La Anguila (Anguilla anguilla Estudio de los principales ... · En la última etapa de su vida inicia el viaje de regreso al mar, y ... de un estudio sobre patógenos y pato-

42 Tecnología Agroalimentaria - n.º 18

La Anguila (Anguilla anguilla):Estudio de los principalespatógenos en poblacionessalvajes de los ríos de AsturiasISABEL MÁRQUEZ LLANO-PONTE. Área de Sanidad Animal. Ictiopatología. Centro de Biotecnología Animal. SERIDA-Deva. [email protected]

Antecedentes

La anguila europea (Anguilla anguilla)es una especie con un ciclo vital suma-mente complicado e interesante (Fig.1).La mayor parte de su larga vida (se hanreferenciado ejemplares de más de 40años de edad) la pasa en aguas conti-nentales de Europa: ríos, lagunas, lagos ydistintas masas de agua dulces y salo-bres. En la última etapa de su vida iniciael viaje de regreso al mar, y migra haciael mar de los Sargazos a más de 5.900Km. de las costas europeas (Fig. 2), únicopunto donde se realiza la reproducción

de la especie. Las pequeñas larvas sonarrastradas por la corriente del golfo ha-cia las costas de Europa, que alcanzanen los meses de invierno. En los estua-rios permanece en la forma cristalina co-nocida como angula y posteriormentecoloniza todas las masas de agua dulceposibles incluso a más de 1.000 km. dela costa. Es una especie adaptada a re-sistir condiciones extremas para un pez,lo que le permite viajar incluso reptandofuera del agua durante algunos periodosde su migración. Pero la fuerte antropiza-ción de su hábitat continental ha llevadoa esta especie a un alarmante declive de

�Pesca electrica deanguilas en rio.

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�Figura 1.-Ciclo de vida de

la anguila europea.

�Figura 2.-Ruta migratoria

de la Anguila europea (Anguilla anguilla).

(Turtle Journal).

las poblaciones en los últimos 25 años.El Consejo Internacional para la Explora-ción del Mar (CIEM) dictaminó ya en2003 que la población de anguila euro-pea está fuera de los límites biológicosde seguridad y la pesca no se ejercía deforma sostenible. El CIEM recomendó la

elaboración de un plan de recuperaciónpara toda la población de anguila euro-pea de forma urgente.

En el año 2007 el Consejo de la UniónEuropea estableció El Reglamento (CE)No 1100/2007 del Consejo de 18 de

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septiembre de 2007, para la recupera-ción de las poblaciones. El objetivo pri-mordial del Plan es reducir la mortalidadantropogénica sobre las poblaciones deanguila de tal forma que, con una altaprobabilidad, al menos el 40% de la bio-masa de las anguilas maduras (anguilaplateada o Silvereel) puedan regresar almar para reproducirse. Se establece así lanecesidad de abordar un plan de restau-ración poblacional con una reducción dela explotación de la anguila que abarcalas tres ecofases (angula, anguila amarillay anguila plateada) y que debe incluir unplan de restauración de los hábitats.

Además, para implementar este Re-glamento, la anguila ha sido incluida en elApéndice II del CITES (Convención sobreel Comercio Internacional de EspeciesAmenazadas de Fauna y Flora Silvestres),con efectos a fecha de 13 de marzo de2009.

El Reglamento de la anguila obliga alos Estados Miembros, en cuyo territorionacional hay cuencas fluviales que cons-tituyen hábitats para las anguilas, a esta-blecer y aplicar planes de gestión paraesta especie.

En el año 2009 se establecieron lasmedidas para la recuperación de la

anguila europea dentro del ámbito de laComunidad Autónoma del Principado deAsturias. Mediante un “Plan de gestiónde la anguila en Asturias”, que se vienedesarrollando desde el año 2010 y queestá cofinanciado en el marco del FondoEuropeo Marítimo y de la Pesca, en laactualidad el Fondo Europeo Marítimo yde la Pesca (FEMP; Reglamento CE nº508/2014).

