Preferencia de Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) sobre …bdigital.unal.edu.co/64480/1/preferencia_Cotesia... · 2018-06-15 · originan las larvas de éstos insectos en

Preferencia de Cotesia flavipes

(Hymenoptera: Braconidae) sobre

barrenadores Diatraea spp. (Lepidoptera:

Crambidae) de caña para panela

Pablo Andrés Osorio Mejía

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias

Bogotá, Colombia

2018

Preferencia de Cotesia flavipes

(Hymenoptera: Braconidae) sobre

barrenadores Diatraea spp. (Lepidoptera:

Crambidae) de caña para panela

Pablo Andrés Osorio Mejía

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Magister en Ciencias Agrarias

Directora:

Ph. D. Nancy Barreto Triana

Codirector:

Prof. Dr. Andreas Gaigl

Línea de Investigación:

Entomología

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias

Bogotá, Colombia

2018

Agradecimientos

Agradezco al planeta por sostener mi existencia, la de mis congéneres y demás seres.

A mi madre y hermanos por su apoyo incondicional.

A la Dra. Nancy Barreto por dirigir y motivarme al desarrollo de este trabajo.

A Xiomara Sarmiento, Yuly Sandoval, Jesús Gómez, Stephanie Numa, Valentina Vergara, John

Gallo y Sandra Romero, integrantes y amigos del equipo de trabajo de Entomología del Centro de

Investigación Tibaitatá de Agrosavia —Corporación colombiana de investigación agropecuaria—

por su invaluable ayuda.

A Yajaira Romero y Jorge Argüelles de la Unidad de Estadística de Agrosavia.

A la Dra. Gloria Barrera del C. I. Tibaitatá, Agrosavia.

Al Ingeniero Orlando Insuasty y a Javier Jiménez de la sede CIMPA de Agrosavia.

Al Doctor Germán Vargas por su aporte científico y a Claudia Echeverri, del Centro de

Investigación de la Caña de Azúcar de Colombia —Cenicaña—, así como a Luz Adriana Lastra.

A Leidy Salamanca estudiante de Doctorado en Entomología de la Universidad Nacional de

Colombia sede Palmira.

Al profesor Andreas Gaigl por su atenta colaboración.

Resumen y Abstract__________________________________________________ ____ iv

Resumen

Preferencia de Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) sobre barrenadores Diatraea spp.

(Lepidoptera: Crambidae) de caña para panela

La disminución de contenidos en biomasa y sacarosa originada por los barrenadores del género

Diatraea constituye la principal limitante del cultivo de caña, Saccharum officinarum, destinada a

la producción de azúcar y panela. Su manejo requiere del control biológico con parasitoides

capaces de localizar las larvas al interior de los tallos. Para determinar el desempeño biológico y la

preferencia de la avispa Cotesia flavipes sobre tres especies de Diatraea, comunes en zonas

paneleras, se efectuaron ensayos en laboratorio. Mediante dieta artificial se estableció la duración

del ciclo larva–adulto de D. saccharalis, D. rosa y D. busckella en 35,9, 62,3 y 76,1 días,

respectivamente (26 ºC ± 2,5; 60% ± 12 H.R.). En iguales condiciones, se estableció una colonia

de C. flavipes sobre D. saccharalis cuya duración desde parasitismo hasta emergencia de

parasitoides adultos fue de 23,2 días (n=10 larvas). Ensayos de desempeño de C. flavipes sobre

larvas de D. saccharalis, D. rosa y D. busckella no arrojaron diferencias significativas para las

variables: número de avispas emergidas (p=0,92), número de avispas hembra (p=0,12), y relación

hembra/macho (p=0,16). Por su parte, el ensayo de libre elección sobre larvas de las tres especies

indicó que C. flavipes no exhibe preferencia tanto en la primera elección como las subsecuentes,

tampoco se encontraron diferencias en los tiempos de visita sobre los potenciales hospederos. En

conclusión, la avispa parasitoide C. flavipes constituye una alternativa promisoria para el control

de tres de las principales especies de Diatraea presentes en cultivos de caña para panela en

Colombia.

Palabras clave: Parasitoide. Desempeño. Selección. D. saccharalis. D. busckella. D. rosa.

Resumen y Abstract__________________________________________________ ____ v

Abstract

Preference of Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) on sugarcane borers Diatraea spp.

(Lepidoptera: Crambidae)

Decreases of biomass and sucrose content originated by Diatraea stem borers constitutes the main

limitation of sugarcane crop, Saccharum officinarum, for sugar and brown sugar loaf (panela)

production. Its management requires biological control with parasitoids capable of locating the

larvae inside the stems. To determine the fitness and preference of parasitoid wasp Cotesia

flavipes over three species of Diatraea, common in raw cane sugar crops, laboratory tests were

carried out. The larva-adult cycle of D. saccharalis, D. rosa and D. busckella was established by

artificial diet in 35.9, 62.3 and 76.1 days, respectively (26 ºC ± 2.5; 60% ± 12 R.H.). At same

conditions, a colony of C. flavipes was established on D. saccharalis, the parasitism-emergence

duration was 23.2 days (n = 10 larvae). Fitness tests of C. flavipes on larvae of D. saccharalis, D.

rosa and D. busckella did not show significant differences for the variables: number of wasps

emerged (p=0.92), number of female wasps (p=0.12), and female-male ratio (p=0.16). On the other

hand, free choice test on larvae of the three species indicated that C. flavipes does not show

preference in both the first and subsequent selections. There were also no differences in the visit

times around the potential hosts. In conclusion, the parasitoid wasp C. flavipes constitutes a

promising alternative for the control of three of the main species of Diatraea present in Colombian

sugarcane crops for panela.

Key words: Parasitoid. Fitness. Selection. D. saccharalis. D. busckella. D. rosa.

Contenido vi

Contenido Pág.

Resumen………………………………………………………………………………………….. iv

Abstract……………………………………….…………………………………………...……… v

Contenido…………………………………………………………………………........................ vi

Lista de Figuras…………………………………………………………………...……………. vii

Lista de Tablas………………………………………………………………………………… viii_

Introducción .......................................................................................................................................1

1. Desempeño biológico de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea spp. 5

1.1 Contexto…………………………………………………...………………………………..5

1.2 Establecimiento del ciclo de vida de tres especies de Diatraea spp. y de Cotesia flavipes en

laboratorio ...............................................................................................................................7

1.2.1 Material biológico ........................................................................................................7

1.2.2 Materiales y métodos ...................................................................................................7

1.2.3 Resultados y discusión ...............................................................................................12

1.3 Determinación del desempeño biológico de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre

larvas de Diatraea spp……………………………………………………………………..14

1.3.1 Materiales y métodos .................................................................................................14

1.3.2 Resultados y discusión ...............................................................................................15

2. Preferencia de hospedero por parte de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. .........................19

2.1 Contexto .............................................................................................................................19

2.2 Materiales y métodos .........................................................................................................19

2.3 Resultados y discusión .......................................................................................................21

3. Conclusiones y recomendaciones ................................................................................................25

3.1 Conclusiones ......................................................................................................................25

3.2 Recomendaciones ..............................................................................................................26

Anexo A. Análisis estadístico de las variables de desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea

spp.…………………………………………………………………………………………………27

Anexo B. Análisis estadístico del ensayo de libre elección de Cotesia flavipes sobre Diatraea

spp………………………………………………………………………………………………….51

Referencias........................................................................................................................................58

Contenido vii

Lista de Figuras

Pág.

Figura 1-1: Recipientes con dieta artificial empleados para alojar las larvas de Diatraea en

laboratorio e incubadora……………………...……………….………………....... 8

Figura 1-2: Aparato genital masculino de Cotesia flavipes.…………………...……................ 9

Figura 1-3: Árbol lineal de distancias genéticas de Cotesia………………………..….…..… 10

Figura 1-4: Avispas macho y hembra de Cotesia flavipes…………...…........…………….… 11

Figura 1-5: Recipiente para emergencia de Cotesia flavipes. Parasitismo de una larva de

Diatraea sp………………………………………………..……….…………….. 12

Figura 1-6: Ciclo de vida de Cotesia flavipes sobre Diatraea

saccharalis……………………………………..………………………………… 13

Figura 1-7: Esquema del ensayo de desempeño de Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea

pp……………………………………………….………………………...…….... 15

Figura 1-8: Porcentaje de parasitismo de Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea

spp……………………………………………………………..…………...……. 16

Figura 2-1: Arena experimental para el ensayo de libre elección de Cotesia flavipes sobre

larvas de Diatraea spp……………………………………..…..………………… 20

Figura 2-2: Ensayo de libre elección de Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea

spp………………………………………………………………………...…….…21

Figura 2-3: Análisis de correspondencia múltiple de visitas de Cotesia flavipes hacia larvas de

Diatraea spp…………………………………………………………………....... 22

Contenido viii

Lista de Tablas

Pág.

Tabla 1-1: Composición de la dieta artificial para larvas de Diatraea spp………………....... 8

Tabla 1-2: Ciclo de vida de Diatraea saccharalis, D. busckella y D. rosa en dieta artificial en

laboratorio………………………………………………………………...…….... 13

Tabla 1-3: Resultado de las variables medidas durante el ensayo de desempeño de Cotesia

flavipes sobre Diatraea spp…………………...…………………………………. 17

Tabla 2-1: Tabla de frecuencia de visitas de Cotesia flavipes por elección de larva de Diatraea

spp……………………………………………………………………...……..…. 21

Introducción______________________________________________________________________________________1

Introducción

El área cultivada en caña de azúcar para la producción de panela en Colombia ocupa 266.559

hectáreas de las cuales la Hoya del río Suárez (Boyacá y Santander) representa el 16% con cerca de

42.700 hectáreas donde se produce alrededor del 30% de la panela del país (Murcia y Ramírez

2017). La elaboración de panela representa la actividad económica básica de 236 municipios

distribuidos en 12 departamentos y genera alrededor de 350.000 empleos. El consumo per cápita

de este alimento por parte de los colombianos asciende a 34,2 kg al año y representa el 2,2% del

gasto en alimentos. Por tanto, la producción de panela se considera como la segunda agroindustria

rural después del café, según el número de establecimientos productivos, área sembrada y

vinculación de mano de obra (Fedepanela 2012, Osorio 2007).

