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Floraciones de Cianobacterias
en el Uruguay:
Niveles Guía y Descriptores
Ambientales
Virginia Acevedo Torrano
Orientadora: Coorientadora:
Dra. Carla Kruk Dra. Sylvia Bonilla
Pasantía en Ecología, Licenciatura en Ciencias Biológicas
Sección Limnología, IECA, Facultad de Ciencias
Universidad de la República
Montevideo, Uruguay, Mayo 2012
2
CONTENIDO RESUMEN .................................................................................................................................................................................................. 3
INTRODUCCIÓN ...................................................................................................................................................................................... 4
Floraciones de cianobacterias: ocurrencia y factores ambientales condicionantes ................................ 4
Clasificaciones de las cianobacterias ............................................................................................................................ 8
Niveles Guía para programas de monitoreo ambiental ..................................................................................... 10
Situación en Uruguay ........................................................................................................................................................ 11
HIPÓTESIS Y PREDICCIONES ........................................................................................................................................................... 12
OBJETIVOS .............................................................................................................................................................................................. 14
Objetivo general .................................................................................................................................................................. 14
Objetivos específicos ......................................................................................................................................................... 14
METODOLOGÍA .................................................................................................................................................................................... 15
Base de datos ........................................................................................................................................................................ 15
ANÁLISIS DE DATOS ............................................................................................................................................................................... 16
Variables biológicas y ambientales seleccionadas ............................................................................................... 16
Comparación de los Niveles Guía basados en clorofila a .................................................................................. 17
Variación estacional y por tipo de ecosistema....................................................................................................... 17
Biovolumen de cianobacterias y variables ambientales indicadoras .......................................................... 17
Clasificación de las especies de cianobacterias ..................................................................................................... 18
RESULTADOS ........................................................................................................................................................................................ 19
Comparación de los Niveles Guía basados en clorofila a .................................................................................. 20
Variación estacional y por tipo de ecosistema....................................................................................................... 23
Biovolumen de cianobacterias y variables ambientales .................................................................................. 25
Grupos de especies de cianobacterias ....................................................................................................................... 28
DISCUSIÓN ............................................................................................................................................................................................. 31
Niveles Guía y relación entre clorofila a y biovolumen ..................................................................................... 31
Temperatura ......................................................................................................................................................................... 33
Disponibilidad de luz ........................................................................................................................................................ 34
Estado trófico (fósforo total) ......................................................................................................................................... 35
Biovolumen relativo de cianobacterias .................................................................................................................... 36
Grupos de especies de cianobacterias ....................................................................................................................... 37
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS ................................................................................................................................................. 39
AGRADECIMIENTOS ............................................................................................................................................................................ 40
BIBLIOGRAFÍA....................................................................................................................................................................................... 41
ANEXO ...................................................................................................................................................................................................... 47
3
RESUMEN
La ocurrencia de floraciones de cianobacterias potencialmente tóxicas ha aumentado en las últimas
décadas en todo el mundo, debido principalmente a la eutrofización de los ecosistemas acuáticos.
Uruguay no es una excepción a este fenómeno mundial y sus consecuencias, por lo que las
floraciones de cianobacterias son comunes en diversos tipos de ambientes acuáticos en nuestro
país. Este es el primer trabajo que realizó una compilación de registros de dominancia de
cianobacterias en ecosistemas límnicos del Uruguay en un periodo de más de 10 años (1994-2007).
El objetivo fue estudiar las condiciones ambientales que caracterizan la dominancia de
cianobacterias en el fitoplancton en ambientes eutróficos del Uruguay con alta biomasa (clorofila a
> 10 µg L-1
), utilizando la categorización según los Niveles Guía (NG) para aguas recreativas
propuestos por la OMS (Chorus & Bartram 1999). Los NG permiten evaluar el ecosistema y el
riesgo para la salud por presencia de cianobacterias, para aguas recreativas la OMS define 2
niveles: NG 1 (clorofila a entre 10 y 50 µg L-1
) y NG 2 (clorofila a > 50 µg L-1
). La hipótesis de
trabajo fue que las floraciones de cianobacterias se ubican por encima del NG 2, que su biomasa se
relaciona directamente con la temperatura y fósforo total e inversamente con la disponibilidad de
luz relativa en el ambiente, y que se pueden identificar grupos de cianobacterias que responden de
forma similar. Se incluyeron 11 ecosistemas de distintas zonas del país que presentaron casos de
alta biomasa de cianobacterias. Estos incluyeron principalmente ambientes artificiales ubicados al
sur y representados mayoritariamente en verano. Se observaron 18 especies de cianobacterias
dominantes, las cuales correspondieron a diferentes grupos filogenéticos (Ordenes) y ecológico-
funcionales. Muchas de estas especies son comúnmente registradas en todo el mundo y son
potencialmente tóxicas, pudiendo afectar la biota acuática y la salud humana. Los dos NG
mostraron las diferencias predichas respecto al biovolumen de cianobacterias, y aunque la relación
clorofila a - biovolumen dejó de ser directa a altos valores de biomasa, este valor estuvo muy por
encima de la concentración que define el NG 2 (50 µgL-1
). La baja disponibilidad de luz y alto
estado trófico caracterizaron la condición de alta biomasa de cianobacterias como se esperaba.
Nuestros resultados indican que la alta temperatura no se asoció a la dominancia de cianobacterias,
habiéndose analizado un amplio rango de temperatura (10-32°C). Las especies de cianobacterias
mostraron respuestas solapadas en relación a las principales variables indicadoras y no se
encontraron agrupadas en sus preferencias ambientales ni según las clasificaciones filogenéticas y
funcionales consideradas. En Uruguay, está en proceso de estudio la implementación de una
normativa que permita evaluar el riesgo por floraciones de cianobacterias, y futuras
investigaciones son imprescindibles para su gestión y mejor predicción de su ocurrencia.
4
INTRODUCCIÓN
Floraciones de cianobacterias: ocurrencia y factores ambientales
condicionantes
Las cianobacterias son un grupo de microorganismos procariotas que realizan fotosíntesis
oxigénica utilizando clorofila a. Estos organismos son capaces de colonizar una gran
diversidad de hábitats, incluyendo ambientes acuáticos, tanto marinos como continentales,
semi-acuáticos y terrestres. Su distribución es cosmopolita por lo que se encuentran en
ecosistemas de todas las latitudes, incluyendo ambientes con condiciones extremas
(Whitton & Potts 2002).
En los ecosistemas acuáticos, las cianobacterias que habitan en la columna de agua forman
parte del fitoplancton (Whitton & Potts 2002; Reynolds 1984). Como las microalgas
eucariotas del fitoplancton, en determinadas condiciones las cianobacterias pueden
aumentar significativamente su biomasa en relación a su concentración original, fenómeno
llamado floración (Chorus & Bartram 1999; Smayda 1997). Las floraciones de
cianobacterias pueden estar producidas por una o más especies, y su tiempo de generación
y permanencia puede ser muy variable (Reynolds & Walsby 1975). La mayor
problemática asociada a este fenómeno consiste en la capacidad de algunas especies de
producir cianotoxinas que pueden afectar la biota acuática y terrestre, incluyendo a los
seres humanos (Huisman et al. 2005). Los mecanismos de toxicidad de las cianotoxinas
son diversos, pueden generar desde efectos hepatotóxicos, neurotóxicos y dermatotóxicos,
hasta la inhibición general de la síntesis proteica (Sivonen & Jones 1999), por lo cual la
presencia de cianotoxinas no solo constituye un riesgo por ingestión sino también por
contacto (Chorus & Bartram 1999). Además, las floraciones de cianobacterias generan
problemas estéticos y económicos, ya que confieren color, olor y sabor al agua, limitando
las actividades recreativas y pesqueras, y el uso del cuerpo de agua como fuente de agua
potable (Lampert & Sommer 2007; Chorus & Bartram 1999). Asimismo, hacen más
complejos los procesos de potabilización, aumentando sus costos (Codd et al. 2005;
Chorus & Bartram 1999).
5
Las cianobacterias planctónicas presentan una gran variedad de rasgos biológicos eco-
fisiológicos y con amplia tolerancia ambiental, lo cual explica que son un grupo ubicuo
(Paerl et al. 2001). Pueden encontrarse en cualquier estado trófico, desde oligotrófico a
eutrófico y en cualquier tipo de clima (Whitton & Potts 2002; Mur et al. 1999). Sin
embargo, la alta carga de nutrientes y la temperatura elevada, son factores considerados
como promotores del desarrollo de floraciones de cianobacterias (Paerl & Huisman 2009;
Dokulil & Teubner 2000; Chorus & Bartram 1999).
En las últimas décadas, la ocurrencia de floraciones de cianobacterias ha aumentado
notoriamente en ecosistemas continentales y costeros en todo el mundo, debido
principalmente al incremento de la eutrofización de los cuerpos de agua (Chorus &
Bartram 1999). La eutrofización (enriquecimiento de nutrientes) es uno de los grandes
problemas ecológicos que afecta a numerosos ecosistemas acuáticos en todo el planeta
(Lampert & Sommer 2007; Schindler 2006). Este enriquecimiento de nutrientes genera un
aumento de la biomasa fitoplanctónica, lo cual conlleva a una serie de cambios en el
ambiente que generan condiciones propicias para el desarrollo de floraciones de
cianobacterias (Lampert & Sommer 2007). Ha sido propuesto que la dominancia por
cianobacterias depende de la relación entre nitrógeno y fósforo disuelto (Mur et al. 1999;
Smith 1983). Sin embargo, algunos autores afirman que su dominancia es más afectada
por las concentraciones absolutas de dichos nutrientes que por su proporción (Downing et
al. 2001). Las cianobacterias tienen la capacidad de almacenar muy eficientemente fósforo
(Kulaev & Vagabov 1983) y nitrógeno (Flores & Herrero 2005). Esto explica que sean
buenas competidoras por estos nutrientes aun cuando los mismos están en bajas
concentraciones (Chorus & Bartram 1999). También se ha encontrado recientemente que
las cianobacterias son fisiológicamente flexibles y optimizan rápidamente la captación de
nutrientes cuando estos fluctúan o son limitantes (Aubriot et al. 2011). Además, algunas
especies de cianobacterias poseen la capacidad de fijar N2, lo cual es una ventaja frente a
las algas eucariotas en condiciones de limitación de este nutriente (Oliver & Ganf 2002).
Por lo tanto, aunque el estado de eutrofia favorece el desarrollo de cianobacterias,
paradójicamente algunas especies pueden dominar el fitoplancton aun cuando la
concentración de nutrientes es baja (Chorus & Bartram 1999).
6
Las cianobacterias pueden realizar fotosíntesis en un mayor espectro lumínico en
comparación con la mayoría de las algas eucariotas por poseer un tipo de pigmentos
accesorios, las ficobilinas (Kehoe 2010; Cohen-Bazire 1982). Aunque son capaces de
crecer en un amplio rango de intensidad de luz, algunas cianobacterias tienen una mayor
tasa de crecimiento a bajas intensidades en comparación con otras especies del
fitoplancton (Chorus & Bartram 1999). Esto es una ventaja competitiva de las mismas en
ecosistemas acuáticos con alta turbidez, como los eutróficos (Scheffer et al. 1997).
La mezcla de la columna de agua es un factor clave en determinar la distribución vertical
del fitoplancton, dado que afecta la estabilidad y la disponibilidad de luz. Steinberg &
Hartmann (1988) proponen que la dominancia del fitoplancton por cianobacterias en
ambientes eutróficos es condicionada por la combinación de factores físicos incluyendo la
estabilidad de la columna de agua. Según la relación entre la profundidad de la zona
eufótica (profundidad límite en la que puede ocurrir fotosíntesis) y la de mezcla (Zeu/Zm)
el ambiente será más o menos favorable para determinadas especies de cianobacterias
(Reynolds 2006). Una condición de turbulencia estable en el tiempo, donde la zona de
mezcla es mayor a la eufótica, favorecerá el desarrollo de cianobacterias tolerantes a la
turbulencia, como especies del género Planktothrix (Dokulil & Teubner 2000; Scheffer et
al. 1997). En cambio, la baja turbulencia favorece el desarrollo de cianobacterias que
tienen gran tolerancia a altas intensidades de luz y que generan floraciones en la
superficie, como aquellas pertenecientes al género Microcystis (Dokulil & Teubner 2000).
