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ORNITOLOGIA NEOTROPICAL _________________________________________________________________________ Volume 25 2014 No. 3 _________________________________________________________________________
ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 25: 247–260, 2014© The Neotropical Ornithological Society
ACTIVIDADES DIARIAS Y USO DE HÁBITAT DE LA REINITA AMARILLA (SETOPHAGA PETECHIA) Y LA PIRANGA ROJA (PIRANGA RUBRA) EN UN ÁREA VERDE URBANA DE CALI,
COLOMBIA
Adriana del Pilar Caicedo-Argüelles & Lorena Cruz-Bernate
Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y Exactas, Departamento de Biología, Apartado Aéreo 25360 Cali, Colombia. E-mail: [email protected]
Abstract. – Daily activities and habitat use of Yellow Warbler (Setophaga petechia) and Red Tana-ger (Piranga rubra) in a green urban area in Cali, Colombia. – Migratory birds are a group with com-plex ecology because they are affected by a variety of biotic and abiotic factors throughout their annualcycle. Although a lot of research has been conducted, further information on basic aspects such as feed-ing ecology is needed. From September 2011 to April 2012, a study was done on habitat use by YellowWarbler (Setophaga petechia) and Red Tanager (Piranga rubra) on the campus of Universidad del Valle,Cali, Colombia. The recorded data included species, activity and its duration, foraging method, tree spe-cies, substrate, and height. “Foraging” was the activity with the largest proportion of time spent by birds;“Gleaning” was the most common foraging method used by the Yellow Warbler, while the Red Tanagerused “Hovering” and “Sallying.” Of 50 plant species used, Samanea saman, Pithecellobium dulce, Gua-zuma ulmifolia, Leucaena leucocephala, Clitoria fairchildiana, and Jacaranda caucana were preferred.The most used height interval was 4–6 m, and substrates where birds were observed most frequentlywere “Twig,” “Leaves, flowers and fruits,” and “Secondary branch.” The present study demonstrates thatan area with abundant trees can provide habitat for migratory birds, despite being located in an urbanenvironment.
Resumen. – Las aves migratorias son un grupo con ecología compleja debido a que son afectadas poruna gran variedad de factores bióticos y abióticos a lo largo de las diferentes etapas de su vida, y aun-que se han hecho investigaciones, hace falta información sobre aspectos básicos como la ecologíaalimentaria. Entre septiembre 2011 y abril 2012, se estudió el uso que hacen la Reinita Amarilla(Se-tophaga petechia) y la Piranga Roja (Piranga rubra), del hábitat que ofrece el campus de la Univer-sidad del Valle, Cali, Colombia. A lo largo de recorridos de observación de cada especie migratoria seregistró actividad y duración, maniobra de obtención de alimento, especie arbórea usada, sustrato yestrato. “Alimentación” fue la actividad a la que las aves dedicaron la mayor proporción de tiempo; laReinita Amarilla usó principalmente “Recoger”, como maniobra de obtención de alimento, y la Pirangaroja empleó “Recoger volando” y “Capturar en vuelo”. De 50 especies arbóreas usadas, Samanea
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
saman, Pithecellobium dulce, Guazuma ulmifolia, Leucaena leucocephala, Clitoria fairchildiana yJacaranda caucana fueron preferidas. El intervalo de altura más utilizado fue 4–6 m, y “Ramita”, “Hojas,flores y frutos” y “Rama secundaria”, fueron los sustratos más usados. El presente estudio demuestraque una zona con abundantes árboles puede proveer hábitat para aves migratorias, a pesar de encon-trarse en un entorno urbano. Aceptado el 31 de agosto de 2014.
Key words: Yellow Warbler, Summer Tanager, daily activity, feeding ecology, foraging height, foragingmethod, habitat use, tree abundance, wintering range.
INTRODUCCIÓN
El uso de hábitat, entendido como la formaen que un individuo aprovecha (o “consume”en un sentido genérico) un conjunto de com-ponentes físicos y biológicos (recursos) en unambiente (Hall et al. 1997), es un aspectoimportante de la ecología de las especiesmigratorias y constituye información valiosasobre los organismos y sus requerimientos.En el caso de las aves, no hay consenso sobrelas preferencias de hábitat respecto a los sitiosde parada e invernada, porque aunque algu-nos trabajos sugieren que estas especies sonraras o ausentes en hábitats prístinos y se con-centran en áreas perturbadas (MacArthur1972, Karr 1976, Orejuela et al. 1980), segúnotros estudios, muchas comunidades de avesen hábitats primarios del Nuevo Mundoincluyen una o más especies migratorias neár-ticas (Rappole 1995).
