Embed Size (px)
Citation preview
ATUALIDADES ORNITOLÓGICAS N. 124, abr/mai de 2005, pág.3
Reprodução de Todirostrum cinereum em área de cerrado noeste da Bahia, Brasil. / Reproduction of Todirostrum cinereum in the cerrado region of East Bahia, Brazil. Pedro C. Lima, Sidnei S. dos Santos, Bruno Gabriel Pita e Daniela Carvalho Santos. Cetrel S/A - Empresa de Proteção Ambiental do Pólo Petroquímico de Camaçari Via Atlântica Km 9, Interligação Estrada do Coco - CEP 42 810 000 - Camaçari - Bahia. Email: [email protected]
Reprodução de Todirostrum cinereum em área de cerrado no Leste da Bahia, Brasil.
Pedro C. Lima, Sidnei S. dos Santos, Bruno Gabriel Pita e Daniela Freitas.
Cetrel S/A - Empresa de Proteção Ambiental do Pólo Petroquímico de Camaçari
Via Atlântica Km 9, Interligação Estrada do Coco - CEP 42 810 000 - Camaçari - Bahia. Email: [email protected]
INTRODUÇÃO
A distribuição da espécie Todirostrum cinereum ocorre do México à Bolívia, ao Brasil e às
Guianas (Ridgely & Tudor, 1994; Sick, 1997). Esta espécie habita, geralmente, ambientes abertos
com vegetação arbórea e arbustiva (Foto 1), incluindo áreas de plantações, jardins em ambientes
urbanos, pastagens e bordas de florestas secundárias ou primárias. De modo geral, não é encontrada
no interior das florestas. Embora considerada comum ao longo de sua área de ocorrência, há poucas
informações disponíveis sobre os vários aspectos da biologia reprodutiva dessa espécie que, em sua
maioria, foram levantadas em áreas do Panamá, Honduras, Guatemala, Suriname e Costa Rica
(Cherie, 1890; Skutch, 1930, 1960; Haverschmidt, 1978).
Assim, o objetivo do presente trabalho é divulgar aspectos da biologia reprodutiva dessa
espécie, levantados durante cinco meses numa área de cerrado a leste da Bahia, além de apresentar
um conjunto de fotografias referentes aos comportamentos observados durante a reprodução.
ÁREA DE ESTUDO E METODOLOGIA
O estudo foi realizado na área da Cetrel, Camaçari, Bahia, localizada entre as coordenadas
12° 41’ S e 38° 13’ W. A área da Cetrel cobre 700ha e está localizada a 15Km da linha do mar,
numa altitude de até 60m. O período de chuvas na região ocorre de abril a setembro e o período
seco de outubro a março. A área de estudo é coberta, na maior parte, por vegetação de cerrado
arbustivo e de campo cerrado, além de terras de florestas secundárias e restingas. Há ainda trechos
constituídos por espécies exóticas plantadas, incluindo árvores frutíferas como manga (Mangifera
indica L), jaqueira (Artocarpus integrifolia Linn), amendoeira (Terminalia catappa L.), coqueiro
(Cocos nucifera L), Pinus sp. e Eucalyptus sp.
Este estudo foi realizado no período de 21/12/04 a 27/01/05.
As campanhas de busca de ninhos foram iniciadas logo nas primeiras horas da manhã,
período em que as atividades dos adultos foram mais freqüentes e intensas, destacando-se as
manifestações sonoras. Essas manifestações foram utilizadas para facilitar a detecção dos ninhos,
como um guia para as buscas. Quando uma manifestação sonora da espécie era identificada, esse
ponto foi eleito como referência de busca num raio de 100m.
Cada ninho encontrado recebeu uma numeração para o controle da coleta de dados. Cada
ponto foi georeferenciado com auxilio do GPS (Global Positioning System), para posterior
mapeamento de áreas de vida e cálculo de distância entre os ninhos.
A média dos intervalos para inspeção dos ninhos ativos foi de 2 a 3 dias.
Seis ninhos, dentre eles cinco abandonados e um caído, foram coletados para a tomada de
dados de peso e morfometria, além da identificação do material utilizado para a sua confecção.
Dados morfométricos dos ninhos e dos ovos foram aferidos com paquímetro; o peso dos ninhos foi
aferido em balanças tipo Pesola de 30g e o dos ovos em uma balança analítica Tanita, modelo 1479.
O desvio desta balança é de 0,1g para massa entre 0-100g, segundo especificações do fabricante.
Primeiramente neste estudo, o ninho foi considerado predado quando ocorreu o
desaparecimento de ovos, seguido de abandono do casal. Secundariamente, o ninho foi considerado
predado, se, após alterações na sua estrutura interna e externa e mesmo sem ovos, cessaram as
atividades do casal. O ninho foi considerado bem sucedido quando, pelo menos, um dos filhotes o
abandonou.
Com relação a sua posição nas árvores, os ninhos foram classificados como “exposto”
(Fotos 2 e 3) quando o ninho não estava coberto por nenhuma parte dos ramos da árvore e em
“protegido” (Fotos 4, 5 e 6), quando pelo menos uma parte do ninho estava sob os ramos da árvore.
Para verificar a direção de entrada dos ninhos, utilizou-se uma bússola. A orientação da
entrada foi classificada em relação ao Norte em: I – 0-90°, II – 91°-180°, III – 181°-270° e IV –
271° 360°.
