrgica, ésta debe cumplir 2criterios fundamentales, que son resecar todos los nódu-los con un margen de tejido pulmonar normal y ser lomás conservadora posible con el parénquima pulmonar.Así, es de elección la metastasectomía1,4,8,9, que fue rea-lizada en todos los pacientes de nuestra serie donde fueposible.

Actualmente, lo más importante es detectar cuáles sonlos factores que determinarán el pronóstico de estos pa-cientes tras la cirugía1,3,8. En este sentido, el intervalo li-bre de enfermedad entre la extirpación del tumor prima-rio y la presencia de la metástasis pulmonar se hadescrito como un factor importante5,8,9, como se objetivaen nuestra serie. Así, un intervalo corto suele indicar untumor biológicamente más agresivo con un pobre pro-nóstico, mientras que uno largo suele indicar poca agre-sividad. El límite de dicho intervalo es muy variable. Ennuestra serie es de un año, aunque otros autores sitúandicho límite en 3 años1.

Otro factor descrito es el tipo histológico del tumor pri-mario, que tiene un fuerte impacto en la supervivencia.Como norma general, los tumores germinales son losde mejor pronóstico y los melanomas, los de peor1,3; elresto está entre ambos10. En nuestra serie los tumorescon menos recidiva de la enfermedad tumoral son los

TABLA 2. Factores de riesgo de recidiva tras la cirugía de lasmetástasis pulmonares. Resultados a los 2 años de la cirugía


(n = 13) (n = 10)

Edad (56 ± 15 años) 60 ± 14 54 ± 11 0,061Sexo

Varón (n = 12) 7 (54%) 5 (50%) 0,564Mujer (n = 11) 6 (46%) 5 (50%)

Tumor primarioAdenocarcinomas (n = 15) 12 (92%) 3 (30%) 0,036Sarcomas (n = 4) 0 (0%) 4 (40%)Otros (4) 1 (8%) 3 (30%)





TABLA 3. Factores de riesgo de recidiva tras la cirugía de lasmetástasis pulmonares. Resultados a los 3 años de la cirugía


(n = 2) (n = 10)

Edad (57 ± 12 años) 69 ± 13 53 ± 11 0,231Sexo

Varón (n = 7) 1 (50%) 6 (60%) 0,670Mujer (n = 5) 1 (50%) 4 (40%)

Tumor primarioAdenocarcinomas (n = 6) 2 (100%) 4 (40%) 0,046Sarcomas (n = 3) 0 (0%) 3 (30%)Otros (n = 3) 0 (0%) 3 (30%)





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adenocarcinomas, la mayoría de ellos de origen colo-rrectal. Es de destacar lo precoz de la recidiva en los ca-sos de los sarcomas, como puede verse en las tablas 1,2 y 3. Sin embargo, independientemente del tipo histoló-gico, en los pacientes que cumplen los criterios de re-sección debe indicarse la cirugía, pues los resultados encuanto a supervivencia son superiores al resto de trata-mientos6,11-15.

El número de metástasis también es importante encuanto al pronóstico1,5,8,13. Sin embargo, existen diferen-cias entre los autores en cuanto a cuál es el número demetástasis que delimita un mayor riesgo. Así, algunosautores lo ponen en 7 metástasis5, otros en 43 y otros en113. En nuestra serie se observa que el pronóstico es me-jor cuando existe sólo una metástasis.

Por último, cabe comentar que la resecabilidad de laenfermedad metastásica es fundamental8. En nuestraserie, los pacientes que no tenían enfermedad reseca-ble presentaron una supervivencia inferior al año. Hayque remarcar que nosotros no realizamos resecciónparcial pues no mejora el pronóstico y aumenta la mor-bilidad.

Un tema controvertido es la resección de metástasisen diferentes órganos dentro de un enfermo, pues impli-ca una diseminación más importante del carcinoma. Estetratamiento quirúrgico agresivo ha sido controvertido,porque los factores que permiten que la enfermedad sis-témica pueda ser controlada con una terapia local sondesconocidos y actualmente discutidos. Son pocos lostrabajos que analizan los resultados de la resección deambas metástasis16-19, y en ellos la indicación de la ciru-gía se basa en el cumplimiento de los criterios de rese-cabilidad que se aplican cuando sólo se tiene la afección,matizando la posibilidad de afección de ambos órganos,como hemos realizado nosotros. Actualmente, la morbi-mortalidad es baja y la supervivencia, alta. Nuestros re-sultados en estos casos son buenos, y la resección deambas metástasis no ha sido un factor de mal pronósticorespecto al resto de pacientes que sólo tienen resecciónde la metástasis pulmonar. No sabemos si esto se debea que la resección de las metástasis mejora la supervi-vencia o si es que dicho grupo seleccionado tiene unbuen pronóstico de supervivencia independientementedel tratamiento quirúrgico.

Un problema de la cirugía de las metástasis pulmona-res es la alta recurrencia de la enfermedad metastási-ca1,20,21. En función del patrón de recidiva, los pacientespueden ser sometidos a una segunda metastasectomía;los resultados descritos hasta la actualidad son acepta-bles1,8. Estos resultados favorables a largo plazo sugierenel beneficio real de las intervenciones repetidas, más queun simple efecto de selección, aunque hay que recordarque las reintervenciones se indican en los pacientes muyseleccionados con buenas condiciones21,22.

En conclusión, podemos decir que las metástasis pul-monares pueden resecarse con baja morbimortalidad; losprincipales factores pronósticos de supervivencia son lacirugía completa, el tipo histológico, el tiempo libre de en-fermedad entre el tumor primario y la metástasis, y el nú-mero de metástasis pulmonares. En casos selecciona-dos, la resección de metástasis localizadas en otrosórganos o de las recidivas metastásicas mejora la super-vivencia de estos enfermos.

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TABLA 4. Pacientes con segunda cirugía por metástasis pulmonar

Metástasis pulmonar Tiempo de la Metástasis pulmonarEdad Sexo Tumor primario primaria segunda cirugía secundaria Evolución

Caso 1 61 Varón Adenocarcinoma renal Única de 5 cm en LID 6 meses Irresecable Fallecimiento(5 meses)

Caso 2 71 Varón Adenocarcinoma rectal Única de 5 cm en LII 5 meses Única de 2 cm Libre de enfermedaden LID (12 meses)

Caso 3 18 Mujer Rabdomiosarcoma Doble lesión de 1 cm 8 meses Única de 5 cm Nueva recidivaembrionario cada una en LMD en LII (18 meses)

y LIDCaso 4 64 Varón Adenocarcinoma Doble lesión de 1 cm 8 meses Única de 1,5 cm Libre de enfermedad

de colon en LSD y de 3 cm en LMD (24 meses)en LSI

Caso 5 61 Varón Adenocarcinoma rectal Única de 2 cm en LSI 9 meses Única de 2 cm Libre de enfermedaden LSD (6 meses)

LID: lóbulo inferior derecho; LII: lóbulo inferior izquierdo; LMD: lóbulo medio derecho; LSD: lóbulo superior derecho.

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Factores de recidiva precoz tras la resección de las metástasis pulmonares