Su tolerancia a la radiación solar directa se debe a la presencia de carotenoides que
protegen los fotosistemas y a la síntesis de sustancias que las protegen de la radiación UV
(Sommaruga et al. 2008; Oliver & Ganf 2002). La mayoría de las especies de
cianobacterias formadoras de floraciones poseen vacuolas de gas que les proporcionan la
capacidad de flotar (Oliver & Ganf 2002), de esta forma pueden migrar en la columna de
agua, disminuir la pérdida por sedimentación, y tener mayor acceso a nutrientes del fondo.
Estas ventajas se vuelven especialmente importantes en sistemas estratificados, donde
cianobacterias coloniales como Microcystis tienen una ventaja adaptativa con respecto a
las microalgas eucariotas (Huisman et al. 2005; Oliver & Ganf 2002).
7
La temperatura es también considerada una variable importante que afecta el crecimiento
de cianobacterias planctónicas (Paerl & Huisman 2008; Dokulil & Teubner 2000; Chorus
& Bartram 1999). La alta temperatura tiene un efecto positivo directo sobre las
cianobacterias, debido a que su tasa de crecimiento óptima es mayor a temperaturas más
elevadas en comparación con otros grupos del fitoplancton (Paerl & Huisman 2008;
Reynolds 2006). Sin embargo, estudios experimentales no hallaron diferencias en la
temperatura óptima de crecimiento entre cianobacterias y algas eucariotas, y entre especies
o cepas de cianobacterias se ha visto una respuesta diferencial al aumento de temperatura
(Carey et al. 2012). Además, la alta temperatura también tiene efectos indirectos que
afectan al fitoplancton en general y a las cianobacterias en particular. Dichos efectos se
asocian con la estratificación y cambios en la mezcla de la columna de agua, así como con
el aumento de nutrientes por la intensificación de la mineralización (Kosten et al. 2012;
Paerl & Huisman 2009; Oliver & Ganf 2002). Consecuentemente la temperatura elevada
genera condiciones de estabilidad de la columna de agua y aumento de la biomasa
fitoplanctónica, lo cual a su vez aumenta la atenuación de la luz (Carey et al. 2012). Esta
serie de efectos indirectos generan condiciones propicias para el desarrollo de
cianobacterias vacuoladas (Oliver & Ganf 2002). Por lo tanto, además de la eutrofización
de los sistemas acuáticos, el cambio climático global y su consiguiente aumento de
temperatura también podría promover el desarrollo de floraciones de cianobacterias (Paerl
& Huisman 2008).
Otros factores asociados al mayor desarrollo de las cianobacterias planctónicas son el alto
pH y la depredación reducida. El alto pH, que implica una baja concentración de CO2,
favorece el crecimiento de las cianobacterias (Steinberg & Hartmann 1988) dado que
poseen una mejor capacidad de captar CO2 en comparación con la mayoría de microalgas
eucariotas, debido a sus mecanismos de concentración de carbono celular (Badger & Price
2003). En relación a la depredación, las cianobacterias planctónicas formadoras de
floraciones pueden alcanzar grandes tamaños, particularmente las coloniales como
Microcystis y las filamentosas que forman agregados como Dolichospermum (Oliver &
Ganf 2002). Esto tiene como consecuencia una depredación reducida por el zooplancton
en condiciones de altas densidades debido a su gran tamaño, baja palatabilidad y a la
producción de cianotoxinas (Huisman et al. 2005; Whitton & Potts 2002).
8
El desarrollo de floraciones de cianobacterias está determinado por diversos factores y
complejas interacciones ambientales y biológicas (Elser 1999). Sin embargo, algunas
variables ambientales pueden ser utilizadas para resumir los factores generales que las
afectan. La temperatura, la disponibilidad de luz (como Zeu/Zm) y el fósforo total pueden
ser consideradas como las variables ambientales indicadoras más importantes de los
principales procesos que afectan al fitoplancton incluyendo las cianobacterias (Whitton &
Potts 2002; Chorus & Bartram 1999). La temperatura (T) afecta los procesos metabólicos
y fisiológicos de los organismos (Lampert & Sommer 2007) y la Zeu/Zm es un indicador
del régimen de luz en la columna de agua (Reynolds 2006). El fósforo (P), como fósforo
total (PT) es un indicador muy utilizado del estado trófico (Salas & Martino 1990;
Vollenweider & Kerekes 1981).
Clasificaciones de las cianobacterias
Las cianobacterias planctónicas presentan una gran diversidad de formas, tamaños y
niveles de organización biológica, incluyendo el nivel unicelular, colonial y filamentoso
(Oliver & Ganf 2002). Dada esta gran diversidad de especies, su estudio puede facilitarse
mediante el uso de clasificaciones que las agrupen según características o respuestas al
ambiente similares. Las cianobacterias formadoras de floraciones, se pueden clasificar
según diversos criterios filogenéticos, ecológicos, fisiológicos o sociológicos (Lavorel et
al. 1997). En términos filogenéticos las cianobacterias se agrupan en tres Ordenes
(Hoffmann et al. 2005). Las Chroococcales incluyen organismos unicelulares o coloniales,
con o sin envoltura mucilaginosa. Las Oscillatoriales, organismos filamentosos
uniseriados, sin células diferenciadas. Las Nostocales, filamentos uni o multiseriados, con
células diferenciadas: heterocitos que permiten fijar nitrógeno y acinetes que cumplen
función de resistencia y propagación. Algunos ejemplos de los géneros típicos de cada
Orden son: Microcystis y Merismopedia (Chroococcales), Planktothrix y Pseudanabaena
(Oscillatoriales), Cylindrospermopsis y Nodularia (Nostocales). Las cianobacterias
también pueden ser estudiadas según una aproximación ecológica o funcional. Según el
tipo de floración que desarrollan se pueden distinguir tres ecoestrategias: acumulativa,
semi-acumulativa y dispersiva (UNESCO 2009; Oliver & Ganf 2002; Chorus & Bartram
1999) (Tabla 1).
9
Otra herramienta que puede ser utilizada para el estudio del fitoplancton en general y de
las cianobacterias en particular, es la agrupación de especies según sus características
funcionales (Reynolds et al. 2002). Recientemente, han sido definidos siete grupos
funcionales para el fitoplancton basados en la morfología de los organismos (GFBM), que
permiten asociar a los grupos con sus potenciales respuestas y efectos ambientales (Kruk
& Segura 2012; Kruk et al. 2010). Las cianobacterias están representadas en los GFBM I,
III, IV y VII. El grupo I corresponde a organismos pequeños con alta relación
superficie/volumen. El grupo IV incluye organismos de tamaño medio sin características
especializadas. Las principales cianobacterias capaces de producir floraciones tóxicas
están representadas en el grupo III y VII (Tabla 2).
Las tres clasificaciones (Ordenes, ecoestrategias y GFBM) presentan algunas
coincidencias en relación a los organismos que las integran. Por ejemplo, especies del
Orden Chroococcales están representadas en la ecoestrategia acumulativa, y a su vez
corresponden al GFBM VII. Las otras dos ecoestrategias incluyen especies del Orden
Oscillatoriales y Nostocales, que son incluidas en el GFBM III.
Tabla 1. Características de los tres tipos de ecoestrategias de las cianobacterias planctónicas que desarrollan
floraciones. Ik: intensidad de luz de subsaturación de la fotosíntesis. Tomado de UNESCO (2009).
Acumulativas Semi-acumulativas Dispersivas
Profundidad del lago Profundo-somero Profundo-somero Somero
Respuesta a la luz Alto Ik Medio Ik Bajo Ik
Frecuencia de la mezcla
(segundos)Estacional (10
7)
Diurno (105) a diario o
semanalContinuo (10
3-10
4)
Regulación de la flotaciónExcelente. Migración
vertical
Buena. Puede fallar a altas
densidadesBuena
Fijación de nitrógeno Algunas Si Algunas
Tipo de floración Evidente, superficialEvidente, pueden
acumularse en superficieNo es evidente
Ejemplos de algunos géneros Anabaena, Aphanizomenon,
Cylindrospermopsis
Planktothrix, Limnothrix,
Cylindrospermopsis Anabaena, Microcystis
10
Niveles Guía para programas de monitoreo ambiental
La problemática a nivel mundial asociada al desarrollo de floraciones de cianobacterias,
ha llevado a establecer nuevas legislaciones en algunos países (UNESCO 2009; Codd et
al. 2005; Huisman et al. 2005; Chorus & Bartram 1999). En el marco de la generación de
medidas de prevención y gestión de las floraciones de cianobacterias, la Organización
Mundial de la Salud (OMS) desarrolló una guía que permite evaluar la situación del
ecosistema acuático y el riesgo potencial para la salud humana por la presencia de
cianobacterias. Esta se basa en Niveles Guía y de Alerta que fueron determinados a partir
de estudios toxicológicos, de abundancia de cianobacterias y concentración de clorofila a
(Clo a) (Chorus & Bartram 1999). Para sistemas destinados a la recreación se establecen
dos Niveles Guía (Falconer et al. 1999). Para aquellos destinados a la potabilización se
establecen un Nivel de Vigilancia y dos Niveles de Alerta (Chorus & Bartram 1999)
(Tabla 3). Dependiendo del Nivel Guía o de Alerta se predice el nivel de riesgo para la
salud humana y se aconseja la toma de determinadas medidas según el uso del cuerpo de
agua. Por ejemplo, para el Nivel Guía 2 se recomienda la restricción pública del uso del
cuerpo de agua para baños, la evaluación de posibles riesgos y la implementación de un
programa de monitoreo. Esta guía debe ser validada con datos de la flora de cada región y
adaptada a la problemática de cada país.
GFBM III GFBM VII
RASGOS MORFOLÓGICOS
Morfología Filamentos largos con aerótopos Colonias mucilaginosas grandes
Volumen promedio (µm3) 1541 43152
S/V promedio (µm-1
) 1,7 1
PRINCIPALES RESPUESTAS AMBIENTALES
Utilización de recursos (luz, P, N, Si, C) Baja concentración de saturación Alta concentración de saturación
Vulnerabilidad a ser consumidos Baja Baja
Pérdidas por sedimentación No presentan No presentan-Baja
Cylindrospermopsis raciborskii Microcystis aeruginosa
Planktothrix agardhii Aphanocapsa delicatissima
Limnothrix planctónica
Ejemplos
Tabla 2. Grupos funcionales basados en morfología (GFBM) III y VII, que incluyen las principales
cianobacterias que desarrollan floraciones. Se muestran algunas de las características, respuestas ecológicas y los
géneros para cada GFBM. Extraído de Kruk et al. (2010).
11
A pesar de que la ocurrencia de floraciones de cianobacterias ha aumentado de forma
global, la investigación al respecto es desigual en las distintas regiones climáticas (Codd et
al. 2005). Existe una gran disponibilidad de estudios científicos referidos principalmente a
ambientes templados (Dokulil & Teubner 2000; Watson et al. 1997), mientras que para
ambientes tropicales y subtropicales la información disponible es escasa, especialmente en
países de América Latina, África y algunas zonas de Asia (Codd et al. 2005).