Dentro de este Plan, se llevan a cabomedidas tendentes a reducir el esfuerzopesquero sobre esta especie y reducir losimpactos antropogénicos sobre sus po-blaciones y su hábitat. En las principalescuencas fluviales, se realizan muestreosperiódicos anuales para realizar estudiospoblacionales como la densidad y ratiosexual de anguila en los cauces fluvialesde Asturias y estimar el porcentaje de an-guila plateada que puede retornar al marpara reproducirse en Asturias.

Uno de los factores identificados co-mo responsable del declive de poblacio-nes de anguila en Europa son las pato-logías de diversa índole que amenazan ala especie. Por este motivo, el Centro deExperimentación Pesquera del Serviciode Ordenación Pesquera de la DirecciónGeneral de Pesca Marítima del Principa-do, en el año 2015, propuso al Servicio

�Acuario deexperimentacionSERIDA-DEVA.

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�Figura 3.-Unidades de

Gestión de la Anguila enel Principado de Asturias

(Dirección General dePesca Marítima).

Regional de Investigación y DesarrolloAgroalimentario (SERIDA), la realizaciónde un estudio sobre patógenos y pato-logías de las anguilas, para lo cual requi-rió de la colaboración del LaboratorioAutorizado para las enfermedades de lospeces del Área de Sanidad Animal delSERIDA.

En el año 2015, se realizó un primerestudio, con el fin de obtener una visióngeneral de la presencia de agentes pató-genos de anguilas en los ríos de Asturias,para, en años posteriores, poder profun-dizar en el estudio de aquellos agentesetiológicos más relevantes.

Planteamiento del estudio

El objetivo del primer año de estudiofue realizar un muestreo general de an-guilas en distintos ríos asturianos con elfin de detectar la presencia de diferentespatógenos de anguilas, estableciéndoseuna serie de criterios. Para la obtenciónde las muestras, se eligieron los puntosde muestreo más idóneos, los agentesetiológicos (causantes de enfermedad)que se iban a estudiar, y durante el vera-no y otoño de 2015 se tomaron las mues-tras y se realizaron los análisis laborato-riales.

Basándonos en estudios epidemio-lógicos llevados a cabo en diferentes

zonas de Europa y Norteamérica, esta-blecimos en 10 el número de indivi-duos a analizar en cada punto de mues-treo. Para seleccionarlos se revisaron losestudios de poblaciones de anguilasque desde el año 2010 vienen realizán-dose en la red fluvial asturiana mediantepescas eléctricas (Mortera y Apilánez2010-2014) dentro del Plan de Gestiónde la Anguila en el Principado de Astu-rias.

Para la gestión de la especie se habíadefinido previamente desde el Serviciode Ordenación Pesquera, la Unidad deGestión de la Anguila en el Principado deAsturias (UGAPA): zona terrestre y maríti-ma compuesta por el conjunto de cuen-cas hidrográficas o aguas de transición ycosteras asociadas a dichas cuencas. ElUGAPA se subdivide en 9 cuencas hidro-gráficas, 3 de las cuales tienen una ges-tión dividida con comunidades limítrofes(Fig. 3).

Con el fin de obtener muestras lo másrepresentativas de toda la red fluvial astu-riana, se tuvieron en cuenta para la selec-ción, las distintas cuencas fluviales, lostramos de los ríos, la abundancia y el ta-maño de las anguilas obtenidos en añosanteriores.

Con estos criterios se eligieron paraestos primeros muestreos del año 2015,las siguientes cuencas y ríos (Tabla 1).

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� Tabla 1.-Cuencas fluvialesy ríos muestreados en2015.

�Vejiga natatoria deanguila con anguillicolas.

Elección de agentes etiológicos(causales) estudiados

Dado que no todos los patógenos quepueden ser detectados en las anguilassalvajes tienen la misma relevancia, nieconómica ni ecológica, se establecieron,mediante una revisión bibliográfica de losprincipales agentes etiológicos (parásitos,virus y bacterias y hongos) causantes deenfermedades en las anguilas en Europay la incidencia/importancia de cada unode ellos en el medio ambiente.

