Herrera Loranthaceas

Rev. Agr. Trop. 35: 27-38 (2005)ISSN: 1409-438X

1 Recibido: 10 de febrero, 2005. Aceptado: 1 de noviembre, 2005.2 Programa Manejo Integrado de Malezas, Estacin Experimental Agrcola Fabio Baudrit Moreno, Universidad de Costa Rica..

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PRINCIPALES LORANTHACEAS QUE AFECTAN LASPLANTACIONES DE NARANJA EN COSTA RICA1

Franklin Herrera Murillo2

RESUMEN

Principales Loranthaceas que afectan las planta-ciones de naranja en Costa Rica. Con el propsito deidentificar las principales especies de la familia Lorantha-ceae que afectan los rboles de naranja, su distribucin enlas zonas productoras y generar informacin sobre algu-nos aspectos de la biologa de estas especies, entre 1999y 2002 se realizaron cinco trabajos en diferentes zonasdel pas. Como resultado de los trabajos de exploracinse encontr que las especies ms comunes en las planta-ciones de naranja en Costa Rica fueron Struthanthus or-bicularis y Phthirusa pyrifolia. La primera difundida enplantaciones del Valle Central, la Zona Atlntica y el Pa-cfico, mientras que la segunda fue dominante en lasplantaciones de la Zona Norte del pas. Dentro de lasplantaciones, la distribucin de estas especies fue ms co-mn en las cercanas de las reas boscosas. El efecto ne-gativo de ellas en naranja estuvo asociado a la reduccinen el nmero y tamao de los frutos. En ambas especiesse observaron picos de floracin en el mes de febrero conmaduracin de frutos en julio para P. pyrifolia, y en agos-to-setiembre para S. orbicularis, no obstante fue comnobservar algunas plantas con flores en otras pocas delao. Estas especies presentaron una fase de estableci-miento muy lenta (seis hojas por planta a la semana 66 devida) y con alta mortalidad de plntulas (75% demortalidad a la semana 66). Esta fase podra ser impor-tante para dirigir medidas de combate.

Palabras claves: Struthanthus orbicularis, Phthirusapyrifolia, Loranthaceae, naranja, hemiparsitas.

ABSTRACT

Main Loranthaceae hemiepyphites that affectorange plantations in Costa Rica. Five field surveyswere carried out in different areas of the country toidentify the main species of the Loranthaceae that affectorange trees in Costa Rica. We document theirdistribution in orange plantations and provideinformation on basic aspects of the biology of thesespecies, between 1999 and the 2002. The most commonspecies in the orange plantations examined wereStruthanthus orbicularis and Phthirusa pyrifolia. Thefirst one was observed in plantations of the CentralValley and the Atlantic and the Pacific coasts, while thesecond was dominant in the plantations of the Northernarea of the country. Within the plantations, these specieswere more abundant near forested areas. Their negativeeffect on orange trees was associated to the reduction inthe number and size of the fruits, with little effect on thequality of the juice. Flowering picks were observed inFebruary for both species, while fruit ripening ocurred inJuly for P. pyrifolia, and in August-September for S.orbicularis. Nevertheless, it was common to observeplants with flowers at different times of the year. Thesespecies presented a very long establishment phase. Inaverage, plants bore six leaves during the 66 week oftheir lives, with high mortality (75% of plant mortalityduring the 66 week of plants live), being an importantstage to direct combat measures.

Key words: Struthanthus orbicularis, Phthirusapyrifolia, Loranthaceae, orange, hemiparasitic plants.

INTRODUCCIN

Los ctricos constituyen uno de los cultivosfrutcolas perennes de mayor importancia en CostaRica, entre los que sobresale la naranja (Citrus sp.)con un rea aproximada de 23.000 hectreasplantadas (Mideplan 1998); cultivo donde se ha ob-servado el aumento paulatino de especies hemipa-rsitas de la familia Loranthaceae (Torres 19983).

La familia Loranthaceae constituye el grupo deangiospermas parasticas de mayor distribucin al-rededor del mundo, con 65 gneros y 850 especies(Thome 1992 citado por Norton y Reid 1997), aun-que en la literatura otros autores mencionan ms es-pecies predominantemente tropicales. En Costa Ri-ca se han registrado nueve gneros y 41 especies,pero posiblemente existan ms especies an no co-lectadas (Burger y Kuijt 1983).

Las hemiparsitas de esta familia son conocidaspopularmente con el nombre de matapalos o mur-dagos. stos tienen muchos hospederos, principal-mente rboles y arbustos, entre los cuales estn losctricos. Las hemiparsitas son capaces de fotosinte-tizar pero obtienen agua, nutrimentos y soporte delhospedero, al penetrar la corteza por medio de haus-torios que se conectan con el xilema. Algunas hemi-parsitas crecen sobre la copa de los rboles y redu-cen la cantidad de luz que llega a las hojas delhospedero, limitando su capacidad fotosinttica.

