21
Het ene brein is het andere niet Gedachten over de neuroanatomische en functionele aspecten van de asymmetrie van onze hersenen Jan Minderhoud 1 Inleiding In 2002 publiceerde Carel ten Cate een artikel over de positie die Nederlandse professoren op hun geschilderde portretten innamen. Hij concludeerde dat de emeriti die met hun rechtergelaatshelft naar voren geportretteerd waren wetenschappelijker overkwamen dan de anderen. Dit is slechts een van de vele publicaties waarin de gevolgen van de asymmetrische bouw en functie van onze hersenen (lateralisatie) het onderwerp van onderzoek was. We zullen in dit hoofdstuk ingaan op de neurologische aspecten van lateralisatie bij ziekten en afwijkingen van de hersenen, en op de anatomie en de functionele aspecten ervan. Het laatste deel van dit hoofdstuk, dat gaat over de evolutie van de hersenlateralisatie, vormt een inleiding tot hoofdstukken van Wildevuur en anderen. Zowel bij mensen als bij dieren worden anatomische verschillen tussen de linker- en de rechterhersenhelft gevonden, die, beïnvloed door een voorkeur voor het gebruik van de ene of de andere hersenhelft voor een bepaalde functie (dominantie), op sterk verschillende wijze tot uiting kunnen komen. De richting van deze links-rechts verschillen of dominantie kan individuen betreffen binnen een populatie, maar ook hele populaties. Bovendien kan deze lateralisatie in verschillende sterkte tot uiting komen. Bij dieren wordt deze lateralisatie vaak in verband gebracht met de vorm en sterkte van leer- en geheugenfuncties, temperament of voedingsgedrag, de immuunresponse et cetera. Bij mensen zijn soortgelijke verschillen aangetoond wat betreft cognitie, emotie, de wijze van beslissen, reageren op stress en eveneens wat betreft de immuunresponse (Rogers e.a. 2004). Tevens wordt er vaak een verband gelegd tussen een afwijkende lateralisatie en psychiatrische ziekten en ontwikkelingsstoornissen, zoals schizofrenie, autisme en dyslexie. De mate van lateralisatie is 1 Email: [email protected]

Het ene brein is het andere niet

Embed Size (px)

DESCRIPTION

Boekbijdrage, zie verder www.cultuurencognitie.nl.

Citation preview

Het ene brein is het andere niet

Gedachten over de neuroanatomische en functionele aspecten van de

asymmetrie van onze hersenen

Jan Minderhoud1

Inleiding

In 2002 publiceerde Carel ten Cate een artikel over de positie die Nederlandse professoren op

hun geschilderde portretten innamen. Hij concludeerde dat de emeriti die met hun

rechtergelaatshelft naar voren geportretteerd waren wetenschappelijker overkwamen dan de

anderen. Dit is slechts een van de vele publicaties waarin de gevolgen van de asymmetrische

bouw en functie van onze hersenen (lateralisatie) het onderwerp van onderzoek was.

We zullen in dit hoofdstuk ingaan op de neurologische aspecten van lateralisatie bij

ziekten en afwijkingen van de hersenen, en op de anatomie en de functionele aspecten ervan.

Het laatste deel van dit hoofdstuk, dat gaat over de evolutie van de hersenlateralisatie, vormt

een inleiding tot hoofdstukken van Wildevuur en anderen.

Zowel bij mensen als bij dieren worden anatomische verschillen tussen de linker- en

de rechterhersenhelft gevonden, die, beïnvloed door een voorkeur voor het gebruik van de ene

of de andere hersenhelft voor een bepaalde functie (dominantie), op sterk verschillende wijze

tot uiting kunnen komen. De richting van deze links-rechts verschillen of dominantie kan

individuen betreffen binnen een populatie, maar ook hele populaties. Bovendien kan deze

lateralisatie in verschillende sterkte tot uiting komen. Bij dieren wordt deze lateralisatie vaak

in verband gebracht met de vorm en sterkte van leer- en geheugenfuncties, temperament of

voedingsgedrag, de immuunresponse et cetera. Bij mensen zijn soortgelijke verschillen

aangetoond wat betreft cognitie, emotie, de wijze van beslissen, reageren op stress en

eveneens wat betreft de immuunresponse (Rogers e.a. 2004). Tevens wordt er vaak een

verband gelegd tussen een afwijkende lateralisatie en psychiatrische ziekten en

ontwikkelingsstoornissen, zoals schizofrenie, autisme en dyslexie. De mate van lateralisatie is 1 Email: [email protected]

over het algemeen gering en de gevolgen ervan zijn meestal relatief. Ondanks de vele

voorbeelden van verschillen tussen de linker- en de rechterhersenhelft (die met name door

middel van MRI- en PET-scanning zijn gevonden) komen de hersenhelften veel meer overeen

dan ze verschillen en is er geen enkele structuur, functie of chemische stof bekend, die in de

ene hersenhelft wel voorkomt en in de andere hersenhelft helemaal niet (Galaburda 1995). Als

voorbeeld: de grote verbindingsbaan tussen de onderste delen van de frontale kwab en de

voorste delen van de temporale kwab (fasciculus uncinatus; zie fig.1.) is beiderzijds aanwezig,

maar is rechts 27% dikker en bevat 33% meer zenuwvezels dan links (Toga en Thompson,

2003).

Neurologische lateralisatie

De eerste gegevens waaruit bleek dat de twee hersenhelften van de mens van elkaar

verschillen in functie (behalve dat de linkerhersenhelft zorgt voor de rechterkant van het

lichaam en de rechterhersenhelft voor de linkerkant), dateren uit de eerste helft van de 19e

eeuw. Nadat Jean-Baptiste Bouillard, stichter van de Société Phrénologique waar

wetenschappers zich bezighielden met het zoeken naar de lokalisatie van hersenfuncties, in

1825 een artikel gepubliceerd had, waarin hij stelde dat het verlies van ‘spraak’ te maken had

met de frontale gebieden van de hersenen, bleek de belangstelling voor dit klinisch

anatomisch onderzoek gewekt.

Zo verzamelde Gustave Dax samen met zijn zoon tussen 1836 en 1858 meer dan

honderdvijftig gevallen van linkszijdige beschadigingen van de hersenen gepaard met een

uitval van de taal en 53 patiënten met een rechtszijdige beschadiging waarbij de taal

ongestoord was gebleven. Zij publiceerden daarover pas in 1865. Tot die tijd dachten

deskundigen zoals Bouillard en Paul Broca dat een dermate belangrijke functie als de taal niet

verbonden kon zijn aan slechts één hersenhelft. Maar de bevindingen van Dax overtuigden

hen ervan dat de taalgebieden inderdaad slechts aan één kant in de hersenen gelegen waren. In

1861 publiceerde Paul Broca het eerste wetenschappelijk erkende artikel in de Gazette des

Hôpitaux over het verband tussen stoornissen in de taalproductie en beschadigingen van de

linker frontale hersengebieden. Hij noemde deze taalstoornis ‘afemie’; pas later ontstond de

naam ‘afasie’ (Broca 1864). Deze toen geruchtmakende bevindingen werden in 1874 gevolgd

door publicaties van Carl Wernicke ( ‘Der aphasische Symptomenkomplex’) die taal-

perceptiestoornissen verbond aan beschadigingen van de linker temporale kwab. Vooral

