IMPORTÂNCIA EPIDEMIOLÓGICA DE ALGUNS ANIMAISSILVESTRES NA ESQUISTOSSOMOSE MANSÔNICA *

Urara Kawazoe **Antonio Carlos Mattos Pinto ***

KAWAZOE, U. & PINTO, A. C. M. Importância epidemiológica de alguns animaissilvestres na esquistossomose mansônica. Rev. Saúde públ., S. Paulo, 17:345-66,1983.

RESUMO: Com o intuito de averiguar a importância de alguns roedorescomo possíveis reservatórios do S. mansoni, na ausência do homem parasi-tado, foi realizada pesquisa, visando contribuir para o esclarecimento deaspectos ligados à cadeia epidemiológica da esquistossomose, bem comoconhecer alguns parâmetros da biologia de certos roedores, em seu habitatsemi-natural. O experimento foi realizado num viveiro de 952 m2, no muni-cípio de Taubaté, São Paulo (Brasil), numa área endêmica de esquistos-somose mansônica humana, e teve a duração de três anos e seis meses(agosto de 1973 a dezembro de 1976). Foram utilizados como hospedeirosdefinitivos, Holochilus brasiliensis leucogaster, Zygodontomys lasiurus,Oryzomys nigripes eliurus e Cavia aperea aperea; como hospeideiro interme-diário, Biomphalaria tenagophila e posteriormente B. glabrata. Entre agosto de1973 e janeiro de 1976, não houve encontro de B. tenagophila eliminandocercárias de S. mansoni; não se verificou, também, infecção natural de roe-dores. Em agosto de 1975, houve introdução acidental de desovas da B.glabrata, cujos adultos, em 1976, apresentaram infecção por S. mansoni emtrês ocasiões, com índices de 2,0; 1,6 e 0,8%. No mesmo ano de 1976, doisHolochilus, nascidos no Viveiro, eliminaram ovos viáveis de S. mansoni. Foipossível obter dados de 41 H. b. leucogaster, 28 introduzidos e 14 nascidosno local. O exemplar que sobreviveu mais tempo completou 346 dias. Osanimais nascidos no Viveiro e capturados pela primeira vez pesavam, emmédia, 20 a 50 g. Notou-se que o peso corporal aumentou com o tempo eparece não estacionar até a morte do animal. Z. lasiurus e C. a apereanão procriaram e nem adquiriram infecção ao S. mansoni. O. n. eliurus,procriou e permaneceu vivo, em média, menos de 100 dias; não foi observadaeliminação de ovos do parasita. É pouco provável que H. b. leucogaster eB. tenagophila mantenham o ciclo da esquistossomose na ausência da conta-minação humana, na natureza. Porém, é possível que, futuramente, H. b.leucogaster na presença de B. glabrata, possa servir de reservatório da es-quistossomose, na natureza, quando encontrados em abundância e desde queadaptados com cepas adequadas do parasita.

UNITERMOS: Esquistossomose mansônica. Schistosoma mansoni. Biom-phalaria glabrata. Biomphalaria tenagophila. Holochilus brasiliensis leucogas-ter. Reservatório.

* Parte da Tese de Doutorado apresentada ao Departamento de Parasitologia do Instituto deCiências Biomédicas da Universidade de São Paulo, 1980, subordinada ao título. "Sobre ocomportamento de alguns animais silvestres na epidemiologia da esquistossomose mansônicahumana". Financiado pela Fundação de Amparo à pesquisa do Estado de São Paulo —(Processo no 72.284).

** Do Departamento de Parasitologia do Instituto de Biologia da Universidade de Campinas(UNICAMP) — Caixa Postal 6.109 — 13.100 — Campinas, SP — Brasil.

*** Da Superintendência de Controle de Endemias (SUCEN) da Secretaria da Saúde do Estado deSão Paulo — 12.100 — Taubaté, SP — Brasil.

INTRODUÇÃO

O primeiro encontro de animais natural-mente parasitados pelo Schistosoma man-soni, no Brasil, foi relatado por Amorim1

(1953), que alertou para o possível papelde mamíferos, como reservatório desta para-sitose e a provável manutenção do cicloparalelo desta helmintose, juntamente comoo homem.

Os relatos de roedores mais freqüente-mente capturados com infecção natural deS. mansoni, em áreas endêmicas de alta emédia intensidades de esquistossomosehumana, têm sido verificados com asespécies Holochilus brasiliensis, Nectomyssquamipes e com menor freqüência emOxymycterus sp.. As duas primeirasespécies apresentam hábitos semi-aquáticose frequentam regularmente as coleçõeshídricas próximas do seu habitat natural.Outros roedores com menor índice de infec-ção natural também têm sido encontradosnaturalmente infectados com S. mansonicomo é o caso de Cavia aperea, Zygodon-tomys lasiurus e Oryzomys nigripes.

Holochilus brasiliensis (= Holochilussciureas), espécie que será estudada maisespecificamente neste trabalho, tem sidoencontrado com índices de infecção naturalde 31,1% em Alagoas (Amorim1 , 2, 3, 1953,1962; Amorim e col.4, 1954); 20,0% emSergipe (Piva e Barros32, 1966); 17,9%em Pernambuco (Barbosa e col.9, 1971 eBarbosa7 , 1972); 39,3% em Minas Gerais(Carvalho13, 1974) e 42,2% em São Paulo(Bastos12, 1975; Dias1 8 , 1976; Dias19,1978 e Kawazoe e col.22, 1978).