Cada individuo debe decidir cuáles hábi-tats o parches visitar para cubrir su cuota dia-ria de energía, esto es particularmenteimportante para las especies que usan recur-sos similares; por lo que la repartición derecursos ha sido reconocida como un factorimportante para la estructuración de losensambles locales de aves donde diferenciasmorfológicas, fisiológicas y características decomportamiento, resultan en uso diferencialde los recursos, incluyendo estrategias de ali-mentación distintas y patrones de estratifica-ción (Bohm & Kalko 2009). Las estrategias dealimentación combinan complejas interaccio-nes entre morfología, preferencia y dispo-nibilidad de presas, comportamiento de ali-
mentación, selección de hábitat y relacionescon depredadores y competidores (Strong2000). Sin embargo, en el caso de las avesmigratorias, aunque el interés en las zonas deinvernada parece estar creciendo (Faaborg etal. 2010), diferentes aspectos de la ecología dealimentación y uso de hábitat, que puedenayudar a evaluar la calidad del hábitat (Lyons2005), y enfocar los esfuerzos de conserva-ción (Petit et al. 1995), están débilmente docu-mentados (Lefebvre et al. 1992, Strong 2000,Gómez et al. 2011, Beltrán Salazar 2012).Además, hace falta información sobre cómo ycuándo inician los viajes, detalles de la selec-ción de hábitats y uso de recursos en los sitiosde parada y residencia de invierno, factoresque inciden sobre la sincronización y selec-ción de las rutas y la influencia del sexo y laedad en todos los aspectos del fenómeno demigración (Rappole 1995). Estos vacíosadquieren mayor relevancia al tener en cuentalos rápidos cambios que se presentan actual-mente en los hábitats del Neotrópico(Rappole 1995), y que se ha demostrado quela calidad del hábitat durante la época noreproductiva puede influenciar fuertemente elrendimiento y sobrevivencia de la poblaciónpara al menos algunas de las especies migrato-rias neárticas (Muñoz & Colorado 2012).
Las aves pueden mostrar preferencias porespecies de árboles para alimentarse, frecuen-temente basadas en la abundancia de sus pre-sas preferidas (artrópodos); aquellas prefe-rencias pueden influir en la composición delas comunidades de aves insectívoras (Gabbeet al. 2002), y aunque han sido documentadasen la zona templada del norte, se han estu-
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USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
diado raramente en bosques tropicales o sub-tropicales (Greenberg et al. 2000), en partedebido a la alta riqueza de especies de árbolespresente en la mayoría de estos hábitats (Bel-trán Salazar 2012); sin embargo, existen enestos ambientes áreas que no tienen estascaracterísticas, como los campus universita-rios, los cuales juegan un papel importantecomo hábitat disponible y pueden ser usadoscomo sitios de parada o invernada, mientraslas áreas circundantes sufren cambios, confrecuencia, más marcados (Stiles 1990).
Evaluar las diferencias en el comporta-miento de alimentación, composición de ladieta, y disponibilidad del alimento de espe-cies migratorias con requerimientos dietariosy ecológicos similares, puede proveer unmejor entendimiento de los factores quegobiernan la estructura de la comunidad deaves en los hábitats que éstas utilizan (BeltránSalazar 2012). Además, es importante llevar acabo estudios de éste tipo durante la época deinvernada, donde las aves requieren sitios queprovean seguridad y los recursos alimenticiosnecesarios para obtener las reservas denutrientes para la migración de primavera y,posiblemente, reproducción (Faaborg et al.2010). El presente estudio tuvo como objetivodeterminar y cuantificar las actividades diariasque las aves migratorias llevan a cabo y eva-luar el uso que hacen de diferentes aspectosde la estructura de la vegetación del campusde la Universidad del Valle.
MÉTODOS
El trabajo se llevó a cabo entre septiembre2011 y abril 2012 en el campus de la Universi-dad del Valle sede Meléndez (3º32’33’’N,76º31’58’’W; 995 m s.n.m.), municipio de Cali,departamento del Valle del Cauca, Colombia.El campus corresponde a la zona de vida deBosque Seco Tropical (bs-T) (Espinal 1967).La temperatura y precipitación promedioanual son 24,1°C y 1471 mm, respectiva-
mente, con dos picos de lluvia al año, demarzo a mayo y de septiembre a noviembre(Rivera 2006). Tiene un área aproximada de100 ha de las cuales 8,5 ha están ocupadas poredificaciones, 44 ha por árboles, 45,5 ha porprados y pastizales y 1 ha por dos lagos. En elcampus hay 184 especies arbóreas, cinco delas cuales aportan 44% de los individuos:Mangifera indica (683), Pithecellobium dulce (575),Guazuma ulmifolia (396), Swinglea glutinosa (235)y Jacaranda caucana (210), mientras que 64 delas especies están representadas por uno o dosindividuos (Vargas et al. no publ.).
Se hicieron cuatro recorridos semanalesde libre movilización dentro del área de estu-dio, dos de 06:00 a 12:00 h y dos de 14:00 a18:00 h. El tiempo de observación fue varia-ble, ya que se siguió a las aves migratoriashasta donde fuera posible. De cada individuodetectado se registró especie, tipo y duraciónde actividades, especie vegetal, sustrato yestrato.