En Costa Rica se dispone de poca informacinacerca de: las principales especies que se presentanen las plantaciones de naranja, el impacto negativoque tienen, la fenologa y la eficacia de mtodos decontrol. Un mayor conocimiento de la biologa, dis-tribucin y relacin con los hospederos y formas dedispersin son necesarias para disear estrategias decontrol que nos permita anticiparnos a lo que podraser un problema en las plantaciones de naranja yotros rboles de importancia econmica.

Objetivos

Identificar las principales especies de la fami-lia Loranthaceae que afectan los rboles de naranja,y su distribucin en las zonas productoras.

Conocer sobre aspectos de floracin, fructifi-cacin y establecimiento de las principales especieshemiparsitas identificadas en naranja.

METODOLOGA

Este estudio consisti de cinco trabajos decampo; la metodologa utilizada en cada caso sedetalla a continuacin:

Identificacin y distribucin de lasprincipales especies de la familia Lo-ranthaceae que afectan rboles de na-ranja en Costa Rica

Para ubicar las principales especies Lorantha-ceas en naranja, durante 1998 y 1999 se hicieron gi-ras de prospeccin a las localidades de Siquirres,Gucimo, Gupiles, Ro Fro, Florencia, Muelle,Santa Cecilia y Los Chiles, siendo stas las principa-les zonas productoras de naranja en Costa Rica. Encada sitio se recolectaron especmenes que estabanpresentes en rboles de naranja dentro de plantacio-nes comerciales como en pequeos huertos caseros.Las muestras colectadas se llevaron al herbario delMuseo Nacional de Costa Rica para su identifica-cin. Adems de la colecta de especmenes, se tomnota de la frecuencia con que apareca cada especieen las plantaciones visitadas, aquellas especies queaparecieron en ms del 50 % de las plantaciones secalificaron como de distribucin amplia, entre 10 y49 % con distribucin media y con valores inferio-res a 10 % se consider con distribucin baja.

Adems en los sitios, se tomaron datos de ladistribucin de las especies de matapalo dentro dela finca y dentro del rbol afectado. Tambin se

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3 Torres, M.B. 1998. Importancia de los matapalos en naranja.Ticofrut, Boca Arenal, San Carlos.. Entrevista.

hizo un estudio especfico sobre distribucin de he-miparsitas en la finca Naturella, ubicada en Pavnde Los Chiles (Regin Huertar Norte), con aproxi-madamente 800 ha de naranja en produccin de lasvariedades Valencia y Pia. Para hacer el muestreose recorri al azar el 25 % de la plantacin. En ca-da lote se tomaron 100 rboles al azar y se cont elnmero de ellos con hemiparsitas, as como la es-pecie presente. Con estos datos se estim el porcen-taje de rboles con matapalo.

Efecto de P. pyrifolia en la calidad defruta de la naranja

Este estudio se realiz en la finca Naturella, ubi-cada en Pavn, Los Chiles, durante la poca de cose-cha de la naranja (diciembre 1999 - enero del 2000),con el propsito de generar informacin preliminaracerca del dao de matapalos en naranja. Se seleccio-naron 10 rboles de naranja var. Pia infectados conplantas adultas de P. pyrifolia, se cosecharon frutasde la seccin de la rama ubicada despus del punto deinsercin del haustorio principal del matapalo; tam-bin se cosech igual cantidad de frutas de ramas sa-nas de rboles sin matapalo. Para cada tratamiento setomaron al azar 100 frutos. Estos se llevaron al labo-ratorio de control de calidad de la empresa, donde sehizo el anlisis rutinario de calidad, que se practica atodo embarque que sale para la planta de proceso.

Fenologa de Struthanthus orbicularisy Phthirusa pyrifolia (con nfasis enfloracin y fructificacin)

Struthanthus orbicularis

En la Estacin Experimental Agrcola FabioBaudrit (EEAFBM), en rboles de naranja de lasvariedades Valencia y Orlando se marcaron 10plantas adultas sin floracin de Struthanthus orbi-cularis, a las cuales se les dio seguimiento semanal.Se tomaron datos del inicio y duracin de la flora-cin, de la fructificacin, la maduracin de frutos yla descripcin de la planta.

Phthirusa pyrifolia

Este estudio se realiz en una plantacin denaranja variedad pia de cinco aos de edad, loca-lizada en la Finca Naturella, Pavn de los Chiles,Alajuela. Se seleccionaron e identificaron 50 plan-tas de Phthirusa pyrifolia en nueve rboles de na-ranja. En este caso se hicieron las mismas observa-ciones que en S. orbicularis, pero con unafrecuencia de tres semanas entre observaciones.

Germinacin de semillas de Struthant-hus orbicularis y Phthirusa pyrifolia

Las pruebas de germinacin se realizaron conel propsito de conocer ms sobre la germinacinde semillas de estas especies y generar informacinpara estudios que requeran colocar y manipular se-millas del matapalo sobre el hospedero.

Pruebas de germinacin en laboratorio

En el caso de Struthanthus orbicularis, se reco-lectaron frutos maduros en rboles de mango criolloen la EEAFBM. Cinco frutos por repeticin fueroncolocados en platos Petri con papel filtro y agua des-tilada. Los tratamientos fueron: frutos intactos; fru-tos sin cscara pero con muclago, frutos embebidossin cscara y sin muclago. Se mantuvieron a con-diciones ambientales dentro del laboratorio.

