FOTOSÍNTESIS EN MEDIOS ACUÁTICOS Laura Sánchez Burgos Laura Ruiz Casado Marina Saavedra López Luis Diego Romero Miguel INTRODUCCIÓN : Grupos planctónicos: El fitoplancton es el conjunto de los organismos fotosintéticos autótrofos que viven en suspensión en el agua. Las plantas terrestres son tan parte de la experiencia humana que la importancia de la fotosíntesis en organismos acuáticos se suele pasar por alto. Sin embargo, realizan aproximadamente el 40% de la fotosíntesis anual de la Tierra. Los principales componentes del fitoplancton son: diatomeas, dinoflagelados, algas verdes y rojas microscópicas. Grupos bentónicos: El fitoplancton no es el único fotosintético de medios acuáticos: hay plantas acuáticas y algas, que constituyen los grupos autótrofos del bentos: allí donde la luz alcanza el fondo, la comunidad incluye productores primarios fotosintetizadores. Aquí se incluirán los tres grandes grupos de algas: Phaeophyceae (algas pardas), Rodophyta (algas rojas) y Chlorophyta (algas verdes). Factores a superar: La fotosíntesis de estos organismos acuáticos tendrá que superar dos factores que van a ser más limitantes que en el medio terrestre: la luminosidad, cada vez más escasa en función de la profundidad; y especialmente el CO2, de menor difusión en este medio (difunde 10.000 veces más lentamente en el agua que en el aire). Mecanismos de concentración de CO2: Las opciones de CCMs para plantas terrestres incluían la toma de CO2 a través del ciclo C4 en plantas con fotosíntesis C4 o con el metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM). Las especies acuáticas tiene una posibilidad adicional porque las células en el agua están frecuentemente expuestas a HCO3-. La toma activa de HCO3- (bomba de CO2) a nivel de membrana plasmática o cloroplástica puede ser una forma efectiva para concentrar el CO2. El HCO3- se convierte en CO2 en una reacción catalizada por la enzima carbónico anhidrasa, y el CO2 entra en el ciclo de Calvin. De esta forma se suprime la actividad oxigenasa de la rubisco. Las proteínas que actúan como bombas no están presentes en las células que crecen a altas concentraciones de CO2, pero se inducen cuando se exponen a bajas concentraciones de CO2. Diferencias generales: Rubisco: en la rubisco, habrá distintas formas: la IA en cianobacterias; la IB en cianobacterias, algas verdes y plantas superiores; la IC en proteobacterias; la ID en algas pardas y diatomeas; y la forma II en dinoflagelados.

Diferencias en cloroplastos eucariotas: dentro de los distintos organismos fotosintéticos, las primeras diferencias van a aparecer en la estructura del cloroplasto, algo que luego repercutirá en mayor o menor medida en la fotosíntesis.