En el continente americano los barrenadores del género Diatraea (Lepidoptera: Crambidae)

constituyen el principal problema fitosanitario del cultivo de la caña de azúcar (Saccharum

officinarum) debido a la pérdida de acumulación de biomasa y de contenido de sacarosa que

originan las larvas de éstos insectos en los tallos (Metcalfe 1969, Gómez et al. 2009, Vargas et al.

2015). En estado de larva hacen galerías en los tallos tiernos de la caña así como en los maduros

primero en los nudos y luego en los entrenudos. Afectan gramíneas, sus principales hospederos son

maíz, sorgo, caña de azúcar, trigo, arroz, y algunas forrajeras. Las polillas reposan ocultas sobre el

envés de las hojas secas de la caña durante el día, y son activas durante la noche (Bustillo 2013).

En la actualidad, se registran 41 especies del género Diatraea en América (Solís y Metz 2016), la

más frecuente de ellas es Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794). En Colombia, hasta 2013, en el

valle geográfico del río Cauca se había reportado la presencia de dos especies del barrenador de la

caña de azúcar: D. indigenella (Dyar & Heinrich, 1927) y D. saccharalis (Vargas et al. 2013).

Posteriormente, Vargas (2014) y Vargas et al. (2015) reportaron la presencia de otras dos especies

de barrenadores en la zona correspondientes a a D. tabernella Dyar, 1911 y D. busckella Dyar &

Heinrich, 1927.

Introducción 2

Hacia 2016, en Colombia se registraban cuatro especies del género Diatraea, luego en 2017,

mediante estudios moleculares de especímenes recolectados en el departamento de Caquetá,

Barrera et al. determinaron la presencia de otras dos especies: D. albicrinella Box, 1931, y D.

centrella (Möschler, 1883) como nuevos registros para Colombia, además de una nueva especie

con cercanía genética a D. crambidoides.

Ante la necesidad de identificar las especies de Diatraea spp. presentes en las principales zonas

productoras de caña para la industria panelera en Colombia y los organismos con potencial para su

control biológico, en 2014 se inició una investigación por parte de la Corporación Colombiana de

Investigación Agropecuaria (Corpoica) relacionada con el manejo biológico y etológico de los

barrenadores Diatraea spp. de la caña de azúcar para panela. Durante dos épocas contrastantes

(lluvia y sequía) se realizó un reconocimiento de las especies de Diatraea spp. presentes en

cultivos de caña panelera en municipios de Santander, Boyacá, Cundinamarca, Antioquia y Nariño,

y de los parasitoides asociados. Mediante morfología del aparato genital de machos y análisis

molecular se determinó la presencia de: D. rosa Heinrich, 1931, D. saccharalis, D. busckella, D.

tabernella y D. indigenella, los parasitoides fueron: Genea sp., Billaea sp., Cotesia sp. y Alabagrus

sp. (Osorio-Mejía et al. 2014, Sandoval et al. 2016). No obstante, Solis y Metz (2016) consideran a

D. rosa como sinónimo menor de D. busckella.

Durante 2015 y 2016, en desarrollo de la agenda de investigación de Corpoica en la principal zona

productora de panela del país ubicada en los departamentos de Boyacá y Santander —la Hoya del

río Suárez— se determinaron tres especies de barrenadores: D. saccharalis, D. rosa y D. busckella.

Además se encontró que el 38% de las larvas recolectadas presentaron parasitismo natural por

alguno de los siguientes insectos: Cotesia flavipes Cameron, 1891 y Alabagrus sp. (Hymenoptera:

Braconidae), Billaea sp. y Genea sp. (Diptera: Tachinidae) (Sarmiento et al. 2017).

La evaluación del daño causado por Diatraea spp. en caña de azúcar es un requisito para planear

su manejo, de este modo se emplea como indicador el porcentaje de intensidad de infestación

como una relación del número de entrenudos de caña afectados sobre el total de entrenudos

evaluados en un área determinada (Vargas y Gómez 2005, Vargas 2015).

Introducción 3

Díaz et al. (2003) reportaron para Cuba que por cada 1% de incremento de la intensidad de

infestación por barrenadores Diatraea spp. se pierden 5,8 kg de azúcar por hectárea, lo que

significa una disminución de 1,6% del rendimiento que producen las cañas sanas. Para Colombia

Gómez et al. (2009) reportaron pérdidas de 145 kg de azúcar por hectárea por cada unidad

porcentual de infestación, lo que demuestra la importancia económica de estos insectos plaga.

Pinto (1990) estableció para caña panelera que por cada unidad porcentual de daño se pierden

105,4 kilos de panela por hectárea.

El Instituto Colombiano Agropecuario en la Resolución 4347 del 17 de diciembre de 2014 declaró

el “Estado de emergencia fitosanitaria en los departamentos de Boyacá y Santander por las altas

incidencias de los barrenadores del tallo (Diatraea spp.)” en los cultivos de caña panelera. Allí se

reportó 54 a 64% de incidencia (equivalente a porcentaje de infestación) y 7 a 9,8% de severidad

(equivalente a porcentaje de intensidad de infestación) en Boyacá, y 45% de incidencia y 10 a 23%

de severidad en Santander. Además se mencionó para ese año que el umbral económico fue del 4%

con un índice de 0,8 de pérdida en producción por cada unidad porcentual (ICA 2014).

Así mismo, la Resolución ICA 017848 del 20 de diciembre de 2017 declaró como plagas de

control oficial en el cultivo de caña de azúcar en Colombia a: D. busckella, D. indigenella, D.

saccharalis y D. tabernella, enfatizando las medidas fitosanitarias preventivas y el uso de moscas

y avispas parasitoides como estrategias de control para la producción nacional tanto de azúcar

como de panela (ICA 2017).

Para el manejo de poblaciones de Diatraea spp., en el valle del río Cauca, se efectúan liberaciones

alternadas o combinadas de parasitoides de huevo como la micro avispa Trichogramma exiguum

Pinto & Platner, 1978 (Hymenoptera: Trichogrammatidae), de larva como la avispa C. flavipes y

las moscas Billaea claripalpis (Wulp, 1895) y Lydella minense (Townsend, 1927) (Diptera:

Tachinidae). Así mismo, se aconseja la conservación de la mosca nativa Genea jaynesi (Aldrich,

1932) mediante el establecimiento de algunas especies vegetales que le proveen refugio y alimento

(Vargas 2015, Vargas et al., 2015).

Introducción 4

Con el propósito de generar recomendaciones que integren métodos biológicos para el manejo de

barrenadores en el cultivo de caña panelera, se requiere evaluar el uso de agentes biológicos como

el parasitoide C. flavipes. Ésta avispa es el principal método de control biológico de D. saccharalis

en Brasil donde sólo en la región centro-sur se cultivan cerca de siete millones de hectáreas en caña

para la producción de etanol y azúcar (Pinto et al., 2006, Vacari et al., 2012).

Considerando que en los principales municipios productores de caña panelera de Colombia se ha

determinado la presencia de varias especies de Diatraea y del parasitoide C. flavipes, surgió la

siguiente pregunta de investigación:

¿La avispa parasitoide C. flavipes presenta preferencia hacia alguna de las especies de

barrenadores Diatraea spp. de la caña panelera?

De este modo, se planteó como objetivo general del presente estudio:

Determinar el desempeño biológico y la preferencia de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre

tres especies de barrenadores Diatraea spp. de la caña panelera en condiciones de laboratorio.

Los objetivos específicos fueron:

1) Establecer el desempeño biológico de la avispa parasitoide Cotesia flavipes sobre larvas de

Diatraea spp.

2) Determinar la preferencia de hospedero por parte de C. flavipes hacia Diatraea spp.

Desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. 5

1. Desempeño biológico de la avispa parasitoide

Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea spp.

1.1 Contexto

Un insecto parasitoide se distingue por desarrollar su estado inmaduro dentro o fuera de otro

insecto al que termina matando (Waage y Greathead 1986). Los parasitoides de tipo idiobionte se

caracterizan por detener el desarrollo del hospedante luego del parasitismo (matándolo por ende),

independientemente del estado en el cual haya ocurrido. Por su parte, un parasitoide koinobionte

permite un desarrollo temporal del hospedante hasta que eventualmente muere en el mismo estado

en el cual lo parasitó o en otro subsiguiente. Si se desarrolla sólo un individuo a partir del

hospedante se considera como un parasitoide solitario, en tanto que, si se generan varios se

denomina gregario (Askew 1971).

El desempeño biológico de un insecto hace referencia a parámetros biológicos y reproductivos

como duración del ciclo de vida, longevidad, fertilidad, supervivencia y proporción de sexos

(Zachrisson et al. 2014, Pacheco da Silva et al. 2017); éstos aspectos permiten estimar el potencial

de un entomófago al ser empleado como controlador de plagas. La respuesta funcional, por su

parte, es una expresión teórica que relaciona el desarrollo de un parasitoide o depredador en

función del número de huéspedes parasitados o presas consumidas (Wiedenmann y Smith 1993,

Fernández-Arhex y Corley 2003). De este modo, el desempeño aporta información práctica sobre

el comportamiento del parasitoide frente a su hospedero y de su potencial de éxito como

controlador biológico.