Essa espécie, encontrada com relativafreqüência na natureza, tem sido respon-sável pelo grande número de casos positivosde S. mansoni, com número elevado devermes adultos nos órgãos internos, bemcomo a eliminação de ovos viáveis atravésdas fezes.

Os índices de infecção natural em roedo-res, apresentados nos diversos trabalhos

publicados, não refletem a situação dapopulação como um todo, mas somente dosexemplares capturados. Além disso, devidoa diferença de local e época de captura, acomparação desses resultados torna-se difícil .No entanto, quase todos os autores quediscutem a possível importância dessesroedores, na manutenção do ciclo de S.mansoni, na natureza, deixam em aberto aquestão da sua real participação emdeterminadas áreas pelo fato de nãoterem conseguido provar a existência deciclos isolados, na ausência do homem(Martins e col.26, 1955; Martins2 5 , 1958;Barbosa e col.8, 1953; Barretto 11, 1964;Amorim3 , 1962; Barretto10, 1959; Piva eBarros32, 1966 e Antunes5 , 1971). Essesmencionados autores têm sentido a neces-sidade de estudos específicos com o intuitode verificar o real papel daqueles roedoresna epidemiologia da esquistossomose man-sônica, definindo sua posição na cadeiaepidemiológica da helmintose. Até o mo-mento, as opiniões têm sido controvertidas:alguns autores atribuem aos roedores umaparticipação ativa na transmissão da doença;outros consideram que os mesmos seriamhospedeiros acidentais e não conseguiriammanter o ciclo do parasita, em zonas defocos esporádicos ou em regiões onde nãohouvesse a esquistossomose humana.

Em trabalhos recentes realizados noBrasil, Antunes 5 (1971) e Carvalho1 3

(1974) conseguiram completar o ciclo do S.mansoni em roedores, na ausência do ho-mem, em Belo Horizonte (MG), trabalhandoem locais por eles considerados "semi-natu-rais". Antunes 5 (1971) utilizou como localum serpentario de formato semi-circularmedindo 11,05 m de diâmetro e 9,2 m emseu maior comprimento. Esse serpentárioera circundado por um fosso cheio d'água,de 0,90 m de largura por 0,70 m de pro-fundidade. Utilizou o modelo Nectomyssquamipes — Biomphalaria glabrata — Nec-tomys squamipes. Carvalho13 (1974) utili-zou o modelo B. glabrata — Holochilus

brasiliensis - B. glabrata, em um viveiro "semi--natural", de formato retangular (3,5x4,0 m),cercado de tela de arame e cobertocom telhas. No seu interior foi cons-truído um bebedouro semi-circular, comcapacidade para 60 litros d'água ondeforam colocados os planorbídeos infectados.Apesar do sucesso dos experimentos, osautores deixam em aberto a questão dopapel dos roedores na epidemiologia daesquistossomose mansônica, pois seriam ne-cessários outros estudos complementaresrelacionados principalmente com a biologiae a ecologia de tais animais, até entãosem nenhum estudo mais pormenorizadoem nosso país.

Em 1976, Dias18, tentou elucidar algunsdos itens em aberto, principalmente rela-cionados com a ecologia de alguns roe-dores, numa área endêmica da esquistosso-mose humana, no município de Taubaté.Utilizou o sistema de captura, marcação,libertação e recaptura dos roedores encon-trados na fauna local. O autor observouentre outros fatores: tempo de permanência,domínio vital, distância percorrida, den-sidade populacional, ciclos sazonais eépoca de reprodução dos roedores, refe-rindo-se mais precisamente à espécie Holo-chilus brasiliensis leucogaster, roedor comalto índice de positividade natural ao S.mansoni, naquela região. Em relação aopapel desse roedor na epidemiologia daesquistossomose, baseado em observaçõesde exame parasitológico de fezes, oograma,encontro de vermes adultos nos animaisnaturalmente parasitados, relacionados comalguns fatores ecológicos, Dias sugere aimportância do Holochilus, embora na de-pendência da sua densidade populacionalque, na área estudada, era baixa.

Apesar do trabalho acima estar relacio-nado com a ecologia de roedores suscetíveisao S. mansoni e com a epidemiologia daesquistossomose, ainda resta a dúvidaquanto a importância desses roedores comodisseminadores de ovos desta verminose naausência do homem parasitado.

O presente trabalho teve como objetivotentar esclarecer os aspectos ligados àcadeia epidemiológica da esquistossomose,bem como observar a biologia de algunsroedores, em seu habitat semi-natural.

MATERIAL E MÉTODOS

Este trabalho foi realizado durante operíodo de agosto de 1973 a dezembro de1976 numa área de média endemicidade deesquistossomose mansônica humana, deno-minada Bairro do Barranco, a 7 km do centroda cidade de Taubaté. Este município estálocalizado no Vale do Rio Paraíba do Sul(23° 01' de latitude sul e 45° 33' delongitude), no Estado de São Paulo. Nessaregião encontra-se um dos focos impor-tantes de esquistossomose humana doEstado, tendo sido registrados índices deprevalência de 9,6%, 7,3% e 4,1% nos anosde 1974, 1975 e 1976, respectivamente.

