Embed Size (px)
Citation preview
Mortalidad embrionaria por canibalismo en la anchoíta argentina Engraulis anchoita Hubbs y Marini, 1935 M. Pájaro’, R. l? SánchexlB’ y A. Aubonel,2
1 Instituto Nxional dc Investigación y lksarrollo Pesquero (INII~EI’). (X: 175. 7600 Mar del I’lilk~, Argentina.
2 IJniversidad Nacional dc Mar del PIala (UNMdP). Funes, 3350. 7600 Mar del I’lilta, Argcntin;t.
Kegarding thr number oJ egg~ ingestrd, we estimated a mean value OJ 10.0 eggs/Jish (.ctandard darviation: 5.04) and 0.8 (s.d.: 0.44) eggs/Jish (s.d.e.: = 0.44) ,Jbr the Buenos Aires and Patagonian populations, r+ectively. The mean number qf anchovy eggs fier .rtomach was 14.1 (s.d.: 7.9) J or nocturnal savnples and 1.0 (s.d.: 0.4) Jbr daytimr sam@. Consurnl,tion oJ’ eggs over a 12 h ,feeding pvriod was estimated to have caused 27 YO o[the total egg mortality,~~r the Buenos Aires stock and 1-2 % ,Jbr thr Patugonian stock.
Our re,sult.r indimte that intrae,speci/ic pdation on egg.~ by anchovy adults repzsen1.s a higk percentage qf the total emfrryon~c mortality, r+eïially in areas whe-re other food re,souxw arr scarw.
Key words: Cannibalisrn, Argentine anchovy, ICngraulis anchoita, eggs, predation, zooplankton.
INTRODUCCIÓN
Engraulis anchoita Hubbs y Marini, 1935, el recurso pesquero de mayor biomasa del Atlántico sudoccidental, constituye una
especie clave, desde el punto de vista trófi-
co, como alimento de varias especies comercialmente explotadas del mar Argen- tino; (Angelescu, 1982b; Ciechomski y Sán- chez, 1988).
Al menos dos poblaciones de anchoíta habitan el área de estudio en primavera y
verano: la primera, denominada población bonaerense, se sitúa al norte de los 41” S y la segunda, llamada población patagónica, en la región comprendida entre los 41” y 47” S (Brandhorst et al., 1974; Hansen, Cousseau y Gru, 1984; Ratti, 1986).
La alimentación de la anchoíta argenti-
na es de tipo microfágica con tendencia a la macrofagia; el régimen alimentario coinci- de con el de un carnívoro con hábitos de oportunista y pequeño depredador y la modalidad de ingestión de alimento es de doble proceso, con alternancia entre Iiltra- ción y aprehensión (Angelescu, 1982a). El
predominio de una u otra modalidad es importante desde el punto de vista ecológi- co, pues tiene relación con los costes ener- géticos y determina el nivel trófico en el que el alimento es consumido (Blaxter y
Hunter, 1982). Estos procesos de ingestión dependen de la relación de tamaño entre la
presa y el consumidor y del grado de abun- dancia relativa de alimento en su ambiente (Bailey y Houde, 1989).
Dentro del zooplancton del que se ali- mentan predominan, en general, dos gru-
pos de tamaño en la dieta de los adultos de
anchoítd: copépodos y cladóceros (alimen- to filtrado de tamaño inferior a 5 mm), y
eufáusidos, anfípodos y sergéstidos (ali- mento atrapado mayor que 5 mm) (Ange- lescu, 198213).
El canibalismo sobre huevos ha sido estudiado en poblaciones de peces marinos
de diferentes partes del mundo, y se ha cita- do frecuentemente como causa importante
de mortalidad denso-dependiente (Hunter y Kimbrell, 1980; MacCall, 1980; Hourston, Rosenthal y Kerr, 1981; Brownell, 1985, 1987; Santander, 1987; Valdés Szeinfeld et al., 1987; Valdés Szeinfeld, 1991; Pájaro,
1998). Entre las especies caníbales dentro de la familia Engraulidae encontramos a Engraulis capensis Gilchrist, 1913 (Valdés Szeinfeld et al., 1987; Valdés Szeinfeld, 1990, 1991; Valdés Szeinfeld y Cochrane, 1992), E. japonica Houttuyn, 1782 (Hayasi, 1967), L;. mordax Girard, 1854 (Loukashkin,
1970; Hunter y Kimbrell, 1980; MacCall, 1980), E. ringens Jenyns, 1842 (Rojas de Mendiola et al., 1969; Rojas de Mendiola y Ochoa, 1973; Rojas de Mendiola, 1980; Alheit, 1987) y E. anchoita (Ciechomski, 1967; Angelescu, 198213).