REGISTRO FOTOGRÁFICO
A maior parte das atividades de reprodução da espécie T.cinereum foi registrada através de
fotografias. Foi utilizada uma câmara digital Nikon Coolpix 8700, com aumento ótico de 8X e
resolução de oito (08) mega pixels. As fotografias foram realizadas entre 5: 30 h e 08:00 h da
manhã, devido às condições favoráveis da luz. As fotografias da construção do ninho foram tiradas
a uma distância de 4m; as fotografias dos pais alimentando os filhotes foram tiradas dentro de uma
cabana que ficava cerca de 3m do ninho. Foi tirado um total de 800 fotos, das quais foram
selecionadas 101 para ilustrar este trabalho.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Aspectos gerais
Durante o período de estudo, dezembro a março, foi possível localizar 23 ninhos de T.
cinereum, dos quais foi possível coletar dados de 22. Um ninho que estava a 8m do solo preso num
ramo de Pithecellobium sp, foi o único que não pode ser acompanhado sistematicamente e nem
manipulado para aferição dos dados morfométricos dos ovos ou dos filhotes. Cherie (1890)
apresentou dados de ninhos acompanhados entre abril a maio na Costa Rica. Skutch (1930)
encontrou ninhos entre março e junho no Panamá, Haverschmidt (1978) acompanhou ninhos entre
julho e agosto no Suriname. Richmond apud Skutch (1930) relatou ninhos com ovos em março, na
Nicarágua e Carriker apud Skutch (1930) registrou ninhos entre abril e julho na Costa Rica. Cruz &
Andrews registraram a ocorrência de 52 ninhos na Venezuela entre maio e outubro, com picos entre
junho (n=26) e agosto (n=15).
Conforme relato de Skutch (1960), a construção dos ninhos na área da Cetrel por 20 casais
foi realizada em conjunto por dois indivíduos, um macho e uma fêmea. As atividades de construção
de cada membro do casal foram alternadas, ou seja, quando o macho estava presente a fêmea estava
ausente e vice versa, ou ainda foi simultânea, quando ambos estavam presentes no ninho realizando
alguma manipulação de material (Fotos 7, 8, 9, 10 e 11). Outra situação foi aquela em que os dois
estavam no ninho, mas apenas um deles trabalhava na construção.
O período de construção da parte externa do ninho de um casal que teve seu ninho predado,
chegou a 28 dias (Foto 12). A partir daí, o casal iniciou a construção da câmara interna. Skutch
(1930), apresentou dados de ninhos do Panamá e relatou que a câmara interna tinha sido a parte de
que tinha levado mais tempo de construção.
A construção de um outro ninho completo na área da Cetrel durou 32 dias. Nesse mesmo
período, uma Columbina talpacoti construiu seu ninho, incubou e criou seus filhotes. A espécie T.
cinereum despende considerável tempo na reprodução, principalmente com relação à construção do
ninho. Segundo Skutch (1960), a média de construção de ninhos na America Central é de quatro a
cinco semanas, embora alguns casais possam levar menos tempo, principalmente quando a
construção ocorre após o abandono do ninho predado.
Dos 23 ninhos localizados, 15 foram totalmente expostos (Fotos 2 e 3) aos raios do sol
durante todo o dia e oito foram protegidos pela vegetação (Fotos 4, 5 e 6). Com relação à
proximidade da água, num raio de até 100m, foram encontrados sete nessa faixa e 16 fora dela.
Apenas três estavam parcialmente pousados sobre uma lâmina de água.
Do total de ninhos encontrados, 20 foram acompanhados até a predação ou até o vôo dos
filhotes. Destes 20, dois (10%) foram bem sucedidos, 12 (60%) foram predados, cinco (20%) foram
abandonados e um deles foi encontrado no solo. Do total de ninhos considerados predados, em seis
deles (50%) os ovos sumiram e nos cinco outros (41,7%) que já tinham sido concluídos e não
continham ovos e um em construção, foram abandonados. À exceção de um ninho, todos os outros
considerados predados apresentaram modificações na sua estrutura e forma, principalmente na parte
externa, sugerindo a manipulação de mamíferos (Fotos 13 e 14). Entre os mamíferos, os potenciais
predadores nessa área de estudo foram Callithrix jacchus, Didelphis albiventer e possivelmente
outros marsupiais menores (Marmosa sp), além de pequenos roedores. Suspeitamos que a espécie
Piaya cayana seja também um predador de ovos de T. cinereum. Outra possibilidade para os
agentes modificadores dos ninhos são as aves pilhadoras, por exemplo, Pitangus sulphuratus. É
possível que o único ninho com ovos e sem sinais de manipulação tenha sido predado por uma
serpente.
Mais cinco ninhos concluídos foram abandonados, mas sem nenhum sinal de manipulação
de predador e por isso não foram considerados predados. Desses ninhos, três estavam vazios, um
tinha dois ovos e um filhote e o terceiro continha três ovos. Nesse ninho, encontramos um ovo no
solo, mas os adultos permaneceram incubando-o. Após quatro dias deste achado, o ninho foi
abandonado. Como não havia nenhum vestígio no ninho que pudesse sugerir sua remoção por um
predador, supomos que os adultos o tenham removido. Para todos os ninhos abandonados sem
sinais de manipulação de predadores, é possível que a causa de abandono tenha sido a nossa
intervenção de inspeção.
Dados morfométricos
Entre 1991 a 2005 capturou-se e anilhou-se 32 T. cinereum, 10 na área de estudo e 22 em
área de caatinga em Jeremoabo, Bahia. Abaixo, mencionamos dados sobre esses indivíduos.
Haverschimidt (1952) encontrou 6.9g e 6.6g, para macho e fêmea, respectivamente, no Suriname.
Tabela 1. Variação média e desvio padrão de dados morfométricos de T. cinereum adultos capturados em Camaçari e Jeremoabo,
Bahia. Peso em gramas e comprimentos em mm.
