Invasión de malaria aviar y deforestación de la selva Amazónica: Amenazas de una Enfermedad Infecciosa Emergente en aves

nativas de Perú

Alfonso Marzal, Florentino de Lope, Luz García-Longoria, Zaira H Villa, Leonila Ricopa, Carmen T Reátegui, Sergio Magallanes, Jorge M Cárdenas Callirgos, Ravinder NM Seghal

Departamento de Anatomía, Biología Celular y Zoología

Universidad de Extremadura amarzal@unex.es

• Enfermedades Infecciosas Emergentes (EIDs)

– enfermedades causadas por nuevos patógenos

– o patógenos que recientemente han aumentado su incidencia,

distribución geográfica, incorporando huéspedes nuevos o

recientemente descubiertos

• Son manifestaciones de un fenómeno antiguo y repetido

• Resurgen en un lugar y momento específico

• No hay coevolución hospedador-parásito: son muy virulentas (epidemias)

• Múltiples causas. Deforestación y cambio usos de suelo

• Dengue, Ébola, virus del Nilo, SRAS, malaria, …

Enfermedades Infecciosas Emergente (EIDs)

EID humanosEID animales domésticos

EID fauna silvestre

Enfermedades Infecciosas Emergente (EIDs)

Enfermedades Infecciosas Emergente (EIDs)

Estudio de EIDs en poblaciones silvestres nos aporta una información esencial para conocer los factores que la causan y

su dinámica

¿Cuál es el animal más peligroso del planeta?

3.200 muertes / día

Importancia de los estudios de malaria de aves

• Amplio rango de hospedadores y

distribución casi mundial

• Bajo coste y buena disponibilidad

de los modelos experimentales de

Plasmodium spp.

• No están sujetas a patrones

culturales y socio-económicos

• Respodener a cuestiones

ecológicas, evolutivas y sanitarias

CONTINENTEN ESTUDIOS

HAEMOSPORIDIOS AVES

NÚMERO DE ESPECIES DE AVES

AFRICA 25 2300

EUROPE 72 1000

N AMERICA 30 200

S AMERICA 16 3200

ASIA 46 2900

OCEANIA 17 1700

Fuente: MalAvi databaseAvibase – the world

bird database

Los parásitos haemosporidios de aves han sido estudiados de manera

desigual en las distintas regiones del planeta (Valkiūnas 2005)

Deberíamos involucrar a estudiantes e investigadores locales

PANTANOS DE VILLA (LIMA)

HUANUCO

IQUITOS

TARAPOTO

Proyecto para enseñarinvestigación en malaria de avesa estudiantes e investigadores

de Perú

• 11 Universidades / Institutos de Perú

• 25 cursos / conferencias

• 700 estudiantes

ESTUDIO 1. Analizar la influencia de la deforestacióndel bosque amazónico en la malaria aviar

• Cambio Climático Global• Alteración de microclimas• Pérdida de biodiversidad• Pérdida de salud• Alteración ecología vectores• Aumento tráfico ilegal especies• Alteración patrones migratorios

Alteración de patrones de enfermedades infecciosas

Deforestación

Deforestación y Enfermedades Infecciosas

Deforestación en Amazonía peruana (Loreto)

• Deforestación 100 ha / semana

• 1.000 ha deforestadas.

• 300 mil toneladas de biomasa taladas = 150 mil toneladas de carbón emitidas

Fuente: satélites Landsat

Servicio Geológica de USA (USGS)