Wernicke veroorzaakte een langdurige polemiek over verschillende taalcentra en hun

verbindingen. Zijn overdreven ‘frenologie’ werd ook in die tijd al bestreden. Jackson (1875)

schreef: ‘to locate the damage which destroys speech and to localize speech are two different

things’. Ook Sigmund Freud, destijds ook bekend als neuropatholoog, schreef in 1891 een

verhandeling over afasieën waarin hij bepleitte dat ook gebieden in de directe omgeving van

‘spraakcentra’ van betekenis voor taalfuncties waren. Uit later onderzoek met ‘dichotic’

luisteren, waarbij proefpersonen aan beide oren concurrerende geluiden krijgen aangeboden,

bleek dat het rechteroor (linkerhersenhelft) duidelijk dominant is voor verbale informatie,

maar dat het linkeroor (rechterhersenhelft) voor non-verbale geluiden, dus muziek en

dergelijke, de voorkeur heeft; of anders gezegd frequentie en ritme, die belangrijk zijn voor de

taal liggen in de linkerhersenhelft en toonhoogte, timbre en melodie in de rechterhersenhelft

(Hugdahl 1994).

Een tweede, sterk ‘gelateraliseerde’ functie is die van de ruimtelijke waarneming in

het pariëto-temporo-occipitale gebied (zie fig. 1). De daarbij, in de acute fase vaak optredende

hemi-inattentie (‘neglect’, extinctie), anosognosie of asomatognosie (het niet weet hebben van

een verlamde lichaamshelft) komen bij beschadigingen van de rechterhersenhelft veel vaker

voor dan bij die van de linker. Ook daarbij is er sprake van letsels van een netwerk en spelen

andere gebieden in de rechterhersenhelft, zoals de blikvelden, die oogbewegingen initiëren, en

‘lagere gebieden’, zoals de colliculus superior in het dak van de hersenstam, een rol.

Anatomie

Ook anatomisch gezien verschillen de linker- en rechterhelft (Geschwind 1968). Het linker

pariëto-temporo-occipitale gebied ( het z.g. planum temporale) dat behoort bij de auditieve

associatieschors is groter dan rechts, terwijl rechts het pariëtale gebied (het z.g. planum

pariëtale) conform de daar dominante rol voor ruimtelijke functies, groter is dan het linker.

Ook is de rechter frontale kwab groter dan de linker en ligt zij iets verder naar voren.

Daardoor liggen de hersenen enigszins gedraaid in de schedel (Haaxma 2006). Deze

asymmetrie van de hersenen (‘cerebral torque’) werd ook bij chimpansees gevonden

(Cantalupo e.a. 2009). Of dit iets met de cerebrale functies te maken heeft is de vraag, want

bij een lichamelijke situs inversus (van inwendige organen, waarbij bijvoorbeeld het hart

rechts zit) is wel een omgekeerde rotatie van de hersenen aanwezig, maar zijn de handigheid

of taalfuncties niet anders gelateraliseerd dan bij mensen waarbij de inwendige organen op de

gewone plaats liggen (Kennedy e.a. 1999).

Over het algemeen komt de anatomische en de functionele lateralisatie overeen. Op

micro-anatomisch niveau blijkt dat ook de bouw van zenuwcellen (neuronen) en de mate van

bekleding (myelinisatie) van hun uitlopers, links-rechts verschillen kan vertonen, wat invloed

kan hebben op hun functioneren (Bueno 1997).

Te oordelen naar gevonden schedels van onder andere de pekingmens en de

neanderthaler was de asymmetrie van de hersenen al vroeg in de evolutie aanwezig. Uit de

bouw van deze schedels wist men te reconstrueren dat de fissura Sylvii, die tussen de fronto-

pariëtale en de temporale kwab loopt, een asymmetrie vertoonde vergelijkbaar met die bij de

moderne mens.

De ongelijke lokalisatie van specifieke functies links en rechts heeft tevens veel te

maken met de massale verbindingen die tussen de beide hersenhelften bestaan. Het corpus

callosum (zie fig. 2; bij de mens bestaande uit 300-800 miljoen vezels) verbindt vooral

gelijksoortige gebieden links en rechts en kan, behalve een al of niet wederzijds stimulerende

functie ook een al of niet wederzijds remmende functie hebben. De (klinisch-)

wetenschappelijke argumenten voor een stimulerende (excitatoire) functies van het corpus

callosum zijn overtuigender dan voor een remmende (inhiberende) functies. Dat blijkt onder

andere uit het therapeutische (remmende) effect dat doorsnijden van de balk (callosotomie) op

epileptische aanvallen heeft. Bovendien blijkt het corpus callosum groter te zijn bij dieren en

mensen die meer complexe handelingen kunnen uitvoeren, waarvoor wederzijdse

samenwerking tussen de hersenhelften gewenst is. Tevens is er een negatieve correlatie

tussen de grootte van de balk en de mate van lateralisatie (hoe geringer de functie van de balk

is hoe meer lateralisatie) en in vele gevallen van dyslexie, waarbij verondersteld wordt dat de

samenwerking tussen taalgebieden onvoldoende is, is het corpus callosum kleiner is dan

gewoonlijk. De remmende eigenschappen van de links-rechts verbindingen kunnen echter

blijken uit de sterk toegenomen geheugencapaciteit ( ‘savant verschijnselen’), die op latere

leeftijd kan optreden door beschadigingen van deze links-rechts verbindingen, bijvoorbeeld

na een herpes encefalitis of een cerebrovasculair accident (CVA), of bij een fronto-temporale

dementie. Men veronderstelt dat dit komt door wegvallen van de concurrerende invloed van

de andere hersenhelft. Remming van hersenactiviteit met transcraniële magnetische stimulatie

(TMS) kan tijdelijk eenzelfde effect oproepen (Snyder, 2006). Daarbij wordt door TMS een

tijdelijke uitschakeling van de temporaalkwab verkregen, waardoor een rechtszijdig globaal

effect wordt uitgeschakeld en gedetailleerde kennis en geheugen ongeremd kunnen worden

gebruikt.

De functie van het corpus callosum neemt op oudere leeftijd af, waardoor de

lateralisatie van functies vaak toeneemt (Nowicka e.a. 2009). Onderzoek naar het corpus

callosum bij verschillende diersoorten en de mens toonde aan dat de grootte van de balk toch

geen gelijke tred houdt met de toename van de grootte van de hersenen. Eveneens neemt het

aantal dikkere (snellere) gemyeliniseerde vezels niet navenant toe, zodat de interhemisferale

communicatie (tussen beide hersenhelften), vooral bij de mens minder belangrijk is geworden

dan bij lagere dieren (Aboitiz e.a. 2003). De intrahemisferale (binnen één hersenhelft)

communicatie werd dus bij de mens belangrijker dan interhemisferale verbindingen, waardoor

lateralisatie toenam en elke hersenhelft een meer eigen functionele identiteit kreeg. Kortom de

balk (corpus callosum) moet gezien worden als een complex van meerdere verschillende

verbindingen tussen de beide hersenhelften, waarin vooral excitatoire functies voorkomen

naast inhiberende invloeden, veelal resulterend in een optimale samenwerking tussen de beide

hersenhelften (Bloom en Hynd, 2005). Hellige (1995) suggereerde zelfs dat soms de

remmende werking de overhand heeft en op andere momenten de stimulerende. En hoe

complexer de taak is, hoe meer de interhemisfere verbindingen gebruikt worden (Banich

1995). Evenals andere aspecten van de lateralisatie, zoals de mate en de richting van de

lateralisatie, worden ook afwijkingen van de functie van het corpus callosum in verband

gebracht met psychopathologische aandoeningen, zoals stemmingsstoornissen en schizofrenie

(Egorov 2003).