C. flavipes es un endoparasitoide koinobionte de larvas originario de la región indo oriental, donde

parasita larvas de Chilo spp. y otros lepidópteros plaga de gramíneas de importancia económica

como el arroz (Muirhead et al. 2012). Esta avispa parasitoide penetra y busca a los barrenadores en

los túneles que éstos hacen en el tallo de la planta hospedera. Las hembras de C. flavipes son

proovigénicas, es decir que al emerger ya tienen desarrollados sus huevos, están en capacidad de


poner cerca de 150 huevos por postura y parasitar hasta seis larvas. Sin embargo, cada larva

parasitada de D. saccharalis origina alrededor de 40 nuevas avispas. La longevidad de la avispa es

relativamente corta, uno a dos días, aunque al ser alimentada en condiciones de laboratorio con

elevada humedad relativa puede vivir hasta seis días (Potting et al. 1997). No obstante,

Wiedenmann et al. (1992) hallaron una duración de las hembras de 24 horas.

C. flavipes ha demostrado ser un parasitoide eficaz contra barrenadores del tallo de la caña de

azúcar. En India, se le emplea desde los años 1960s para el control de larvas de Chilo

sacchariphagus (Bojer, 1856), C. auricilius Dudgeon, 1905 y Acigona steniellus (Hampson, 1899)

(Lepidoptera: Crambidae) (Srikanth et al. 2016). En las islas del Caribe la producción de caña de

azúcar reviste gran importancia económica, en 1966 en Barbados se registraban porcentajes de

infestación conjunta por D. saccharalis del 15% y luego de la introducción de Apanteles

(=Cotesia) flavipes pasó al 6% en 1970 (Alam et al. 1971). Con el mismo propósito se importó a

Guadalupe en 1969 (Galichet 1971).

En Colombia, hacia 1969 debido a las cuantiosas pérdidas causadas por la infestación de D.

saccharalis en los cultivos de caña de azúcar en Zarzal, Valle del Cauca, el ingenio Riopaila inició

un programa de importación, estudio y cría de enemigos naturales como Paratheresia (=Billaea)

claripalpis, Metagonistylum (=Lydella) minense, Lixophaga diatraeae (Townsed, 1916) y A.

flavipes, ésta última introducida en 1970 desde Trinidad. Aunque en ese momento se evaluó la cría

y manejo de la avispa en laboratorio, los esfuerzos investigativos se concentraron sobre las moscas

taquínidas (Gaviria 1981a, Gaviria 1981b). Importaciones posteriores de C. flavipes con linajes

provenientes de Trinidad, Brasil y Pakistán permitieron su liberación en campo en el Valle del

Cauca, Risaralda y Santander, en este último departamento logró establecerse (Gaviria 1990).

El control biológico de D. saccharalis en América por parte de C. flavipes se reconoce en el

mundo como un caso exitoso de nueva asociación en el cual hospedero y parasitoide carecen de un

proceso coevolutivo, sin embargo existen similitudes entre los hábitos y ciclo de vida del

hospedero original Chilo spp. y el de Diatraea spp. (Wiedenmann et al. 1992).


Con propósitos investigativos y para la cría de enemigos naturales se han criado barrenadores del

género Diatraea como D. saccharalis en condiciones de laboratorio empleando dieta natural como

caña, maíz, trigo y arroz, y preparaciones artificiales que incluyen subproductos de dichas plantas

además de suplementos vitamínicos, antibióticos y conservantes (Hensley y Hammond 1968,

Araújo 1986, Lastra y Gómez 2006, de Freitas et al. 2007).

1.2 Establecimiento del ciclo de vida de tres especies de

Diatraea spp. y de Cotesia flavipes en laboratorio

1.2.1 Material biológico

El material biológico empleado consistió en larvas de barrenadores de la caña de azúcar Diatraea

spp. provenientes de crías establecidas en laboratorio —las cuales se originaron a partir de larvas

recolectadas en lotes de caña panelera infestada—, y avispas C. flavipes procedentes también de

larvas parasitadas en campo recolectadas mediante búsqueda del síntoma de corazón muerto

(marchitez de la hoja apical).

1.2.2 Materiales y métodos

La investigación se desarrolló durante 2016 y 2017 en el laboratorio de Entomología del Centro de

Investigación Tibaitatá de Corpoica, ubicado en Mosquera, Cundinamarca (latitud: 4,695066,

longitud: -74,203953, altitud: 2575 m). Con el propósito de disponer de larvas de las tres especies

de Diatraea a evaluar se preparó la dieta artificial empleada en Brasil para los estudios de D.

saccharalis y la cría de sus parasitoides (Hensley y Hammond 1968, Araújo et al.1985, Parra

2007), su composición se muestra en la tabla 1-1.

Las larvas se individualizaron en recipientes plásticos, de 20 ml con tapa perforada y recubierta de

malla de acero, que contenían cerca de 10 ml de dieta (Figura 1-1). Mediante esta dieta se

estableció el ciclo de vida de 100 individuos de D. saccharalis, 30 de D. busckella y 95 de D. rosa,

la información obtenida se analizó con estadística descriptiva.


Tabla 1.1: Composición de la dieta artificial para larvas de Diatraea spp.

(basada en Hensley y Hammond 1968, Araújo et al. 1985)

Ingrediente Cantidad

Germen de trigo 15 g

Proteína de soya 54 g

Azúcar 52,5 g

Sales de Wesson 7,5 g

Ácido ascórbico 1,9 g

Cloruro de colina 0,4 g

Solución vitamínica 11,3 ml

Metil parabeno 3 g

Formol al 40% 0,75 ml

Tetraciclina 0,13 g

Agar 12 g

Agua destilada 900 ml

Figura 1-1: Recipientes con dieta artificial empleados para alojar las larvas de Diatraea

en laboratorio e incubadora (Fotografías: Pablo Osorio).

La determinación de las especies de barrenador se efectuó mediante análisis de características

morfológicas externas de larvas y pupas, e internas del aparato genital del macho según claves y

descripciones (Bleszynski 1969, Linares y Bastidas 1996, Vargas et al. 2013, Vargas 2015).

Además, se basó en documentos de trabajo facilitados por el Dr. Germán Vargas y Luz Adriana

Lastra, investigadores de Cenicaña.


La identidad de las avispas de C. flavipes empleadas fue confirmada mediante disección del

aparato genital de avispas macho cuyas estructuras se compararon con reportes de literatura

(Kimani-Njogu y Overholt 1997, Muirhead et al. 2008) y se ilustran en la figura 1-2.

Figura 1-2: Aparato genital masculino de Cotesia flavipes. A. Espécimen de Santander (100 x)

(Fotografía: Pablo Osorio). B. C. flavipes de Pakistán (línea = 1 mm) (Kimani-

Njogu y Overholt 1997) C. C. flavipes de India (Muirhead et al. 2008).

A B C

Esta identificación fue ratificada mediante análisis molecular del gen mitocondrial citocromo

oxidasa I efectuado por la Dra. Gloria Barrera en el laboratorio de Biología Molecular del C. I.

Tibaitata. Se procesaron muestras de avispas dentro de las cuales se encontraban especímenes de la

misma cría empleada para el presente trabajo, presentando una distancia genética compatible con

la especie Cotesia flavipes (Figura 1-3).


Figura 1-3: Árbol lineal de distancias genéticas de los especímenes de

Cotesia empleados (esquema: Dr. Gloria Barrera).

Las hembras de C. flavipes difieren de los machos por su menor longitud de las antenas y la

presencia del oviscapto (Figura 1-4).


Figura 1-4: Avispa macho (arriba) y hembra (abajo) de Cotesia flavipes

(Fotografía: Pablo Osorio).

Con el propósito de tener disponibilidad permanente de avispas, se estableció una cría de C.

flavipes en dos condiciones: laboratorio (temperatura 22,5°C ± 2,5; humedad relativa 45% ± 10;

fotoperiodo 12 horas) e incubadora (temperatura 26°C ± 0,9; humedad relativa 65% ± 5;

fotoperiodo 12 horas). Como pie de cría, se emplearon avispas hembra emergidas de larvas de

Diatraea spp. recolectadas en campo, mediante las cuales se parasitaron larvas de D. saccharalis

de 0,05 a 0,10 g de peso (según recomendación de investigadores de Cenicaña) provenientes de la

cría del laboratorio de entomología del C. I. Tibaitatá.

Las larvas de Diatraea spp. parasitadas se mantuvieron individualmente en recipientes con dieta

artificial hasta la emergencia de las larvas de la avispa y posterior formación de capullos. Cada

masa de capullos se transfirió a un recipiente plástico transparente provisto de pequeñas gotas de

miel de abeja en su interior (Figura 1-5A). Diariamente se efectuó la observación de estos

recipientes con el propósito de detectar la emergencia de las avispas. Se emplearon avispas madre

de 12 a 24 horas de edad, tiempo durante el cual estuvieron en libertad de aparearse con machos


presentes en el mismo recipiente y de alimentarse de miel. La técnica de parasitación consistió en

sujetar cada larva mediante una pinza suave y aproximarla a una pequeña abertura sobre la tapa del

recipiente que contenía las avispas emergidas, hasta la salida de una hembra que se posara sobre la

larva verificando su parasitación (cuando inclinaba el abdomen y plegaba las alas por encima de

éste) (Figura 1-5C) (Botelho y Macedo 2002).

Figura 1-5: A. Recipiente para emergencia de Cotesia flavipes. B. aproximación de una

hembra. C. parasitismo de una larva de Diatraea sp. (Fotografías: Pablo Osorio).