Sin lugar a duda, el parásito Anguillico-la crassus es el más relevante para laspoblaciones de anguilas. Anguillicolacrassus es considerado como una de lasprincipales causas del dramático descen-

so de las poblaciones de anguila europea(Sures y cols., 2004).

Se trata de un pequeño gusano nemá-todo, que parasita anguilas de distintasespecies. El anguilicola es un parásito ha-bitual de las anguilas japonesas (Anguillajapónica), tanto es así que éstas han des-arrollado su sistema inmune para comba-tir este parasitismo, de manera que laspoblaciones de A. crassus se mantienenen el sudeste asiático relativamente ba-jas. El problema en Europa se produjo enlos años 80 del siglo XX. Se importaronanguilas japonesas, sin los debidos con-troles sanitarios, a las primeras piscifacto-rías de anguilas que se estaban implan-tando en Centro Europa. El parásito entróen contacto con la especie europea (An-guilla anguilla), que no posee ninguna de-fensa específica contra este parásito. An-guillicola tiene un ciclo de vida peculiar,en su última fase se fija a la vejiga natato-ria de las anguilas y se alimenta de susangre produciendo daños hematológi-cos graves (Benajiba y cols., 1994). Allímaduran los machos y las hembras y sereproducen eclosionando dentro de la ve-jiga natatoria miles de huevos que migranal aparato digestivo de la anguila y desdeallí se liberan al medio ambiente. Inme-diatamente los huevos son depredadospor pequeños crustáceos (Copépodos)

Cuenca Fluvial Río

Llanes Bedón

Sella Zardón

Nalón Pigüeña Cubia

Villaviciosa Linares

Esva Esva

Eo Eo

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�Ecografia de anguilas.

que viven en las aguas dulces o salobresy, dentro de ellos, se produce la eclo-sión de los huevos de Anguillicola. Loscopépodos “rellenos” de larvas a su vezson depredados por anfibios o reptiles ypeces, entre ellos, anguilas, donde secompleta el ciclo. Aunque el parásitopuede causar daños directamente a lasanguilas en la fase de agua dulce, es enla fase migratoria cuando realmente seconvierte en un problema para la espe-cie. En estudios recientes se conoció co-mo las anguilas en su largo viaje oceánicodescienden hasta 600 metros de profun-didad durante el día y suben a superficiedurante la noche, estos recorridos en ver-tical son posibles gracias a la regulaciónde la presión atmosférica a través de lavejiga natatoria, siempre que esta no estéocupada por parásitos (Pelster B., 2015).

Las anguilas parasitadas por Anguilli-cola son más susceptibles a la apariciónde otras enfermedades infecciosas, queestán causando daños adicionales a laspoblaciones. En nuestro estudio se eligie-ron ocho agentes causales de enferme-dad que están causando problemas enlas poblaciones europeas de anguilas(Tabla 2). Entre los agentes víricos, elaquabirnavirus E el virus European (EVE),el rhabdovirus E el Virus European X(EVEX) y el alloherpesvirus Anguillid her-pesvirus 1 (AngHV1). Estos tres virus pa-tógenos de la anguila están presentestanto en poblaciones salvajes como enpiscifactorías (Van Beurden, S. J. y cols.,2012), y son causantes de mortalidades,tanto es así que estudios recientes hanconstado que estos virus pueden desem-peñar un papel muy importante en eldescenso de las poblaciones salvajes deanguilas (Bandín, I. y cols., 2014). Por otrolado se estudió también la presencia/ausencia del Rhabdovirus (VHSH) (Ló-pez-Vázquez, C. y cols., 2006). Este virusno está relacionado con grandes mortali-dades de anguilas europeas, pero las an-guilas pueden funcionar como reservorioy dado que la Septicemia HemorrágicaViral es una enfermedad de crucial im-portancia económica en la salmoniculturay de la cual Asturias mantiene el Estatutode Zona Libre mediante el Programaanual obligatorio de control de enferme-dades víricas de los animales acuáticos,

fue considerado en este estudio. Tambiéndecidimos estudiar el Virus IPNV, ya quese trata de un birnavirus relativamentefrecuente en piscifactorías industriales desalmónidos. En las piscifactorías de Astu-rias se ha detectado en múltiples ocasio-nes (I. Márquez y cols., 2014) y puede servehiculado por anguilas salvajes (Lee, M.K., 1996).