En los últimos años la importancia del
canibalismo como causa de mortalidad embrionaria en el género Engraulis ha sido demostrada comparando de manera cuanti- tativa la producción diaria de huevos con la proporción de huevos consumidos. Se han calculado valores de mortalidad embriona- ria por canibalismo que abarcan desde el
0,5 % al 70 % del total de la mortalidad embrionaria natural (Hunter y Kimbrell,
c s
a
Q
85
Campaña Región
Fecha Estaciones
dc CTI1
Eslaciones Lances CalVET/ pelágicos
Estómagos
PairoVETT mucstreados analizados
OR-1 1/x3 Bonaerense OB-13/93 Bonaerense
6-lo-93/27-10-93 86 1
23-I l-93/10-12-93 88
A continuación se presenta la ecuación
de MacCall (1980), que determina la pro- porción del coeficiente de mortalidad dcbi- da al canibalismo, M,.:
En esta expresión:
l F es la tasa diaria de consumo de hue- vos por gramo de anchoa, y se determina mediante
[21
donde HC es el número de huevos ingeridos,
G es la tasa de evacuación gástrica (Hunter y Kimbrell, l%W), T es la duraci6n del perio- do de alimentación en horas y P, es el peso total promedio de las anchoas en gramos.
l L, es la tasa diaria de producción de
huevos por gramo de anchoa, determinada por la ecuación
L=F,..S.K [SI
en la que F, es la fecundidad parcial por gramo de hembra, S es la frecuencia de desove y R es la proporción entre sexos.
l L,a expresión (1 - e-z’) es la tasa de mortalidad natural (incluido el canihalis- mo) que afecta a los huevos y en ella Z es el coeficiente de mortalidad total (incluido el canibalismo) y t la duración del periodo de
incubación. MacCall (1980) asume que el producto
del consumo diario de huevos de una cohorte multiplicado por el tiempo trans- currido entre la Ièrtilización y la eclosión,
es equivalente al consumo de huevos de dicha cohorte durante los días transcurri- dos entre la f’ertilizacií,n y la eclosión.
El lapso de tiempo transcurrido entre el
momento en que el huevo cs desovado y la su eclosión (t) es una función de la tempe- ratura del agua en el lugar. Para calcular el valor t, se utilizó la ecuación propuesta por Ciechomski y Sánchez (1984)
t = nnlilqqt, (2,503 - 0,046 Tm) [41
donde: Tm es la temperatura del agua.
‘Iabla II. Parámetros y variables básicos para cl cálculo del canibalismo en ambas poblaciones. (1): Hunter y Kimbrell (1980); (2): De Pájaro (1998); (3): De Pájaro, Macchi y Sánchez (1997); (4): De
Ciechomski y Sãnchez (1984).
Vdriablc Poblacií>n Poblacicín
bonacrcnse patagónica
Tasa de evacuaci6n gástrica (C) I Duracií>n de la alimentaci6n (T) 2 Peso medio de cada pez (Pt) 2 Huevos desovados/peso de la hembra (Fr):4 Proporci6n de hembras desovdntes cada noche (S) s ProporciGn de hembras en el cardumen (1~) 2 Duración del estadio de huevo en días (t) 1 Coeficiente de morlalidad embrionaria diaria (z) 2
0,701 12 18,7
493,75 0,123 0,54 S,fx 0,20
0,701 12 19,5
x0,30 0,155 0,62 8,lO 0,39
El valor de Tm correspondio a la tempe- ratura promedio a 10 m de profundidad para el área estudiada, siendo de 12,16 “C y 13,73 “C (Martos, com. pers.) para las regio- nes bonaerense y patagónica respectivamen- te.
Otra manera de estimar la proporción de mortalidad embrionaria natural total atribuible al canibalismo fue propuesta por Aubone y Pajaro (M.S.) y efectuada en este trabajo. A diferencia de MacCall (1980), se estimó Mc para cada lance (MCI), utilizando
el Hcl y el Pt1 correspondientes con la ecua- ción básica [ 11, donde los otros factores se
consideran constantes. Luego, se estimaron la media poblacional de Mc (McA) y el correspondiente intervalo de confianza suponiendo una distribucion de probabili- dades del tipo delta de los MCI por lance (De la Mare, 1994) (una variable aleatoria se dice que tiene una distribución de pro-
babilidades del tipo delta si los valores son no negativos y la distribución de los valores positivos es lognormal; la distribución delta es aplicable cuando existe una proporción de valores cero y la curva es de tipo asimé- trica, con frecuencias altas en los valores bajos y frecuencias bajas en los valores más
altos). El estimador de la media de mínima varianza (Pennington, 1983) correspon- diente a la distribución delta y el respectivo intervalo de confianza fueron obtenidos utilizando el programa DELTA (Aubone y Hansen, M.S.).
RESULTADOS
Selectividad del alimento e índice de repleción estomacal
Mediante la aplicación del U-test no paramétrico de Mann-Whitney U, ya que los datos no presentaban distribución normal, se determinaron diferencias altamente sig- nificativas (p < 0,001) para ambas regiones. En la zona patagónica la abundancia de copépodos en el plancton prácticamente
duplicó el valor de la región bonaerense. Dicho grupo predominó en la mayoría de
los estómagos analizados de ambas pobla-
ciones, junto a una gran variedad de presas del mesozooplancton (menos de 5 mm de
longitud) ingeridas por filtración como, por ejemplo, quetognatos, postlarvas de bivalvos, ostrácodos, pterópodos y apendi- cularias.
En lo que respecta a presas mayores de
5 mm, fueron escasos los individuos con un elevado número de eufáusidos, anfípodos o
sergéstidos en los contenidos estomacales. Cabe destacar que en la región bonaerense, entre los organismos gelatinosos (salpas, ctenóforos y pequeñas medusas) determi- nados en los contenidos estomacales, se analizó una muestra con un elevado núme- ro de salpas.