Con respecto a Phthirusa sp., se recolectaronfrutos maduros en rboles de limn criollo, en SanIsidro, Palmitas, Gupiles. Los frutos se mantuvie-ron en refrigeracin a 8C por cinco das. Se colo-caron 10 semillas por plato Petri con papel filtro yagua destilada segn los siguientes tratamientos:frutos con muclago y cscara, frutos sin cscara,frutos enteros con tratamiento previo de calor (10minutos en agua caliente a 50 C) y frutos con tra-tamiento previo de calor pero sin cscara. Se deja-ron a temperatura ambiente en el laboratorio. Seutilizaron seis repeticiones en cada caso y un dise-o irrestricto al azar.

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Germinacin de semillas de Struthanthus sp. en r-boles de ctricos

Se colectaron semillas de Struthanthus sp. enrboles de naranja en Gupiles y se mantuvieronocho das en refrigeracin a 8 C. Antes de colocar-las en los rboles se humedecieron para facilitar laextraccin de la pulpa. A sesenta semillas seleccio-nadas por su madurez (muclago viscoso claro ycon una protuberancia verde bien formada donde seinicia la brotacin), se les retir la cscara yposteriormente se colocaron en las ramas de dime-tro entre 0,5 y 2 cm, de varios rboles de naranja enla Estacin Experimental Fabio Baudrit en Alajue-la. Este trabajo se hizo durante la estacin lluviosa.Se hicieron evaluaciones 18, 30 y 50 das despusde colocadas las semillas en las ramas.

Estudio sobre el establecimiento ymortalidad de plntulas de P. pyrifoliay S. orbicularis en rboles de naranja.

Phthirusa pyrifolia

En una plantacin comercial de naranja de lavariedad pia, ubicada en Los Chiles, Alajuela, seseleccionaron ramas de 1 a 1,5 cm de dimetro consemillas de P. pyrifolia recin depositadas por lospjaros. Se cont el nmero de semillas por rama yse colocaron marcas distintivas, seleccionando 150de ellas, en las cuales cada dos semanas se hicieronlas siguientes observaciones: nmero de plantas vi-vas, nmero de hojas y ejes por planta. La duracinde este periodo de observaciones fue de 66 semanas.


Este estudio se realiz en la Estacin Experi-mental Fabio Baudrit en Alajuela, en rboles de na-ranja de la variedad Orlando. Se marcaron ramascon semillas de Struthanthus orbicularis recin de-positadas por las aves. Las ramas se dividieron entres categoras: a) ramas jvenes de 1 a 2 cm dedimetro, b) ramas intermedias de 2 a 6 cm de di-metro y b) ramas gruesas de ms de 6 cm de

dimetro. Se marcaron un total de 10 semillas porrama, y un promedio de seis ramas por categora.Las semillas recin haban sido depositadas por lasaves. El periodo de observaciones sobre mortalidadde plntulas se extendi por 45 semanas (entre oc-tubre del 2000 y junio del 2001).

En estos estudios no se utiliz un diseo esta-dstico, sino observaciones repetidas, de las cualesse obtuvieron promedios y porcentajes.

RESULTADOS Y DISCUSIN

Identificacin y distribucin de lasprincipales especies de la familia Lo-ranthaceae que afectan rboles de na-ranja en Costa Rica

Las especies ms comunes encontradas en lasplantaciones de naranja y en los huertos caserosfueron Struthanthus orbicularis, Phthirusapyrifolia, Struthanthus quercicola y Orycthanthusoccidentalis. A continuacin se detallan lasobservaciones para cada una de las especiesmencionadas:

Struthanthus orbicularis (H.B.K.) (antes Lo-ranthus orbicularis H.B.K)

Se encontr Struthanthus orbicularis (H.B.K.)(antes Loranthus orbicularis H.B.K) en naranja(Citrus sinensis), especialmente en las variedadesValencia y Pia, que son las ms comunes. Tambinse encontr en otros ctricos, como mandarina co-mn (Citrus deliciosa) y mandarino satsuma (Ci-trus unshiu), en pomelo o grapefruit (Citrus para-disi), en limn (Citrus limon), en lima (Citrusaurantifolia) y toronja (Citrus grandis).

Esta hemiparsita se caracteriza por poseer ta-llos delgados volubles y flexibles, algo ramificados,crecen sobre el hospedero dando la apariencia de be-jucos (Figura 1). En sus tallos produce races adven-ticias que le permiten asirse, adems de haustoriospara extraer agua y minerales del xilema del rbol



parasitado. Las hojas son opuestas, aproximadamen-te de 5 cm de largo y 4 cm de ancho, con pecolos de1 a 1,5 cm, de consistencia coricea y glabra. Sin em-bargo las hojas jvenes sirven como rganos prensi-les, ya que muestran el pecolo totalmente desarrolla-do junto con la nervadura central pero la lmina pocodesarrollada, ste se encorva y ayuda al tallo a soste-nerse cuando pasa de una rama a otra (Figura 2). Lasflores se producen en espigas axilares (una en la ba-se de cada hoja), el raquis es de forma angulada, de 7a 15 cm de longitud. La flor es pedicelada sola o engrupos de uno a tres, amarilla a verde amarillo. Losfrutos son elpticos de 1 cm de largo aproximada-mente, color prpura o rojo oscuro al madurar. Lassemillas que caen sobre las ramas (que han pasado

por el tracto digestivo de las aves) germinan, produ-cen un haustorio que penetra el tejido del hospedero,y produce hojas delgadas y alargadas muy diferentesa la planta adulta. Despus de su establecimiento seinicia la produccin de guas y en ellas aparecen el ti-po de hojas anteriormente descritas.