Peso (n=16) Asa (n=9) Retriz (n=7) Bico (n=9) Tarso (n=9)
5,6 ± 0,95 38 ±3 31,5 ± 0,5 12,15 ± 0,25 18,3± 0,2
Ninhos
A média de altura dos ninhos com relação ao solo foi de 2,6m (± 1,4, n=21). A média de
dados morfométricos dos ninhos (n=5) foi: altura 290mm (±36,05), largura frontal 67,6mm (± 2,5),
largura lateral 85mm (± 16,86), altura da parte acima da entrada 105mm (± 47,1), altura da parte
Espécie botânica N° de ninhos encontrados
Passiflora sp 2Byrsonima sp 4
Psidium sp 1Schinus terebinthifolius 3
Mimosa sp 2Mangifera indica 1
Pitecelobium sp 2(Bougainville) 1
Tapirira guianensis 1Syzygium cumini 1(Melastomataceae) 1Solanum sp 1Não identificada 1 1Não identificada 2 2
13 sp 23Tabela 2
abaixo da entrada, 189mm (± 35,07), largura da entrada 27,6mm (± 2,88), altura da entrada 26,6mm
(± 4,21). A média de peso dos cinco ninhos foi de 14,17g (± 1,95).
Os ninhos foram fixados a ramos secos (Foto 15) ou verdes (Foto15) de 13 espécies
botânicas (Fotos 17, 18 e 19)(Ver tabela
2). A média do diâmetro das hastes (n=17)
foi de 2,85cm (±1,46). Desse total, três
ninhos foram fixados em hastes secas e 14
em ramos verdes. A média do diâmetro
das hastes secas foi de 2,58cm (± 1,24) e
dos verdes de 2,68cm (± 1,29).
A menor distância entre ninhos
ativos foi de 30m, um ninho com ovo e
outro em construção.
As peças que compõem os ninhos
de T. cinereum são muito diversas tanto
em tamanho como em tipo e são ditadas pelo ambiente ao redor. Encontramos folhas secas e talos
de gramíneas, fragmentos ou folhas inteiras de Melastomataceae, Malvaceae, Solanaceae,
Compositae, fibras de Elaeis guineensis L., gavinhas de Passifloraceae além de diversas sementes
secas. Raramente registrou-se material vegetal verde nos ninhos, mesmo nos recém-construídos.
Material antrópico foi adicionado à confecção de alguns ninhos, como algodão, papel e linha de
nylon.
A câmara interna pode ser forrada por penas de Thraupis sayaca, Anas bahamensis,
Columbina talpacoti, Sicalis flaveola, Fluvicola nengeta (Fotos 20 a e b). Dois ninhos tiveram suas
câmaras internas forradas por plumas de uma planta exótica (Foto 20c).
A maior peça encontrada no ninho de T. cinereum foi uma fina folha de gramínea com 59cm
(Foto 21), porém existem peças que podem ter menos de 1cm como as sementes que são quase
imperceptíveis à observação dos adultos quando estão construindo o ninho. Foram encontradas
folhas secas com até 35mm x 25mm (Fotos 21, 22, 23 e 24 a até 24 r).
Foi registrada a direção da entrada de 20 ninhos, dos quais sete apresentaram a orientação da
entrada voltada para o quadrante I, cinco para o quadrante II e IV e três para o III.
Curiosamente, um ninho encontrado em 23 de março de 2005, apresentou duas câmaras
oológicas, dando aspecto de ninhos soldados (Foto 24 s). Uma câmara estava na parte inferior, sem
uso e com três ovos abandonados, completamente expostos. A outra, em uso, continha três ovos em
incubação. Esse foi o primeiro encontro de ninho de T. cinereum com esse formato, tanto durante
esse estudo quanto durante observações esporádicas de outros ninhos em várias regiões do estado da
Bahia e sul do Piauí. Como T. cinereum incia a construção do ninho pela parte superior de fixação
ao ramo, era de se esperar o ninho novo e em uso fosse o da parte inferior.
Ovos, incubação e saída do ninho
Foram registrados ninhos com três ovos (n=5), dois ovos (n=4) e um ovo (n=2) Os dados
sobre os ninhos da America Central indicam a existência de ninhos com três ou dois ovos, sendo o
de três ovos, o mais comum (Cherie, 1890; Skutch, 1930, 1945, 1960; Haverschmidt, 1978). É
possível que os ninhos de um ovo encontrados na área da Cetrel tenham sido abandonados. A média
do peso dos ovos (n=26) foi de 1,08g (±0,15) e a média de comprimento e largura foram 16,2mm
(±0,95) e 11,5mm (±0,5), respectivamente. O ovo de um ninho abandonado foi selecionado para
verificar a relação de peso entre o ovo completo e a casca seca; os valores obtidos foram 0,975g e 0,
142, respectivamente. Os ovos encontrados eram brancos (Foto 25), porém quatro apresentaram
algumas manchas marrons em toda a superfície (Foto 26).
O período de incubação de dois ninhos foi de 17 dias. Dados colhidos na América Central
registraram 17 e 18 dias (Skutch, 1930, 1945; Haverschimidt, 1978). O intervalo entre as posturas
foi de um a dois dias. Foram observados adultos no interior do ninho durante a incubação, tanto no
período da manhã, como no da tarde (Foto 27). Um dos adultos passou a noite dentro do ninho não
só durante a incubação, mas também quando os filhotes estavam entre os primeiros dez dias de
vida. Skutch (1930) relatou que uma fêmea começou a dormir no ninho, a partir da noite do dia em
que colocou o seu primeiro ovo.