El cálculo del cociente de repleción estomacal (CRE) permitió tener una idea del índice de saciedad de los animales estu-
diados. Valores comprendidos entre 0,5 y 5 pueden considerarse como normales,
mientras los menores de 0,5 representan estómagos vacíos 0 con poco alimento (Angelescu, 1982b). Agrupando los valores promedio de CRE de cada lance en rangos de clases de acuerdo con la descripción hecha en el párrafo anterior, se observó que el 70 % de los estómagos en la pobla-
ción bonaerense, quedaron incluidos den- tro del rango O-0,49, mientras en la patagó- nica el 46 % se ubicó en el rango 0,51-l (figura 3).
El canibalismo y su relación con la densidad de huevos en el plancton, el tipo de presa, la talla del pez y la hora del día
En la época de estudio, la mayor densi- dad de huevos de anchoíta en el plancton
de la región bonaerense fue encontrada próxima a la costa, dentro de la isóbata de 50 m (figura 4). En cambio, la presencia de huevos de anchoíta en el área sur (figura 4) estuvo supeditada principalmente a la for- mación de sistemas frontales de marea, como indican Sánchez y Ciechomski
(1995). En cuanto al número de huevos ingeri-
dos por canibalismo identificados en los estómagos, se determinaron valores medios
CRE
e co
88
encontradas en los estómagos, a partir de los lances y de las muestras -de plancton en las estaciones próximas.
En la zona bonaerense no existi6 rela- ci6n. alguna entre ambas variables (figura
un amplio rango de den- n el plancton, desde 100 huevos/N m? Por otro la figura 6b, correspon-
aumentar con la densid
tivamente distinta de 433-o (p > 0,35) * ara el analisis del nfimero de huevos umidos par pez en relaci6n con el
mesozooplancton y el macrozooplancton ingeridos, Únicamente los individuos de la
POb ión bonaerense capturados en areas don se registro mgs de 1 huev promedio (n = 383) se a gas de clases,
Goma se aprecia ro de huevos cons inealmente en flrnción e la densidad del
mesozooplancton (p < 0 rio, permaneció prácti ente constante con el aumento del ma~r~z~~pl~nctur~ (p > ($7) (figura 7b). Se analizó la incidencia de
la cantidad de
eces presentaron con. una amplia dispersi
(línea) muestran todo el rangu, una ximos a I y el otro en 445.
Por otra parte, el ntimero de huevos eridos y la talla del predador no presen-
taron una relación clara; no obstante, el or rango de tallas mostró
una tendencia incremento del canibalis- mo al aumentar el tamaño (figura 9) e
En el análisis de los contenidos estoma- cales en función de la hora, fueron identifi- cados huevos de anchoita en prácticamente todo el rango horario. Sin te las horas diurnas se o cantidad de huevos depredadas (figura lo),
laciones, tomadas en con-
, de los estómagos analiza- OS durante las huras diurnas y el 19,3 % de
los de horas nocturnas contenían huevos ientras el número anchoíta por estó
14,l (d. e,: í’,9) y I,O (d. e.: 0,4) ente (tabla III) e Por otra parte, del núme-
ro total de huevos identificadas en los estó- fueron obtenidos durante
mus y sólo el 3 % durante los nocturnos.
Figura 6. Número de huevos consu- midos en funcihn de la densidad de huevos en el plancton. A los datos se le aplicó la transformaci6n nt 1. (a) : poblaci6n bonaerense; (b): pobla-
ci6n patdgí>nica.
1000 3 a
f
&
2 0
E IU 100 :
8 a 0
.g g 0 10: 8 0
a
8 OO 0 0
5 0 z 8O* 0
0 0
17 0
.,....* ,o. ,.....I ,.,,,,,
100 1000 10000 100 000
Densidad de huevos en el plancton +1 (10 m*)
Tdhla III. l’orcent+je de est6magos con huevos y número promedio dc huevos de ;ulchoíCd por estómago.
Est6magos con huevos Huevos de XlChOítd
(SI,) (promedio) Día Noche Día Noche
Número de lances Promedio
22 17 22 17 42,7 19,s 14,l 1,o
Cuantificación del canibalismo Mientras en la pohlacií>n bonaerense se determinó un valor medio de 5,l huevos
El cálculo de la tasa diaria de consumo por gramo de pez por día (intervalo de de huevos por gramo de anchoa, mediante confianza: 2,8-22,1), en la patagónica fue la ecuación [2], permitió observar clard- de sólo 0,4 (i. c.: 0,2-13). mente la diferencia en el impacto del cani- La estimacion de la mortalidad embrio- balismo en las dos poblaciones estudiadas. naria natural por canibalismo (Mc) alcanzõ
90 M. hijuro, R. I? Sínchez y A. Aufmw
g 350
; 300
z s 250
; 200 0 $ 150
: 100
50
0
a
0 M = -30,90 + 0,32 l-k
F? = 0,81
/” ,’
,’ ’ 0 ,--
_,’ 5-’
_* 0
0 ,’ ,’
,” 0 Q-’
_ ,_’
0 200 400 600 800 1000
Número de organismos del mesozooplancton
b
250 1
m= 119,72 -17,56 Hc
l? = 0,02
0 0,5 1 1,5 2 23 3
Número de organismos del macrozooplancton
Figura 7. Número de huevos consu- midos en función del tamaño del zooplancton (región bonaerense). (a): mesozooplancton (fracción < 5 mm) ; (b) : macrozooplancton (frac- ción > 5 mm). (Hc) : huevos consu- midos; (M): mesozooplancton; (m):
macrozooplancton.
valores del 26,s % y el 2,l Yc, respectiva- mula básica de MacCall (1980), se obtuvie-
mente, para las poblaciones bonaerense y ron estimaciones de Mc para la población
patagónica de anchoíta argentina. bonaerense del 27,O % (intervalo de con-
Siguiendo la metodología propuesta por fianza de la distribución delta, calculado al
Aubone y Pájaro (MS.) a partir de la fór- 95 %: 13,9-117,9) y para la patagónica del
g 500
a ‘5 400 ; .- $ 300
L : 200
100
0 1 2 3 4 5 6 7
CRE
30 E
25 g
20 :: z
15 $
Figura 8. Número de huevos consu- midos para cada clase de cociente de repleción estomacal (CRE); los puntos sobre la línea representan
los valores medios.
