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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO
FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA)
EM DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS
FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG
________________________________________________
Dissertação de Mestrado
Natal/RN, novembro de 2015
KHADIJA JOBIM
KHADIJA JOBIM
FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM
DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS
FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Sistemática e
Evolução da Universidade Federal do
Rio Grande do Norte como requisito
parcial para obtenção do título de Mestre
em Sistemática e Evolução.
Orientador: Bruno Tomio Goto
Co-orientador: Francisco Adriano de
Souza
NATAL/ RN
2015
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Jobim, Khadija.
Fungos micorrízicos arbusculares (Glomeromycota) em diferentes níveis de profundidade em
fragmentos florestais, Sete Lagoas, MG. / Khadija Jobim. – Natal, RN, 2015.
147 f.: il.
Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto.
Co-orientador: Prof. Dr. Francisco Adriano de Souza.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.
Programa de Pós Graduação em Sistemática e Evolução.
1. Micologia. – Dissertação. 2. Micorriza. – Dissertação. 3. Taxonomia. – Dissertação. 4.
Conservação. – Dissertação. I. Goto, Bruno Tomio. II. Souza, Francisco Adriano de. III. Universidade
Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 582.28
KHADIJA JOBIM
FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM
DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS
FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Sistemática e
Evolução da Universidade Federal do
Rio Grande do Norte como requisito
parcial para obtenção do título de Mestre
em Sistemática e Evolução.
Área de concentração: Sistemática e
Evolução.
Aprovada em 11/11/2015.
BANCA EXAMINADORA:
_______________________________________________________________
Dr. Bruno Tomio Goto
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
(Orientador)
__________________________________________________________________
Dra. Danielle Karla Alves da Silva
Universidade Federal do Vale do São Francisco
__________________________________________________________________
Dra. Sandra Farto Botelho Trufem
AGRADECIMENTOS
Agradeço,
Ao professor Dr. Bruno Tomio Goto, orientador, por ter me guiado desde os
primeiros passos na micorrizologia, quando estudante de iniciação científica, até o
período atual do mestrado acadêmico.
Ao Dr. Francisco Adriano de Souza, co-orientador, por ter concedido a
oportunidade de trabalhar nesse projeto de pesquisa.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução
(PPGSE), por toda a oportunidade de aprendizado ofertada, em especial, aos professores
Drs. Iuri Goulart Baseia, Bruno Bellini e Fúlvio Aurélio de Morais Freire pelas
contribuições realizadas durante a disciplina de Seminários II para o aperfeiçoamento
do meu trabalho e ao professor Iuri Goulart Baseia pela oportunidade também de
aprender sobre outros grupos de fungos durante a convivência com o seu grupo de
pesquisa.
À Gisele Silva Marques de Melo, secretária do PPGSE, pela paciência e
disponibilidade em ajudar a todos os alunos do programa.
Aos colegas do Laboratório de Biologia de Fungos, Ana Clarissa Moura
Rodriguez, Bianca Denise Barbosa da Silva, Donis da Silva Alfredo, Julieth de Oliveira
Sousa, Luana Mayra Nunes Conrado, Layana Alves de Morais e Rhudson Henrique
Santos Ferreira da Cruz, pelo coleguismo e amizade.
Aos colegas do Laboratório de Biologia de Micorrizas, Adler Santana de
Medeiros, Amanda Barreto Xavier Leite, Aretha Kadichari Dantas Melo, Cibelly Freire
de Miranda, Kássia Jéssica Galdino da Silva, Marcus Issler Batista Gomes de Araújo,
Stephania Ruth Basílio Silva Gomes e Xochitl Margarito Vista também pelo
coleguismo e amizade.
À amiga Bruna Iohanna Santos Oliveira, pela parceiria no aprendizado sobre as
micorrizas.
Aos colegas do Laboratório de Investigação de Matrizes Vegetais Energéticas,
Raimunda Adlanny Dias da Silva, Émile Rocha de Lima e Victor Hugo Moura de
Souza, pela convivência divertida no laboratório, companhia nos congressos e pela
oportunidade de troca de saberes em nossas diferentes áreas de pesquisa.
Aos amigos que conheci durante a jornada acadêmica, Allyne do Nascimento
Eufrásio Silva, Amanda Cristina Dantas de Souza, Angélica Kaynne da Cunha Moura,
Arthur de Souza Soares, Flávia Santos da Silva, Juliana Galvão Bezerra, Karlla Danielle
Jorge Amorim, Paulo Fernandes da Costa Neto e Roberta Godoy da Costa Nunes, por
todo o apoio que me forneceram desde que nos conhecemos.
Aos amigos de longa data, Andrey Miranda Albuquerque de Oliveira, Bráulio
Távora Pereira Pong, Elouíse Gabrielly Lima de Lucena, Elder Douglas Jales Pinto,
Jeniffer de Souza Rocha, Renato Catarino Pessoa Vieira, Rômulo Alves Fidelis e
Thayná Rua Viegas. Parte de mim é o que é hoje, graças ao que tenho aprendido e
compartilhado com vocês.
Aos meus pais, Vilsineire Braga dos Anjos e Hugo Jobim e à minha avó Joana
Bezerra da Silva (in memorian), por acreditarem em mim e me ajudarem sempre. Por
terem estado ao meu lado em todas as circunstâncias.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelo
suporte financeiro para o desenvolvimento desse trabalho.
E por fim, a todos aquele que contribuíram direta ou indiretamente para a
realização deste trabalho.
DEDICATÓRIA
Aos meus pais, Vilsineire e Hugo, e à minha avó Joana (in memorian), dedico.
“Mais importante do que os fatos é como você os descobre e interpreta: a educação no
verdadeiro sentido...”
- Richard Dawkins, An Appetite for Wonder: The Making of a Scientist
RESUMO
Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) são importantes componentes do
sistema solo-planta por desempenharem simbiose mutualista com raízes de plantas,
promovendo o aumento no crescimento do simbionte vegetal e tolerância a estresses
ambientais. Estudos ecológicos sobre a estrutura de comunidades de FMA têm se
concentrado geralmente em áreas restritas a zonas superficiais do solo (0 – 20 cm),
contudo, alguns estudos têm sugerido que a abundância e diversidade de FMA podem
diferir consideravelmente de acordo com a profundidade do solo. Essa constatação é
relevante para estudos dedicados à avaliação da diversidade de FMA, sobretudo em
áreas impactadas, visto que as práticas prejudiciais do uso do solo tendem ao
empobrecimento das espécies. Esse trabalho objetivou avaliar a ocorrência de FMA em
diferentes profundidades do solo em fragmentos florestais da Fazenda Experimental
Embrapa Milho e Sorgo, uma área de transição entre os biomas Cerrado e Mata
Atlântica, situada em Sete Lagoas, MG, a fim de caracterizar a composição e
distribuição de espécies de FMA em função da distribuição vertical no solo. Para isso,
em janeiro de 2014, foram realizadas coletas de solo em oito fragmentos florestais, com
alcance máximo de 230 cm, considerando-se os seguintes intervalos: I: 0 – 20 cm; II: 20
– 40 cm; III: 40 – 60 cm; IV: 60 – 80 cm; V: 80 – 120 cm; VI: 120 – 160 cm e VII: 160
– 230 cm. Parte do solo foi destinada para a implantação de culturas armadilhas para
posterior extração e recolhimento de glomerosporos de FMA e parte foi destinada para
avaliação físico-química. Foi registrado o total de 62 espécies, distribuídas em nove
famílias: Acaulosporaceae (29), Ambisporaceae (1), Archaeosporaceae (2),
Dentiscutataceae (2), Diversisporaceae (1), Entrophosporaceae (2), Glomeraceae (19),
Paraglomeraceae (3) e Scutellosporaceae (3). Foi detectada tendência ao decréscimo
do número de espécies e da diversidade em relação ao aumento da profundidade, tendo
apresentado variações significativas entre as diferentes zonas. Algumas espécies
apresentaram ocorrência somente em zonas superficiais ou de maior profundidade, bem
como outras espécies apresentaram ampla distribuição ao longo do gradiente total. O
Ca, P, Mn, matéria orgânica e pH consistiram nos atributos físico-químicos do solo que
afetaram a distribuição da maior parte das espécies encontradas. Os resultados obtidos
demonstram que a amostragem de zonas mais profundas do solo nos estudos de
diversidade de FMA permite acessar uma diversidade até então negligenciada, incluindo
a detecção de espécies de ocorrência restrita nessas zonas.
PALAVRAS-CHAVE: micologia, micorriza, diversidade, taxonomia, conservação.
ABSTRACT
Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are important components of soil-plant system
due to mutualistic symbiosis with plant roots, promoting the increase in the growth of
the plant symbiont and tolerance to environmental stresses. Ecological studies on the
structure of AMF communities have focused most in the restricted areas the superficial
zone, however, some studies have suggested that the abundance and diversity of AMF
may differ considerably according to soil depth and it is relevant to studies devoted to
the assessment of the diversity of AMF, especially in impacted areas, considering that
the harmful practices of land use tend to the impoverishment of species. This study
aimed to evaluate the occurrence of AMF in different soil depths in forest fragments of
the Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, a transition area between the
Cerrado and Atlantic Forest biomes located in Sete Lagoas, MG, in order to characterize
the composition and distribution AMF species depending on the vertical distribution in
the soil. For this, in january 2014, soil samples were taken in eight forest fragments,
with maximum deepth of 230 cm, as the follow: I: 0-20 cm; II: 20 - 40 cm; III: 40 - 60
cm; IV: 60 - 80 cm; V: 80 - 120 cm; VI: 120 - 160 cm and VII: 160 - 230 cm. Part of
the soil samples was destined for the implementation of trap crops for subsequent
extraction and collecting of AMF glomerospores and part was destined for physical-
chemical evaluation. A total of 62 species belonging to nine families was recorded:
Acaulosporaceae (29) Ambisporaceae (1), Archaeosporaceae (2), Dentiscutataceae (2),
Diversisporaceae (1), Entrophosporaceae (2), Glomeraceae (19), Paraglomeraceae (3)
and Scutellosporaceae (2). A tendency to decrease the number of species and diversity
in relation to depth was detected, and a significant variation between different depths
was found. Some species have occurred only in surface areas or in deep zones, as well
as other species were widely distributed over the entire gradient. Ca, P, Mn, organic
matter and pH were the soil properties that affect the distribution of the majority of the
species found. These results show that the sampling of deeper soil zones on the AMF
diversity surveys allows to access a diversity hitherto neglected including the detection
of species with restricted occurrence in these soil zones.
KEY WORDS: micology, mycorrhizae, diversity, taxonomy, conservation.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Classificação proposta por Morton & Redecker (2001).................................22
Figura 2. Classificação proposta por Schüssler et al (2001), indicando um clado próprio
para Glomeromycota formando um grupo irmão com Ascomycota e
Basidiomycota.................................................................................................................23
Figura 3. Classificação proposta por Schüssler et al (2001), indicando os táxons
pertencentes ao filo Glomeromycota...............................................................................23
Figura 4. Árvore filogenética proposta por Oehl et al. (2011a), incluindo taxa
adicionais propostos por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al.
(2014), Oehl et al. (2014)................................................................................................27
Figura 5. Número de espécies de Glomeromycota descritas por período......................28
Figura 6. Número de gêneros de Glomeromycota descritos por período.......................28
Figura 7. Representatividade das espécies por ordem que ocorrem no Brasil...............38
Figura 8. Representatividade dos gêneros por ordem que ocorrem no Brasil................39
Figura 9. Ocorrência de espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares (%) por bioma
no Brasil...........................................................................................................................39
Figura 10. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem no Cerrado....47
Figura 11. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem na Mata
Atlântica...........................................................................................................................56
Figura 12. Fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e
Sorgo................................................................................................................................64
Figura 13. A – F - Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas na
Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo..............................................................73
Figura 14. Representatividade (%) das famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares
por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas
Gerais...............................................................................................................................74
Figura 15. Representatividade (%) dos gêneros de Fungos Micorrízicos Arbusculares
por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas
Gerais...............................................................................................................................74
Figura 16. Número de espécies avaliado por fragmentos florestais...............................80
Figura 17. Índice de Shannon-Wiener avaliado por fragmentos florestais....................80
Figura 18. Matriz gráfica de dissimilaridade obtida por cálculo do índice de Jaccard; a)
Matriz original; b) Matriz ordenada...............................................................................81
Figura 19. Análise de agrupamento hierárquico empregando-se o método da ligação
média entre grupos (UPGMA)........................................................................................82
Figura 20. Número de espécies por zona de profundidade............................................84
Figura 21. Índice de Shannon-Wiener por zona de profundidade..................................84
Figura 22. A – F. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares com
maior distribuição ao longo do gradiente de profundidade nos fragmentos
florestais...........................................................................................................................89
Figura 23. Matriz de correlação de Kendall...................................................................93
Figura 24. Análise de redundância entre a matriz de abundância das espécies de Fungos
Micorrízicos Arbusculares e a matriz de variáveis ambientais.......................................94
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil......................................30
Tabela 2. Espécies novas de Fungos Micorrízicos Arbusculares descritas por domínio
fitogeográfico no Brasil...................................................................................................37
Tabela 3. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas no Cerrado........41
Tabela 4. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas na Mata
Atlântica...........................................................................................................................49
Tabela 5. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares ocorrentes em fragmentos
florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas
Gerais...............................................................................................................................68
Tabela 6. Riqueza de espécies e índice de Shannon-Wiener por fragmento
florestal............................................................................................................................75
Tabela 7. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas por fragmentos
florestais...........................................................................................................................76
Tabela 8. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares indicadoras dos fragmentos
florestais. Valores de indicação ≥ 50 encontram-se destacados em
negrito..............................................................................................................................77
Tabela 9. Matriz numérica de índice de similaridade Jaccard........................................81
Tabela 10. Correlação de Kendall entre o número de espécies, diversidade de Shannon-
Wiener e gradiente de profundidade por fragmento........................................................84
Tabela 11. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares em diferentes
alcances de profundidade.................................................................................................85
Tabela 12. Atributos físico-químicos dos perfis de solo dos fragmentos florestais.......91
Tabela 13. Coeficientes de correlação da matriz ambiental com os eixos 1 e 2 da
RDA.................................................................................................................................94
LISTA DE QUADROS
Quadro 1. Características ambientais dos fragmentos da Fazenda Experimental
Embrapa Milho e Sorgo...................................................................................................64
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO.........................................................................................................13
2. REVISÃO DE LITERATURA................................................................................14
2.1. Fungos micorrízicos arbusculares...................................................................14
2.2. Taxonomia e sistemática de fungos micorrízicos arbusculares......................17
2.3. Diversidade de fungos micorrízicos arbusculares no Brasil...........................28
2.4. Fungos micorrízicos arbusculares em hotspots brasileiros: Cerrado e Mata
Atlântica.................................................................................................................39
2.5. Fragmentação florestal....................................................................................57
2.6. Lacunas metodológicas nos estudos de diversidade de fungos micorrízicos
arbusculares............................................................................................................58
3. OBJETIVOS..............................................................................................................61
4. MATERIAIS E MÉTODOS.....................................................................................62
4.1. Área de estudo.................................................................................................62
4.2. Amostragem....................................................................................................62
4.3. Análises taxonômicas......................................................................................65
4.4. Análises estatísticas.........................................................................................66
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO...............................................................................67
5.1. Composição de espécies de fungos micorrízicos arbusculares em fragmentos
florestais ................................................................................................................67
5.2. Influência da profundidade do solo e variáveis ambientais na avaliação de
fungos micorrízicos arbuculares............................................................................82
6. CONCLUSÕES..........................................................................................................95
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS....................................................................................96
8. REFERÊNCIAS.........................................................................................................96
9. ANEXOS...................................................................................................................124
9.1. Anexo 1 - Artigo submetido para Mycotaxon: “Checklist of the
Glomeromycota in the Brazilian Savanna”........................................................125
9.2. Anexo 2 – Artigo a ser submetido para Mycological Progress: “Paraglomus
roseus, uma nova espécie em Paraglomerales (Paraglomeromycetes) do
Brasil”................................................................................................................139
13
1. INTRODUÇÃO
O filo Glomeromycota compreende os Fungos Micorrízicos Arbusculares
(FMA), atualmente distribuídos em três classes, cinco ordens, 15 famílias, 38 gêneros e
aproximadamente 270 espécies (BŁASZKOWSKI et al., 2012, 2014a; GOTO et al.,
2012; OEHL et al., 2011a, 2015; SIEVERDING et al., 2014). Os FMA desempenham
associação simbiótica obrigatória com representantes de plantas de vários grupos, desde
briófitas e pteridófitas até gimnospermas e angiospermas, promovendo incremento no
crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos nos mais diferentes
ecossistemas terrestres (SOUZA et al., 2007), aspecto que repercute, consequentemente,
em grande interesse por parte de cientistas e agricultores para viabilizar a sua utilização
na agricultura e em processos de recuperação e/ou restauração ambiental (MAIA, 2010).
O Brasil representa uma das nações biologicamente mais ricas do planeta,
compreendendo hotspots de biodiversidade como a Mata Atlântica e o Cerrado, todavia,
apesar de privilegiado, encontra-se criticado pelo alto índice de degradação ambiental
de seu patrimônio biológico (MITTERMEIER et al., 2005). Dentre as ameaças à
biodiversidade, a fragmentação florestal consiste em uma das práticas mais severas por
representar uma série de impactos negativos para o meio ambiente, como o
desaparecimento massivo das populações, diminuição da riqueza de espécies, alterações
na distribuição das espécies nos fragmentos e na qualidade do ambiente (HERO &
RIDGWAY, 2006; LAURANCE, 2008).
Estudos sobre ocorrência e diversidade de FMA no Brasil têm permitido revelar
um cenário taxonomicamente promissor, com várias espécies novas descritas para a
ciência (GOTO et al,. 2008, 2010, 2011, 2012a,b; 2013; FURRAZOLA et al., 2013;
PEREIRA et al., 2015) e alta representatividade de táxons (LABORATÓRIO DE
BIOLOGIA DE MICORRIZAS, 2015), reflexo do grande potencial biológico do país.
Todavia, ainda existem grandes lacunas no conhecimento sobre a diversidade de FMA.
Devido aos diferentes métodos empregados para o recolhimento das unidades amostrais
nos ecossistemas, que possuem diferentes graus de eficiência conforme apontado por
Souza et al. (2010), a diversidade de FMA pode ser subestimada, dificultando, dessa
maneira, avaliação mais compatível com o cenário real.
Davison et al. (2015) verificaram que 93% dos táxons de Glomeromycota
ocorrem em todos os continentes, todavia, o status atual do conhecimento sobre a
14
distribuição global dos FMA ainda se concentra basicamente em estudos limitados a
amostragem das zonas superficiais do solo (0 – 20 cm). A despeito disso, alguns estudos
têm sugerido a importância de se levar em consideração zonas de maiores profundidade
na avaliação da diversidade, através da constatação da ocorrência de propágulos e de
espécies com ampla distribuição ao longo de gradiente de profundidade, além da
ocorrência de espécies capazes de esporular restritamente nessas zonas,
tradicionalmente negligenciadas nos estudos (AN et al., 1990; BECERRA et al., 2014;
CUENCA et al., 2010; KABIR, 1998; OEHL et al., 2005; SHUKLA et al., 2013a;
VERMA & TARAFADAR, 2010; ZAJICEK et al., 1986).
A avaliação da distribuição dos FMA ao longo de um gradiente de profundidade
em ecossistemas brasileiros, especialmente em áreas estratégicas como os reconhecidos
hotspots de biodiversidade, poderá permitir a detecção de padrões ainda não revelados
sobre a distribuição das espécies e, consequentemente, fornecer subsídios para seu
manejo e conservação. Diante disso, esse trabalho objetivou avaliar a ocorrência e
diversidade de FMA ao longo de perfis de solo de fragmentos florestais de uma área de
transição entre Mata Atlântica e Cerrado, a fim de caracterizar a estrutura das
comunidades de FMA em função dessa variável.
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1. FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES
A capacidade das plantas de estabelecer relações simbióticas com certos grupos
de fungo do solo é um fenômeno generalizado na natureza (SIQUEIRA, 1996). Albert
Frank (1877), pesquisador Alemão, empregou pela primeira vez o termo simbiotismo
para descrever as relações entre fungos e algas, formando líquens (TRAPPE, 2005),
conceito adaptado posteriormente por de Bary (1979) para designar de maneira ampla
qualquer forma de associação entre organismos, seja benéfica ou não. Atualmente, o
termo é usado de forma específica para situações em que os dois parceiros são
favorecidos pela vida em comum, constituindo uma simbiose mutualista (MAIA, 2010),
como é o caso das micorrizas. O termo micorrizas foi proposto por Frank (1885) (mykes
= fungo, rhiza = raiz) para designar as relações simbióticas mutualistas entre fungos e
15
raízes de plantas. A partir deste reconhecimento, foi possível distinguir também os
diferentes tipos de micorrizas ocorrentes na natureza - as ecto e endomicorrizas
(TRAPPE, 2005).
A classificação simplificada das micorrizas em ecto e endomicorriza permite
distinguir aquela que se desenvolve ligeiramente no córtex e amplamente na superfície
externa da raiz da planta hospedeira (ecto) daquela que se estabelece essencialmente no
córtex da raix (endo) (MIRANDA, 2008). As estruturas especializadas produzidas
durante a associação, bem como os tipos de fungos e simbiontes vegetais envolvidos,
nortearam uma classificação mais específica das micorrizas, permitindo o
reconhecimento de sete tipos atualmente descritos: ectomicorriza, ectendomicorriza,
micorriza arbutóide, micorriza arbuscular, micorriza ericóide, micorriza monotropóide e
micorriza orquidóide (ALLEN, 1992). A ectomicorriza e a micorriza arbuscular são
cosmopolitas e ocorrem em uma variedade de grupos vegetais, ao passo que os demais
tipos são restritos às famílias de plantas Monotropaceae, Ericaceae e Orchidaceae
(MIRANDA, 2008). No total, 80% das espécies de plantas e 92% das famílias vegetais
formam micorrizas (WANG & QIU, 2006). Considerando a amplitude dessa associação,
J. L. Harley cunhou a afirmação de que “plantas não têm raízes, têm micorrizas”,
alertando para o fato de que a condição de raiz não micorrizada é a exceção na natureza,
sendo encontrada nos mais diversos ecossistemas, como florestas tropicais e
temperadas, savanas, desertos, pradarias, dunas, áreas degradadas e também em
sistemas agrícolas (HARLEY, 1989; STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Apenas seis
famílias de plantas são reconhecidamente não micotróficas (Amaranthaceae,
Brassicaceae, Caryophillaceae, Chenopodyaceae, Cyperaceae e Juncaceae), contudo,
cada uma dessas famílias possuem representantes que podem estabelecer micorrizas ou
cujo status de micotrofismo seja fortemente influenciado pelas condições ambientais
(MUTHUKUMAR et al., 2004).
A associação micorrízica proporciona aumento na absorção de nutrientes do solo
pelas plantas, principalmente do fósforo, e melhor aproveitamento do fertilizante
fosfatado utilizado, especialmente nos solos de baixa fertilidade (SMITH & READ,
2008). A despeito de sua relevância para a sobrevivência das comunidades vegetais, até
os anos 50, os cientistas deram pouca atenção à simbiose das micorrizas (SIQUEIRA,
1996). Foi apenas nas décadas subsequentes em que o número de publicações cresceu
proeminentemente, com enfoque na dinâmica da troca de nutrientes, produção de
inóculo, morfologia e fisiologia de ecto e endomicorrizas (KLIRONOMOS &
16
KENDRICK, 1993). Desde a metade do século passado, importantes referenciais
teóricos sobre diversos aspectos da simbose micorrízica foram produzidos,
representando uma área da ciência recente, porém em crescente avanço e descobertas
(HARLEY, 1969; MAIA, 1997; SMITH & READ, 2008).
Os registros fósseis indicam que as micorrizas podem ter assumido importante
papel na conquista do ambiente terrestre pelas plantas. A origem das micorrizas data de
cerca de 460 milhões de anos, no Ordoviciano (REDECKER et al., 2000) e as
evidências fósseis mostram que as primeiras associações ocorreram entre fungos hoje
classificados entre os Glomeromycota, formadores de micorriza do tipo arbuscular e
representantes das Marchantiophyta (hepáticas), com primeiros registros de estruturas
micorrízicas tais como hifas, arbúsculos e esporos datados a partir do Carbonífero
(KRINGS et al., 2011; SMITH & READ, 2008;). Esses achados sugerem uma simbiose
antiga com longo tempo de coevolução, justificando a ubiquidade desses organismos
nos ecossistemas.
O filo Glomeromycota compreende os FMA e Geosiphon pyriformis (Kütz.) F.