A B C

1.2.3 Resultados y discusión

La dieta artificial empleada permitió establecer el ciclo de vida de los individuos disponibles de las

tres especies de Diatraea consideradas, esta información se analizó mediante estadística

descriptiva. La duración desde larva hasta adulto fue de 35,9 días ± 0,4 (error estándar) para D.

saccharalis, 62,3 ± 2,5 en el caso de D. busckella y 76,1 ± 1,1 para D. rosa (Tabla 1-2). Bajo una

temperatura de 30°C y 80% de humedad relativa, Pastrana et al. (1993) reportan una duración

promedio de larva a adulto de 29,4 días para D. saccharalis. Linares (1987) analizó el desarrollo de

D. saccharalis en cámaras de cría con dieta artificial bajo tres temperaturas 26, 30 y 35°C

obteniendo una duración larva – adulto de 36,1, 30,5 y 32,1 días, respectivamente. La literatura

encontrada sobre D. rosa y D. busckella hace mención a sus características morfológicas sin

mencionar la duración del ciclo de vida (Bleszynski 1969, Linares y Bastidas 1996).


Tabla 1-2: Ciclo de vida de Diatraea saccharalis, D. busckella y D. rosa en dieta

artificial en laboratorio (27ºC ± 2; 50% ± 10 H. R.; fotoperiodo 12h)

Especie D. saccharalis D. busckella D. rosa

No. de individuos 100 30 95

Duración

promedio

por estado

(días)

larva 27,5 ± 0,4* 49,7 ± 2,8 63,9 ± 1,0

pupa 8,7 ± 0,2 12,6 ± 2,3 12,2 ± 3,7

adulto 6,9 ± 0,2 4,9 ± 0,3 6,3 ± 0,3

Duración larva - adulto (días) 35,9 ± 0,4 62,3 ± 2,5 76,1 ± 1,1

* Error estándar de la media

El ciclo parasitación – emergencia de C. flavipes sobre D. saccharalis fue de 24,3 ± 2,4 días en

condiciones de laboratorio, mientras que, en incubadora tardó 23,2 ± 4,4 días (n = 10 en ambos

casos) (Figura 1-6). Este resultado contrasta con el obtenido en laboratorio por Rodríguez et al.

(2004) de 15,9 días ± 0,4 en condiciones ambientales no mencionadas.

Figura 1-6: Ciclo de vida de Cotesia flavipes sobre Diatraea saccharalis: 24,3 ± 2,4 días

(22,5°C ± 2,5; 45% ± 10 H.R.; 12 horas luz) (Fotografías: P. Osorio)


1.3 Determinación del desempeño biológico de la avispa

parasitoide Cotesia flavipes sobre larvas de Diatraea spp.

1.3.1 Materiales y métodos

Se realizó un ensayo de desempeño de C. flavipes sobre larvas en estadios intermedios (con un

peso entre 0,05 y 0,10 g) de D. saccharalis, D. busckella y D. rosa (Figura 1-6). Cada larva se

parasitó sólo una vez con una nueva avispa, mediante la técnica antes descrita, alimentada por 12

horas, copulada y sin experiencia de parasitismo previa. El ensayo se implementó bajo un diseño

completamente aleatorizado con el número de larvas que se tuvo disponible a manera de

repeticiones: 43 de D. saccharalis, 30 de D. busckella, y 30 de D. rosa. Este ensayo se llevó a cabo

en incubadora a una temperatura de 26°C ± 0,9, humedad relativa de 65% ± 5 y fotoperiodo de 12

horas. Para cada especie hospedera se evaluaron variables de desempeño del parasitoide como:

porcentaje de parasitismo, días a formación de capullos, días a emergencia de adultos, días desde

parasitismo a emergencia, y características de la prole empleadas también por Uehara (2005)

como: número de avispas de la descendencia, número de hembras y proporción de sexos. Se

realizaron análisis de varianza para modelos mixtos y pruebas de comparación de medias de Tukey

de las variables mencionadas mediante el programa SAS versión 9.4. Los datos se procesaron

como raíz cuadrada más 0,5 debido a su naturaleza (conteos), tal como lo efectuaron Silva-Torres

et al. (2005) (Figura 1-7).


Figura 1-7: Esquema del ensayo de desempeño de Cotesia flavipes sobre larvas de

Diatraea spp. (Fotografías: Pablo Osorio)

parasitismo por C. flavipes



Larva de D. saccharalis Larva de D. busckella Larva de D. rosa

capullos de C. flavipes capullos de C. flavipes capullos de C. flavipes

1.3.2 Resultados y discusión

El análisis de varianza para el porcentaje de parasitismo (g.l.=2; F=0,7; p=0.0516) de C. flavipes

sobre D. saccharalis fue de 37%, mientras que para D. rosa fue 53,3 y para D. busckella fue 56,7%

(Figura 1-8). Para éstas dos últimas especies, los porcentajes son altos considerando que

Wiedenmann y Smith (1993) al medir la respuesta funcional de C. flavipes sobre larvas de D.

saccharalis encontraron un porcentaje efectivo de parasitismo de 35,4%.


Figura 1-8: Porcentaje de parasitismo de C. flavipes sobre larvas de Diatraea spp.

Para la variable tiempo en días a formación de capullos, se presentaron diferencias significativas

entre D. rosa y las otras dos especies.(valores) Además se hallaron diferencias significativas entre

D. busckella (4,4 días) y las otras dos especies (5,8 D. saccharalis y 6,3 D. rosa) para la duración

en días desde capullo hasta emergencia de avispas. Con respecto a la duración en días desde

parasitismo a emergencia de avispas se encontraron diferencias significativas entre D. rosa y las

otras dos especies (Tabla 1-3). Tales diferencias pueden obedecer a la duración del ciclo de vida

observado en laboratorio de 76 días para D. rosa, 62 de D. busckella y 36 en D. saccharalis,

considerando que el ciclo de vida del parasitoide se sincroniza con el de la larva que lo hospeda.

Las avispas empleadas como pie de cría para la presente evaluación, provinieron de la zona seca

muestreada en la hoya del río Suárez (Corpoica 2017), donde se encontró una mayor presencia de

D. rosa y de C. flavipes. Sin embargo, los resultados obtenidos no reflejan una diferencia

ostensible en cuanto a las características de la progenie obtenidas con las tres especies, no obstante,

las larvas de D. rosa y D. busckella alcanzan un mayor tamaño con respecto a las de D.

saccharalis.


Con respecto a las variables número de avispas emergidas, número de hembras emergidas y

proporción hembra / macho, aunque no se encontraron diferencias significativas entre las tres

especies, los valores para número de avispas hembra emergidas por masa de capullos y la relación

hembra - macho fueron mayores para D. rosa (Tabla 1-3) (Anexo A). Este aspecto podría asociarse

con la composición de especies de barrenadores del lugar de procedencia de las avispas

recolectadas como pie de cría para el presente ensayo. El número promedio de avispas de la

progenie de 26,4 obtenido en el presente ensayo sobre D. saccharalis, es cercano al observado por

Uehara (2005), con 24,1 avispas en larvas parasitadas por C. flavipes; mientras que Wiedenmann et

al. (1992) encontraron de 45,7 a 62 avispas en la descendencia.

Tabla 1-3: Resultado de las variables medidas durante el ensayo de desempeño de Cotesia

flavipes sobre Diatraea spp.

Variables D. saccharalis D. busckella D. rosa

Repeticiones 43 30 30

Porcentaje de parasitismo 37 56,7 53,3 g. l. valor F valor P

Días a formación de capullos 16,9 ± 0,7* B** 17,8 ± 0,6 B 23,1 ± 1,0 A 2 8,79 0,0005

Días capullos-emergencia 5,8 ± 0,2 A 4,4 ± 0,3 B 6,3 ± 0,2 A 2 9,22 0,0004

Días parasitismo-emergencia 22,3 ± 0,6 B 21,5 ± 0,4 B 29,1 ± 1,0 A 2 16,61 <0,0001

Número de avispas emergidas

/ masa de capullos 26,4 ± 2,7 A 26,7 ± 2,7 A 29,4 ± 4,5 A

2 0,08 0,9196

Número de avispas hembra /

masa de capullos 10,1 ± 2,3 A 9,3 ± 1,7 A 18,6 ± 3,0 A

2 2,22 0,1204

Número de avispas macho /

masa de capullos 17,7 ± 2,3 A 15,7 ± 2,2 A 10,8 ± 2,6 A

2 1,09 0,3459

Relación hembra / macho 1,7 ± 0,5 A 1,0 ± 0,2 A 2,5 ± 0,6 A 2 1,89 0,1620

* Error estándar de la media

**Medias con igual letra en la misma fila no son significativamente diferentes según prueba de Tukey, P <

0,05.

Por otra parte, las variaciones en duración, porcentaje de parasitismo, encapsulamiento por parte

del sistema inmune del hospedero y muerte de larvas del parasitoide pueden corresponder al tipo

de interacción biológica que se presenta entre C. flavipes y Diatraea spp. a manera de nueva

asociación donde un parasitoide del Viejo Mundo interactúa con un hospedero del Nuevo

(Wiedenmann et al. 1992).


Salamanca et al. (2016) evaluaron la eficacia biológica de dos linajes de C. flavipes parasitando

larvas de D. saccharalis, D. indigenella, D. tabernella y D. busckella sin encontrar diferencias

entre dichas especies en el tiempo de desarrollo del parasitoide y en la proporción de avispas

hembra de la descendencia, mientras que el porcentaje de parasitismo fue de 92% sobre D.

indigenella y de 64% en D. tabernella, y la longitud del ala de las avispas descendientes de D.

busckella fue mayor que en las de D. indigenella.

Preferencia de Cotesia flavipes hacia Diatraea spp. 19

2. Preferencia de hospedero por parte de Cotesia

flavipes hacia Diatraea spp.