Struthanthus quercicola (S.&C) Blume

La especie Struthanthus quercicola (S.&C) Blu-me se observ en limn mandarina (huertos caseros),muy poco difundida. A diferencia de S. orbicularis,esta especie tiene hojas ms alargadas y finas y lostallos volubles y flexibles son ms colgantes.

Phthirusa pyrifolia (H.B.K) Eichler (antes Lo-ranthus pyrifolius H.B.K)

La Phthirusa pyrifolia (H.B.K) Eichler (antesLoranthus pyrifolius H.B.K) fue colectada en na-ranja (Citrus sinensis), especialmente en las varie-dades Valencia y Pia. Tambin se encontr en li-mn agrio criollo y mandarina.

La Phthirusa pyrifolia (H.B.K) Eichler se ca-racteriza por tener apariencia arbustiva sin races a-reas, unida al husped por un haustorio robusto. Pro-duce muchas ramas cortas y rgidas (Figura 3). Las



Figura 1. rbol de naranja cubierto por Struthanthus orbi-cularis. Alajuela, Costa Rica. 2001.

Figura 2. Parte superior: hojas en desarrollo de S. orbicu-laris en estado prensil. Parte inferior: hojas nor-males desarrolladas. Alajuela, Costa Rica. 2001.

Figura 3. Plantas adultas de P. pyrifolia fuertemente adhe-ridas por haustorios al hospedero. Alajuela,Costa Rica. 2001.

hojas son opuestas, ovadas a elpticas con la baseredondeada, de aprox. 10 cm de largo y 5 cm de an-cho, con venacin visible y pecolos de 1 cm de lar-go. Tiene espigas axilares, solitarias o dos en cadaaxila de las hojas, las flores son muy pequeas y decoloracin rojiza. Los frutos son oblongos, marrn almadurar. Las plntulas poseen hojas delgadas y fi-nas, muy diferentes a la planta adulta, posteriormen-te tambin produce nuevos tallos con hojas elpticas.

Kuijt (1994), menciona dos variedades de P.pyrifolia en el nuevo mundo, una grandifolia y laotra intermedia, sin embargo en este trabajo no fueposible identificar cual variedad es la que esta pre-sente en las plantaciones de naranja.

Orycthanthus occidentalis (L.) Eichl.

Orycthanthus occidentalis (L.) Eichl se observen naranja y limn dulce, pero muy espordico. Esde apariencia arbustiva, ramas pequeas, sus hojasson anchamente ovadas (de 3-10 cm de largo y 2-8cm de ancho), con pecolos muy cortos, lmina deconsistencia gruesa y venacin muy marcada. Floresen espigas solitarias axilares de unos 3 cm de largo.Las flores son muy pequeas de 1 a 1,5 mm de lon-gitud, color bronceado a rojizo (Toledo 1960).

En algunos inventarios generales realizados enCosta Rica se ha informado de la presencia de ochogneros y 41 especies de hemiparsitas atacando di-versidad de plantas (Standley 1937 citado por Fuen-tealba 1971, Kuijt 1964 citado por Room 1973).

Segn las observaciones realizadas en este estu-dio y para el caso de la naranja, las especies ms co-munes y diseminadas fueron Phthirusa pyrifolia(H.B.K) Eichler y Struthanthus orbicularis (H.B.K.).

Distribucin geogrfica de las especies identificadas

En la regin Huetar Norte predomin Phthirusapyrifolia (H.B.K) Eichler, siendo la especie ms im-portante con amplia distribucin en las plantacionesde naranja ubicadas entre Florencia de San Carlos y

Los Chiles, Zona Norte; tambin presente en SantaCecilia de la Cruz, Guanacaste. En estas regiones, seconcentra la mayor produccin de naranja del pas.En las plantaciones de Florencia y Muelle de SanCarlos, se encontr en menor grado (frecuencia ba-ja) Struthanthus orbicularis (H.B.K.).

En el Valle Central, Alajuela, Orotina, Tilarny la Regin Huetar Atlntica (Pococ, Gucimo, Si-quirres, Turrialba y Rio Fro), Parrita y la Zona Surpredomin Struthanthus orbicularis (H.B.K.), conuna distribucin de media a amplia.

En la regin Atlntica Struthanthus orbicularis(H.B.K.) fue muy comn, pero tambin se encon-traron con menor frecuencia Phthirusa pyrifolia(H.B.K) Eichler, Struthanthus quercicola (S.& C)Blume. y Orycthathus occidentalis.