Wettst., único representante do filo que forma associação com algas do gênero Nostoc
(SCHÜSSLER et al., 2001; WETTSTEIN, 1915). Consistem em organismos que
necessitam estar associados a uma raiz fisiologicamente ativa que lhes fornecem
carboidratos e outros fatores para que eles possam crescer, esporular e completar seu
ciclo de vida, por isso, são considerados biotróficos obrigatórios na natureza
(STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Uma importante característica dos FMA é que eles
possuem baixa especificidade de hospedeiro, podendo colonizar o córtex radicular de
diversas espécies de plantas pertencentes a vários grupos (briófitas, pteridófitas,
gimnospermas e angiospermas), em diferentes ecossistemas terrestres que abrangem
desde os trópicos até o ártico (SMITH & READ 2008; STÜRMER & SIQUEIRA,
2013). Durante a associação micorrízica arbuscular, os FMA proveem o incremento no
crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (SOUZA et al., 2007)
e dentre as principais funções reconhecidas na associação simbiótica, destaca-se o
aumento na absorção de nutrientes do solo, notadamente o P, que é o nutriente mais
limitante para a produção agrícola nos trópicos, dado a sua baixa disponibilidade no
solo. O processo de colonização das raízes pelos FMA envolve uma série de alterações
morfológicas, bioquímicas e fisiológicas entre ambos os participantes, sendo
caracterizado principalmente pelo crescimento intracelular das hifas no tecido cortical e
pela diferenciação de hifas intracelulares terminais em arbúsculos, estruturas efêmeras,
17
responsáveis pela troca bidirecional de nutrientes entre os simbiontes (BONFANTE-
FASOLO, 1984; LAMBAIS, 1996). Além de arbúsculos, também podem ser formados
vesículas e células auxiliares relacionadas ao armazenamento de nutrientes (MAIA,
2010). O micélio externo desempenha a absorção dos nutrientes presentes no solo e os
transporta para a raiz (SMITH & READ, 2008), de forma amplificada e melhor
distribuída em relação a uma raiz não colonizada; de acordo com Sieverding (1991),
esse micélio pode aumentar o volume do solo a ser explorado pela planta de 5 até 200
vezes. Nesse contexto, as micorrizas podem maximizar a absorção de nutrientes pela
planta em até 80% de P, além de 60% de Cu, 25% de N, 25% de Zn e 10% de K
(MARSCHNE & DELL, 1994).
Levando-se em consideração os benefícios proporcionados pelo estabelecimento
da associação simbiótica entre plantas e FMA, o filo Glomeromycota tem sido estudado
em diversas partes do mundo. As pesquisas têm permitido elucidar sua contribuição na
recuperação de áreas degradadas (KOSKE & GEMMA, 1997), na sucessão ecológica
dos ecossistemas (ROSE, 1988), como indicadores de qualidade ambiental para a
avaliação de áreas impactadas (KOWALCHUK et al., 2002; OLIVEIRA et al., 2009;
RODRÍGUEZ-ECHEVERRÍA, 2006), agentes favorecedores para a tolerância a ataque
de patógenos, para a resistência a elementos minerais tóxicos (JACKSON & MASON,
1984) além da agregação e estabilidade do solo (BEENA et al., 2000). A importância
das micorrizas arbusculares para a melhoria da qualidade do sistema agrícola em uma
perspectiva do desenvolvimento sustentável justifica a importância da continuidade de
tais estudos, a fim de que aspectos da biologia desse grupo de fungos sejam bem
compreendidos e aplicados nos processos de manejo, conservação e restauração
ambiental.
2.2. TAXONOMIA E SISTEMÁTICA DE FUNGOS MICORRÍZICOS
ARBUSCULARES
Os problemas descritivos e nomenclaturais em que um biólogo enfrenta irão
variar muito de acordo com o grupo de organismos envolvidos. Aqueles que trabalham
com aves ou mamíferos poderão até mesmo nunca ter que descrever novas espécies,
mas terão muitas vezes que resolver problemas como sinonímia ou designação de um
neótipo, ao passo que aqueles que trabalham com invertebrados, fungos, algas ou
18
protistas podem ter que lidar não somente com muitas espécies a serem descritas, mas
com atribuições de níveis superiores na hierarquia taxonômica (WINSTON, 1999).
Tanto quanto forem os taxonomistas, envolvidos na produção de um sistema de
classificação, diferentes sistemas podem ser propostos, uma vez que os critérios,
métodos e princípios considerados para organizar os seres vivos em sistemas variam
enormemente (SÁNCHEZ, 2007). Neste contexto, a taxonomia do Reino Fungi é
complexa, tendo em vista as diferentes ferramentas empregadas para a classificação de
espécies, que utiliza características morfológicas, fisiológicas, bioquímicas,
reprodutivas e genéticas para a classificação de um indivíduo em uma nova espécie
(AZEVEDO & VAZZOLER, 2015).
Nos primórdios da história da sistemática dos seres vivos, os sistemas de
classificação permaneciam vigentes e imutáveis por longo período de tempo, todavia,
embora essa estabilidade seja desejável, considerando sua necessidade de uso em
questões práticas, nenhum sistema de classificação que se fundamenta em um
conhecimento que evolui gradualmente é estável (AMORIM, 2009). Com o advento de
novas ferramentas para a delimitação de espécies e relações de parentesco e da
intensidade com que os novos fatos se tornam disponíveis para a ciência, modificações
nas classificações propostas são constantemente suscitadas, tornando a sistemática uma
ciência intensamente dinâmica, no sentido de buscar refletir uma organização natural
dos organismos. No reino dos fungos, as últimas décadas têm fornecido inúmeras
mudanças ao estudo da sistemática e evolução, com os maiores avanços tendo sido
impulsionados pela técnica de análise de dados da sistemática filogenética, o
desenvolvimento e aplicação das técnicas moleculares e a descoberta de táxons
adicionais, incluindo fósseis, desenvolvimentos que assinalam um tempo dinâmico e
excitante para a micologia (ALEXOUPOULOS, 1996).
A taxonomia e sistemática dos FMA tem sido tema de intensas discussões nos
últimos anos em consequência da revolução molecular na reconstrução das relações de
parentesco (OEHL et al., 2011a; SCHÜSSLER et al. 2001). De um cenário inicial de
descrições baseadas exclusivamente em caracteres morfológicos, o momento atual
evoluiu para uma classificação baseada em caracteres genéticos combinados à
morfologia que tem permitido a proposição de novos táxons em diferentes níveis da
hierarquia taxonômica e a realização de revisões taxonômicas em curtos períodos de
tempo (BLASKOWSKI 2014; GOTO et al., 2012; MARINHO et al., 2014; OEHL et
al., 2008; 2011a, b, c, d, e; 2014; SIEVERDING et al., 2014).
19
Os FMA estão reunidos em um grupo monofilético, o filo Glomeromycota
(SCHÜSSLER et al., 2001), atualmente distribuídos em três classes
(Archaeosporomycetes, Glomeromycetes, e Paraglomeromycetes), cinco ordens
(Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15
famílias, 38 gêneros e aproximadamente 270 espécies (BŁASZKOWSKI et al., 2012,
2014a; GOTO et al., 2012; OEHL et al., 2011a,b, 2015; SIEVERDING et al., 2014). A
trajetória histórica da construção da sistemática de FMA pode ser dividida em etapas,
conforme propostas de Goto (2009), que permitem a compreensão da evolução desse
conhecimento em períodos delimitados pela natureza das contribuições realizadas em
cada época.
Nesse processo, Goto (2009) reconhece cinco etapas históricas: 1) 1844 – 1962:
período da pré-história da taxonomia de FMA, no qual os estudos se restringiam a
avaliação de aspectos macroscópicos de espécies esporocárpicas; 2) 1963 – 1974:
desenvolvimento dos estudos com espécies endocárpicas, culminando na revisão
taxonômica de autoria de Gerdemann & Trappe (1974); 3) Período dos estudos
microultraestruturais que permitiram uma padronização da terminologia utilizada para
identificação morfológica das espécies na década de 80 (WALKER, 1983); 4)
Desenvolvimento dos estudos de ontogenia na década de 90, liderados por Morton e
colaboradores, permitindo aperfeiçoar a delimitação dos táxons e 5) Período de 2000 ao
atual, fortemente caracterizado pela implementação de técnicas moleculares.
Durante esse processo histórico, várias descobertas contribuíram para o
aperfeiçoamento da classificação desse grupo de fungos até o status atual do
conhecimento científico. O marco que representa o começo da história da taxonomia e
sistemática do grupo consiste na primeira descrição de espécies de FMA realizada pelos
irmãos Tulasne & Tulasne (1845) das espécies Glomus macrocarpum e Glomus
microcarpum. Vinte e nove anos após essa descrição, o segundo gênero de FMA foi
proposto por Berkekley & Broome (1873), Sclerocystis. Esse período das primeiras
descobertas taxonômicas, caracterizado pelas descrições de espécies esporocárpicas
(GOTO, 2009) antecedeu a própria definição do termo micorriza, cunhado por Frank
(1885) e o entendimento mais refinado dessa relação simbiôntica pelo pesquisador, um
botânico alemão, que foi o primeiro cientista a apresentar interpretação e conclusão
lógica sobre a ocorrência micorrízica na natureza, através da combinação de estudos
morfológicos de raízes de plantas com observações ecológicas (TRAPPE, 2005).
20
Quase cinco décadas depois, foi elaborada a primeira revisão taxonômica da
família Endogonaceae, na qual os FMA encontravam-se inseridos, com vistas a
apresentar alguns pontos discutíveis na classificação da família, considerando como
membros de Endogonaceae os gêneros Endogone, Glaziella, Sclerocystis e
Sphaerocreas (THAXTER, 1922). Pouco mais de cinco décadas se passaram até a
publicação de uma segunda revisão taxonômica, por Gerdemann & Trappe (1974),
ainda mantendo as espécies de FMA em Endogonaceae, porém, contando com
modificações que incluíram a descrição de dois novos gêneros, Acaulospora e
Gigaspora. Posteriormente, o gênero Acaulospora foi subdividido em um novo gênero,
Entrophospora com base no modo de desenvolvimento do esporo, e o gênero
Gigaspora também foi segregado, com a criação do gênero Scutellospora (AMES &
SCHNEIDER, 1979; WALKER & SANDERS, 1986). A segregação de Gigaspora foi
realizada com base no modo de germinação: enquanto espécies pertencentes à
Scutellospora desenvolvem uma estrutura germinativa especializada sob a parede
interna, denominada placa germinativa, espécies de Gigaspora não apresentam parede
interna e sua germinação ocorre diretamente através da parede do esporo.
Notável contribuição na década de 80 correspondeu à proposição de uma
terminologia padronizada para a análise dos diferentes caracteres subcelulares dos
esporos, por Walker (1983). A terminologia para a descrição de espécies teve com base
os diferentes tipos de “parede do esporo”, que podiam ser agrupados em “grupos de
paredes”, incluindo uma representação gráfica em murografia. Esse sistema foi
complementado posteriormente por outros autores, culminando na proposição de dez
tipos distintos de paredes: amorfa, chanfranulada, coriácea, evanescente, expansiva,
germinativa, laminada, membranosa, perídio e unitária (BERCH & KOSKE, 1986;
MORTON, 1986; KOSKE & GEMMA, 1995; SPAIN et al., 1989; WALKER, 1983,
1986). Diferentes propostas nomenclaturais também foram lançadas, com base em
aspectos ontogenéticos. Morton et al (1995), por exemplo, desconsideraram a
sistematização das paredes em grupos de paredes para a utilização da terminologia
“parede do esporo”, “parede germinativa” e “estrutura de germinação” ao passo que
Oehl et al (2008) consideram delimitar tais estruturas em “parede externa”, “parede
mediana” e “parede interna”, essa última proposta de nomenclatura amplamente
utilizada nas descrições das espécies desde então. Complementando as propostas da
terminologia, Goto & Maia (2006), reconhecendo a singularidade dos esporos de
21
resistência dos FMA no Reino Fungi, designaram o termo “glomerosporo” para se
referir a essas estruturas reprodutivas assexuadas.
Ao final da década de 80, Pirozynski & Dalpé (1989) propuseram a família
Glomeraceae (publicada como Glomaceae) para acomodar espécies de Glomus e
Sclerocystis, com base na similaridade entre as linhagens existentes e registros fósseis,
mantendo Acaulospora, Endogone, Entrophospora, Gigaspora e Scutellospora em
Endogonaceae. Contudo, Morton (1990) questionou a monofilia dos FMA, indicando
que o grupo não apresentava relações claras com outros membros de Endogonales. O
trabalho desenvolvido por Morton (1990) propôs uma nova classificação, acomodando
todos os fungos simbiontes mutualistas com as raízes de plantas, formadores da
micorriza arbuscular (FMA), na nova ordem Glomales (atualmente referida como
Glomerales). Ademais, Morton & Benny (1990) propuseram duas subordens dentro do
grupo: Gigasporinae, composta unicamente pela família Gigasporaceae (Gigaspora e
Scutellospora) e Glominae, composta por Glomaceae (Glomus e Sclerocystis) e
Acaulosporaceae (Acaulospora e Entrophospora), tendo como base diferenças
morfológicas nas estruturas do fungo dentro das raízes.
O período que abrange da década de 90 ao início da década de 2000 é marcado
pela descrição de espécies de Glomeromycota fósseis. As espécies fósseis datam do
período Devoniano (Glomites rhyniensis T.N. Taylor, W. Remy, Hass & Kerp e
Palaeoglomus grayi D. Redecker, Kodner & L.E. Graham) e Terciário (Gigasporites
myriamices Carlie J. Phipps & T.N. Taylor e Glomites cycestris Carlie J. Phipps & T.N.
Taylor) (PHIPPS & TAYLOR, 1996; REDECKER et al., 2002; TAYLOR, 1995),
táxons extintos, possivelmente relacionados aos atuais gêneros Glomus e Gigaspora.
Linhagens basais foram descritos no filo através da combinação de dados morfológicos
sobre aspectos da micorrizas e análises moleculares do DNA ribossomal, nomeadas
Archaeosporaceae e Paraglomeraceae, com os gêneros representantes Archaeospora e
Paraglomus, respectivamente (Figura 1) (MORTON & REDECKER, 2001). Um
grande marco nesse período consistiu na criação de um novo filo para acomodar todas
as espécies de FMA por Schüssler et al. (2001), com base na análise da subunidade
menor do RNA ribossomal (SSU rRNA). A proposição desse filo lançou uma nova base
para a sistemática de FMA, tornando-se um grupo reconhecidamente monofilético e
mais relacionado em termos de divergência com os membros dos filos Ascomycota e
Basidiomycota, em contraste com a concepção até então vigente de seu posicionamento
filogenético dentro do filo Zygomycota (Figura 2).
22
Os autores também propuseram a criação de três novas ordens
(Archaeosporales, Diversisporales e Paraglomerales) e incluíram a família
Geosiphonaceae na classificação. Geosiphon pyriformis, espécie representante da
família Geosiphonaceae, corresponde à única espécie descrita de FMA que difere do
padrão conhecido da micorriza arbuscular, realizando no filo Glomeromycota
associação simbiótica com cianobactérias (WETTSTEN, 1995).
O período subsequente ao ano da proposição do filo Glomeromycota (2001 -
atual) é marcado pela descrição de novos táxons e lançamento de revisões taxonômicas
em curtos intervalos de tempo (OEHL et al., 2006, 2008, 2011a; PALENZUELA, 2008;
SCHÜSSLER & WALKER, 2010). Oehl et al. (2008) realizaram uma revisão
taxonômica da família Gigasporaceae, na qual análises morfológicas e moleculares
concomitantes demonstraram que o então descrito gênero Scutellospora era polifilético
e compreendia seis gêneros, distribuídos em quatro famílias: Dentiscutataceae
(Dentiscutata, Fuscutata e Quatunica), Racocetraceae (Cetraspora e Racocetra) e
Scutellosporaceae (Scutellospora), com a família Gigasporaceae monoespecífica,
representada pelo gênero Gigaspora. O trabalho permitiu elucidar questões evolutivas,
indicando que Gigaspora derivou evolutivamente de Scutellospora, sendo
Scutellosporaceae um clado ancestral do grupo de espécies que apresentam modo de
desenvolvimento gigasporoide (OEHL et al., 2008).
Figura 1. Classificação proposta por Morton & Redecker (2001). Fonte: http://invam.wvu.edu/
23
Figura 2. Classificação proposta por Schüssler et al. (2001), indicando um clado próprio para
Glomeromycota formando um grupo irmão com Ascomycota e Basidiomycota. Fonte: Schüssler et al.
(2001).
Figura 3. Classificação proposta por Schüssler et al. (2001), indicando os táxons pertencentes ao filo
Glomeromycota..
24
Posteriormente, Morton & Msiska (2010), rejeitaram os novos clados propostos por
Oehl et al. (2008), mediante análise filogenética utilizando os genes 25S rRNA e β-
tubulina concatenados e revisão de 23 caracteres morfológicos do grupo, passando a
considerar apenas uma única família, Gigasporaceae, composta pelos gêneros
Gigaspora, Racocetra e Scutellospora. Contudo, trabalhos posteriores conferiram
suporte aos clados propostos por Oehl et al. (2008), sustentando sua classificação
(GOTO et al., 2010; 2011; 2012; KRÜGER et al., 2012). Adicionalmente, um gênero
ancestral da família Scutellosporaceae, Orbispora, foi descrito por Oehl et al. (2011d),
constituindo um clado que compartilha distinta placa germinativa orbital. Goto et al.
(2012) descreveram uma nova família (Intraornatosporaceae) e dois novos gêneros
(Intraornatospora e Paradentiscutata). Fortalecendo o conhecimento sobre a
classificação de Gigasporales, Silva et al. (2012) reavaliaram aspectos filogenéticos e
evolutivos da ordem, com base em análise de sequências de genes da SSU, LSU
(rDNA) e β-tubulina que corroborou a polifilia de Scutellospora e a proposta de
classificação em quatro famílias e sete gêneros, além dos táxons adicionais propostos
por Goto et al. (2012) e Oehl et al. (2011d)
Schüssler & Walker (2010) propuseram análise filogenética baseada na SSU
rRNA, segregando espécies do gênero Glomus para os gêneros Funneliformis,
Sclerocystis e Rhizophagus e erigindo a família Claroideoglomeraceae, representada
pelo gênero Claroideoglomus. Funneliformis e Claroideoglomus consistiram em novos
gêneros caracterizados molecularmente e Sclerocystis e Rhizophagus consistiram em
gêneros anteriormente descritos e resgatados (BERKELEY & BROOME, 1873;
DANGEARD, 1896). Contudo, Schüssler & Walker (2010) basearam suas conclusões
em dados exclusivamente moleculares, não apresentando correlação entre caracteres
morfológicos e os distintos clados filogenéticos dentro de Glomerales. Diante disso,
Oehl et al (2011b), revisando espécies que apresentam modo de formação glomóide
identificaram dentro de Glomerales dois novos gêneros (Septoglomus e Simiglomus) e
um gênero em Claroideoglomeraceae (Viscospora), mediante uma análise combinada
entre dados de sequências ribossomais e caracteres morfológicos. Além disso, os
autores elucidaram que membros de Paraglomerales também eram capazes de
desenvolver esporos glomóide que germinam diretamente através da parede do esporo,
ao invés do padrão até então relatado para membros de Glomerales, no qual a
germinação ocorre através da hifa de sustentação. Complementando os estudos sobre
Glomerales, Oehl et al. (2011c) demonstraram que a espécie tipo do gênero
25
Entrophospora, Entrophospora infrequens, é mais próxima filogeneticamente do gênero
Claroideoglomus, justificando a transferência de Entrophosporaceae da ordem
Diversisporales para Glomerales.
De 2010 ao período atual, novos táxons têm sido constantemente propostos e
debatidos na literatura. De nove gêneros e sete famílias designadas para agrupar as
espécies na proposição do filo Glomeromycota por Schüssler et al. (2001), o filo
atualmente conta com 38 gêneros e 15 famílias, adições que representam mais de 100%
de acréscimo às respectivas categorias (Figura 4). Análises morfológicas e moleculares
concomitantes também conduziram a reavaliação de aspectos preliminarmente definidos
na organização taxonômica do filo Glomeromycota. Um exemplo trata-se da espécie
atualmente classificada como Sphaerocreas pubescens, recentemente reconhecida como
uma espécie não pertencente ao filo Glomeromycota. Sphaerocreas pubescens foi
descrita originalmente no gênero Sphaerocreas, perpassando por cinco acomodações
taxonômicas entre gêneros até novas evidências terem sido elucidadas. Incialmente, a
espécie foi transferida para Stigmatella, subsequentemente para Sclerocystis e
posteriormente, a espécie foi realocada em Sphaerocreas, transferida para Endogone e
acomodada mais uma vez, desta vez por longo período de tempo, no gênero Glomus
(GERDEMANN & TRAPPE, 1974; VON HÖHNEL, 1910; SACCARDO, 1882;
SACCARDO, 1886; THAXTHER, 1922; ZYCHA, 1935). Setenta e nove anos depois,
Hirose et al (2014), investigando a posição filogenética de S. pubescens com base em
avaliação de sequências gênicas da 18S rRNA demonstraram que S. pubescens (então
classificada como Glomus pubescens), travava-se de uma espécie membro do clado
Mucoromycotina, pertencente aos Zygomycota, retornando para Sphaerocreas.
Outro exemplo corresponde ao gênero Rhizophagus. A espécie tipo do gênero,
R. populinus, foi descrita originalmente por Dangeard (1900), com base em uma vaga
análise de estruturas infectivas atribuídas ao fungo, presente em raízes. Décadas após,
Gerdemann & Trappe (1974) sinonimizaram Rhizophagus com Glomus. Schüssler &
Walker (2010), revisando a descrição original de R. populinus, reestabeleceram o
gênero na família Glomeraceae, para acomodar as espécies de FMA que produziam
abundantes agregados de glomerosporos no solo. No entanto, Sieverding et al. (2014)
demonstraram através de extensiva revisão, utilizando dados morfológicos e
moleculares de várias espécimes disponíveis em culturas e registros de literatura que R.
populinus, espécie tipo de Rhizophagus não poderia ser acomodado em
Glomeromycota, podendo pertencer aos Oomycota. Diante disso, os autores erigiriam
26
um novo gênero Rhizoglomus, para acomodar então as espécies de FMA classificadas
em Rhizophagus, transferindo esse gênero, um provável Oomyceto, do filo. A partir de
então, o gênero Rhizoglomus comporta tanto espécies com formação em agregados
quanto espécies que formam glomerosporos isoladamente no solo.
Os casos de Rhizophagus e Sphaerocreas, dois táxons pertencentes a distintos
reinos, equivocadamente considerados FMA, tratam-se de dois exemplos que ressaltam
a importância da condução de reavaliações taxonômicas sobre táxons descritos
pioneiramente, cujas descrições originais apresentam lacunas em termos de informação
taxonômica e posicionamento filogenético.
A taxonomia de FMA tem se intensificado particularmente desde as últimas duas
décadas, com o incremento acelerado na descrição de novas categorias e espécies. A
publicação da revisão da família Endogonaceae por Gerdemann & Trappe (1974) até o
lançamento de bases para a construção de terminologia padronizada para a descrição de
novas espécies e a consolidação dos estudos ontogenéticos, liderados por Morton e
colaboradores, corresponde a um período intenso para a taxonomia-alfa, no qual houve
o maior número de espécies de FMA descritas para o filo (Figura 5). A partir da entrada
da biologia molecular nos estudos taxonômicos e de diversidade (2001 – período atual),
é possível verificar uma guinada na proposição de novos gêneros (Figura 6), período no
qual as revisões taxonômicas se tornaram mais rotineiras, avanços produzidos que
contribuem, sistematicamente, para recuperar uma classificação mais natural possível.
Todavia, a diversidade atual de espécies de FMA não corresponde às estimativas
estabelecidas para o grupo. Considerando-se que a diversidade de plantas pode alcançar
300.000 espécies (Mora et al., 2011), e mais de 80% das espécies vegetais possuem
potencial para desenvolver simbiose micorrízica, as cerca de 270 espécies de FMA
conhecidas atualmente representam número notavelmente baixo em relação ao
esperado. Levando-se em consideração a longa história evolutiva do filo e sua
ubiquidade nos ecossistemas, mesmo estando em período intenso de contribuições para
a taxonomia e sistemática de FMA, o status do conhecimento atual ainda encontra-se
em fase preliminar diante das novas descobertas que estão potencialmente por vir.
27
Figura 4. Árvore filogenética proposta por Oehl et al. (2011a), incluindo taxa adicionais propostos por
Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014), Oehl et al. (2014). Fonte:
http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.
28
Figura 5. Número de espécies de Glomeromycota descritas por período.
Figura 6. Número de gêneros de Glomeromycota descritos por período.
2.3. DIVERSIDADE DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES NO
BRASIL
O Brasil é um dos países mais ricos do mundo em diversidade, apresentando
enorme potencial biológico a ser explorado (MITTERMEIER et al., 2005; PÓVOA et
29
al., 2006). Dada à sua dimensão continental e à grande variação geomorfológica e
climática, o país abriga sete biomas: Amazônia, Caatinga, Campos Sulinos, Cerrado,
Mata Atlântica, Pantanal e o bioma Costeiro, dentre os quais se estima abrigar cerca de
13,6% das espécies do mundo, levando-se em consideração os grupos taxonômicos mais
bem conhecidos, como plantas e animais (LEWINSOHN & PRADO, 2005).
Os primeiros relatos sobre a ocorrência de fungos micorrízicos no Brasil datam
do início do século XIX (1906 – 1937) quando J. Rick encontrou, em florestas de Pinus,
no Rio Grande do Sul, fungos do gênero Amanita, caracteristicamente ectomicorrízicos
(SIQUEIRA et al., 2010). Em 1922, Thaxter realizou o primeiro registro de FMA, que
consistia em uma espécie de Redeckera fulva (descrita na época como Endogone fulva).