Os filhotes de um ninho voaram com 18 dias (Foto 28, 29, 30, 31 e 32). Haverschmidt
(1978) constatou este mesmo período e relatou que aos 27 dias de vida, os filhotes já estavam se
alimentando sozinhos.
Interações inter-específicas
As espécies Eupetomena macroura (Foto 33), Chorostilbon aureoventris e Phaethornis
pretei pilharam material vegetal de dois ninhos em construção.
Foram observadas interações agonísticas da T. cinereum contra as espécies Thraupis sayaca,
Tangara cayana, Eupetomena macroura e Coereba flaveola, quando se encontravam na área ao
redor do ninho em construção.
T. cinereum pilhou material de um ninho abandonado de Fluvicola nengeta. (Foto 34)
Um ninho em construção foi ocupado por Hyla sp (Foto 35 e 36). Essa ocupação foi seguida
de abandono de atividades do casal.
Manutenção
Um espécime T. cinereum banhou-se com as gotas de orvalho que estavam na parte superior
das folhas da Byrsonima sp, sacudindo as folhas e usando a água para umedecer as penas do corpo
(Foto 37).
Alimento
Observamos Todirostrum cinereum ofertando dípteros e lepidópteros (Hesperiidae –
Urbanus sp.)(Foto 39) aos filhotes.
Visitação ao ninho
Para entrar ou sair do ninho, a T. cinereum pode fazê-lo diretamente sem pousar no ninho.
Em um dos ninhos, quando os filhotes tinham seis dias de vida, os adultos entraram totalmente no
seu interior, para alimentá-los. A partir de então, a alimentação passou a ser oferecida a partir da
entrada do ninho, embora a cabeça e peito ficassem no interior da câmara (Foto 40). Quando os
filhotes estavam perto de abandonar o ninho (cerca de 16 a 18 dias) os adultos fixaram-se na parte
externa do ninho, oferecendo alimento a partir da entrada (Foto 41 e 41 a).
Confecção do ninho
Ao construir o ninho, a espécie T. cinereum executa diversos movimentos acrobáticos ao
redor do ramo de sustentação ou sobre o ninho, para confeccionar a parte de fixação (foto) do
ninho, ou ainda paira no ar, arrumando ou colocando mais peças nas partes externas laterais ou
inferiores (Foto 42 a 59). Para forrar a câmara oológica, a T. cinereum utiliza-se de penas de
Fluvicola nengeta, Anas bahamensis, Dendrocygna viduata, entre outras (Foto 20). Além disso, em
alguns ninhos foi encontrado material vegetal de uma planta exótica (Foto 20c).
Um adulto que estava trabalhando na câmara oológica recebeu material do outro indivíduo
sem sair do ninho. Este outro indivíduo saiu rapidamente do ninho depois da entrega.
Cinco casais que tiveram seus ninhos predados entre novembro de 2004 e março de 2005,
iniciaram imediatamente a construção de novos ninhos. Até março, nenhuma dessas tentativas tinha
obtido sucesso. Três casais iniciaram as novas construções um dia após a predação de seus ninhos.
Os cinco casais utilizaram a mesma árvore do ninho anteriormente predado.
Desenvolvimento de filhotes de T. cinereum (mesma ninhada)
2
4
5.36.1
1.7
3.3
4.85.4
2.2
3.9
5.1
1.2
01234567
03/01/05 06/01/05 09/01/05 12/01/05 15/01/05
Peso
em
(g) Filhote 1
Filhote 2Filhote 3
Figura 1.
Manifestações sonoras
Ao chegar no ninho, um exemplar de T. cinereum pode emitir sons ou ficar em silêncio. Há
diferenças entre as vocalizações dos membros do casal. Há ainda um outro som que é emitido
durante o período de visita ao ninho, principalmente quando os dois indivíduos estão na árvore do
ninho.
Filhotes com 14 dias de vida emitiram sonorização espontânea ou quando os adultos se
encontravam próximos ao ninho. Filhotes com 17 dias, ao serem manipulados, emitiram sons.
T. cinereum emitiu ainda um outro tipo de som quando investiu sobre a Coereba flaveola,
algo parecido ao som de estalo das asas de algumas borboletas do gênero Hamadryas.
Filhotes
Ao nascer apresentavam plumas visíveis apenas na região orbital, os olhos fechados, a pele
da cor de laranja claro, o bico amarelado com a parte interna em amarelo mais escuro, órbitas
grandes, proporcionais ao tamanho do bico de cor cinza escuro. Unhas brancas e tarso e dedos na
mesma cor do corpo. Era possível observar parte da rede de circulação periférica (Foto 60 a 65).
Filhotes de 17 dias
exibem a cabeça fora do
ninho (Foto 66).
O filhote de 18 dias
já apresentava a plumagem
completa de um adulto, a
íris escura e apenas alguns
canos na região nasal. (Foto
67 a 72)
De um dos ninhos
que obtiveram sucesso, 10
dias antes do vôo do primeiro filhote, outro animal retirou material da parte posterior à entrada
expondo assim a câmara interna que propiciou a queda dos três filhotes. Um desses filhotes morreu,
provavelmente em função da exposição ao sol; o segundo caiu com 18 dias de nascido, já
emplumado, mas sem capacidade de vôo, tendo sido alimentado pelos adultos no solo. O terceiro
filhote, o mais novo, caiu com 18 dias, sendo também alimentado pelos adultos no solo. No dia
seguinte, não foi encontrado nenhum dos filhotes ao redor do ninho. Dois dias depois, observamos
o casal construindo um novo ninho na mesma espécie botânica, o que sugere que seus filhotes
tenham sido predados fora do ninho.