Situación en Uruguay
Uruguay se encuentra en una región subtropical y no es una excepción al fenómeno
mundial del aumento de la eutrofización y sus consecuencias (Mazzeo et al. 2002; Conde
& Sommaruga 1999). En nuestro país se han registrado floraciones de cianobacterias
desde 1982, y en la actualidad es un fenómeno común en diversos ecosistemas como ríos,
estuarios, lagos y lagunas de acuerdo a la información compilada en UNESCO (2009)
(Tabla 4). En ecosistemas eutróficos como lagos de la Costa de Oro, lagos someros de la
costa Este y embalses en el centro y norte del Uruguay existen registros de floraciones de
cianobacterias potencialmente tóxicas y tóxicas como Microcystis aeruginosa, Nodularia
spumigena, Planktothrix agardhii y Cylindrospermopsis raciborskii (Aubriot et al. 2011;
UNESCO 2009; Vidal & Kruk 2008; Piriz 2007; De León & Yunes 2001; Scasso et al.
2001; Pérez et al. 1999; Bonilla 1997). Sin embargo, Uruguay aun no cuenta con un
análisis exhaustivo en relación a las floraciones de cianobacterias planctónicas
(relevamiento, evaluación, mapeo, etc). Aunque la normativa internacional propuesta por
la OMS de NG de Clo a y abundancia de cianobacterias debe ser ajustada a las
Aguas para recreación Clo a Ab. Aguas para potabilización
Nivel Guía (µgL-1
) (cel ml-1
) Nivel de Alerta
- 0,1 200 Vigilancia
- 1 2000 Alerta 1
Nivel Guía 1 10 20.000 -
Nivel Guía 2 50 100.000 Alerta 2
Tabla 3. Niveles Guía y de Alerta para ecosistemas destinados a la recreación y
potabilización respectivamente (Chorus & Bartram 1999), según concentración de
clorofila a (Clo a) y abundancia de cianobacterias (Ab.).
12
condiciones locales (Chorus & Bartram 1999), nuestro país no ha establecido una
normativa de monitoreo ambiental propia que incluya niveles de biomasa, abundancia y
cianotoxinas de cianobacterias en agua potable y para recreación. Por lo tanto, el estudio
de las cianobacterias y de las condiciones que favorecen el desarrollo de floraciones en
nuestro país es de suma relevancia. Esto posibilitará una mejor predicción de su ocurrencia
y la implementación de medidas de gestión en ecosistemas acuáticos continentales.
Asimismo, la investigación de las cianobacterias en esta región climática aportará al
conocimiento de lo que sucede en las regiones subtropicales del planeta respecto a esta
problemática ambiental. Además de una importancia regional, podría aportar información
relevante sobre lo que podría ocurrir en regiones templadas afectadas por el cambio global
(Jeppesen et al. 2007).
HIPÓTESIS Y PREDICCIONES
En Uruguay las cianobacterias formadoras de floraciones están distribuidas en diversos
ecosistemas acuáticos eutróficos (Aubriot et al. 2011; Fabre et al. 2010; UNESCO 2009;
Vidal & Kruk 2008; Chalar et al. 2002; Scasso et al. 2001; Pérez et al. 1999). Para la
evaluación del riesgo para la salud por cianobacterias, pueden aplicarse Niveles Guía
basados en Clo a. Las principales variables indicadoras de las condiciones ambientales (T,
Zeu/Zm y P) pueden reflejar los factores más importantes que afectan el desarrollo del
Tabla 4. Algunas de las especies de cianobacterias registradas en floraciones en los principales ecosistemas
lóticos y lénticos del Uruguay (tomado de UNESCO 2009).
Ecosistemas acuáticos Ejemplos de especies registradas
LóticosRío Uruguay, Río Yi, Arroyo Sta.
Lucía, Río de la Plata, Paso Severino
Microcystis aeruginosa, Microcystis novacekii, Microcystis
flos-aquae, Aphanizomenon gracile, Dolichospermum
circinalis, Dolichospermum spiroides.
Lénticos
Embalses sobre Río Uruguay y Río
Negro, lagunas costeras (Sauce,
Blanca, Rocha, Garzón, Merín), lagos
naturales y artificiales urbanos y
suburbanos
Merismopedia tenuissima, M. aeruginosa, M. novacekii, M.
flos-aquae, Aphanocaspa delicatissima, Limnothrix redekeii,
Planktolyngbya limnetica, Planktothrix agardhii, Raphidiopsis
mediterranea, Aphanizomenon gracile, D. circinalis, D.
spiroides, Cylindrospermopsis raciborskii, Nodularia
spumigena
13
fitoplancton en general y de las cianobacterias. Debido a la gran diversidad de especies de
cianobacterias que pueden desarrollar floraciones, es útil aplicar clasificaciones
funcionales para su estudio, que permitan agruparlas según respuestas comunes a
condiciones ambientales.
Se plantean las siguientes hipótesis y predicciones:
Hipótesis 1:
La Clo a es un buen indicador del biovolumen de fitoplancton y por lo tanto puede
utilizarse como indicador de riesgo por floraciones de cianobacterias.
Hipótesis 2:
El aumento de temperatura y de estado trófico, y la disminución de la disponibilidad de
luz se asocian al aumento de la biomasa de cianobacterias.
Hipótesis 3:
A altas biomasas totales de cianobacterias existen grupos de cianobacterias que ocurren en
las mismas condiciones ambientales.
Predicción 1:
Existe una correlación directa entre el indicador Clo a y el biovolumen de cianobacterias.
Predicción 2:
La estación estival, y ecosistemas con mayor estado trófico y menor disponibilidad
lumínica se caracterizan por una mayor biomasa de cianobacterias.
Predicción 3:
Se identifican grupos de especies de cianobacterias que corresponden con una
clasificación funcional.
14
OBJETIVOS
Objetivo general
El objetivo de este trabajo fue estudiar las condiciones ambientales que caracterizan la alta
biomasa (Clo a > 10 µgL-1
) y dominancia de cianobacterias en el fitoplancton en
ambientes eutróficos del Uruguay, utilizar los Niveles Guía para aguas recreativas, así
como identificar agrupaciones de especies de cianobacterias.
Objetivos específicos
1. Clasificar los ecosistemas según la Clo a en los dos Niveles Guía y determinar sus
diferencias respecto de las principales variables ambientales (T, Zeu/Zm y PT).
2. Evaluar el tipo de relación entre los indicadores Clo a y biovolumen.
3. Estudiar la relación entre las variables biológicas (Clo a, biovolumen total y de
cianobacterias dominantes, y porcentaje de biovolumen de cianobacterias) y los
gradientes ambientales de T, Zeu/Zm y PT, según las estaciones del año y el tipo de
sistema.
4. Identificar grupos de cianobacterias asociados a condiciones ambientales similares
según T, Zeu/Zm y PT, y si estos grupos pueden describirse mediante una clasificación
filogenética (Ordenes), ecoestrategias o GFBM.
15
METODOLOGÍA
Base de datos
Se realizó una revisión bibliográfica sobre estudios de fitoplancton efectuados en
ecosistemas acuáticos del Uruguay entre los años 1994 y 2007. Esta revisión abarcó
publicaciones en revistas arbitradas, informes técnicos y tesinas de la Sección Limnología
de la Facultad de Ciencias y datos no publicados (gentilmente compartidos por Luis
Aubriot, Sylvia Bonilla, Daniel Conde, Guillermo Chalar, Amelia Fabre, Mauricio
González, Carla Kruk, Pablo Píriz y Florencia Sarthou). A partir de dicha revisión, que
incluyó 19 ecosistemas (Anexo 1), se seleccionaron solo los trabajos con muestreos
(casos) en los que hubo alta biomasa fitoplanctónica y dominancia de cianobacterias. La
alta biomasa se consideró cuando la concentración de Clo a fue mayor o igual a 10 µgL-1
.
Este valor fue utilizado como criterio de corte, ya que corresponde al primer NG para
aguas con fines recreativos, y es intermedio entre el nivel mínimo de vigilancia (1 µgL-1
) y
el máximo valor de alerta para aguas para potabilizar (Falconer et al. 1999). La
dominancia de una especie de cianobacteria se estableció cuando el biovolumen de la
especie fue mayor o igual al 30% del biovolumen total de la comunidad fitoplanctónica.
En aquellos estudios en los que se realizó más de un muestreo durante la misma estación
del año y durante el mismo año, se seleccionó el conjunto de datos correspondientes al
máximo biovolumen de la cianobacteria dominante. En aquellos casos en que no se
contaba con el biovolumen de la especie dominante en particular, el mismo fue calculado
a partir de la abundancia (células mL-1
) y de medidas de los organismos utilizando
aproximaciones geométricas (Hillebrand et al. 1999). Las medidas promedio de los
organismos y células por especie fueron tomadas de la literatura del país (UNESCO 2009)
o de la base de datos de biovolumen de fitoplancton de la Sección Limnología (compilada
de diversas fuentes, datos no publicados). En aquellos casos en los que no se contó con
datos de biovolumen total de la comunidad, de abundancia o de Clo a, se infirieron los
datos faltantes utilizando una función lineal de ajuste entre biovolumen y Clo a (R2= 0,72)
(Bonilla, datos no publicados).
16
A partir de los criterios antes mencionados, se construyó una matriz de datos con las
especies de cianobacterias registradas en condición de dominancia para cada sistema. Esta
incluyó la fecha y lugar de muestreo y área del ecosistema (Há). Además se consideraron
las variables físico-químicas de la columna de agua: temperatura (T, °C), pH, oxígeno
disuelto (OD, mgL1), conductividad (K, µScm
-1), profundidad máxima (Zmax, m), zona de
mezcla (Zm, m), profundidad del disco de Secchi (DS, m), coeficiente de atenuación de la
luz (Kd, m-1
), zona eufótica (Zeu, m), relación zona eufótica y zona de mezcla (Zeu/Zm),
fósforo total (PT, µgL-1
), nitrógeno total (NT, µgL-1
) y alcalinidad (Alc, mgCa+2
L-1
). En
aquellos casos en que no se contó con el dato de Zeu, la misma fue estimada a partir del Kd
(Zeu= 4,6/Kd) o DS (Zeu=2,4 DS) (Lampert & Sommer 2007). Los datos de la comunidad
fitoplanctónica incluidos en la matriz fueron: Clo a (µgL-1
), biovolumen de la especie de
cianobacteria dominante (BVsp, mm3L
-1), biovolumen total de la comunidad (BVt, mm
3L
-
1) y biovolumen total de cianobacterias (BVciat, mm
3L
-1). Además se calculó el
porcentaje de BVsp (%BVsp) y de BVciat (%BVciat).
ANÁLISIS DE DATOS
Variables biológicas y ambientales seleccionadas
A partir de la matriz de datos se realizaron histogramas para cada una de las variables
biológicas y ambientales, determinando si su distribución correspondía a la normal
utilizando la prueba de Kolmogorov-Smirnov (estadístico d). Las variables cuya
distribución no fue normal (BVsp, BVt, BVciat, K, Zmax, Zm, DS, Zeu, Zeu/Zm, PT, NT y
Area) fueron normalizadas aplicando la transformación Log10(x+1), la normalidad fue
chequeada nuevamente.
Para la interpretación de los resultados se utilizaron principalmente tres variables
ambientales indicadoras (T, Zeu/Zm y PT), dado que resumen los gradientes más
importantes que asociados a las floraciones de cianobacterias, como ha sido mencionado
en la introducción.
17
Comparación de los Niveles Guía basados en clorofila a
Se adjudicó el NG respectivo a cada caso según la Clo a. El primer grupo incluyó aquellos
casos en que la Clo a se encontraba entre 10 y 50 µgL-1
, correspondientes al NG 1. El
segundo grupo incluyó casos correspondientes al NG 2, en los que la Clo a era mayor a 50
µgL-1
. Se evaluaron las diferencias en los valores de las medianas de las variables
biológicas y ambientales entre los dos NG utilizando la prueba no paramétrica de Kruskal-
Wallis (estadístico H), dado que no se cumplieron los supuestos para la aplicación de una
prueba paramétrica. Se realizó un análisis de correlación no paramétrica (Spearman,
estadístico rs) para evaluar la relación entre la Clo a y las variables biológicas y
ambientales. Se realizaron ajustes de curvas no lineales para modelar la relación entre la
Clo a y BVt, T, Zeu/Zm y PT, y se seleccionaron los modelos significativos con mejor
ajuste, utilizando el programa SigmaPlot (11.0). Para analizar cuanta variación de la
concentración de Clo a podía ser explicada a partir de las variables ambientales
seleccionadas T, Log10(Zeu/Zm +1) y Log10(PT +1) se construyó un modelo de regresión
lineal múltiple. Se verificó que se cumplieran los supuestos de la regresión múltiple
(relación linear y normalidad de las variables, y homocedasticidad).