Contudo, o período que principiou as iniciativas de pesquisa sobre FMA no Brasil foi o
início na década de 70, marcado por estudos restritos a áreas agrícolas, de caráter
eminentemente tecnológico e voltado para aplicações na agricultura, em decorrência do
impacto da consolidação do conhecimento sobre o papel dos FMA na absorção de
nutrientes, ocorrida na década anterior (ZANGARO & MOREIRA, 2010). Foram então
nas décadas subsequentes que os primeiros trabalhos para o entendimento do papel dos
FMA em ecossistemas naturais foram desenvolvidos, levando-se em consideração a
avaliação da ocorrência e realização de inventários taxonômicos nos diferentes
ecossistemas brasileiros. Bononi & Trufem (1983) foram os primeiros pesquisadores a
reportarem a ocorrência de espécies de FMA em ecossistemas naturais, precisamente,
em áreas nativas do Cerrado e desde então, trabalhos de diversidade têm sido
conduzidos por todo o país, conforme registrado em compilação de dados sobre FMA
no Brasil por Siqueira et al. (2010). Na referida publicação, foi obtido um total de 119
espécies ocorrendo em território nacional (SOUZA et al., 2010). Atualmente, 153
espécies de FMA foram catalogadas no Brasil, número que representa 57% de
representatividade do filo Glomeromycota (Tabela 1).
Das 15 famílias e 38 gêneros atualmente descritos para o filo, no Brasil ocorre
13 famílias e 28 gêneros, isto é, mais de 50% das famílias e gêneros distribuídos entre
as cinco ordens do filo Glomeromycota, valores que condizem, a princípio, com o
esperado para um país megadiverso (Figura 7 e 8). Ainda assim, considerando-se a
abrangência territorial do país e as lacunas taxonômicas em alguns dos domínios
fitogeográficos, esse valor poderá ser potencialmente ampliado. Gigasporales e
Glomerales constituem as ordens mais representadas no Brasil, tendo sido descritas
poucas linhagens basais no país (Archaeosporales e Paraglomerales).
30
Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil.
Família Espécie
Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe
Acaulospora capsicula Błaszk.
Acaulospora cavernata Błaszk.
Acaulospora colossica Schultz, Bever & J.B. Morton
Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss
Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro
Acaulospora dilatata J.B. Morton
Acaulospora elegans Trappe & Gerd.
¹Acaulospora endographis B.T. Goto
Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker
Acaulospora foveata Trappe & Janos
¹Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.Goto, G.A.Silva,
Sieverd. & Oehl
¹Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat & Goto
Acaulospora koskei Błaszk.
Acaulospora lacunosa J.B. Morton
Acaulospora laevis Gerd. & Trappe
Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck
²Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck
Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck
Acaulospora paulinae Błaszk.
Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro
Acaulospora nicolsonii C. Walker, L.E. Reed & F.E. Sanders
Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira
Acaulospora rugosa J.B. Morton
Acaulospora scrobiculata Trappe
Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk.
Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe
Acaulospora tuberculata Janos & Trappe
Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C.
Walker
31
¹Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl
Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker
Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C.
Walker, Vestberg & A.
Ambispora jimgerdemannii (Spain, Oehl & Sieverd.) C. Walker
Ambispora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker,
Vestberg & A. Schüssler
Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl &
Sieverd.
Kuklospora kentinensis (Wu & Liu) Oehl & Sieverd.
Archaeosporaceae Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck)
Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd.
Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton
& D. Redecker
Archaeospora undulata (Sieverd.) Sieverd., G.A. Silva, B.T.
Goto & Oehl
Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd.,
F.A. de Souza & Oehl
¹Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A.
de Souza & Oehl
¹Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl
Dentiscutata hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd., F.A.
Souza & Oehl
Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd.,
F.A. Souza & Oehl
Dentiscutata nigra (J.F. Redhead) Sieverd., F.A. Souza & Oehl
¹Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de
Souza & Oehl
Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
¹Fuscutata aurea Oehl, C.M. Mello & G.A. Silva
¹Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd.
¹Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza
32
& Sieverd.
Fuscutata savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl, F.A.
Souza & Sieverd.
Quatunica erythropus (Koske & C. Walker) F.A. de Souza
Sieverd. & Oehl
Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck et G.S. Sm.) Błaszk.
et Chwat
Diversispora insculpta (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.
Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker & Bloss) C.
Walker & Schüssler
Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva &
Sieverd.
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler
Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C.
Walker & A. Schüssler
Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker
& A. Schüssler
Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C.
Walker & A. Schüssler
Claroideoglomus luteum (L.J. Kenn., J.C. Stutz & J.B. Morton)
C. Walker & A. Schüssler
Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W.
Schneid.
Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl & F.A.
Souza
Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm.
Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott
Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe
Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall
¹Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck
Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck
Glomeraceae Funneliformis caledonium (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker
& A. Schüssler
33
Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker
& A. Schüssler
Funneliformis halonatum (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A.
Silva & Sieverd.
Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva
& Sieverd.
Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker &
A. Schüssler
Funneliformis verruculosum (Błaszk.) C. Walker & A.
Schüssler
Funneliformis vesiculiferum (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler
Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes
Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck
Glomus australe (Berk.) S.M. Berch
Glomus arborense McGee
²Glomus brohultii R.A. Herrera, Ferrer & Sieverd.
Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck
Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker
Glomus dimorphicum Boyetchko & J.P. Tewari
Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen
Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd.
Glomus globiferum Koske & C. Walker
Glomus glomerulatum Sieverd.
Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck
Glomus lacteum S.L. Rose & Trappe
Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.
Glomus maculosum D.D. Mill. & C. Walker
Glomus magnicaule I.R. Hall
Glomus microcarpum Tul. & C. Tul.
Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi
Glomus multisubstensum Mukerji, Bhattacharjee & J.P. Tewari
Glomus pallidum I.R. Hall
Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske
34
Glomus pellucidum McGee & Pattinson
Glomus nanolumen Koske & Gemma
Glomus reticulatum Bhattacharjee & Mukerji
Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C.
Schenck
Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida &
N.C. Schenck ex Y.J. Yao
Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch
Glomus tenue (Greenall) I.R. Hall
¹Glomus trufemii B. T. Goto, G. A. Silva & Oehl
Glomus vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. & Trappe
Sclerocystis coremioides Berk. & Broome
Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi
Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A.
Silva, Oehl & Sieverd.
Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat & Kovács, Ryszka
¹Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva
Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva, Oehl &
Sieverd.
Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd.,
G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd.,
G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd.,
G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva &
Oehl
Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C.
Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
35
¹Rhizoglomus natalense (Błaszk., Chwat & B.T. Goto) Sieverd.,
G.A. Silva & Oehl
Intraornatosporaceae ¹Intraornatospora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto,
Oehl & G.A. Silva
¹Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A.
Silva
¹Paradentiscutata maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl &
G.A. Silva
Pacisporaceae
Pacispora chimonobambusae (C.G. Wu & Y.S. Liu) Sieverd. &
Oehl ex C Walker, Vestberg & Schuessler
Pacispora robigina Sieverd. & Oehl
Pacispora scintillans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex
C. Walker, Vestberg & A. Schüssler
Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A.
Souza, G.A. Silva & Sieverd.
Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A. Silva
¹Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton &
D. Redecker
Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker
¹Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna &
G.A. Silva
Racocetraceae ¹Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna &
G.A. Silva
Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza &
Sieverd.
Cetraspora nodosa (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto &
Sieverd.
Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza &
Sieverd.
Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
36
Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza &
Sieverd.
Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A.
de Souza & Sieverd.
Racocetra minuta (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A. Souza &
Sieverd.
Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza &
Sieverd.
¹Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva
²Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
Scutellosporaceae ¹Bulbospora minima Oehl, Marinho, B.T. Goto & G.A. Silva
¹Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C.
Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva
¹Scutellospora alterata Oehl, J.S. Pontes, Palenz., Sánchez-
Castro & G.A. Silva
Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders
Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker &
F.E. Sanders
Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker &
F.E. Sanders
Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske
1. Espécies descritas originalmente a partir de material tipo brasileiro; 2. Espécies em que a descrição
original considera a análise de amostra proveniente do Brasil como material suplementar para o
diagnóstico taxonômico. Fonte: http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.
Além disso, das 153 espécies que ocorrem no Brasil, 27 espécies foram descritas
incluindo material brasileiro para a avaliação taxonômica das quais 24 espécies foram
exclusivamente descritas a partir de material tipo do Brasil. A Caatinga, a Mata
Atlântica e o Cerrado correspondem aos biomas onde foram coletadas essas espécies
novas (Tabela 2), com a Mata Atlântica e a Caatinga detendo maior percentual da
contribuição. Tais resultados são produto do esforço amostral investido nessas regiões,
37
sendo válido destacar que os biomas historicamente pouco explorados podem consistir
em reservatórios de espécies que ainda não foram descritas e cujo valor taxonômico é
desconhecido para a manutenção florística.
A Mata Atlântica, junto a Amazônia e o Cerrado consistem nos primeiros
biomas brasileiros a serem contemplados em iniciativas de pesquisa (TRUFEM, 1996).
A Caatinga, por sua vez, conseguiu reverter seu status de bioma pouco representativo
em diversidade de FMA apresentado há pouco mais de uma década, quando detinha
apenas 1% de representatividade dos registros de FMA (YANO-MELO, 2003).
Atualmente a Caatinga consiste no segundo bioma mais representativo do país (95
espécies) (Figura 9), tendo permitido o acréscimo de sete novas espécies para a ciência.
Essa mudança de paradigma deve-se em parte pelas iniciativas de programas de
incentivo à prospecção biológica, como é o exemplo do Programa de Pesquisa em
Biodiversidade do Semiárido – PPBio Semiárido, projeto que envolve a mobilização de
pesquisas taxonômicas em áreas consideradas estratégicas, tendo em vista as
reconhecidas lacunas taxonômicas do país. O Pampas, todavia, ainda constitui bioma
pouco explorado nesse aspecto, detendo baixa representatividade (FLORA DO
BRASIL, 2015). Esse fato pode refletir a ausência de taxonomistas especializados em
FMA e/ ou de linhas de financiamento para pesquisas nessas áreas.
Tabela 2. Espécies novas de Fungos Micorrízicos Arbusculares descritas por domínio
fitogeográfico no Brasil.
Domínio fitogeográfico Número de espécies Referência
Amazônia 2 Goto et al. (2013);
Herrera-Peraza et al.
(2003)
Caatinga 10 Goto et al. (2010;
2012a, 2013); Furrazola
et al. (2012); Lima et al.
(2014); Marinho et al.
(2014); Mello et al.
(2013); Pontes et al.
(2013); Pereira et al.
(2015)
38
Cerrado 7 Goto et al. (2008);
Pereira et al. (2015);
Schenck et al. (1984);
Spain et al. (1996a,b);
Walker & Diederichs
(1989)
Mata Atlântica 15 Blaskowski et al.
(2015); Furrazola et al.
(2012); Goto et al.
(2011, 2012a,b, 2013)
Mello et al. (2012);
Oehl et al. (2011);
Pereira et al. (2015);
Silva et al. (2008);
Spain et al. (1989);
Stürmer & Morton
(1999)
Figura 7. Representatividade das espécies por ordem que ocorrem no Brasil.
39
Figura 8. Representatividade dos gêneros por ordem que ocorrem no Brasil.
Figura 9. Ocorrência de espécies de Fungos Micorrízicos Arbuculares (%) por bioma no Brasil.
2.4. FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM HOTSPOTS
BRASILEIROS: CERRADO E MATA ATLÂNTICA
Dos cerca de duzentos países, apenas dezessete são considerados megadiversos,
por conterem 70% da biodiversidade mundial e o Brasil está em primeiro lugar nessa
lista, abrangendo a maior diversidade biológica continental: nosso território abriga entre
40
15% e 20% de toda a biodiversidade do planeta, o maior número de espécies endêmicas,
a maior floresta tropical (a Amazônia) e dois dos 19 hotspots mundiais - a Mata
Atlântica e o Cerrado - áreas no planeta que apresentam altas concentrações de espécies
endêmicas e estão sofrendo excepcionais perdas de habitat (GANEM, 2011; MYERS,
1988).
O termo Cerrado é comumente utilizado para designar o conjunto de
ecossistemas (savanas, matas, campos rupestres e matas de galeria) que ocorrem no
Brasil Central, apresentando clima estacional, precipitação média anual de 1.500mm e
temperaturas geralmente amenas ao longo do ano, com variações médias de 22 a 27 ºC
(KLINK & MACHADO, 2005). Corresponde ao segundo maior bioma brasileiro,
ocupando 21% do território nacional (BORLAUG, 2002). De acordo com dados
disponibilizados pelo IBGE (2004), sua área limita-se com quase todos os biomas, à
exceção dos Campos Sulinos e os ecossistemas costeiro e marinho, embora caiba
ressaltar que existem também porções de Cerrado na Amazônia, na Caatinga e na Mata
Atlântica.
A produção agrícola em regiões como o Cerrado tem sido limitada pela baixa
fertilidade de seus solos, que são geralmente ácidos e apresentam deficiências
generalizadas de nutrientes, especialmente do fósforo (MIRANDA et al., 2001a). Nesse
contexto, a ocorrência da associação micorrízica proporciona melhor aproveitamento
dos fertilizantes fosfatados utilizados e benefícios na obtenção de nutrientes pelas
plantas. Os diversos levantamentos realizados em diferentes tipos de solos de Cerrado
mostram que os FMA se associam a plantas nativas da região, englobando gramíneas,
leguminosas, espécies arbóreas e também plantas cultivadas, como arroz, trigo, feijão,
milho, soja, sorgo, mandioca, café, citros, seringueira e em espécies forrageiras
(FELDMANN et al., 1993; MIRANDA et al., 1982, 1984, 2001a,b, 2002, 2005;
SIQUEIRA et al., 1987; WEBER & OLIVEIRA, 1994).
O Cerrado detém 92 registros de espécies de FMA (Tabela 3), 60% de
representatividade das 153 espécies que ocorrem nos diferentes ecossistemas brasileiros,
dentre as quais sete espécies consistem em novas para a ciência: A. brasiliensis, A.
reducta, C. auronigra, D. cerradensis, D. scutata, P. brasilianum e R. verrucosa
(WALKER & DIEDERICHS, 1989, SPAIN et al., 1996 a,b, GOTO et al., 2008).
41
Tabela 3. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas no Cerrado¹.
Família Espécie
Acaulosporaceae Acaulospora cavernata Błaszk.
Acaulospora colossica P.A. Schultz,
Bever & J.B. Morton
Acaulospora delicata C. Walker, C.M.
Pfeiffer & Bloss.
Acaulospora denticulata Sieverd. & S.
Toro
Acaulospora excavata Ingleby & C.
Walker
Acaulospora dilatata J.B. Morton
Acaulospora foveata Trappe & Janos
Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.
Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl
Acaulospora koskei Błaszk.
Acaulospora laevis Gerd. & Trappe
Acaulospora longula Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora mellea Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora morrowiae Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto &
C.M.R. Pereira
Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro
Acaulospora rugosa J.B. Morton
Acaulospora scrobiculata Trappe
Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe
Acaulospora tuberculata Janos & Trappe
Kuklospora colombiana (Spain & N.C.
Schenck) Oehl & Sieverd
Ambispora appendicula (Spain, Sieverd.,
42
N.C. Schenck) C. Walker
Ambispora brasilensis B.T. Goto, L.C.
Maia & Oehl
Ambispora callosa (Sieverd.) C. Walker,
Vestberg & A. Schüssler
Ambispora fecundispora (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A.
Schüssler
Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A.
Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg &
A. Schüssler
Archaeosporaceae Archaeospora leptoticha (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) J.B. Morton & D. Redecker
Archaeospora myriocarpa (Spain,
Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A.
Silva, B.T. Goto & Sieverd.
Archaeospora trappei (R.N. Ames &
Linderman) J.B. Morton & D. Redecker.
Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. &
S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata cerradensis (Spain & J.
Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson
& Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata nigra (J.F. Readhead)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata reticulata (Koske, D.D.
Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de
Souza & Oehl
Dentiscutata scutata (C. Walker &
Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl
Fuscutata heterogama (T.H. Nicolson &
Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
43
Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck
& G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C.
Walker & A. Schüssler
Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C.
Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A.
Schüssler
Claroideoglomus etunicatum (W.N.
Becker & Gerd.) C. Walker & A.
Schüssler
Claroideoglomus lamellosum (Dalpé,
Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler
Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N.
Ames & R.W. Schneid
Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S.
Sm.
Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K.
Abbott
Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson &
Gerd.) Gerd. & Trappe
Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R.
Hall
Gigaspora ramisporophora Spain,
Sieverd. & N.C. Schenck
Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C.
Schenck
Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson
& Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
Funneliformis monosporus (Gerd. &
Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.
Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &
44
Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
Funneliformis multiforus (Tadych &
Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd
Glomus badium Oehl, D. Redecker &
Sieverd
Glomus clavisporum (Trappe) R.T.
Almeida & N.C. Schenck
Glomus diaphanum J.B. Morton & C.
Walker
Glomus fuegianum (Speg.) Trappe &
Gerd.
Glomus glomerulatum Sieverd
Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.
Glomus microcarpum Tul. & C. Tul.
Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson &
N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva &
Oehl
Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck
& G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler,
Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Rhizoglomus microaggregatum (Koske,
Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Sclerocystis coremioides Berk. & Broome
Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi.
Septoglomus constrictum (Trappe)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
45
Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss &
J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd
Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva
Intraornatosporaceae Paradentiscutata baiana Oehl, Magna,
B.T. Goto & G.A. Silva
Pacisporaceae Pacispora dominikii (Błaszk.) Sieverd. &
Oehl
Pacispora scintilans (S.L. Rose &
Trappe) Sieverd. & Oehl ex C Walker,
Vestberg & Schüessler
Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H.
Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva &
Sieverd.
Paraglomus brasilianum (Spain & J.
Miranda) J.B. Morton & D. Redecker
Paraglomus occultum (C. Walker) J.B.
Morton & D. Redecker
Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M.
Mello, Magna & G.A. Silva
Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K.
Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl,
G.A.Silva & D.K. Silva
Scutellospora aurigloba (I.R. Hall)
C.Walker & F.E. Sanders
Scutellospora calospora (T.H. Nicolson &
Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders
Scutellospora dipapillosa (C. Walker &
Koske) C. Walker & F.E. Sanders
Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton
& Koske
Scutellospora tricalypta (R.A. Herrera &
Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders
Racocetraceae Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima,
46
Kozovits, Magna & G.A. Silva
Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Cetraspora spinosissima (C. Walker &
Cuenca) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson &
N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza &
Sieverd.
Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I.
Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra fulgida (Koske & C. Walker)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra persica (Koske & C. Walker)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto &
G.A. Silva
Racocetra verrucosa (Koske & C.
Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd.
1. Lista baseada em registros obtidos por Alvarenga et al. (1999), Balota & Lopes (1996a,b), Carneiro et
al. (2015), Carrenho et al. (1998), Carvalho et al. (2012), Costa et al. (2005), Coutinho et al. (2015),
Fernandes et al. (1989), Goto et al. (2008), Gross et al. (2004), Koske e Walker (1985), Lima et al.
(2014), Martins et al. (1999), Pagano e Scotti (2009), Pereira et al. (2015), Siqueira et al. (1987, 1989),
Souza et al. (2010), Spain et al. (1996a,b) e Walker & Diederichs (1989)
As espécies de FMA registradas para o Cerrado encontram-se distribuídas em 13
famílias: Acaulosporaceae, Ambisporaceae, Archaeosporaceae, Dentiscutataceae,
Diversisporaceae, Entrophosporaceae, Gigasporaceae, Glomeraceae,
Intraornatosporaceae, Pacisporaceae, Paraglomeraceae, Racocetraceae e
Scutellosporaceae. Dentre essas famílias, Acaulosporaceae e Glomeraceae detém maior
representatividade (Figura 10), com os gêneros Acaulospora e Glomus,
respectivamente. A espécie Acaulospora scrobiculata apresenta ampla distribuição
entre os diferentes ecossistemas brasileiros e no Cerrado, está presente na maioria dos
tipos de solo, sejam nativos ou cultivados (STÜRMER et al., 2006). Espécies com
modo de desenvolvimento gigasporoide também apresentam representação significativa
47
no Cerrado, representadas por cinco das 13 famílias e oito dos 23 gêneros ocorrentes
nesse bioma.
Figura 10. Famílias de FMA que ocorrem no Cerrado.
A despeito do Cerrado ser considerado importante área de endemismo na
América do Sul para vários grupos de organismos (MÜLLER, 1973; RIZZINI, 1979),
de acordo com dados disponíveis na Flora do Brasil (2015), 157 espécies de fungos
apresentam ocorrência exclusiva no bioma Cerrado. Em contraste a esse valor, apenas
uma espécie de FMA foi registrada como endêmica para o bioma (Am. brasiliensis)
(SOUZA et al., 2010). Contudo, torna-se difícil especular sobre endemismo quando se
trata de espécies de FMA, tendo em vista a capacidade desses organismos comumente
estarem associados a mais de uma planta na natureza, isto é, de não apresentarem
especificidade de hospedeiro vegetal. Esse atributo biológico dos FMA põe em questão
a validade da ocorrência de possível endemismo: o fato de uma espécie de FMA ter sido
documentada para apenas uma planta ou área não possui valor suficiente para que
seguramente, seja considerada endêmica. Apesar disso, os estudos desenvolvidos no
Cerrado permitiram o acréscimo de novas espécies para a ciência, que posteriormente
tiveram sua ocorrência registrada em outros ecossistemas. Esse dado chama a atenção
para a importância do levantamento de inventários taxonômicos em regiões
biologicamente estratégicas como o Cerrado.
A Mata Atlântica é a segunda maior floresta neotropical depois da floresta
Amazônica e desenvolve-se sobre uma cadeia de montanhas que percorre a costa
48
Atlântica do Brasil, abrangendo desde o Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul,
penetrando no continente em direção ao interior, em diferentes extensões, a partir do
litoral (ZANGARO & MOREIRA, 2010). De acordo com Rizzini (1997), a Mata
Atlântica abrange alta diversidade de formações florestais, que engloba fisionomias
mistas de araucária ao sul a florestas decíduas e semidecíduas no interior, além de
outras formações encontrarem-se associadas ao bioma, como mangues, dunas e
restingas. Com status de ameaçada e cerca de 8.000 de espécies endêmicas
(TABARELLI et al., 2005), a Mata Atlântica representa, junto ao Cerrado, um dos 25
hotspots mundiais de biodiversidade. Atualmente, 1986 espécies de fungos são
documentadas exclusivamente na Mata Atlântica (FLORA DO BRASIL, 2015).
A Mata Atlântica consiste em um dos primeiros biomas brasileiros a serem
estudados sobre ocorrência e diversidade de FMA, com os primeiros registros tendo
sido desenvolvidos por Santos & Vinha (1982), no Sul da Bahia, onde foi possível
avaliar a ocorrência de esporos no solo e grau de colonização de raízes em 10 espécies
arbóreas nativas da região (ZANGARO & MOREIRA, 2010). Posteriormente, estudos
em área de Mata Atlântica no litoral da Ilha do Cardoso, São Paulo, foram
desenvolvidos pela pesquisadora Sandra F. B. Trufem, durante o período de 1989 a
1995. Nas investigações, foi possível obter total de 46 espécies, distribuídas entre os
gêneros Acaulospora, Gigaspora, Glomus, Sclerocystis e Scutellospora (TRUFEM et
al., 1989, 1994, TRUFEM, 1990, 1995) de acordo com a classificação vigente na época.
Em compilação de registros de espécies de FMA realizados por Zangaro & Moreira
(2010), a Mata Atlântica detinha 78 registros de FMA. Atualmente, o bioma é
representado por 116 espécies (Tabela 4), distribuídas em 13 famílias e 27 gêneros, um
aumento de 49% obtido em pouco menos de uma década. Além disso, a Mata Atlântica
detém 76% de representatividade das espécies que ocorrem no Brasil, valor em
concordância com o esperado para um bioma que tem sido historicamente bem
investigado.
Semelhante ao padrão encontrado no Cerrado, as famílias mais representadas em
número de espécies da Mata Atlântica correspondem a Acaulosporaceae e Glomeraceae
(Figura 11), com os gêneros Acaulospora e Glomus. Esse padrão tem sido documentado
em vários estudos de diversidade na Mata Atlântica (AIDAR et al., 2004; CARRENHO
et al., 2001; MOREIRA et al., 2009; STÜRMER et al., 2006). Trufem et al. (1990)
aponta que valores baixos de pH favorecem espécies de Acaulospora ao passo que as
espécies de Glomus preferem pH mais próximo da neutralidade, contudo, os achados
49
nos estudos de diversidade de FMA em Mata Atlântica divergem quanto a esse possível
padrão de preferência, indicando que outros fatores devem ser levados em consideração
para tentar explicar a predominância de determinados táxons na Mata Atlântica
(BONFIM et al., 2013).
A Mata Atlântica é o bioma com o maior número de espécies novas descritas no
Brasil: A. endographis, A. herrerae, F. aurea, G. trufemii, I. intraornata, O.
pernambucana, P. bahiana, P. maritima, R. tropicana e R. natalense são espécies
descritas originalmente no bioma (BŁASZKOWSKI, 2014; FURRAZOLA et al., 2012;
GOTO et al., 2011, 2012a,b, 2013; MELLO et al., 2012; OEHL et al., 2011d). R.
natalense até o presente momento dispõe de registro exclusivo para Mata Atlântica.