No locaal citado, foi isolada uma área de952 m2 utilizando-se placas pré-fabricadasde cimento, apoiadas lateralmente em postesde cimento, também pré-fabricados. A 50cm acima do solo foi colocada uma abacontínua de metal galvanizado com 15 cmde largura, acompanhando horizontalmentetoda a parede do local, para impedir aentrada e a saída de animais. Este local,denominado Viveiro, ficou constituído porum trapézio de superfície bastante plana,apresentando declive para o lado de maiorcomprimento. Ao longo da parede contíguaao lado mais baixo, foi escavada uma valetade 50 m de comprimento, 50 cm de largurae 50 cm de profundidade, forrada com argila,a fim de impedir a infiltração da água.Esta vala foi abastecida com água, encanadaem tubos plásticos, proveniente de nascented'água e protegida com caixa de cimento.A água excedente da vala do Viveiro eraescoada, através de manilhas, para umesgoto situado a cerca de 40 m. Foi colo-cada uma tela metálica na entrada daprimeira manilha de tubulação do escoa-

mento, para evitar a evasão de planor-bídeos e outros animais.

A vegetação do Viveiro era constituídaessencialmente por espécies ruderais, doisbambusais e alguns pés de cana-de-açúcar.No início de 1976, foi feito plantio de milho,ao longo da vala, a fim de aproveitar asespigas, como complemento alimentar dosroedores. A representação esquemática e avista fotográfica da área encontram-se nasfiguras 1 e 2.

Procedimento no Viveiro

Para as observações do ciclo evolutivodo S. mansoni foram utilizados como hos-pedeiro vertebrado, os seguintes animaissilvestres: Holochilus brasiliensis leucogaster(Brandt, 1827) - rato-de-cana; Zygodontomyslasiurus (Wagner, 1845) - rato-de-campo;Oryzomys nigripes eliurus (Wagner, 1845)-rato-de-arroz; todas da família Cricetidae;

e Cavia aperea aperea Erxleben, 1777 —preá, pertencente a família Caviidae. Fo-ram também realizadas observações bioló-gicas desses roedores utilizando-se osseguintes parâmetors: época de reprodução,peso e medida do corpo, número de animaisnascidos no Viveiro e a longevidade dosmesmos nesse ambiente.

Esses animais foram colocados aleatoria-mente dentro do Viveiro, após ter sidocertificada a ausência de qualquer animal,para que não houvesse um número exces-sivo de roedores no local, de modo quecada exemplar tivesse condições de espaçoe alimentação, bem como possibilidade parareprodução. Para evitar escassez alimentar,houve complementação com ração utilizadano biotério, depositada em locais protegidosperto das armadilhas.

Os roedores colocados no Viveiro foramcapturados em fazendas da visinhança emantidos em cativeiro até ter-se certeza dasua negatividade à infecção pelo S. man-soni, ou foram utilizados filhotes nascidosno laboratório. Inicialmente, foram colo-

cados 2 exemplares machos de Holochiluspreviamente infectados com aproximada-mente 100 cercárias e mais 4 exemplaresmachos e 5 fêmeas não infectados.

Para a captura dos roedores foram utili-zadas armadilhas tipo "maleta" ou "gaiola",de arame trefilado, com porta basculante,sem mola, medindo 15x15x30 cm e 17x17x40cm. Utilizou-se milho, banana, mandioca emaçã como isca, tendo sido usadas commaior freqüência as duas primeiras. Foramempregadas 16 armadilhas, entre agosto de1973 a julho de 1974 e 19, entre agostode 1974 a dezembro de 1976. As capturasforam feitas semanalmente, tendo sido as ar-madilhas, providas com isca, instaladas às17 h de um dia e recolhidas às 7,30 h do diaseguinte, devido ao hábito noturno dos roe-dores. As armadilhas foram sempre coloca-das em locais pré-determinados de tal modoque cobrisse igualmente toda extensão doViveiro.

Planorbídeos da espécie Biomphalariatenagophila foram utilizados como hospe-deiro intermediário por ser a única espécietransmissora da esquistossomose mansônicana região. Exemplares adultos e desovascriados no laboratório ou capturados emcriadouros naturais existentes no municípiode Taubaté foram colocados na vala exis-tente dentro do Viveiro, após verificada acompleta ausência dos planorbídeos. Ascoletas de caramujos foram realizadas sis-tematicamente, cada 15 dias, utilizando-se otempo de 30 min para a captura de maiornúmero possível de exemplares, percorrendo--se toda extensão da vala. Em agosto de1975, constatada a inexistência de planor-bídeos na vala, foram colocadas no localdesovas provenientes do laboratório, supos-tamente da espécie B. tenagophila. Apóso crescimento dos caramujos, verificou-seter havido um equívoco, pois os mesmoseram da espécie B. glabrata.

A limpeza da vala era executada quandojulgada necessária, conforme o crescimentoda vegetação ao seu redor.

Durante o experimento, foram colocados,em duas ocasiões, camundongos-sentinela,durante 30 min, em dois pontos distintosda vala, a fim de detectar a possível pre-sença de cercárias de S. mansoni.

Procedimento no Laboratório

Os animais capturados eram levados parao laboratório (em Taubaté), onde eramregistrados os seguintes dados: data e horada captura, número da armadilha, tipo deisca, localidade, medida do corpo, cauda,orelha interna, pé e peso corporal, sexo,gravidez, pesquisa de ovos de S. mansoni,número de, campo e de registro. Os animaiseram numerados com marcação nas orelhas

e mãos. Em cada captura, era verificadoo número do animal, nos exemplaresrecapturados, ou eram feitas marcações emanimais capturados pela primeira vez.

Para pesquisa de ovos de S. mansoni foiutilizado o método de Kato quantitativo(citado por Konnya e Kouayasni 23), comconfecção de três laminas para cada amostrade fezes. O exame microscópico foi reali-zado no laboratório da Universidade deCampinas.