Variación estacional y por tipo de ecosistema
Para analizar la relación entre las variables ambientales y la biomasa de cianobacterias se
utilizó una combinación de análisis. Se utilizó la prueba de medias no paramétrica de
Kruskal-Wallis para analizar las diferencias entre las variables continuas (biológicas y
ambientales) en relación a la variable categórica estación del año (niveles: primavera,
verano, otoño, invierno) y la variable categórica tipo de sistema (niveles: lago, laguna, río
y embalse), analizando además las diferencias entre los distintos niveles de cada variable
categórica con análisis post hoc.
Biovolumen de cianobacterias y variables ambientales indicadoras
Se aplicó un análisis de correlación no paramétrica (Spearman, rs) para evaluar el grado de
variación conjunta de las variables biológicas (BVsp, BVt, BVciat) y ambientales (T,
Zeu/Zm y PT). Se construyó un modelo de regresión lineal múltiple para determinar en qué
18
medida las variables ambientales T, Log10(Zeu/Zm +1) y Log10(PT +1) explicaron la
varianza del BVsp.
Para describir las diferencias entre especies se realizaron diagramas box-plots del BVsp,
%BVsp y Clo a, y variables ambientales indicadoras (T, Zeu/Zm, PT) correspondientes a
cada especie de cianobacteria, basados en la mediana y los percentiles 25 y 75%. Dado
que no se contó con suficientes datos por especie de cianobacterias dominantes, no fue
posible realizar un análisis estadístico para determinar diferencias significativas entre
especies respecto a las variables biológicas y ambientales. Todos los análisis mencionados
anteriormente fueron realizados con el programa STATISTICA (6.0).
Clasificación de las especies de cianobacterias
Se clasificaron las especies de cianobacterias planctónicas según grupos taxonómicos a
nivel de Orden (Komárek & Anagnostidis 2005; Komárek & Anagnostidis 1999;
Anagnostidis & Komárek 1985), ecoestrategias (UNESCO 2009) y grupos funcionales
basados en morfología (GFBM) (Kruk et al. 2010). La clasificación en ecoestrategias se
realizó a partir del tipo de floración descrita para cada especie en Uruguay (UNESCO
2009). El GFBM asignado a cada especie se realizó con una clave para clasificar
fitoplancton en GFBM (Kruk 2010), utilizando medidas de los organismos tomadas de la
literatura (UNESCO 2009) y de otras fuentes no publicadas.
Se analizó la existencia de grupos de especies según las variables ambientales T,
Log10(Zeu/Zm +1) y Log10(PT +1), utilizando un análisis de clasificación o agrupación
(cluster). Se utilizó el programa PAST (Hammer et al. 2001) aplicando el método de
agrupación de grupos pareados y distancia Euclidiana. Para distinguir las agrupaciones de
especies más probables que el azar se eligió el valor de bootstrap 70% como nivel de
corte, que es generalmente aceptado como significativo (Nemec & Brinkhurst 1988). Se
examinó si todas las especies correspondientes a un mismo grupo filogenético, ecológico o
funcional aparecían en un mismo grupo de los obtenidos en el cluster construido, en base a
las variables ambientales.
19
Para estudiar las diferencias entre las especies agrupadas por grupos taxonómicos, GFBM
y ecoestrategias se aplicó la prueba de medias no paramétrica de Kruskal-Wallis para las
variables T, Zeu/Zm, PT y BVsp. Además se analizaron las diferencias en los distintos
niveles de cada variable categórica con análisis post hoc. Se utilizó el programa
STATISTICA (6.0).
RESULTADOS
A partir del relevamiento realizado se seleccionaron 48 casos que cumplieron con la
condición de concentración de Clo a ≥ 10 µgL-1
y %BVsp ≥ 30%. Se registraron 18
especies de cianobacterias dominantes que pertenecieron a los tres Ordenes, tres
ecoestrategias y tres GFBM (Tabla 5).
Tabla 5. Especies de cianobacterias registradas, clasificadas según Ordenes (C, Chrooccocales; N,
Nostocales; O, Oscillatoriales), ecoestrategias (D, dispersivas; A, acumulativas; SA, semi-
acumulativas) y GFBM (III, IV, VII). Se muestran los ecosistemas donde fueron registradas, la
región del país (Centro, C; Este, E; S, Sur; N, Norte) y el Nivel Guía (NG). SG indica Salto Grande.
Especie Orden ecoest. GFBM ecosistema región NG
Aphanocapsa delicatissima C D VII Pajarera E 1
Gomphosphaeria aponina C A VII Rodó S 2
Merismopedia tenuissima C A VII Rivera S 2
Microcystis aeruginosa C A VII Blanca, Rodo, SG E, S, N 1 y 2
Microcystis tenuissima C A VII Rodó S 2
Rhabdoderma lineare C A VII Techera S 1
Aphanizomenon gracile N D III Rodó S 2
Cylindrospermopsis raciborskii N D III Chica, Javier S 1 y 2
Dolichospermum cf. spiroides N SA III SG N 1
Dolichospermum planctonicum N SA III Bonete C 1
Nodularia baltica-spumigena N SA III Castillos E 1 y 2
Raphidiopsis mediterranea N D III Rodó S 2
Leptolyngbya cf. thermalis O D IV Blanca E 1
Limnothrix redekei O D III Rodó S 2
Planktolyngbya limnetica O D IV Bonete C 1
Planktothrix agardhii O D III Rodó S 1
Pseudanabaena catenata O D IV Blanca E 1
Pseudanabaena cf. moniliformis O D IV Rocha E 1 y 2
20
Los casos seleccionados correspondieron a 11 ecosistemas límnicos de distintas zonas del
Uruguay incluyendo lagos, embalses y lagunas. La mayoría fueron ambientes artificiales
(areneras, embalses y lagos urbanos) y principalmente ubicados al sur del país. Hubo 15
casos correspondientes al NG 1 y 33 casos al NG 2. La estación del año más representada
fue verano (28 casos) y la menos representada primavera (2 casos), invierno y otoño
fueron representados en 6 y 12 casos respectivamente.
Debido a que el BVt, BVsp y BVciat presentaron una misma tendencia en todos los
análisis, en la interpretación de los resultados se hará referencia únicamente al BV para
representar a las tres variables mencionadas, especificando desvíos a la tendencia general
si fuera necesario. El %BVsp y %BVciat también mostraron tendencias muy similares por
lo tanto haremos referencia solo al %BVsp.
Comparación de los Niveles Guía basados en clorofila a
Las floraciones de cianobacterias divididas según los dos
NG se diferenciaron en la mayoría de las variables
biológicas (BV y Clo a) y ambientales (T, PT), excepto
%BVsp, Zeu/Zm, pH, OD y Zm (Tabla 6 y Anexo 2).
Como se esperaba la Clo a y el BV fueron mayores en el
NG 2 (Tabla 6, Fig.1A). Este ocurrió a menor T y mayor
PT que el NG 1 (Fig.1 B y D; Tabla 6). Aunque la Zeu/Zm
no mostró diferencias entre los NG, dicho cociente tuvo
mayor variación para el NG 1, estando restringido a
bajos valores en el NG2 (Fig.1C).
Además de la categorización en NG, se analizó la
relación entre el gradiente de Clo a con el BVt y los
gradientes de las variables ambientales indicadoras (T,
Zeu/Zm y PT). Para la función Clo a- BVt se seleccionó una regresión lineal por tramos
lineales, que presentó un mejor ajuste significativo (R2= 0,35; p < 0,001) en comparación
con una regresión lineal, permitiendo identificar un valor umbral (Toms & Lesperance
Tabla 6. Prueba de Kruskal Wallis
(estadístico H) entre NG 1 y 2 para
variables biológicas y ambientales
indicadoras. Valores significativos
de H se indican en gris (p<0,05);
categorías distintas representadas
con letras, (+) y (-) indican mayor
y menor mediana respectivamente.
Abreviaciones y unidades se
muestran en texto.
H NG1 NG2
BVsp 17,39 b- a+
BVt 10,62 b- a+
BVciat 13,39 b- a+
%BVciat 0,08
%BVsp 1,03
Clo a 30,31 b- a+
T 6,77 a+ b-
Zeu/Zm 2,66
PT 9,08 b- a+
21
2003). La concentración de Clo a aumentó conjuntamente con el BVt en el primer tramo,
mientras que en el segundo tramo la relación cambió y tendió a ser inversa (Fig.2A). La
concentración de Clo a disminuyó con la T (Fig.2B).
No se pudo ajustar una curva entre la Clo a y la Zeu/Zm, relación que mostró una gran
variabilidad entre 0 y 1, habiendo una correlación negativa entre ambas variables (Fig.2C,
Tabla 10). La Clo a aumentó con el PT, aunque tampoco se pudo ajustar una curva
significativa a su relación (Fig.2D, Tabla 10). Con excepción de Zmax y Zm, la Clo a estuvo
correlacionada con el resto de las variables ambientales, reflejando las mismas tendencias
observadas para las tres variables indicadoras seleccionadas (Anexo 4). El modelo de
regresión lineal múltiple explicó el 36 % de la variación de la Clo a, que disminuyó con
log10(Zeu/Zm+1) y aumentó con log10(PT+1), con aportes similares de ambas variables
(0,38 y 0,46 respectivamente) (Tabla 7).
1 2
NS
5
10
15
20
25
30
35
TT
( C
)
NG1 2
NS
0
50
100
150
200
BV
sp
BV
sp (
mm
3L
-1)
NG
1 2
NS
0
1
2
3
Ze
u/Z
mix
Zeu/Z
m
NG1 2
NS
0
100
200
300
400
PT
NG
PT
(µ
gL
-1)
Fig. 1. Variación del BVsp, T, Zeu/Zm y PT en relación a los NG 1 y 2 (concentración de Clo a
NG 1 entre 10 y 50 µgL-1, NG 2 > 50 µgL-1). El punto y el box corresponden a la mediana y al
25 y 75 % respectivamente, las barras representan el rango mín-máx (sin outliers).
A B
C D
22
Fig. 2. Log10 Clo a en función de Log10 BVt (A), T (B), Zeu/Zm (C) y Log10 PT (D). Los puntos en gris indican
el NG 1 (Concentración de Clo a entre 10 y 50 µgL-1), en negro NG 2 (Clo a > 50µgL-1). En A se muestra la
regresión lineal por tramos, valor umbral de Clo a = 190 µgL-1; en C se indica la coincidencia de la zona
eufótica con la de mezcla con línea punteada.
Zeu/Zmix
0 1 2 3 4 5
Lo
g C
lo a
(µ
gL
-1)
10
100
1000
Log BVt (mm3L-1)
1 10 100 1000 10000
Log C
lo a
(µ
gL
-1)
10
100
1000L
og
10
Clo
a(µ
gL
-1)
Log10 BVt (mm3L-1)
Log PT (µgL-1)
10 100 1000 10000
Lo
g C
lo a
(µ
gL
-1)
10
100
1000
Log
10
Clo
a(µ
gL
-1)
Log10 PT (µgL-1)
Log
10
Clo
a(µ
gL
-1)
T (°C)
5 10 15 20 25 30 35
Log C
lo a
(µ
gL
-1)
10
100
1000
Lo
g1
0C
loa
(µg
L-1
)
T( C)
Zeu/Zm
A
C D
B
Tabla 7. Modelos de regresión lineal múltiple para Clo a y BVsp (Log10 BVsp); se muestran los coeficientes de
regresión significativos para las variables independientes T, Log10(Zeu/Zm+1) y Log10(PT+1) .
