Molécules & morphologie:L’évolution de la fonction

venimeuse chez les squamates

Morsure de crotale (Crotalus atrox)

Nicolas VIDAL UMR 7138 Département S&E MNHN nvidal@mnhn.fr

Oiseaux

Crocodiles

Tortues

Lepidosauria

Mammifères

Phylogénie des Tétrapodes

Grenouilles

Salamandres

Cécilies

Lepidosauria

Sphenodon punctatus

- Sphenodontida (2 sp.)

- Squamata (8400 sp.)

- serpents (3150 sp.)- ‘lézards’ (5080 sp.)- amphisbènes (170 sp.)

Scolecophidia

Alethinophidia

Vidal, Rage, Couloux & Hedges (2009)Serpentes in ‘The timetree of life’ (9 gènes nucléaires)

Alethinophidia (106 MYA)

Caenophidia

Alethinophidia, Caenophidia

Erythrolamprus aesculapii (Xenodontinae)

Micrurus lemniscatus (Elapidae)

Alethinophidia, Caenophidia

Oxybelis aeneus (Colubrinae)

Xenoxybelis argenteus (Xenodontinae)

CAENOPHIDIA(2620 sp.)

• Acrochordidae

• Atractaspididae

• Elapidae

• Viperidae

• ‘Colubridae’

A. V. P. A.

Atractaspidinae (Atractaspis, Homoroselaps) Solénoglyphe, protéroglyphe

Aparallactinae (‘Colubridae’ africains) Aglyphe, opisthoglyphe

ATRACTASPIDIDAE

70 sp.

Atractaspis microlepidota

Amblyodipsas polylepis

Elapinae Afrique, Asie, Amérique

Hydrophiinae marins terrestres (Australie, Papouasie Nelle Guinée, Mélanésie)

ELAPIDAE

340 sp.

Protéroglyphe

Ophiophagus hannah

Laticauda colubrina

Crotalinae (‘pitvipers’)

Azemiopinae (Azemiops)

Viperinae (incl. Causus)

VIPERIDAE

270 sp.

Solénoglyphe

ColubrinaeNatricinae XenodontinaePareatinaeXenodermatinaeLamprophiinaeHomalopsinaePsammophiinae ………..

‘COLUBRIDAE’

1940 sp.

Aglyphe, opisthoglyphe

Aglyphe, opisthoglyphe

Aglyphe, opisthoglyphe

Protéroglyphe Solénoglyphe

Protéroglyphe Solénoglyphe

Bungarus fasciatus

Laticauda colubrina

Elapsoidea semiannulata

Dendroaspis angusticeps

Micrurus surinamensis

Lamprophis fuliginosus

Mehelya capensis

Atractaspis sp.

Psammophylax variabilis

Leioheterodon madagascariensis

Alsophis cantherigerus

Diadophis punctatus

Leptodeira annulata

Pseudoxenodon sp. Pseudoxenodontidae

Grayia ornata

Calamaria pavimentata

Hapsidophrys smaragdina

Phyllorhynchus decurtatus

Xenochrophis flavipunctatus Natricidae

Homalopsis buccata Homalopsidae

Bothriechis schlegelii Viperidae

Aplopeltura boa

Pareas carinatus

Stoliczkaia borneensis Xenodermatidae

Acrochordus granulatus Acrochordidae

0.01 substitutions/site

Elapidae

Lamprophiidae

Dipsadidae

Colubridae

Pareatidae100/100

100/100

100

100 100

100

100/100

100/100

100/100

72/100

98/100

93/100

87/99

97/100

88/100

98/100

99/100

76/93

Elapoidea

Colubroidea

Vidal et al. 2007. CR Biologies

(Systématique)

A.V.P.A.

Atractaspis micropholisHomoroselaps lacteusAparallactus werneriPseudaspis canaPsammophylax variabilisRhamphiophis oxyrhynchusMalpolon monspessulanusMimophis mahfalensisLeioheterodon madagascariensisDuberria lutrixPsammodynastes pulverulentusLamprophis fuliginosusBothrophthalmus lineatusMehelya capensisLycophidion ornatumElapsoidea semiannulataDendroaspis angusticepsLaticauda colubrinaBungarus fasciatusMicrurus surinamensisRhinobothryum lentiginosumMacroprotodon cucullatusPhyllorhynchus decurtatusHapsidophrys smaragdinaCalamaria pavimentataRhabdophis subminiatusXenochrophis flavipunctatusNatriciteres olivaceaNatrix natrixSinonatrix annularisAlsophis cantherigerusSibon nebulataLeptodeira annulataDiadophis punctatusPseudoboa nigraPseudoxenodon karlschmidtiGrayia ornataEnhydris enhydrisHomalopsis buccataErpeton tentaculatumCausus resimusAtheris squamigeraCerastes cerastesBothriechis schlegeliiAzemiops feaePareas carinatusAplopeltura boaXenodermus javanicusStoliczkaia borneensisAcrochordus granulatus