En cuanto a los agentes bacterianos,se han descrito más de una decena debacterias que pueden causar enferme-dad y mortalidades en poblaciones deanguilas, tanto salvajes como de cría encultivos intensivos en Europa y, que pue-den estar directamente relacionadas conel descenso de las poblaciones de angui-las (Pedersen y cols., 1996; E. Alcaide ycols., 2006; Austin y Austin, 2007; FransI. y cols., 2011, Diamanka y cols., 2013).También pueden jugar un papel comotransmisoras de estas enfermedades aotras especies de peces como los salmó-nidos con los que comparten hábitat. Porsu importancia, nosotros elegimos paranuestro estudio: Edwarsiella tarda, Aero-

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�Tabla 2.-Agentesetiológicos estudiados en Anguilla anguilla en2015.

�Anguilas.

monas salmonicida y Vibrio (Listonella)anguillarum (Tabla 2).

Toma y procesado de muestras

En cada uno de los puntos de mues-treo se recogieron 10 anguilas de distintostamaños y se trasladaron a las instalacio-nes del acuario del Centro de Biotecno-logía Animal del SERIDA (Deva-Gijón),donde se mantuvieron en estanques sepa-rados con aireación y con una temperaturade agua de 14-16ºC, antes de proceder ala necropsia.

Estudios Anatomo-patológicos

Las anguilas se eutanasiaron con unasobredosis de anestésico MS 222 disuel-to en agua. Todos los ejemplares fueronidentificados con un código. Posterior-mente se pesaron, se midieron y se rea-lizó la necropsia, con una inspeccióndetallada y disección de los diferentesórganos. De cada ejemplar se extrajeron

la vejiga natatoria y las branquias paraser examinadas posteriormente median-te lupa binocular. En algunos casos, algu-nos órganos de algunos de los ejempla-res fueron fijados en formol y en líquidode Bouin durante 12 horas a 4ºC, pararealizar estudios histopatológicos. Estostejidos se procesaron mediante tincionesde hematoxilina-eosina y Azul de toluidi-na. Como ensayo preliminar, se estudióla presencia/ausencia de Anguillicolacrassus mediante la utilización de eco-grafías. Estos trabajos se llevaron a caboen el departamento de Anatomía Patoló-gica Veterinaria de la Universidad deSantiago de Compostela (Campus Uni-versitario de Lugo).

Por otra parte, una porción de hígado,riñón, bazo y corazón fueron recogidaspor duplicado en tubos estériles de 5cc. yse enviaron a la Unidad de Ictiopatologíadel Departamento de Enfermedades In-fecciosas de la Universidad de Zaragoza ya Alquiz-Vetek para su estudio molecular.

Estudios moleculares

Fueron procesadas un total de 64muestras de tejidos extraídos de las an-guilas (hígado, riñón, bazo y corazón). Lasmuestras fueron procesadas en “pool” de3, 4 ó 5 muestras, dependiendo del nú-mero total de muestras recogidas en unmismo punto de muestreo. De cada “po-ol” se extrajeron los ácidos nucleícos deforma independiente (DNA y RNA). Se re-alizó una PCR múltiple a tiempo Real (Realtime Polymerase Chain Reaction) para de-terminar la presencia o la ausencia de losagentes etiológicos a estudiar.

Para cada agente se diseñaron dospares de cebadores que tenían como dia-

Agentes víricos Agentes bacterianos Agentes parasitarios

Virus European (EVE) Edwarsiella tarda Anguillicola crasus

Virus European X (EVEX) Aeromonas salmonicida

Herpesvirus 1 (Ang HV1) Vibrio (Listonella) anguillarum

Rhabdovirus (VHSH)

Birnavirus (IPNV)

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�Estudio microscópico.

na dos zonas conservadas específicas decada familia o de un gen específico deespecie.