Canibnlisrno PYL onchoíta argentino 91
Figura 9. Número de huevos consu- midos para cada clase de talla (mm); los puntos sobre la línea
representan los valores medios.
500 , r 16 .o Ti
450 -
400 -
350 -
300 -
250 -
200 -
150 c
-
100 - /
70 90 110 130 150 170 190
Talla (mm)
0,9 % (i. c.: 0,X3,9). Comparando los resul- tados alcanzados con ambas metodologías, los valores fueron muy similares.
Asignación de edades a los huevos identificados en los contenidos estomacales
La asignación a cada huevo de su corres- pondiente estadio embrionario fue realiza- da sobre la base de la escala propuesta por Ciechomski y Sánchez (1984). Los porcen- tajes de estadios correctamente determina- dos en todos los lances fueron bajos: 17 %
en la región bonaerense y 8 % en la patagó- nica. Las clases más fácilmente identifica-
bles en ambas poblaciones fueron la VI B y la VII A, que comprenden desde el cierre del blastoporo hasta el comienzo de des- prendimiento de la cola del embrión, y, en
menor medida, los estadios II y III, que abarcan desde que la división del huevo alcanza los 16 blastómeros hasta la forma-
ción del primer esbozo del eje embrionario. Con el fin de determinar si la conducta
caníbal de los peces era selectiva hacia un determinado estadio de desarrollo se reali- zó una comparación de los estadios embrio- narios en el plancton y con en los de los contenidos estomacales. Para ello, se utili-
zaron aquellos lances en los que se contaba con un número representativo de huevos cuya clase embrionaria fue identificada con exactitud, tanto en los estómagos como en las muestras de plancton analizados (figura ll). De este estudio se desprendieron dos aspectos importantes. En primer lugar, se
hallaron en los contenidos estomacales todos los estadios embrionarios descritos por Ciechomski y Sánchez (1984); en segundo lugar, se destaca que, a diferencia
0
0
Figura 10. Número de huevos con- sumidos (datos transformados n+ 1)
en funcibn de la hora del día.
NOChe
Rango horario
0 Plancton q Estomagos n
Estadios embtiorwios
de los huevos recolectados en el mar, los determinados en los con tenidos estomaca- les presentaron en la mayoría de los casos dos grupos definidos: uno con moda en el estadio III A, y otro en los estadios VI B y VII A.
DISCUSIÓN
La abundancia de copépodos estimada en este trabajo para el &rea bonaerense fue baja. En general, duran te primavera, las biomasas de zooplancton, constituidas prin-
cipalmente por copépodos, son inferiores a las registradas en las regiones de transición y de plataforma externa, aumentando des- de la costa hacia el talud (Ciechomski y Sanchez, 1983; Akselman, Carreto y Ramí- rez, 1986; FernAndez Arao,, 1991). Aksel- man, Carreto y Ramírez (1986) indican que la reqi6n costera es la mas pobre en bioma-
sas ie copépodos de toda la plataforma bonaerense, con valores maximos de
150 000 indiv./mz, similares a los encontra- dos en este trabajo.
Aun así, es necesario aclarar que la red PairoVET fue diseñada para capturar huevos
de anchoita, y, probablemente, puedan esca- par al arte algunos de los copépodos caláni- dos más grandes, así como tamhikn, organis- mos del macrozooplancton, como adultos de anf’ipodos, eufáusidos y sergkstidos.
El alto porcentaje de estcírnagos vacíos o
con escaso alimento, registrados para esta kpoca, pone de manifiesto la escasa dispo-
Figura 1 1. Pr~~~nt~jc de los estadios cmhrionarios determinados en los contenidos estomacales y en el plancton prcwenien tes de lances y estaciones prhximas espacialmente.
nihilidad de alimento en el área de puesta. A pesar de su baja densidad, el predominio de copépodos ditermina que el mecanismo de alimentacibn predominante sea de fil- tracion, con la consecuente disminuci6n en la eficiencia tr¿Xca, ya que ello requiere
mayor tiempo de btisqueda de alimento. Al parecer, la anchoíta no podría cubrir sus necesidades diarias de alimento sO10 por f-il- tracion, excepto en áreas con elevadas con- cen traciones de mesozooplancton (Leong y O’Connell, 1969),
En los peces, la conducta caníbal está influida por una gran variedad de factores, como la talla de los depredadores, la distri-
buci6n y el comportamiento de los cardú- menes, el tipo y densidad de las presas; tam- bien por pdctores abi&icos, como la temperatura y la estratificaciiin de la colum- na de agua (MacCall, 1980).