Fator preocupante para assegurar a conservação da diversidade de fungos e
demais táxons na Mata Atlântica consiste na perda de habitat acelerada ocorrente nesse
bioma, consequência da exploração intensiva dos recursos naturais (pastos, agricultura e
silvicultura) (DEAN, 1996). Atualmente, menos de 100.000 km² (cerca de 7% da
cobertura original) restam dessa floresta (TABARELLI et al., 2005)
Tendo em vista que a Mata Atlântica representa um potencial reservatório de
espécies ainda não catalogadas para a ciência, é imprescindível que inventários
taxonômicos, explorando diferentes aspectos da biologia dos FMA em áreas naturais,
sejam realizados para que estratégias de conservação a fim de que esses recursos
biológicos possam ser aproveitados em uma perspectiva do desenvolvimento
sustentável.
Tabela 4. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas na Mata
Atlântica¹.
Família Espécie
Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell
& Trappe
Acaulospora colossica P.A. Schultz,
Bever & J.B. Morton
Acaulospora delicata C. Walker, C.M.
Pfeiffer & Bloss
Acaulospora denticulata C. Walker, C.M.
Pfeiffer & Bloss
50
Acaulospora elegans Trappe & Gerd.
Acaulospora excavata Ingleby & C.
Walker
Acaulospora foveata Trappe & Janos
Acaulospora herrerae Furrazola,
B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl
Acaulospora lacunosa J.B. Morton
Acaulospora laevis Gerd. & Trappe
Acaulospora longula Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora mellea Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora minuta Oehl, Tchabi,
Hount., Palenz., I.C. Sánchez & G.A.
Silva
Acaulospora morrowiae Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora myriocarpa (Spain, Sieverd.
& N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T.
Goto & Sieverd.
Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto &
C.M.R. Pereira.
Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro
Acaulospora rugosa J.B. Morton
Acaulospora scrobiculata Trappe
Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová
& Błaszk.
Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe
Acaulospora splendida Sieverd., Chaverri
& I. Rojas
Acaulospora tuberculata Janos & Trappe
Kuklospora colombiana (Spain & N.C.
Schenck) Oehl & Sieverd.
51
Ambisporaceae Ambispora apendicula (Spain, Sieverd.,
N.C. Schenck) C. Walker
Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A.
Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg &
A. Schüssler
Ambispora fecundispora (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A.
Schüssler
Ambispora leptoticha (N.C. Schenck &
T.H. Nicolson) Walker, Vestberg & A.
Schüssler
Archaeosporaceae Archaeospora trappei (R.N. Ames &
Linderman) J.B. Morton & D. Redecker
Dentiscutataceae Dentiscutata cerradensis (Spain & J.
Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata hawaiiensis (Koske &
Gemma) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson
& Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata nigra (J.F. Readhead)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentiscutata reticulata (Koske, D.D.
Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de
Souza & Oehl
Dentiscutata scutata (C. Walker &
Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Fuscutata aurea (Oehl & Sieverd.)
Błaszk. Chwat, G.A. Silva & Oehl
Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Fuscutata savannicola (R.A Herrera &
Ferrer) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Quatunica erythropa (Koske & C.
52
Walker) F.A. de Souza Sieverd. & Oehl
Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck
& G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat
Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C.
Walker & Bloss) C. Walker & Schüssler
Diversispora trimurales (Koske &
Halvorson) C. Walker & A. Schüssler
Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl,
G.A. Silva & Sieverd.
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C.
Walker & A. Schüssler
Entrophosporaceae Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N.
Ames & R.W. Schneid.
Claroideoglomus claroideum (N.C.
Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A.
Schüssler
Claroideoglomus etunicatum (W.N.
Becker & Gerd.) C. Walker & A.
Schüssler
Viscospora viscosa (T.H. Nicolson)
Sieverd., Oehl & F.A. Souza
Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S.
Sm.
Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K.
Abbott
Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson &
Gerd.) Gerd. & Trappe
Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R.
Hall
Gigaspora ramisporophora Spain,
Sieverd. & N.C. Schenck
Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C.
Schenck
53
Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson
& Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
Funneliformis halonatus (S.L. Rose &
Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.
Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &
Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
Funneliformis monosporus (Gerd. &
Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd.
Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C.
Schenck
Glomus arborense McGee
Glomus australe (Berck.) S.M. Berch
Glomus brohultii Sieverd. & Herrera
Glomus clavisporum (Trappe) R.T.
Almeida & N.C. Schenck
Glomus diaphanum J.B. Morton & C.
Walker
Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C.
Chen
Glomus globiferum (Koske & C. Walker)
Błaszk. & Chwat
Glomus glomerulatum Sieverd.
Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C.
Schenck
Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.
Glomus maculosum D. D. Mill & C.
Walker
Glomus microcarpum Tul. & C. Tul.
Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi
Glomus pallidum I.R. Hall
Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske
Glomus reticulatum Bhattacharjee &
Mukerji
54
Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T.
Almeida & N.C. Schenck
Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C.
Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck ex
Y.J. Yao
Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch
Glomus trufemii B.T. Goto, G. A. Silva &
Oehl
Glomus vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. &
Trappe
Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck
& G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson &
N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva &
Oehl
Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck
& G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler,
Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Rhizoglomus microaggregatum (Koske,
Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Rhizoglomus natalense (Błaszk. Chwat &
B.T. Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Sclerocystis coremioides Berk. & Broome
Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi
Sclerocystis pachycaulis C.G. Wu & Z.C.
Chen
55
Septoglomus constrictum (Trappe)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss &
J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd.
Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe)
G.A. Silva, Oehl & Sieverd.
Intraornatosporaceae Intraornatopsora intraornata (B.T. Goto
& Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva
Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna,
B.T. Goto & G.A. Silva
Paradentiscutata maritima B.T. Goto,
D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva
Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H.
Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva &
Sieverd.
Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl)
Oehl & G.A. Silva
Paraglomus occultum (C. Walker) J.B.
Morton & D. Redecker
Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M.
Mello, Magna & G.A. Silva
Racocetraceae Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson &
N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza &
Sieverd.
Racocetra castanea (C. Walker) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I.
Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra fulgida (Koske & C. Walker)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H.
56
Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra persica (Koske & C. Walker)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto &
G.A. Silva
Racocetra verrucosa (Koske & C.
Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra weresubiae (Koske & C.
Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K.
Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl,
G.A.Silva & D.K. Silva
Scutellospora aurigloba (I.R. Hall)
C.Walker & F.E. Sanders
Scutellospora calospora (T.H. Nicolson
& Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders
Scutellospora dipapillosa (C. Walker &
Koske) C. Walker & F.E. Sanders
Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton
& Koske
1. Lista baseada em registros obtidos por Bonfim et al. (2013, 2015), Goto et al. (2012), Mello et al.
(2012), Novais et al. (2014), Pereira et al. (2014, 2015), Silva et al. (2012,2014), Souza et al. (2010) e
Stürmer et al. (2013).
Figura 11. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem na Mata Atlântica.
57
2.5. A FRAGMENTAÇÃO FLORESTAL
O planeta vive uma crise de biodiversidade, caracterizada pela perda acelerada
de espécies e de ecossistemas inteiros. Essa crise agrava-se com a intensificação do
desmatamento nos ecossistemas tropicais, onde se concentra a maior parte da
biodiversidade (GANEM, 2011). O Brasil, um dos países mais biodiversos do planeta,
abrigando entre 10 e 20% das espécies e 30% das florestas tropicais do mundo, está no
centro das controvérsias e das ações ligadas à questão da biodiversidade
(LEWINSOHN, 2006). Isso porque boa parte da perda global de biodiversidade ocorre
em nosso território, pois todos os biomas brasileiros foram e continuam a ser fortemente
impactados (CÂMARA, 2001). A poluição, a introdução de espécies exóticas, as
alterações climáticas e a perda e a fragmentação de habitats são as principais ameaças
atuais à biodiversidade (GANEM, 2011).
A fragmentação de habitats é uma das mais importantes e difundidas
consequências da atual dinâmica de uso da terra pelo homem (TABARELLI &
GASCON, 2005). Por isso, o interesse no estudo das consequências da fragmentação
florestal sobre a conservação da biodiversidade tem aumentado significativamente nos
últimos anos (LAURANCE & BIERREGARD, 1997), visto que a maior parte da
biodiversidade se encontra hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco
estudados e historicamente marginalizados pelas iniciativas conservacionistas (VIANA
& PINHEIRO, 1998). A fragmentação ocorre devido à remoção incompleta de um
grande bloco de habitat, resultando em uma paisagem contento pequenas parcelas de
ecossistemas naturais, separadas entre si por uma matriz dominada pela agropecuária,
mineração ou outros usos do solo (ARAÚJO, 2007) e que tendem ao empobrecimento
das espécies (LAURENCE et al., 2009).
A ideia do empobrecimento das espécies em áreas de manchas isoladas é uma
extrapolação da teoria da biogeografia de ilhas proposta por MacArthur e Wilson (1967)
para a fragmentação florestal. Segundo a teoria, o número de espécies em uma
determinada ilha é produto do balanço entre taxas de imigração e extinção. Como os
fragmentos florestais são semelhantes às ilhas, o número de espécies encontradas nos
fragmentos depende de seus tamanhos e distância entre si, além da própria distância
entre os remanescentes de grande porte desse habitat (SCARANO, 2006; WILSON,
1997). A perda de espécies ocorre especialmente nos fragmentos menores e mais
isolados, em que as populações ficam mais vulneráveis a extinção (ARAÚJO, 2007). A
58
adaptação da teoria baseia-se em estudos dedicados à determinação do número de
espécies em fragmentos florestais com vistas ao desenvolvimento de políticas de
conservação (BIERREGAARD & GASCON, 2001).
O interesse no estudo das consequências da fragmentação florestal sobre a
conservação da biodiversidade tem aumentado significativamente nos últimos anos,
particularmente devido à constatação de que a maior parte da biodiversidade se encontra
hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco estudados e historicamente
marginalizados pelas iniciativas conservacionistas (VIANA & PINHEIRO, 2008). Por
outro lado, apesar dos efeitos da fragmentação florestal serem conhecidos para diversos
grupos de organismos, existe ainda lacuna no conhecimento sobre a influência desse
processo sobre as comunidades de FMA (GRILLI et al., 2015). Tem sido sugerido que
os FMA podem servir como indicadores do processo de fragmentação devido à
diversidade de FMA presentes no solo encontrar-se positivamente relacionada com o
tamanho dos fragmentos e inversamente proporcional à disponibilidade de nutrientes
(GRILLI et al., 2012, 2013). Contudo, conforme demonstrado por Alves (2004) e
Magan et al. (2004), os efeitos da fragmentação florestal não comprometem
necessariamente a diversidade de FMA, apesar do tamanho, distanciamento dos
fragmentos e diversidade florística serem fatores importantes para o estabelecimento e
expansão das comunidades de FMA.
Diante dessa lacuna do conhecimento e levando-se em consideração a relevância
dos FMA para a manutenção da composição florística dos ecossistemas, estudos com
vistas à compreensão da ocorrência de FMA e dos fatores que afetam sua distribuição
nessas áreas tornam-se importantes, sobretudo nas áreas consideradas prioritárias para a
mobilização de esforços para inventários e desenvolvimento de políticas de
conservação, como os hotspots de biodiversidade brasileiros, Cerrado e Mata Atlântica,
a fim de que a dinâmica das comunidades de FMA nesses habitas seja bem conhecida e
consequentemente, possibilitar a definição de estratégias para a conservação dos
ambientes impactados pelo processo da fragmentação florestal.
2.6. LACUNAS METODOLÓGICAS NOS ESTUDOS DE DIVERSIDADE DE
FMA
As espécies de FMA são normalmente identificadas pela morfologia dos seus
esporos de resistência, embora atualmente, métodos moleculares, bioquímicos e
59
imunológicos também têm sido utilizados (MORTON & REDECKER, 2001;
WALKER, 1992). Os esporos de resistência podem variar em diâmetro de espécie para
espécie, abrangendo desde 15 mm a 800 mm (MIRANDA, 2008), todavia, apesar de
consistirem em unidades microscópicas, os esporos de FMA apresentam alta
diversidade estrutural. O processo de esporulação desses fungos é dinâmico,
dependendo de múltiplos fatores, como a espécie de FMA, a planta hospedeira e as
características ambientais da área de ocorrência, podendo persistir em atividade por
vários anos (SMITH & READ, 2008). Levando em consideração a natureza simbiôntica
obrigatória dos FMA, a avaliação da diversidade envolve procedimentos complexos.
Exemplo disso reside no fato de que os FMA podem ser encontrados tanto no solo como
colonizando o córtex radicular, isto é, possuem uma fase intraradical e uma fase
extraradical, sendo essa última a mais utilizada para as avaliações de diversidade,
mediante a coleta de glomerosporos (CÓRDOBA, 1998).
A seleção de métodos eficientes de avaliação da diversidade dos FMA é
imprescindível para uma avaliação compatível com a natureza da estrutura da
comunidade. Muitas vezes a diversidade de FMA pode ser subestimada, pois nem
sempre os componentes da comunidade estão sob forma identificável (exemplo: em
período de esporulação). Nesse contexto, métodos de amostragem complementares são
importantes, como é o caso das culturas armadilhas. As culturas armadilhas
permitem,na maioria das vezes, recuperar espécies não detectadas em campo após a
manutenção do solo nativo em casa de vegetação, inoculado com uma planta que induz
a multiplicação dos propágulos presentes na amostra. Os resultados desse procedimento
consistem na obtenção de esporos em diferentes estágios de desenvolvimento e com
melhor viabilidade para a identificação taxonômica (BARTZ, 2008). Outro aspecto
complicador, apontado por Souza et al. (2010) trata-se falta na padronização da
amostragem, visto que o número e o período de coletas variam muito entre os estudos.
Além disso, os procedimentos metodológicos envolvidos no recolhimento dos esporos
possuem diferentes eficiências, aumentando o grau de variabilidade do erro amostral
(SOUZA et al., 2010).
Exemplo de procedimento metodológico limitador nos estudos corresponde à
restrição da amostragem da zona radicular (10 – 30 cm de profundidade do solo). A
atividade e a biomassa dos fungos são influenciadas pelas propriedades do solo
(SOUSA, 2013), como temperatura, umidade, pH, disponibilidade de oxigênio, gás
carbônico, sais minerais e presença de microrganismos, propriedades que se modificam
60
ao longo de um perfil de solo. Poucos estudos, no entanto, dedicaram atenção a levar
em consideração essa variável.
Jackobsen & Nielsen (1983), em estudo desenvolvido em latossolos vermelhos
distróficos, encontraram decréscimo na proporção de hifas infectadas em profundidades
inferiores a 40 cm, atribuindo essa observação à baixa densidade de glomerosporos e
raízes nas zonas mais profundas. Estudos posteriores demonstraram a redução da
densidade de propágulos com o aumento da profundidade, comprometendo dessa forma
o estabelecimento das micorrizas (AN et al., 1990; KABIR et al., 1998; YANG et al.,
2010). A tendência ao decréscimo na observação da colonização micorrízica também foi
observada por Zajicek et al. (1986) em ecossistemas de pradarias, onde 69% das plantas
apresentaram colonização por FMA em profundidade de 60 cm e 25% das espécies
estavam colonizadas em profundidade de 100 cm, contudo, apesar desse decréscimo,
algumas vesículas e arbúsculos foram encontrados em em zona situada entre 120 a 140
cm e algumas raízes colonizadas também foram encontradas em profundidade de 210
cm. A espécie G. fasciculatum foi encontrada ao longo de várias profundidades em até
220 cm, embora tenha ocorrido tendência ao decréscimo com o aumento da
profundidade (ZAJICEK et al., 1986), achado em contraste com o observado por Smith
(1978) e Bellgrad (1993) em outros ecossistemas, a respeito da restrição da ocorrência
de FMA nas zonas mais superficiais do solo.
Diferenças na esporulação foram detectadas de acordo com a planta hospedeira.
Friese & Koske (1991) detectaram maior esporulação em profundidades situadas entre
20 – 28 e 30 – 38 cm do que em 10 – 18 cm em raízes de Ammophila breviligulata Fern,
ao passo que Verma e Tarafadar (2010) registraram maior instensidade entre 10 – 20 cm
de profundidade em Prosopis cineraria (L.) Druce. Esses achados foram corroborados
por Becerra et al. (2014), em avaliação de espécies de plantas pertencentes à família
Chenopodiaceae, na qual foi possível detectar a mediação da planta hospedeira em
relação a intensidade da esporulação em zonas situadas no topo ou mais profundas do
solo.
No tocante à riqueza, Cuenca et al. (2010) registraram valores estáveis em até 45
cm de profundidade presente em vegetação esclerófila. An et al. (1990) observaram a
ocorrência de Am. fecundispora, Gl. macrocarpum, Gl. microcarpum e Gi. gigantea
restrita ao topo do solo (15 cm) e Gl. intraradices e Gi. margarita em grandes
profundidade de 30 – 45 cm, sugerindo que as espécies podem variar em termos de
papéis ecológicos ao longo do gradiente de profundidade. Oehl et al. (2005)
61
encontraram ampla diversidade em zonas situadas entre 50 a 70 cm, além de também
constatarem a ocorrência da esporulação de espécies em zonas específicas, com espécies
ocorrentes no topo do solo bem como em zonas de maior profundidade. A modulação
da distribuição das espécies em função da disponibilidade de nutrientes, tais como CO2,
matéria orgânica, P e pH, entre outros fatores, ao longo do gradiente de profundidade
foi proposta por diversos autores (ANDERSON et al., 1987; RILLIG & FIELD, 2003;
VERMA & TARAFADAR, 2010; SHUKLA et al., 2013a). Contudo, Shukla et al.
(2013a) alertam para o fato de que mais fatores devem ser levados em consideração para
explicar a distribuição dos FMA ao longo do gradiente de profundidade do solo.
Os estudos realizados sobre a distribuição de FMA ao longo de gradiente de
profundidade do solo indicam a importância de que essa variável seja levada em
consideração nos estudos de diversidade e debatidas, a fim de que seja obtido o máximo
possível de informações sobre a composição de espécies FMA nos ecosssistemas.
Apenas o entendimento mais próximo da estrutura real permitirá que os estudos com
vistas à conservação e manejo possam atuar de maneira eficiente para a consolidação de
seus objetivos. Levando em consideração que não existem trabalhos que busquem
verificar a influência da distribuição da composição de espécies de FMA ao longo de
perfil de solo submetido ao processo de fragmentação florestal, a avaliação dessa
variável nesses ambientes poderá, de acordo com os resultados demonstrados nos
estudos pioneiros sobre o tema em outras áreas, contribuir para uma melhor
compreensão da estrutura de comunidades de FMA nos ecossistemas, sobretudo em
áreas fragilizadas pela interferência antrópica. Diante dessa lacuna do conhecimento, o
presente trabalho teve como objetivo avaliar a composição de espécies de FMA em
diferentes níveis de profundidade do solo de fragmentos florestais de Cerrado e Mata
Atlântica, contribuindo para o conhecimento da diversidade e distribuição desse grupo
de fungos no país.
3. OBJETIVOS
3.1. OBJETIVO GERAL
Avaliar a composição de espécies de FMA em diferentes níveis de profundidade
do solo em fragmentos florestais no bioma Cerrado, contribuindo para o conhecimento
da diversidade e distribuição desse grupo de fungos.
62
3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Inventariar a diversidade de FMA em fragmentos florestais de Cerrado na
fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais;
Caracterizar a estrutura de comunidades no tocante à riqueza e diversidade de
FMA em função da variação na profundidade do solo.
4. MATERIAIS E MÉTODOS
4.1. ÁREA DE ESTUDO
A Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo (FEEMS) encontra-se
localizada no munícipio de Sete Lagoas, Minas Gerais (latitude 19º28’S, longitude
44º15’W). A área da Empresa possui um total de 1.932,80 hectares que incluem
fragmentos que variam sua fisionomia entre Cerrado e Mata Atlântica (PANOSO et al.,
2002). Apresenta predominância de solos característicos de latossolos vermelho-escuro
e vermelho-amarelo, ocorrendo, em menor escala, cambissolos, aluviais e
hidromórficos, com clima da região do tipo AW segundo classificação de Koopen
(clima de savana com inverno seco) (PEREIRA et al., 2013).
A FEEMS consiste em área estratégica para a manutenção da biodiversidade,
encontrando-se situada no limite extremo da mata atlântica em Minas Gerais, na
transição para a fase de cerrado; além disso, situa-se, ainda, próxima à região de
influência da Caatinga e da Serra do Cipó, que faz parte da cadeia de montanhas do
complexo do Espinhaço, consequentemente, tais condições contribuem para a existência
de ampla variação de solos e tipos de vegetação, apresentando características peculiares
(COSTA et al., 2007). A despeito de sua importância biológica, a área encontra-se sob
processo de fragmentação florestal e sujeita a forte pressão advinda do crescimento
urbano, originada ao sul pela expansão do vetor Norte e ao norte pela urbanização
intensa do crescimento da Cidade de Sete Lagoas (EMBRAPA, 2007).
4.2. AMOSTRAGEM
As amostras foram obtidas ao longo de oito fragmentos florestais da Fazenda
Embrapa Milho e Sorgo (Figura 12, Quadro 1). Todos os fragmentos ocorrentes na
63
fazenda experimental da Embrapa foram amostrados usando-se o método de parcelas
(MUELLER-DOMBOIS; ELLENBERG, 1974) levando-se em consideração as
recomendações do Protocolo de Medições de Parcelas Permanentes da Rede de Manejo
Florestal (CTC/RMFC, 2005), com parcelas de 20 x 20 m, orientadas no sentido N-S,
L-O, distantes entre 70 e 100 metros da borda do fragmento. De posse do mapa da área
e da estratificação dos fragmentos por feição (topo de morros, vegetação ciliar, encostas
e interflúvio), as parcelas foram alocadas em quantidade definida de modo a oferecer
segurança estatística de representatividade quanto à composição e estrutura. Todos os
fragmentos foram amostrados com uma parcela, a exceção dos fragmentos A, E e H,
que foram amostrados com duas parcelas (A1 e A2, E1 e E2, H1 e H2) a fim de obter
uma representatividade completa da heterogeneidade espacial, totalizando dessa forma,
11 subáreas de amostragem.
Em cada parcela foram abertas trincheiras para a obtenção de amostras ao
longo de perfil de solo, com profundidade máxima equivalente a 230 cm. Em cada
perfil, foram identificadas camadas de acordo com classificação proposta por Panoso et
al. (2002). Três amostras de solo foram coletadas por camada, tendo sido destinadas
para a implantação de culturas armadilhas, com ciclo de três repetições, a fim de
permitir a esporulação das espécies que não estavam presentes na forma de esporos no
momento da coleta e consequentemente, facilitando a identificação e avaliação da
diversidade. Dessa forma, o número de amostras obtido por perfil variou de acordo com
o número de camadas identificadas, relativas à morfologia dos solos considerados. A
obtenção dos glomerosporos foi baseada exclusivamente em análises de amostras
provenientes de culturas armadilhas.
Amostras de solo compostas de cinco tradagens (quatro de canto e uma
central), coletadas entre 0 a 20 cm de profundidade, foram coletadas e destinadas a
EMBRAPA para analises de granulometria e fertilidade (macro, micronutrientes e
matéria orgânica). Para obtenção do isolamento dos glomerosporos, o solo foi preparado
pela técnica de peneiramento úmido (GERDEMANN & NICOLSON, 1963) e
centrifugação em sacarose (JENKINS, 1964).
64
Figura 12. Fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. Fonte: COSTA,
TCC.
Quadro 1. Características ambientais dos fragmentos da Fazenda Experimental
Embrapa Milho e Sorgo.
Fragmento Características¹
A Possui declividade plana a suave ondulada, possui baixa
diversidade de espécies vegetais, com menor acúmulo de
serapilheira e características de latossolo. Devido à sua extensão,
foi divido em duas subareas (A1 e A2), o 2º com vestígios de
incêndio, com última ocorrência datada em outubro de 2012. A
área há aproximadamente 50 anos, era utilizada como pastagem.
B Ocorre transição de Cerrado para Floresta Estacional Semidecidual.
Possui alguns pontos com clareiras e o terreno é plano. Também
65
inclui vestígios de incêndio de última ocorrência datada em
outubro de 2012.
C Devido à disponibilidade hídrica decorrente da proximidade do
lençol freático à aproximadamente 2 metros, possui características
de mata ciliar. São verificadas árvores de grande porte e a maior
produção de serrapilheira entre os sítios. O relevo é plano.
D A vegetação de ocorrência no Fragmento D é a Floresta Estacional
Semidecidual, e está situado em uma área de acentuada
declividade.
E O Fragmento E foi amostrado em dois sítios E1 e E2, ambos
caracterizados pela vegetação de Floresta Estacional Semidecidual,
mas se diferenciam no grau de declividade, tendo o F5/2 maior
declive.
F Também no Fragmento F verifica-se a ocorrência de Floresta
Estacional Semidecidual. O relevo é ondulado.
G É verificada baixa densidade de árvores e significativas clareiras no
sítio do Fragmento G, estando em um local de forte declive. Este
fragmento tem o maior grau de perturbação, observados indícios de
incêndio.
H No Fragmento H há também uma separação em dois sítios (H1 e
H2), sendo estes ambientes mais úmidos, com maior diversidade de
espécies, e espessa camada de material orgânico. Fortes
características de mata ciliar.
Fonte: Carvalho et al. 2013.