Os animais encontrados mortos noViveiro ou que haviam morrido na arma-dilha eram levados para o laboratório ondeeram efetuadas as medidas de praxe. Pro-cedia-se, então, a necrópsia e pesquisa deesquistossomos adultos nas veias mesenté-ricas, porta e intra-hepáticas através deesmagamento do fígado. Além disso, eramrealizadas pesquisas de elementos esquistos-somóticos pela leitura dos oogramas dointestino delgado, grosso e reto, segundotécnica de Prata3 3 (1957) e Pellegrino ecol.31 (1962). Os animais taxidermizadose os crânios conservados eram utilizadospara sua classificação.

Os planorbídeos capturados eram levadosao laboratório, expostos à luz artificialdurante duas horas, para pesquisa decercárias de S. mansoni. Após o exame,todos os planorbídeos eram novamente de-volvidos à vala original.

RESULTADOS

Durante o período do experimento foramcomputados 41 exemplares de H. b. leuco-gaster, 45 de O. n. eliarus, 4 de Z. lasiuruse 6 de C. a. aperea (Tabela 1). Destetotal foram introduzidos no Viveiro, 8exemplares de H. b. leucogaster previamenteinfectados e 19 não infectados pelo S. man-soni, tendo nascido no local 14 exemplares.As outras espécies de roedores introduzidasnão estavam infectadas e nem se tornarampositivas ao S. mansoni durante o experi-mento. Dos exempalres de Oryzomys, 10foram introduzidos e 35 nasceram no local.

As espécies Z. lasiurus e C. a. aperea nãoprocriaram no cercado.

Com o objetivo de acompanhar cada

exemplar de H. b. leucogaster no Viveiroforam confeccionados dois diagramas comos seguintes dados: número do animal, dataem que foi introduzido ou capturado pelaprimeira vez, número de vezes em que foirecapturado, tempo de permanência, pre-sença ou não de ovos de S. mansoni nasfezes e finalmente, data de óbito, quandofoi possível a determinação.

O diagrama da Fig. 3 apresenta dadosreferentes ao período de agosto de 1973 aoutubro de 1974: o exemplar no 848, natural-mente infectado quando colocado no Viveiro,permaneceu vivo durante 340 dias, tendosido possível assinalar as ocasiões em queforam encontrados ovos de S. mansoni emsuas fezes. O exemplar no 850, infectadoexperimentalmente, foi capturado apenasduas vezes e não mais foi encontrado. Osde números 860, 865 e 867, nascidos noViveiro, não apresentaram infecção natural;foram infectados em laboratório, cada umcom 100 cercárias e recolocados no local;o diagrama da Fig. 3 assinala as épocas emque neles foram encontrados ovos do trema-tódeo. Em agosto de 1973, mais 9 H. b.leucogaster, sabidamente não infectados,foram introduzidos no Viveiro para servirde elemento de observação, quanto à infec-

ção natural e à sua procriação. Em se-

tembro de 1974, foi colocado mais um exem-

plar infectado com 80 cercárias cuja perma-

nência no cercado foi acompanhada duranteum curto período. Além desses animais,ainda foi possível verificar a presença demais 9 Holochilus nascidos no Viveiro eidentificados após as capturas periódicasrealizadas. Entre novembro de 1974 eabril de 1975, não foram capturados roedo-res, nas tentativas de captura habitual-mente realizadas.

O diagrama da Fig. 4 retrata a situaçãodos holochilus no período de maio de 1975a dezembro de 1976. Dos 20 exemplaresassinalados no diagrama, 5 haviam sidointroduzidos depois de infectados no labo-ratório e outros 10 sem apresentareminfecção esquistossomótica; houve, portanto,o aparecimento de mais 5 exemplares nas-cidos no cercado.

Pelo exame dos dois diagramas, verifica-seque foi possível assinalar o óbito de apenas6 exemplares, pelo encontro dos respectivoscadáveres. Outros roedores desapareceramsem deixar vestígios.

Durante todo o período de observação,somente no ano de 1976 é que se verificouinfecção natural de H. b. leucogaster por S.mansoni, nos animais 923 e 932, como seobserva no diagrama da Fig. 4. Pelo fato

de os ovos terem sido encontrados entresetembro-dezembro, parece que a infecçãodeva ter ocorrido entre agosto-setembro.

De todos os H. b. leucogaster previamenteinfectados e introduzidos no Viveiro, apenas2 foram encontrados no local após o óbito.O de no 848, com infecção natural , foi intro-duzido no dia 6 de agosto de 1973 e ahistória deste roedor encontra-se na Tabela2; nota-se que, em algumas ocasiões, houveeliminação de ovos nas fezes, apenas empequena quantidade. Este animal foiencontrado maltratado e morto, fora daarmadilha, provavelmente vítima de pessoaestranha. A pesquisa de elementos esquis-tossomóticos no reto deste animal encon-tra-se na Tabela 3.

O Holochilus no 911, infectado no labora-tório com cerca de 100 cercárias ( l inhagem

SJ), foi introduzido no Viveiro no dia 11de março de 1976. Durante sua perma-nência, foram encontrados ovos nas fezesduas vezes: no dia 25-05-76, eliminando333,3 ovos/grama de fezes e no dia 27-05-76com 3.697,0 ovos/grama de fezes. O roedorfoi encontrado morto na armadilha (30-07--76), quando foi necropsiado, verificando-sea presença de vermes adultos (40 machose 20 fêmeas) na veia intrahepática, e umcasal na veia porta, ou seja, 62,0% decercárias que atingiram o estádio adulto.A observação microscópica da mucosa intes-tinal mostrou, desde a parte anterior dointestino (região do piloro), número enormede ovos (principalmente mortos e cascas),o mesmo sendo verificado por toda parterestante do intestino. O oograma dos ele-mentos esquistossomóticos dos segmentosdo intestino está representado na Tabela 4.