Las actividades diarias se clasificaron en(1) alimentación: búsqueda y/o consumo delalimento, (2) acicalamiento: cuidado del plu-maje, (3) desplazamiento: movimiento a tra-vés de un sustrato y (4) descanso: perma-nencia del ave sobre un sustrato. De cada unade las actividades se determinó la proporciónde tiempo invertido por cada especie; el regis-tro de una actividad se estableció tomando eltiempo continuo durante el cual un individuola llevó a cabo, aunque a lo largo de la mismahubiera cambiado de especie vegetal, altura osustrato.
Dentro de “Alimentación”, se incluyeronlas maniobras de obtención del alimento: (1)recoger “R” (gleaning): coger el alimento delmismo sustrato donde el ave está posada, (2)recoger volando “RV” (hovering): coger el ali-mento de un sustrato en vuelo y luego posarseen otro lugar, (3) volar y posarse “VP” (poun-cing): volar hacia el alimento y posarse en elsustrato donde éste se encuentra, (4) capturaren vuelo “CV” (sallying): coger el alimento en
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
el aire mientras vuela, (5) colgar “C” (han-ging): capturar el alimento de otra superficiedel sustrato que está debajo de la percha delave mientras esta se cuelga boca abajo y (6)estirar “E” (stretching): capturar el alimentode otra superficie del sustrato que está encimade la percha del ave mientras ésta estira sucuerpo. Estas fueron categorías adaptadas deSodhi & Paszkowski (1995) y Hon-Kai(2009).
Se empleó el índice estandarizado deselección descrito por Krebs (1999), el cualutiliza la razón entre la proporción de fre-cuencia de uso de determinada especie vegetal(Oi) y la proporción disponible de ésta en elambiente (Pi), y luego se hizo una prueba deChi-cuadrado (Zar 2010) para saber si lasespecies vegetales arbóreas estaban siendousadas de acuerdo a su disposición en elambiente o no. Debido a la diferencia en lasabundancias de las especies vegetales, se usa-ron para el análisis aquellas con más de 50individuos.
El estrato, altura sobre el suelo en la quese observó al ave, fue determinado con un cli-nómetro, y el espectro de altura usado (0–16m), se dividió en ocho intervalos de 2 m.El sustrato, diferentes estructuras dentro deuna planta donde se registraron las activi-dades diarias, se clasificó como (1) rama prin-
cipal “RP”: rama originada directamentedel tronco principal (diámetro 4–12 cm), (2)rama secundaria “RS”: aquella que se des-prende de una rama principal (diámetro 2–4cm), (3) rama terciaria “R”: estructura quesale de una rama secundaria y sostiene a lashojas (diámetro < 2 cm), (4) hojas, flores yfrutos “HFF” y (5) bromelias “B”. Se hizouna prueba Chi-cuadrado (Zar 2010), parasaber si las aves utilizaban aleatoriamenteo no la altura, asumiendo que cada inter-valo tenía la misma posibilidad de ser usado;mientras que los datos de uso de sustratosfueron analizados con estadística descriptiva.
RESULTADOS
Durante el estudio se obtuvieron 299 regis-tros, de los cuales 169 corresponden a laRenita Amarilla y 130 a la Piranga Roja.Ambas especies dedicaron la mayor cantidadde tiempo a la actividad “Alimentación”(Tabla 1), y las maniobras de obtención de ali-mento más usadas fueron “Recoger”, “Reco-ger Volando” y “Capturar en Vuelo” (Fig. 1).
De las 184 especies arbóreas presentes enel campus, 50 fueron utilizadas al menos unavez por la Reinita Amarilla y la Piranga Roja(Apéndice 1); según el índice estandarizado deselección (Bi), tienen “preferencia relativa”
TABLA 1. Porcentaje de registros y tiempo dedicado a actividades diarias por la Reinita Amarilla (Setophagapetechia) y la Piranga Roja (Piranga rubra) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. Todas lasmedidas de tiempo están dadas en minutos.
Especie Actividad n Porcentaje t total Porcentaje t/actividad
tmáx - tmín X ± SD
Setophaga petechia
Piranga rubra
AlimentaciónDesplazamientoDescanso breveAcicalamientoAlimentación
DesplazamientoDescanso breveAcicalamiento
122
83
72,120,55,71,639,826,525,38,4
590
616
89,88,61,20,349,830,016,93,2
27 - 16 - 11 - 11 - 183 - 174 - 125 - 16 - 1
6,01 ± 0,0042,02 ± 0,001
1 ± 0,0001 ± 0,000
9,18 ± 0,0108,25 ± 0,0114,57 ± 0,0042,51 ± 0,001
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USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
por ocho especies arbóreas (Tabla 2), y nin-guna usó las especies vegetales según su dis-ponibilidad en el ambiente (Reinita Amarilla:χ2
= 22,362, gl = 13, P < 0,001, Piranga Roja:χ2 = 19,675, gl = 11, P = 0,025). Sin embargo,al revisar las diferencias entre la proporcióndisponible de cada especie arbórea (Pi), y laproporción usada por las aves (Oi), se deter-minó que solamente Leucaena leucocephala,Samanea saman, Guazuma ulmifolia y Pithecello-bium dulce fueron preferidas por la Reinita
Amarilla y Clitoria fairchildiana, S. saman y Jaca-randa caucana por la Piranga Roja (Fig. 2).