La diferencia en el número de huevos
identificados en los est6magos entre las dos áreas estudiadas posiblemente se relacion6 con la distribuci6n de los huevos planctóni- cos y del mesozooplancton. El más alto canibalismo registrado en la poblaci6n bonaerense pudo estar asociado a la distri- bución más humogenea de los huevos en el plancton, lo que facilitaría a los peces la
posibilidad de hallarlos y predarlos. A su vez, y como consecuencia de una baja den- sidad de cop6podos disponibles en el planc- ton, el cardumen filtraría un mayor volu- men de agua en busca de alimento, elevandose también la tasa It)m capita de canibalismo (MacCall, 1980). En la pobla-
ción patagí>nica, las areas con densidades más elevadas de huevos y de copépodos coincidieron generalmente corr las regio-
nes frontales. Como consecuencia, el cani- balismo sobre huevos en esa región í’ue bajo, ya que los cardúmenes contaban con otras presas alternativas.
El incremento de la densidad de meso- zooplancton en el área, principalmente
copépodos, puede provocar en el cardu- men una aceleración en la velocidad de fil- tración en el cardumen, aumentando así la probabilidad de ingerir pasivamente más huevos (Hunter y Dorr, 1982). Esta hipóte- sis explica, en nuestros resultados, el incre- mento lineal del consumo de huevos con la
densidad de mesozooplancton (figura 7a). El elevado número de huevos hallados en algunos peces (433 y 273 en este trabajo; 730 en Hunter y Kimbrell (1980); 815 en Valdés Szeinfeld s¿ al. (1987) ) permite con-
cluir que, al rnenos ocasionalmente, las densidades de huevos de anchoíta en el mar son suficientemente altas como para estimular la alimentación selectiva por Iil- tracion, pero, en general, esos huevos son capturados cuando los peces son estimula- dos para filtrar otras concentraciones más
importantes de otras presas (MacCall, 1980; Hunter y Dorr, 1982).
En nuestros estudios, la rnayor cantidad de huevos ingeridos predados se determinó
en peces con muy poco alimento ingerido, o pr6ximos a la saciedad. En el primer caso,
probablemente, los peces incorporaron los huevos por filtracicín selectiva de los mis- mos, al ser estos uno de los pocos grupos de alimento disponible. En cambio, los peces con estómagos repletos de alimento quir.5 los ingirieron pasivamente, al filtrar aclivd- mente el mesozooplancton (copépodos)
presente en el &-ea.
La diferencia entre la incidencia de canibalismo durante el día y durante la noche, pudo estar relacionada con la mayor
vulnerabilidad de los huevos al estar expuestos a la luz del día, aunque, en gene- ral, debido a su transparencia, serían rnenos vulnerables a la depredación que otros organismos (Brownell, 1985). Otra posibilidad a considerar es que la alimenta-
ción sea mas intensa durante el día, resul-
Lando en una mayor depredación de hue- vos. En las anchoas argentina y sudafricana,
la mayor cantidad de huevos ingeridos se obtuvieron en las muestras diurnas. En cambio, en li’. mordnx el consumo de huevos fke independiente de la hora del día (Hun- ter y Kimbrell, 1980).
La cuantificación de la mortalidad
embrionaria natural total por canibalismo, en especies del género Kngraulis, aplicando las metodologías propuestas por Hunter y Kimbrell (1980) y MacCall (1980)) ha dado como resultado diferentes valores. En
I!‘rgruuli~s [email protected], 1:‘. mordux y 1:‘. rinps, el canibalismo ha sido responsable de entre el 0,5 y el 30 $6 de la mortalidad ernbrionaria natural total (MacCall, 1980; Hunter y Kim- brell, 1980; Santander el al., 1983; Alheit, 1987; Valdés Szeinfeld, 1991; Álamo at ul., 1997). Sin embargo, en áreas de puesta
rnuy intensa, puede alcanzar valores de has- ta el 70 % (Vdldbs Szeinfèld el al., 1987).
En nuestro trabajo, el canibalismo en el área total de puesta de la población bonae- rense presentó valores elevados para la especie (27 %). En la población patagóni- ca, en cambio, el bajo porcentaje (1-2 %) fue similar al hallado por Valdés Szeinfeld
(1991) en la anchoa sudafricana.
En cuanto a la metodología para del cal- culo del canibalismo, los porcentajes de mortalidad embrionaria por canibalismo comúnmente citados en la bibliografia se obtienen a partir de la media aritmética del
número de huevos ingeridos por pez, no siendo posible calcular los intervalos de confianza de dichos valores. Aplicando una metodología diferente, Valdés Szeinfeld cl al. ( 1987)) estimaron empíricamente la media y la varianza de la proporción de la morlalidad embrionaria causada por el canibalismo, utilizando una simulaci6n de Monte Carlo; con ello, los autores pudieron
obtener un intervalo de confianza para el porcentaje de canibalismo, aunque asu- rniendo una distribucií)n normal de los datos.
En este trabajo, a partir de la rnetodolo- gía propuesta por Aubone y I%jaro (M. S.),
el LISO de la distribución delta (Pennington,
1983; De la Mare, 1994) permitió, no sólo
obtener mejores estimadores de la media de huevos consumidos por lance: también
calcular intervalos de confianza para las medias a partir de la distribución delta. Estos intervalos presentaron amplitudes grandes, especialmente en la población bonaerense, donde la incidencia de caniba- lismo presentó variaciones más amplias que en la población patagónica.