Variables dependientes Coeficientes de regresión significativos R2 p
Clo a (µgL-1
) Log10[(Zeu/Zm+1)]= -0,38 Log10(PT+1)= 0,46 0,36 < 0,001
constante (intercepto)= 52,5
Log10 (BVsp+1) (mm3L
-1) T= -0,29 Log10[(Zeu/Zm+1)]= -0,38 Log10(PT+1)= 0,36 0,34 < 0,001
constante (intercepto)= 1,8
23
Variación estacional y por tipo de ecosistema
Las variables biológicas y ambientales no mostraron diferencias según las estaciones del
año, con excepción de la T y la K. El verano tuvo mayores T y el invierno menores (Tabla
8), mientras que la K fue mayor en otoño y menor en verano (Anexo 3). Los tipos de
ecosistema (lago, embalse y laguna) se diferenciaron en todas las variables biológicas
excepto %BVsp (Tabla 8), y en la mayoría de las variables ambientales excepto T (Tabla
8), pH, OD y Alc (Anexo 3). Los lagos presentaron los mayores valores de BV y de Clo a,
en comparación con las lagunas y los embalses estudiados (Fig.3A, Tabla 8). Las lagunas
presentaron la mayor Zeu/Zm y con un rango principalmente mayor a 1, mientras que en
lagos y embalses Zeu/Zm fue menor a 1 (Fig.3B, Tabla 8). Los lagos fueron más pequeños
(menor Area) (Tabla 8) y se caracterizaron por una mayor concentración de nutrientes (PT
y NT) y una menor trasparencia (Zeu) en relación a lagunas y embalses (Fig.3C, Anexo 3).
Tabla 8. Prueba Kruskal Wallis (estadístico H) para variables biológicas,
ambientales indicadoras y Area según las estaciones del año (V, verano;
O, otoño; I, invierno; P, primavera) y tipo de ecosistema (L, lago; E,
embalse; LA, laguna); las categorías distintas se muestran con letras (a, b);
(+) y (-) indican respectivamente mayor y menor mediana; en gris valores
significativos (p<0,05). Abreviaciones y unidades se muestran en texto.
Estacion año Tipo ecosistema
H V O I P H L E LA
BVsp 4,24 16,21 a+ ab b-
BVt 5,08 16,52 a+ ab b-
BVciat 4,82 14,22 a+ ab b-
%BVciat 3,80 1,25
%BVsp 3,21 0,91
Clo a 5,21 22,07 a+ b- b
T 30,08 b+ a a- ab 2,53
Zeu/Zm 3,85 19,79 a a- b+
PT 2,73 14,83 a+ b- b
Area 1,30 30,58 a- b+ b
24
Fig. 3. Variación del BVsp, Zeu/Zm y PT según tipo de
ecosistema (L, lago; LA, laguna; E, embalse). El punto y el box
corresponden a la mediana y al 25 y 75 % respectivamente, las
barras representan el rango mín-máx (sin outliers).
Tipo de ecosistema
L LA E0
1
2
3
4
Ze
u/Z
mix
Zeu/Z
m
L LA E0
50
100
150
200
BV
sp
BV
sp(m
m3L
-1)
L LA E0
100
200
300
400
PT
PT
(µ
gL
-1)
A
B
C
25
Biovolumen de cianobacterias y variables ambientales
El modelo de regresión lineal múltiple para BVsp incluyó las variables seleccionadas: T,
Log10(Zeu/Zm+1), Log10(PT +1), explicando el 34 % de la varianza del Log10(BVsp+1),
que disminuyó con la T y la Zeu/Zm, y aumentó con el PT (Tabla 7). El BV no varió según
las estaciones del año y fue mayor en lagos (ecosistema con mayor PT que lagunas y
embalses) (Tabla 8). El %BVsp no mostró diferencias según las estaciones ni tipo de
ecosistema (Tabla 8) y tampoco se correlacionó con las variables biológicas (Tabla 9). El
BV presentó una correlación positiva con el PT y negativa con la T y Zeu/Zm (Tabla 10).
La única relación clara del %BVsp con el ambiente fue la disminución del %BVsp con la
zona de mezcla (Zm) (Anexo 4). No se obtuvo un modelo significativo para %BVsp
utilizando las variables ambientales indicadoras T, Log10(Zeu/Zm+1), Log10(PT +1).
Los mayores valores de BVsp (mediana y rango) correspondieron a las especies
Gomphosphaeria aponina y Merismopedia tenuissima (Orden Chrooccocales) (Fig.4A).
Respecto al %BVsp, las especies Merismopedia tenuissima, Microcystis aeruginosa
(Orden Chrooccocales), Nodularia spumigena (Orden Nostocales) y Planktolyngbya
Tabla 9. Análisis de correlación (Spearman, rs) entre variables biológicas entre
sí. En gris se indican valores de rs significativos (p<0,05).
BVsp BVt BVciat %BVciat %BVsp Clo a
BVsp 1,00 0,93 0,98 0,16 0,24 0,72
BVt 0,93 1,00 0,96 -0,10 -0,03 0,63
BVciat 0,98 0,96 1,00 0,11 0,16 0,66
%BVciat 0,16 -0,10 0,11 1,00 0,75 0,00
%BVsp 0,24 -0,03 0,16 0,75 1,00 0,05
Clo a 0,72 0,63 0,66 0,00 0,05 1,00
Tabla 10. Análisis de correlación (Spearman, rs) entre variables biológicas (BVsp, BVt,
BVciat y Clo a) y ambientales (T, Zeu/Zm, PT), y entre variables ambientales entre sí. Valores
de rs indicados en gris son significativos (p< 0,05). Las unidades se indican en texto.
BVsp BVt BVciat Clo a T Zeu/Zm PT
T -0,35 -0,31 -0,35 -0,33 1 -0,20 -0,21
Zeu/Zm -0,61 -0,61 -0,59 -0,45 -0,20 1 -0,34
PT 0,49 0,46 0,49 0,61 -0,21 -0,34 1
26
limnetica (Orden Oscillatoriales) alcanzaron dominio total (100%), mientras que el rango
más amplio de %BVsp correspondió a Gomphospaeria aponina y Cylindrospermopsis
raciborskii (Orden Nostocales) (Fig.4B). Se observó que el mayor rango de Clo a
coincidió con la presencia de Pseudanabaena limnetica, y la mayor mediana a Limnothrix
redekei (Fig. 4C).
Fig. 4. Box plots representando los rangos del BVsp, %BVsp y Clo
a por especie. Las líneas verticales separan las especies en los tres
Ordenes. El punto y el box corresponden a la mediana y al 25 y 75
% respectivamente, las barras representan el rango mín-máx (sin
outliers).
A.d
elic
ati
ssim
a
G.a
po
nin
a
Mer
is.t
enuis
sim
a
M.a
eru
gin
osa
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ii
P.c
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P.m
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0
200
400
600
1000
BV
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mm
3L
-1)
A.d
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G.a
po
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Mer
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L.r
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P.a
ga
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ii
P.c
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ta
P.m
on
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Especie
25
50
75
100
% B
Vsp
A.d
elic
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ssim
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G.a
ponin
a
Mer
is.t
enuis
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M.a
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M.t
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D.s
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L.t
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P.a
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hii
P.c
ate
nata
P.m
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is
Especie
0
50
100
150
200
250350
400
Clo
a (
µgL
-1)
Especie
Chrooccocales Nostocales Oscillatoriales
BV
sp(m
m3L
-1)
%B
Vsp
Clo
a(µ
gL
-1)
A
C
B
27
Las especies ocurrieron en condiciones ambientales (T, Zeu/Zm y PT) que presentaron
rangos solapados entre Ordenes (Fig. 5). C. raciborskii se desarrolló a la mayor T (32°C)
mientras que G. aponina ocurrió con la menor T (10°C) (Fig.5A). Las especies que
crecieron en altas biomasas en un mayor rango de T fueron Microcystis aeruginosa (11-
29°C) y G. aponina (10-22°C). Nodularia spumigena fue la especie que ocurrió a mayor
Zeu/Zm (7,7) (Fig.5B). Microcystis aeruginosa y Planktothrix agardhii (Orden
Oscillatoriales) correspondieron con los mayores rangos de PT (56-333 y 145-400 µgL-1
respectivamente). Merismopedia tenuissima ocurrió con el máximo valor de PT (1379
µgL-1
) (Fig.5C).
Fig. 5. Box plots representando los rangos de T, Zeu/Zm y PT para cada
especie de cianobacteria según Ordenes. El punto y el box corresponden a
la mediana y al 25 y 75 % respectivamente, las barras representan el rango
mín-máx (sin outliers).
Chrooccocales Nostocales Oscillatoriales
A.d
elic
ati
ssim
a
G.a
ponin
a
Mer
is.t
enuis
sim
a
M.a
erugin
osa
M.t
enuis
sim
a
R.l
inea
re
A.g
raci
le
C.r
aci
bors
kii
D.s
pir
oid
es
D.p
lanct
onic
um
N.s
pum
igen
a
R.m
edit
erra
nea
L.t
her
mali
s
L.r
edek
ei
P.l
imnet
ica
P.a
gard
hii
P.c
ate
nata
P.m
onil
iform
is
Especie
5
10
15
20
25
30
35
T (
°C)
A.d
elic
ati
ssim
a
G.a
ponin
a
Mer
is.t
enuis
sim
a
M.a
erugin
osa
M.t
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sim
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R.l
inea
re
A.g
raci
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C.r
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kii
D.s
pir
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D.p
lanct
onic
um
N.s
pum
igen
a
R.m
edit
erra
nea
L.t
her
mali
s
L.r
edek
ei
P.l
imnet
ica
P.a
gard
hii
P.c
ate
nata
P.m
onil
iform
is
Especie
0
1
2
3
4
5
8
Zeu
/Zm
ixT
( C
)
A.d
elic
atis
sim
a
G.a
poni
na
Mer
is.t
enui
ssim
a
M.a
erug
inos
a
M.t
enui
ssim
a
R.l
inea
re
A.g
raci
le
C.r
acib
orsk
ii
D.s
piro
ides
D.p
lanc
toni
cum
N.s
pum
igen
a
R.m
edit
erra
nea
L.t
herm
alis
L.r
edek
ei
P.l
imne
tica
P.a
gard
hii
P.c
aten
ata
P.m
onil
ifor
mis
Especie
0
100
200
300
400
1300
1400
PT
(µ
gL-1
)Z
eu/Z
m
Especie
PT
(µ
gL
-1)
5
A
C
B
28
Grupos de especies de cianobacterias
La clasificación de las especies de cianobacterias dominantes según Ordenes,
ecoestrategias y GFBM resultó en la representación de los 3 Ordenes, 3 ecoestrategias y 3
GFBM (Tabla 5). Sin embargo, los grupos mayormente representados correspondieron al
Orden Oscillatoriales, a la ecoestrategia dispersiva y al GFBM III.
A partir de la clasificación de las especies en términos de T, Log10(Zeu/Zm+1) y Log10(PT
+1) se obtuvieron solamente dos grupos significativos, que correspondieron a casos de la
misma especie. El primer grupo incluyó dos casos de Merismopedia tenuissima en el lago
Rivera (bootstrap 70%). El segundo grupo estuvo integrado por cinco casos de
Pseudanabaena moniliformis en la laguna de Rocha (bootstrap 85%). No existieron otros
grupos por lo cual no se pudo realizar una comparación con las clasificaciones analizadas
(Fig. 6).
Las clasificaciones según Ordenes y ecoestrategias no se diferenciaron en las variables T,
Zeu/Zm y PT (Fig.7). Solo la agrupación en GFBM mostró diferencias para el GFBM IV,
que ocurrió a mayor Zeu/Zm (Fig.7F) y menor PT que los otros dos grupos (Fig.7I).