Algas verdes y plantas superiores

Algas rojas Algas pardas, dinoflagelados y diatomeas

Tilacoides En grana o en pares

Sin agrupación en grana Con ficobilisomas

Tres o cuatro membranas Tilacoides de tres en tres

C. fotosintéticos Clorofila a y b B-carotenos

Luteína

Clorofila a y (d) B-carotenos Zeaxantina Ficobilinas

Clorofila a y c B-carotenos Fucoxantina

DIATOMEAS: Existen al menos 10000 especies de diatomeas, que constituyen la clase Bacillariophyceae. Las diatomeas se encuentran en el bentos (comunidad formada por los organismos que habitan el fondo de los ecosistemas acuáticos), en el plancton y en el fondo del mar. Lo que mas caracteriza a las diatomeas es su bipartición y su pared de sílice. El origen endosimbiotico de los plastos a partir de células de algas rojas, le proporcionó dos membranas adicionales, implicadas en la transferencia de carbono inorgánico. La forma ID de rubisco (adquirida por transferencia horizontal de genes) que poseen las diatomeas tiene una afinidad alta con el CO2, es decir, poseen una alta selectividad por el CO2/O2 que las rubisco de otras células de algas. Fijación de carbono: Las diatomeas crecen en sus medios acuáticos haciendo funcionar mecanismos de concentración de carbono inorgánico (CCMs). Estos mecanismos proporcionan una concentración de carbono inorgánico estable; alrededor de la rubisco la concentración es mayor que por el medio. El funcionamiento de los CCMs es todavía un problema de debate, se cree que el CO2 y el HCO3- lo adquieren mediante un transporte activo a través del plasmalema y/o a través las 4 membranas de los plastos, esta es la base de los CCMs. Propuestas del mecanismo de concentración del carbono en diatomeas: Entrada activa de CO2: solo se ha observado en eucariotas, esto ocurre en el plasmalema y /o en las membranas de los plastos. Las diatomeas pueden coger el CO2 del medio acumulándolo en las células, pero no se sabe si el transporte activo de CO2 ocurre a través del plasmalema o de las envolturas de los plastos. Captación de HCO3–: en lugar de CO2 en los cloroplastos facilitaría el mecanismo de la función del pirenoide (masa fundamentalmente proteica, incolora, y muy refringente que se observa en el estroma de los plastos de muchas algas eucarióticas de distintos grupos, que presenta un reservorio de rubisco) que implica la conversión de HCO3- desde el estroma a CO2. La entrada activa de HCO3- se produce mediante varios mecanismos, y el HCO3- no se sabe si se transporta a través del plasmalema o a través de las envolturas de los plastos pero conduce a la acumulación tanto a nivel de los plastos como a nivel de células enteras. El HCO3- entra al interior del cloroplasto y en el pirenoide el HCO3- se transforma en CO2 gracias a la carbónico anhidrasa que allí se encuentra (CA convierte el HCO3- en CO2 o al revés) y será asimilado por la rubisco, acumulada en esa región como hemos visto.

Los pirenoides están rodeadas por una membrana de composición desconocida; análoga a la membrana proteica de los carboxisomas, con poros selectivos de aniones que permiten flujos de la HCO3 - y RuBP y la PGA. Sin embargo no hay pruebas de que las propiedades propuestas de la membrana del pirenoide sean ciertas o de que se sintetice CA en el pirenoide.Para que la entrada del HCO3- se produzca se van a producir acidificaciones y además se van a producir un equilibrio HCO3- : CO2. Una de estas acidificaciones se produce en el lumen tilacoidal, gracias a la cual el HCO3- va a poder entrar a través de un canal de aniones. Hay una hipótesis que dice que también se va a producir una acidificación en el retículo endoplasmatico de forma que al final se formara CO2 igual que ocurre en el tilacoide pero esto aun no ha sido probado en diatomeas. Metabolismo C4: se sugirió que las diatomeas presentaban una fotosíntesis C4, debido a que en algunas diatomeas se demostró que había malato típico de la fotosíntesis C4 en lugar de PGA además también se observo que había fosfoenolpiruvicocarboxiquinasa. Pero en otros estudios se observa un predominio de PGA. Debido a estas diferencias entre diferentes especies se hace necesario seguir con los estudios para determinar con mayor precisión las vías de asimilación C inorgánico, y su contribución a la fotosíntesis global. Metabolismo CAM: otra posibilidad sería que tuvieran metabolismo ácido de las crasuláceas, debido a que volumen de vacuolas en las células de diatomeas más grandes es similar a la de las plantas CAM vasculares, por lo que había suficiente almacenamiento de málico. Pero tras varios estudios se observo que algunas no tienen un volumen suficiente ocupado por vacuolas para permitir sus tasas altas de crecimiento mediante este tipo de metabolismo. Entrada de CO2 y conversión en HCO3-: este mecanismo solo ha sido encontrado hasta ahora en cianobacterias. Pero que pasa que en diatomeas no han sido halladas NADH deshidrogenasas y en el mecanismo que hemos explicado en cianobacterias de conversión energética de CO2 en HCO3- en el citosol, se van a necesitar estas NADH deshidrogenasas para que se produzca un gradiente de H+, por lo que este proceso no podrá ocurrir en diatomeas. Conclusión: ninguno de los mecanismos explicados encajan del todo aunque algunos de ellos podrían ser complementarios, por ejemplo la afluencia activa de CO2 mediante una CA citosólica producirá HCO3 que luego entra en plastidios (como en cianobacterias) o con un influjo activo de HCO 3 – mediante un metabolismo típico en las C4. Fotorrespiración en las diatomeas: Los CCMs de las diatomeas no suprimen del todo la actividad oxigenasa de la rubisco, especialmente cuando hay un agotamiento significativo de CO2 o bien una acumulación de O2, siempre y cuando haya un equilibrio de gases en el aire y/o altas temperaturas. Se tienen evidencias de que hay un aumento de la transcripción de la enzima glicina descarboxilasa (2 moléculas de glicina pasan a serina) cuando las condiciones permiten una mayor actividad oxigenasa, indicando el ciclo C2 de recuperación de CO2 asociado a esta actividad oxigenasa.