Over de functie van het corpus callosum en diens bijdrage aan de lateralisatie van de

hersenen is veel duidelijk geworden door de split-brain experimenten. Deze doorsnijding van

de het corpus callosum werd voor het eerst in 1940 uitgevoerd bij patiënten met een

oncontroleerbare epilepsie om te voorkomen dat de epileptische activiteit van de ene

hersenhelft naar de andere zou overslaan (van Wagenen e.a. 1940). Ze waren aanvankelijk

klinisch geen succes en tevens bleek dat een dergelijke massale ingreep ogenschijnlijk ook in

het functioneren van de patiënten weinig gevolgen had (Akelaitis , 1944). Vanaf 1956

werden bij proefdieren meer volledige doorsnijdingen (commissurotomieën) uitgevoerd, die

wel leidden tot meer veranderingen in de functies van de hersenen (Sperry RW, zie Lettvin

1981; Gazzaniga 2000). Later uitgevoerde operaties, die vollediger konden zijn, hadden een

beter resultaat voor de bestrijding van de epileptische aanvallen. Hoewel daardoor het

dagelijks functioneren van de patiënten eveneens niet veel leek te veranderen, werden bij

doelgericht onderzoek wel meer verschijnselen van het zogenaamde disconnectiesyndroom

gevonden. De patiënten waren bijvoorbeeld niet meer in staat informatie gepresenteerd aan de

beide hemisferen te vergelijken, voorwerpen te benoemen die in de linkerhand geplaatst

werden en geluiden die aan het rechteroor of reuk die aan het rechterneusgat gepresenteerd

werden te identificeren (Crandall 1985). Vooral de lateralisatie van de taal werd duidelijk. De

linker (sprekende) hersenhelft bleef echter de emotionele en motorisch informatie uit de

andere hersenhelft wel ontvangen, hetgeen waarschijnlijk kwam doordat andere (subcorticale)

links-rechts verbindingen, zoals de commissura anterior en de commissura hippocampi, die

vooral de limbische gebieden beiderzijds verbinden, bij deze operatieve ingreep intact bleven.

Handigheid en geslachtsverschillen Behalve functioneel-anatomische verschillen tussen de

beide hersenhelften spelen ook andere factoren, zoals de links- of rechtshandigheid van

mensen, en het geslacht een rol in de mate van lateralisatie van de hersenen (Annett 2002).

Over de oorzaak dat de meeste mensen rechtshandig zijn bestaan een tiental theorieën; daarbij

worden genoemd dat het hart links zit en dus verdedigd moet worden, zodat de speer of het

zwaard in de rechterhand gehouden wordt, of dat in feite linkshandigheid iets te maken heeft

met aangeboren afwijkingen en dus minder van kwaliteit zou zijn, of dat de selectieve

werking van hormonen (testosteron) een belangrijke rol speelt. Negentig procent van de

mensen is rechtshandig. Bij 96% van de rechtshandigen is de linkerhersenhelft dominant voor

taal (de sprekende hersenhelft) en motoriek. In het motorische gebied zijn hand (wijsvinger)

en mond het best vertegenwoordigd. Dat de handvoorkeur en het aansturen van gebaren, en

taal en spraak zich in één hemisfeer ontwikkelen heeft waarschijnlijk te maken met de

werking van spiegelneuronen. Imitatie van bewegingen van mond, tong en handmotoriek

speelt een belangrijke rol in het leren van taal (Rizzolatti e.a. 2004). De rechterhemisfeer

blijkt de meest conservatieve te zijn met behoud van een aantal eigenschappen om te kunnen

overleven (ruimtelijk manoeuvreren en onthouden, stimulus-beloningafstemming e.d.),

waarbij de dominantie van de rechteramandelkern (amygdala) invloed heeft op sociale

relaties, respect voor regels en dergelijke. Pujol e.a. (1999) en Knecht e.a. (2000) vonden een

duidelijke correlatie tussen de mate van linkshandigheid en de kans dat het ‘taalgebied’ in de

rechter-hersenhelft ligt. Bij 4% van de rechtshandigen, bij 15% van de ambidextere mensen

en bij 27% van de linkshandigen bleek het taalgebied van Broca in de rechterhersenhelft te

liggen. Men veronderstelt dat aanleg voor de handigheid genetisch bepaald wordt (right-shift

gen); als het gen ontbreekt kan zowel links- als rechtshandigheid ontstaan. Dat dit alles echter

slechts door één gen zou worden veroorzaakt wordt echter onwaarschijnlijk geacht. Volgens

sommige onderzoekers spelen epigenetische factoren in de perinatale periode en later, in de

sociale omgeving, een belangrijke oorzakelijke rol voor het ontstaan van handigheid

(Schaafsma e.a. 2008).

Ook kan de voorkeurskant voor spreken een andere zijn dan die voor motorische

vaardigheden (incongruente dominantie). Dit komt bij 70% van de linkshandigen voor en

maar voor minder dan 4% bij de rechtshandigen. De lokalisatie van ruimtelijke functies blijkt

echter altijd aan de rechter- hersenhelft gekoppeld te zijn. Door sommigen wordt

verondersteld dat voor moeilijke dingen linkshandigen nogal eens in het voordeel zijn wegens

de korte communicatie van daarvoor essentiële gebieden, zoals taalcentra en de ruimtelijke

waarneming binnen de rechterhersenhelft. Crow e.a. 1998 berekenden dat lateralisatie van de

motoriek (handigheid) van voordeel was voor het ontwikkelen van allerlei ‘academische

vaardigheden’ (zowel verbaal als non-verbaal), en dat juist het ontbreken van lateralisatie bij

ambidextere personen een nadeel was.

Volgens Annett zouden mensen een te grote afhankelijkheid van de linkerhersenhelft

hebben ontwikkeld ten koste van de functies van de rechterhemisfeer. Zij vond een relatief

groot aantal linkshandige mensen onder artiesten, atleten en mensen met bovennormale

vaardigheden. Voor de bewering dat het samengaan van expressieve emotioneel geladen

vaardigheden en taal in één (rechter)hemisfeer in de beeldende kunst een voordeel is, wordt

echter te weinig bewijs voor gevonden (Corballis 2008). Anderzijds wordt de incongruentie

van de motorische dominantie en het taalgebied, en zelfs alleen al de linkshandigheid, in

verband gebracht met autisme en dyslectische stoornissen.