4.3. ANÁLISES TAXONÔMICAS
Após a extração, os glomerosporos foram separados por tamanho e cor com
auxílio de estereomicroscópio e dispostos em lâminas preparadas com PVLG (álcool-
polivinilico e lactoglicerol) e PVLG + reagente de Melzer para observação em
microscopia de luz transmitida e avaliação taxonômica. Para a identificação das
espécies foram consultados manuais de identificação e chaves taxonômicas propostos
por Schenck e Pérez (1990), Goto (2009), Błaszkowski (2012) e confronto com
66
descrições disponíveis em coleções internacionais
(http://www.zor.zut.edu.pl/Glomeromycota/ e http://invam.wvu.edu/) e demais
literaturas pertinentes, considerando a classificação proposta por Oehl et al. (2011a) e
táxons adicionais propostos por Błaszkowki (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho
et al. (2014) e Oehl et al. (2014).
4.4. ANÁLISES ESTATÍSTICAS
A composição de espécies de FMA foi estimada através da avaliação do número
de espécies por fragmento. Os dados obtidos foram submetidos à determinação do
índice de Shannon-Wiener (H’ = - Σ pi ln pi) com auxílio do software PAST versão
1.81 (MAGURRAN, 1988; HAMMER et al., 2008).
A análise exploratória dos dados foi conduzida antes da aplicação das análises
estatísticas de acordo com protocolo proposto por Zuur et al. (2010). A presença de
outliers na variável resposta (N) e as variáveis explicativas (atributos físico-químicos do
solo) foi avaliada por análise gráfica de Cleveland dotplots. Para avaliação da
normalidade e homocedasticidade dos dados foram aplicados o teste de Shapiro-Wilk e
teste de Levene, respectivamente (SHAPIRO & WILK, 1965; LEVENE, 1960). Uma
matriz de gráfico de dispersão e de colinearidade foram elaboradas para a identificação
do tipo de relação entre as variáveis (presença ou ausência de linearidade) e remoção de
colinearidade. A análise exploratória de dados foi aplicada com auxílio do software R
(versão 2.4) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011), com a utilização dos pacotes
lawstat e lattice (SARKAR, 2008; GASTWIRTH et al., 2015).
As análises estatísticas foram conduzidas seguindo modelos não paramétricos,
em conformidade com a ausência de normalidade e homocedasticidade observada nos
dados. Para detectar a presença de correlação entre o número de espécies e os
fragmentos e entre as variáveis ambientais consideradas, foi aplicada um teste de
correlação de Kendall com auxílio do software PAST versão 1.81 (HAMMER et al.,
2008). O teste de Kruskal-Wallis foi aplicado com auxílio do software R (versão 2.4) (R
DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011) para comparar a distribuição do número de
espécies e índice de diversidade de Shannon-Wiener em relação aos fragmentos e as
zonas de profundidade amostradas, respectivamente. Para aplicação do teste de Kruskal-
Wallis, as zonas de profundidade foram classificadas em um total de sete intervalos: I: 0
– 20 cm; II: 20 – 40 cm; III: 40 – 60 cm; IV: 60 – 80 cm; V: 80 – 120 cm; VI: 120 – 160
67
cm e VII: 160 – 230 cm. As médias foram comparadas pelo teste de Tukey. Para todas
as análises univariadas o nível de significância considerado foi de 5% (ZAR, 2010).
No tocante à similaridade da composição de espécies da área estudada, a
diversidade beta foi quantificada de uma matriz binária (presença/ ausência das espécies
por fragmento florestal) pelo índice de similaridade de Jaccard, definido pela fórmula
a/(a + b + c) (JACCARD, 1901). A partir da matriz de similaridade obtida pelo cálculo
do índice de Jaccard foi aplicada uma análise de agrupamento hierárquico utilizando-se
o método da ligação média entre grupos (UPGMA) (LEGENDRE & LEGENDRE,
1988). Uma análise gráfica da largura da silhueta foi aplicada para a verificação do
número de agrupamentos plausíveis de acordo com a configuração dos dados gerados
pela análise de agrupamento hierárquico (ROUSSEEUW, 1987). As espécies
indicadoras de cada fragmento foram obtidas pela Análise de Espécies Indicadoras
(ISA), a fim de verificar a especificidade e fidelidade aos grupos de ocorrência
(DUFRÊNE e LEGENDRE, 1997). As variáveis ambientais foram submetidas a uma
análise de redundância (RDA) a fim de obter as variáveis explicativas mais relacionadas
com a distribuição de FMA do solo (BONFIM et al., 2015). A significância da RDA foi
analisada por uma ANOVA. Todas as análises multivariadas foram desenvolvidas com
auxílio do software R (versão 2.14) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011), com a
utilização dos pacotes ade4, cluster, FD, gclus, labdsv pvclust e vegan (DRAY &
DUFOUR, 2007; HURLEY, 2012; LALIBERTÉ et al., 2014; MAECHLER, 2014;
OKSANEN et al., 2013; ROBERTS, 2015; SUZUKI & SHIMODARIA, 2014).
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO
5.1. COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES DE FUNGOS MICORRÍZICOS
ARBUSCULARES EM FRAGMENTOS FLORESTAIS
Foram encontradas 62 espécies de FMA, distribuídas em nove famílias e treze
gêneros, das quais oito consistem em novos registros de ocorrência para o bioma
Cerrado, seis consistem em novos registros para o bioma Mata Atlântica e três
consistem em novos registros para o Brasil, além de dez espécies novas para a ciência
(Tabela 5, Figura 13).
68
Tabela 5. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares ocorrentes em fragmentos
florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas
Gerais.
Família Espécie
Acaulosporaceae ²Acaulospora dilatata J.B. Morton
Acaulospora foveata Trappe & Janos
Acaulospora herrerae Furrazola,
B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl
Acaulospora laevis Gerd. & Trappe
Acaulospora longula Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora mellea Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora morrowiae Spain & N.C.
Schenck
Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto &
C.M.R. Pereira
¹Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro
Acaulospora scrobiculata Trappe
Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe
Acaulospora tuberculata Janos & Trappe
4Acaulospora sp.1
4Acaulospora sp.2
4Acaulospora sp.3
4Acaulospora sp.4
4Acaulospora sp.5
4Acaulospora sp.6
4Acaulospora sp.7
4Acaulospora sp.8
Acaulospora sp.9
Acaulospora sp.10
Acaulospora sp.11
Acaulospora sp.12
69
Acaulospora sp.13
Acaulospora sp.14
Acaulospora sp.15
Acaulospora sp.16
Acaulospora sp.17
Ambisporaceae ²Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C.
Maia & Oehl
Archaeosporaceae ¹,²Archaeospora myriocarpa (Spain,
Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A.
Silva, B.T. Goto & Sieverd.
Archaeospora trappei (R.N. Ames &
Linderman) J.B. Morton & D. Redecker
Entrophosporaceae Claroideoglomus etunicatum (W.N.
Becker & Gerd.) C. Walker & A.
Schüssler
¹,²,³Claroideoglomus hanlinii Błaszk.,
Chwat & Góralska
Dentiscutataceae Dentiscutata sp.1
Dentiscutata sp.2
Diversisporaceae Redeckera fulva (Berk. & Broome) C.
Walker & A. Schüssler
Glomeraceae Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &
Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
¹Glomus australe (Berck.) S.M. Berch
¹Glomus brohultii Sieverd. & Herrera
¹,²,³Glomus crenatum Furrazola, R.L.
Ferrer, R.A. Herrera & B.T. Goto
¹,²,³Glomus cubense Y. Rodr. & Dalpé
Glomus glomerulatum Sieverd.
¹Glomus trufemii B.T. Goto, G. A. Silva
& Oehl
4Glomus sp.1
Glomus sp.2
70
Glomus sp.3
Glomus sp.4
Glomus sp.5
Glomus sp.6
Glomus sp.7
Glomus sp.8
Glomus sp.9
Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson &
N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva &
Oehl
Rhizoglomus sp.
Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi
Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K.
Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl,
G.A.Silva & D.K. Silva
Scutellospora sp.1
Scutellospora sp.2
Paraglomeraceae Paraglomus occultum (C. Walker) J.B.
Morton & D. Redecker
Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M.
Mello, Magna & G.A. Silva
4Paraglomus sp.
1 - Novos registros para o Cerrado; 2 - novos registros para a Mata Atlântica; 3 - novos registros para
Brasil e 4 - espécies novas.
Os FMA identificados apenas ao nível de gênero e que não constituem espécies
novas consistem em espécies que demandam a análise de mais espécimes das amostras
relacionadas para a confirmação de suas respectivas identificações devido à
inviabilidade morfológica dos espécimes coletados.
Para o Brasil, foram acrescidos os registros das espécies C. hanlinii, G.
crenatum e G. cubense, aumentado o valor de 153 para 156 o número de espécies
atualmente registradas para o país. Do total de 92 espécies de FMA registradas para o
bioma, as 62 espécies obtidas no presente trabalho representam 37% do valor total
existente, ampliando esse número para 100, com os novos registros das espécies
71
A.rhemii, A. myriocarpa, C. hanlinii, G. australe, G. brohultii, G. crenatum, G. cubense
e G. trufemii para o Cerrado (CARVALHO et al., 2012; COUTINHO et al., 2015;
SOUZA et al., 2010; PEREIRA et al., 2015). Já para o bioma Mata Atlântica, das 116
espécies ocorrentes no bioma, o presente trabalho representa 21% dos registros,
permitindo ainda o aumento desse número para 123 com os novos registros das espécies
A. dilatata, A. brasiliensis, A. myriocarpa, C. hanlinii, G. crenatum e G. cubense
(BONFIM et al., 2013; GOTO et al., 2012; MELLO et al., 2012; NOVAIS et a., 2014;
PEREIRA et al.,2014; SILVA et al., 2012; SOUZA et al., 2010; STÜRMER et al.,
2013).
O valor total de espécies obtidas no presente trabalho excede a média de
espécies obtida pelos trabalhos de inventários taxonômicos conduzidos em regiões
tropicais (CÓRDOBA et al., 2001; SANTOS et al., 1995; SILVA et al., 2012; 2014;
2015) STÜRMER et al., 2013; TRUFEM et al., 1989, 1994; TRUFEM 1990, 1995), nos
quais a média de espécies avaliadas para esses trabalhos corresponde a 21.
72
Figura 13: A – F - Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas na
Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. A) A. scrobiculata; B) Detalhe da
ornamentação em A. scrobiculata; C) A. brasiliensis; D) A. trappei; E) C. etunicatum;
F) Dentiscutata sp.
73
Esse fato destaca a importância da realização de trabalhos de diversidade de FMA em
áreas ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica, que consistem em regiões de particular
interesse por exibirem alta biodiversidade em decorrência do mosaico de diferentes
ecossistemas (MAYLE et al., 2007), podendo abrigas novas espécies para a ciência,
cujo valor para a manutenção florística ainda é desconhecido. É válido destacar que
esses resultados foram obtidos exclusivamente a partir de amostras provenientes da
montagem de culturas armadilhas. Bartz et al. (2008) chamam a atenção para o fato de
que as culturas armadilhas podem levar a detecção de um número menor de espécies
quando utilizadas como metodologia exclusiva para a avaliação da diversidade de FMA,
e por isso, novos estudos que levem em consideração a avaliação de amostras diretas de
campo combinada a avaliação de culturas armadilhas poderão ampliar o número de
espécies registrado no presente trabalho.
As famílias mais representativas consistem em Acaulosporaceae (28 espécies) e
Glomeraceae (19 espécies), com os gêneros mais representativos correspondentes a
Acaulospora (28 espécies) e Glomus (15 espécies), respectivamente (Figuras 14 e 15).
Figura 13. G – J - G) Paraglomus sp.; H) R. clarum; I) R. fulva; J) Scutellospora sp.1
74
O perfil de maior representatividade das famílias Acaulosporaceae e Glomeraceae
encontra-se similar ao padrão que tem sido registrado para outros biomas brasileiros,
onde os gêneros Acaulospora e Glomus também se destacam (GOTO et al., 2010;
LEAL et al. 2013; GOMIDE et al., 2014). É válido destacar, contudo, que Glomeraceae
consiste na família mais diversificada e numerosa em espécies do filo Glomeromycota,
e a constatação de sua ocorrência em diferentes tipos de solos brasileiros sugere a
grande variabilidade dentro desse clado em termos de adaptações ecológicas.
Figura 14. Representatividade (%) das famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento
florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.
Figura 15. Representatividade (%) dos gêneros de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento
florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.
75
Espécies de FMA requerem faixas diferenciadas de pH para seu
desenvolvimento, e de modo geral, algumas espécies de Acaulospora, Gigaspora e
Glomus têm sido mais relatadas em solos ácidos (MAIA et. al., 2010). Em contraste, no
presente trabalho não houve registros de espécies pertencentes ao gênero Gigaspora,
táxon que apresenta distribuição generalizada em solos de Cerrado e Mata Atlântica. A
densidade dos glomerosporos pode estar relacionada com a existência de diferentes
mecanismos de sobrevivência dos FMA e certos taxa de FMA podem servir como
indicadores dos estágios sucessionais de uma comunidade, contudo, ainda não está
esclarecido se as mudanças na comunidade podem ser atribuídas a fatores ambientais ou
interações competitivas (AN et al., 1990; HART et al., 2014). Assis et al. (2014)
consideraram espécies pertencentes à família Glomeraceae generalistas devido a sua
alta capacidade de esporulação e adaptabilidade a solos agrícolas e a alta
representatividade de espécies pertencentes à família Glomeraceae constatada no
presente estudo, em fragmentos expostos a diferentes graus de impacto ambiental,
reforça a sua eficácia em termos de adaptação e sobrevivência. Já em relação à ausência
de representantes de Gigaspora, considerando que as comunidades de FMA respondem
fortemente a competição por raízes de plantas (MAHERALI & KLIRONOMOS, 2012),
interações competitivas e a própria estratégia de colonização desse táxon, caracterizada
por uma extensiva colonização do solo em contraposição a limitada colonização de
raízes (HART & READER, 2002), podem ter influenciado a ausência de representantes
do gênero nos fragmentos florestais da FEEMS. Contudo, é válido destacar que a
ausência de esporos não indica, necessariamente, ausência de colonização radical
(CARRENHO et al., 2001), sendo necessária a condução de estudos posteriores
dedicados a avaliar o percentual de colonização micorrízica a fim de confirmar se a
ausência desse táxon implica em uma real não participação na associação simbiótica
com a vegetação nativa.
A riqueza de espécies e diversidade de Shannon-Wiener por fragmento
encontram-se expressos na tabela 6. As espécies obtidas por fragmento florestal
encontram-se discriminadas na tabela 7, com os respectivos índices de espécies
indicadoras expresso na tabela 8.
Tabela 6. Riqueza de espécies e índice de Shannon-Wiener por fragmento florestal.
A1 A2 B C D E1 E2 F G H1 H2
Número 13 10 19 16 18 11 16 16 13 11 7
76
Tabela 7. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas por fragmentos
florestais.
Fragmento Espécies de FMA
A1 A. dilatata, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, A. tuberculata, C.
etunicatum, G. glomerulatum, Glomus sp.1, Glomus sp.2, Glomus sp.3,
Glomus trufemii, P. occultum e Paraglomus sp.
A2 A. herrerae, A. mellea, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata,
Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.2, P. occultum e Paraglomus sp.
B A. dilatata, A. herrerae, A. morrowiae, A. scrobiculata, Acaulospora sp.4,
A. reducta, A. spinosa, A. tuberculata, Dentiscutata sp.1, Dentiscutata
sp.2, G. trufemii, G. cubense, G. glomerulatum, Glomus sp.4, Glomus
sp.5, Glomus sp.6, P. occultum, Paraglomus sp. e R. fulva.
C A. dilatata, A. herrerae, A. mellea, A. reducta, A. rhemii, A. scrobiculata,
Acaulospora sp.5, Acaulospora sp.6, A. myriocarpa,, C. etunicatum,
Glomus sp.7, O. pernambucana, P. occultum, Paraglomus sp., R. clarum e
Rhizoglomus sp.1.
D A. reducta, A. rhemii, Acaulospora sp.7, Acaulospora sp.8, Acaulospora
sp.9, A. brasiliensis, A. myriocarpa, G. australe, G. brohultii, G.
crenatum, G. glomerularum, G. spinosum, Glomus sp.8, G. trufemii, P.
occultum, Paraglomus sp., R. fulva e R. Clarum.
E1 A. foveata, A. herrerae, A. reducta, Acaulospora sp.10, Acaulospora
sp.11, Acaulospora sp.12, Acaulospora sp.13, G. brohultii, G. trufemii, P.
occultum e R. fulva.
E2 A. herrerae, A. mellea, A. morrowie, A. reducta, A. rhemii, A.
scrobiculata, Acaulospora sp.14, Ar. trappei, C. etunicatum, G. brohultii,
P. occultum, P. pernambucanum, Paraglomus sp. e R. clarum.
de
espécies
Índice de
Shannon-
Wiener
(H’)
2,56 2,30 2,94 2,77 2,89 2,39 2,77 2,77 2,56 2,39 1,94
77
F A. morrowieae, A. reducta, A. scrobiculata, Acaulospora sp.15,
Acaulospora sp.16, A. spinosa, A. trappei, C. etunicatum, C. hanlinii, G.
brohultii, G. glomerulatum, Glomus sp.9, P. occultum, R. fulva,
Scutellospora sp.1 e Scutellospora sp.2.
G A. herrerae, A. laevis, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, A.
spinosa, A. tuberculata, C. etunicatum, G. glomerulatum, G. trufemii, P.
occultum, Paraglomus sp. e R. fulva.
H1 A. longula, A. mellea, A. reducta, Acaulospora sp.17, A. morrowie, A.
myriocarpa, A. trappei, C. etunicatum, F. mosseae, G. brohultii, G.
glomerulatum, G. trufemii, P. occultum e Paraglomus sp.
H2 A. reducta, C. etunicatum, F. mosseae, G. brohultii, G. glomerulatum, G.
trufemii e Paraglomus sp.
Tabela 8. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares indicadoras dos fragmentos
florestais. Valores de indicação ≥ 50 encontram-se destacados em negrito.
Espécies Indicadores de espécies
Área Valor de
indicação
p
A. dilatata C 16.7 0.2940
A. foveata E1 22.2 0.1050
A. herrerae B 39.4 0.0110
A. laevis G 20.0 0.7030
A. longula H1 20.0 0.7270
A. mellea E2 12.3 0.3910
A. morrowiae A1 7.1 0.9040
A. reducta D 23.5 0.0120
A. rhemii C 17.6 0.2450
A. scrobiculata E2 24.4 0.1100
Acaulospora sp.1 A2 20.0 0.7260
Acaulospora sp.2 A2 20.0 0.7210
Acaulospora sp.3 A2 20.0 0.7120
Acaulospora sp.4 B 25.0 0.3480
Acaulospora sp.5 C 16.7 0.8440
Acaulospora sp.6 C 16.7 0.8310
Acaulospora sp.7 D 50.0 0.0270
Acaulospora sp.8 D 25.0 0.3570
Acaulospora sp.9 D 25.0 0.3380
Acaulospora sp. 10 E1 11.1 1.0000
Acaulospora sp.11 E1 11.1 1.0000
Acaulospora sp.12 E1 11.1 1.0000
78
Acaulospora sp.13 E1 44.4 0.0130
Acaulospora sp.14 E2 33.3 0.0520
Acaulospora sp.15 F 20.0 0.7260
Acaulospora sp.16 F 20.0 0.7490
Acaulospora sp.17 H1 40.0 0.0470
A. spinosa B 9.6 0.7250
A. tuberculata B 21.7 0.1900
A. brasiliensis D 25.0 0.3310
A. myriocarpa C 39.8 0.0090
A. trappei E2 26.7 0.1100
C. etunicatum E2 25.0 0.0800
C. hanlinii F 20.0 0.7370
Dentiscutata sp.1 B 25.0 0.3490
Dentiscutata sp.2 B 25.0 0.3570
F. mosseae H2 53.6 0.0040
G. australe D 25.0 0.3550
G. brohultii H1 8.4 0.7720
G. crenatum D 25.0 0.3460
G. cubense B 25.0 0.3550
G. glomerulatum E2 17.1 0.2810
Glomus sp.1 A1 100.0 0.0010
Glomus sp.2 A1 25.0 0.3340
Glomus sp.3 A1 25.0 0.3680
Glomus sp.4 B 25.0 0.3430
Glomus sp.5 B 25.0 0.3460
Glomus sp.6 B 25.0 0.3470
Glomus sp.7 C 16.7 0.8460
Glomus sp.8 D 50.0 0.0180
Gomus sp.9 F 20.0 0.7130
G. trufemii D 19.5 0.1900
O. Pernambucana C 16.7 0.8330
P. occultum A1 31.0 0.0020
P. pernambucanum E2 33.3 0.0430
Paraglomus sp. D 26.4 0.0230
R. fulva D 18.2 0.2140
R. clarum C 39.2 0.0090
Rhizoglomus sp. C 33.3 0.0600
S. sinuosa D 25.0 0.3320
Scutellospora sp.1 F 20.0 0.7370
Scutellospora sp.2 F 20.0 0.7340
Dentre as espécies indicadoras, F. mossea possui ocorrência típica em áreas de
Cerrado (SOUZA et al., 2010; CARVALHO et al., 2012; COUTINHO et al., 2015), ao
passo que as demais espécies cujo valor de indicação foi equivalente ou superior a 50
consistem em registros que demandam novas avaliações taxonômicas para identificação.
79
O número de espécies diferiu entre os fragmentos avaliados (x² = 38,9; df = 10;
p = 0,00003) (Figura 16), tendo sido encontradas diferenças significativas entre os
fragmentos B-G, B-H2, C-A2, C-G, E2-A2, E2-E1, E2-G, E2-H2. O índice de Shannon-
Wiener também diferiu entre os fragmentos avaliados (x² = 28; df = 10, p = 0,00178)
(Figura 17), apresentando diferenças significativas entre os fragmentos B-H2 e E2-H2.
Dentre as áreas avaliadas, o fragmento B apresentou os maiores valores para o número
de espécies e índice de Shannon-Wiener, ao passo que o fragmento H2 demonstrou os
menores valores.
De acordo com Alves (2004), a hipótese do distúrbio intermediário de Connell
(1978) pode oferecer um importante ponto de partida para o entendimento dos impactos
do processo da fragmentação florestal para os FMA. A hipótese propõe que a alta
diversidade de espécies é um reflexo do estado natural de desequilíbrio ambiental e que
a diversidade apresenta níveis baixos para intensidades extremas de distúrbios, isto é,
para áreas que apresentam distúrbios ambientais máximos ou mínimos, e atinge o maior
valor para a diversidade biológica ocorrente em níveis intermediários de perturbação.
No presente estudo, o menor valor registrado para número de espécie e diversidade
esteve associado a um framento caracterizado por maior produção de serapilheira e
consequentemente, maior disponibilidade de material orgânico, além de alta diversidade
vegetal (fragmento H2) ao passo que o maior valor foi registrado para o fragmento
caracterizado por um histórico de incêndios de ocorrência recente, além da presença de
pontos de clareira (fragmento B). Os demais fragmentos apresentaram valores
intermediários, independente dos níveis de impactos ambientais associados.
Considerando a hipótese proposta por Connell, os menores valores dos parâmetros de
diversidade para o fragmento H2 podem indicar um nível de perturbação menor
ocorrente na área ao passo que os maiores valores obtidos para o fragmento B podem
estar evidenciando um possível desequilíbrio intermediário característico da respectiva
área. Entretando, devido às lacunas no entendimento sobre o efeito da fragmentação
florestal nos FMA (GRILLI et al., 2015), novos estudos com vistas à avaliar a
influência dos níveis de impactos ambientais associados a essas áreas sobre as
comunidades de FMA são necessários para compreensão mais acurada acerca da
possibilidade de extrapolar a hipótese de Connell para os FMA.
Abbott e Gazey (1994) propuseram que em ambientes sujeitos a distúrbios
ambientais, a diversidade de FMA pode estar relacionada com a entrada de propágulos
de FMA advindos de áreas adjacentes às impactadas e a composição inicial do ambiente
80
e das espécies imigrantes podem culminar em interações competitivas que modularão a
abundância de determinadas espécies na área. Sobre essa constatação, a diferença nos
perfis de composição de espécies da FEEMS pode estar relacionados à própria
capacidade de reestabelecimento da comunidade de FMA de cada fragmento florestal
em relação ao nível de impacto ambiental ocorrente na área, bem como a influência da
dispersão das espécies oriundas das regiões adjacentes e suas respectivas interações com
a composição de FMA original.
Figura 16. Número de espécies avaliado por fragmentos florestais.
Figura 17. Índice de Shannon-Wiener avaliado por fragmentos florestais.
Baixa diferenciação quanto à composição de espécies entre as áreas da região
pode ser identificada na matriz gráfica de dissimilaridade calculada através do índice de
Jaccard (Figura 18), na qual as cores em rosa indicam valores maiores de
dissimilaridade (menores valores de similaridade) e as áreas em azul indicam as áreas
com menores valores de dissimilaridade (maiores valores de similaridade). O índice de
Jaccard (Tabela 9) demonstra que grande fração dos fragmentos apresenta índices altos
de compartilhamento de espécies e o resultado obtido na matriz gráfica de distância
81
evidencia que os fragmentos florestais da FEEMS configuram uma baixa
heterogeneidade em termos de composição de espécies de FMA, aspecto que se
confirma na análise de cluster (Figura 19), onde, de acordo com o gráfico da largura da
silhueta, foi obtida a indicação de valor ótimo equivalente a três para a formação de
agrupamentos. Esse fato reforça que a diferenciação da composição de espécies de
FMA entre os fragmentos não é suficientemente acentuada para que seja identificada a
formação de número razoável de agrupamentos distintos na região. Dois agrupamentos
identificados na análise de cluster consistem em C e D (agrupamento 1) e A1, A2, B,
E2, F, G, H2 e H1 (agrupamento 2) e o fragmento E1 consistiu em uma unidade isolada
dos agrupamentos. Porém, os agrupamentos identificados apresentam valores não
significativos de probabilidade de bootstrap corrigida (AU), com o agrupamento 1
apresentando 78% e o agrupamento 2 apresentando 90% de AU, respectivamente.