2.1 Contexto

El desempeño de un parasitoide depende esencialmente de su capacidad de localización dentro del

ecosistema a través de una serie de comportamientos que le conducen a la detección del micro-

hábitat del hospedero. De este modo, la detección de sustancias volátiles (semioquímicos) le aporta

información útil, en particular cuando el organismo blanco se encuentra oculto (Xiaoyi y Xhongqi

2012). Chilo spp. y Diatraea spp. barrenan los tallos de gramíneas como maíz y caña, donde los

volátiles producidos por los tejidos infestados y el excremento de las larvas constituyen los

principales atrayentes hacia las avispas parasitoides como C. flavipes, incluso la planta atacada en

alguno de sus órganos produce tales sustancias de manera sistémica (Leerdam et al. 1985, Potting

et al. 1995, Potting et al. 1997).

2.2 Materiales y métodos

En el laboratorio de Entomología del Centro de Investigaciones Tibaitatá de Corpoica, ubicado en

Mosquera, se efectuaron ensayos en arena experimental siguiendo la metodología de Silva-Torres

et al. (2005) y Silva et al. (2012) consistente en una caja de Petri de vidrio de 150 mm de diámetro

por 20 mm de altura ubicada sobre una lámina de poliestireno (icopor) con tres áreas demarcadas

de manera equidistante del centro (Figura 2-1). Con 24 horas de anticipación, 60 larvas de 0,05 a

0,10 g de peso de cada una de las especies D. saccharalis, D. busckella y D. rosa se extrajeron de

la dieta artificial y a cada una se le proporcionó un trozo de caña de azúcar fresca de 2,5 cm de

longitud por uno de ancho, durante este tiempo las larvas pudieron introducirse libremente al tallo

y depositar en él sus excrementos. Avispas de C. flavipes de 12 horas de edad previamente

copuladas y alimentadas se individualizaron empleando cápsulas de gelatina, mediante estereo-

microscopio se separaron hembras de machos según menor longitud de antenas y presencia de

oviscapto.


En los tres lugares equidistantes del centro de la arena experimental se colocó uno de los trozos de

caña con una larva de cada una de las tres especies de Diatraea, enseguida se liberó una avispa

hembra en el centro del área, siguiendo la metodología de Silva-Torres et al. 2005.

Figura 2-1: Arena experimental para el ensayo de libre elección de C. flavipes sobre larvas de

D. saccharalis, D. busckella y D. rosa (Modificado de Silva-Torres et al. 2005)

Este ensayo se adelantó en un recinto oscuro y confinado provisto de una lámpara de luz roja

(Figura 2-2). Se repitió con 61 avispas a las cuales se les registró durante 20 minutos la primera y

subsecuentes elecciones y el tiempo de búsqueda en el entorno de cada una de las especies de

larvas ofrecidas. Las larvas sometidas a los tratamientos se aislaron en recipientes individuales

para verificar la ocurrencia de parasitismo y determinar parámetros biológicos como: tiempo de

formación de capullos, peso de capullos, tiempo de emergencia de adultos y proporción de sexos

de la descendencia (basado en Uehara 2005). El número de visitas y el tiempo de búsqueda se

contemplaron como un análisis de frecuencias y correspondencia. Las demás variables se

consideraron como un diseño completamente al azar para las cuales se efectuaron análisis de

varianza de modelos mixtos y pruebas de comparación múltiple de Tukey mediante el paquete

SAS 9.4. Los datos se procesaron como raíz cuadrada más 0,5 debido a su naturaleza (conteos), tal

como lo efectuaron Silva-Torres et al. (2005).


Figura 2-2: Ensayo de libre elección de C. flavipes y detalle del trozo de caña donde se aloja

una larva de Diatraea spp. (Fotografías: Pablo Osorio).

2.3 Resultados y discusión

Al consolidar la información de las avispas evaluadas con respecto a la especie de larva visitada,

en la primera y subsecuentes ocasiones, se encontró que durante la primera visita hubo un número

mayor de encuentros con D. saccharalis (36%), para la segunda y la cuarta con D. rosa (39 y 60%,

respectivamente), y para la tercera con D. busckella (43%) (Tabla 2-1). Al realizar el análisis de

correspondencia múltiple, en la figura 2-3 se aprecia la relación entre las visitas de cada una de las

avispas evaluadas con respecto a la especie de larva. Para probar esta asociación, se realizó el test

de chi cuadrado y se encontró que la elección es independiente de la especie de Diatrea spp. (Chi =

65,9839, g.l. = 6, p=0,4250).

Tabla 2-1. Tabla de frecuencia de visitas de Cotesia flavipes por especie elegida

de larva de Diatraea spp.

Visita No. Especie elegida

D. saccharalis D. busckella D. rosa

1 36,1% 32,8% 31,1%

2 30,3% 30,3% 39,4%

3 21,7% 43,5% 34,8%

4 20,0% 20,0% 60,0%


De acuerdo con Potting et al. (2003) las hembras de C. flavipes sin experiencia previa, como las

empleadas en este experimento, pueden parasitar una larva hospedera previamente parasitada por

otra hembra de C. flavipes (superparasitismo) la cual suele dejar señales químicas en el agujero

donde se aloja la larva, no obstante en el presente ensayo, luego de transcurrida la evaluación para

cada una de las avispas se reemplazaron los segmentos de caña con su respectiva larva de Diatraea

spp. en la arena experimental.

Figura 2-3: Análisis de correspondencia múltiple de visitas de C. flavipes sobre Diatraea spp.

Mediante el análisis de varianza no se encontraron diferencias significativas para el peso de masas

de capullos, número de avispas emergidas (g.l.= 11; F = 0,39; p = 0,68) y proporción hembra

macho (g.l.= 10; F = 0,35; p = 0,7148) de la descendencia (Anexo B).

Estos resultados son consistentes con los de Silva et al. (2012) quienes no encontraron diferencias

entre el parasitismo de D. saccharalis y D. flavipennella en ensayo realizado en condiciones de 23

ºC ± 2,5 de temperatura y 55% ± 9,7 de humedad relativa.


Estudios con otros barrenadores como el de Potting et al. (1993) encontraron que C. flavipes no

exhibió preferencia hacia larvas de Chilo partellus (Swinhoe, 1885) (Lepidoptera: Crambidae) y

Busseola fusca (Fuller, 1901) (Lepidoptera: Noctuidae) en ensayos desarrollados en olfatómetro en

Y con plantas de maíz infestadas por estos dos barrenadores de tallos.

Los resultados encontrados en el presente estudio permiten concluir que C. flavipes no presenta

preferencia por alguna de las tres especies de barrenador y que puede ser incluida en un programa

de manejo del complejo de Diatraea que a largo plazo disminuya las poblaciones de la plaga,

como en el caso exitoso de Costa Rica donde después de doce años de la introducción de C.

flavipes se consiguió disminuir las poblaciones de D. tabernella, D. saccharalis y D. guatemalella

Schaus, 1922 mediante liberaciones de este parasitoide que controló indistintamente a las tres

especies mencionadas (Badilla 2002).


Conclusiones y Recomendaciones 25

3. Conclusiones y recomendaciones

3.1 Conclusiones

La dieta artificial empleada permitió establecer la cría de D. saccharalis, D. rosa y D. busckella

posibilitando disponer de las larvas requeridas para adelantar los estudios de ciclo de vida,

comportamiento y evaluación tanto de las tres especies de barrenadores de la caña para panela

como de la avispa parasitoide C. flavipes.

Las variables evaluadas más relevantes del desempeño de la avispa C. flavipes como: número de

avispas de la progenie y proporción hembra - macho sobre larvas de D. saccharalis, D. rosa y D.

busckella, se comportaron de manera similar en las tres especies. No obstante, se encontraron

mayores valores en número de avispas hembra y proporción hembra – macho para D. rosa.

Los resultados obtenidos mediante el ensayo de libre elección permiten concluir que la avispa C.

flavipes no exhibió preferencia de parasitismo hacia las larvas de barrenadores de caña panelera de

las especies D. saccharalis, D. rosa y D. busckella bajo las condiciones evaluadas.

Mediante los resultados obtenidos se infiere que la avispa parasitoide C. flavipes puede emplearse

como una herramienta útil para el manejo biológico de tres de las especies principales del complejo

de barrenadores Diatraea spp. que afectan el cultivo de caña de azúcar destinado a la elaboración

de panela.

Conclusiones y Recomendaciones 26

3.2 Recomendaciones

Sería conveniente adelantar estudios semejantes de desempeño y preferencia de C. flavipes sobre

otras especies de barrenadores tales como D. tabernella y D. indigenella con el propósito de

confirmar la utilidad de esta avispa para el control de las especies del complejo que se presentan

con frecuencia en las regiones del país cultivadas con caña panelera.

El papel de la avispa C. flavipes como parasitoide de barrenadores de las tres especies de Diatraea

evaluadas amerita emprender acciones encaminadas a su cría, incremento, liberación y

conservación en las regiones destinadas al cultivo de caña de azúcar para la elaboración de panela

en Colombia.

Anexos __________________ 27

Anexo A. Análisis estadístico de las variables de

desempeño de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp.

Variable: Días a formación de capullos

Clase Niveles ValoresEspecie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis

Número de observaciones leídas 103Número de observaciones usadas 53

Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de

la media F-Valor Pr > FModelo 2 381,754074 190,877037 8,79 0,0005Error 50 1086,359133 21,727183Total corregido 52 1468,113208

R-cuadrado Coef Var Raíz MSE

D_capullo

Media0,260030 24,29163 4,661243 19,18868

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de

la media F-Valor Pr > FEspecie 2 381,7540744 190,8770372 8,79 0,0005

Fuente DF Tipo III SS

Cuadrado de

la media F-Valor Pr > FEspecie 2 381,7540744 190,8770372 8,79 0,0005

Parámetro Estimador

Error

estándar Valor t Pr > |t|T. independiente 16,94736842 B 1,06936239 15,85 <.0001Especie D. busckella 0,87616099 B 1,55615086 0,56 0,5759Especie D. rosa 6,11145511 B 1,55615086 3,93 0,0003Especie D. saccharalis 0,00000000 B . . .