Ook het geslacht speelt een rol. De rechterhemisfeer blijkt zich in de foetale periode

eerder en sneller te ontwikkelen dan de linker, waardoor een aantal perceptuele functies (zoals

reuk, smaak en tastzin) al enkele dagen na de geboorte goed ontwikkeld zijn. Dat is natuurlijk

voor de pasgeborene nuttig. De linkerhemisfeer ontwikkelt zich langzamer, maar gaat nog in

belangrijke mate door na de geboorte, ontwikkelt dan zijn eigen conceptuele en linguïstische

functies en remt de perceptuele functies van de rechterhersenhelft. Deze remmende invloed

zou vooral via het corpus callosum worden uitgeoefend. De lateralisatie van functies is veelal

bij de geboorte nog niet effectief aanwezig, maar ontwikkelt zich door de genetische

achtergrond en omgevingsfactoren gedurende het opgroeien. Daarin speelt de hippocampus,

met zijn vele verbindingen, een belangrijke rol, en komen gelateraliseerde functies tot

expressie door experience-dependent modification. De functionele onrijpheid van de

linkerhemisfeer in utero maakt deze echter gevoeliger voor beschadigingen. Een van deze

beschadigende factoren zou testosteron zijn, dat voor het ‘mannelijk worden’ van de hersenen

zorgt en in hogere concentraties beschadigend zou kunnen werken. Dit zou verklaren dat

linkshandigheid en een aantal aangeboren afwijkingen bij mannen vaker voorkomen dan bij

vrouwen (autisme, savantsyndroom, Gilles-de-la-Tourettesyndroom, dyslexie, stotteren e.d.).

Wel zouden dyslectische, linkshandige mensen en hun familie vaak bijzondere talenten

hebben (beroemde musici, architecten en mathematici).

De invloed van hormonen, en mogelijk ook van neurotransmitters, zou verschillen

tussen de vrouwelijke en mannelijke hersenen veroorzaken, die vooral gelegen zijn in het

limbische systeem, of wat men noemt het ‘sociale brein’ (amygdala, orbito-frontale en de

mediofrontale hersenschors en rondom de gyrus temporalis superior). Vrouwelijke hersenen

zouden meer ‘empatizing’ (sociaal, aanvoelend en empathisch) zijn; de mannelijke hersenen

vooral ‘systemizing’ (organiserend, technisch, probleem gericht). Culturele en sociale

factoren zouden voor deze man-vrouw verschillen echter geen oorzaak zijn; hoogstens

werken ze versterkend (Cahill, 2005). Er zijn tevens belangrijke anatomische verschillen in de

amygdala en de orbitofrontale hersenschors bij vrouwen en bij mannen. Bij mannen is de

amygdala meestal groter en de orbitofrontale cortex kleiner, waardoor mannen gemiddeld

minder controle over emoties zouden hebben dan vrouwen waarbij de verhouding omgekeerd

is. Emotievolle herinneringen worden bij mannen vooral in algemene zin onthouden door de

rechteramygdala en bij vrouwen in details door de linker amygdala. Bij stress is de

serotonineproductie bij mannen hoger dan bij vrouwen. Mannen kunnen beter tegen deze

acute stress en neigen minder tot depressie. Chronische stress daarentegen wordt door

vrouwen echter gemiddeld beter verdragen. Omgekeerd is de dopamineproductie (belangrijk

bij verslavingen) bij vrouwen hoger, waardoor deze meer geneigd zouden zijn tot verslaving.

Volgens sommige onderzoekers zou de hippocampus bij vrouwen groter zijn dan bij mannen,

en bovendien bij vrouwen meer gebruikt worden voor navigatie (o.a. bij geheugenfuncties)

door middel van landmarks, terwijl mannen meer afstanden en oriëntatie gebruiken. Ten

slotte zou er ook wat het werkgeheugen betreft een verschil zijn tussen het linker- en het

rechterwerkgeheugen: het verbale werkgeheugen is links actiever, het ruimtelijke (non-

verbale) werkgeheugen rechts.

Men neemt aan dat tijdens de evolutie de rechterhersenhelft het best bewaard is

gebleven, waardoor ruimtelijke oriëntatie en geheugen, die voor vele dieren en de mens

belangrijke eigenschappen zijn om zich te kunnen handhaven, het best behouden zijn, terwijl

de verbale en motorische eigenschappen van de linkerhersenhelft van latere oorsprong zijn

Recent gevonden aspecten van de lateralisatie van de hersenen

Het meest algemeen geldende verschil tussen de wijze van functioneren van de beide

hersenhelften is dat de linkerhemisfeer werkt met ‘stukken op zichzelf staande informatie’ en

de rechterhemisfeer met het ‘geheel’ (Deglin, 2003; Goldberg 2009; McGilchrist, 2009). De

linkerhersenhelft werkt vooral als een seriële processor, lineair en methodisch, één ding

tegelijk, in de relatie tussen oorzaak en gevolg, met een digitale en lineaire verwerking van

gegevens, in een taalcode, en met een bewuste zelfwaardering en macht (’Ik ben’). De

rechterhersenhelft werkt als een parallelle processor, met mogelijkheden van verwerking van

multiple waargenomen informatie, patroonherkenning en intuïtieve intelligentie en humor

(Wild e.a., 2003). Misschien komt dat verschil in functionele structuur overeen met de

bevindingen dat in de rechterhersenhelft het aantal neuronen hoger is, er een grotere overlap

gevonden wordt tussen corticale kolommen of celconglomeraten, en er meer verbindingen

zijn tussen de neuronen dan aan de linkerkant. Ook blijkt dat de linkerhersenhelft werkt met

beperkte, gerichte aandachtsgebieden, vooral gericht op motorische activiteiten zoals grijpen

en pakken, en voedselverwerving, terwijl de rechterhersenhelft een breder en groter

aandachtsveld beheerst, gericht op de sociale wereld en vriend of vijand in de omgeving. Uit

onderzoek naar aandachtsfuncties bleek dat de rechterhersenhelft eigenlijk alle

aandachtsfuncties uitvoert, behalve de gerichte aandacht die het terrein is van de, lineair

werkende, linkerhersenhelft. Dit verklaart ook het ontstaan van het neglect (het niet kunnen

waarnemen en erkennen van een helft van de ruimte en het eigen lichaam), bij rechter

pariëtale beschadigingen, de speciale rol van de rechterhersenhelft bij het herkennen van

gezichten, stemmen, specifieke eigenschappen van andere mensen en het ontstaan van het

Capgras syndrome, waarbij door beschadiging van deze gebieden de persoonsherkenning

verloren gaat en de naaste als een indringer wordt gezien. Ook blijkt de rechterhersenhelft,

meer dan de linker, sterk verbonden te zijn met het limbische systeem en dus een belangrijke

rol te spelen in de emotionele aspecten van het gedrag (zoals het begrijpen van gevoelens van

anderen – theory of mind), het episodische geheugen in de temporale kwab, die belangrijk is

voor het opslaan van persoonlijke en emotioneel geladen herinneringen. Terecht wijzen

onderzoekers er op dat de lateralisatie en asymmetrie van de hersenen relatief is. Zo worden

functies in het kader van de theory of mind bilateraal gevonden, maar domineren de

ruimtelijke eigenschappen van de rechterhersenhelft onder andere in het onderscheid tussen

‘zelf’ en de ‘ander’ (Gallagher and Frith, 2003; Brancucci e.a. 2008). Hao Yan e.a. (2009)

toonden aan dat het dorsocaudale deel van de gyrus cinguli anterior, die een belangrijke rol

speelt in de cognitieve controle van aandachtsfuncties (zoals problemen oplossen, merken dat

iets niet klopt, waarnemen van nieuwe gegevens; Carter en van Veen, 2007), vooral

verbindingen heeft met de rechter-hersenhelft.