Figura 18. Matriz gráfica de dissimilaridade obtida por cálculo do índice de Jaccard: a) Matriz original;
b) Matriz ordenada.
Tabela 9. Matriz numérica de índice de similaridade Jaccard.
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
1 - - - - - - - - - - -
2 0.7215
- - - - - - - - - -
3 0.7275
0.8107
- - - - - - - - -
a) b)
82
4 0.7988
0.7885
0.8331
- - - - - - - -
5 0.8281
0.8992
0.8805
0.7621
- - - - - - -
6 0.8535
0.8377
0.8153
0.8857
0.8242
- - - - - -
7 0.6937
0.6766
0.7497
0.6666
0.7186
0.7939
- - - - -
8 0.7988
0.8377
0.7928
0.8965
0.8409
0.8416
0.6666
- - - -
9 0.5425
0.6739
0.6295
0.8033
0.7910
0.7494
0.5798
0.6432
- - -
10
0.6214
0.7422
0.8233
0.8033
0.7910
0.8091
0.5103
0.7011
0.6315
- -
11
0.6996
0.8777
0.8856
0.8727
0.8041
0.8211
0.7084
0.8228
0.7149
0.5495
-
Figura 19. Análise de agrupamento hierárquico empregando-se o método da ligação média entre grupos
(UPGMA).
5.2. INFLUÊNCIA DA PROFUNDIDADE DO SOLO E VARIÁVEIS
AMBIENTAIS NA AVALIAÇÃO DE FUNGOS MICORRÍZICOS
ARBUSCULARES
83
À exceção do fragmento E1, todos os fragmentos ambientais estudados
apresentaram correlação negativa entre o número de espécies e as profundidades
avaliadas, dos quais quatro exibiram correlação significativa. (Tabela 10). Para a
diversidade e Sannon-Wiener, apenas os fragmentos A1, E2 e H1 não apresentaram
correlação negativa com o aumento da profundidade. O presente estudo evidencia uma
tendência ao decréscimo das espécies e da diversidade de acordo com o aumento da
profundidade do solo, corroborando estudos sobre diversidade de FMA em gradientes
de profundidade em outros ecossistemas (BECERRA et al., 2014; CUENCA et al.,
2010; KABIR et al., 1998; OEHL et al., 2005; SHUKLA et al., 2013a; VERMA &
TARAFADAR, 2010). O número de espécies diferiu entre as zonas de profundidade
avaliadas (x² = 32,3, df = 6, p = 0,00001), apresentando diferenças significativas entre
as zonas do topo do solo e de grande profundidade I e III, I e IV, I e V, I e VI e I e VII
(Figura 20). No tocante a diversidade, apenas duas zonas, referentes ao topo do solo e
maiores profundidades exibiram diferenças significativas (I e IV, I e VI) (Figura 21).
Kabir et al. (1998) propuseram que a zona do solo situada acima de 15 cm de
profundidade concentra maior população de glomerosporos, devido à tendência a
redução de propágulos de FMA com o aumento da profundidade, já Verma & Tarafadar
(2010) verificaram maior número associado a zona entre 0 a 30 cm. O presente estudo
segue o padrão constatado nos trabalhos anteriores, com o maior valor para a média do
número de espécies associado à zona situada entre 0 a 20 cm de profundidade, seguida
pela zona situada entre 20 a 40 cm. Cuenca et al. (2010) verificaram uma tendência ao
decréscimo acompanhada por uma estabilidade da riqueza até a zona de 45 cm. Nos
fragmentos florestais da FEEMs, apesar de ter sido observada diminuição da média do
número de espécies com o aumento da profundidade entre as zonas de 0 a 20 e 20 a 40
cm, esse valor não diferiu significativamente. Becerra et al. (2010) não verificaram
diferenças significativas nos valores de diversidade com o aumento da profundidade.
Neste trabalho, os maiores valores para o número de espécies e diversidade estiveram
associadas as zonas de alcance de até 60 cm de profundidade, havendo tendência ao
decréscimo com o aumento da profundidade e tendo sido registrada diferenças
significativas nos valores entre as diferentes zonas de profundidades avaliadas.
84
Tabela 10. Correlação de Kendall entre o número de espécies, diversidade de Shannon-
Wiener e gradiente de profundidade por fragmento. Valores de p significativos
encontram-se destacados em negrito.
Fragmento/
Profundidades (cm)
Número de espécies Diversidade de Shannon-Wiener
R p R p
A1/ 16,67 – 167,67 -14815 0,50255 0,14815 0,50255
A2/ 9,33 – 175 -0,19669 0,30676 -0,57635 0,03052
B/ 13,67 – 200 -0,44935 0,04198 0,20574 0,40763
C/ 6,67 – 184,67 -0,32462 0,05994 -0,34993 0,04256
D/ 16,67 – 168 -0,43644 0,04824 -0,25820 0,26893
E1/ 19 – 186,33 0,02983 0,82722 -0,08513 0,71549
E2/ 10,33 - 160 -0,45677 0,08646 0,08704 0,80624
F/ 6,33 - 233 0,26296 0,17181 0,03226 0,90363
G/ 8,67 – 160 -0,50351 0,00889 -0,83666 0,04042
H1/ 9,33 – 158 -0,50565 0,00860 0,54748 0,00918
H2/ 16,33 - 145 -0,45873 0,03788 -0,56522 0,05023
Figura 20. Número de espécies por zona de profundidade. *I = 0-20cm; II = 20-40cm;
III = 40-60cm; IV = 60-80cm;V = 80-120cm; VI = 120-160cm; VII = 160-230cm.
Figura 21. Índice de Shannon-Wiener por zona de profundidade.
Oehl et al. (2005) verificaram decréscimo relativo na distribuição vertical de espécies
esporocárpicas de FMA com o aumento da profundidade. A espécie esporocárpica R.
85
fulva foi encontrada em diferentes profundidades situadas entre os distintos fragmentos
da FEEMS, estando presente desde camadas próximas a superfície do solo (0 - 20),
quanto em camadas mais profundas (20 – 40, 40 - 60 e 60 – 80 cm) (Tabela 11). Por se
tratar de espécie reconhecidamente epígea, isto é, de ocorrência típica acima do solo
(THAXTER et al., 1922) os resultados obtidos no presente estudo alertam para a
importância de que a avaliação de gradientes mais amplos de profundidade sejam
levados em consideração nos estudos de diversidade a fim de esclarecer os padrões de
distribuição vertical e afinidades ecológicas das espécies de FMA.
As espécies que apresentaram maior frequência entre as profundidades avaliadas
consistiram em P. ocultum (37%), A. reducta (32%), Paraglomus sp. (25%, G.
glomerulatum (17%), G. trufemii (17%) e A. herrerae (13%), tendo sido encontradas
desde as zonas mais superficiais até as zonas de maior profundidade. As espécies A.
herrerae, G. glomerulatum e G. trufemii exibiram forte tendência ao decréscimo na
ocorrência com o aumento da profundidade, ao passo que as espécies A. reducta, P.
ocultum e Paraglomus sp. apresentaram baixa tendência ao decréscimo quanto à
ocorrência nas diferentes zonas (Figura 22).
Tabela 11. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares em diferentes
alcances de profundidade.
Espécies Zona de profundidade
TS¹ GP²
A. dilatata x x
A. foveata x
A. herrerae x x
A. laevis x
A. longula x
A. mellea
A. morrowiae x x
A. reducta x x
A. rhemii x x
A. scrobiculata x
A. spinosa x
A. tuberculata x
Acaulospora sp.1 x x
Acaulospora sp.2 x
Acaulospora sp.3 x
Acaulospora sp.4 x
Acaulospora sp.5 x
Acaulospora sp.6 x
Acaulospora sp.7 x
Acaulospora sp.8 x
86
Acaulospora sp.9 x
Acaulospora sp.10 x
Acaulospora sp.11 x
Acaulospora sp.12 x
Acaulospora sp.13 x
Acaulsopora sp.14 x
Acaulospora sp.15 x
Acaulospora sp.16 x
Acaulospora sp.17 x
A. brasiliensis x
A. myriocarpa x x
A. trappei x
C. hanlinii x
C.etunicatum x x
Dentiscutata sp.1 x
Dentiscutata sp.2 x
F. mosseae x x
G. australe x
G. brohultii x x
G. crenatum x
G. cubense x
G. glomerulatum x x
G. trufemii x x
Glomus sp.1 x x
Glomus sp.2 x
Glomus sp.3 x
Glomus sp.4 x
Glomus sp.5 x
Glomus sp.6 x
Glomus sp.8 x x
Glomus sp.7 x
Glomus sp.9 x
O. pernambucana x
P. occultum x x
P. pernambucanum x
Paraglomus sp. x x
R. fulva x x
R. clarum x x
Rhizoglomus sp. x x
Scutellospora sp.1 x
Scutellospora sp.2 x
S. sinuosa x 1 – TP: topo do solo, zona de 0 – 60cm; 2 – GP: grandes porfundidades, zona superior a 60 cm.
A espécie G. cubense, novo registro para o país, foi descrita originalmente em
cambissolos háplicos a partir de material coletado em 50 cm de profundidade. No
87
presente estudo, a espécie ocorreu em zona situada próxima à superfície do solo, entre 0
a 20 cm (RODRIGUEZ & DALPÉ, 2011).
A ampla distribuição avaliada para as espécies A. reducta, P. occultum e
Paraglomus sp. em relação ao gradiente de profundidade sugere que essas espécies
apresentam uma alta adaptabilidade para diferentes condições de disponibilidade de
nutrientes. P. occultum consiste em uma espécie que apresenta ampla distribuição entre
diferentes ecossistemas brasileiros e de acordo com SOUZA et al. (2010), corresponde a
uma das espécies de FMA que são pouco afetadas por mudanças geográficas,
considerando seus pontos de ocorrência e as dimensões ambientais. Essa espécie tem
sido registrada para diferentes condições ambientais em solos do Cerrado, desde
agrossistemas, áreas naturais, áreas impactadas e Campos Rupestres (ALVARENGA et
al., 1999; CARNEIRO et al., 2015; CARVALHO et al., 2012; MARTINS et al., 1999).
Morton, com base em relato pessoal disponível em seu website (http://invam.wvu.edu/)
menciona que espécies de Paraglomus exibem comportamento muito agressivo em
solos ácidos, como é o caso dos solos de Cerrado, caracterizados por reduzido pH
(OLIVEIRA et al., 2005), fato que pode culminar no sucesso da esporulação desta
espécie, em relação a outras espécies tanto em diferentes fragmentos quanto nas
diferentes profundidades avaliadas.
A) A. herrerae (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).
*Dados de profundidade foram padronizados.
88
B) A. reducta (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).
C) G. glomerulaum (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).
D) G. trufemii (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).
89
E) P. occultum (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).
F) Paraglomus sp. (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).
Figura 22. A – F- Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares com maior distribuição
ao longo do gradiente de profundidade nos fragmentos florestais.
Os solos da FEEMS apresentam solos ácidos (níveis médios), baixos teores de
fósforo (P) e matéria orgânica (MO). Os níveis de alumínio (Al), cálcio (Ca), cobre
(Cu), ferro (Fe), magnésio (Mg), manganês (Mn), Potássio (K) e zinco (Zn) oscilam de
valores baixos, intermediários a altos (Tabela 12).
A variável profundidade apresentou uma correlação negativa com as variáveis
ambientais à exceção do cobre, cuja distribuição não foi afetada ao longo do gradiente
de profundidade (Figura 23). A MO apresentou uma forte correlação em relação à
profundidade e as demais variáveis apresentaram valores moderados. Os valores foram
significativos para as correlações com as variáveis Ca, Fe, P, Mg, Mn, MO, pH, K e Zn.
A RDA permitiu a explicação de 30% da variação observada nos dados (p =
0,005). O eixo RD1 apresentou maior influência (11%) na análise, seguido pelo eixo
RD2 (8%). O eixo RDA1 esteve correlacionado positivamente com a profundidade, pH,
90
K, Al, MO, Zn, Mn e Cu e negativamente correlacionado com o P, Ca e Fe. Já o eixo
RD2 esteve correlacionado positivamente com a profundidade, K, Al e Cu e
correlacionado negativamente com o pH, P, MO, Zn, Fe e Mn (Tabela 13).
Fatores edáficos podem influenciar substancialmente as populações de FMA e,
portanto, as alterações na estrutura do solo e disponibilidade dos nutrientes podem
afetar a formação de FMA e o número de espécies (ABBOTT & ROBSON, 1991). A
profundidade consistiu na variável de maior influência na distribuição da das espécies
(Figura 24). Apenas as espécies A. morrowiae e Glomus sp.1 não foram afetadas pelo
gradiente de profundidade, mantendo sua abundância estável com o aumento da
profundidade, ao passo que F. mosseae, A. herrerae, A. dilatata, A. mellea, A. reducta,
A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.12, A. tuberculata, A.
myriocarpa, C. etunicatum, G. brohultii, G. glomerulatum, Glomus sp.5, G. trufemii, P.
occultum, Paraglomus sp.1, R. fulva e R. clarum apresentaram uma correlação negativa
com essa variável. As demais espécies apresentaram ocorrência restrita nas
profundidades avaliadas, não sendo possível inferir o perfil de influência das variáveis
ambientais. O Fe e o Cu consistiram nas variáveis que apresentaram menor influência
na distribuição das espécies.
91
Fr
ag,
Perfil Prof(cm) pH P k Ca Mg Al M,O, Zn Fe Mn Cu
A1 A 16,67 5,59 5,23 104,67 9,06 0,81 0,00 9,33 2,17 19,23 179,00 0,25
A1 BW1 61,67 4,59 2,37 17,33 0,05 0,06 2,07 2,63 0,00 28,97 14,93 0,28
A1 BW2 107,67 4,64 1,13 6,67 0,02 0,0 1,63 1,49 0,23 15,53 5,70 0,27
A1 2BW2 167,67 5,18 1,03 6,67 0,00 0,00 1,13 0,83 0,00 8,73 3,97 0,09
A2 A1 9,3 6,21 11,63 166,33 8,04 1,55 0,00 10,10 3,48 27,40 198,70 0,10
A2 A2 23,33 5,13 4,50 84,33 2,95 0,62 0,40 5,18 0,97 40,87 108,53 0,54
A2 AB 36,33 5,36 2,00 43,00 1,46 0,30 0,83 3,16 0,29 44,70 35,70 0,47
A2 Bt1 65,67 5,24 4,47 11,33 0,50 0,10 1,43 2,11 0,10 34,43 13,10 0,29
A2 Bt2 175 4,95 3,13 5,67 0,07 0,00 1,77 1,54 0,10 38,67 10,67 0,41
B A 13,667 5,16 3,90 91,67 1,61 0,35 0,77 5,49 1,05 86,67 19,27 0,88
B A/B 28 5,27 2,67 31,33 0,23 0,03 1,43 3,60 0,12 43,07 4,30 0,93
B BW1 66,67 5,22 0,40 10,00 0,10 0,01 1,33 2,20 0,00 29,07 2,50 1,10
B BW2 200 5,36 0,07 5,33 0,00 0,00 0,47 1,05 0,00 29,17 0,77 0,68
C A 6,67 5,55 8,63 44,33 5,87 0,04 0,00 6,45 2,62 45,30 56,73 0,69
C B1 29,33 4,77 4,70 12,33 1,09 0,00 0,87 2,94 0,31 38,03 12,07 1,10
C B2 51 4,72 2,73 5,33 0,16 0,00 1,10 2,50 0,00 169,63 6,67 1,18
C 2C1 105,33 4,72 4,60 2,00 0,02 0,00 1,07 2,76 0,47 183,93 1,30 1,89
C 2C2 144,67 4,88 6,83 1,33 0,01 0,00 1,27 2,33 0,34 101,13 0,60 1,50
C 2C3 184,67 4,85 6,57 2,00 0,00 0,00 1,30 2,33 0,30 94,97 0,67 1,74
D A 16,67 5,95 13,30 255,00 6,59 1,71 0,00 12,36 3,07 32,63 235,27 0,80
D Bt1 40,67 5,21 3,00 138,33 1,51 0,53 1,40 3,65 0,33 76,83 78,67 2,27
D Bt2 69 5,16 1,33 114,00 1,13 0,49 1,70 1,98 0,00 43,67 27,97 2,12
D 2BC 168 5,49 0,40 130,00 0,00 0,00 1,87 0,53 0,00 26,60 5,07 0,95
E1 A 19 5,95 2,60 90,67 8,25 1,76 0,00 9,44 6,03 33,10 76,10 0,93
E1 A1 23,33 5,76 13,93 115,00 8,20 1,87 0,00 12,95 5,43 32,70 143,23 0,82
E1 A2 37,67 4,96 2,03 30,67 0,89 0,37 2,40 3,40 0,34 42,60 34,30 1,21
E1 B1 46,67 5,86 0,77 39,67 4,34 0,99 0,27 2,81 0,93 35,63 11,93 2,43
E1 B2 55,33 3,68 0,87 24,00 0,69 0,21 0,30 2,06 0,07 53,30 12,10 1,60
E1 2Bt 72,33 4,95 0,70 14,33 0,16 0,02 3,40 1,19 0,00 38,77 1,73 1,47
E1 2BC1 91,33 5,72 0,27 12,67 1,59 0,67 0,73 0,70 0,00 47,47 1,83 1,00
E1 2C 145,33 5,34 1,67 10,00 0,04 0,00 1,33 0,44 0,00 8,20 0,47 0,38
E1 2C1 186,33 5,72 3,70 7,67 0,84 0,39 0,53 0,31 0,00 23,00 3,43 0,43
E2 A 10,33 5,97 4,07 133,00 6,34 1,77 0,00 9,55 8,47 74,33 250,70 1,72
E2 BA 24,67 5,56 0,70 99,67 2,23 0,81 0,47 2,37 1,61 109,67 120,40 2,53
E2 2C 145,33 5,34 1,67 10,00 0,04 0,34 1,33 0,44 0,00 8,20 0,47 0,38
E2 Bt1 160 5,39 0,20 41,50 0,54 0,99 1,33 0,79 0,00 42,18 7,98 2,45
F A1 6,33 5,78 9,70 182,33 8,10 0,00 0,00 16,46 2,80 34,37 65,30 0,07
F A2 28 4,75 2,63 49,00 0,62 0,00 2,93 6,70 0,00 65,87 7,17 0,27
F AB 49,33 4,71 1,63 27,33 0,00 0,00 3,30 3,60 0,00 55,43 1,90 0,37
F Bt1 74 4,66 0,80 13,33 0,00 0,00 2,77 1,89 0,00 37,90 0,73 0,39
F 2Bt 233 5,18 0,33 20,00 0,00 1,27 1,63 0,92 0,00 19,03 0,17 0,28
G A 8,67 5,66 10,65 203,50 8,18 0,06 0,05 7,57 5,34 86,40 314,55 0,63
G BI1 59 4,73 2,13 89,33 0,22 0,00 5,57 3,29 0,30 116,97 26,17 2,19
G BI2 87 4,84 0,30 40,50 0,00 0,01 5,75 0,99 0,04 32,50 3,10 0,72
Tabela 12. Atributos físico-químicos dos perfis de solo dos fragmentos florestais.
92
Fonte: Embrapa Milho e Sorgo.
F. mosseae apresentou distribuição correlacionada positivamente com a
disponibilidade de Al e K. A. dilatata, A. herrerae, A. mellea, A. morrowiae, A. reducta,
A. rhemii, A. scrobiculata, A. tuberculata, Acaulospora sp.1, A. myriocarpa, G.
brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, Glomus sp.1., P. occultum, Paraglomus sp.1, R.
fulva e R. clarum apresentaram correlação negativa com ambas as variáveis. Maia et al.
(2010) afirmam que a tolerância ao alumínio varia de acordo com as espécies e pode ser
um fator determinante para a ocorrência de FMA em solos ácidos, como é o caso dos
solos tropicais. A principal consequência da acidez do solo é a toxidez que o alumínio
causa às plantas, comprometendo o desenvolvimento das raízes e diminuindo a
capacidade das plantas em absorver água e nutrientes do solo (ALFAIA & UGUEN,
2013). A correlação negativa em relação aos níveis de alumínio apresentada pela
maioria das espécies pode ter sido uma resposta em relação à toxicidade desse elemento
no solo em consequência da acidez característica dos solos da FEEMS. Estudos
realizados em outros ecossistemas permitiram detectar que o decréscimo do potássio
afetou negativamente o número de espécies de FMA em representantes de diferentes
espécies vegetais (AGUILLERA et al., 1998; VERMA & TARAFADAR, 2010;
BECERRA et al., 2014), em padrão similar ao detectado no presente estudo.
O cálcio, fósforo, mangânes, matéria orgânica e pH estiveram negativamente
correlacionados com a maiora das espécies, com o cálcio, mangânes e matéria orgânica
apresentando níveis de influência mais fortes. A literatura diverge em relação à
influência do pH sobre a distribuição das espécies de FMA. O pH do solo tende a
decrescer com o aumento da profundidade devido principalmente à percolação da água
ao longo do peril do solo, permitindo a formação de ácidos (HABTE, 1999).
G 2BC1 114,33 5,08 1,37 81,00 0,00 0,00 4,07 0,88 0,38 25,93 3,83 0,50
G 2BC2 160 5,19 0,10 18,33 0,00 1,11 2,97 0,40 0,00 15,87 3,37 0,25
H1 A 9,33 5,04 8,37 149,67 2,77 0,23 0,37 7,79 2,24 53,43 160,90 0,48
H1 AB 30 4,75 2,53 74,67 0,01 0,15 2,70 3,38 0,32 101,93 40,87 1,20
H1 BI 67,33 4,90 0,77 49,33 0,00 0,29 3,20 1,67 0,00 69,00 11,10 0,91
H1 2B 125 5,24 0,33 109,33 0,00 0,16 5,37 0,92 0,00 36,77 1,30 0,75
H1 2BC 158 5,33 1,03 77,00 0,00 1,59 5,03 0,62 0,00 24,43 0,80 0,32
H2 A 16,33 7,11 11,33 452,67 10,02 1,65 0,00 8,45 3,65 24,47 235,37 0,97
H2 AB 35,67 7,23 1,05 458,50 5,43 0,81 0,00 2,84 0,59 43,60 75,20 2,24
H2 Bt1 68,33 6,15 0,23 404,33 2,75 0,71 0,50 1,41 0,18 33,50 10,70 1,68
H2 Bt2 145 5,68 0,23 128,33 2,25 0,47 0,87 1,18 0,12 38,80 6,97 1,37
93
Figura 23. Matriz de correlação de Kendall. Códigos de significância: 0 = “***”; 0,001 = “**”; 0,01 = “*”; 0,05 = “.”. Os diagramas de dispersão representam as relações
entre as variáveis ambientais e os histogramas representam a distribuição das variáveis ambientais considerando a área total da FEEMS.
94
Tabela 13. Coeficientes de correlação da matriz ambiental com os eixos 1 e 2 da RDA.
Variáveis Coeficiente de correlação
RDA1 RDA2
Profundidade 0,0413 0,0899
pH 0,0061 -0,0612
P -0,0663 -0,0231
K 0,0768 0,0725
Ca -0,1034 0,1715
Al 0,0410 0,0738
MO 0,0663 -0,0196
Zn 0,0205 -0,0481
Fe -0,0199 -0,0144
Mn 0,1492 -0,0711
Cu 0,0044 0,0077
Figura 24. RDA entre a matriz de abundância das espécies de FMA e a matriz de variáveis ambientais.
As setas representam as variáveis ambientais, pontos em preto representam os sítios e pontos em
vermelho representam as espécies. Cada espécie encontra-se designada pelas três iniciais do epíteo
genérico seguida pelas três iniciais do epíteto especifico.
Shukla et al. (2013b) estudaram a ocorrência de FMA em duas plantas de importância
medicinal na Índia, levando em consideração gradiente de profundidade e a influência
do pH e da umidade, tendo sido verificado uma correlação positiva das populações de
95
FMA com o pH do solo, padrão em desacordo com os resultados obtidos por Friese &
Koske (1991). Considerando que a intepretação dos efeitos do pH nas populações de
FMA é de difícil interpretação, pois essa variável afeta vários atributos químicos do
solo, os autores propuseram que apenas o pH e a umidade seriam insuficientes para
explicar a variação, portanto, outros fatores deveriam ser acrescentado para explicar a
distribuição dos FMA (SHUKLA et al., 2013b). Karaarslan & Uyanöz (2011) sugeriram
que a matéria orgânica apresenta importante influência nas espécies de FMA, fato
corroborado pela constatação de que a maioria das espécies registradas neste estudo
demonstraram uma forte correlação negativa com o teor de matéria orgânica.
O fósforo presente no solo pode reduzir a esporulação de FMA (SANDERS,
1975). Udaiyan et al. (1996) encontraram correlação negativa com a taxa de colonização
das raízes de Acacia planifrons Wight & Arn. e a disponibilidade de fósforo. No
presente trabalho, A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, A. tuberculata, G.
brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, Paraglomus sp. e R. fulva estiveram
positivamente correlacionadas com a disponibilidade desse elemento.