Distribucin dentro de la plantacin

En el trabajo realizado en la finca Naturella, seencontr que el porcentaje de rboles de naranjacon Phthirusa pyrifolia (H.B.K) Eichler vari entre28 y 82 %, con un promedio general de 60 % de r-boles con esta hemiparsita, lo cual resulta muyelevado para plantaciones comerciales sometidas amanejo de esta maleza. El mtodo de control utili-zado en esta finca y en la mayora de las otras, fueel desprendimiento del matapalo mediante ganchos,labor que se hace una o dos veces al ao dependien-do de la infestacin.

La mayor incidencia de rboles de naranja conPhthirusa pyrifolia ocurri en aquellos lotes situa-dos cerca de reas con bosque. Se hicieron recorridosdentro de las reas boscosas para observar la inciden-cia de esta hemiparsita, pero su presencia fue casinula. Las reas boscosas fueron relativamente peque-as y utilizadas para proteger riachuelos, lagunas yen algunos linderos de la finca. En observaciones he-chas al amanecer, se pudo apreciar que muchas de lasaves que se alimentan de los frutos de Phthirusa py-rifolia, duermen y anidan en los rboles del bosque ydurante las maanas visitan los rboles de naranjams cercanos, donde comen los frutos de P. pyrifolia



y depositan muchas de las semillas en las ramas su-periores de los rboles cercanos. Esto sugiere que lasmedidas de control deberan hacerse con mayor cui-dado y frecuencia en los rboles de naranja situadosen las cercanas de las reas boscosas.

Para las otras especies de hemiparsitas no sehicieron observaciones en finca, debido a que supresencia fue muy baja en las grandes plantacionesde naranja visitadas.

Kuijt (1964), citado por Room (1973), en unestudio de matapalos en cacao (Theobroma cacao)realizado en Costa Rica, menciona que la tala de r-boles en el bosque crea condiciones que favorecenel crecimiento de matapalos al haber mayor luz dis-ponible, as como la preferencia por este hbitat deaves que lo dispersan al cacao.

Distribucin dentro del rbol de naranja

Phthirusa pyrifolia forma plantas arbustivas quepueden crecer en cualquier parte del rbol. Sin em-bargo predomina en las ramas superiores debido aque es ah donde las aves pasan la mayor parte deltiempo y donde dejan las semillas con mayor fre-cuencia. Sin embargo, algunas semillas pueden caery quedar adheridas a ramas ms bajas. En altas infes-taciones puede encontrarse incluso en las partes inter-nas de la copa o dosel de los rboles de naranja, perono llegan a cubrir por completo la copa del rbol. Porel contrario, Struthanthus orbicularis produce grancantidad de guas y ramas que se extienden principal-mente sobre la copa del rbol de naranja, en muchoscasos cubren por completo el dosel del rbol. Esta ca-racterstica hace que interfiera con la cantidad de luzque llega a las hojas de la naranja, por lo que se redu-ce mucho la eficiencia fotosinttica de las hojas y conello la produccin de los rboles.

Observaciones sobre el efecto de P. py-rifolia y S. orbicularis en la calidad delas frutas de naranja

En el estudio realizado con rboles de naranjaafectados por P. pyrifolia, en los Chiles, se encontr

que la presencia del matapalo sobre las ramas de na-ranja no afect los parmetros de calidad evaluados(Cuadro 1). Sin embargo el tamao de los frutos fueun 12 % menor, lo que extrapolado a un lote conproblemas de matapalo, podra significar una reduc-cin importante en la produccin total de jugo.

En el caso de Struthanthus orbicularis no se rea-liz anlisis de calidad, pero s mediciones del nme-ro de frutos en ramas atacadas por esta hemiparsitay ramas sanas del mismo rbol, variedad Orlando. Seobserv que en ramas cubiertas por S. orbicularis elnmero de frutos solo alcanz un 25 % del encontra-do en ramas sanas, adems los frutos fueron ms pe-queos. Esto se debe al hbito de crecimiento de es-ta hemiparsita, que crece sobre el dosel y reduce lacantidad de luz que llega a las hojas de la naranja,adems de la extraccin de agua y minerales de la ra-ma afectada. Lo anterior tambin sugiere que eldao es ms localizado en las ramas afectadas.

Fenologa de Struthanthus orbicularisy Phthirusa pyrifolia (con nfasis enfloracin y fructificacin)


Se observ que en Struthanthus orbicularis eltejido ms viejo inici la floracin a mediados de fe-brero, continu durante marzo y parte de abril (esta-cin seca). A finales de abril inici la formacin de



Variable Sin P. pyrifolia Con P. pyrifolia

Grado Brix corregido 1011,00 1031,00

Acido (%) 0,74 0,88

Densidad 20/20 1,10 1, 10

Ratio 13,75 11,47

Slido 4,76 4,75

Peso promedio/fruta (g) 225,90 198,80

Cuadro 1. Anlisis de calidad de frutas procedentes de ra-mas de naranja atacadas por P. pyrifolia y ra-

mas sanas. Los Chiles, Costa Rica. 2000.