Een soortgelijke rol blijkt weggelegd voor de Von Economo – of ‘spindel-neuronen’

(Von Economo en Koskinas 1925) in het gebied van de gyrus cinguli anterior en de fronto-

insulaire hersenschors, die belangrijk zijn bij het nemen van beslissingen onder sterk onzekere

omstandigheden, waar onder andere empathie, het inschatten van de mentale toestand van

anderen en het risico van afstraffing (gut-feelings) een belangrijke rol spelen (Allman e.a.

2005). Ook deze spindel-neuronen komen vooral in deze gebieden van de rechterhersenhelft

voor, en ontwikkelen zich in de periode van vlak voor de geboorte tot ongeveer vierjarige

leeftijd bij hogere apensoorten en de mens. Voor het ontstaan van de lateralisatie van deze

emotionele functies worden zowel genetische als omgevingsfactoren verantwoordelijk

gehouden. De gewoonte om baby’s te liefkozen met de emotioneel belangrijke linkerkant van

de moeder, en dus ook van het kind, blijkt al enkele duizenden jaren te bestaan en ook bij

chimpansees en gorilla’s voor te komen.

Dat de links-rechts verschillen niet absoluut en volledig zijn blijkt onder andere uit de

bevinding dat de linkerhersenhelft wel degelijk een rol blijkt te spelen in het interpreteren van

emoties, en het omzetten daarvan in een bewustzijn (conscious experience) en woorden

(Gazzaniga 1998). Maar dan nog blijven de hersenhelften van elkaar verschillen doordat de

bewuste aspecten van gevoelens en emoties meer met de linkerhersenhelft en de onbewuste

aspecten meer met de rechterhelft van de hersenen te maken hebben. Vaak blijkt het accent

van de lateralisatie op het emotionele vlak het duidelijkst. Gedurende remslaap en dromen is

er een hogere activiteit en hogere bloeddoorstroming in het rechter pariëtale gebied; het

aflezen van emoties van het gelaat van anderen blijkt wat de meer oppervlakkige emoties

betreft door de linkerhersenhelft de van het onderste deel van het gelaat (de mond; verschil

vriend of vijand) te geschieden, terwijl de rechter- hersenhelft de diepere emoties en empathie

in de ogen ziet.

Afwijkingen van de von Economo neuronen of de spiegelneuronen en hun

lateralisatie worden vaak in verband gebracht met psychiatrische aandoeningen waar met

name de aandachtsfuncties afwijkend zijn (zoals dwangneurosen, schizofrenie, attention-

deficit/hyperactivity disorders (ADHD) en autisme; Kerns e.a. 2005, Makris e.a. 2008, Di

Martino e.a. 2009).

Vele onderzoekers, zoals Vallortigara e.a. (1988, 2008) en MacNeilage e.a. (2009)

gaan uit van de hypothese dat bekende, aan regels gebonden routinefuncties, gericht op

directe actie, zoals het bemachtigen van voedsel of het verdedigen van het territorium, in de

linkerhersenhelft gelegen zijn, terwijl in de rechterhemisfeer vooral de functies liggen die te

maken hebben met het waarnemen ,het interpreteren van nieuwe gegevens en ook het

reageren op onverwachte informatie uit de omgeving (‘the Devil’s Advocate’, Ramachandran

1998). In een interessant onderzoek naar de wijze waarop mensen problemen oplossen

toonden Kounios e.a. (2008) aan dat vooral de parallel werkende rechterhemisfeer via

methodisch zoeken en inzicht aan oplossingen bijdroeg. Rogers e.a. (2009) toonden aan dat

lateralisatie, dus accentueren van specifieke functies, de hersenen efficiënter maakte omdat

deze daardoor zowel één taak direct als meer taken simultaan kunnen uitvoeren.

In algemene zin kan gezegd worden dat de rechterhersenhelft onze ‘binnenkant’

vertegenwoordigt en meer gevoelsmatig ingesteld is. De linkerhersenhelft vertegenwoordigt

onze ‘buitenkant’ en is meer verstandelijk ingesteld. Verondersteld zou kunnen worden dat

door een genetische mutatie aan de linkerhersenhelft een cognitieve functie is toegevoegd, die

zonder tussenkomst van het limbische (emotionele) systeem taal kon ontwikkelen (Haaxma

2006). De mogelijkheid verbaal abstract te denken ging in de linkerhersenhelft (bij

rechtshandige mensen) letterlijk een belangrijke plaats innemen en verdrong daar het

vermogen om de ruimte om ons heen te kennen. Wel blijkt dat deze relatieve en kleine

verschillen tussen de rechterhersenhelft ( ‘the one that does believe, but doesn’t know’), en de

linkerhersenhelft, (‘the one that knows, but doesn’t believe’), in de praktijk grote gevolgen

kunnen hebben (Smit 2009). Ook is de rol van de beide hersenhelften in morele discussies en

problemen een verschillende (Funk en Gazzaniga 2009), waarbij de rechterhersenhelft in

parallelle circuits de emotionele afwegingen maakt en de linkerhelft duidelijk de rol heeft van

‘interpreter’. Volgens McGilchrist (2009) zijn in de Aziatische wereld de beide hersenhelften

veel meer met elkaar in evenwicht dan in het Westen, waar het evenwicht steeds sterker

overhelt naar de macht van de linkerhersenhelft.

Evenals bij lagere dieren (vissen, kuikens, apen et cetera) kan, waarschijnlijk door

zowel genetische als epigenetische invloeden, de lateralisatie bij individuen of bij hele

groepen naar links of rechts gericht zijn, met de overheersing van gedrag, denken en handelen

die daarbij horen. Rechts (cerebraal) dominante mensen hebben eigenschappen zoals

altruïsme, zitten vol verrassingen, zijn emotioneel, empatisch en sociaal voelend, terwijl links

(cerebraal) dominante mensen meer realistisch, kritisch, ordelijk en voorspelbaar zijn, gesteld

op routine en op getallen, maar ook meer eenzelvig en minder sociaal ingesteld.