Karaarslan & Uyanöz (2011) verificaram correlação positiva entre a taxa de
colonização de raízes por FMA e os níveis de Mn e Zn. Ambas as variáveis
apresentaram influências diferentes sobre as abundâncias das espécies da FEEMS, com
a maioria das espécies apresentando correlação negativa e número menor de espécies
apresentando correlação positiva. Os resultados obtidos a partir da RDA demonstram
variabilidade interespecífica entre os FMA quanto à resposta da distribuição das
espécies em relação aos atributos físico-químicos do solo.
6. CONCLUSÕES
Os resultados encontrados permitem concluir que a composição de espécies de
FMA varia em função do aumento da profundidade do solo e da disponibilidade de
nutrientes, tendendo ao decréscimo no número de espécies e diversidade. Dez espécies
foram encontradas exclusivamente em zonas superiores a 50 cm de profundidade, dentre
as quais apenas três são espécies já descritas para a ciência (A. foveata, G. australe e O.
pernambucana). A amostragem de zonas mais profundas do solo permite o acesso a
espécies de ocorrência restrita nessas áreas e, portanto, amplia os dados sobre
ocorrência e diversidade de FMA nos ecossistemas.
96
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os fragmentos florestais da FEEMS apresentaram alto número de espécies,
despontando uma área biologicamente rica e taxonomicamente promissora para a
descrição de novas espécies, resultados que alertam para o potencial biológico de
ambientes ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica para a condução de inventários
taxonômicos. Zonas situadas próximas a superfície do solo abrigam maior riqueza e
diversidade de FMA, contudo, a amostragem até as zonas mais profundas (50 – 230 cm)
demonstrou ser um importante atributo a ser incluído nos futuros estudos de
diversidade, uma vez que a restrição da amostragem às zonas superficiais pode
subestimar a diversidade e negligenciar as espécies que ocorrem nas zonas mais
profundas. Neste estudo, foi possível verificar que a distribuição das espécies de FMA
varia interespecificamente em função das alterações dos níveis dos elementos físico-
químicos do solo, porém o cálcio, fósforo, mangânes, matéria orgânica e pH apresentam
uma significativa influência sobre a distribuição dos FMA.
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9. ANEXOS
9.1. ANEXO 1 - ARTIGO SUBMETIDO PARA MYCOTAXON
Checklist of the Glomeromycota in the Brazilian Savanna
KHADIJA JOBIM¹, BRUNA IOHANNA SANTOS OLIVEIRA², BRUNO TOMIO GOTO³
1Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário,
59072-970, Natal, RN, Brazil
2Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, Universidade Federal do Oeste da Bahia, 47808-021, Barreiras, BA, Brazil 3Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário, 59072-970, Natal,
RN, Brazil
*CORRESPONDENCE TO:[email protected]
ABSTRACT — The Brazilian savanna (Cerrado) was the first Brazilian biome with arbuscular mycorrhiza (AM) inventory
of mycorrhizal fungi and currently comprises the third brazilian biome in species representation. This paper provides a
checklist of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) in the Cerrado. A total of 92 species of AMF were found in the Brazilian
Cerrado over three decades of work conducted in this biome. The results emerge the Cerrado as an important AMF
reservoir and show that in rupestrian fields, one of several physiognomy of the cerrado, as biologically promising.
KEY WORDS— biodiversity, taxonomy, conservation, cerrado
Introduction
The arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) make up the Glomeromycota currently divided into three classes
(Archaeosporomycetes, Glomeromycetes and Paraglomeromycetes), five orders (Archaeosporales,
Diversisporales, Gigasporales, Glomerales and Paraglomerales), 15 families, 38 genera and
approximately 270 species (Oehl et al 2011; Błaszkowski 2012, 2014 Goto et al 2012, Marinho et al
2014; Oehl et al 2015). These fungi form arbuscular mycorrhizal association with more than 80% of
terrestrial plant, except for one species, Geosiphon piriform, unique Glomeromycota forming association
with algae Nostoc (Smith & Read 2008; Wettstein 1915).
The occurrence of the symbiotic relationship between plants and AMF is an important survival strategy
for native vegetation (Smith & Read 2008), assuming great importance in ecosystems like the Cerrado,
where plants need to constantly deal with conditions of extreme nutritional poverty, as recognized low
fertility and high aluminum saturation of these soils (Alvim & Araújo 1952; Goodland 1971; Negreiros
2004; Oliveira 2009). The various surveys in different types of soils cerrado show that the AMF be
associated with a large number of plants native to the region (Miranda et al, 1982, 1984, 2001, 2002,
2005; Feldmann 1994; Weber & Oliveira 1994).
The Cerrado (sensu lato) consists of a set of ecosystems (grasslands, forests, fields and gallery forests)
occurring in Central Brazil, with seasonal climate, average annual rainfall of 1,500 mm and generally
mild temperatures throughout the year, with variations averages from 22 to 27 ° C (Klink & Machado
2005). It is the second largest biome, occupying 21% of the country (Borlaug 2002). According to data
released by the IBGE (2004), its area is limited with almost all biomes, except for Sulinos fields and
coastal and marine ecosystems, although it is noteworthy that there are also portions in the Amazon
Cerrado, Caatinga and Atlantic Forest (Carvalho et al., 2012).
Research conducted in the Brazilian Cerrado dating from the 80s, including diversity surveys, impact of
mycorrhiza on native vegetation and description of new species (Bononi & Trufem 1983; Koske &
Walker 1985; Walker & Diederichs, 1989; Spain & Miranda 1996a, b; Goto et al 2008; Lima et al. 2014;
Pereira et al. 2015). In an important initiative compiling the AMF diversity data in the Cerrado, Souza et
al. (2010) reported the presence of 54 species. However, later studies allowed the inclusion of more
species.
126
This study provide an updated list of AMF species that occur in the Cerrado, highlighting species that
occur exclusively in the biome, new species originally described from material from these habitats and
identifying strategic areas for the conduct of future taxonomic inventories.
Material & methods
The species list was based in data from: Koske e Walker (1985), Siqueira et al. (1987, 1989), Fernandes
& Siqueira (1989), Walker & Diederichs (1989), Balota & Lopes (1996a,b), Spain & Miranda. (1996a,b),
Carrenho et al. (1998), Alvarenga et al. (1999), Martins et al. (1999), Gross et al. (2004), Costa et al.
(2005), Goto et al. (2008), Pagano & Scotti (2009), Souza et al. (2010), Carvalho et al. (2012), Lima et al.
(2014), Carneiro et al. (2015), Coutinho et al. (2015) and Pereira et al. (2015).
The classification follow Oehl et al. (2011) and adicional taxa proposed by Błaszkowki (2012, 2014)
Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014) e Oehl et al. (2015).
Results
A total of 92 species were found in the Cerrado, seven of which consist of new species decribed originally
from material collected in these areas (A. reducta, A. brasiliensis, C. auronigra, D. cerradensis, D.
scutata, P. brasilianum and R. verrucosa). Ambispora brasiliensis and C. auronigra has been previously
reported exclusively to the Cerrado, particularly in the physiognomy of Rupestrian fields.
Acaulosporaceae
Acaulospora cavernata Błaszk. Cryptogamic Botany 1: 204. 1989.
Habitat: Murundu fields and Rupestrian fields.
Acaulospora colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton. Mycologia 91: 677. 1999.
Habitat: Rupestrian fields.
Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss. Mycotaxon 25: 622. 1986.
Habitat: Rupestrian fields.
Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro. Angewandte Botanik 61: 217. 1987.
Habitat: Murundu fields and Rupestrian fields.
Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker. Mycotaxon 50: 100. 1994.
Habitat: Experimental station.
Acaulospora dilatata J.B. Morton. Mycologia 78: 641. 1986.
Habitat: Experimental station.
Acaulospora foveata Trappe & Janos. Mycotaxon 15: 516. 1982.
Habitat: impacted areas, natural areas, Murundu fields and Experimental station.
Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl. Mycological
Progress 97: 405. 2012.
Habitat: Impacted and natural areas.
Acaulospora koskei Błaszk. Mycological Research 99: 237. 1995.
Habitat: Rupestrian fields.
127
Acaulospora laevis Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 33. 1974.
Habitat: agrosystems, Murundu fields and experimental station.
Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 689. 1984.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.
Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 689. 1984.
Habitat: agrosystems, natural areas, Murundu fields and Rupestrian fields
Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 692. 1984.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.
Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira. Mycotaxon 61: 219. 2015.
Habitat: natural areas.
Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro. Angewandte Botanik 61: 219. 1987.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.
Acaulospora rugosa J.B. Morton. Mycologia 78: 645. 1986.
Habitat: Rupestrian fields.
Acaulospora scrobiculata Trappe. Mycotaxon 6: 363. 1977.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas, Murundu Fields and Rupestrian fields..
Acaulospora spinose C. Walker & Trappe. Mycotaxon 12: 515. 1981.
Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
Acaulospora tuberculata Janos & Trappe. Mycotaxon 15: 519. 1982.
Habitat: natural areas and Murundu fields.
Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. Journal of Applied Botany
80:74. 2006.
Basionym: Entrophospora colombiana Spain & N.C. Schenck Mycologia 76: 693. 1984.
= Acaulospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Kaonongbua, J.B. Morton & Bever. Mycologia 102: 1501. 2010.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields
Ambisporaceae
Ambispora appendicular (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker. Mycological Research
112: 298. 2008.
Basionym: Acaulospora apendicula Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycologia 76: 686. 1984.
= Appendicispora appendicula (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Spain, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 97: 170. 2006.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields and experimental station.
Ambispora brasilensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl. Mycotaxon 105: 13. 2008.
= Acaulospora brasiliensis (B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl) C. Walker, Krueger & Schuessler, Mycorrhiza 21: 579.
2011. Habitat: Rupestrian fields.
Ambispora calosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111:
148. 2006.
Basionym: Glomus callosum Sieverd. Angewandte Botanik 62: 374. 1988.
= Appendicispora calosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 254. 2007.
128
Habitat: impacted areas and Rupestrian fields.
Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker. Mycological Research 112:
298. 2008.
Basionym: Glomus fecundisporum N.C. Schencl & G.S. Sm. Mycologia 74: 81. 1982.
= Appendicispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological
Research 111: 254. 2007.
Habitat: natural areas.
Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A.
Schüssler. Mycological Research 111: 148. 2006.
Basionym: Glomus gerdemannii S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe. Mycotaxon 8: 297. 1979.
= Appendicispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) Spain, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 97: 174.
2006.
= Archaeospora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93: 186.
2001.
Habitat: natural areas.
Archaesporaceae
Archaeospora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia
93: 184. 2001.
Basionym: Glomus leptotichum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 82. 1982.
= Ambispora leptoticha (N.C. Schenk & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111:
148. 2006.
Habitat: natural areas.
Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto &
Sieverd. Mycotaxon 117: 430. 2011.
Basionym: Acaulospora myriocarpa Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycotaxon 25: 112. 1986.
Habitat: agrosystems and natural areas.
Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93:
183. 2001.
Basionym: Acaulospora trappei R.N. Ames & Linderman, Mycotaxon 3: 556. 1976.
Habitat: agrosystems and experimental station.
Dentiscutataceae
Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon
106: 342. 2009.
Basionym: Scutellospora biornata Spain, Sieverd. & S. Toro. Mycotaxon 35: 220. 1989.
Habitat: natural areas, Rupestrian fields and experimental station.
Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon
106: 342. 2009.
Basionym: Scutellospora cerradensis Spain & J. Miranda. Mycotaxon 60: 130. 1996.
Habitat: natural areas.
Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon
106: 342. 2009.
Basionym: Endogone heterogama T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 319. 1968. = Gigaspora heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 31. 1974.
129
= Scutellospora heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986.
Habitat: impacted areas, natural areas, Murundu fields and experimental station.
Dentiscutata nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342.
2009.
Basionym: Gigaspora nigra J.F. Redhead. Mycologia 71: 187. 1979.
= Scutellospora nigra (J.F. Redhead) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.
Habitat: experimental station.
Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl .
Mycotaxon 106: 342. 2009.
Basionym: Gigaspora reticulata Koske, D.D. Mill. & C. Walker. Mycotaxon 16: 429. 1983.
= Scutellospora reticulata (Koske, D.D. Mill. & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.
Habitat: natural areas and Murundu fields.
Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342.
2009.
Habitat: Murundu fields.
Basionym: Scutellospora scutata C. Walker & Dieder., Mycotaxon 35: 357. 1989.
Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd. Mycotaxon 106: 344. 2009.
Habitat: Rupestrian fields.
Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106:
347. 2009.
Basionym: Scutellospora rubra Stürmer & J.B. Morton. Mycological Research 103: 951. 1999.
Habitat: Rupestrian fields.
Diversisporaceae
Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat. Acta Mycologica 48:
89-103. 2013.
Basionym: Glomus tortuosum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 83. 1982.
Habitat: agrosystems and Murundu fields.
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species
list with new families and new genera 44. 2010.
Basionym: Paurocotylis fulva Berk. & Broome, Botanical Journal of the Linnean Society 14: 137. 1873.
= Endogone fulva (Berk. & Broome) Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 19: 341.1903.
= Glomus fulvum (Berk. & Broome) Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 59. 1974.
Habitat: natural areas.
Entrophosporaceae
Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler. The
Glomeromycota: a species list with new families and new genera 21. 2010.
Basionym: Glomus claroideum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 84. 1982.
Habitat: Rupestrian fields.
Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The
Glomeromycota: a species list with new families and new genera22. 2010.
Basionym: Glomus etunicatum W.N. Becker & Gerd. Mycotaxon 6: 29. 1977.
130
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields.
Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler. The
Glomeromycota: a species list with new families and new genera 22. 2010.
Basionym: Glomus lamellosum. Dalpé, Koske & Tews. Mycotaxon 43: 289. 1992.
Habitat: Rupestrian fields.
Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Mycotaxon 8: 348. 1979.
Basionym:Glomus infrequens I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 345. 1977.
Habitat: agrosystems.
Gigasporaceae
Gigaspora álbida N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 85. 1982.
Habitat: natural areas.
Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott. Transactions of the British Mycological Society
83: 2014. 1984.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields.
Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 29.
1974.
Basionym: Endogone gigantea T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 321. 1968.
Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall. Mycotaxon 4: 155. 1976.
Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycotaxon 34: 668. 1989.
Habitat: experimental station.
Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 190. 1979.
Habitat: natural areas.
Glomeraceae
Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The
Glomeromycota: a species list with new families and new genera 14. 2010.
Basionym: Endogone macrocarpa var. geospora T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 318. 1968.
= Glomus geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker. Mycotaxon 15: 56. 1982.
= Glomus macrocarpum var. geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 55. 1974.
Habitat: agrosystems, natural areas, Rupestrian fields and experimental station.
Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116.
102. 2011.
Basionym: Glomus monosporum Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 41. 1974.
Habitat: natural areas.
Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The
Glomeromycota: a species list with new failies and new genera 13:2010.
Basionym: Endogone mosseae T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 314. 1968.
= Glomus mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe, Mycologia Memoirs 5: 40. 1974.
Habitat: agrosystems, impactada areas, natural areas and Rupestrian fields.
131
Funneliformis multiforus (Tadych & Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116:
103. 2011.
Basionym: Glomus multiforum Tadych & Błaszk. Mycologia 89: 805. 1997.
Habitat: Rupestrian fields.
Glomus badium Oehl, D. Redecker & Sieverd. Journal of Applied Botany 79: 39. 2005.
= Funneliformis badium (Oehl, D. Redecker & Sieverd.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species
list with new failies and new genera 13. 2010.
Habitat: Murundu fields.
Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Mycologia 82: 710. 1990.
Basionym: Sclerocystis clavispora Trappe. Mycotaxon 6: 359. 1977. Habitat: agrosystems, natural areas and Murundu fields.
Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Mycotaxon 21: 433. 1984.
= Rhizophagus diaphanum (J.B. Morton & C. Walker) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list
with new families and new genera 19. 2010. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 58. 1974.
Basionym: Endogone fuegiana Speg. Anales de la Sociedad Científica Argentina 24: 125. 1887.
Habitat: natural areas.
Glomus glomerulatum Sieverd. Mycotaxon 29: 74. 1987.
Habitat: impacted, natural areas and Rupestrian fields.
Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Giornale Botanico Italiano 2: 63. 1845.
Basionym:Endogone macrocarpa (Tul. & Tul.) Tul. & C. Tul. Fungi Hypogaei: Histoire et Monographie des
Champignons Hypogés 20:1. 1851.
= Glomus macrocarpus. Tul. & C. Tul.Giornale botanico italiano 1: 63 1845.
Habitat: natural areas, Murundu fields, Rupestrian fields and experimental station.
Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Giornale Botanico Italiano 2: 63. 1845.
Basionym: Endogone microcarpa (Tul. & Tul.) Tul. & C. Tul. Fungi Hypogaei: Histoire et Monographie des
Champignons Hypogés 20:2. 1851.
= Glomus microcarpus Tul. & C. Tul. Giornale botanico italiano 1: 631845.
Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon
129: 380. 2015.
Basionym: Glomus clarum T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 182. 1979.
= Rhizophagus clarus (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list
with new genera families and new genera 19. 2010.
Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas, Murundu fields and Rupestrian fields.
Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon 129: 380. 2015.
Basionym: Endogone fasciculata Thaxt. Proceedings of the American Academy of Arts and Science 57: 308. 1922.
= Glomus fasiculatum (Thaxt.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 51. 1974.
= Rhizophagus fasciculatus (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families
and new genera. 19. 2010.
Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
132
Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon
129: 378. 2015.
Basionym: Glomus intraradices N. C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 78. 1982.
Habitat: agrosystems and impacted areas.
Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 129: 381. 2015.
= Glomus invermaium I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 345. 1977.
Habitat: Rupestrian fields.
Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl.
Mycotaxon 129: 381. 2015.
Basionym: Glomus manihotis R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycologia 76: 695. 1984.
= Rhizophagus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota:
a species list with new families and new genera 19. 2010.
Habitat: natural areas.
Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl.
Mycotaxon 129: 381. 2015.
= Glomus microaggregatum Koske, Gemma & P.D. Olexia. Mycotaxon 26: 125. 1986.
Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.
Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Botanical Journal of the Linnean Society 14: 137.
1873.
=Xenomyces ochraeus Cesati, Atti della Reale Accademia delle Scienze Fisiche e Mathematiche
di Napoli 8(4): 26. 1878.
=Ackermannia coccogena Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 18: 183. 1902.
=Sphaerocreas coccogena (Pat.) von Höhn., Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der
Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909.
=Sclerocystis coccogena (Pat.) von Höhn., Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien
Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 119: 399. 1910.
=Ackermannia dussii Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 18: 180–181. 1902.
=Sphaerocreas dussii (Pat.) von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien
Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909.
=Sclerocystis dussii (Pat.) von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien
Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909.
=Sphaerocreas javanicum von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien
Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse. Abteilung I. 117: 1014–1015. 1908.
=Endogone minutissima Beeli, Bulletin de la Société Royale de Botanique de Belgique 56: 57. 1923.
=Sclerocystis alba Petch, Annals of the Royal Botanic Gardens, Peradenyia 9: 322–383. 1925.
=Endogone alba (Petch) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoir 5: 25. 1974.
= Glomus coremioides (Berk. & Broome) D. Redecker & J.B. Morton. Mycologia 92: 284. 2000.
Habitat: natural areas.
Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi. Transactions of the British Mycological Society 66:
343. 1976.
Basionym: Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. Almeida & N.C. Schenck. Mycologia 82: 710. 1990.
Habitat: natural areas.
Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 116: 105. 2011.
Basionym: Glomus constrictum Trappe. Mycotaxon 6: 361. 1977. =Funneliformis constrictum (Trappe) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new
families and new genera 14. 2010.
Habitat: Rupestrian fields.
133
Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd.
Mycotaxon 116: 106. 2011.
Basionym: Glomus deserticola Trappe, Bloss & J.A. Menge, Mycotaxon 20: 123. 1984.
Habitat: agrosystems.
Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva. Mycotaxon 125: 105. 2013.
Habitat: impacted areas.
Intraornatosporaceae
Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva. Mycotaxon 119: 122. 2012.
Habitat: impacted areas.
Pacisporaceae
Pacispora dominikii (Błaszk.) Sieverd. & Oehl. Journal of Applied Botany 78: 75. 2004.
Basionym: Glomus dominikii Blaszk., Karstenia 27: 37. 1988.
Habitat: Rupestrian fields.
Pacispora scintilans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C Walker, Vestberg &
Schüessler. Mycological Research 111: 254. 2007.
Basinym: Glomus scintillans S.L. Rose & Trappe, Mycotaxon 10: 417. 1980.
Habitat: natural areas.
Paraglomeraceae
Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116:
112. 2011.
Basionym: Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes. Mycotaxon 12: 509. 1981.
Habitat: agrosystems and natural areas.
Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93:
190. 2001.
Basionym: Glomus brasilianum Spain & J.Miranda. Mycotaxon 60: 139. 1996.
Habitat: experimental station.
Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker Mycologia 93: 190. 2001.
Basionym: Glomus occultum C. Walker. Mycotaxon 15: 50. 1982.
Habitat: agrosystems, impactada areas, natural áreas and Rupestrian fields.
Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva. Mycological Progress
85: 115. 2013.
Habitat: impactada areas and Rupestrian fields.
Scutellosporaceae
Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K.
Silva Mycotaxon 116: 166. 2011.
Basionym: Scutellospora pernambucana Oehl, D.K. Silva, N. Freitas & L.C. Maia. Mycotaxon 106: 363. 2009. Habitat: Rupestrian fields.
134
Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986.
Basionym: Gigaspora aurigloba I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 35. 1977.
Habitat: natural areas.
Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27:
180. 1986.
Basionym: Endogone calospora T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 322.1968.
= Gigaspora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe, Mycologia Memoirs 5: 28. 1974. Habitat: natural areas, Rupestrian fields and experimental station.
Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181.
1986.
Habitat: agrosystems and natural areas.
Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske. Mycologia 80: 520. 1988.
Habitat: Rupestrian fields.
Scutellospora tricalypta (R.A. Herrera & Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27:
180. 1986.
Basionym: Gigaspora tricalypta R.A. Herrera & Ferrer. Revista del Jardín Botánico Nacional Habana 1:
49. 1981.
Habitat: natural areas.
Racocetraceae
Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna & G.A. Silva. Sydowia 66: 301.
2014.
Habitat: Rupestrian fields.
Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 338.
2009.
Basionym: Gigaspora gilmorei Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 27. 1974.
= Scutellospora gilmorei (Trappe & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. 1986.
Habitat: agrosystems, natural areas, Rupestrian fields and experimental station.
Cetraspora spinosissima (C. Walker & Cuenca) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon
106: 340. 2009.
Basionym: Scutellospora spinosissima C. Walker & Cuenca Annals of Botany 82: 723. 1998.
Habitat: Rupestrian fields.
Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Mycotaxon 106: 338. 2009.
Basionym: Gigaspora pellucida T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 189. 1979.
=Scutellospora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) C. Walker & F.E. Sanders.Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: agrosystems, natural areas and experimental station.
Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106:
336. 2009.
Basionym: Gigaspora coralloidea. Trappe, Gerd. & I. Ho. Mycotaxon 106: 336. 2009.
= Scutellospora coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181.1986.
Habitat: natural areas.
135
Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336.
2009.
Basionym: Scutellospora fulgida Koske & C. Walker. Mycotaxon 27: 221. 1986. Habitat: Rupestrian fields.
Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336.
2009.
Basionym: Gigaspora persica Koske & C. Walker. Mycologia 77: 708. 1985. = Scutellospora persica (Koske & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.
Habitat: natural areas and experimental station.
Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva. Nova Hedwigia 92: 72. 2011.
Habitat: impacted areas.
Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 337.
2009.
Basionym: Gigaspora verrucosa Koske & C. Walker. Mycologia 77: 705. 1985. =Scutellospora verrucosa (Koske & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986.
Habitat: agrosystema and natural areas.
Discussion
Since the last compilation by Souza et al. (2010), in which the record of the occurrence of 54 species of
AMF in the Cerrado was possible, the checklist this represents an increase of 70% (92 species), value that
expresses the biological potential of this biome in terms of biodiversity. That figure is still 34% of
Glomeromycota species described in the world and 60% of species recorded for Brazil, a fact that stands
out the Cerrado as the third most representative biome species in the country (Goto et al. 2010, 2012 ;
Souza et al 2010;. Carvalho et al 2012; Lima et al. 2012;. Mello et al 2012;. Silva et al 2012;. Bonfim et
al 2013;. Leal et al 2013;. Stürmer et al 2013;. Gomide et al 2014;. Novais et al 2014;. Pereira et al 2014;.
Coutinho et al 2015).
From fifteen Glomeromycota families, 13 are represented in the Cerrado, with Glomeraceae showing
greater representatives (20%) followed by Acaulosporaceae (10%), similar to other Brazilian biomes
(Goto et al 2010; Stürmer et al 2013 ; Gomide et al 2014).
Regarding representative sample areas, we highlight the Rupestrian fields. Of the 92 species recorded for
the Cerrado, 47 are presented in these regions.The high number of species inhabiting Rupestrian fields
highlights the authenticity of phytophysiognomy front of the Cerrado context. Despite the natural areas
they hold a higher record of occurrence of species (54), the high number registered for Rupestrian fields
contrasts with the limited taxonomic inventories conducted in these regions (Carvalho et al 2012;.
Coutinho et al 2015.). These areas, inventoried for AMF by Carvalho et al. (2012) and Coutinho et al.