frutos (Figura 4), stos pasaron por un periodo decrecimiento que se extendi desde mediados de abrilhasta finales de mayo. La primera semana de juniolos primeros frutos cambiaron de color verde a roji-zo claro pero an la consistencia interna era blanday en estado de leche. A finales de julio ocurri otrocambio de color, pasaron de rojizos a marrn oscu-ro; pero aunque tenan consistencia dura, al hacercortes transversales se observ presencia de ltexblanco. La segunda semana de agosto, el 100 % delos frutos tomaron una coloracin caf marrn a mo-rado, con el punto de unin al raquis, color rojizo.En este estado an persista la presencia de ltex le-choso, mientras que la cubierta externa se abland yal comprimirla liber una sustancia acuosa colormorado. Una semana despus los frutos pasaron auna tonalidad casi negra con el punto de unin ana-ranjado. En este estado fcilmente se desprendieron,e internamente contenan un muclago pegajoso, yfue en este estado de maduracin cuando las avesaprovecharon para consumirlos. Entre la ltima se-mana de agosto y la primera de setiembre ocurri lamayor cada de frutos. En esta especie se observque todos los frutos caen sin abrir o sin desprenderel muclago, por lo que ninguno se adhiere a ramasu hojas durante la cada. Esto sugiere que son alta-mente dependientes de los agentes de dispersin (so-lo se observaron aves consumindolos). Los frutosque cayeron al suelo murieron. Otro dato interesante

es que los frutos se producen en las partes externasde la planta, en las guas o tallos internos no hubofructificacin, lo que puede estar relacionado conuna mayor atraccin a las aves que los consumen.

En resumen, para las floraciones ocurridas enverano, la etapa de floracin dura aproximadamenteseis semanas, mientras que el crecimiento y madu-racin de los frutos tarda aproximadamente 16 se-manas. Las plantas que terminaron de fructificar ensetiembre, se recuperaron e iniciaron floracin denuevo en enero-febrero.

En observaciones generales realizadas en las co-lecciones de ctricos de la Estacin Experimental Fa-bio Baudrit y alrededores, se encontraron plantas deStruthanthus orbicularis en floracin y fructificacinen diferentes pocas del ao, una caracterstica co-mn en las especies silvestres que se comportan co-mo malezas. Sin embargo, se pudieron observar dospicos de produccin de frutos maduros, uno a iniciosde la estacin lluviosa y el otro entre agosto y se-tiembre, estas pocas podran resultar ms favora-bles para la expansin de la poblacin, ya que las se-millas que son depositadas por las aves en las ramasde los rboles cuando hay buena humedad, puedentener mayor probabilidad de infectar al husped, queaquellas producidas y depositadas durante el verano.

Phthirusa pyrifolia

En la zona de los Chiles, la floracin en la ma-yora de las plantas de Phthirusa pyrifolia inici amediados de febrero. A finales de marzo todas lasplantas estaban con fructificacin total, frutos verdesy bien formados. A finales de junio los frutos alcan-zaron la madurez, y empezaron a caer durante julio.Los frutos tambin pasaron por cambios de colora-cin similares a los descritos para S. orbicularis. Pa-ra la primera semana de agosto quedaban muy pocosfrutos, las plantas presentaron deterioro y muertedescendente. Estos datos indican que en P. pyrifoliael periodo de floracin hasta cada de frutos es apro-ximadamente un mes ms corto que en S. orbicula-ris; aunque estas diferencias podran estar asociadasa variaciones climticas entre las localidades.



Figura 4. Planta y frutos maduros de S. orbicularis.EEAFBM, Alajuela, Costa Rica, 2001.

Durante dos aos ms se dio seguimiento oca-sional a algunas plantas para corroborar los resulta-dos anteriores, en general se mantuvieron los mismospicos de floracin y fructificacin, pero se observa-ron algunas plantas con floracin y fructificacin enotras pocas del ao. Room (1973) en estudios simi-lares para Tapinanthus bangwensis en cacao en Gha-na, encontr picos de floracin y fructificacin simi-lares. Estos datos son tiles desde el punto de vistade control, el cual debe enfocarse antes de que madu-ren los frutos y empiecen a ser consumidos y disper-sados por las aves u otros agentes de diseminacin.El largo periodo para que ocurra la maduracin de losfrutos, tambin puede ser beneficioso, pues las plan-tas en fructificacin son muy vistosas pudiendo serubicadas con ms facilidad por los trabajadores en lasplantaciones de naranja.

Germinacin de semillas de Struthan -thus orbicularis y Phthirusa pyrifolia

Pruebas de germinacin en laboratorio

En condiciones de laboratorio en ningn casohubo germinacin de las semillas de las especies dematapalo evaluadas. Estos resultados son contrariosa lo observado en condiciones de campo, donde lassemillas de estas especies germinan con facilidad so-bre hojas o ramas de diferentes especies vegetales,aunque la penetracin del haustorio no ocurra. Esprobable que el punto de madurez no fuera el ade-cuado u ptimo en las muestras de semillas evalua-das. Sin embargo en pruebas adicionales con semi-llas maduras los resultados fueron similares, por loque la participacin de los agentes de diseminacinparece jugar un papel importante no solo en la dis-persin, sino tambin en favorecer la germinacin.