De evolutionaire oorsprong van lateralisatie van hersenen (zie ook Wildevuur, deze

bundel)

Tot voor enkele decennia werd aangenomen dat de mens een dermate exclusieve status in de

evolutie bekleedt dat lateralisatie met rechtshandigheid, taal en ruimtelijke waarneming alleen

bij de mens voor zou komen en voor zover er wel sprake zou zijn van lateralisatie van

hersenen bij dieren, dat deze dan door een andere oorzaak zou zijn ontstaan. Een van de eerste

publicaties ging over de asymmetrische zenuwinnervatie van de stembanden van zangvogels

(Nottebohm 1971). Tevens was al bekend dat de lateralisatie bij vogels veroorzaakt werd

doordat het rechteroog anders in het ei ligt en meer licht ontvangt dan het linker, maar men

was toen echter van mening dat dit niets te maken zou hebben metj de lateralisatie van de

menselijke hersenen. In de laatste decennia zijn er steeds meer aanwijzingen gekomen dat bij

vissen, reptielen, vogels een lateralisatie van de hersenen aanwezig is, die evolutionair niet

verschilt van die bij de mens. Daarbij werd er van uit gegaan dat voor het verklaren van het

gedrag van dieren er sprake moet zijn van zeker twee cognitieve systemen, bij voorbeeld

geheugens, die op verschillende wijze functioneren. In 1987 introduceerde Sherry het begrip

‘functional incompatibility’ waarmee hij bedoelde dat het systeem waarmee het ene geheugen

is opgebouwd, in sommige gevallen ongeschikt is voor een ander soort geheugen. Zo is er bij

vogels een structureel verschil tussen geheugens voor het zingen van vogels en hun

eigenschappen om ruimtelijke informatie te kunnen interpreteren. Bij de mens en andere

primaten zou dit betekenen dat er een structureel verschil is tussen een procedureel geheugen,

dat geleidelijk wordt opgebouwd, en een declaratief of episodisch geheugen dat directe feiten

en situaties betreft.

Er zijn meerdere aanwijzingen dat lateralisatie ook bij lagere dieren voorkomt en een

genetische of epigenetische basis (invloed van hormonen) heeft (Bisazza e.a. 1998) .

Onderzoek bij zebravissen toonde een duidelijk verband tussen de lateralisatie van de

ingewanden (met name het hart) en die in het bovenste deel van de thalamus (epithalamus

waarin de habenulakernen en de parapineale kernen liggen; Sutherland 1982; Aizawa e.a.

2005). Dit zou veroorzaakt worden door de asymmetrische expressie van het ‘Nodal signaling

system’, een serie eiwitten die het sluiten van de neuraalbuis veroorzaken. Reddon e.a. 2009

vonden bij de cichlidea een directe correlatie tussen de asymmetrie van de habenula en

gedragskenmerken. Hormonale factoren spelen ook een rol, want de asymmetrie komt vooral

bij mannetjes voor (Barth e.a. 2005). Aangezien de habenulakernen een rol spelen in de

informatievoorziening van het prefrontale limbische systeem en van de motorische gebieden

in de middenhersenen is het vervolgens niet verwonderlijk dat een derde correlerende factor

bestaat uit gedragseigenschappen van de vissen (bijvoorbeeld de wijze waarop ze hun prooi

benaderen of vluchten voor vijanden; Dadda e.a. 2010). Tevens werd aangetoond dat slechts

een deel van de gedragskenmerken deze correlaties volgen, wat soms voordelig kan uitvallen,

waardoor bij voorbeeld deze vissen sneller op vijanden reageren dan hun soortgenoten

(Concha en Wilson 2001; Halpern e.a. 2003; Roussique e.a. 2009, Concha e.a 2009). Dit is

vergelijkbaar met het bovengenoemde voordeel bij linkshandige mensen waarbij de

ruimtelijke waarneming in dezelfde hersenhelft zit als hun hand- en taalvoorkeur, hetgeen

volgens sommigen zou leiden tot meer kunstzinnigheid en artisticiteit. Anfora e.a. (2010)

beschreven dat de reuk bij de in groepen levende honingbij meer via de rechterantenne

verloopt. Deze lateralisatie werd niet bij de solitair levende werkbij gevonden, wat door de

onderzoekers verklaard werd door de verschillende sociale invloeden bij deze overigens

genetisch verwante dieren.

Een andere invloed op de lateralisatie ontstaat door een voorkeur voor het rechteroog.

Dit wordt bij vogels veroorzaakt door een asymmetrische ligging in het ei, waardoor het

rechteroog zich eerder ontwikkelt. Rogers e.a. (2004) toonden aan dat deze cerebrale

lateralisatie het kuikens mogelijk maakte tegelijkertijd hun voedsel te selecteren met de

linkerhersenhelft als eventuele vijanden in de gaten te houden met hun rechterhersenhelft. In

het donker uitgebroede kuikens, waardoor de lateralisatie wordt belemmerd, waren minder in

staat deze beide functies tegelijk uit te voeren. Ook bij koudbloedige dieren blijkt een

dergelijke lateralisatie te bestaan (Bonati e.a. 2010) en bij vissen blijkt het rechteroog (en dus

de linkerhersenhelft) bijvoorbeeld een voorkeur te hebben bij het benaderen van vijanden

(Concha e.a. 2001). Ook bij apen werden aanwijzingen gevonden dat de habenulakernen

anatomisch en functioneel een belangrijke schakel zijn in het circuit tussen limbische

structuren en de motorische basale ganglia, waarmee emoties, motivatie en gedrag worden

gekoppeld (Hikosaka 2008). Een interessante hypothese is afkomstig van Rogers (2008), die

zich aansluit bij de zogenaamde Postural Origens Theory van MacNeilage e.a. (1987), waarin

wordt verondersteld dat oorspronkelijk de rechtervoorpoot van onze voorouders diende om

steun te zoeken op de grond, maar dat toen zij rechtop gingen lopen deze rechterhand zich

ging ontwikkelen tot een instrument dat in staat werd om voorwerpen en wapens te maken.

De andere poot / hand bleek in dit onderzoek bij klauwaapjes voor eenvoudige

grijpbewegingen beschikbaar te blijven (zoals een honkballer met zijn linkerhand vangt en

met de rechter werpt). Rogers vond een verband tussen deze (links- of rechts-) handigheid

voor eenvoudige grijpbewegingen en gedrag (‘coping style’), neuroanatomische

eigenschappen van de hersenen (de ‘cerebral torque’), de invloed van stresshormonen en het

sympathische deel van het autonome zenuwstelsel. Rogers bevindingen bevestigden het

bestaan van de asymmetrie van hersenen, zoals die bij mensen wordt gevonden (waarbij de

rechterhersenhelft veel te maken heeft met emoties et cetera, en duidelijk verschilt van de

linkerhersenhelft met meer proactieve eigenschappen). Tevens meent hij dat bij mensen de

ontwikkeling en lateralisatie van de taal geen verband heeft met de handigheid, zoals wel door

Crow (2004) wordt verondersteld.

Hoewel het dus duidelijk is dat asymmetrie van de hersenen en de daaruit

voortvloeiende eigenschappen ook bij vele dieren voorkomen en mogelijk veel langer

bestonden dan bij de mens (MacNeilage e.a. 2009), is er nog veel niet bekend en is het

momenteel nogal eens onduidelijk wat het verband tussen de verschillende oorzaken van

lateralisatie is en waardoor de asymmetrie van de menselijke hersenen is ontstaan. Het is

mogelijk dat juist het (emotionele) limbische systeem dat niet alleen bij lagere dieren maar

ook bij de mens veel asymmetrie vertoont, de bindende factor is.

Aanbevolen litteratuur: Annett M. 2002 Handedness and brain asymmetry: the right shift theory. Hove, UK.

Psychology Press.