The X'X matrix

has been

Variable dependiente: D_capullo

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Información de nivel de clase

Anexos __________________ 28

This test controls the Type I experimentwise error rate, but it generally has a higher Type II error rate than REGWQ.

Alpha 0,05Grados de error de libertad 50Error de cuadrado medio 21,72718Valor crítico del rango estudentizado 3,41586Diferencia significativa mínima 3,7933Media armónica de tamaño de celdas 17,61818

Cell sizes are not equal.

Tukey

Agrupamiento Media N EspecieA 23,059 17 D. rosa

B 17,824 17 D. busckellaBB 16,947 19 D. saccharalis

Medias con la misma letra no son significativamente

diferentes.

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLMPrueba del rango estudentizado de Tukey (HSD) para D_capulloNOTE:

Anexos __________________ 29

Variable: Días a emergencia de avispas

Clase Niveles Valores

Especie 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis

Número de observaciones leídas 103

Número de observaciones usadas 50

Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de

la media F-Valor Pr > F

Modelo 2 30,5450000 15,2725000 9,22 0,0004

Error 47 77,8750000 1,6569149

Total corregido 49 108,4200000


D_emergencia

Media

0,281728 23,23487 1,287212 5,540000

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 30,54500000 15,27250000 9,22 0,0004


Cuadrado de


Especie 2 30,54500000 15,27250000 9,22 0,0004


Error

estándar Valor t Pr > |t|

T. independiente 5,833333333 B 0,30339879 19,23 <.0001

Especie D. busckella -1,395833333 B 0,44227594 -3,16 0,0028

Especie D. rosa 0,479166667 B 0,44227594 1,08 0,2842

Especie D. saccharalis 0,000000000 B . . .

The X'X matrix

has been found

to be singular,

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Variable dependiente: D_emergencia


Anexos __________________ 30

This test controls the Type I experimentwise error rate, but it generally has a higher Type II error rate than REGWQ.

Alpha 0,05

Grados de error de libertad 47

Error de cuadrado medio 1,656915

Valor crítico del rango estudentizado 3,42252

Diferencia significativa mínima 1,0808

Media armónica de tamaño de celdas 16,61538

Cell sizes are not equal.

Tukey

Agrupamiento Media N Especie

A 6,3125 16 D. rosa

A

A 5,8333 18 D. saccharalis

B 4,4375 16 D. busckella

Medias con la misma letra no son significativamente

diferentes.

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Prueba del rango estudentizado de Tukey (HSD) para D_emergenciaNOTE:

Anexos __________________ 31

Variable: Días parasitismo a emergencia





Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de


Modelo 2 561,451389 280,725694 16,61 <.0001

Error 47 794,548611 16,905290



D_par_emerg

Media

0,414050 16,99010 4,111604 24,20000

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001


Cuadrado de


Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001


Error




Especie D. rosa 6,78472222 B 1,41271489 4,80 <.0001


The X'X matrix

has been found

to be singular,

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Variable dependiente: D_par_emerg


Anexos __________________ 32





Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de


Modelo 2 561,451389 280,725694 16,61 <.0001

Error 47 794,548611 16,905290



D_par_emerg

Media

0,414050 16,99010 4,111604 24,20000

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001


Cuadrado de


Especie 2 561,4513889 280,7256944 16,61 <.0001


Error




Especie D. rosa 6,78472222 B 1,41271489 4,80 <.0001


The X'X matrix

has been found

to be singular,

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Variable dependiente: D_par_emerg


Anexos __________________ 33

Variable: Número de avispas emergidas





Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de


Modelo 2 61,43389 30,71694 0,08 0,9196

Error 47 17196,48611 365,88268



N_avispas

Media

0,003560 68,41223 19,12806 27,96000

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 61,43388889 30,71694444 0,08 0,9196


Cuadrado de


Especie 2 61,43388889 30,71694444 0,08 0,9196


Error




Especie D. rosa 1,65972222 B 6,57225102 0,25 0,8017


The X'X matrix

has been found

to be singular,

Variable dependiente: N_avispas


Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Anexos __________________ 34

Variable: Número de hembras emergidas





Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de


Modelo 2 870,18806 435,09403 2,22 0,1204

Error 47 9232,13194 196,42834



N_hembras

Media

0,086137 111,5867 14,01529 12,56000

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 870,1880556 435,0940278 2,22 0,1204


Cuadrado de


Especie 2 870,1880556 435,0940278 2,22 0,1204


Error


T. independiente 10,05555556 B 3,30343541 3,04 0,0038


Especie D. rosa 8,56944444 B 4,81554324 1,78 0,0816


The X'X matrix

has been found

to be singular,

Variable dependiente: N_hembras


Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Anexos __________________ 35

Variable: Número de machos emergidos





Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de


Modelo 2 420,533889 210,266944 1,09 0,3459

Error 47 9099,486111 193,606087



N_machos

Media

0,044174 93,63553 13,91424 14,86000

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 420,5338889 210,2669444 1,09 0,3459


Cuadrado de


Especie 2 420,5338889 210,2669444 1,09 0,3459


Error




Especie D. rosa -6,90972222 B 4,78082359 -1,45 0,1550


The X'X matrix

has been found

to be singular,

Variable dependiente: N_machos


Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Anexos __________________ 36

Variable: Proporción hembra – macho





Fuente DF

Suma de

cuadrados

Cuadrado de


Modelo 2 0,47175074 0,23587537 1,89 0,1620

Error 47 5,85877499 0,12465479



Por_H

Media

0,074520 84,83401 0,353065 0,416183

Fuente DF Tipo I SS

Cuadrado de


Especie 2 0,47175074 0,23587537 1,89 0,1620


Cuadrado de


Especie 2 0,47175074 0,23587537 1,89 0,1620


Error


T. independiente 0,3252403778 B 0,08321818 3,91 0,0003

Especie D. busckella 0,0556507079 B 0,12131031 0,46 0,6485

Especie D. rosa 0,2285453892 B 0,12131031 1,88 0,0658


The X'X matrix

has been found

to be singular,

Variable dependiente: Por_H


Modelos lineales

Procedimiento GLM

Modelos lineales

Procedimiento GLM

Anexos __________________ 37

Variable: Raíz días a formación de capullos

Conjunto de datos WORK.SORTTEMPTABLESORTED

Variable dependiente RDC

Estructura de covarianza Diagonal

Método de estimación REML

Método de varianza del residual Perfil

Método SE de efectos fijos Basado en el modelo

Método de grados de libertad Residual



Parámetros de covarianza 1

Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1

Obs máx por Tema 53



Número de observaciones no usadas 50

Parm Cov Estimador

Residual 0,2580

Verosimilitud -2 Res Log 82,8

AIC (Smaller is Better) 84,8

AICC (Smaller is Better) 84,9

BIC (Smaller is Better) 86,7

Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 50 8,86 0,0005

Estadísticos de ajuste

Test de tipo 3 de efectos fijos

Análisis de modelos mixtos de: RDC

Procedimiento Mixed

Información del modelo


Dimensiones

Número de observaciones

Estimaciones del parámetro de covarianza

Anexos __________________ 38

Anexos __________________ 39

Variable: Raíz días a emergencia


Variable dependiente RDE









Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 0,07690





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 47 9,32 0,0004



Análisis de modelos mixtos de: RDE

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 40

Anexos __________________ 41

Variable: Raíz días parasitismo a emergencia


Variable dependiente RPE









Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 0,1579





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 47 16,64 <.0001



Análisis de modelos mixtos de: RPE

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 42

Anexos __________________ 43

Variable: Raíz número de avispas emergidas


Variable dependiente RNA









Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 3,5761





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 47 0,01 0,9875



Análisis de modelos mixtos de: RNA

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 44

Anexos __________________ 45

Variable: Raíz número de hembras


Variable dependiente RNH









Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 3,8617





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 47 2,29 0,1121



Análisis de modelos mixtos de: RNH

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 46

Anexos __________________ 47

Variable: Raíz número de machos


Variable dependiente Raiz









Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 3,2301





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 47 1,56 0,2215



Análisis de modelos mixtos de: Raiz

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 48

Anexos __________________ 49

Variable: Raíz relación hembra-macho


Variable dependiente RHM









Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 0,5713





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

Especie 2 44 0,85 0,4354



Análisis de modelos mixtos de: RHM

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 50

Anexos __________________ 51

Anexo B. Análisis estadístico del ensayo de libre

elección de Cotesia flavipes sobre Diatraea spp. Procedimiento de frecuencias Chi cuadrado