NASA

5 octubre de 2012

28 de agosto de 2013

En 90 minutos (un partido de fútbol) se deforesta

un área de la Amazonía Peruana equivalente a 43

campos de fútbol

Aumento de malaria maligna en Perú

Aumento de malaria maligna en Perú

MALARIA EN PERÚ PROVOCA

1. AUMENTO DE MORTALIDAD

2. AUMENTO DE MORBICIDAD

• Cambio de 4% en la cubierta del bosque fue asociado con un incremento de

48% en la incidencia de malaria

Olson et al. (2010) Emerging Infectious Diseases

• La tasa de picaduras por Anopheles darlingi fue 278 veces superior en zonas

de bosque degradado

Vittor et al. (2006) Am. J. Trop. Med. Hyg

• Zonas con larvas de A. darlingi: 24,1 % de cobertura vegetal

Zonas sin larvas A. darlingi: 41,0 % de cobertura vegetal

Vittor et al. (2009) Am. J. Trop. Med. Hyg

Deforestación vs. Malaria humana

Bonneaud et al. 2009 Africa• Mayor prevalencia de Plasmodium en zonas intactas

en comparación con zonas deforestadas

Chasar et al. 2009 Africa

• P. megaglobularis mayor prevalencia en hábitats

conservadas

• P. lucens mayor prevalencia en zonas deforestadas

Loiseau et al. 2010 Africa

• Intensidad de parasitismo por Plasmodium spp.

varió entre las zonas de estudio, pero con diferentes

tendencias dependiendo del hospedador

Belo et al. 2011 S America

• Ni la prevalencia ni la diversidad de infección por

Plasmodium spp o Haemoproteus spp varió entre los

tipos de hábitats

Deforestación vs. Malaria aves

• 204 muestras sanguíneas

• 2 zonas RNAM: deforestada e intacta. 6 km de separación

• Análisis molecular por PCR: Hellgren et al. 2004

Machaeropterus pyrocephalusPipra fasciicauda

Ramphocelus carbo

Thraupis episcopusLepidothrix coronata

Cacicus cela

Ammodramus aurifronsPhaetornis superciliosus

Thraupis palmarum

MAYOR PREVALENCIA DE PARÁSITOS HAEMOSPORIDIOS EN LA ZONA DEFORESTADA

N = 204 χ2 = 8,254 g.l. = 1 P < 0,05

0

5

10

15

20

25

30

BOSQUE CONSERVADO ZONA DEFORESTADA

INFE

CC

IÓN

PO

R M

ALA

RIA

(%

)

Lineage Genus GenBank Acc. Nº DEFORESTADO

(14)

BOSQUE INTACTO

(6)

PENELOPE 01 Haemoproteus spp. KF482345 X

RAMCAR 01 Plasmodium spp. KF482346 X

VIREO 01 Haemoproteus spp. KF482347 X

PIPRA 01 Plasmodium spp. KF482348 X

AMAURI 01 Plasmodium spp. KF482349 X

VIREO 02 Haemoproteus spp. KF482350 X

VOLAT 01 Plasmodium spp. KF482351 X

MITU 01 Plasmodium spp. KF482352 X

AMAURI 02 Plasmodium spp. KF482353 X

PAPOLY 01 Haemoproteus spp. KF482354 X

LEPIDO 01 Plasmodium spp. KF482355 X

ELAENIA01 Plasmodium spp. KF482357 X

THAMNO 01 Plasmodium spp. KF482359 X

MYIOFLA 01 Haemoproteus spp. KF482360 X

DENPET 01 Plasmodium spp. JX021474 X

T 028 Haemoproteus spp. JQ988745 X

GAL2012 Haemoproteus spp. JQ029921 X

ICTCAY01 Plasmodium spp. GQ141587 X

T 130 Plasmodium spp. JQ988596 X

YWT4 Plasmodium spp. DQ368395 X

MAYOR DIVERSIDAD DE PARÁSITOS HAEMOSPORIDIOS EN LA ZONA DEFORESTADA

Otros ejemplos EIDs en Perú

ESTUDIO 2. MALARIA INVASORA en AVES de PERÚ

• Algunas especies de malaria aviar son invasoras y causantes de pérdida de biodiversidad Van Riper et al. 1986; Valkiūnas 2005

• IUCN: malaria aviar Plasmodium relictum dentro de los 100 especies invasoras

más peligrosas Lowe et al. 2000

• Identificar la distribución geográfica de los linajes de P. relictum es esencial

para desarrollar estrategias apropiadas para conservar la biodiversidad

• P. relictum linaje pSGS1:

– Muy extendido y transmitido Europe, Africa y Asia

– Reciente infección aves en Oceania

– Infecta a más de 60 especies de aves

– Nunca había sido hallado en América

– Muy emparentado con linaje P. relictum pGRW4

– Ambos linajes pueden “saltar” a una nueva especie

hospedadora e invadir nuevas áreas

Howe et al. 2012

Palinauskas et al. 2007

Beadell et al. 2006; Hellgren et al. 2009

MalAvi June 2012

• 102 muestras de sangre

• Frotis sanguíneos + blood in SET buffer

• Análisis molecular PCR: Hellgren et al. 2004

• pSGS1 y nuevos linajes también se secuenciaron de forma reversa

• Muestras positivas por PCR para pSGS1 fueron confirmadas como

trofozoitos y merontes de Plasmodium spp.

• Parasitemia muy baja

• Distribución geográfica de los parásitos: información de 1,338

linajes MalAvi database (Versión 2.0.5 Junio 2013, Bensch et al.

2009)

• Especies parásitas EXÓTICAS: linajes que habían sido previamente

registrados infectando a aves en otras regiones zoogeográficas (ej.

pSGS1)

• Especies parásitas NATIVAS: linajes que habían sido previamente

registrados infectando a aves de N o S América, pero no habían sido

encontradas en otras regiones zoogeográficas

• 102 muestras examinadas para Haemoproteus / Plasmodium

• Prevalencia de 32.35% (33 individuos infectados)

• 5 linajes de Haemoproteus y 5 linajes de Plasmodiuminfectando a 12 especies de aves

• pSGS1 fue el más extendido y prevalente, infectando a 13 individuos de 8 especies hospedadoras en ambas localidadesde estudio (39.40 % del total de infecciones)

1er registro de pSGS1 en América

• pSGS1 no había sido encontrado en ninguno de los 39 estudiosprevios de malaria de aves que analizaron 213 especies nativas eintroducidas de aves de 17 órdenes cubriendo casi todo el rangogeográfico de N y S América

MalAvi database, version 2.0.5 June 2013, Bensch et al. 2009

Beadell & Fleischer 2005 Levin et al 2009 Perkins & Schall 2002

Beadell et al 2006 Levin et al 2011 Perkins 2008

Belo et al. 2011 Lindsay unpubl Ramey et al 2012

Braga et al. 2011 Loiseau et al 2012 Ricklefs & Fallon 2002

Donovan et al 2008 Lotta et al 2012 Santiago-Alarcon et al 2010

Durrant et al 2006 Mantilla et al 2013 Schrenzel et al 2003

Elisei et al unpubl Martinsen et al 2007 Sehgal et al 2006

Ferrell et al 2007 Martinsen et al 2008 Silveira et al 2013

Ishak et al 2008 Marzal et al 2011 Svensson et al 2007

Ishtiaq et al 2012 Merino et al 2008 Szymanski & Lovette 2005

Kimura et al 2006 Mijares et al 2012 Valkiunas et al 2010

Krizanauskiene et al 2013 Outlaw & Ricklefs 2009 Waldenström et al 2002

Lacorte et al. 2013 Pagenknopp et al 2008 Yohannes et al 2009

Características de una especie parásita invasora:

i) muy generalista ii) distribución cosmopolita

Lineage Genu

s

GenBank# Prevalence of

Total infection (%)

Localities Alternative hosts

BAEBIC02 P AF465555 15.15 HUANZonotrichia capensis

CHLOP01 H JQ764618 18.18 HUAN Zonotrichia capensis

PHPAT01 P EF153642 3.03 HUAN Sayornis nigricans

PYERY01 H AY172842 3.03 HUAN Carduelis magellanica

SERCIN01 H KF482344 3.03 HUAN Serpophaga cinerea

SGS1 P AF495571 39.40 HUAN, PV Amazilia chianogster, Colibri coruscans, Sayornis nigricans, Serpophaga cinerea,