Carter CS and van Veen V. 2007 Anterior cingulated cortex and conflict detection: an update

of theory and data. Cogn. Affect. Behav. Neurosci. 7: 367-9

Concha ML, Wilson SW. 2001 Asymmetry in the epithalamus of vertebrates. J.Anat, 199: 63-

84

Funk C en Gazzaniga MS. 2009 The functional brain architecture of human morality. Current

opinion in Neurobiology 19: 1-4

Gazzaniga MS 1998 The minds past. University of California Press.

Geschwind N , Galaburda AM. 1987 Cerebral laterization. Biological mechanisms,

associations and pathology Bradford Books.

Haaxma R. 2006 Neurologie van cognitie en gedrag in hoofdlijnen. Elzevier

Gezondheidszorg.

Hao Yan, Xi-Nian Zuo, Deyi Wang, Jue Wang , Chaozhe Zhu, Milham MP,Dai Zhang,

Yufeng Zang 2009 Hemispheric asymmetry in cognitive division of anterior

cingulate cortex: A resting-state functional connectivity study. NeuroImage 47: 1579–

1589

Hugdahl K. and Davidson Richard RJ. 2003 The asymmetrical brain. MIT Press, London.

MacNeilage PF, Rogers LJ and Vallortigara G. 2009 Evolutionary Origins of your right and

left brain. Scientific American, 301 (1): 60-67

McGilchrist I. 2009 The master and his emissary. The divided brain and the making of the

western world. Yale University Press.

Nowicka, A and Tacikowski P. 2009 Transcallosal transfer of information and functional

asymmetry of the human brain. Laterality, 1: aug

Ramachandran VS , Blakeslee S. 1998 Phantoms in the brain.. London: Fourth estate Limited.

Rizzolatti G, Craighero L. 2004 The mirror-neuron system. Annu.Rev. Neuro Sci, 27: 169-

192

Rogers LJ e.a. 2009 A lateralized brain is more efficient. Scientific American, 301

Referenties:

Literatuur

Aboitiz F, Montiel J 2003 One hundred million years of interhemispheric communication: the

history

of the corpus callosum. Braz J Med Biol Res. 36 (4): 409-20.

Aizawa H, Blanco IH, Hamaoka T, e.a. 2005 Left-right asymmetry in neural connectivity of

zebrafish

brain. Current Biology 15: 238-43.

Allman JM e.a. 2005 Intuition and autism: a possible role for Von Economo neurons. Trends

in

Cognitive Sciences 9, 8: 367- 373.

Andrew RJ, Osorio D and Budaev S 2009 Light during embryonic development modulates

patterns of lateralization strongly and similarly in both zebrafish and chick. Phil. Trans.

R.Soc. B 364: 983-9.

Anfora G, Frasnelli E, Maccaguani B, Rogers LJ, Valortigara G. 2010 Behavioural and

electrophysiological lateralization in social (Apis mellifora) but not in non-social (Osmia

cornuta) species of bee. Behavioural Brain Research 206: 236-239.

Annett M. 2002 Handedness and brain asymmetry: the right shift theory. Hove, UK.

Psychology Press.

Banich MT. Interhemispheric interaction: Mechanisms of unified processing. 1995 In Kitterle

FL (red.) Hemispheric Communication: Mechanisms and Models. Erlbaum, Hillsdale,

NJ, p 271-300. 300.

Barth KA, Miklosi A, Watkins J, Bianco IH, Wilson S W and Andrew RJ. 2005 fsi Zebrafish

show concordant of laterality of viscera, neuroanatomy, and a subset of behavioral

responses.

Current Biology, 15: 844-850.

Bisazza A, Rogers LJ, Vallortigara G. 1998 The Origins of Cerebral Asymmetry: A Review

of evidence

of behavioural and brain lateralization in fishes, reptiles and amphibians. Neuroscience and

Biobehavioral Reviews Vol. 22, No. 3: 411–426.

Bloom JS and Hynd GW. 2005 The role of the corpus callosum in interhemispheric transfer

of information: Excitation or inhibition. Neuropsychology Review, 15, 2: 59-71.

Bouillaud MJ. 1825 Traité Clinique et physiologique de l’encephalité ou inflammation du

cerveau et

de des suites. Paris. J-B Baillièrre.

Bonati B, Csermely D, López P, Martin J. 2010 Lateralization in the escape behavior of the

common

wall lizard. Beh. Brain Res. 207: 1-6.

Brancucci A, Lucci G, Mazzatente A and Tommasi L. 2008 Asymmetries of the human social

brain in

the visual, auditory and chemical modalities. Phil.Trans.R.Soc.B., 10: 1098.

Broca, P. 1861 Remarques sur le siège de la faculté du langage articulé, suivies d’une

observation d’aphémie (perte de la parole). Bulletins de la Société d’Anatomie (Paris), 2e

serie, 6: 330–

357.

Broca, P. 1864 Sur les mots aphemie, aphasie et aphrasie; Lettre à M. le Professeur

Trousseau. Gazette des Hopitaux, 23.

Bueno LA. 1997 Evidence for nonverbal learning disability in children with brain tumors.

Abstr.

Int.: sect B: Sci Eng., 57(8-B): 5318.

Cahill L. 2005 His brain, her brain. Scientific American, 292 (5): 23-9.

Cantalupo C ,Oliver J, Smith T, Nir T, Jared P, Taglialatela, Hopkins WD. 2009 The

chimpanzee brain shows human-like perisylvian asymmetries in white matter.

Eur.J.Neuroscience, 30(3): 431-8.

Carter CS and van Veen V. 2007 Anterior cingulated cortex and conflict detection: an update

of

theory and data. Cogn. Affect. Behav. Neurosci., 7: 367-9.

Cate C. ten. 2002 Posing as professor: laterality in posing orientation for portraits of

scientists.

Journal of Nonverbal Behaviour., 26, 3: 175-192.

Concha ML , Wilson SW. 2001 Asymmetry in the epithalamus of vertebrates. J.Anat, 199:

63-84

Concha ML, Signore IS,Colombo A. 2009 Mechanisms of directional asymmetry in the

zebrafish epithalamus. Seminars in Cell & Developmental Biology 20: 498–509.

Corballis MC 2008 The evolution and genetics of cerebral asymmetry. Phil. Trans. R. Soc. B

: 1-13.

Crandall PH. 1985 Clinical phenomenology following hemispherectomy and the syndromes

hemispheric disconnection. In Benson DF, and Zaidel E (eds.) The Dual Brain: Hemispheric

Specialization in humans. Guilford Press, New York 277-88.

Crow TJ, Crow LR, Done DJ and Leask S. 1998 Relative hand skill predicts academic ability:

global

deficits of the point of hemispheric indecision. Neuropsychologica, 36, 12: 1275-82.

Crow, T. 2004 Directional asymmetry is the key to the origin of modern Homo sapiens (the

Broca-

Annett axiom): a reply to Rogers’ review of The speciation of modern Homo sapiens.

Laterality 9: 233–242.

Dadda M, Domenichini A, Piffer L, Argenton F, Bisazza A. 2010 Early differences in

epithalamic left-

right asymmetry influence lateralization and personality of adult zebrafish. Beh. Brain Res.

206: 208-15.

Dax G. 1865 Gazette Hebdomadaire de Médicine et de Chirurgie 2: 259-262.