D. busckella D. rosa D. saccharalis Total

Frecuencia

Porcentaje fila

1 20

32,79

19

31,15

22

36,07

61

Frecuencia

Porcentaje fila

2 10

30,30

13

39,39

10

30,30

33

Frecuencia

Porcentaje fila

3 10

43,48

8

34,78

5

21,74

23

Frecuencia

Porcentaje fila

4 3

20,00

9

60,00

3

20,00

15

43 49 40 132

Estadísticos para la tabla de

visita por elección

Estadístico DF Valor Prob

Chi-cuadrado 6 6,1525 0,4063

Chi-cuadrado de tasa de verosimilitud 6 5,9839 0,4250

Chi-cuadrado Mantel-Haenszel 1 0,5677 0,4512

Coeficiente Phi 0,2159

Coeficiente de contingencia 0,2110

V de Cramer 0,1527

Tamaño de la muestra = 132

Tabla de visita por eleccion

Total

visita

Elección

Procedimiento FREQ

Anexos __________________ 52

Análisis de correspondencia

Dim1 Dim2

D. busckella -0,5545 0,9293

D. rosa 1,0003 -0,0375

D. saccharalis -0,6293 -0,9531

1 -0,5307 -0,4437

2 0,1929 -0,1922

3 -0,1635 1,6079

4 1,9844 -0,2383

Calidad Mass Inercia

D. busckella 0,5658 0,1629 0,1348

D. rosa 0,5915 0,1856 0,1258

D. saccharalis 0,5672 0,1515 0,1394

1 0,4111 0,2311 0,1076

2 0,0247 0,1250 0,1500

3 0,5512 0,0871 0,1652

4 0,5121 0,0568 0,1773

Dim1 Dim2

D. busckella 0,0846 0,2525

D. rosa 0,3139 0,0005

D. saccharalis 0,1014 0,2471

1 0,1100 0,0816

2 0,0079 0,0083

3 0,0039 0,4043

4 0,3782 0,0058

Dim1 Dim2 Mejor

D. busckella 0 2 2

D. rosa 1 0 1

D. saccharalis 0 2 2

1 1 0 1

2 0 0 2

3 0 2 2

4 1 0 1

Dim1 Dim2

D. busckella 0,1485 0,4173

D. rosa 0,5907 0,0008

D. saccharalis 0,1722 0,3950

1 0,2420 0,1691

2 0,0124 0,0123

3 0,0056 0,5456

4 0,5048 0,0073

Procedimiento CORRESP

Coordenadas de la columna

Estadísticas de resumen para los puntos de columna

Contribuciones parciales a la inercia para los puntos de la columna

Índices de las coordenadas que mejor contribuyan a la inercia para los puntos de

columna

Cosenos cuadrados para puntos de columnas

Anexos __________________ 53

Variable: Raíz de número de avispas


Variable dependiente RNA







eleccion 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis


Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 3,9694





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

eleccion 2 11 0,39 0,6859



Análisis de modelos mixtos de: RNA

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 54

Anexos __________________ 55

Variable: Raíz de relación hembra-macho


Variable dependiente R_MH







eleccion 3 D. busckella D. rosa D. saccharalis


Columnas en X 4

Columnas en Z 0

Asuntos 1





Parm Cov Estimador

Residual 0,1809





Efecto

Num

DF

Den

DF F-Valor Pr > F

eleccion 2 10 0,35 0,7148



Análisis de modelos mixtos de: R_MH

Procedimiento Mixed



Dimensiones



Anexos __________________ 56

Referencias 58

Referencias

ALAM, M. M., BENNETT, F. D.; CARL, K. P., 1971. Biological control of Diatraea saccharalis

in Barbados by Apanteles flavipes Cam. and Lixophaga diatraeae T.T. Entomophaga 16 (2): 151–

158.

ARAÚJO, J. R.; BOTELHO, P. S. M.; ARAÚJO, S. M. S. S.; ALMEIDA, L. C.; DEGASPARI, N.

1985. Nova dieta artificial para criação da Diatraea saccharalis (Fabr.). Saccharum APC (36): 45-

48.

ASKEW, R. R. 1973. Parasitic insects. Heinemann Educational Books, London. 316 p.

BADILLA F., F. 2002. Un programa exitoso de control biológico de insectos plaga de la caña de

azúcar en Costa Rica. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica) (64): 77- 87.

BARRERA, G. P.; VILLAMIZAR, L. F.; ESPINEL, C.; QUINTERO, E. M.; BELAICH, M. N.;

TOLOZA, D. L.; GHIRINGHELLI, P. D.; VARGAS, G. 2017. Identification of Diatraea spp.

(Lepidoptera: Crambidae) based on cytochrome oxidase II. PLoS ONE 12 (9):e0184053.

Disponible en: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0184053 [Fecha revisión: 15 marzo 2018].

BLESZYNSKI, S. 1969. The taxonomy of the crambrine moth borers of sugar cane. p. 11-59. In:

Williams, J. R.; Metcalfe, J. R.; Mungomery, R, W.; Mathes, R. (eds.). Pests of Sugar Cane.

Elsevier, Amsterdam, The Netherlands. 568 p.

BOTELHO, P. S. M.; MACEDO, N. 2002. Cotesia flavipes para o controle de Diatraea

saccharalis. p. 409-426. En: Parra, J. R.; Botelho, P. S. M.; Correa- Ferreira, B. S.; Bento, J. M. S.

(eds.), Controle Biológico no Brasil. Parasitóides e Predadores.Editora Manole Ltda. São Paulo.

Brasil. 626 p.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0184053

Referencias 59

BUSTILLO, A. 2013. Insectos plaga y organismos benéficos del cultivo de la caña de azúcar en

Colombia. Cenicaña, Florida, Valle del Cauca. 158 p.

De FREITAS, M. R. T.; Da SILVA, A. L.; Da SILVA, C. E.; Da FONSECA, A. P. P.;

MENDONÇA, A. L.; SANTOS, J. S.; Do NASCIMENTO, R. R.; SANTANA, A. E. G. 2007. The

biology of Diatraea flavipennella (Lepidoptera: Crambidae) reared under laboratory conditions.

Florida Entomologist 90 (2): 309-313.

DÍAZ, O.; F. BARROSO; Izquierdo, L. 2003. Estimación de pérdidas causadas por Diatraea

saccharalis (Fab.), en la provincia de Villa Clara, Cuba. Centro Agrícola (1): 37-40.

FEDEPANELA - Federación Nacional de Productores de Panela. 2012. Producción y precios de la

panela: Informe preliminar resultados 2012 semestre A. Ministerio de Agricultura y Desarrollo

Rural – Corporación Colombia Internacional. Bogotá. 6 p.

FERNÁNDEZ-ARHEX, V.; CORLEY, J. C. 2003. The functional response of parasitoids and its

implications for biological control. Biocontrol Science and Technology 13 (4): 403-413.

GALICHET, F. 1971. Introducción y cría de Apanteles flavipes Cameron (Hym. Braconidae) en

las antillas francesas. Revista Peruana de Entomología 14 (2): 373-375.

GAVIRIA M., J. D. 1981a. Evaluación del control biológico en la industria azucarera colombiana,

su utilización práctica en el ingenio Riopaila Ltda. En: Industrialización de la caña. Compendio

No. 42. Secretaría de Agricultura y Fomento. Gobernación de Antioquia. 16 p.

GAVIRIA M., J. D. 1981b. Importancia del control biológico del gusano barrenador de la caña de

azúcar Diatraea saccharalis Fabr. En: Industrialización de la caña. Compendio No. 42. Secretaría

de Agricultura y Fomento. Gobernación de Antioquia. 8 p.

GAVIRIA M., J. D. 1990. El control biológico de los insectos plaga de la caña de azúcar en

Colombia. III Congreso de la Sociedad Colombiana de Técnicos de la caña de azúcar, Tecnicaña.

Cali septiembre 10 – 14 de 1990. Buenaventura O., C. E. (Ed.). 143 p.

Referencias 60

GÓMEZ, L.; QUINTERO, E.; JURADO, J.; OVANDO, V.; LARRAHONDO, J.; GONZÁLEZ, E.

2009. Una versión actualizada de las pérdidas que causan los barrenadores de la caña de azúcar en

el valle del Río Cauca. Memorias Congreso de la Sociedad Colombiana de técnicos de la caña de

azúcar. Tecnicaña, 136-143.

HENSLEY, S. D.; HAMMOND, A. M. 1968. Laboratory techniques for rearing the sugar cane

borer on an artificial diet. Journal of Economic Entomology 61 (6): 1742-1743.

ICA - Instituto Colombiano Agropecuario. 2014. Resolución 004347 del 17 diciembre de 2014.

“Por medio de la cual se declara el Estado de Emergencia Fitosanitaria en los departamentos de

Boyacá y Santander por las altas incidencias de los barrenadores del tallo (Diatraea spp.) y la

hormiga loca (Nylanderia fulva) en los cultivos de caña panelera (Saccharum officinarum)”. 5 p.

ICA - Instituto Colombiano Agropecuario. 2017. Resolución 00017848 del 20 diciembre de 2017.

“Por medio de la cual se establecen medidas fitosanitarias en el cultivo de caña de azúcar

(Saccharum spp. L) en el territorio nacional para la vigilancia y control de las especies

barrenadoras del tallo del género Diatraea Guilding”. 10 p.

LASTRA B., L. A.; GÓMEZ L., L. A. 2006. La cría de Diatraea saccharalis (F.) para la

producción masiva de sus enemigos naturales. Cenicaña, Cali, 30 p. (Serie Técnica No. 36)

LINARES F., B. 1987. Influencia de la temperatura en el desarrollo de Diatraea saccharalis

Fabricius. Caña de Azúcar 05 (2): 43-66.

LINARES F., B.; BASTIDAS, R. 1996. Descripción comparativa de las especies del género

Diatraea Guilding (Lepidoptera: Pyralidae) que atacan caña de azúcar en Venezuela. Fondo

Nacional de Investigaciones Agropecuarias, Centro de Investigaciones Agropecuarias del Estado

Yaracuy. Maracay, 92 p. (Serie A No. 11)

METCALFE, J. R. 1969. The estimation of loss caused by sugarcane. p. 61-79. In: Williams, J. R.;

Metcalfe, J. R.; Mungomery, R, W.; Mathes, R. (eds.). Pests of Sugar Cane. Elsevier, Amsterdam,

The Netherlands. 568 p.

Referencias 61

MUIRHEAD, K.; AUSTIN, A.; SALAM, M. 2008. The systematics and biology of Cotesia

nonagriae (Olliff) stat. rev. (Hymenoptera: Braconidae: Microgastrinae), a newly recognized

member of the Cotesia flavipes species complex. Zootaxa 1846: 35–46.

MUIRHEAD, K. A.; MURPHY, N. P.; SALLAM, N.; DONNELLAN, S. C.; AUSTIN, A. D.

2012. Phylogenetics and genetic diversity of the Cotesia flavipes complex of parasitoid wasps

(Hymenoptera: Braconidae), biological control agents of lepidopteran stemborers. Molecular

Phylogenetics and Evolution, 63: 904–914.