Las aves llevaron a cabo sus actividades enalturas de 0 a 16 m (media = 6,4, DE = 3,3, n= 287). Adicionalmente, se encontró que exis-ten diferencias significativas en el uso de losintervalos de altura (Reinita Amarilla: χ2
=14,067, gl = 7, P < 0,001, Piranga Roja: χ2 =14,067, gl = 7, P < 0,001); y 4–6 m es el rangode altura más usado por ambas especies (Fig.3). Por otro lado, ninguna de las especies
FIG. 1. Porcentaje de uso de las distintas maniobras de obtención de alimento por la Reinita Amarilla (a) yla Piranga Roja (b) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. R: Recoger, RV: Recoger Vo-lando, VP: Volar y Posarse, CV: Capturar en Vuelo, C: Colgar y E: Estirar.
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
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683
575
396
235
210
168
135
129
124
106
79 78 - 56 51 3025
0,23
0,19
0,13
0,08
0,07
0,06
0,04
0,04
0,04
0,04
0,03
0,03 -
0,02
0,02 1
11 34 30 1 3 18 2 12 5 1 2 3 - 5 4 131
0,08
0,26
0,23
0,01
0,02
0,14
0,02
0,09
0,04
0,01
0,02
0,02 -
0,04
0,03 1
0,37
21,
365
1,74
90,
098
0,33
02,
474
0,34
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148
0,93
10,
218
0,58
50,
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-2,
062
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115
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683
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396 - 210
168
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124 - 79 78 68 - 51 2696
0,25
0,21
0,15 -
0,08
0,06
0,05
0,05
0,05 -
0,03
0,03
0,03 -
0,02 1
8 19 13 - 10 5 4 7 9 - 1 2 1 - 1 80
0,10
0,24
0,16 -
0,13
0,06
0,05
0,09
0,11 -
0,01
0,03
0,01 -
0,01 1
0,10
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0,03
0,01 -
0,01 1
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086*
0,08
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0,07
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0,03
30,
067
0,03
8-
0,05
11
253
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
empleó todos los sustratos disponibles y eluso de éstos por parte de la Reinita Amarilla yla Piranga Roja fue distinto (Fig. 4).
DISCUSIÓN
“Alimentación” fue la actividad con la mayorinversión de tiempo por especie, probable-mente porque el factor crítico durante la épo-ca de invernada es el abastecimiento
energético debido a la necesidad que tienenlos organismos de mantener una condiciónfisiológica adecuada para iniciar el viaje deregreso en el momento oportuno y tener sufi-ciente energía durante éste (Lack 1968, Bel-trán Salazar 2012). “Recoger” fue el métodode obtención de alimento más usado por laReinita Amarilla, al igual que lo encontrado enotros estudios donde se ha demostrado queésta táctica es la más frecuentemente utilizada
FIG. 2. Porcentaje de disponibilidad (Pi) y uso de las especies vegetales arbóreas (Oi) utilizadas por la Rei-nita Amarilla (a) y la Piranga Roja (b) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. Leu: Leucaenaleucocephala, Sam: Samanea saman, Cat: Catalpa longissima, Spa: Spathodea campanulata, Gua: Guazuma ulmifolia,Pit: Pithecellobium dulce, Cli: Clitoria fairchildiana, Psi: Psidium guajava, Per: Persea americana, Man: Mangifera indica,Tab: Tabebuia rosea, Jac: Jacaranda caucana, Cae: Caesalpinia pluviosa, Swi: Swinglea glutinosa e Ing: Inga edulis.
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
por reinitas migratorias (Robinson & Holmes1982, Lovette & Holmes 1995, Muñoz &Colorado 2012), debido a características mor-fológicas y/o etológicas de las especies, ade-más de ser energéticamente menos costoso ydisminuir la exposición de los individuos adepredación (Muñoz & Colorado 2012). Porsu parte, la Piranga Rubra, quien tiene hábitosalimenticios más variados (Hilty & Brown
2001), usa los diferentes métodos de alimen-tación en proporciones distintas; sin embargo,hay un mayor uso de “Recoger volando”, aligual que lo reportado en los cuarteles dereproducción e invierno, donde esta especieusualmente utiliza la misma técnica para cap-turar insectos, principalmente Hymenoptera,Orthoptera y Coleoptera (Robinson 1996,Isler & Isler 1999, Aborn & Moore 2004).
FIG. 3. Porcentaje de uso de los distintos intervalos de altura por la Reinita Amarilla (a) y la Piranga Roja(b) en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia.
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USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
Hay una relación entre los métodos usadospor las aves al alimentarse de insectos en elfollaje y la clase de presas capturadas; estospatrones de búsqueda son, en gran parte, unafunción de rasgos morfológicos y perceptua-les de cada especie, los cuales permiten a lasaves moverse, detectar y capturar presas demaneras específicas; además, ciertas caracte-rísticas del hábitat, particularmente su estruc-tura física, han sido importantes fuerzasselectivas en la determinación de patrones de
locomoción animal, comportamiento de ali-mentación y explotación de recursos (Robin-son & Holmes 1982, Lyons 2005).