Deglin VL. 2003 Paradoxical aspects of human thinking. J. of Evolutionairy Biochemistry

and

Physiology 39, 1: 12-32.

Di Martino A. et al. 2009 Functional brain correlates of social and nonsocial processes in

autism

spectrum disorders: an activation likelihood estimation meta-analysis. Biol. Psychiatry 65:

63-74.

Economo Von C , Koskinas G. 1925 Die Cytoarchitectonik der Hirnrinde des erwachsenen

Menschen. Springer.

Egorov A.Yu. 2003 On disturbances of interhemipheric interaction in psychopathologic

states. J. of Evolutionary Biochemistry and Physiology 39, 1: 51-66.

Freud S. 1891 Zur Auffassung der Afasien. Leipzig und Wien, Franz Deuticke.

Funk C en Gazzaniga MS. 2009 The functional brain architecture of human morality. Current

opinion

in Neurobiology 19: 1-4.

Galaburda AM, 1995 Anatomic basis of cerebral dominance. In: Davidson RJ and Hugdahl K

(eds)

Brain Asymmetry. MIT Press, Cambridge 51-74.

Gallagher HL and Frith CD. 2003 Functional imaging of ‘theory of mind’. Trends in

Cognitive Sciences 7, 2 February.

Gazzaniga MS 1998 The minds past. University of California Press.

Geschwind N , Galaburda AM. 1987 Cerebral laterization. Biological mechanisms,

associations and pathology Bradford Books.

Goldberg E, The new executive brain. Frontal lobes in a complex world. Oxford university

Press 2009.

Haaxma R. 2006 Neurologie van cognitie en gedrag in hoofdlijnen. Elzevier

Gezondheidszorg.

Halpern ME, Liang JO, Gamse JT. 2003 Leaning to the left: laterality in zebrafish forebrain.

Trends

Neurosci. 26 (6): 308-13.

Hao Yan, Xi-Nian Zuo, Deyi Wang, Jue Wang , Chaozhe Zhu, Milham MP,Dai Zhang,

Yufeng Zang 2009 Hemispheric asymmetry in cognitive division of anterior cingulate

cortex: A resting-state functional connectivity study. NeuroImage 47: 1579–1589.

Hellige JB. 1993 Hemispheric asymmetry: What’s Right and what’s Left. Harvard University

Press, Cambridge, MA.

Hikosaka O, Sesack SR, Lecourtier L, Shepard PD. 2008 Habenula: Crossroad between the

Basal

Ganglia and the Limbic System. Journal of Neuroscience, 28(46): 11825–9.

Hugdahl K. and Wester K. 1994 Auditory neglect and the ear extinction effect in dichotic

listening: A

reply to Beaton and McCarthy. Brain and Language 46: 166-173.

Hugdahl K. 1996 Cognitive influences on human autonomic nervous system function. Current

Opinion in Neurobiology 6: 252-258.

Hugdahl K. and Davidson Richard RJ. 2003 The asymmetrical brain. MIT Press, London.

Kennedy DN, O’Craven KM, Ticho BS, Goldstein AM, Makris N, Henson JW. 1999

Structural and

functional brain asymmetries in human situs inversus totalis. Neurology 53: 1260-5.

Kerns JG e.a. 2005 Decreased conflict- and error-related activity in the anterior cingulated

cortex in subjects with schizophrenia. Am. J. Psychiat 162: 1833-9.

Knecht S, Dräger B, Dappe M et al. 2000 Handedness and hemispheric language dominance

in healthy humans. Brain 123: 2512-8.

Kounios J, Fleck JI, Green DL, Payne L, Stevenson JL, Bowden EM, Jung-Beeman M. 2008

The origins of insight in resting-state brain activity. Neuropsychologia. 46(1): 281-91.

Lettvin JY. 1981 Nobel prize for physiology or medicine. Science 214(4520): 517-20.

MacNeilage PF, Rogers LJ and Vallortigara G. 2009 Evolutionary Origins of your right and

left brain. Scientific American, 301 (1): 60-67

Makris N et al. 2008 Attention and ececutive systems abnormalities in adults with childhood

ADHD: a DT-MRI study of connections. Cereb. Cortex 18: 1210-20.

McGilchrist I. 2009 The master and his emissary. The divided brain and the making of the

western

world. Yale University Press.

Nottebohm F. 1971 Neural lateralization of vocal control in a passerine bird. J. Exp.Zool 177:

229- 261.

Nowicka, A and Tacikowski P. 2009 Transcallosal transfer of information and functional

asymmetry

of the human brain. Laterality, 1: aug.

Pujol J, Deus J, Losilla JM, Capdevilla A. 1999 Cerebral lateralization of language in normal

left-

handed people studies by functional MRI. Neurology 52: 1038-43.

Ramachandran VS , Blakeslee S. 1998 Phantoms in the brain. London: Fourth estate Limited.

Reddon AR, Gutierrez-Ibanez C, Wylie DR, Peter L and Hurd PL. The relationship between

growth, brain asymmetry and behavioural lateralization in a cichlid fish. 2009

Behavioural Brain

Research 201: 223–228.

Rizzolatti G, Craighero L. 2004 The mirror-neuron system. Annu. Rev. Neuro Sci, 27: 169-

192.

Rogers LJ, Zucca P, Vallortigara G. 2004 Advantages of having a lateralized brain. Proc Roy.

Soc.

Biology Sciences, 271, suppl 6 : s420 – s 422.

Rogers LJ. 2008 Hand and paw preferences in relation to the lateralized brain. Phil. Trans.

R.Soc.B.:

1-8.

Rogers LJ et al. 2009 A lateralized brain is more efficient. Scientific American, 301 (1).

Roussique M, Bianco TH, Wilson SV, Blader P. 2009 Nodal signaling imposes left-right

asymmetry

upon neurogenesis in habenular nuclei. Development, 136 (9): 1549-57.

Schaafsma,SM, Riedstra BJ, Pfannkuche KA, Bouma A. and Groothuis TGG. 2008

Epigenesis of

behavioural lateralisation in humans and other animals. Phil. Trans. R. Soc. B.. doi: 10.1098.

Sherry DF, Schacter DL. 1987 The evolution of multiple memory systems. Psychological

review 94 (4): 439-454.

Smit, J. 2009 De prooi. Blinde trots breekt ABN AMRO. Prometheus Amsterdam.

Snyder, A. 2006 Savant-like numerosity skills revealed in normal people by magnetic pulses.

Perception, 35: 837-845.

Sutherland RJ. 1982 The dorsal diencephalic conduction system: A review of the anatomy

and

functions of the habenular complex. Neurosciences and Behavioral Reviews 6: 1-13.

Toga AW and Thompson PM. 2003 Mapping brain asymmetry. Nature Reviews

Neuroscience 4: 37 –

48.

Vallortigara G, Rogers LJ, Bisazza A. 1999 Possible evolutionary origins of cognitive brain

lateralization. Brain Research Reviews 30: 164-175.

Vallortigara G, Snyder A, Kaplan G, Bateon P, Clayton NS, Rogers LJ. 2008 Are animals

autistic

savants? PLoS Biology 6 (2): 208-14.

Wild B, Rodden FA, Grodd W, et al. 2003 Neural correlates of laughter and humour, Brain

126:

2121-38.