Para los agentes víricos RNA (familiasAquabirnavirus Familia y Rhabdovirus) seprocedió de la manera siguiente: del RNAextraído individualmente de los 14 poolesobtenidos, se realizó una transcripción in-versa con Random Hexamers, para obte-ner DNA de cadena sencilla de todos losRNA en la muestra. Posteriormente se re-alizó la PCR a tiempo real para cuantificarlos agentes víricos RNA en dos réplicas.

A los agentes DNA (bacterias y el Her-pesvirus) al igual que los virus RNA a par-tir de cDNA obtenidos de transcriptasasinversa previa, se les realizó la PCR atiempo real con dos réplicas.

Resultados preliminares ydiscusión

En general, el estado de las poblacio-nes salvajes de anguila en cuanto a pre-sencia/ausencia de agentes patógenos,en las 6 principales cuencas asturianas esbueno. Los resultados de este trabajo con-firman en primer lugar, la ausencia de losprincipales virus que pueden afectar a lasanguilas en las cuencas de ríos asturianasestudiadas. La presencia de estos virus hasido constatada en muchos ríos de Euro-pa, incluso en la Península Ibérica (VanBeurden, S. J. y cols., 2012; López-Váz-quez, C. y cols., 2006; Lee, M. K., 1996).De hecho se trata de agentes patógenosen expansión en todo el mundo (Munro, S.y cols., 2011), relacionados con la disminu-ción de las poblaciones de anguila.

Por otra parte, sólo se ha detectadola presencia de dos agentes patógenosbacterianos: Edwarsiella tarda y Aero-monas salmonicida, en el 4,3% de lasanguillas estudiadas. Aparecieron en losríos Bedón, Esva y Cubia. En todos loscasos las copias de DNA presentes eranmuy bajas y los individuos en donde fue-ron detectados no presentaban ningunaalteración anatomo-patológica carac-terística de enfermedad. Esta presenciaes significativamente menor que la de-tectada en otros estudios en anguilas sal-

vajes de Europa, donde la prevalenciaoscila entre el 9 y el 22,8% (Alcaide ycols., 2012). Se puede pensar que estasanguilas actuaron sólo como reservorio-portadores de la enfermedad, no obstan-te, la presencia de estos agentes pató-genos debe de ser tenida en cuenta yaque se ha demostrado que pueden sercausantes de infecciones graves cuandolas condiciones ambientales son adver-sas (Biosca y cols., 1991; Esteve y cols.,1993).

Los datos más relevantes del estudiose refieren a la presencia de Anguillicolasp. en los ríos asturianos. Como es cono-cido desde hace años en los ríos europe-os, la infestación producida por este pa-rásito se extiende rápidamente una vezque el nematodo llega al río y se estabili-za en una determinada prevalencia (por-centaje de anguilas infectadas) y de inten-sidad de la infección (número deparásitos por vejiga natatoria) (Kennedy ycols., 1990; Molnar y cols., 1994, Barus ycols.,1996, Würtz y cols., 1998; Lefeb-vrey cols., 2002; Audeneart y cols.,1998, Schabuss y cols., 2005).

La presencia de Anguillicola sp. se de-tectó en todos los ríos estudiados excep-to en el río Eo. La tasa de prevalencia os-ciló entre el 10% en el río Esva y el 50%en los ríos Cubia y Bedón. Los ríos Pigüe-ña, el Bedón y el Cubia, superaron un40% de infestación. Según varios autores(Audeneart y cols., 2003; Shabus y cols.,2005), un río se clasifica como río conpoblación de nematodos estabilizadacuando las anguilas presentes superanun 30% de prevalencia de Anguillicolasp. Esto significa que la presencia geográ-fica de Anguillicola sp. está en aumentocon lo que ello conlleva.

En un estudio realizado en Asturiasen el 2007 (García-Flórez y cols., 2007)de 6 cuencas estudiadas coinciden-tes con el presente trabajo: Eo, Esva,Nalón, Sella, Bedón, Villaviciosa, apare-cieron únicamente como infestadas Na-lón, Sella y Villaviciosa. En el presente tra-bajo aparecen como infestadas lascuencas del Esva, Nalón, Sella, Bedón yVillaviciosa y sólo aparece libre la cuencadel Eo.