A tabela mostra maior número de ovosmortos e cascas em toda extensão do intes-tino e número relativamente menor de ele-mentos esquistossomóticos nos primeirosestádios de desenvolvimento.

A Tabela 5 apresenta o resumo dos dadosencontrados nos diagramas das Figs. 3 e4, onde estão registrados o número e operíodo de permanência (em dias) dosHolochilus introduzidos e nascidos no

Viveiro bem como o número de roedoresintroduzidos ou nascidos no local, porémnão recapturados. Do total de 27 animaisintroduzidos, 15 não foram recapturados,tendo possivelmente morrido. Dos recap-turados uma ou mais vezes, o animal com346 dias de observação foi o de mais longapermanência no Viveiro. Dentre os nascidosno Viveiro, o que apresentou maior tempode sobrevida, durou 224 dias, em 1974.

Ainda em relação aos diagramas dasFigs. 3 e 4, juntamente com a Tabela 6,estão assinalados a data da primeira capturados roedores nascidos ou introduzidos, pelocorporal nessa ocasião, peso máximo atingidopor animal e período de permanência dosmesmos no cercado. A partir destes dados,foi possível calcular a provável época denascimento de alguns roedores: os exem-plares 860, 861 e 865, na segunda quinzenade setembro de 1973; os animais 871 e872, provavelmente na segunda quinzena denovembro; 874 e 875, no início de marçode 1974 e o no 879, entre ju lho a agostode 1974. Os animais 883 e 882, entremarço-abril de 1975; os roedores 923 e 924,na primeira quinzena de maio e o de no 932,em j u l h o de 1976.

Acompanhando-se o desenvolvimento doroedor no 923 (Tabela 7) desde a sua pri-meira captura, com 15 g de peso corporale provavelmente com 7 dias de vida, veri-ficou-se que após 76 dias (05-08-76),atingiu 160 g de peso corporal e nessa épocadeu cria a 4 filhotes. Portanto, o roedorlevou cerca de 60 dias para tornar-se sexual-mente adulto podendo-se admit i r que esteroedor tenha se acasalado, aproximadamente,no dia 16 de ju lho de 1976, calculado otempo de gravidez em cerca de 20 dias

Com a finalidade de mostrar o desenvolvi-mento dos Holochilus que permanecerampor tempo mais longo no Viveiro, foram

confeccionadas as Figuras 5 e 6 com dadosde peso corporal em função do tempo, tendosido realizado o "alisamento" dos dadosoriginais (Mosteller e Turkey 2 7 , 1977 eDacher 17 1978). Observa-se que, à medidaque o roedor cresce, seu peso aumenta eeste aumento é bastante homogêneo, quandose comparam diferentes exemplares.

A Tabela 8 informa sobre a situação deplanorbídeos encontrados na vala do Viveiro,durante o período de outubro de 1973 adezembro de 1976: até final de 1975 nãoapareceu nenhum exemplar eliminandocercárias, e o número de caramujos (B.tenagophila) por captura foi bastante redu-

zido; a partir de 1976, foram coletados pla-norbídeos naturalmente infectados e elimi-nando cercárias em três ocasiões, emboracom baixo índice de infecção. É provável queisto tenha ocorrido em conseqüência da intro-dução acidental, na vala, de desovas de B.glabrata, espécie mais prolífica (Kawazoe 21,1977) e mais suscetível ao S. mansoni(Paraense e Corrêa 29,30, 1963; Magalhães24,1969 e Guaraldo20, 1976). Nesta Tabelaestão também registradas a data em queos planorbídeos foram introduzidos na vala,sua procedência e a época em que foramrealizadas limpezas.

A comprovação da presença de cercáciasna água suspeita da vala foi realizada colo-cando-se camundongos-sentinela no local:foram utilizados 6 camundongos albinos(16-03-76) em dois pontos distintos. Doisdestes animais foram necropsiados (22-07--76), estando negativos para S. mansoni.Não foi possível realizar a necrópsia dosoutros camundongos, pois haviam morridoem final de semana e os órgãos estavamputrefatos. No dia 18-11-76, foram banha-dos mais 10 camundongos, durante 30 min,em dois pontos distintos da vala. Setedesses camundongos morreram no dia 14-02--77 e não foi possível fazer sua necróspsia.Outros três animais foram necropsiados eum deles apresentou-se infectado com oparasita.

DISCUSSÃO E CONCLUSÕES

O experimento demonstrou que a manu-tenção do ciclo de S. mansoni entre agostode 1973 a janeiro de 1976 não foi bemsucedida quando foram utilizados planor-bídeos B. tenagophila como hospedeirointermediário. Durante o tempo de obser-vação houve a ocorrência de fatores impre-vistos, prejudiciais ao andamento do tra-balho, como a presença de predadoresnaturais de roedores (gaviões e corujas)e as condições climáticas, com chuvasabundantes em determinados períodos,inf lu indo negativamente na proliferaçãode planorbídeos bem como dos roedores.

Somente em 1976 quando, inadvertida-mente, foram introduzidas desovas de B.glabrata é que se conseguiu realmente com-pletar o ciclo de S. mansoni. Nessa ocasião,foram obtidas infecções de alguns exem-plares de caramujos (Tabela 8), com eli-minação de cercárias que infectaram algunsroedores participantes da experiência. H.b. leucogaster foi a única espécie a mostrarpositividade ao parasitismo através doencontro de ovos nas fezes. Apenas doisdeles, nascidos no Viveiro, adquiriram ainfecção, tendo sobrevivido 140 e 120 dias,respectivamente, com eliminação de 29 a 140ovos por grama de fezes, nas ocasiões emque foi possível detectar a infecção. Deve--se ressaltar que o tempo de permanênciadesses dois roedores na área foi relativa-mente curto (cerca de 4 meses), o quepossivelmente não seria suficiente para amanutenção contínua do ciclo.