(2015), are inserted in a transition zone between the Atlantic Forest and Cerrado and are considered areas
of "special biological significance" (Drummond et al. 2005). In this context, your profile representation
draws attention to the need for new areas of Rupestrian fields are taken into account in studies of
taxonomy and diversity, since due to its island setting (restricted to the tops of mountains disjoint), which
occurs more a thousand species of endemic plants (Prance 1994), the evaluation of different areas would
provide important information for understanding of the AMF diversity standards. Among the diversity of
vegetation types that make up the Cerrado, the mounds fields also represent unexplored regions, with the
realization of just a taxonomic inventory in which it was possible to record 15 species (16% of
representation of the species occurring in the Cerrado). Unexplored or poorly inventoried areas may
consist of reservoir new AMF species whose value to the floristic maintenance is unknown (Souza et al.
2010).
Taking into account the nature of the Cerrado recognized as biodiversity hotspot (Myers 1988), studies
aimed an bioprospecting in unfamiliar vegetation types of the Cerrado as AMF biodiversity will enable
136
the expansion of knowledge about this important biome and the provision subsidies for the development
of public policies for their conservation.
Acknowledgements
The authors thank the CAPES for financial support to K Jobim and the BIS Oliveira and the National
Council for Scientific and Technological Development (CNPq) for grant to BT Goto.
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139
9.2. ANEXO 2 - ARTIGO A SER SUBMETIDO PARA MYCOLOGICAL
PROGRESS
Paraglomus roseus, uma nova espécie em Paraglomerales (Paraglomeromycetes) do Brasil
Khadija Jobim¹, Sirlene Nunes Araujo², Thomaz Correia e Castro da Costa², Francisco
Adriano de Souza², Bruno Tomio Goto¹
[email protected], [email protected] 1Departamento de Botânica e Zoologia, CB, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Senador
Salgado Filho 300, Campus Universitário, 59072-970, Natal, RN, Brazil 2Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Embrapa Milho e Sorgo, Núcleo de Biologia Aplicada,
Rod. MG 424 KM 45, 3570190, Sete Lagoas, MG, Brazil
Resumo — Durante inventário da diversidade em áreas de Mata Atlântica e Cerrado em Sete
Lagoas, Minas Gerais, uma espécie com desenvolvimento glomóide, única parede contendo
três camadas e distinta reação em Melzer foi encontrada em um zona situada entre 0 a 200
cm de profundidade do solo. Análises morfológicas sugeriam que o fungo pertencia ao
gênero basal Paraglomus. Análises moleculares do rDNA (SSU and LSU) confirmaram a
posição basal agrupando o fungo ao grupo incultivado de Paraglomus. Assim, análises
morfológicas e moleculares evidenciam a descoberta de uma nova espécie descrita aqui
como Paraglomus roseus.
Palavras-chave — diversidade, micorriza, Paraglomerales, Paraglomeraceae, taxonomia
Introdução
Das áreas no planeta que apresentam altas concentrações de espécies endêmicas e estão sofrendo
excepcionais perdas de habitat – denominadas hotspots – duas encontram-se no Brasil: o Cerrado e a
Mata Atlântica (Myers 1988). O Cerrado consiste em uma das maiores formações vegetais brasileiras,
representando o sistema de savanas mais rico do mundo em termos de biodiversidade e abrangendo 25%
da área total do território brasileiro (Klink & Machado 2005), seguido pela Mata Atlântica, que é
considerada a segunda maior floresta neotropical do planeta, abrangendo ampla distribuição ao longo da
costa leste do Brasil em um total de cerca de 16% de ocupação do território nacional (Zangaro & Moreira
2010). Os biomas Cerrado e Mata Atlântica detém altos níveis de diversidade de organismos, todavia,
grande parte destes ambientes estão fortemente ameaçados pela ação antrópica, decorrente de atividades
de produção como a exploração de recursos naturais, extração vegetal e mineral e a ampliação de centros
urbanos com sua especulação imobiliária (Sampaio et al. 2005) Essa degradação somada a limitada
capacidade de absorção do impacto desses ambientes são as principais causas de perda de diversidade
(Zamith & Scarano 2006).
Entre os organismos que participam auxiliando o processo de recuperação de áreas degradadas
destacam-se os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA), que constituem importantes componentes do
sistema solo-planta por exercerem grande influência no crescimento e na adaptação das plantas aos
estresses bióticos e abiótico do solo (Moreira & Siqueira 2006, Souza et al. 2008). Os benefícios dos
FMA para o crescimento e a sobrevivência das plantas resultam de vários efeitos e mecanismos
nutricionais e não nutricionais, os quais possibilitam o seu uso em programas de recuperação (Soares e
Carneiro 2010). Os FMA são organismos que compõem o filo Glomeromycota, amplamente distribuídos
pelo mundo (Stürmer & Bellei 1994), desde regiões temperadas (e.g. Gerdemann & Trappe 1974,
Blaszkowski 1993, 1994) tropicais (e.g. Beena et al 2000, 2001; Silva et al 2011), subtropicais (e.g.
Blaszkowski 2004, Stürmer et al 2013), desérticas (e.g. McGee & Trappe 2002, Blaszkowski &
140
Czerniawska 2008) a continentais (e.g. Bech & Trappe 1985), reconhecidos pelo estabelecimento de
associação simbiótica obrigatória com mais de 80% dos representantes das plantas terrestres (Gianinazzi
& Gianinazzi-Pearson 1986). Dentre os benefícios proporcionados pela associação, destaca-se o
incremento ao crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (Souza 2007), graças à
habilidade das hifas externas dos fungos em absorver os escassos nutrientes dos substratos (Smith & Read
1997).
O filo Glomeromycota tem sido extensivamente revisado desde a sua proposição (Schüler et al
2001), com modificações ocorridas em vários níveis da hierarquia taxonômica, devido, principalmente, a
inclusão de ferramentas moleculares nos estudos de diversidade (Oehl et al 2011a; Goto et al 2012).
Composto por três classes, cinco ordens, 15 famílias e 34 gêneros, atualmente, cerca de 270 espécies de
fungos micorrízicos arbusculares (FMA) então descritas (Oehl et al 2011b; Goto et al 2012a; Blaszkowski
2012; Blaszkowski et al 2014). O gênero Paraglomus representa apenas 3% dessa diversidade conhecida,
sendo composto por número reduzido de espécies em relação a outros representantes do filo (e.g.
Glomus). Paraglomus produz esporos desenvolvidos no topo de uma hifa de sustentação, variando de
hialinos a pigmentados, globosos, subglobosos ou irregulares e que apresentam uma ou duas paredes que
se desenvolvem continuamente com a hifa, incluindo uma primeira camada que se deteriora com o
alcance da maturidade, aderente a uma camada lisa ou ornamentada (Blaszkowski 2012). Estudos também
relatam a ocorrência de dois processos germinativos em esporos nesse gênero, que incluem germinação
através do lúmen da hifa de sustentação ou diretamente através da parede (Walker & Rhodes 1981;
Morton & Redecker 2001; Oehl & Sieverding 2004). A única evidência morfológica que distinguem as
espécies de Paraglomus relatada por Morton & Redecker (2001) baseia-se nas propriedades de suas
estruturas micorrízicas, principalmente quanto à ausência de vesículas e reação das hifas intracelulares em
azul de tripano, sendo as estruturas vesiculares ausentes em Paraglomus e suas hifas intracelulares
apresentando ausência ou fraca reação em azul de tripano, ao passo que espécies representantes de
Glomus exibem forte reação e produção de vesículas. Contudo, Paraglomus majewskii apresenta
micorriza ocasionalmente corando fortemente em azul de tripano, apesar da ausência de vesículas
características das espécies (Blaszkoski et al 2011). Blaszkowsky (2012) observou também que esporos
de Paraglomus brasilianum coram fortemente em azul de tripano e produzem vesículas típicas. Tais
constatações sugerem que atributos morfológicos relativos às estruturas micorrízicas podem ser fracos ou
sem significância para delimitar relações filogenéticas. Análises moleculares conduzidas por Morton &
Redecker (2001) permitiram a proposição de um novo clado para acomodar essas espécies, transferindo
as espécies Glomus brasilianum e G. ocultum para um novo gênero, Paraglomus, dentro de uma nova
família, Paraglomeraceae. O novo clado foi suportado principalmente por dados de sequência de DNA,
perfil de ácidos graxos e reação imunológica contra anticorpos específicos combinados. Posteriormente,
um novo caractere morfológico foi descoberto para o grupo (Mello et al 2013). Paraglomus bolivianum,
espécie descrita inicialmente como Pacispora boliviana, produz esporos pigmentados desenvolvidos no
topo de uma hifa de sustentação contínua as duas camadas mais externas da parede externa (Oehl &
Sieverding 2004). Com base no estado do conhecimento disponível até então, no qual as espécies
Paraglomus descritas incluíam apenas uma parede e ausência de pigmentação, era inconcebível a
acomodação de P. boliviana no gênero Paraglomus. Subsequentemente, a descrição de P.
pernambucanum, espécie pigmentada e com parede interna, junto a análise das sequências parciais da
LSU rRNA por Mello et al (2013) justificaram a acomodação de P. boliviana em Paraglomus.
Os avanços na taxonomia e filogenia de FMA produzidos, particularmente, nas duas últimas
décadas, possibilitaram a proposição de mudanças na classificação incluindo a transferência de espécies
de Glomus e Pacispora para Paraglomus, compondo gênero atualmente em oito espécies: P. albidum, P.
bolivianum, P. brasilianum, P. laccatum, P. lacteum, P. majewskii, P. occultum e P. pernambucanum, das
quais apenas P. brasilianum, P. laccatum, P. majewskii e P. occultum possuem sequenciamento
molecular disponível. A despeito de seu reduzido número de espécies, estudos dedicados à alfa taxonomia
e filogenia de Fungos Micorrícos Arbusculares (FMA) são necessários com vistas à ampliação da
compreensão sobre os padrões morfológicos e relações filogenéticas no referido clado.
Até o momento, apenas três espécies pertencentes às linhagens basais do filo Glomeromycota
(Ambisporaceae e Paraglomeraceae) haviam sido descritas para o Brasil: Ambispora brasiliensis B.T.
Goto, L.C. Maia & Oehl, P. brasilianum e P. pernambucanum. Recentemente, esporos de uma nova
141
espécie de Paraglomus foram encontrados durante estudos conduzidos em uma área de transição entre
Cerrado e Mata Atlântica submetida a processo de fragmentação florestal, em coletas realizadas em
diferentes profundidades ao longo de perfil de solo. Áreas ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica são de
particular interesse para os biólogos por exibirem alta biodiversidade em decorrência do mosaico de
diferentes ecossistemas (Mayle et al. 2007). A fragmentação florestal consiste em uma das práticas mais
prejudiciais à perda e a fragmentação de habitats, visto que provoca a remoção local imediata da flora e
da fauna nativa e, consequentemente, repercute no desaparecimento de populações inteiras ou parte delas,
a redução da distribuição geográfica das espécies e perdas de diversidade genética (Hero & Ridgway
2006). FMA têm sido encontrados nas mais variadas situações de áreas impactadas no Brasil (Soares e
Carneiro 2010), no entanto, os estudos de avaliação da composição de espécies de FMA restringem-se a
amostragem da zona radicular (10 – 30 cm de profundidade do solo) (Oehl et al 2005). A despeito disso,
as diferentes metodologias adotadas para obtenção dos glomerosporos possuem diferentes eficiências no
recolhimento dessas estruturas, ampliando o grau de variabilidade do erro amostral (Souza et al 2007). Um estudo pioneiro realizado por Oehl et al. (2005) demonstrou diferenças consideráveis entre a
abundância e diversidade de FMA em diferentes profundidades do solo, sugerindo a importância de levar
em consideração esse atributo nos estudos de avaliação da composição de espécies de FMA,
especialmente nas áreas degradadas, ambientes que se encontram intensamente sujeitos ao
empobrecimento das espécies. No trabalho, realizado em área de agroecossitema, foram consideradas
profundidades situadas entre 0-70 cm de profundidade, no qual foi encontrada uma elevada diversidade
de FMA mesmo nas profundidades situadas entre 50-70 cm. Recentemente, durante investigações de
ocorrência de FMA em rizosfera de importantes plantas medicinais da Índia, Withania sommifera (L.)
Dunal e Ocimum sanctum L., que levou em consideração profundidade situada entre 0-40 cm, foram
encontradas um total de 11 espécies na profundidade considerada entre 30-40 cm (Shukla et al 2013).
Levando-se em consideração esses resultados, as coletas do presente trabalho consideraram a amostragem
ao longo de perfil de solo, com profundidade situada entre 0-200 cm de profundidade, nas quais foram
encontrados glomerosporos pertencentes a uma nova espécie, incluída no gênero Paraglomus. A
descrição, comentários e ilustração dessa nova espécie, nomeada Paraglomus roseus, em referência a sua
distinta reação em Melzer, são apresentadas.
Materiais e Métodos
Obtenção de amostras
Amostras de solo foram obtidas em dois fragmentos situados em área de transição entre Cerrado
e Mata Atlântica, impactada por processo de fragmentação florestal, localizada em Sete Lagoas, Minas
Gerais, Brasil (19º28’S e 44º15’W). Em janeiro de 2014, coletas de solo foram realizadas em trincheiras
situadas em oito fragmentos florestais e 12 amostras foram obtidas de cada perfil, entre 0 a 2 metros,
durante a estação chuvosa. A área predominância de solos característicos de latossolos vermelho-escuro e
vermelho-amarelo, solos ácidos e com baixa disponibilidade de fósforo e matéria orgânica (Tabela 1). O
clima da região, segundo classificação de Koopen, corresponde ao tipo AW (clima de savana com inverno
seco) (Pereira et al 2013).
Culturas armadilhas foram implantadas, com mistura de solo nativo e areia autoclavada disposta
em recipientes de 300 ml. As culturas foram mantidas em casa de vegetação por um período de 17 meses
meses, tendo sido efetuada regas diárias com água destilada e uma vez por semana com solução de
maganagava. Urochloa decumbens (Stapf.) Webster. foi utilizada como espécie vegetal isca. As culturas
armadilhas foram mantidas em casa de vegetação situada na Fazenda Emprapa Milho e Sorgo, Sete
Lagoas, Minas Gerais.
142
Tabela 1. Aspectos físico-químicos dos fragmentos florestais da Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete
Lagoas, Minas Gerais.
Profundidade (cm)
pH P M.O Presença de
P. roseus
0 - 20 5,82 8,13 9,36 +
20 - 40 4,87 3,34 4,23 +
40 - 60 4,79 2,08 2,86 +
60 - 80 5,11 1,38 1,88 +
80 - 120 1,02 0,28 0,38 +
120-160 5,31 1,72 1,05 +
120 - 160 5,25 2,18 1,07 +
Análises morfológicas
Glomerosporos foram extraídos do solo pela técnica do peneiramento úmido seguida por
centrifugação em solução de sacarose (Gerdemann & Nicolson 1963; Jenkins 1964), separados em placas
de Petri em esteremicroscópio e montadas em lâminas com PVLG e PVLG + Reagente de Melzer
(Brundrett et al. 1994). O sistema de classificação utilizado seguiram Oehl et al (2011a), Mello et al
(2012), Blaszkowski et al (2012) e Goto et al. (2008, 2013).
Resultados
Taxonomia
Paraglomus roseus K. Jobim, F.A. de Souza & B.T. Goto sp. nov.
Figs. 1-6
Esporocarpos desconhecidos. Glomerosporos formados isoladamente no solo, globosos (53.3) 61.6
(76.2) m a subglobosos (53.3) 70 x 77.6 (106.7) m, ocasionalmente irregulares ou raramente elipsoides
(38.4) 48.6 x 88.7 (92.2), m hialinos a levemente amarelados (Fig. 1, 2 e 3). Glomerosporos formam
uma parede com três camadas hialinas (Fig. 4), das quais as duas mais externas são contínuas a hifa de
sustentação. Presença de reação em Melzer na segunda e terceira camada, as quais adquirirem cor rosa
variando entre tom claro a intenso (Fig. 5 e 6).
A primeira camada do esporo (SW1) é hialina, semipermamente, 1 – 1.2 µm de espessura, e
aderente a segunda camada (SW2) que é lisa, laminada, com cerca de 4 a 5 laminações, hialina a
levemente amarelada, com 2.5 (3.8) 5.1 m de espessura, sendo mais espessa próxima a inserção da hifa,
3.4 - 3.8 m. A terceira camada (SW3) possui 3.1 – 3.5 m de espessura, hialina a levemente amarelada
destacando-se da segunda camada sob pressão, contendo cerca de 5 a 6 laminações finas distinguíveis e
frequentemente separáveis em esporos quebrados, cada qual apresentando 0.6 – 1.0 m. Reação
dextrinóide em Melzer é observada na segunda e terceira camadas, adquirindo coloração que varia entre
um tom rosa claro a intensamente rosado (Fig.5). Hifa de sustentação geralmente detectável, 5.8 – 7.5 µm
em diâmetro, formada pelas duas camadas mais internas da parede do esporo (SHW1 e SHW2) (Fig. 4).
Forte reação em Melzer, com hifa adquirindo coloração rosa intensa (Fig. 6). Poro aberto ou menos
frequentemente fechado por laminação externa da SW3.
Espécies examinadas: BRASIL. Minas Gerais. Sete Lagoas.
Etimologia Latim, roseus, referente à distintiva reação em Melzer, adquirindo coloração rosa na terceira
camada da parede do esporo.
Distribuição e habitat: Brasil, até o momento detectada em fragmentos florestais de transição entre
Cerrado e Mata Atlântica de Sete Lagoas, Minas Gerais.
143
Figs 1 – 6. Paraglomus roseaus. Fig.1- Aspecto geral dos glomerosporos em reagente de Melzer. Fig.2-
Glomerosporo hialino em PVLG. Fig.3- Glomerosporos desenvolvidos no topo de uma hifa d
sustentação, PVLG. Fig.4- Parede do esporo com três camadas em Melzer; duas camadas na hifa de
sustentação. Fig.5- Reação rosada em Melzer na segunda e terceira camada da parede. Fig.6 – Hifa de
sustentação reagindo em Melzer.
Caracteres diagnósticos das espécies de Paraglomus
Espécie Cor dos
esporos
Tamanho
dos esporos
Nº de
paredes
Nº de
camadas
Aspectos
fenotípicos das
camadas da parede
Aspectos
fenotípicos da
hifa de
sustentação
P. albidum
(Walker & Rhodes
1981)
Brancos a levemente
amarelados
(85)95-168(198) a
(85)95-168(177)
1 2 SW1: hialina, semipermanente
SW2: laminada, permanente, + RM¹
(rosa a laranja
escuro)
Contínua com as duas
camadas
P. bolivianum
(Oehl & Sieverding
2004)
Castanho claro
a escuro
70-95 a 71-
105 x 62-80
2 6 OW1: laminada,
semipermamente
OW2: laminada, permanente
ornamentada com
perfurações rasas OW3: fina,
permanente, difícil
detecção IW1:flexível,
permanente
IW2:coriácea, permanente
IW3: flexível,
permanente
Contínua com
OW1 e OW2
144
P. brasilianum
(Spain & Miranda
1996)
Hialino (47.5) 64 x
77 (115)
1 5 SW1: mucilaginosa,
semipermanente
SW2: quebradiça, permanente
SW3: ornamentada
com espinhos SW4: flexível,
laminada
SW5: membranosa, permanente
Contínua com
SW1, SW2 e
SW3
P. laccatum
(Blaszkowski 1988)
Hialino,
brilhosos
(50) 87
(130) m a 80-85 x
120-130 m
1 2 SW1:
semipermanente SW2: laminada,
espessa
Contínua com
as 2 camadas
P. lacteum
(Rose & Trappe
1980)
Brancos a suavemente
translúcidos
150-220 1 2 SW1: semipermanente
SW2: unitária,
permanente
Contínua com s duas camadas,
geralmente
mais de uma hifa anexada
P. majewskii
(Blaszkowski et al
2011)
Hialinos (35‒)63(‒7
8) a 50‒70
× 65‒90
1 3 SW1:
semipermanente
SW2: laminada,
permanente
SW3: flexível, permanente
Contínua com
SW1 e SW2
P. occultum
(Walker 1981)
Hialinos a
“creme” pálido
15-100 x
20-120
1 3 SW1:
semipermanente SW2: laminada,
permanente, + RM
(amarelada) SW3: laminada,
permanente, + RM
(amarelada)
Contínua com
SW1 e SW2
P. pernambucanum
(Mello et al 2013)
Brancos a
levemente
amarelados
66-95 × 62-
75
2 6 OW1:
semipermanente
OW2: laminada, permanente,
ornamentada com
perfurações rasas, + RM (amarelo)
OW3: difícil
detecção, permanente
IW1: fina, permanente
IW2: fina,
permanente IW3: flexível,
permanente
Contínua com
OW1 e OW2
P. roseus Hialinos (53.3) 61.6 (76.2);
(53.3) 70 –
77.6 (106.7) ou (38.4)
48.6 x 88.7
(92.2)
1 3 SW1: semipermanente
SW2: laminada,
permanente, + RM (rosa)
SW3: laminada,
permanente, + RM (rosa)
Contínua com SW2 e SW3
¹Reação em Melzer.
Discussão
A característica marcante de P. roseus corresponde à sua reação dextrinóide em reagente de
Melzer, que lhe confere coloração rosa que varia em níveis de intensidade, mas geralmente rosa intenso,
na SWL2, SWL3 e hifa de sustentação (Figuras 5 e 6). Glomerosporos de P. albidum também adquirem
coloração rosada em reagente de Melzer, porém apenas em esporos jovens, com esporos maduros
adquirindo coloração fortemente alaranjada. Além disso, P. albidum produz glomerosporos com apenas
duas camadas, com a reação ocorrendo em SWL2, ao passo que P. roseus produz glomerosporos com três
camadas na parede e a reação dextrinóide ocorre em SWL2 e SWL3.
145
Glomerosporos de P. roseus podem ser confundidos com glomerosporos de P. occultum, ambos
semelhantes pela cor hialina em PVLG e presença de três camadas na parede do esporo. Contudo, a
SWL2 e SWL3 de P. roseus tornam-se rosadas em reagente de Melzer contrapondo-se a cor amarela
produzida na SWL2 e SWL3 de P. occultum. No mais, aspectos relativos às dimensões do diâmetro do
esporo e hifa de sustentação bem como a forma dos esporos são bem distintos entre as duas espécies:
glomerosporos de P. occultum variam amplamente quanto à forma, produzindo esporos oblongos,
ovoides, subovoides ou irregulares, pouco frequentemente globosos ou subglobosos e são notoriamente
maiores que os de P. roseus, variando entre 15-100 x 20-120 µm. Glomerosporos de P. roseus são
globosos ou subglobosos, pouco frequentemente elipsoides ou irregulares e limitam-se a (53.3)61.6(76.2)
µm em diâmetro. A hifa de P. roseus é mais espessa que a de P. occultum, com 5.8-7.5 µm em diâmetro,
contínua com SW2 e SW3 e uma forte reação em Melzer, enquanto que a hifa de P. occultum apresenta
0.8-2.0 µm, contínua com as três camadas da parede do esporo.
Paraglomus brasilianum, P. laccatum, P. majewskii e P. roseus produzem glomerosporos
hialinos, praticamente indistinguíveis quando observados sob esteremicroscópio. Em nota de observação
pessoal, Morton (www. http://invam.wvu.edu/) menciona que, sob um olhar bem treinado, glomerosporos
de P. brasilianum destacam-se por menor reflexo de luz, devido a sua ornamentação fina produzir maior
dispersão da luz. Essa constatação, no entanto, pode ser arbitrária em termos de praticidade. Todavia,
todas as referidas espécies hialinas possuem atributos taxonômicos marcantemente distintivos quando
observadas em microscopia de luz transmitida: P. brasilianum consiste na única espécie do grupo
composta por 5 camadas na parede do esporo e ornamentada com espinhos, P. laccatum possui uma
espessa SW2 composta por 15 laminações bem definidas e P. majewskii produz glomerosporos
permanentemente hialinos ao longo de todo o seu ciclo de vida, compostos por uma parede constituída
por três camadas contínuas com a parede da hifa e nenhuma delas reagindo em Melzer.
Morton, com base em relato pessoal disponível em seu website (http://invam.wvu.edu/)
menciona que espécies de Paraglomus exibem comportamento muito agressivo em solos ácidos,
particularmente em comunidades florestais ou em vasos de cultivo. Essa constatação é corroborada por
este trabalho, no qual foi possível verificar a presença em grande quantidade de densos aglomerados de P.
roseus em amostras pertencentes a todos os níveis de profundidade avaliados no perfil relativo ao
fragmento 1 e em semelhante ocorrência na primeira camada do perfil de solo relativo ao fragmento 2,
ambos os solos com elevados níveis de acidez. A despeito da constatação de que a população de
glomerosporos tende ao decréscimo de acordo com o aumento da profundidade, particularmente, devido a
pouca disponibilidade de matéria orgânica e oxigênio (Oehl et al 2005), a ocorrência de P. roseus
independente da profundidade sugere uma possível resistência e adaptabilidade dessa espécie em
condições adversas. Além disso, o resultado obtido evidencia a necessidade da inclusão da avaliação
dessas variáveis para futuros trabalhos que se destinem ao estudo da diversidade de FMA.
Agradecimentos
Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq) pela bolsa de produtividade em pesquisa de B. T. Goto e a CAPES pelo apoio financeiro a K.
Jobim.
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