Xenodermatids

Viperids

Pareatids

Psammophiines

Elapids

Homalopsids

Colubrids

Atractaspidines

Natricids

Dipsadids

Pseudoxenodontids

A, O

O

A, O

A, O

A, O

A, O

O

AA

A

A: aglypheO: opisthoglyphe

Lamprophiids

Alsophis cantherigerusAlsophis vudiiAlsophis portoricensis

Ialtris dorsalisAntillophis andreae

Darlingtonia haetianaHypsirhynchus ferox

Hypsirhynchus scalarisAntillophis parvifrons

Arrhyton funereumArrhyton polylepisArrhyton callilaemumAlsophis antiguae

Alsophis antillensisArrhyton exiguum

Arrhyton dolichuraArrhyton tanyplectum

Arrhyton procerumArrhyton supernum

Arrhyton vittatumArrhyton taeniatum

Arrhyton landoiUromacer catesbyiUromacer frenatus

Pseudoboa coronataPseudoboa neuwiedii

Clelia cleliaDrepanoides anomalus

Oxyrhopus formosusOxyrhopus melanogenysSiphlophis cervinus

Tripanurgos compressusHydrodynastes bicinctus

Philodryas olfersiiPhilodryas baroni

Philodryas viridissimusXenoxybelis argenteus

Liophis juliaeLiophis breviceps

Liophis typhlusErythrolamprus aesculapii

Liophis reginaeLiophis miliarisXenodon severus

Xenodon werneriTaeniophallus brevirostris

Thamnodynastes pallidusHydrops triangularis

Pseudoeryx plicatilisHelicops angulatus

Alsophis elegansAtractus badius

Atractus flammigerusAtractus schach

Atractus zidockiDipsas variegata

Dipsas catesbyiDipsas indicaImantodes cenchoa

Imantodes lentiferusLeptodeira annulata

Tretanorhinus variabilisHeterodon nasicus

Farancia abacuraDinodon semicarinatum OW

Lycodon laoensis OWTantilla melanocephala NW

Gonyosoma oxycephala OWChironius carinatus NW

Coluber constrictor NWMastigodryas boddaerti NW

Rhinobothryum lentiginosum NWOxybelis aeneus NWOxybelis fulgidus NWGastropyxis smaragdina OW

Boiga cynodon OWElaphe obsoleta NW

Grayia ornata OWNatrix natrix OWNerodia rhombifera NW

Psammophis condanarus OWRhamphiophis oxyrhynchus OW

Lamprophis fuliginosum OWBungarus fasciatus

Micrurus diastema

NA

CA

WI

SA

61

87

100

62

95

60

54

62

74

6390

8573

8856

100

54

7668

57

100

97

64

8362

61

88

100

85

89

6572

100

63

4

9

45

49

2

32

6

2

33

2

2

52

46

2

22

2

2

52

2 42

413

5

10

34

3

2

3

3

14

13

2

2

4

Vidal et al., MPE (2000)

Dipsadidae(700 sp.)

Alsophis cantherigerusAlsophis vudiiAlsophis portoricensis

Ialtris dorsalisAntillophis andreae

Darlingtonia haetianaHypsirhynchus ferox

Hypsirhynchus scalarisAntillophis parvifrons

Arrhyton funereumArrhyton polylepisArrhyton callilaemumAlsophis antiguae

Alsophis antillensisArrhyton exiguum

Arrhyton dolichuraArrhyton tanyplectum

Arrhyton procerumArrhyton supernum

Arrhyton vittatumArrhyton taeniatum

Arrhyton landoiUromacer catesbyiUromacer frenatus

Pseudoboa coronataPseudoboa neuwiedii

Clelia cleliaDrepanoides anomalus

Oxyrhopus formosusOxyrhopus melanogenysSiphlophis cervinus

Tripanurgos compressusHydrodynastes bicinctus

Philodryas olfersiiPhilodryas baroni

Philodryas viridissimusXenoxybelis argenteus

Liophis juliaeLiophis breviceps

Liophis typhlusErythrolamprus aesculapii

Liophis reginaeLiophis miliarisXenodon severus

Xenodon werneriTaeniophallus brevirostris

Thamnodynastes pallidusHydrops triangularis

Pseudoeryx plicatilisHelicops angulatus

Alsophis elegansAtractus badius

Atractus flammigerusAtractus schach

Atractus zidockiDipsas variegata

Dipsas catesbyiDipsas indicaImantodes cenchoa

Imantodes lentiferusLeptodeira annulata

Tretanorhinus variabilisHeterodon nasicus

Farancia abacuraDinodon semicarinatum

Lycodon laoensisTantilla melanocephala

Gonyosoma oxycephalaChironius carinatus

Coluber constrictorMastigodryas boddaerti

Rhinobothryum lentiginosumOxybelis aeneusOxybelis fulgidusGastropyxis smaragdina

Boiga cynodonElaphe obsoleta

Grayia ornataNatrix natrixNerodia rhombifera

Psammophis condanarusRhamphiophis oxyrhynchus

Lamprophis fuliginosum

AglypheOpisthoglyphe

=> Termes inutiles

Aglyphe et opisthoglyphe:

pas de dents maxillaires agrandies dents agrandies à l’avant max. dents agrandies à l’arrière max. dents agrandies à l’avant/arrière max. dents agrandies au milieu/arrière max. dents agrandies au milieu max.