Entretanto, Hotochilus mostrou-se bas-tante suscetível ao S. mansoni, eliminandoovos viáveis nas fezes, e os animais necrop-siados apresentaram grande quantidade devermes adultos; os oogramas demonstraramovos em diversos estádios de desenvolvi-mento, como mostram as Tabelas 3 e 4.

Portanto, quando foi utilizada B. tenago-phila, espécie presente nos focos e criadourosdo Vale do Rio Paraíba do Sul, não foipossível a manutenção do ciclo do parasita.Esta observação vem mostrar que é extre-mamente difícil ao roedor manter o cicloda esquistossomose, na ausência da conta-minação humana. Provavelmente, a manu-tenção do ciclo extra-humano tenha sidofacilitada pela presença de um hospedeirointermediário mais suscetível, como é o casode B. glabrata, o que aliás ocorreu nestetrabalho. O fato já havia sido assinaladopor Antunes5 (1971) e Antunes e col.6

(1973), em ambiente "semi-natural", ondeB. glabrata funcionou como hospedeirointermediário e Nectomys s. squamipes comohospedeiro definitivo. Fato semelhante foitambém observado por Carvalho13 (1974)e Carvalho e col.14 (1975), quando utilizaram

B. glabrata como hospedeiro intermediárioe H. brasiliensis como hospedeiro definitivo.Após esses resultados, os referidos autoresaventaram a hipótese de que determinadosroedores silvestres possam funcionar comoreservatório da esquistossomose, cada casodevendo ser considerado de maneira distinta,em cada local, na dependência de ecossis-temas favoráveis.

É provável que isso ocorra em determina-das áreas onde exista, em abundância, ohospedeiro vertebrado suscetível, como é ocaso de H. brasiliensis ou de Nectomys s.squamipes, que estão freqüentemente em con-tato com a água, juntamente com o hospe-deiro intermediário de boa suscetibilidade,como é o caso de B. glabrata. Entretanto, eeste fato não foi observado na natureza atéa presente data, no continente americano,onde os roedores ou outros mamíferosnaturalmente parasitados foram capturadosem regiões de área endêmica da esquistos-somose humana e é provável que estivessemparasitados com a linhagem humana de S.mansoni. Favorecendo esta hipótese pode-secitar o trabalho de Amor im 2 (1962) queverificou o decréscimo do índice de roedoresparasitados, quando capturados à maiordistância das habitações (mais de 400 m).Martins2 6 (1958) também havia mencionadoque a prevalência de S. mansoni em roedoresestaria ligada à prevalência da esquistosso-mose humana. Este fato foi igualmenteverificado por Dias18 (1976) que encontrou,na mesma zona por nós estudada, 30,2%de Holochilus com infecção natural por S.mansoni. Na ocasião, 22% da populaçãohumana local apresentou positividade paraovos desse helminto.

Antunes5 (1971) comenta que os roedoresestariam transformando, segundo a classifi-cação de Nelson2 9 (1960), uma associaçãotípica zooantroponose numa anfixenose, emzonas de média e alta endemicidade. Se-riam, pois, roedores de hábitos semi-aquá-ticos os reservatórios do parasita que po-deriam manter um ciclo do S. mansoni para-lelo ao mantido pelo homem colaborando

para a manutenção da esquistossomosehumana. Barbosa 7 (1972), também parececonfirmar as observações dos outros autores,quando verificou, em Pontezinha (PE), queos roedores parecem não contribuir para amanutenção do ciclo do Schistosoma, tendosido considerados hospedeiros de importânciasecundária.

R e y 3 4 (1973) julga que não se podeexcluir a possibilidade de que os roedores"sejam antes vítimas de uma antroponose,por viverem perto dos homens, do que re-servatórios animais efetivos, capazes demanter o ciclo parasitário independente-mente". Por outro lado, Dias 18 (1976) éde opinião que a importância dos roedoresestaria relacionada com a sua densidadepopulacional.

Pelos nossos estudos na região do Valedo Rio Paraíba do Sul, é provável que, nessaregião, Holochilus b. leucogaster dificilmentemanterá o ciclo do parasita, na ausênciada poluição humana, se B. tenagophila foro hospedeiro intermediário. Este caramujoé menos suscetível e contrai a infecção commenor freqüência que B. glabrata.

Com relação a observações de campo deHolochilus é interessante ressaltar as queforam realizadas por Dias18 (1976), emTaubaté, onde assinalou variação da den-sidade de H. b. leucogaster, por hectare,entre zero a 41,5; 27,7 e 20,7, respectiva-mente, utilizando o índice de Lincoln-Pe-tersen, métodos de Bailey e Fleming, tendosido mais abundante nos meses secos doque nos chuvosos. Este fato mostra queo animal é relativamente escasso na região.O tempo de permanência no local da capturavariou entre 46 dias na época seca e 70dias durante as chuvas, tendo percorridoa distância ao longo das valas da linha decaptura, de 8 a 273 m, o que significa umadistância relativamente curta que não permi-tiria grande disseminação de ovos. Outrofato, também verif icado pelo autor acimacitado 18, refere-se à sobrevivência de H. b.leucogaster capturados naturalmente infec-tados e mantidos em cativeiro após a cap-

tura: 9 dos 21 animais tiveram sobrevidade mais de 200 dias; no entanto, 5 delesapresentaram sobrevida superior a 500 dias.