CIANOBACTERIAS: Las cianobacterias son una división del Reino Monera que abarca aquellas bacterias capaces de realizar fotosíntesis oxigénica. Al tratarse de los únicos procariotas que llevan a cabo ese tipo de fotosíntesis se les conoce también como Oxyphotobacteria. Se trata de una bacteria gram negativa, y la mayoría son autótrofos (realizando la fotosíntesis con una estructura celular típicamente bacteriana), pero algunas viven heterotróficamente como descomponedoras o con un metabolismo mixto. La envoltura está constituida, como en todas las bacterias gram negativas, por una membrana externa, una membrana plasmática y situándose entre ambas una pared de peptidoglucano (mureína). En el citosol se reconocen los carboxisomas (inclusiones que contienen la enzima ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa-oxigenasa, que realiza la fijación el CO2), gránulos de glucógeno (reserva de hidratos de carbono), de cianoficina (reserva de nitrógeno), gránulos de polifosfato (fósforo), vesículas gasíferas (llenas de gas), cuerpos lipídicos (reserva) y tilacoides con ficobilisomas. También destacan agregados moleculares como ribosomas o microtúbulos (no homólogos de los eucarióticos). Los heterocistes sólo se presentan en un clado de cianobacterias, aparecen como células más grandes y de pared engrosada intercaladas en los filamentos. Contienen la maquinaria de fijación del nitrógeno, proceso que es relativamente incompatible con la de la fotosíntesis. Fotosíntesis oxigénica: Las cianobacterias fueron las primeras en realizar la fotosíntesis oxigénica, que ha llegado a ser la predominante; y que ha determinado la evolución de la biosfera terrestre. A través de la fotosíntesis oxigénica inundaron la atmósfera de O2 hace unos 2.500 millones de años, sentando las bases para la aparición del metabolismo aerobio. Siguen siendo los principales suministradores de nitrógeno para los ecosistemas marinos. En las cianobacterias la fotosíntesis se realiza en los cromatóforos (orgánulos membranosos parecidos a los cloroplastos), quienes poseen toda la maquinaria para hacerlo (clorofila, pigmentos fotosintéticos accesorios (pigmentos biliproteicos), factores ATP sintetasa, etc). Las cianobacterias poseen sólo una forma de clorofila, la clorofila a (gran importancia en la clasificación filogenética). Las cianobacterias tienen dos complejos antena, uno para el fotosistema I y otro para el fotosistema II. El complejo antena del fotosistema I está compuesto fundamentalmente por clorofila a que absorbe la luz roja (665 nm). El complejo antena del fotosistema II está compuesto por los ficobilisomas, formados por pigmentos (ficobilinas: aloficocianina, ficocianina y ficoeritrocianina) asociados a proteína (ficobiloproteinas) acopladas. Necesita una fuente de electrones (reductor), que en este caso es el agua; al tomar el H del agua se libera oxígeno atmosférico. La energía se utiliza para eliminar los electrones de la misma, y junto con el ATP y el NADPH son utilizados para la conversión del CO2 en compuestos orgánicos en el ciclo de Calvin. Mecanismo de concentración de CO2: El mecanismo de concentración de carbono se basa en la entrada de CO2 y su conversión energética a HCO3- en el citosol, este mecanismo solo ha sido encontrado hasta ahora en cianobacterias; puesto que se van a necesitar NADH deshidrogenasas para que se produzca un gradiente de H+. En los carboxisomas estará concentrada la rubisco, y allí se concentrará el CO2.