La correcta identificación de los diver- sos estadios embrionarios en los contenidos
estomacales es importante, pues posibilita determinar la existencia o no de una mor- talidad diferencial durante el periodo de desarrollo, desde la puesta hasta la eclosión de la larva (Valdés Szeinfeld el al., 1987). La
asignación de edades a los huevos depen- dió de dos factores: la duración del estadio
de permanencia en el plancton, hasta pasar al siguiente, y la mayor 0 menor resistencia a los jugos gástricos del depredador. Aun- que el corion puede ser identificado en los contenidos entre 3 y 12 horas, no ocurre lo mismo con el embrión y el vitelo, que son digeridos al cabo de 2 horas (Hunter y Kim-
brell, 1980; Daan, Rijnsdorp y Van Overbe- eke, 1985). La mayor detección de estadios VI-VII tiene una posible explicación: en estos estadios, el embrión, ya prácticamente formado, tardaría más en degradarse, lo que facilitaría su correcta identificación. Esto podría representar un sesgo en la asig-
nación de edades: debido a que el huevo, a partir del estadio VI, resulta más claramen- te identificable que el huevo con escasas horas de vida, cuya determinación, por otra parte, es más difícil. A una temperatura
media de 15 “C, se necesitan aproximada- mente 12 horas para completar el estadio VI y otras 12 horas para el estadio VII (Cie- chomski y Sánchez, 1984). Santander et al. (1983) también calcularon una sobrestima- ción de esos estadios, aunque concluyeron que podría deberse, quizá, a que los dife-
rentes estadios se ubicaba en distintos nive- les de la columna de agua.
El segundo grupo detectado mayorita- riamente fueron los estadios correspon- dientes al III A. Posiblemente, en él se hallen algunos huevos correspondientes al
estadio 1, ya que, al degradarse parcialmen- te el contenido (embrión y vitelo), no sería difícil confundir esos estadios. Aun así, San-
tander et nl. (1983) concluyeron que la fase 1 del huevo sería particularmente resistente a los procesos digestivos, lo cual sostendría su hipótesis de vulnerabilidad diferencial a la desintegración de las diferentes fases embrionarias.
Probablemente, todos estos factores, sumados a la dificultad de diferenciar algu- nos estadios embrionarios de otros cuando se hallan en avanzado estado de degrada- ción, puedan provocar cierta confusión cuando se intenta determinar la existencia
de una mortalidad diferencial en las distin- tas fases del huevo.
CONCLUSIONES
En nuestro estudio, el alimento predo- minante de la anchoíta argentina fueron los copepodos, lo que se relacionó positiva-
mente con la tasa de canibalismo: el mayor consumo de copépodos coincidió con un aumento en el canibalismo. Por el contra- rio, el alimento ingerido por aprehensión fue ocasional, y no se comprobó relación alguna con la ingesta de huevos.
De acuerdo al análisis de los contenidos
estomacales de las dos poblaciones de anchoíta, la mayoría de los estómagos se hallaron vacíos o con escaso alimento.
No se halló una relación concluyente entre la densidad de huevos en el plancton y en los estómagos.
El más elevado número de huevos inge- ridos se correspondió con las horas diur-
nas, así como también el mayor porcentaje de peces caníbales.
El canibalismo en la población bonae- rense contribuyó con el 27 % de a la mor- talidad embrionaria natural total; sin
embargo, en la población patagónica, esta proporción alcanzó sólo al 1-2 %. Esta dife-
rencia estaría relacionada con la distribu- ción de los huevos y de presas en el planc- ton y con la abundancia de alimento disponible.
En los contenidos estomacales se pudie-
ron identificar todos los estadios embriona-
rios descriptos por Ciechomski y Sánchez (1983), destacándose principalmente dos modas en la distribución de huevos que no
coincidieron con las observadas en la de los
huevos determinados en las muestras planc- tónicas. Esto se debió posiblemente a la
mayor cantidad de horas que esos estadios embrionarios permanecen en el mar hasta
pasar a la fase siguiente, y a la mayor resis- tencia del vitelo y el embrión de esos hue- vos a los jugos gástricos del depredador.
Todas estas conclusiones proporcionan
una idea del papel que desempeña la depredación intraespecífica como meca- nismo de mortalidad embrionaria en la
anchoíta argentina durante la época de
puesta intensiva de la especie. Consideran- do el porcentaje de mortalidad por caniba- lismo estimado para la región bonaerense,
probablemente es verosímil que dicha con-
ducta sea responsable de una proporción importante de la variabilidad en la abun- dancia de esa población. Finalmente, es cla-
ro que debe prestarse una mayor atención a
este tipo de mortalidad embrionaria, explo- rando el posible impacto que pueda llegar a tener el canibalismo sobre una determi-
nada cohorte y/o la población.
AGRADECIMIENTOS
Los autores desean expresar su agrade- cimiento a los Sres. C. Bertelo y P. Quiroga por la recolección del material y al Sr. D.
Brown por la colaboración brindada en el
procesamiento del material.
BIBLIOGRAFÍA
Akselman, R., J. 1. Carreta y F. C. Ramírez. 1986. Distribución de plancton a mesoescala en un área de desove de Engraulis anchoita en aguas de platafclrma bonaerense. Revista del Znstitu- to Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquwo (INIDEP), 5: 69-91.
Álamo, A., P. Espinoza, P. Zubiate e 1. Navarro. 1997. Comportamiento alimentario de la
anchoveta peruana, fingraulis ringens, durdn- te el invierno de 1996. Crucero BIC Hum- boldt 9608-09. InJi)rmes del Instituto del Mar de Perú 123: 38-46.