El uso diferencial de las especies vegetalesarbóreas sugiere “preferencia relativa” poralgunas y “rechazo relativo” por otras, a pesarde la gran diferencia entre sus abundancias, locual coincide con lo hallado por Maurer &Whitmore (1981), quienes encontraron que enun bosque joven el uso de los árboles noestaba determinado por su abundancia; sin
FIG. 4. Porcentaje de uso de los sustratos disponibles por la Reinita Amarilla (a) y la Piranga Roja (b) en laUniversidad del Valle, suroccidente de Colombia. RP: Rama Principal, RS: Rama Secundaria, RT: RamaTerciaria, HFF: Hojas, Flores y Frutos y B: Bromelias.
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CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
embargo, estos estudios se han llevado a caboprincipalmente en bosques de la zona tem-plada del norte (Holmes & Robinson 1981,Gabbe et al. 2002, Park 2005, Strode 2009). Lapreferencia por una especie de árbol en parti-cular puede estar determinada por la interac-ción entre el método de alimentación y laestructura y arquitectura del follaje (Green-berg & Bichier 2005), así como por la abun-dancia de sus presas preferidas (Hutto 1985,Greenberg & Bichier 2005, Beltrán Salazar2012). Aquellas preferencias tienen el poten-cial de influir en la composición de comuni-dades de aves insectívoras (Airola & Barrett1985, Gabbe et al. 2002), especialmente enbosques con pocas especies de árboles dondeaquella dominante puede jugar un rol sustan-cial en la determinación de las especies pre-sentes (Greenberg et al. 2000).
Se ha demostrado que el follaje de lasespecies arbóreas difiere frecuentemente encaracterísticas químicas, morfológicas y nutri-cionales que afectan la abundancia de insectosherbívoros, lo cual influye en la selección porparte de las aves insectívoras sobre éstos(Murakami 1998, Sipura 1999, Greenberg &Bichier 2005, Silva & Vasconcelos 2011). La“preferencia relativa” por especies nativascomo S. saman, P. dulce, G. ulmifolia y J. caucana(Herrera 2009, USDA & ARS 2014), porparte de la Reinita Amarilla y la Piranga Roja,podría ser explicada por lo propuesto por DeLa Zerda & Stauffer (1998), quienes planteanque el alimento debe ser más abundante enespecies vegetales nativas debido a que alhaber evolucionado dentro de un área deter-minada tienen asociados naturalmente insec-tos, larvas y otras plantas (epífitas), mientrasque, las especies introducidas pueden no pro-veer sustratos adecuados para una cantidadsimilar. Por ejemplo, Beltrán & Wunderle(2013) demostraron que la preferencia de lasaves por P. dulce, está relacionada con la grancantidad de artrópodos presentes en su follajegracias al alto contenido de nitrógeno y la
poca cantidad de hemicelulosa en sus hojas.Por otro lado, la preferencia por algunas espe-cies no nativas como L. leucocephala y C. fair-childiana, no apoya dicho argumento (Apén-dice 1); los autores mencionados antes, tam-bién proponen que el rechazo de L. leucocepha-la por la mayoría de aves estudiadas sugiereevasión de sus presas, quienes son capaces dealmacenar mimosina (aminoácido no proteicoque contribuye al alto contenido de nitróge-no), y altas cantidades de taninos condensa-dos, sustancias que proporcionan defensa aesta planta (Bell 2003); teniendo en cuenta es-to, podría suponerse que este comportamien-to puede variar al tratarse de aves migratorias,por medio de una adaptación, por ejemplo,debido a la necesidad de adquirir energía. Sinembargo, faltan estudios detallados en la zonapara poder explicar mejor estas interacciones.
Hutto (1981), encontró que el uso de lossustratos y estratos es más flexible que el usode las maniobras de obtención de alimento yconcluyó que en un año una especie puedecaracterizarse mejor por cómo se alimentaque por el sustrato o estrato dónde lleva acabo esta actividad. También menciona queen el caso de las aves migratorias, algunoscomportamientos deben ser más flexibles queotros como resultado de la previsibilidad quegenera que el ambiente sea el determinante deuna variable; esto ocurre con la altura a la quelas aves se alimentan, la cual varía porque lacantidad de estratos vegetales cambia entrehábitats. En el caso de la Reinita Amarilla, seha reportado que a pesar de ser flexible en eluso de la altura y el sustrato donde se alimenta(Wiedenfeld 1989), usó casi el mismo inter-valo de altura en el presente estudio que elreportado por este autor durante la épocareproductiva y de invernada; lo cual podríasugerir fidelidad a la altura de alimentación osimilitud entre la estructura vegetal de laslocalidades de estudio.