En cuanto al grado de infestación latasa de prevalencia en el estudio de2007 era alta, por encima del 30% enlas cuencas de Villaviciosa y del Nalón.En el presente estudio las más altas sedetectan en la cuenca del Nalón y delBedón.

En cuanto a la intensidad de la infec-ción, en nuestro trabajo sólo aparece ele-vado en la cuenca del Nalón y en el Be-dón, por encima de lo que se consideraalta intensidad en otros trabajos (Audene-art y cols. 2003; Aguilar y cols. 2005). Dealguna manera esto confirmaría la hipóte-sis lanzada en el estudio de 2007 en elque se sugería que en la cuenca del Na-lón la infección no estaba aún estabiliza-da sino en fase de expansión (García-Fló-rez y cols., 2007). Actualmente ya estaríaestabilizada.

Conclusiones yrecomendaciones:

1- De las inspecciones macroscópicasy microscópicas, se deduce que el esta-do general de las anguilas es bueno, si se

exceptúa la presencia de Anguillicola sp.en las vejigas natatorias.

2- En general, la detección de agentespatógenos de origen bacteriano y viralque pueden afectar a las poblaciones sal-vajes de anguila fue muy baja, lo que in-dica que el estado sanitario de esta espe-cie en los ríos asturianos es actualmentebueno.

3- No se detecta la presencia de nin-guno de los principales virus patógenosde anguila en ninguna de los ríos estu-diados.

4- Se detecta la presencia de losagentes patógenos bacterianos Edwarsie-lla tarda y Aeromonas salmonicida en an-guilas procedentes de las cuencas del ríoNalón, Bedón y Esva. Las bajas concen-traciones de DNA de estos patógenosencontradas y el buen estado de las an-guilas donde se detectaron sugiere queéstas actuaban como portadoras.

5- Se comprueba la presencia delparásito Anguillicola crassus en las cuen-cas del Nalón, Sella, Villaviciosa, Bedóny Esva. Desde el 2007, año en que sehabía realizado otro estudio en Asturiasde características similares, se constataque este nemátodo afecta a más cuen-cas, concretamente a la del Bedón y elEsva. En el caso de la Cuenca del NalónAnguillicola ha experimentado una ex-pansión.

6- Dado que se constata que aún exis-ten ríos sin presencia de Anguillicolacrassus se recomienda evitar los trasla-dos de angulas y anguilas procedentesde cuencas infectadas, a otras que aúnpueden estar libres, como la cuenca delEo, y otros ríos costeros.

7- Se propone profundizar en los estu-dios de patógenos de anguilas en otrosríos asturianos, por una parte, en ríos cos-teros de los que aún no se tienen datos y,por otra parte, en zonas altas de las prin-cipales cuencas asturianas para tratar deconocer la presencia/ausencia de Angui-licola crassus y los distintos grados de in-festación (durante el año 2016 hemoscontinuado los estudios).

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8- Dado el éxito de detección median-te ecógrafo de la presencia de Anguillico-la mediante ecografía sin el sacrificio delos peces, se propone probar la utilidadde esta metodología en algún río con an-guilas de gran tamaño para detectar lapresencia/ausencia de este parásito.

Agradecimientos

Al Centro de Experimentación Pesquera(CEP) de la Dirección General de Pesca de As-turias: Lucía García Flórez, Mª del Pino Fernán-dez Rueda y Fernando Jiménez. Al equipo demuestreo en los ríos: Hugo Mortera, IgnacioApilánez y Laureano Prieto. A la Unidad de Ic-tiopatología del Departamento de Enfermeda-des Infecciosas de la Universidad de Zaragozay a la Empresa Alquiz-Vetek. Al Departamentode Anatomía Patológica de la Universidad deSantiago de Compostela (Campus de Lugo)especialmente al Dr. Roberto Bermúdez, y alos operarios de campo del Centro de Biotec-nología Animal del SERIDA-Deva.

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�Muestreo de anguilas enel río.

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