El BVsp se diferenció para las ecoestrategias y GFBM. La ecoestrategia A presentó el
mayor BVsp en relación a la ecoestrategia SA (ecoestrategia D no se diferenció de las
otras dos). El GFBM IV tuvo el menor BVsp, mientras que los otros dos GFBM no se
diferenciaron entre sí (datos no mostrados).
29
Fig. 6. Resultado del análisis de agrupación aplicando distancia Euclidiana. Junto con el nombre de la especie se
muestra clasificación según Ordenes (C, Chrooccocales; N, Nostocales; O, Oscillatoriales), ecoestrategias (D,
Dispersivas; A, Acumulativas; SA, semi-acumulativas) y Grupos funcionales basados en la morfología (III, IV, VII).
Los números indican % de réplicas que apoyan cada nodo (número de réplicas de bootstrap = 100).
100
70
43
22
22
22
85
5568
31
22
2622
5456
22
22
2222
32
33
3333
48
7043
43
22
30 2249
32
4363
Distancia Euclidiana
(C,A,VII)14
(C,A,VII)48
(O,D,IV)38
(O,D,IV)39
(O,D,IV)42
(O,D,IV)40
(O,D,IV)41
(N,D,III)4
(O,D,IV)10
(O,D,IV)37
(N,D,III)5
(N,SA,III)6
(C,A,VII)19
(C,A,VII)8
(C,A,VII)15
(N,D,III)46
(C,A,VII)18
(N,D,III)1
(N,D,III)45
(O,D,III)35
(N,D,III)2
(N,D,III)44
(C,A,VII)20
(C,D,VII)3
(C,A,VII)16
(O,D,III)26
(N,SA,III)22
(O,D,III)32
(O,D,III)36
(O,D,III)33
(N,D,III)47
70
(C,A,VII)9
(C,A,VII)17
(N,SA,III)21
(C,A,VII)12
(C,A,VII)13
0.961.08 0.720.84 0.480.60 0.240.36 0.12 0
M.aeruginosa (C,A,VII)R.lineare (C,A,VII)P.moniliformis (O,D,IV)P.moniliformis (O,D,IV)P.moniliformis (O,D,IV)P.moniliformis (O,D,IV)P.moniliformis (O,D,IV)C.raciborskii (N,D,III)L.thermalis (O,D,IV)P.catenata (O,D,IV)C.raciborskii (N,D,III)D.spiroides (N,SA,III)M.aeruginosa (C,A,VII)G.aponina (C,A,VII)M.aeruginosa (C,A,VII)R.mediterranea (N,D,III)M.aeruginosa (C,A,VII)A.gracile (N,D,III)R.mediterranea (N,D,III)P.agardhii (O,D,III)A.gracile (N,D,III)R.mediterranea (N,D,III)M.tenuissima (C,A,VII)A.delicatissima (C,D,VII)M.aeruginosa (C,A,VII)P.agardhii (O,D,III)N.spumigena (N,SA,III)P.agardhii (O,D,III)P.agardhii (O,D,III)P.agardhii (O,D,III)R.mediterranea (N,D,III)G.aponina (C,A,VII)M.aeruginosa (C,A,VII)N.spumigena (N,SA,III)Meris.tenuissima (C,A,VII)Meris.tenuissima (C,A,VII)
30
VII III IV
GFBM
5
10
15
20
25
30
35
T
D A SA
Eco-estrategia
5
10
15
20
25
30
35
T
C N O
Orden
5
10
15
20
25
30
35
T
VII III IV
GFBM
0
1
2
3
4
Ze
u/Z
mix
D A SA
Ecoestrategia
0
1
2
3
4Z
eu
/Zm
ix
C N O
Orden
0
1
2
3
4
Ze
u/Z
mix
VII III IV
GFBM
0
100
200
300
400
PT
D A SA
Eco-estrategia
0
100
200
300
400
PT
C N O
Orden
0
100
200
300
400
PT
PT
(µ
gL
-1)
T ( C
)
Fig. 7. Box plots representando la variación de T, Zeu/Zm, PT según las especies agrupadas por Ordenes, ecoestrategias y
GFBM. La prueba Kruskal-Wallis fue significativa para las variables Zeu/Zm y PT en la agrupación de especies por GFBM.
Análisis post hoc también mostró diferencias significativas para dichas variables entre el grupo IV y los otros dos grupos, las
diferencias se indican con letras. El punto y el box corresponden a la mediana y al 25 y 75 % respectivamente, las barras
representan el rango (sin outliers).
C N O VII III IVD A SA
Orden GFBMecoestrategia
ab b
ab b
Zeu
/Zm
A CB
FED
H IG
31
DISCUSIÓN
Este trabajo es el primer estudio de revisión que abarca más de 10 años de datos (periodo
1994 - 2007) sobre registros de dominancia de cianobacterias en ecosistemas límnicos del
Uruguay. Se encontraron 18 especies de cianobacterias dominantes las cuales son
comúnmente registradas en todo el mundo (Codd et al. 2005). Asimismo, gran parte de
estas especies son potencialmente tóxicas y pueden representar un problema para la biota
acuática y la salud humana (Sivonen & Jones 1999). La clasificación de la biomasa en los
NG mostró que la mayoría de los registros se encuentran en el NG 2. La relación Clo a-
BV mostró una relación directa hasta un nivel de Clo a muy por encima (mayor a 190
µgL-1
) del límite de 50 µgL-1
que define el NG 2, sugiriendo que este NG puede ser
aplicado con seguridad dentro de estos rangos como indicador de riesgo por floraciones de
cianobacterias. La alta biomasa de cianobacterias ocurrió en condiciones de baja
disponibilidad de luz y alto estado trófico, y no estuvo asociada a la alta temperatura,
indicando que esta variable no es un buen predictor de floraciones de cianobacterias en
nuestro país. Las distintas especies de cianobacterias se solaparon en cuanto a las
condiciones ambientales lo cual resultó en la ausencia de agrupaciones de especies.
Niveles Guía y relación entre clorofila a y biovolumen
De acuerdo con lo esperado el mayor BV se encontró en el NG 2. Aunque la Clo a y el BV
aumentaron conjuntamente, a valores altos de biomasa se observó un tendencia inversa.
Sin embargo, este apartamiento de la relación lineal asumida por el modelo de NG
utilizado (Chorus & Bartram 1999) ocurrió muy por encima del valor de Clo a que se
define como NG 2 (50 µgL-1
). Esto sugiere que la aplicación de este NG puede utilizarse
con seguridad dentro de estos rangos de Clo a como indicador de riesgo para la salud
humana por floraciones de cianobacterias. Sin embargo, nuestros resultados indican que a
altos niveles de biomasa (mayores a 190 µgL-1
) la Clo a no sería un estimador preciso del
BV de cianobacterias y por lo tanto de la concentración potencial de cianotoxinas, como
es propuesto por Chorus & Bartram.
32
La correlación Clo a- BV puede desviarse de la linealidad por diferencias en la
composición del fitoplancton (Felip & Catalan 2000), por la variación en el contenido de
Clo a por unidad de volumen celular entre distintas especies de cianobacterias y
microalgas eucariotas (Reynolds 1984), así como también por la gran diversidad de
respuestas adaptativas a la variación de disponibilidad lumínica (Schwaderer et al. 2011;
Richardson et al. 1983). Asimismo, el contenido de Clo a de las células fitoplanctónicas
puede variar según el estado fisiológico o nutricional (Bonilla et al. 2009).
Tanto la Clo a como la abundancia son los criterios más utilizados para determinar los NG
para floraciones de cianobacterias. Sin embargo, la Clo a no es un pigmento específico de
las cianobacterias, por lo que otros grupos algales también pueden contribuir a altos
valores de Clo a. Además, los conteos celulares pueden ser dificultosos, resultando
imprecisos y variables según los distintos criterios aplicados (Vuorio et al. 2007).
Consecuentemente, a altas biomasas la Clo a podría conducir a estimaciones inexactas de
la proporción relativa de cianobacterias en el fitoplancton y a la sub o sobrestimación del
riesgo para la salud humana (Kim et al. 2010). Asimismo, los niveles de toxicidad pueden
ser muy variables dependiendo de la especie que forma la floración o entre cepas de una
misma especie (Piccini et al 2011; Falconer et al. 1999; Sivonen & Jones 1999). Es
preciso mencionar que las estimaciones de BV realizadas mediante medidas celulares
tomadas de la literatura, así como las inferencias de Clo a y BV, pueden haber generado
ciertas inexactitudes en la correlación observada de estas dos variables. Por otro lado, los
grandes errores asociados a la estimación del biovolumen individual cuando los
organismos son de gran tamaño podrían también contribuir a explicar estas diferencias
(Hillebrand et al. 1999). Estudios recientes sobre NG definidos según la Clo a y
abundancia de cianobacterias, sugieren que para evitar inconsistencias en relación a la
concentración de cianotoxinas los NG deben ser ajustados según la toxicidad de las
especies y condiciones locales (Kim et al. 2010), y con el uso de protocolos
intercalibrados que permitan minimizar errores.
Recientemente el Grupo GESTA-Agua (COTAMA) realizó una propuesta para actualizar
los estándares de calidad de agua, incluyendo valores guía concernientes a la presencia de
cianobacterias para aguas recreacionales. Esta propuesta plantea una calidad de agua
33
mínima (Clo a entre 20-50 µgL-1
y abundancia de cianobacterias 50.000 - 500.000 cel mL-
1) que está dentro de los límites de Clo a para el NG 1 sugerido por la OMS (Chorus &
Bartram 1999). Dado que el rango de abundancia de cianobacterias propuesto es más
amplio que el NG 1 (rango NG 1: 20.000 - 100.000 cel mL-1
), potencialmente podría
implicar una mayor concentración de cianotoxinas que la sugerida por la OMS. En
Uruguay, la incorporación de los NG está en proceso de estudio. Dichos niveles se deberán
validar a partir de la información científica que se genere en los próximos años, de manera
de ajustarlos a las condiciones ambientales particulares de nuestro país. Además, futuros
estudios posibilitarían definir NG más completos, que podrían incluir valores guía de BV
de cianobacterias y de cianotoxinas. Otras alternativas para definir NG se basan en el nivel
del pigmento ficobilina (Ahn et al. 2007) y en la determinación de la potencialidad
genética de producción de cianotoxinas utilizando marcadores moleculares (Bittencourt-
Oliveira 2003).
Temperatura
Nuestro estudio muestra que la menor T estuvo asociada al NG que indica un mayor riesgo
de uso del ecosistema para recreación (NG 2), al contrario de lo que se esperaba.
Asimismo, el BV disminuyó al aumentar la T, habiéndose analizado un amplio rango,
entre 10 y 32°C. Esto indica que la temperatura no es un buen predictor de la presencia de
floraciones de cianobacterias para los cuerpos de agua de nuestro país. Nuestros resultados
no concuerdan con lo ampliamente reportado que afirma que las cianobacterias son
especialmente favorecidas por T elevadas (Paerl & Huisman 2008; Chorus & Bartram
1999). Diversas investigaciones describen tanto efectos positivos directos e indirectos de
la T sobre el crecimiento de cianobacterias (Kosten et al. 2012; Moss et al. 2011; Reynolds
1984), pero la información sobre la importancia relativa de los mismos es muy discutida
(Carey et al. 2012). Algunos estudios no han encontrado evidencia que apoye que el
incremento de T promueve directamente el crecimiento de cianobacterias planctónicas, y
enfatizan los efectos positivos indirectos de la T sobre algunos factores ambientales que
favorecen a las cianobacterias: estabilidad de la columna de agua e incremento de la
disponibilidad de nutrientes (especialmente P) (Carey et al. 2012; Wagner & Adrian
2009). Asimismo, un estudio reciente realizado por Kruk & Segura (2012) en 211
ecosistemas en un amplio rango latitudinal, mostró que la T no fue la variable más
34
importante en explicar la varianza del BV de GFBM que incluyen cianobacterias. Sin
embargo, en ese mismo trabajo la T explicó la dominancia del GFBM VII y IV, existiendo
diferencias en la preferencias de T entre los dos grupos (Kruk & Segura 2012). En este
sentido, estudios empíricos y experimentales recientes sugieren que el efecto de la T no
afecta a las cianobacterias como un todo, si no que sería especie-específico (Bonilla et al.