Al igual que lo encontrado por Chipley(1980), Maurer & Whitmore (1981), Sodhi &
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Pazskowski (1995), Warkentin & Morton(2000) y Hon-Kai (2009), los sustratos másutilizados por parte de las aves migratoriasfueron “Ramita” y “Hojas, flores y frutos”. Lagran cantidad de observaciones en estas cate-gorías puede deberse a tres razones: 1) la altaabundancia de invertebrados herbívoros queson atraídos por los productos fotosintéticosy nutrientes que éstas estructuras (hojas, flo-res, frutos) proveen (Sipura 1999, Hon-Kai2009, Beltrán & Wunderle 2013), 2) la proxi-midad de “Ramita” a las hojas, lo cual proba-blemente brinda a este sustrato una variedadconsiderable de invertebrados herbívoros(Hon-Kai 2009) y 3) el pequeño tamaño de laReinita Amarilla; sin embargo, se requierenestudios en la zona que apoyen estas sugeren-cias. La categoría “Rama secundaria” tambiéntiene un número de avistamientos importantedebido a que la Piranga Roja, es una especieconsiderablemente más grande, para la cual eltamaño de “Ramita” y “Hojas, flores y fru-tos”, no favorece para la actividad de “Ali-mentación”.
En conclusión, la actividad diaria a la quelas aves dedican la mayor proporción de sutiempo es “Alimentación”, lo que confirma lanecesidad de éstas de obtener la energía parasu mantenimiento y el viaje de regreso hacíasus zonas de reproducción. Las maniobras deobtención de alimento y los sustratos que lasaves usan, están determinados principal-mente por características propias de las espe-cies como su tamaño corporal y el alimentoque consumen; por su parte, la altura debeestar más relacionada con la estructura de lavegetación y dónde se encuentran los recur-sos. La preferencia por algunas especies vege-tales probablemente responda a la oferta derecursos alimenticios presentes en ellas. Sesugieren estudios que proporcionen resulta-dos detallados en hábitats urbanos, suburba-nos y bosques, que incluyan calidad ydistribución de hábitats, calidad nutricionaldel follaje, abundancia de artrópodos e identi-
ficación de rutas y horarios de migración, loscuales permitirán conocer los requerimientosespecíficos y contribuir en la formulación deestrategias adecuadas de conservación.
AGRADECIMIENTOS
A la Vicerrectoría de Investigaciones y elDepartamento de Biología de la Universidaddel Valle por la financiación del proyecto deConvocatoria Interna 1–2011. A EdgardoLondoño, Fernando Zapata y Edier Soto porsu asesoría en el análisis de datos. A Hum-berto Álvarez-López y los jurados evaluadorespor su contribución a mejorar el manuscrito.
REFERENCIAS
Airola, D. A., & R. H. Barrett. 1985. Foraging andhabitat relationships of insect-gleaning birds ina Sierra Nevada mixed-conifer forest. Condor87: 205–216.
Aborn, D. A., & F. R. Moore. 2004. Activity bud-gets of Summer Tanagers during spring migra-tory stopover. Wilson Bull. 116: 64–68.
Bell, E. A. 2003. Nonprotein amino acids of plants:significance in medicine, nutrition and agricul-ture. J. Agric. Food Chem. 51: 2854–2865.
Beltrán Salazar, J. W. 2012. Tritrophic interactionsin subtropical novel dry woodlands: differentialuse of tree species by foraging birds and theirarthropod prey. Ph.D. diss., Univ. of PuertoRico, San Juan, Puerto Rico, USA.
Beltrán, W., & J. M. Wunderle Jr. 2013. Determi-nants of tree species preference for foraging byinsectivorous birds in a novel Prosopis-Leucaenawoodland in Puerto Rico: the role of foliagepalatability. Biodivers. Conserv. 22: 2071–2089.
Bohm, S. M., & E. K. V. Kalko. 2009. Patterns ofresource use in an assemblage of birds in thecanopy of a temperate alluvial forest. J. Orni-thol. 150: 799–814.
Chipley, R. M. 1980. Nonbreeding ecology of theBlackburnian Warbler. Pp. 309–317 en Keast,A., & E. S. Morton (eds). Migrant birds in theNeotropics: ecology, behavior, distribution andconservation. Smithsonian Institution Press,
258
CAICEDO-ARGÜELLES & CRUZ-BERNATE
Washington, D.C., USA.De La Zerda, L., & D. F. Stauffer. 1998. Habitat
selection by Blackburnian Warblers winteringin Colombia. J. Field Ornithol. 69: 457–465.
Espinal, L. S. 1967. Apuntes sobre ecología colom-biana. Universidad del Valle, Cali, Colombia.
Faaborg, J., R. T. Holmes, A. D. Anders, K. L. Bild-stein, K. M. Dugger, S. A. Gauthreaux, Jr., P.Heglund, K. A. Hobson, A. E. Jahn, D. H.Johnson, S. C. Latta, D. J. Levey, P. Marra, C. L.Merkord, E. Nol, S. I Rothstein, T. W. Sherry,T. S. Sillett, F. R Thompson III, & N. Warnock.2010. Recent advances in understanding migra-tion systems of New World land birds. Ecol.Monogr. 80: 3–48.