As atuais observações permitiram colherdados referentes a 41 H. b. leucogaster,habitando o Viveiro. Dentre os animaisintroduzidos, 15 não mais foram recaptu-rados e entre os nascidos no local, 4 desa-pareceram. Por outro lado, do total deanimais, 11 não sobreviveram mais que 100dias e apenas 10 atingiram mais de 100dias, 7 deles tendo nascidos no local. Oanimal que sobreviveu por mais tempo com-pletou 346 dias, com 9 recapturas. Osroedores, não recapturados após a primeiracaptura, provavelmente devem ter tido mortenatural, ou talvez tenham sido vítimas depredadores, como corujas e gaviões, fre-qüentemente vistos no local. Portanto,apenas a quarta parte do total de roedoressobreviveram por tempo mais longo, o querepresenta um número relativamente peque-no, para que pudessem atuar como reserva-tórios da esquistossomose.

Dos animais nascidos no Viveiro, os maisjovens capturados pela primeira vez estavamcom cerca de 15 g e 7 dias de vida, o quesignifica que estariam expostos a um riscode infecção, desde as primeiras semanas devida. Entretanto, em sua maioria, os ani-mais capturados pela primeira vez pesavam,em média, 20 a 50 g, havendo outros pe-sando pelo menos 100 g e consideradosadultos.

A avaliação do crescimento de H. b.leucogaster foi realizada utilizando-se comoparâmetro o peso corporal (Figs. 5 e 6).Apesar da pequena amostra, pode-se notarque o peso aumentou com o tempo e parecenão estacionar até a morte do animal. Éprovável que a infecção não tenha influênciasobre o peso do animal. Esses dados nãosão de inteira fidelidade, devido ao tipo debalança rudimentar utilizada no laboratóriode campo; entretanto, estão concordes comas observações de Dias18 (1976), em seutrabalho de campo, apesar das informações

disponíveis serem escassas e não permitiremuma conclusão definitiva.

Os resultados encontrados no Viveiroparecem indicar que, em ambiente favorável,com espaço suficiente para a sobrevivênciados roedores e alimentação em abundância,não há época marcada para a sua repro-dução. Na natureza, entre fatores limitan-tes, existem os de competição e espaçovital. Entretanto, não foi grande o númerode animais procriados no Viveiro, duranteo período de observação. Dias18 (1976)verificou, na natureza, que o acasalamentodos roedores deu-se em períodos determina-dos, de fevereiro a maio (final da estaçãochuvosa) e o outro entre setembro a ou-tubro (f inal da estação seca).

Nas demais espécies de roedores quehabitaram o Viveiro, não foram encontradosexemplares parasitados com S. mansoni, aolongo do experimento. No entanto, naregião de Taubaté, já foram assinaladoscasos positivos dessa helmintose na natu-reza, com baixo índice de infecção (Dias18,1976 e Dias e col.19, 1978). Nossas obser-vações estão de acordo com as dos autoresacima mencionados que, na mesma região,examinando 13 exemplares de Z. lasiurus,encontraram apenas um parasitado com S.mansoni e de 14 O. n. eliurus capturadosno campo verificaram estar todos nega-tivos.

Essas duas espécies não apresentam há-bitos semi-aquáticos, freqüentando espora-dicamente as coleções d'água. Em nossasobservações, Oryzomys n. eliurus, de hábitosparcialmente arborícolas e por não ocuparo mesmo nicho do Holochilus, procriou noViveiro permanecendo, em média, menos de100 dias. Zygodontomys lasiurus foi intro-duzido no cercado, porém não houve pro-criação, o mesmo verificando-se com Caviaa. aperea, que apesar de freqüentar osbanhados, não apresentou infecção pelo S.mansoni. A partir de 1975, esta espécienão mais foiint roduzida no Viveiro. De-vido ao baixo índice de infecção natural

desses roedores, admite-se que os mesmosnão devam apresentar importância primor-dial na epidemiologia da esquistossomose.

Com relação à presença de planorbídeosna vala do Viveiro, nota-se pelo exame daTabela 9 que, até agosto de 1975, a popula-ção de caramujos foi bastante reduzida, pre-sumindo-se que o criadouro não ofereciacondições adequadas para a vivência de B.tenagophila, introduzidos no local. Ressal-te-se ainda que, segundo Coelho 15,16, 1975e 1962 e Guaraldo 20 1979, esses moluscosoferecem certa resistência no que diz res-peito ao desenvolvimento da fase larváriado S. mansoni. Este fato parece ter ocor-rido no decurso do presente trabalho, dadaa ausência de caramujos positivos à infecção.Entretanto, a partir de feverereiro de 1976,quando já estavam presentes numerososexemplares de B. glabrata, verificou-se, nestesúltimos, a eliminação de cercárias em trêsocasiões. Como conseqüência, 2 H. b. leu-cogaster, nascidos no Viveiro, adquirirama infecção, o mesmo ocorrendo com algunscamundongos albinos-sentinela, em contatocom a água.

Este fato vem confirmar, mais uma vez,a maior suscetibilidade e proliferação deB. glabrata e, possivelmente, a grande ele-minação de cercárias nos exemplares infec-tados que possibilitaria maior contato destacom o hospedeiro vertebrado, especialmenteos de hábitos semi-aquáticos, como nos casosde Holochilus ou Nectomys. Isso sugereque, em áreas onde há presença deste hos-pedeiro intermediário, há maior chance destese infectar e completar o ciclo em hospedeirovertebrado não humano, desde que estejapresente em alta densidade.