Parte da ontogenia de três filhotes de um determinado ninho é apresentada na seqüência de
fotos 60 a 65. O desenvolvimento de três filhotes, de mesma ninhada, foi acompanhado até a saída
do primeiro filhote. (Figura 1).
Dimorfismo
Um dos membros do casal (n=6) apresentou uma mancha superciliar amarela que pode
começar na parte posterior acima do olho, e estender-se até o bico ou unir-se até formar uma única
mancha. (foto). Essa mancha pode ser evidente ou não (Foto 73 a 75). Um indivíduo que apresentou
mancha evidente, também possuía o píleo amarelo (Foto 76). É possível que esse aspecto seja
distintivo entre macho e fêmea.
Longevidade
Um exemplar de T. cinereum capturado na área do CETAS em 04/10/2001, foi fotografado
na mesma área, em dezembro de 2004 (Foto 77)
Cópula
Foi possível observarmos duas tentativas de cópula num mesmo dia de um casal que estava
em ninho ativo com um ovo. Os adultos movimentaram-se pela Byrsonima sp, emitindo trinados,
quando a uma altura de 1,50m e num ramo de 2cm, o macho subiu na fêmea vocalizando, tudo isso
a 2,5m do ninho. Vinte minutos depois, observamos mais uma cópula na mesma árvore.
AGRADECIMENTOS
A Ney Silva e Carlos Eugênio Bezerra de Menezes, Diretores da Cetrel, pelo incentivo aos
estudos realizados; a Cleide Souza, Paulino da Rocha, Luis Carlos Dias e Renaildo Rios pelo
auxílio nas atividades de campo. Silvano Abreu pela sua aplicação na elaboração das pranchas
coloridas.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Cherie, G. K. (1890). Notes on the nesting habits of several birds at San Jose, Costa Rica. Auk
7(3):233-237.
Cruz, A. & R. W. Andrews (1989). Observations on the breeding biology of passerines in a
seasonally flooded savana, in Venezuela. Wilson Bull. 101(1):62-76.
Haverschmdit, F. (1952) More bird habits from Suriname. Wilson Bull. 64(4):234241.
______, (1978) The duration of parental care in the Common Tody Flycatcher. Auk 95(1): 199.
Skutch, A. F. (1930). The habits and nesting activities of the Northern Tody flycatcher in Panama.
Auk 48(3):313-322.
______, (1945). Incubation and nestling periods of Central American birds. Auk 62(1):8-20.
______, (1960). Life Stories of Central American Birds II. Pacific Coast Avifauna 34:475-586.
Sick, H. 1997. Ornitologia Brasileira. Rio de Janeiro: Editora Nova Fronteira.
Ridgely, R. S & G. Tudor (1994). The birds of South America. University of Texas Press, Austin.
Reproduction of Todirostrum cinereum in the cerrado region of East Bahia, Brazil.
Pedro C. Lima, Sidnei S. dos Santos, Bruno Gabriel Pita e Daniela Freitas.
Cetrel S/A - Empresa de Proteção Ambiental do Pólo Petroquímico de Camaçari
Via Atlântica Km 9, Interligação Estrada do Coco - CEP 42 810 000 - Camaçari - Bahia. Email: [email protected]
INTRODUCTION
The common Tody-flycatcher is distributed from Mexico through Central America and in
most of tropical South America including Bolivia, Brazil and Guiana (Ridgely & Tudor, 1994; Sick,
1997). It is found in open areas and shrubs around clearings and in woodlands (Photo 1) as well as
in urban parks and gardens, pastures and primary or secondary forest borders. It is not frequently
found in the depths of the forests. Although considered common along its area of occurrence, there
is little information concerning its reproductive biology which, most of the time, was collected in
Panama, Honduras, Guatemala, Suriname and Costa Rica (Cherie, 1890; Skutch, 1930, 1960;
Haverschmidt, 1978).
The objective of this study is to divulge certain aspects of the breeding biology of this race
observed during five months in the cerrado region of the east of Bahia, besides a collection of
photographs related to the different behaviors perceived during reproduction.
STUDY AREA AND METHODOLOGY
The present study was carried out in the area of Cetrel, Camaçari, Bahia, located between
the coordinates 12° 41’ S and 38° 13’. Covering 700ha, this area is 15km far from the shoreline,
situated at an altitude of up to 60m. The rainy period of this region occurs from April to September
and the dry period goes from October to March. The area under observation is generally covered by
shrubby vegetation and cerrado fields, besides plots of secondary forests and lowlands. There are
also portions planted with exotic plants including fruit trees such as mango tree (Mangifera indica
L), “jaqueira” tree (Artocarpus integrifolia Linn), almond tree (Terminalia catappa L.) and coconut
tree (Cocos nucifera L), Pinus sp. and Eucalyptus sp.
The study was conducted from 21 Dec 2004 to 27 Jan 2005.
The search campaigns for nests were always carried out in the early hours of the day, when
the adult birds’ activities achieved intensity and frequency, especially sound manifestations. Such
sounds were used as a guide to make easy the discovery of nests. When a sound was detected, it
became the guiding reference for the search to locate a nest within a 100m radius.
Each nest discovered was given a number for data collection control. Each point was geo-
referenced with the help of the GPS (Global Positioning System) for subsequent mapping of life
areas and calculation of the distance between the nests.
Two or three days were the mean interval between inspections in active nests.