Gabbe, A. P., S. K. Robinson, & J. D. Brawn. 2000.Tree-species preferences of foraging insectivo-rous birds: implications for floodplain forestrestoration. Conserv. Biol. 16: 462–470.
Gómez, C., N. J. Bayly, A. M. González, E. Abril,C. Arango, J. I. Giraldo, L M. Sánchez-Clavijo,J. E. Botero, L. Cárdenas, R. Espinosa, K. Hob-son, A. E. Jahn, R. Johnston, D. Levey, A.Monroy, & L. G. Naranjo. 2011. Avances en lainvestigación sobre aves migratorias neárticas-neotropicales en Colombia y retos para elfuturo: trabajos del III Congreso de Orni-tología Colombiana, 2010. Ornitol. Colomb.11: 3–13.
Greenberg, R., & P. Bichier. 2005. Determinants oftree species preference of birds in oak-acaciawoodlands of Central America. J. Trop. Ecol.21: 57–66.
Greenberg, R., P. Bichier, A. Cruz Angon, C.MacVean, R. Pérez, & E. Cano. 2000. Theimpact of avian insectivory on arthropods andleaf damage in some Guatemalan coffee planta-tions. Ecology 81: 1750–1755.
Hall, L. S., P. R. Krausman, & M. L. Morrison.1997. The habitat concept and a plea for stan-dard terminology. Wildlife Soc. B. 25: 173–182.
Herrera, S. 2009. Árboles de la Universidad delValle. Programa Editorial Universidad delValle, Cali, Colombia.
Hilty, S. L., & W. L. Brown. 2001. Guía de las avesde Colombia. American Bird Conservancy,Bogotá, Colombia.
Holmes, R. T., & S. K. Robinson. 1981. Tree spe-cies preferences of foraging insectivorous birds
in a northern hardwoods forest. Oecologia 48:31–35.
Hon-Kai, K. 2009. Foraging ecology of insectivo-rous birds in a mixed forest of Hong Kong.Acta Ecol. Sin. 29: 341–346.
Hutto, L. 1981. Seasonal variation in the foragingbehavior of some migratory western woodwarblers. Auk. 98: 765–777.
Hutto, R. L. 1985. Habitat selection by nonbreed-ing, migratory land birds. Pp. 455–473 en Cody,M. L. (ed.). Habitat selection in birds. Aca-demic Press, Inc., Orlando, Florida, USA.
Isler, M. L., & P. R. Isler. 1999. The tanagers: natu-ral history, identification and distribution.Smithsonian Institution Press, Washington,D.C., USA.
Karr, J. R. 1976. On the relative abundance ofmigrants from the North Temperate Zone intropical habitats. Wilson Bull. 88: 433–458.
Krebs, C. J. 1999. Ecological methodology. 2nd ed.,Addison-Wesley Educational Publishers, Inc.,Menlo Park, California, USA.
Lack, D. 1968. Bird migration and natural selec-tion. Oikos 19: 1–9.
Lefebvre, G., B. Poulin, & R. McNeil. 1992. Abun-dance, feeding behavior and body condition ofNeartic warblers wintering in Venezuelan man-groves. Wilson Bull. 104: 400–412.
Lovette, I. J., & R. T. Holmes. 1995. Foragingbehavior of American Redstarts in breedingand wintering habitats: implications for relativefood availability. Condor 97: 782–791.
Lyons, J. E. 2005. Habitat-specific foraging of Pro-thonotary Warblers: deducing habitat quality.Condor 107: 41–49.
MacArthur, R. H. 1972. Geographical ecology:patterns in the distribution of species. Prince-ton Univ. Press, Princeton, New Jersey, USA.
Maurer, B. A., & R. C. Whitmore. 1981. Foragingof five bird species in two forest with differentvegetation structure. Wilson Bull. 93: 478–490.
Muñoz, J. M., & G. J. Colorado. 2012. Foragingecology of the Cerulean Warbler (Setophaga ceru-lea) in Andean agroforestry ecosystems. Orni-tol. Neotrop. 23: 359–366.
Murakami, M. 1998. Foraging habitat shift in theNarcissus Flycatcher, Ficedula narcissina, due toresponse of herbivorous insects to thestrengthening defenses of canopy trees. Ecol.
259
USO DE HÁBITAT DE AVES MIGRATORIAS
Res. 13: 73–82.Orejuela, J. E., R. J. Raitt, & H. Álvarez. 1980. Dif-
ferential use by North American migrants ofthree types of Colombian forests. Pp: 253–264en Keast, A., & E. S. Morton (eds). Migrantbirds in the Neotropics: ecology, behavior, dis-tribution and conservation. Smithsonian Insti-tution Press, Washington, D.C., USA.
Park, C. R. 2005. Tree species preference and inter-specific difference of foraging maneuver, treesand location among four canopy-dwelling birdsat high-elevation temperate deciduous forest inMt. Jumbongsan. Integr. Biosci. 9: 41–46.