A Tabela 8 mostra que o pico da fre-qüência de B. glabrata foi entre fevereiro--março de 1976, período em que alguns dosexemplares estavam eliminando cercárias eprovavelmente época favorável para quehouvesse infecção de alguns mamíferos.Dias18 (1976), também verificou maiorfreqüência de B. tenagophila em fevereiro-

-março, porém a infecção desses planorbídeosfoi observada em j u l h o e dezembro de1972; abril e maio de 19/3, com índicespercentuais de 3,8; 20,0; 16,7 e 5,5 respecti-vamente, em 6 (1,570 dos 397 exemplares,o que representa taxa bastante pequena, emrelação ao número de exemplares examina-dos.

Deste modo, Holochilus brasiliensisteucogaster, espécie relativamente freqüentena região do Vale do Rio Paraíba doSul (SP), demonstrou ser suscetível aoSchistosoma mansoni, el iminando grandenúmero de ovos viáveis do trematódeo, pelomenos durante um curto período da infecção.Parece, entretanto, que seu papel é irrele-vante na cadeia epidemiológica da esquistos-somose, nessa região, conforme observaçõesfeitas neste trabalho, pois, a cadeia H. b.leucogaster B. tenagophila —> H. b. leu-cogaster não foi verificada. Deste modo,os roedores de hábitos semi-aquáticos nãoestariam agindo como hospedeiro reserva-tório e sim como uma associação zooantro-ponose em relação ao S. mansoni, e o

homem seria o único hospedeiro definitivoimportante da cadeia epidemiológica daesquistossomose mansônica, na região estu-dada.

Provavelmente, nesse local, o encontro deroedores com infecção natural seja devidoa presença de linhagem humana e estesanimais seriam hospedeiros acidentaisadquirindo a parasitose quando em contatocom coleções d'água contaminadas.

Com a eventualidade do aparecimento edesenvolvimento de uma linhagem do S.mansoni, de melhor adaptação à B. tena-gophila, é possível que o papel representadopor H. b. leucogaster passe a ter maiors ignif icação no ciclo biológico do trematódeo.

Não obstante, cabe ressaltar, que emoutras regiões de esquistossomose humana,no Brasil, onde o hospedeiro intermediárioé B. glabrata, é possível que o roedor venhaa desempenhar sério papel como dissemi-nador de ovos, quando encontrado em altadensidade. Como demonstração deste fato,

no presente trabalho, foi possível completaro ciclo do S. mansoni em H. b. leucogastere B. glabrata, na ausência do homem para-sitado, com relativa facilidade. Este fato,talvez venha reforçar a hipótese de quetais hospedeiros vertebrados estejam setransformando, de uma associação tipica-mente zooantroponótica, em uma anfixe-nose, como vem afirmando certos autores.

AGRADECIMENTOS

Ao Prof. Dr. Luiz Cândido de Souza Diaspelo apoio na elaboração inicial deste tra-balho.

Ao funcionário Carlos Táu, da SUCEN,Taubaté, pela execução da parte técnicadeste trabalho, no local em que o experi-mento foi realizado.

KAWAZOE, U. & PINTO, A. C. M. [Epidemiologic importance of some wild rodentsin the schistosomiasis mansoni]. Rev. Saúde públ., S. Paulo, 17:345-66, 1983.

ABSTRACT: The importance of some wild rodents as possible reservoirhosts of S. mansoni related to the epidemiologic chain of this parasite andsome biological aspects of these rodents were studied in semi-natural habitats.The experiment was performed in an enclosed area of about 1,000 m2 situatedin Taubaté, State of S. Paulo, one of the endemic area of human schis-tosomiasis, during a period of three years and six months (from August1973 to December 1976). Wild rodents of the following species were usedas definitive hosts: Holochilus brasiliensis leucogaster, Zygodontomys lasiurus,Oryzomys nigripes eliurus and Cavia aperea aperea. Biomphalaria tenago-phila and B. glabrata were used as intermediate hosts. From August 1973to January 1976 it was not possible to find any B. tenagophila eliminatingS. mansoni cercariae nor any rodents infected with the same parasite. InAugust, 1975, egg patches of B. glabrata snails were accidentaly introducedinto the area and in 1976 some adult snails were eliminating S. mansonicercariae. In that same year, two Holochilus that were born in the areawere discharging S. mansoni eggs in their feces. Some biological datawere collected from 41 H. b. leucogaster of which 28 individuals wereintroduced into and 14 were born in the area. The majority of body weightsof rodents born in the area and captured for the first time was between20 and 50 grams. In this group of 41 rodents observed, body weight continuedto increase throughout the life span of each individual sampled. Z. lasiurusand C. a. aperea did not show any infection with S. mansoni and they didnot leave any progeny in the area. O. n. eliurus reproduced in the area andremaining there for about 100 days did not show any infection with theparasite. Thus, H. b. leucogaster and B. tenagophila, in the absence of infectedhumans, will hardly maintain the life cicle of schistosomiasis but Holochilustogether with B. glabrata would probably maintain the life cicle of S.mansoni in nature without the presence of infected man, since in the areathere is a suitable strain of S. mansoni, both for definitive and intermediatehosts.

UNITERMS: Schistosomiasis. Schistosoma mansoni. Biomphalaria gla-brata. Biomphalaria tenagophila. Holochilus brasiliensis leucogaster. Reser-voir.

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Recebido para publicação em 28/02/1983

Aprovado para publicação em 22/07/1983