MURCIA-PARDO, M. L.; RAMÍREZ-DURÁN, J. 2017. Reconversión del sistema regional de

producción de caña para la agroindustria panelera en Boyacá y Santander. Corpoica Ciencia y

Tecnología Agropecuaria. 18 (1): 75-87

OSORIO, G. 2007. Manual: Buenas Prácticas Agrícolas –BPA– y Buenas Prácticas de

Manufactura –BPM– en la Producción de Caña y Panela. Corpoica -– FAO. CTP Print Ltda.,

Medellín. 199 p.

OSORIO-MEJÍA, P.A; BARRETO-TRIANA, N.; SANDOVAL, Y. P; GÓMEZ B., J.; SOTELO,

P.; GÓMEZ, J.; VILLAMIZAR, L.; BARRERA, G. 2014. Reconocimiento de especies,

parasitoides y entomopatógenos de Diatraea spp. (Lepidoptera: Crambidae) en caña panelera

Saccharum officinarum L. en Colombia. Resúmenes, Congreso Colombiano de Entomología. 41,

Congreso Socolen. Cali, Valle del Cauca, 15 al 18 Julio de 2014. Sociedad Colombiana de

Entomología - Socolen. p. 131.

PACHECO da SILVA, V.; GARCIA, M.; BOTTON, M. 2017. Biology of Blepyrus clavicornis

(Compere) (Hymenoptera: Encyrtidae), a parasitoid of Pseudococcus viburni (Signoret)

(Hemiptera: Pseudococcidae). Revista Brasileira de Entomologia 61 (2017): 257–261.

PARRA, J. R. P. 2007. Técnicas de criação de insetos para programas de controle biológico.

Universidade de São Paulo, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz. Departamento de

Entomología, Fitopatología e Zoologia Agrícola. 134 p.

PINTO J. 1990. Valoración de daño por Diatraea spp. en caña panelera. Programa Nacional Caña

Panelera. ICA. Cimpa, Barbosa, Santander.

Referencias 62

PINTO, A. de S., GARCIA, J. F., De OLIVEIRA, H. N.. 2006. Manejo das principais pragas da

cana de açúcar. p. 257-280 Em: Atualização em produção da cana de açúcar. Segato, S. V.;, Pinto,

A. de S.; Jendiroba, E.; DeNóbrega, J. C. M. (Eds.). Piracicaba. 415 p.

POTTING, R. P. J.; OSAE-DANSO, F.; OVERHOLT, W. A.; NGI-SON, A. 1993. Host selection

in Cotesia flavipes, parasitoid of tropical stemborers. Proceedings of the section Experimental &

Applied Entomology, N.E.V. Amsterdam, 4: 47-52.

POTTING, R. P. J.; VET, L. E. M.; DICKE, M. 1995. Host microhabitat location by stem-borer

parasitoid Cotesia flavipes: the role of herbivore volatiles and locally and systemically induced

plant volatiles. Journal of Chemical Ecology 21 (5): 525–539.

POTTING, R. P. J.; OVERHOLT, W. A.; DANSO, F. O.; TAKASU, K. 1997. Foraging behavior

and life history of the stemborer parasitoid Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae). Journal of

insect behavior, 10 (1): 13-29.

POTTING, R. P. J.; SNELLEN, H. M.; VET, E. L. M. 2003. Fitness consequences of

superparasitism and mechanism of host discrimination in the stemborer parasitoid Cotesia flavipes.

Entomologia Experimentalis et Applicata 82: 341 – 348.

RODRÍGUEZ, V.; CHAVARRÍA, L.; GÓMEZ, I.; PEÑALOZA, Y.; TEJADA, M. 2004.

Desarrollo del parasitoide Cotesia flavipes Cameron, 1891 (Hymenoptera: Braconidae) en

Diatraea tabernella Dyar y Diatraea saccharalis Fabricius, 1794 (Lepidoptera: Pyralidae), y su

efectividad en el control de Diatraea tabernella. Tecnociencia 6 (1): 85-94.

SALAMANCA, L.; RONDÓN, M.; VARGAS, G.; MANZANO, M. 2016. Eficacia biológica de

dos cepas de Cotesia flavipes (Cameron) (Hymenoptera: Braconidae) sobre Diatraea spp.

(Lepidoptera: Crambidae). Resúmenes, Congreso Colombiano de Entomología. 43, Congreso

Socolen. Manizales, Caldas, 27-29 de Julio de 2016. Sociedad Colombiana de Entomología -

Socolen. p. 84.

Referencias 63

SANDOVAL, Y.; OSORIO-MEJÍA, P.; SARMIENTO, Z.; BARRETO-TRIANA, N. 2016.

Biología del complejo de barrenadores del género Diatraea (Lepidoptera: Crambidae) en dieta

artificial. Resúmenes, Congreso Colombiano de Entomología. 43, Congreso Socolen. Manizales,

Caldas, 27-29 de Julio de 2016. Socolen. p. 186.

SARMIENTO, Z.; OSORIO-MEJÍA, P.; SANDOVAL, Y.; INSUASTY, O.; ROMERO, Y.;

BARRETO-TRIANA, N. 2017. Parasitoides de Diatraea spp. (Lepidoptera: Crambidae) en caña

para panela en Boyacá y Santander. Resúmenes, Congreso Colombiano de Entomología. 44,

Congreso Socolen. Bogotá, 5-7 de Julio de 2017. Sociedad Colombiana de Entomología - Socolen.

p. 479.

SILVA, C. C. M.; Marques, E. J.; Oliveira, J. V.; VALENTE, E. C.M. 2012. Preference of the

parasitoid Cotesia flavipes (Cam.) (Hymenoptera: Braconidae) for Diatraea (Lepidoptera:

Crambidae). Acta Scientiarum. Agronomy 34 (1): 23-27.

SILVA-TORRES, C.; MATTHEWS, R; RUBERSON, J. R.; LEWIS, W. J. 2005. Olfactory cues

in host finding by Melittobia digitata (Hymenoptera: Eulophidae). Annals of the Entomological

Society of America, 98 (4): 595-600.

SRIKANTH, J.; EASWARAMOORTHY, S.; JALALI, S. K. 2016. A 100 years of biological

control of sugarcane pests in India: review and perspective. CAB Reviews 11 (013) 32 p.

SOLIS, M. A.; METZ, M. A. 2016. An illustrated guide to the identification of the known species

of Diatraea Guilding (Lepidoptera, Crambidae, Crambinae) based on genitalia. ZooKeys 565: 73–

121.

UEHARA, M.T. 2005. Estratégias de parasitismo da vespa parasitóide Cotesia flavipes, Cameron,

1891 (Hymenoptera: Braconidae). These Doutora em Ciencias. Universidade de São Paulo

Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Programa de Pós – Graduação em

Entomologia. Ribeirão Preto – Brasil. 126 p.

VACARI, A. M.; De BORTOLI, S. A.; BORBA, D. F.; MARTINS, M. I. E. G. 2012. Quality of

Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) reared at different host densities and the estimated

cost of its commercial production. Biological Control 63 (2012): 102–106.

Referencias 64

Van LEERDAM, M. B.; SMITH, J. W.; FUCHS, T. W. 1985. Frass-mediated, host-finding

behavior of Cotesia flavipes, a braconid parasite of Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae).

Annals of the Entomological Society of America 78(5): 647-650

VARGAS O., G. A. 2014. Investigaciones ubican nueva especie de Diatraea en el Valle del Río

Cauca. Carta Informativa (Cenicaña). No. 1 (Julio): 12.

VARGAS O., G. A. 2015. Retos y oportunidades en el manejo de los barrenadores del tallo,

Diatraea spp. Cali, Cenicaña. 6 p. (Serie divulgativa No. 17).

VARGAS O., G. A.; GÓMEZ, L. 2005. Evaluación del daño causado por Diatraea spp. en caña de

azúcar y su manejo en el Valle del Río Cauca. Serie Divulgativa. Información Práctica para el

Cultivo de la Caña. Cali, Cenicaña. (9): 1-8.

VARGAS O., G. A.; LASTRA, L.; SOLIS, A. 2013. First record of Diatraea tabernella

(Lepidoptera: Crambidae) in the Cauca River Valley of Colombia. Florida Entomologist 96 (3):

1198-1201.

VARGAS O., G. A.; Gómez, L. A.; MICHAUD, J.P. 2015. Sugarcane stem borers of the

Colombian Cauca River Valley: current pest status, biology, and control. Florida Entomologist 98

(2): 728-735.

WAAGE, J.; GREATHEAD, D. (Eds.). 1986. Insect parasitoids. London. Academic Press. 389 p.

WIEDENMANN, R. N.; SMITH, J. W.; DARNELL, P. O. 1992. Laboratory rearing and biology

of the parasite Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) using Diatraea saccharalis

(Lepidoptera: Pyralidae) as a host. Environmental Entomology, 21 (5): 1160-1167.

WIEDENMANN, R. N.; SMITH, J. W. 1993. Functional response of the parasite Cotesia flavipes

(Hymenoptera: Braconidae) at low densities of the host Diatraea saccharalis (Lepidoptera:

Pyralidae). Environmental Entomology, 22(4): 849-858.

XIAOYI, W.; ZHONGQI, Y. 2008. Behavioral mechanisms of parasitic wasps for searching

concealed insect hosts. Acta Ecologica Sinica, 28(3): 1257−1269.

Referencias 65

ZACHRISSON, B.; POLANCO, P.; MARTÍNEZ, O. 2014. Desempeño biológico y reproductivo

de Oebalus insularis Stal (Hemiptera: Pentatomidae) en diferentes plantas hospedantes. Revista de

Protección Vegetal, 29 (2): 77-81.

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Preferencia de Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae) sobre …bdigital.unal.edu.co/64480/1/preferencia_Cotesia... · 2018-06-15 · originan las larvas de éstos insectos en