Alheit, .J. 1987. Egg cannibalism versus egg pre- dation: their significance in anchovies. South Africa Journal of marine Science,y 5: 467-470.
Angelescu, V. 1982a. Ecología triXica de la anchoíta del Mar Argentino (Engraulidae, Kngaulis anchoita). Parte 1. Morfología del sistema digestivo en relación con la alimen- tación. En: Zoologia Neotroil,ical. Actas del VIII Congreso I,atinoamevicano de Zoologia (Mérida, Venezuela). P. J. Salinas (ed.) 2: 1317-1350.
Angelescu, V. 1982b. Ecología trófica de la anchoíta del Mar Argentino (Engraulidae, Engraulis anchoita). Parle II. Alimentación, comportamiento y relaciones tróficas en el ecosistema. Series Contribución del Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero, (INZ111$‘) 409: 83 pp. Mar del Plata, Argenti- na.
Bailey, K. M. y E. D. Houde. 1989. Predation on eggs and larvae of marine fishes and the recruitment problem. Advances in Marine Bio- logy 25: l-83.
Blaxter, J. H. S. y J. R. Hunter. 1982. The bio- logy of clupeoid fishes. Advances in Matine Biology 20: l-223.
Brandhorst, W., J. P. Castello, M. B. Cousseau y D. A. Capezzani. 1974. Evaluación de los recursos de anchoíta (Engraulis anchoita) frente a Argentina y Uruguay. VIII. Desove, crecimiento, mortalidad y estructura de la población. Physis. Secc. A 33 (86): 37-58.
Brownell, C. L. 1985. L,aboratory analysis of can- nibalism by larvae of the Cape anchovy lCngrau1i.s capensis. ïk~nsactions qf the American FisheCes Socicty 1 14 (4) : 5 12-5 18.
Brownell, C. L. 1987. Cannibalistic interactions among young anchovy: a Iirst attempt to apply laboratory behavioural observations to the field. South @tica~Journal ofmarine Sciences 5: 503-511.
Ciechomski, J. D. 1967. Investigations of food and feeding habits of larvae and juveniles of the argentine anchovy l:‘ngraulis anchoita. CalzJbrnia Coopemtive Oïeanic Fisheries Inve,sti- gation Reporls 11: 72-8 1.
Ciechomski, J. D. y R. P. Sánchez. 1983. Rela- tionship between ichthyoplankton abundan- ce and associated zooplankton biomass in the shelf waters of Argentina. Riological Oceu- nography3 (1): 77-101.
Ciechomski, .J. D. y R. P. Sánchez. 1984. Field estimales oí’ cmbryonic mortality of‘ South-
96 M. Pajaro, R. I-1 Sánchez y A. Aubone
west Atlantic anchovy (Engraulis anchoita). M~~~~~rs~~Lun~ 30: 172-187.
Ciechomski, J. D. y R. P. Sánchez. 1988. Distri- bución y abundancia de huevos y larvas de ~~~u~~~~~ ~~c~#~~u en la Zona Común de Pes- ca Argentino-uruguaya durante el periodo mayo 1986 - abril 1987. ~ubL~~:aci~jn de la Comi- sión Tecnica Mixta del Frente Marítimo 4: ll 7- 131.
Daan, N., A. D. Rijnsdorp y G. R. van Overbeeke. 1985. Predation by north sea herring Clupea harenes on eggs of plaice Pl~rone~tes ~late~~~~a and cod Gadus morhua. Transactions of the Ameritan f’isheries Society 114: 499-506.
De la Mare, W. K. 1994. Estimating confidence intervals for fish stock abundance estimates from trawl surveys. CCAMLR Science 1: 203” 207.
Fernández Aráoz, N., G. M. Pérez Seijas, M. D. Viñas y R. Reta. 1991. Asociaciones zoo- planctónicas de la Zona Común de Pesca Argentino-uruguaya en relación con pará- metros ambientales, primavera 1986. I;renttr Man’timo 8 (A) : 85-99.
Frontier, S. 1969. Méthodes d’analyse statistique applicables a l’ecologie du plancton. Doc. Sci. Centre ORSTTOM Nosy 1% 7: 1-33.
Hansen, J. E., M. B. Cousseau y D. L. Gru. 1984. Características poblacionales de la anchoíta (~?a~uul~ anchoita) del Mar Argentino. Parte 1. El largo medio al primer año de vida, cre- cimiento y mortalidad. Revista del fnstituto ivacional de rn~esti~a~ón y Desarrollo Pesqumo (INIDEP} 4: 21-48.
Hayasi, S. 1967. A note on the biology and fis- hery of the Japanese anchovy ~~~au~~s ja@- ,nica (Houttuyn). Califbm.ia Cooperative Ocea- nic ~ish~‘es ln~est~g~tion ~~r~~s ll: 4457.
Hourston, A. S., H. Rosenthal y S. Kerr. 1981, Capacity of juvenile Pacific herring (Clupea harenps pallasi) to feed on larvae of their own species. Canadian Thecnical R@ort of Es- heries and Aquatic Science 1044: 14 pp.
Hunter, J. R. y H. Dorr. 1982. Thresholds for fil- ter feeding in northern anchovy, ~n~uu¿is mordax. Ca&rnia Cooperatiwe Oceanic Fisheries Investigation Reports 23: 198-204.