Germinacin de semillas de Struthanthus sp. en r-boles de ctricos

La germinacin de semillas de Struthanthus sp.en rboles de ctricos ocurri a los 18 das despusde colocadas las semillas de Struthantus orbicularisen los rboles de naranja, un 89 % de las semillas

haban muerto y solo un 11 % brotaron. A los 30das solo un 4 % de las plntulas permanecan vi-vas. A los 50 das todas las plntulas haban muer-to. En ningn caso las plntulas de matapalo logra-ron penetrar las ramas de las naranja. En vista delalto porcentaje de mortalidad se decidi hacer estu-dios sobre el porcentaje de semillas que tenan xitoen establecerse y generar una nueva planta en con-diciones de campo y utilizando semillas depositadaspor las aves en las ramas.

Estudio sobre el establecimiento ymortalidad de plntulas de P. pyrifoliay S. orbicularis en rboles de naranja

Phthirusa pyrifolia

En la especie Phthirusa pyrifolia los resultadosmostraron un crecimiento inicial lento, al igual quela produccin del haustorio principal y la conse-cuente penetracin en el tejido del hospedero, loque confirma otras observaciones generales realiza-das con anterioridad. Se encontr que el nmeropromedio de hojas por planta aument lentamentehasta las 46 semanas. Al final de este periodo se ob-serv senescencia y muerte de las hojas basales. Alas 66 semanas ya haba algunas hojas nuevas sus-tituyendo a las que haban cado, pero an se man-tenan como promedio seis hojas por planta. Con-trariamente, el eje principal continu con suelongacin (Cuadro 2).



Semanas % de # de hojas/ Longitud Estado mortalidad planta eje (cm) desarrollo

0 0 2,0 * 0,1 Brotacin

6 42 2,7 1,0 VETE

22 55 5,3 1,6 VETE

46 75 6,0 6,0 VETE

66 75 6,0 8,6 VETE

Cuadro 2. Desarrollo inicial y porcentaje de mortalidad deplntulas de P. pyrifolia creciendo en naranja

var. Pia. Los Chiles, Costa Rica. 2001.

VETE = vegetativo temprano.

El porcentaje de mortalidad Phthirusa pyrifo-lia se increment paulatinamente hasta alcanzar un75 % a las 46 semanas de edad; aunque la fase mscrtica fue durante las primeras seis semanas, conun 42 % de mortalidad, etapa en la cual las plntu-las an no haban penetrado el tejido del hospederoy vivan de sus propias reservas alimenticias. A las46 semanas: las plantas de matapalo estaban esta-blecidas, el haustorio principal formado, se inici elcrecimiento de races adventicias, y no hubo pro-duccin de haustorios secundarios de anclaje. A las66 semanas no hubo indicios de floracin de estasplantas, sin embargo, cuatro semanas ms tarde cer-ca del 20 % de las plantas iniciaron floracin. Cabemencionar que la fase inicial de establecimientocoincidi con el inicio de las lluvias, por lo que enel resto de estas fases de crecimiento hubo hume-dad en el ambiente que rodeaba a las plantas de lahemiparsita. Durante los meses de marzo y abrilhubo una disminucin significativa en las lluvias,sin llegar a sequa, pero las plantas de matapalo yaestaban establecidas.

Con base en la informacin obtenida en esteestudio y en las condiciones donde se realiz, lasprimeras 46 semanas (iniciando desde que las avesdepositan las semillas en las ramas de naranja)constituyeron una fase crtica para las plantas dematapalo, que podra aprovecharse para tomar me-didas de control, especialmente con sustancias qu-micas o biolgicas, ya que en estos estados el com-bate fsico es poco efectivo debido a lo difcil dedistinguir las plantas pequeas de P. pyrifolia de losbrotes de naranja.


En este estudio se encontr que en las ramasmedianas y gruesas de naranja, las semillas deStruthanthus orbicularis germinaron y se mantuvie-ron vivas entre seis y 10 semanas (Figura 5), pero nolograron penetrar la corteza de las ramas, por lo quemurieron paulatinamente, hasta completar un 100 %de mortalidad. En el caso de las ramas jvenes y demenos de dos centmetros de dimetro, hubo buenagerminacin de las semillas, pero solo un 29 % de

ellas lleg a establecerse (penetracin de la cortezapor el haustorio y crecimiento posterior normal a ex-pensas del husped) (Figura 6). En este caso lasplantas de Struthanthus orbicularis mantuvieron lascaractersticas de hojas finas y angostas hasta las 44semanas, a partir de la cual iniciaron la produccinde guas y hojas ms grandes y ovaladas (Figura 7).