2012; Carey et al. 2012; Giordanino et al. 2011).
Disponibilidad de luz
La Zeu/Zm (disponibilidad lumínica relativa en el ambiente, Reynolds 2006) disminuyó con
la biomasa de cianobacterias. La Zeu/Zm menor a 1 en el NG 2, sugiere que estos
ecosistemas se caracterizaron por una menor penetración de la luz, indicando una
condición de mayor turbidez, como fue observado por otros autores (Chorus & Bartram
1999). Nuestros resultados concuerdan con trabajos de campo como Fabre et al. (2010)
que reporta una Zeu/Zm menor a 1 como un factor importante para indicar la presencia de
cianobacterias en ecosistemas hipereutróficos del Uruguay, así como con estudios
experimentales que indican que las cianobacterias presentan adaptación a ambientes con
baja disponibilidad de luz (Schwaderer et al. 2011). En condiciones de eutrofia la alta
biomasa fitoplanctónica ocasiona un efecto de autosombreamiento (Reynolds 2006), que
favorece el crecimiento de cianobacterias que pueden competir en este ambiente,
realimentando la turbidez (Oliver & Ganf 2002). En este sentido, la dominancia de
cianobacterias filamentosas (especialmente Oscillatoriales) tolerantes a la baja intensidad
de luz en lagos someros, sería el resultado de este proceso (Scheffer et al. 1997). Otros
autores también demostraron que aunque existe una relación general inversa entre la
biomasa y la disponibilidad de luz, existen diferencias entre especies filamentosas de
cianobacterias y sus tolerancias (Bonilla et al. 2012). En cambio, la dominancia de
cianobacterias coloniales como Microcystis sp. no puede ser explicada de la misma
manera, dado que no pueden competir en condiciones de baja disponibilidad de luz,
especialmente si la mezcla es continua (Carey et al. 2012). Pero en condiciones de baja
turbulencia o estratificación, el dominio de cianobacterias coloniales puede explicarse por
su capacidad de migrar rápidamente en la columna de agua y generar una floración en la
superficie (Carey et al. 2012), retroalimentando también la disminución de luz en el
ambiente, aunque esto no haya sido la causa per se de su dominancia. Por lo tanto, el
35
patrón que asocia la alta biomasa de cianobacterias con una menor disponibilidad lumínica
(Dokulil & Teubner 2000; Chorus & Bartram 1999), puede deberse tanto a cianobacterias
tolerantes a baja intensidad de luz como a las tolerantes a altas intensidades lumínicas,
dado que a densidades elevadas ambas tienen la misma consecuencia de disminuir la luz
en el ambiente.
Estado trófico (fósforo total)
Concordando con nuestras predicciones, las biomasas correspondientes al NG 2 ocurrieron
en ecosistemas de mayor estado trófico, y la Clo a y el BV aumentaron con el PT. Estos
resultados coinciden con otros estudios que muestran que el alto estado trófico se asocia al
mayor desarrollo de cianobacterias (Kosten et al. 2012; Giani et al. 2005; Downing et al.
2001; Watson et al. 1997).
Los ecosistemas estudiados presentaron una mayor cantidad de Clo a por unidad de PT
que en el modelo tradicional de Vollenweider-OECD (1982), si bien este modelo está
basado en datos anuales y nuestros datos son puntuales. Existe amplia evidencia de la
correlación positiva entre Clo a y el PT (Smith & Shapiro 1981; OECD 1982; Salas &
Martino 1990) y la hipótesis más simple sugiere que dicha relación es lineal (Smith 1982).
Sin embargo, a altos niveles de PT la función Clo a- PT puede desviarse de la linearidad si
otras variables se vuelven limitantes (McCauley et al. 1989). La relación Clo a- PT
encontrada tuvo la misma tendencia que ha sido descrita para lagos subtropicales y
templados dominados por zooplancton pequeño, que muestran mayor pendiente que en el
modelo de Vollenweider-OECD (Meerhoff et al., en prensa; Mazumder & Havens 1998).
Sin embargo, en una investigación reciente, el zooplancton no fue de las variables más
importantes en explicar la varianza del BV de los GFBM III y VII (Kruk & Segura, 2012).
En condiciones de alta biomasa fitoplanctónica y estratificación, las cianobacterias
vacuoladas poseen la ventaja de poder migrar hacia zonas más ricas en fosfato, al
disminuir el disponible en el epilimnion (Carey et al. 2012; Giani et al. 2005). Además, las
cianobacterias pueden crecer en condiciones de limitación de este nutriente por su
capacidad de secretar enzimas fosfatasas y por lo clásicamente llamado ―consumo
lujurioso‖ de P (Carey et al. 2012), aunque el requerimiento y capacidad de almacenar
36
fósforo es variable entre los distintos géneros de cianobacterias (Carey et al. 2012; Dokulil
& Teubner 2000; Isvánovics et al. 2000). Un estudio realizado con Aphanizomenon sp.
muestra que su mayor afinidad por el fósforo en condiciones de limitación de este
nutriente se debe a una interacción biótica, en la que la cianotoxina producida por
Aphanizomenon induce la liberación de fosfato en otras algas (Bar-Yosef et al. 2010).
Asimismo investigaciones recientes indican que las cianobacterias poseen una
adaptabilidad ecofisiológica que las hace flexibles a las fluctuaciones de fosfato, lo que
asegura su permanencia (Aubriot et al. 2011).
Además de las relaciones entre la biomasa de las cianobacterias con las variables
indicadoras T, Zeu/Zm y PT, nuestros resultados sugieren que los ecosistemas que
presentaron mayor BV de cianobacterias fueron los más pequeños. Esto coincide con un
estudio realizado en lagos someros del Uruguay, donde una menor área se asoció a una
mayor turbidez causada por mayor biomasa fitoplanctónica y entrada de partículas de la
cuenca, que disminuyen la disponibilidad de luz para el crecimiento del fitoplancton (Kruk
et al. 2009).
Biovolumen relativo de cianobacterias
Nuestros resultados muestran que el %BVsp solo varió con la zona de mezcla (Zm), lo cual
indica que una mayor proporción de cianobacterias en el fitoplancton fue favorecida por
una condición de turbulencia no muy alta. Aunque la Zm afecta la disponibilidad de luz
relativa en la columna de agua (Zeu/Zm) y también depende de la Zmax, el %BVsp no
mostró correlación con dichos parámetros. Se ha visto que patrones de mezcla
intermitente, como en ríos o represas, o períodos de desestratificación artificial, impiden
que las cianobacterias dominen y aumenta la diversidad del fitoplancton (Steinberg &
Hartmann 1988). Asimismo, la mezcla artificial de la columna de agua ha sido reportado
como una medida de restauración importante, además de la reducción de nutrientes, para
reducir o prevenir floraciones de Microcystis (Dokulil & Teubner 2000).
En un estudio realizado en 440 lagos de Dinamarca, Søndergaard et al. (2011) encontraron
que el %BV de cianobacterias aumentaba con el PT, aunque la correlación fue débil. En
cambio, en un trabajo realizado en 143 lagos en un gradiente latitudinal (desde región sub-
37
ártica Europea hasta América del Sur), Kosten et al. (2012) hallaron que a pesar de una
tendencia al incremento del %BV de cianobacterias con el PT, su contribución no fue
significativa. En ese mismo trabajo, la variable que mejor explicó el %BV de
cianobacterias fue la T, mientras que no se observaron diferencias en la Clo a de los
ecosistemas (Kosten et al. 2012). Søndergaard et al (2011) atribuyen la dificultad de
predicción de la proporción de cianobacterias en lagos someros a la gran cantidad de
factores que influyen el desarrollo de floraciones, desde variables ambientales, complejas
interacciones biológicas de control top-down y la presencia o ausencia de macrófitas
sumergidas. Estos resultados aparentemente contradictorios, sugieren que las variables
determinantes de la proporción de cianobacterias no pueden ser explicadas considerando a
las cianobacterias como un todo, si no que la proporción de las mismas podría verse
afectada de forma distinta según la especie y/o la región considerada.
En nuestro estudio se observó un solapamiento de los rangos de las principales variables
(T, Zeu/Zm y PT) asociadas a cada especie de cianobacteria dominante. Aunque no se contó
con suficientes datos por especie para poder realizar un análisis estadístico, lo observado
sugiere que las especies de cianobacterias se comportan de una manera similar en
condiciones de alta biomasa. Dado que los datos incluidos corresponden únicamente a
condiciones de alta biomasa es difícil concluir al respecto, dado que deberían estudiarse
los patrones que se obtienen con datos de baja biomasa.
Grupos de especies de cianobacterias
A partir de las variables indicadoras T, Zeu/Zm y PT no se obtuvieron grupos de especies
de cianobacterias, lo cual sugiere que estas variables no pueden explicar las diferencias
entre las especies, o que las cianobacterias no muestran diferentes respuestas (con dichas
variables) en las condiciones particulares estudiadas que se caracterizan por una muy alta
biomasa. Por lo tanto habría que estudiar lo que sucede con el comportamiento de las
cianobacterias a bajas biomasas, así como también incluir el estudio de la respuesta
particular por cepas de cianobacteria (lo cual no se pudo realizar por falta de datos).
La clasificación de las cianobacterias según Ordenes, ecoestrategias y GFBM mostró que
las especies registradas en este estudio representaron todas las categorías correspondientes
38
a las distintas clasificaciones. Sin embargo, esta diversidad no se reflejó en diferencias
entre categorías de la mayoría de las clasificaciones para BVsp y preferencias ambientales
(T, Zeu/Zm, PT). Las únicas diferencias en BVsp se observaron para la ecoestrategia SA y
el GFBM IV, sugiriendo que las condiciones ambientales de los ecosistemas estudiados
fueron menos favorables para dichas categorías, dado que presentaron el menor BVsp. A
partir de las clasificaciones utilizadas, solo el GFBM IV ocurrió a mayor Zeu/Zm y menor
PT, lo cual puede explicarse por las preferencias ambientales de los organismos que
integran este GFBM. Estos presentan un aprovechamiento moderado de recursos como luz
y nutrientes, mayor vulnerabilidad a ser consumidos y al hundimiento que los grupos III y
VII (Kruk et al. 2010; Kruk & Segura, 2012). La mayor disponibilidad lumínica asociada
al grupo IV en nuestro estudio coincide con lo observado en el trabajo de Kruk y Segura
(2012), en el que dicho grupo fue asociado al Kd (coeficiente de atenuación de la luz) más
bajo. La combinación de variables determinantes del grupo IV indicarían que los
organismos que lo integran se desarrollan en aguas de mejor calidad o representan un
estado de transición del ecosistema (Kruk & Segura 2012).
Nuestros resultados sugieren que las condiciones ambientales de los ecosistemas
estudiados fueron más favorables para el desarrollo de los grupos III y VII, que mostraron
respuestas muy similares a las variables indicadoras Zeu/Zm y PT. Estos dos grupos
presentaron Zeu/Zm menor a uno y mayor PT que el grupo IV, sugiriendo que su ocurrencia
se asocia a una menor disponibilidad lumínica y alto estado trófico, lo cual coincide con lo
descrito para estos grupos (Kruk & Segura 2012). La alta relación S/V que presentan los
organismos del grupo III, y la capacidad de regular la posición en la columna de agua
mediante aerótopos en ambos grupos, pueden explicar la alta tolerancia a la baja
disponibilidad de luz de los mismos (Kruk et al. 2010).