Zonotrichia capensis, Conirostrum cinereum, Phleocryptes melanops, Troglodytes

aedon

STTA17H H JN819389 9.09 HUAN, PV Thraupis episcopus, Sicalis luteola

TACHURIS01 P KF482356 3.03 PV Tachuris rubigastra

TROGLODY01 P KF482358 3.03 PV Troglodytes aedon

ZOCAP01 H EF153649 3.03 HUAN Zonotrichia capensis

Marzal et al. (2014)

Ewen et al. 2012

• Introducción de especie exótica P. relictum GRW4 en Hawai:

– mortalidad de aves residentes aumentó hasta el 90%

– muchas especies nativas se extinguieron

Atkinson et al. 1995; Beadell et al. 2006; Lapointe et al. 2012

• Nueva Zelanda: invasiones de parásitos maláricos exóticos han provocado

la muerte de especies de aves endémicas e introducidas

Ewen et al. 2012; Howe et al. 2012

Schmid-Hempel 2011

• VIRULENCIA de PARÁSITOS EXÓTICOS es muy grande porque los

hospedadores no tienen un sistema inmune co-evolucionado

• Estos efectos de pSGS1 pueden ser peores: subestimación de efectos por

método de captura Valkiūnas 2005

IMPACTO DE INVASIÓN DE ESPECIES

• IMPACTO ECOLÓGICO

– Alterar la abundancia de las especies

– Causar la extinción local de algunas especies nativas.

• IMPACTO ECONÓMICO

– Cosechas, la ganadería, las pesquerías e incluso el mobiliario urbano

– Coste derivado de controlarlas y/o erradicarlas del lugar invadido.

– Coste total anual de destrucción de la naturaleza: $ 4,500 billion (The

Economics of Ecosystems and Biodiversity, 2010).

• IMPACTO EN LA SALUD

– Riesgo de enfermedades exóticas (ej. SIDA-virus VIH).

– Contaminación suelo y agua por tratamientos para erradicar invasiones

Perú es un paraíso ecológico

• 2º nº sp. Aves mundo

• 1761 sp aves (1597 + 104 endémicas)

• Fauna ornitológica peruana:

– 20 % de la diversidad mundial aves

– 62% de la riqueza especies S Am.

– Alto grado de endemismo y riesgo de

extinción

• 7º en sp. Endémicas

• 28/32 tipos de clima mundo

• PELIGRO: prevalencia SGS1 en Huánuco

Birdwatching es una importante fuente de ingreso en Perú

• 79% birdwatchers toma su decisión de viaje basada en la riqueza ornitológica

• Mercado potencial: 9,17 millones personas

• Mercado objetivo: (los que viajan fuera de su país) 6,24 millones de personas

• Mercado efectivo: (interesados birdwatching en Perú) 2,42 millones personas)

• Estancia y gasto promedio por birdwatcher en Perú: 19 días, US$2,835

• Estancia y gasto promedio por turista en Perú: 10 días, US$ 1,106

Mensajes para llevarse a casa

• SIN EDUCACIÓN NO HAY BOSQUE

• SIN BOSQUE NO HAY SALUD

• SIN INVESTIGACIÓN NO HAY SALUD

• CONSERVACIÓN DEL BOSQUE

• EDUCACIÓN Y CONCIENCIACIÓN SOCIAL

• INVESTIGACIÓN

• National Science Foundation USA

• AUIP

• Jorge Cárdenas WABASH COLL.

• Carmen Reategui UNAP

• Zaira Villa UNAP

• Leonila Ricopa UNAP

• Ravinder Sehgal SFSU

• Daniel Vecko URKU

• Marielena Marconi URKU

• Mercedes González URP

• José Ianaconne UFV

• Cesar Guerra URKU

• Carlos Pineda UNHEVAL

• Teresa Salas UPeU

• Carlos Mendoza UAP

• Hugo Muñoz UNSM