Fijación de nitrógeno: Las cianobacterias poseen la capacidad de realizar la fotosíntesis oxigénica y participar en el Ciclo del Nitrógeno. Estos dos procesos en ellas no son compatibles, puesto que la fijación del N2 atmosférico se realiza a través de la nitrogenasa (enzima fijadora del N2 atmosférico) quien lo fija y lo reduce a NH4. La nitrogenasa es inhibida por el O2 molecular que se desprende por la escisión de la molécula de H2O, por lo que destacan dos métodos para lograr la compatibilidad entre la fotosíntesis y la fijación de nitrógeno: bien la separación en el espacio, realizando dicha fijación en los heterocistes en los que no hay fotosistema II, de modo que no hay desprendimiento de oxígeno y la nitrogenasa puede actuar sin problemas, bien en el tiempo, durante las horas de luz solamente se lleva a cabo la fotosíntesis, mientras que por la noche fijan el N2 y lo reducen a NH4. En el ciclo del N2 las cianobacterias solo intervienen en el proceso de amonificación (transformación del N2 atmosférico en NH4); comparten con algunas otras bacterias la habilidad de tomar el N2 del aire, donde es el gas más abundante, y reducirlo a amonio (NH4+), una forma de nitrógeno que todas las células pueden aprovechar. Los autótrofos que no pueden fijar el N2, tienen que tomar nitrato (NO3-). DINOFLAGELADOS : En general son heterótrofos, hay pocos fotosintéticos. En ellos, el mecanismo para rentabilizar la fotosíntesis será un mecanismo de concentración de CO2 basado en la bomba de CO2, como el descrito en diatomeas. ALGAS VERDES Y ROJAS UNICELULARES : También usan el sistema de la bomba de CO2 y la anhidrasa carbónica, la diferencia con diatomeas estriba en que al tener una membrana menos, tienen una isoforma menos de la anhidrasa carbónica. CURIOSIDADES DEL FITOPLANCTON : Picoplancton: Fracción de plancton fotosintético compuesto de células entre 0,2 y 2 µm. Formado por Picoeucaryotes (eucariota), Synechococcus y Prochlorococcus (cianobacteria). Es especialmente importante en las regiones centrales oligotróficas de los océanos donde hay muy bajas concentraciones de nutrientes: entre el 50% y el 70% de la fijación del carbono en estos lugares es debido al picoplancton. ALGAS BENTÓNICAS : Como ya mencionamos anteriormente son Rhodophyta (rojas), Phaeophyta (marrones), y Chlorophyta (verdes). Mecanismos de concentración de CO2: En las tres divisiones de macroalgas marinas, se había observado una inhibición de la fotosíntesis por O2, lo que llevó a concluir de forma general que estas macroalgas presentaban todas un metabolismo C3. Sin embargo, recientes estudios han señalado que en muchas este metabolismo es inconsistente.