Six nests were collected, five of them abandoned and one fallen, with the purpose of
calculating their weight and morphological data, besides the identification of the materials used in
their making. The nests and eggs morphological data were evaluated with a pachymeter; the nest
weight was calculated using a 30g Pesola-type scale and the egg weight was determined by a Tanita
analytical scale, model 1479. The scale deviation is 0,1g between 0 to 100g mass, according to the
manufacturer specifications.
In this study, most of the time, the nest was considered depredated after the disappearance of
the eggs or if the couple abandoned it. Afterward, the nest was considered depredated if there were
alterations made to its internal and external structure and, if, even without eggs, the couple had
ceased their activities. The nest was considered successful when at least one of the nestlings
abandoned it.
Regarding the location of the Tody flycatcher nests, we classified them as “exposed” (Photos
2 and 3) when they were not protected by any branch of the nest tree and “protected” (Photos 4, 5
and 6) when at least part of the nest was under the tree branches.
A compass was used to check the direction of the nest doorway. This direction in relation to
the North was classified as: I – 0-90°, II – 91°-180°, III – 181°-270° and IV – 271° 360°.
PHOTOGRAPHIC REGISTRATION
Generally, the reproductive behavior of the T.cinereum was registered via photographs using a
digital camera Nikon Coolpix 8700, 8 x zoom with 8 mega pixels resolution. The photos were made
between 5: 30 a.m. and 8:00 a.m., because lighting conditions in this period are most favorable.
The photos during the nest construction were made at a distance of 4m and those of the parents
feeding their nestlings were made in a cabin, 3m far from the nest. In the whole, 800 photos have
been taken and 101 were selected to illustrate this study.
RESULTS AND DISCUSSIONS
General aspects
During the study that covered the period from December to March we were able to locate 23
nests of T. cinereum and collect data from 22. A nest on a Pithecellobium sp branch suspended 8m
from the ground was the only one that could not be systematically followed up or manipulated to
check the eggs and the nestlings’ morphological data.
Cherie (1890) reported nest data collected from April to May in Costa Rica. Skutch (1930)
found nests between March and June in Panama. Haverschmidt (1978) followed up nests from July
to August in the Suriname. Richmond apud Skutch (1930) reported nests with eggs in March, in
Nicaragua and Carriker apud Skutch (1930) recorded nests from April to July in Costa Rica. Cruz &
Andrews reported the occurrence of 52 nests in Venezuela from May to October, hitting the highest
point in June (n=26) and August (n=15).
According to a report from Skutch (1960), the construction of the nests in the area of Cetrel
was carried out by 20 couples, males and females. The construction activities alternated between the
two constituents of the couple, that is, when the male was present, the female was absent and vice
versa (Photos 7, 8, 9, 10 and 11). Also, the couple could be there simultaneously, both male and
female in the nest, but only one working in its construction.
The construction of the external part of a nest by a couple that had their nest depredated,
took 28 days (Photo 12). From then on, the couple started the construction of the internal chamber
Skutch (1930) presented data on the nests of Panama and reported that the internal chamber
was the part of the construction that took longer to be completed.
The building of one nest in Cetrel’s area took 32 days. In a similar amount of time, a
Columbina talpacoti, not only built her nest, but also hatched and raised her nestlings. The species
T. cinereum spends a lot of time with reproduction activities, especially the construction of the nest.
According to Skutch (1960), the mean time to build a nest in Central America ranges from four to
five weeks, although some couples can do it in a shorter period of time, chiefly when the
construction occurs after the abandonment of a destroyed nest.
From the 23 nests identified, 15 were completely exposed (Photos 2 and 3) to sun rays all
day long and only 8 were protected (Photos 4, 5 and 6) by vegetation. As to the proximity of water
in a 100m radius, seven were found within this range and 16 were found out of it. Only 3 were
partially placed over a water lamina.
Of the total nests found, 20 were monitored till they were depredated or up to their nestlings’
flight. In two nests, the adults were successful; 12 (60%) nests were damaged, five (20%) were
abandoned and one was found lying on the ground. Of all the nests considered predated, the eggs of
six (50%) have disappeared, five nests without eggs were abandoned (41.7%) and so was one that
was in the process of being built. Except for one, all the nests considered depredated, presented
modifications in their form and structure chiefly externally, suggesting mammal manipulation
(Photos 13 and 14). Among mammals, the potential predators in the area under investigation were:
Callithrix jacchus, Didelphis albiventer and possibly other smaller marsupials (Marmosa sp),
besides small rodents. We suspect that the Piaya cayana species is also a T. cinereum eggs predator.
Another possibility is the pillaging species namely the Pitangus sulphuratus; finally, it is possible
that the only nest with eggs and no sign of manipulation was robbed by a serpent.
Five other nests were abandoned without any sign of damage, therefore were not considered
depredated. Of these 5 nests, 3 were empty, 1 had two eggs and 1 nestling and the second had 3
eggs. In the latter, an egg was found lying on the ground and the adults were continuing to hatch it.
After 4 days of this finding, the nest was abandoned. Because there was no indication on the nest
that suggested its removal by a predator, we suppose that the have removed it. Nevertheless, it is
possible that all the nests abandoned with no sign of predator manipulation were abandoned due to
our inspection interference.
Morphological data
From 1991 to 2005, we captured and banded 32 T. cinereum, 10 in the area under
investigation and 22 in the area of the “caatinga” (brushwood) in Jeremoabo, Bahia. Below, we
provide data on such individuals. Haverschmidt (1952) calculated 6.9g and 6.6g for the weight of
male and female, respectively, in Suriname.
Table 1. Mean variation and standard deviation of the morphological data regarding an adult T. cinereum captured in
Camaçari and Jeremoabo, Bahia. Weight (in grams) and length (in millimeters).