La clasificación en ecoestrategias fue realizada a partir de la literatura, así como también
la clasificación en GFBM, dado que no se contó con datos empíricos de las medidas
celulares de las cianobacterias en cada ecosistema particular. Estudios recientes muestran
que ecotipos o cepas de una misma especie de cianobacteria pueden presentar distintas
respuestas ecofisiológicas a las variables ambientales y diferencias en sus características
morfológicas como el tamaño y forma (Piccini et al. 2011). Además, distintas cepas
39
pueden presentar diferencias en la toxicidad (Piccini et al. 2001; Sivonen & Jones 1999),
así como una misma cepa también puede sintetizar variantes de una misma cianotoxina
(Kurmayer et al. 2005). En este sentido, la existencia de ecotipos evidencia la importancia
de contar con datos empíricos y análisis moleculares para la clasificación de las
cianobacterias (Piccini et al. 2011). Es posible que organismos que se clasificaron como
una misma especie fueran ecotipos con grandes diferencias ecológicas y fisiológicas
(Piccini et al. 2011). Por lo tanto puede producirse una pérdida de información al agrupar
organismos de la misma especie que sean cepas con respuestas diferenciales al ambiente.
Asimismo, un estudio de campo y experimental reciente con Cylindrospermopsis
raciborskii y Planktothrix agardhii (ambas clasificadas en nuestro estudio como
correspondientes a ecoestrategia dispersiva y GFBM III), muestra que estas dos especies
son muy distintas entre sí en cuanto a sus respuestas a los gradientes ambientales de T, luz
y PT (Bonilla et al. 2012). Lo anterior y la existencia de ecotipos pueden explicar que no
se hayan observado agrupaciones de especies con una respuesta común a las variables
indicadoras, así como también que no se hayan encontrado diferencias según las distintas
clasificaciones utilizadas.
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS
Nuestro estudio muestra que la biomasa de cianobacterias en la mayoría de los
ecosistemas estuvo por encima del NG 2, que se caracterizó por un mayor estado trófico y
mayor BV que el NG 1. La condición de alta biomasa de cianobacterias se caracterizó por
alto nivel de PT y baja disponibilidad de luz, concordando con nuestras predicciones. Sin
embargo la alta T no caracterizó dicha condición. Nuestros resultados muestran que la
ocurrencia de floraciones no depende de la estación del año, pero sí de las características
del ecosistema como el estado trófico y la morfometría. Esto sugiere que la frecuencia de
controles de monitoreo debería ser constante durante todo el año y confirma la
importancia de la gestión del problema de eutrofización en nuestro país. Cabe mencionar
que los muestreos no fueron simultáneos y que los ambientes seleccionados
correspondieron principalmente con ecosistemas artificiales ubicados al sur. Esto
evidencia un vacío de información sobre ecosistemas en otras zonas, mostrando la
necesidad de realizar investigaciones que incluyan ecosistemas representativos de las
40
distintas regiones del Uruguay. En condiciones de alta biomasa y a partir de las variables
ambientales consideradas las especies de cianobacterias tuvieron un comportamiento
similar, no habiéndose encontrando especies o grupos con respuestas distintas. En futuras
investigaciones, además de incluirse el estudio de condiciones de baja biomasa de
cianobacterias, también podrían tenerse en cuenta otras variables como las que han sido
indicadas anteriormente (interacciones biológicas). Asimismo podría incluirse el
Nitrógeno, que mostró una correlación positiva significativa con la alta biomasa de
cianobacterias (Anexo 4).
Diversos estudios sugieren que el calentamiento global promovería las floraciones de
cianobacterias en general, mientras que otros sugieren que el cambio climático afectaría de
forma diferencial a distintas especies de cianobacterias. Nuestro estudio muestra una
relación diferente con la temperatura, en la que las cianobacterias no se ven favorecidas
por valores elevados y sin mostrar grandes diferencias entre las especies. Si bien deben
realizarse más estudios, investigaciones recientes sugieren que la predicción de la
respuesta de las cianobacterias como un todo en relación a las variables asociadas al
cambio climático global es difícil. Los escenarios posibles debidos al cambio climático,
así como su sinergia con la eutrofización, plantean un desafío para científicos y gestores.
Futuras investigaciones, incluyendo experimentos de laboratorio a temperaturas
controladas, son imprescindibles para posibilitar una mejor predicción y control de la
ocurrencia de floraciones de cianobacterias.
AGRADECIMIENTOS
Quisiera agradecer sinceramente a Carla Kruk y Sylvia Bonilla por haberme brindado la
oportunidad de realizar este trabajo y por todo el tiempo dedicado; a todos los integrantes
de la Sección Limnología que colaboraron haciendo posible este estudio ya que
permitieron utilizar datos de sus trabajos en curso, especialmente a Luis Aubriot,
Guillermo Chalar, Daniel Conde, Amelia Fabre, Mauricio González, Pablo Píriz,
Florencia Sarthou y Carmela Carballo; y a mi querida familia y amigos que me apoyaron y
alentaron en las distintas etapas de este proceso.
41
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47
ANEXO
Anexo 1. Ecosistemas incluidos en la revisión bibliográfica inicial (incluye datos no
publicados). Se muestra la región del país (C, centro; E, este; N, norte; O, oeste; S, sur),
el tipo de ecosistema y la bibliografía consultada. (*) indica Juan Lacaze.
ecosistema región tipo ecosistema bibliografía consultada
Baygorria C embalse Bonilla (1997)
Bonete C embalse Informes Secc. Limnol.-UTE (1994-1999)
Blanca E laguna Mazzeo et al. (2003)
Castillos E laguna Pérez et al. (1999)
Pajarera E lago Kruk et al. (2009)
Rocha E laguna Bonilla & Conde (2000) Conde et al. (2004)
Sauce E laguna Kruk et al. (2009)
Salto Grande N embalse Chalar et al. (2002)
R.de la Plata* O río De León & Yunes (2001)
Botavara S lago Kruk et al., curso PEDECIBA (2008)
Canteras S lago Kruk et al. (2009)
Chica S lago Kruk et al. (2009); Píriz (2007)
Jardín S lago Kruk et al. (2009)
Javier S lago Kruk et al. (2009); Píriz (2007)
Pomacea S lago Kruk et al. (2009)
Rivera S lago Kruk & De León (2002)
Rodó S lago Aubriot (2008); Aubriot et al. (2000); Kruk (2001)
Techera S lago Kruk et al. (2009)
Ton-Ton S lago Bonilla et al. (1995)
Anexo 2. Prueba de Kruskal Wallis
(estadístico H) entre NG 1 y 2 para
variables ambientales. Valores
significativos de H se indican en
gris (p<0,05); categorías distintas
representadas con letras, (+) y (-)
indican mayor y menor mediana
respectivamente. Abreviaciones y
unidades se muestran en texto.
H NG1 NG2
pH 3,73
OD 1,65
K 12,01 b- a+
Zmax 4,77 a+ b-
Zm 1,26
DS 15,75 a+ b-
Kd 6,48 b- a+
Zeu 12,38 a+ b-
NT 10,34 b- a+
Alc 11,12 b- a+
Area 6,16 a+ b-
48
Anexo 3. Prueba Kruskal Wallis (estadístico H) para variables ambientales
según las estaciones del año (V, verano; O, otoño; I, invierno; P, primavera)
y tipo de ecosistema (L, lago; E, embalse; LA, laguna); las categorías
distintas se muestran con letras (a, b); (+) y (-) indican respectivamente
mayor y menor mediana; en gris valores significativos (p<0,05).
Abreviaciones y unidades se muestran en texto.
Estacion año Tipo ecosistema
H V O I P H L E LA
pH 3,30 4,24
OD 2,33 0,94
K 13,30 b- a+ a ab 17,46 a b- ab+
Zmax 7,26 16,92 a b+ a-
Zm 6,71 9,35 ab a+ b-
DS 4,86 14,31 a- b+ ab
Kd 1,36 6,83 a+ ab b-
Zeu 0,61 15,08 a- b+ b
NT 3,04 22,53 a+ b b-
Alc 8,45 8,88
Anexo 4. Análisis de correlación (Spearman) entre variables biológicas y
variables ambientales (p< 0,05). Valores significativos del estadístico rs se
indican en gris.
BVsp BVt BVcia t %BVciat %BVsp Clo a
T -0,35 -0,31 -0,35 0,07 -0,15 -0,33
pH 0,34 0,39 0,31 -0,24 -0,05 0,34
OD 0,06 0,02 0,00 0,00 -0,04 0,34
Cond 0,17 0,05 0,15 0,01 0,16 0,50
Zmax 0,09 0,22 0,13 -0,29 -0,25 -0,23
Zm 0,13 0,30 0,17 -0,52 -0,48 -0,10
DS -0,76 -0,76 -0,77 -0,18 -0,20 -0,78
Kd 0,54 0,44 0,51 0,22 0,15 0,61
Zeu -0,63 -0,57 -0,61 -0,16 -0,08 -0,69
Zeu/Zm -0,61 -0,61 -0,59 0,02 0,03 -0,45
PT 0,49 0,46 0,49 0,18 0,19 0,61
NT 0,64 0,62 0,61 0,09 0,16 0,70
Alc 0,74 0,83 0,80 -0,30 -0,23 0,77
Area -0,39 -0,40 -0,39 0,13 0,23 -0,54
49
Tp
HO
DC
on
dZ
ma
xZ
mD
SK
dZ
euZ
eu/Z
mP
TN
TA
lcA
rea
T1,0
00,1
00,0
6-0
,47
0,1
10,1
20,3
4-0
,17
0,0
5-0
,20
-0,2
1-0
,29
-0,6
10,1
3
pH
0,1
01,0
00,0
00,2
10,1
20,2
5-0
,27
0,4
0-0
,32
-0,3
70,4
00,2
90,1
4-0
,18
OD
0,0
60,0
01,0
00,0
70,0
80,1
50,1
70,0
20,0
1-0
,12
-0,1
30,0
4-0
,08
-0,0
4
Con
d-0
,47
0,2
10,0
71,0
0-0
,73
-0,6
4-0
,75
0,1
2-0
,29
0,3
80,3
4-0
,02
0,5
4-0
,16
Zm
ax
0,1
10,1
20,0
8-0
,73
1,0
01,0
00,8
9-0
,08
0,3
8-0
,35
-0,3
40,0
2-0
,21
0,1
5
Zm
0,1
20,2
50,1
5-0
,64
1,0
01,0
00,8
8-0
,09
0,2
5-0
,36
-0,2
90,0
3-0
,12
-0,0
6
DS
0,3
4-0
,27
0,1
7-0
,75
0,8
90,8
81,0
0-0
,53
0,9
20,4
8-0
,82
-0,6
4-0
,82
0,7
0
Kd
-0,1
70,4
00,0
20,1
2-0
,08
-0,0
9-0
,53
1,0
0-0
,82
-0,5
00,5
20,4
20,4
4-0
,44
Zeu
0,0
5-0
,32
0,0
1-0
,29
0,3
80,2
50,9
2-0
,82
1,0
00,6
7-0
,76
-0,6
0-0
,60
0,5
3
Zeu
/Zm
-0,2
0-0
,37
-0,1
20,3
8-0
,35
-0,3
60,4
8-0
,50
0,6
71,0
0-0
,34
-0,4
7-0
,44
0,2
3
PT
-0,2
10,4
0-0
,13
0,3
4-0
,34
-0,2
9-0
,82
0,5
2-0
,76
-0,3
41,0
00,5
90,4
9-0
,43
NT
-0,2
90,2
90,0
4-0
,02
0,0
20,0
3-0
,64
0,4
2-0
,60
-0,4
70,5
91,0
00,5
9-0
,60
Alc
-0,6
10,1
4-0
,08
0,5
4-0
,21
-0,1
2-0
,82
0,4
4-0
,60
-0,4
40,4
90,5
91,0
0-0
,43
Are
a0,1
3-0
,18
-0,0
4-0
,16
0,1
5-0
,06
0,7
0-0
,44
0,5
30,2
3-0
,43
-0,6
0-0
,43
1,0
0
Anexo 5. Análisis de correlación (Spearman) entre
variables ambientales entre sí. Valores de rs indicados
en gris son significativos (p< 0,05).