Hunter, J. R. y C. A. Kimbrell. 1980. Egg canni- balism in the northern anchovy, ~~~au~~~ mordaz Fishery Bullet~n (U.S.) ‘78 (3): 811-816.
Leong, R. J. H. y C. I? O’Connell. 1969. A labo- ratory study of particulate and filter feeding of the northern anchovy (enjaulo mordax). Journal oj the Fishery Research Board qf Canada 26: 557-582.
Loukashkin, A. S. 1970. On the diet and feeding behaviour of the northern anchovy, ~n~auli~~ mordax (Girard). Proc. Cal$ Atad. Sci. (Ser 4) 37 (13): 419-458.
MctcCall, A. D. 1980. The consequences of can- nibalism in the stock-recruitment relations- hip of planktivorous pelagic fishes such as Engraulis. En: l2@ort and Suihporting Documen- tation, of the Workshop on the E@ects of Enuiron-
rn~~tu~ Va~‘at~(~n on the ~Sur~i~al o~r~ar~al Pela- gic Fishes (20 de abril a 5 de mayo, 1980. Lima, Perú). G. D. Sharp (ed.) 28: 201-220. París.
Pajaro, M. 1998. El canibalismo como mecanismo re~lador de~~de~end~ente de mortalidad natu- ,ral en la anchoita argentina (Engraulis anchoi- ta). Su relaci0n con las estrategias reproductivas de la especie. Tesis doctoral. Facultad de Cien- cias Exactas y Naturales. Universidad Nacio- nal de Mar del Plata: 273 pp. t xxiii.
fijaro, M., G. J. Macchi y R. P. Sánchez. 1997. Fecundidad y frecuencia reproductiva de las poblaciones bonerense y patagónica de anchoita (Enpaulis anchoita). Revista del Insti- tuto Nacional de In~esti~a~ón y desarrollo Pes- quero ~I~I~~;P~ II: 19-38.
Pennington, M. 1983. Efficient estimators of abundance, for fish and plankton surveys. Biometrics 39: 281-286.
Ratti, M. 1986. Estudio comparativo de caracte- res merísticos y morfométricos de la anchoíta (Engraulis anchoita). Rt&sta del Insti-
tuto ~uc~onal de In~es~~~ació~ y Desarrollo Pes- quero (INIDEP) 5: 169-183.
Rojas de Mendiola, B. 1980. Summary of the stu- dies about food and feeding habits of the anchovy (i&graulis ringens J.). En: Report and Su~~~tin~ Docum~,tat~on of the Workshop on the Efjkts o~~n~ironmental Vam’ation on the Survi- val of Larval Pela& Fishes, (20 de abril al 5 de mayo, 1980. Lima, Perú). G. D. Sharp (ed.) 28: 221-231. Paris.
Rojas de Mendiola, B. y N. Ochoa. 1973. Obser- vations on the food and feeding habits of the anchovy Engraulis ringens Jenyns made during cruise 690X-09. En: Ocea~o~aphy of the South Pacijic (New Zealand National Com- mission of UNESCO). R. Fraser (ed.): 457- 461. Wellington, Nueva Zelanda.
Rojas de Mendiola, B., N. Ochoa, R. Calienes y 0. Gómez. 1969. Contenido estomacal de anchoveta en cuatro áreas de la costa perua- na. lnjbrmes del Instituto del Mar de Perú 27: 29
PP, Sánchez, R. P. y J. D, de Ciechomski. 1995. Spaw-
ning and nursery grounds of pelagic fish spe-
Canibalismo en anchoita argentina 97
cies in the sea-shelf off Argentina and adja- cent areas. Scientia Marina 59 (2-3) : 455-478.
Santander, H. 1987. Relationship between egg-standing stock and parent biomass off Peru, 414” S. En: The Peruvian Anchoveta and its Upwelling Ecosystem: Three Decades of Change (ICLARM Studies and Reviews). D. Pauly e 1. Tsukayama (eds.) : 179 pp. Manila, Filipi- nas.
Santander, H., J. Alheit, A. D. MacCall y A. Alamo. 1983. Egg mortality of the peruvian anchovy (Engraulis ringens) caused by canni- balism and predation by sardines (Sardinops sagax). FAO Fisheks Keport 291 (3): lOll- 1025.
Valdés Szeinfeld, E. S. 1990. Abundance and mor- tality of anchovy eggs caused by cannibalism and intrapild predation, and the potential efJect on anchovy recruitment and clupeoid fluctuations. Tesis doctoral. Universidad de Ciudad del Cabo: 300 pp. Ciudad del Cabo, RSA.
Valdés Szeinfeld, E. S. 1991. Cannibalism and intraguild predation in clupeoids. Matine Ikology Propess Series 79: 17-26.
Valdés Szeinfeld, E. S. y K. 1,. Cochrdne. 1992. The potential effects of cannibalism and intraguild predation on anchovy recruit- ment and clupeoid fluctuations. South Aftica Journal of marine Science,s 12: 695-702.
Valdés Szeinfeld, E. S., P. A. Shelton, M. J. Arms- trong y J. Field. 1987. Cannibalism in South african anchovy: egg mortality and egg con- surnption rates. South Aftica,Journal of marine Sciences 5: 613-622.
Welch, D. W. 1986. Identifjiing the stock-recruit- ment relationship for age-structured popula- tions using time-invariant matched linear fil- ters. Canadian Journal of I+heries and Aquatic Science,s 43: 108-123.
Recibido en septiembre de 1997. Aceptado en diciembre de 1998.