Weight (n=16) Wing (n=9) Rectrix (n=7) Bill (n=9) Tarsus (n=9)
5.6 ± 0.95 38 ±3 31.5 ± 0.5 12.15 ± 0.25 18.3± 0.2
Nests
The mean height from the ground of suspended nests was 2.6m (± 1.4 n=21). The mean
morphological data of a nest (n=5): height 290mm (±36.05); front width 67.6mm (± 2,5); lateral
width 85mm (± 16.86); upper part height up to the entryway,105mm (± 47.1); height of the piece
below the entryway, 189mm (± 35.07); entryway width, 27.6mm (± 2.88); entryway height,
26.6mm (± 4.21). Mean weight of the 5 nests: 14.17g (± 1.95).
Botanical species Number of nestsdiscovered
Passiflora sp 2Byrsonima sp 4
Psidium sp 1Schinus terebinthifolius 3
Mimosa sp 2Mangifera indica 1
Pitecelobium sp 2(Bougainville) 1
Tapirira guianensis 1Syzygium cumini 1(Melastomataceae) 1Solanum sp 1Non-identified 1 1Non-identified 2 2
13 sp 23Table 2
The nests were built on dry (Photo 15) or green twigs (Photo 16) of 13 botanical species
(Photos 17, 18 and 19) (See table 2). The mean diameter of the branches (n=17) was 2.85cm
(±1.46). Three nests were located on dry twigs and 14 on green twigs. The mean diameter of the dry
branches was 2.58cm (± 1.24) and the mean diameter of the green twigs was 2.68cm (± 1.29).
The shortest distance between two active nests, one containing eggs and the other under
construction, amounted to 30m.
The constituents of the T. cinereum nest
are varied, both in size and type and generally
determined by the environment. Dry leaves, grass
stalks, fragments or whole leaves of
Melastomataceae, Malvaceae, Solanaceae,
Compositae, Elaeis guineensis L. fibers,
Passifloraceae tendrils and several dry seeds were
found in the nests. Green materials were rarely
observed, even in recently-built nests. Also,
anthropic materials can be added to the nest such
as cotton, paper or nylon thread.
The rounded internal chamber was sometimes lined with feathers of the following species:
Thraupis sayaca, Anas bahamensis, Columbina talpacoti, Sicalis flaveola and Fluvicola nengeta
(Photos 20 a e b). Two of the nests had their internal chamber lined with plumes of the exotic tree
(Photo 20c).
The larger constituent found in a T. cinereum nest was a fine grass leaf measuring 59cm
(Photo 21). Nevertheless, one can find elements with less than 01cm, such as seeds which are most
of the time quite imperceptible to an adult bird working in the nest building. Dry leaves measuring
up to35mm x 25mm were also found (Photos 21, 22, 23 and 24 a to r).
The direction of the entryway in the 20 nests was recorded: seven were facing Quadrant I,
five were facing Quadrant II and IV, and three were facing Quadrant III.
Curiously, a nest found on 23 March 2005 had two oological chambers and it resembled a
bond nest. (Photo 24). One chamber located in the lower part of the nest was not used and contained
three abandoned eggs, totally exposed. The other chamber was used and contained three eggs being
hatched. This was the first time that a T.cinereum nest with this format was observed, not only
during this study, but also during random observations of other nests in several regions of the state
of Bahia and southern Piaui. Because the T. cinereum begins the construction of the nest from the
upper part which is fixed firmly to the branch, one can imagine that the new nest in use would be
that of the lower part.
Eggs, incubation and flight from the nest.
We found nests that held three eggs (n=5), two eggs (n=4) and one egg (n=2). Data on the
nests of Central America indicate the existence of nests containing two or three eggs, the most
common being the ones with three eggs (Cherie, 1890; Skutch, 1930, 1945, 1960; Haverschmidt,
1978). It is possible that the nests found in the area of Cetrel were abandoned. The mean weight of
the eggs (n=26) was 1.08g (±0.15) and their mean length and width was 16.2mm (±0.95) and
11.5mm (±0.5), respectively. An egg from an abandoned nest was selected to verify the relation
between the weight of a total egg and the dry shell. The values obtained were 0.975g and 0.142,
respectively. Most of the egg shells were white (Photo 25), but four of them presented brownish
spots on the larger end (Photo 26).
The incubation period of two of the nests amounted to 17 days; data collected in Central
America mentioned 17 to 18 days (Skutch, 1930, 1945; Haverschmidt, 1978). The interval between
the laying of eggs was established in 1 or 2 days. During the incubation period, the adult bird stayed
inside the internal chamber of the nest, not only during the morning, but also in the afternoon
(Photo 27). One of the adult birds spent the night inside the nest during the incubation period and
also during the first ten days of the nestling life. Skutch (1930) reported that one female started to
sleep in the nest from the night she laid her first egg.
The young of one of the nests flew away after 18 days (Photos 28, 29, 30, 31 e 32).
Haverschmidt (1978) established the same period of time and reported that in 27 days, the young
actually were finding food and eating by themselves.
Specific interactions
The species Eupetomena macroura, (Photo 33), Chorostilbon aureoventris and Phaethornis
pretei pillaged vegetal materials from 2 nests under construction.
Agonistic interactions of the T. cinereum species were identified against the Thraupis
sayaca, Tangara cayana, Eupetomena macroura and Coereba flaveola species near the area of the
nest.
A T. cinereum specimen sacked the abandoned nest of a Fluvicola nengeta (Photo 34).
A nest under construction was occupied by a Hyla sp (Photos 35 and 36). Such occupation
was followed by the abandonment of the couple’s activities.