sillons sur toutes les faces des dents deux dents agrandies: sillon

=> Termes inutiles (encore)

Anthony (1955)

Crochets & dents maxillaires agrandies sont homologues

Vonk et al. Nature 2008Evolutionary origin & development ofsnake fangs

Glandes venimeuses

Cellules séreuses Cellules muqueuses

Glande de DuvernoyHomologue des

glandes venimeuses

Absente

Mixte (séreuse + muqueuse)

Séreuse

# agrandissement des dents

Caenophidia sans A.V.P.A. (‘Colubridae’)

100/117 sp. étudiées:

une glande de Duvernoy bien différenciée

134/177 sp:

dents postérieures agrandies (93 avec sillons)

Taub (1967)

Envenimations mortelles: 5 sp., 5 genres

Envenimations locales ou systémiques: +100 sp.

“aglyphe” “opisthoglyphe”

Plusieurs familles

Caenophidia sans A.V.P.A.

(‘Colubridae’)

Venimosité

‘Modèles’ mammaliens inadéquats

Autres indices:

Cellules séreuses Denture max. différenciée

Xenodermatids

Viperids

Pareatids

Psammophiines

Elapids

Homalopsids

Colubrids

Atractaspidines

Natricids

Dipsadids

Lamprophiines

S

S : Cellules séreuses supralabiales D : Denture maxillaire différenciée

Protéroglyphe

Absence

A.V.P.A.

D

Venimeux630+1900

630

Vidal, 2002. J. Tox., Vidal & David, 2004. MPEVidal et al. 2007. CR Biologies

Fry, Scheib, Norman, van der Weerd, Young, McNaughtan, Ramjan, Vidal, Poelmann, NormanEvolution of an arsenal: structural & functional diversification of the venom system in the advanced snakes (Caenophidia)Molecular & Cellular Proteomics, 2008

1. L’ appareil venimeux est apparu tôt

2. Bricolage intensif 3. Caenophidia sans A.V.P.A. à étudier (1940 sp./3150 serpents)

Lepidosauria

Sphenodon punctatus

- Sphenodontida (2 sp.)

- Squamata (8400 sp.)

- serpents (3150 sp.)- ‘lézards’ (5080 sp.)- amphisbènes (170 sp.)

Lézards venimeux

Helodermatidae (2 sp.)

Heloderma suspectum

Amérique du Nord et Centrale

Glandes venimeuses mandibulaires

=> Venin apparu 2X chez les squamates

Pianka & Vitt, PNAS 2005Lee et al., dans Assembling the tree of life, Oxford, 2004Vitt et al., History and ecology of squamates, Am. Nat. 2003Evans, The early history of lizards, Biol. Rev. 2003Pough et al., Herpetology, Prentice Hall, 2003Vitt & Pianka, Lizards, Univ. California Press, 2003Zug et al., Herpetology, Academic Press, 2001Schwenk, Feeding, Academic Press, 2000

Langue

6900 sp.

Mâchoires

Conséquences

Physiologie Ecologie

Comportement Morphologie

1500 sp.

Vidal & Hedges, 2009. C.R. Biologies

Fry, Vidal, Norman, Vonk, Scheib, Ramjan, Kuruppu, Fung,Hedges, Richarson, Hodgson, Ignjatovic, Summerhayes, Kochva Early evolution of the venom system in lizards and snakesNature 2006

TOXICOFERA

Mucous

Anguimorpha (Varanidae, Helodermatidae, Anguidae,

Xenosauridae, Shinisauridae)

Varanidae étudiés

Varanus glauerti

Prédateurs de grosses proies

Iguania(Iguanidae, Agamidae, Chamaeleonidae)

Iguanidae Chamaeleonidae

Iguana delicatissima Furcifer pardalis

La plupart: insectivores

Certains herbivoresCertains prédateurs de grosses proies

=> Toxines relictuelles

Anguimorpha (Varanidae, Helodermatidae): Glandes supralabiales perduesGlandes venimeuses infralabiales

Iguania:Petites glandes séro/muqueuses supra et infralabiales

Serpentes: Caenophidia: glandes venimeuses supralabiales

glandes infralabiales muqueuses

Autres: glandes supralabiales muqueuses glandes infralabiales variées

=> Serpents non caenophidiens, iguanes, & anguimorphes (anguidae) à étudier

Le venin est apparu 1X chez les Squamates(~170 MYA, Jurassic):

TOXICOFERA (4900/8400 sp. = 58% des squamates)