De acuerdo con estos resultados parece queStruthanthus orbicularis podra establecerse en unperiodo menor que P. pyrifolia, sin embargo comolos estudios se hicieron en localidades y variedadesdiferentes, las comparaciones son de poco inters.Pero s coincide con una fase inicial bastante pro-longada donde las plntulas de estas hemiparsitasson ms vulnerables, o al menos ocurre alta morta-lidad. La dificultad para establecerse en ramas me-dianas y gruesas se debe aparentemente a que elhaustorio no logra penetrar las capas endurecidasde la corteza, por lo que agota las reservas conteni-das en la semilla y muere. Sargent (1995) en un es-tudio sobre el efecto del dimetro de rama de Sa-pium oligoneuron en el establecimiento dePhoradendron robustissimum (Loranthaceae), tam-bin encontr que el mayor porcentaje de estableci-miento ocurri en ramas delgadas, mientras que enramas de ms de 1 cm de dimetro, esta especie tu-vo dificultad para penetrar la corteza. Resultadossimilares menciona Room (1973) en estudiosrealizados en cacao con T. bangwensis.

Estos resultados parecen contrastar con las ob-servaciones de campo donde es muy raro encontrarrboles jvenes de naranja afectados por matapalos.Al parecer, la poca presencia de matapalos en rbo-les jvenes ocurre porque las aves que consumenlos frutos de estas hemiparsitas pasan ms tiempoen los sitios de alimentacin, que son rboles adul-tos afectados por el matapalo, adems cuando semovilizan dentro de la plantacin se les observadescansar ms en los rboles y ramas altas, posible-mente como medida de proteccin y para facilitarsu orientacin. Este comportamiento reduce drsti-camente el nmero de semillas que puedan serdepositadas en los rboles jvenes y pequeos ancuando estn en las cercanas de rboles infectados.



CONCLUSIONES

Las especies de la familia Loranthaceae mscomunes en las plantaciones de naranja en CostaRica fueron, Struthanthus orbicularis y Phthirusapyrifolia. La primera ms difundida en plantacio-nes del Valle Central y la Zona Atlntica, mientrasque la segunda fue dominante en las plantacionesde la Zona Norte del pas.

La presencia de estas especies dentro de las plan-taciones de naranja fue ms frecuente en las cercanasde las reas boscosas, posiblemente relacionada conlos hbitos de alimentacin y comportamiento de va-rias especies de aves, principales agentes de disper-sin de estas hemiparsitas.

El efecto negativo de Struthanthus orbicularisy Phthirusa pyrifolia en naranja se debe ms a unareduccin en el nmero y tamao de los frutos, conpoco o ningn efecto sobre la calidad del jugo.

En ambas especies estudiadas se observaronpicos de floracin en el mes de febrero con madu-racin de frutos en julio para P. pyrifolia, y en se-tiembre para S. orbicularis, no obstante fue comnobservar algunas plantas de ambas especies con flo-res en otras pocas del ao.

Tanto P. pyrifolia como S. orbicularis presen-taron una fase de establecimiento muy lenta y conalta mortalidad de plntulas, pudiendo ser una faseimportante para dirigir medidas de combate.

LITERATURA CITADA

BURGER, W.; KUIJT, J. 1983. Flora costarricensis.Fieldiana of Botany 13: 29-79.

FUENTEALBA ABURTO, J.E. 1971. Estudio sobre eltransporte de compuestos fotosintetizados en laasociacin parastica de algunas lorantceas.Turrialba, Costa Rica. Tesis MSci, IICA-CATIE,39 p.



Figura 7. Planta joven de S. orbicularis con guas en na-ranja variedad Valencia. EEAFBM, Alajuela,Costa Rica. 2001.

Figura 6. Planta joven de S. orbicularis establecida en eltronco de un rbol joven de naranja. EEAFBM,Alajuela, Costa Rica. 2001.

Figura 5. Semillas de S. orbicularis en proceso de germi-nacin sobre una rama de naranja. EEAFBM,Alajuela, Costa Rica. 2001.

KUIJT, J. 1978. Commentary on the mistletoes ofPanama. Annals of the Missouri Botanical Garden65: 736 - 763.

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SARGENT, S.1995. Seed fate in a tropical mistletoe: theimportante of host twig size. Functional Ecology9:197-204.



InicioIntroduccionMetodologiaResultados y DiscusionConclusionesLiteratura CitadaFigurasFigura 1. Arbol de naranja cubierto por Struthanthus orbicularis. Alajuela, Costa Rica. 2001.Figura 2. Parte superior: hojas en desarrollo de S. orbicularis en estado prensil. Parte inferior: hojas normales desarrolladas. Alajuela, Costa Rica. 2001.Figura 3. Plantas adultas de P. pyrifolia fuertemente adheridas por haustorios al hospedero. Alajuela, Costa Rica. 2001.Figura 4. Planta y frutos maduros de S. orbicularis. EEAFBM, Alajuela, Costa Rica. 2001.Figura 5. Semillas de S. orbicularis en proceso de germinacion sobre una rama de naranja.Figura 6. Planta joven de S. orbicularis establecida en el tronco de un arbol joven de naranja.Figura 7. Planta joven de S. orbicularis con guas en naranja variedad Valencia.

CuadrosCuadro 1. Analisis de calidad de frutas procedentes de ramas de naranja atacadas por P. pyrifolia y ramas sanas.Cuadro 2. Desarrollo inicial y porcentaje de mortalidad de plantulas de P. pyrifolia en naranja var. Pina.

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