Hay evidencias en algunas del uso de iones HCO3 para la fotosíntesis; en otras, de enzimas y ácidos del metabolismo C4 (en algas pardas y algunas verdes se ha encontrado PEPCK actuando de un modo carboxilativo, no PEPC como en las C4 terrestres, pero el mecanismo sería similar). Sin embargo, los datos y estudios sobre los mecanismos de concentración de CO2 en algas macroscópicas son escasos en comparación con los datos obtenidos de microalgas. Y es que las diferentes respuestas varían en función del hábitat, especies, etc., y es difícil generalizar. Mecanismos de captación de luz: Las algas verdes se sitúan en las zonas bentónicas superiores, donde pueden captar las longitudes de onda habituales de la fotosíntesis (clorofila a y b). En cambio, las algas rojas y pardas se sitúan en zonas más profundas, especialmente las rojas. Para poder captar mejor la luz poseen, además de la clorofila, otros pigmentos fotosintéticos accesorios que funcionan a longitudes de onda diferentes; y esta adaptación les sirve para captar más energía luminosa y alcanzar profundidades mayores que las algas verdes. Algas pardas: clorofila a y c; y con fucoxantina (absorbe entre 400-500 nm). Algas rojas: clorofilas a y d; además de ficobilinas (ficocianina y ficoeritrina). La ficoeritrina es especialmente importante, pues absorbe a radiaciones del verde (540-570 nm), que no son aprovechadas por otros organismos fotosintéticos. Sin embargo, contrariamente a lo que con frecuencia se admite, no existe paralelismo absoluto entre la naturaleza de los pigmentos de las algas y la profundidad en que éstas viven. Algunas rodofitas son fotófilas y se localizan cerca de la superficie (ejemplo de Rissoella), mientras que las clorofíceas (Codium) abundan a profundidades de más de 100 metros, donde solo reciben radiaciones verdes y azules. ECOLOGÍA DEL FITOPLANCTON : Cianobacterias-importancia evolutiva: Las cianobacterias son las responsables principales de formar la atmósfera habitable existente en la actualidad por medio de la liberación de oxígeno fotosintetizado a la atmósfera primitiva. La atmósfera primitiva estaba inicialmente compuesta por vapor de agua, dióxido de carbono y nitrógeno, principalmente, aunque contenía también, en menor cantidad, hidrógeno (H2), metano (CH4) y ácido clorhídrico (HCl). Estos compuestos no eran capaces de contrarrestar los altos niveles de radiación ultravioleta procedentes del Sol, por lo que la vida fuera de los ecosistemas acuáticos era totalmente imposible. Con la aparición de las cianobacterias, éstas fueron capaces de captar y fijar el abundante CO2 de la atmósfera, obteniendo oxígeno molecular (O2) que liberarían al medio. Este O2 primero oxidaría las sustancias reducidas del entorno acuático en el que estos seres se encontrasen, como los iones férricos, que junto al oxígeno formarían óxidos férricos, depositados en el fondo oceánico. Tras agotarse los sustratos que oxidar en el agua, el oxígeno formado a partir de ese momento sería liberado a la atmósfera donde, en reacción con otros compuestos, acabaría formando la capa de ozono (O3). Ésta provocaría una disminución de la radiación UV, facilitando la posterior colonización terrestre de los organismos acuáticos que antes no podían estar fuera del agua por esas altas radiaciones. [Además, el aumento de oxígeno atmosférico supondría la aparición de otros sistemas de nutrición en seres vivos, basados en la captación de éste, debido a su abundancia.]

Diatomeas: Medio ambiente: Mediante la capacidad fotosintética de las algas se han podido observar varias consecuencias medioambientales relevantes que éstas realizan, ya sea de un modo natural o artificial, en beneficio del ser humano. Fuente de O2: Las algas, además del resto de componentes del fitoplancton, suponen una de las mayores fuentes de oxígeno atmosférico en la actualidad, ya que realizan el 40 % de la fotosíntesis total existente, siendo únicamente un 1 – 2 % de la biomasa total del planeta. El aumento de oxígeno atmosférico supondrá además una disminución del dióxido de carbono atmosférico. De este modo, las algas – y el fitoplancton en general – supondrán una renovación constante de oxígeno y un saneamiento atmosférico a corto y largo plazo. Cadenas tróficas: Además, los distintos componentes del fitoplancton formarán parte de la cadena trófica, sirviendo de alimento para gran número de animales suspensívoros de los ecosistemas acuáticos. Esto no será una función exclusiva del fitoplancton, ya que estos animales se alimentarán también de la parte “animal” del plancton, el zooplancton. En este caso la fotosíntesis no jugará un papel directo sobre este proceso, sino que lo hará indirectamente: en función de la luz que se capte desde una determinada profundidad, el alga, con los pigmentos que ha desarrollado para captar esa longitud de onda concreta, estará a una distancia de la superficie u otra, pudiendo ser depredado por uno u otro organismo que pueda estar a más o menos profundidad. Aplicaciones en el ser humano: En cuanto a aplicaciones beneficiosas del fitoplancton para el ser humano, destacan varias, aunque no necesariamente estén implicadas en procesos fotosintéticos de estos organismos: - Pueden funcionar como indicadores de cambios medioambientales en ecosistemas acuáticos. - Las diatomeas pueden resultar de utilidad en las ciencias forenses - Las diatomeas pueden ser usadas como abrasivos, por su envuelta silícea. - Algunas algas pueden ser usadas en arqueología, pudiendo datarse compuestos gracias a ellas.

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