Petit, D. R., J. E. Lynch, R. L. Hutto, J. G. Blake, &R. B. Waide. 1995. Habitat use and conserva-tion in the Neotropics. Pp: 145–197 en MartinT. E., & D. M. Finch (eds). Ecology and man-agement of Neotropical migratory birds: a syn-thesis and review of critical issues. OxfordUniv. Press, New York, New York, USA.
Rappole, J. H. 1995. The ecology of migrants birds:a Neotropical perspective. Smithsonian Institu-tion Press, Washington, D.C., USA.
Rivera, H. F. 2006. Composición y estructura deuna comunidad de aves en un área suburbanaen el occidente colombiano. Ornitol. Colomb.4: 22–38.
Robinson, W. D. 1996. Summer Tanager (Pirangarubra). En Poole, A., & F. Gill (eds). The birdsof North America, no. 248. The Birds of NorthAmerica, Inc., Philadelphia, Pennsylvania, USA.
Robinson, S. K., & R. T. Holmes. 1982. Foragingbehavior of forest birds: the relationshipsamong search tactics, diet, and habitat struc-ture. Ecology 63: 1918–1931.
Sodhi, N. S., & C. A. Paszkowski. 1995. Habitat useand foraging behavior of four parulid warblersin a second-growth forest. J. Field Ornithol. 66:277–288.
Silva, L. V. B., & H. L. Vasconcelos. 2011. Plant
palatability to leaf-cutter ants (Atta laevigata) andlitter decomposability in a Neotropical wood-land savana. Austral Ecol. 36: 504–510.
Sipura, M. 1999. Tritrophic interactions: willows,herbivorous insects and insectivorous birds.Oecologia 121: 537–545.
Stiles, F. G. 1990. La avifauna de la Universidad deCosta Rica y sus alrededores a través de veinteaños (1968–1989). Rev. Biol. Trop. 38:361–381.
Strode, P. K. 2009. Spring tree species use bymigrating Yellow-rumped Warblers in relationto phenology and food availability. Wilson J.Ornithol. 121: 457–468.
Strong, A. M. 2000. Divergent foraging strategiesof two Neotropical migrant warblers: implica-tions for winter habitat use. Auk 117: 381–392.
United States Department of Agriculture & Agri-cultural Research Service (USDA & ARS).2014. Germplasm Resources Information Net-work (GRIN). En: National GermplasmResources Laboratory, Beltsville, Maryland.Versión 30 de enero de 2014. Consultado el 28de agosto de 2014 de http://www.ars-grin.gov.
Warkentin, I. G., & E. S. Morton. 2000. Flockingand foraging of wintering Prothonotary War-blers. Wilson Bull. 112: 88–98.
Wiedenfeld, D. A. 1989. Foraging in temperate -and tropical- breeding and wintering male Yel-low Warblers. Pp: 321–328 en Keast, A., & E. S.Morton (eds). Migrant birds in the Neotropics:ecology, behavior, distribution and conserva-tion. Smithsonian Institution Press, Washing-ton, D.C., USA.
Zar, J. H. 2010. Biostatistical analysis. 5th ed. Pear-son Education, Inc., Upper Saddle River, NewJersey, USA.
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APÉNDICE 1. Abundancia y origen de las especies vegetales arbóreas usadas por la Reinita Amarilla y laPiranga Roja en la Universidad del Valle, suroccidente de Colombia. * Basado en Herrera (2009) y USDA& ARS (2014). Abund. = abundancia (no. de individuos).
Sustrato vegetal *Origen Abund. Sustrato vegetal *Origen Abund.Mangifera indicaPithecellobium dulceGuazuma ulmifoliaSwinglea glutinosaJacaranda caucanaLeucaena leucocephalaTabebuia roseaSamanea samanClitoria fairchildianaCaesalpinia pluviosaPersea americanaPsidium guajavaInga edulisCatalpa longissimaSpathodea campanulataGuarea guidoniaPachira speciosaElaeis guineensisTabebuia sp.Ochroma pyramidaleErythrina fuscaFicus benjaminaCordia alliodoraJacaranda hesperiaCeiba petandra
No nativaNativaNativa
No nativaNativa
No nativaNativaNativa
No nativaNativaNativaNativaNativa
No nativaNo nativa
NativaNativa
No nativa-
NativaNativa
No nativaNativaNativaNativa
683575396235210168135129124106797868565147454141373733332927
Adenanthera pavoninaSterculia apetalaSenna siameaCouroupita guianensisSenna spectabilisAnacardium excelsumEnterolobium cyclocarpumPimenta racemosaHura crepitansEucalyptus sp.Citharexylum kunthianumCedrela odorataBravaisia integerrimaCalliandra pittieriFicus elasticaTrichanthera giganteaSwietenia macrophyllaInga sp.Cecropia cf. angustifoliaPterogyne nitensSyzygium jambosAlbizia guachapeleCasuarina equisetifoliaWashingtonia robustaClusia minor
No nativaNativa
No nativaNativaNativaNativaNativa
No nativaNativa
No nativa-
NativaNativaNativa
No nativaNativaNativa
-Nativa
No nativaNo nativa
NativaNo nativaNo nativaNo nativa
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