Maintenance
A T. cinereum was seen shaking dew drops from Byrsonima sp leaves, in order to moisten
the feathers of its own body (Photo 37)
Food
An adult bird of the Todirostrum cinereum species was seen giving dipteron (Photo 39) and
lepidopteron to the young (Hesperiidae – Urbanus sp.).
Nest visitation
To enter or exit the nest, the T. cinereum can do it directly without alighting. In one of the
nests, when the young were six-day old, the adult birds entered totally in the internal chamber to
feed them. From then on, the feeding was provided from the nest entrance, but head and chest
remained inside the chamber (Photo 40). When the young were ready to leave the nest (about 16 to
18 days), the adults positioned themselves in the external part of the nest and offered food from the
doorway (Photo 41 and 41a)
Nest construction
When a T. cinereum builds a nest, it executes several acrobatic movements around the
sustaining branch or over the nest, in order to construct the solid part; also, the bird hovers in the air
to place more elements to the nest (Photo 42 to 59). For the oological chamber coating, the T.
cinereum uses feathers from the species Fluvicola nengeta, Anas bahamensis, Dendrocygna
viduata, among others (Photo 20). Furthermore, in some nests, seeds of a plant were found. (Photo
20c).
An adult bird working in the oological chamber received material from other individual
without leaving the nest. The latter left rapidly after the delivery.
Five couples that had their nests damaged between November 2004 and March 2005 started
immediately the construction of a new nest. Till March 2005, no attempt was successful. Three
couples started the construction of a new nest, one day after their first nest was depredated. The five
couples that were building their new nests used the same tree that housed their first nests.
T. cinereum young development (same hatch)
2
4
5.36.1
1.7
3.3
4.85.4
2.2
3.9
5.1
1.2
01234567
03/01/05 06/01/05 09/01/05 12/01/05 15/01/05
Wei
ght (
g)
Young 1Young 2Young 3
Sound manifestations
When a T. cinereum is approaching the nest, it either produces sounds or stays quiet. There
are many differences between the couples’s vocalizations (see sonometry). Also, there are other
sounds that are made during the visit to the nest, chiefly when two individuals are in the same tree
(refer to sonometry).
Fourteen-day old young produced sounds spontaneously or did so when the adult birds were
approaching the nest. Seventeen-day old young produced sounds when they were manipulated.
Another type of sound was produced by the T. cinereum as it hit a Coereba flaveola, a sound
that resembled a wing click of some butterflies of the Hamadryas species.
Nestlings
When they are born, nestlings have visible feathers only in the orbital area, their eyes are
closed, the skin is light orange, and the bill is yellowish with the internal part in a darker yellow;
They have a large orbital region in comparison to the size of the bill which is dark gray; the nails
are white and tarsus and fingers are the same color as the body. Part of the peripheral circulation
can be observed (Photo 60 to 65).
A seventeen-day old young puts the head outside the nest (Photo 66).
Eighteen-day old young already have an adult plumage, pale iris and few tubes in the nasal
area (Photos 67 to 72). From one
of the successful nests, ten days
before the flight of the first nestlin
g, another bird took some material
from the rear part of the doorway,
thus exposing the internal
chamber and influencing the fall
of the three nestlings. One of the
nestlings died, probably due to
sun exposure; the second fell on
his eighteenth day of life already fledged, but with no flying capacity, and was fed by the adults on
the ground. The third and youngest nestling fell from the nest when it was eighteen days old and
was fed by adults on the ground. The next day, no nestling was found near the nest. And two days
later, the couple was seen building a new nest in the same botanical type of tree, therefore
indicating that the young were depredated outside the nest.
Part of the ontogeny of the three young in the nest is presented in a series of photos. (Figure
1).
Dimorphism
One of the constituents of a couple (n=6) presented superciliary yellow spots. Such marks
can start in the posterior part of the eye and go to the bill or can be unified to form a single spot.
This spot may be apparent or not (Photo 73 to 75). The individual that had an apparent spot also had
a yellow pileus (Photo 76). Maybe this feature is to distinguish between male and female.
Longevity
An individual T. cinereum captured in the area of CETAS on 4 October 2001 was
photographed in the same area in December 2004 (Photo 77)
Copulation
We observed two copulation attempts of a couple in the same day, in an active nest
containing one egg. The adults moved about the Byrsonima sp tree at the height of 1.50m and on a
2cm diameter branch, emitting trills at as the male climbed on the female. This happened at a
distance of 2.5m from the nest. Twenty minutes after, we observed the repetition of the copulation,
in the same tree.
ACKNOWLEDGEMENTS
For Mr. Ney Silva and Carlos Eugênio Bezerra de Menezes, Superintendent Director of
Cetrel S.A. for his invaluable incentive to the research program development; Cleide Souza, Paulino
da Rocha, Luis carlos Dias, Renaildo Rios for his help in all researches carried out in Cetrel.
Silvano Abreu for his help on the elaborationing of the color plates.
BIBLIOGRAPHICAL REFERENCES
Cherie, G. K. (1890). Notes on the nesting habits of several birds at San Jose, Costa Rica. Auk
7(3):233-237.
Cruz, A. & R. W. Andrews (1989). Observations on the breeding biology of passerines in a
seasonally flooded savanna in Venezuela. Wilson Bull. 101(1): 62-76.
Haverschmdit, F. (1952) More bird weights from Surinam. Wilson Bull. 64(4): 234241.
______, (1978) The duration of parental care in the Common Tody Flycatcher. Auk 95(1): 199.
Skutch, A. F. (1930). The habits and nesting activities of the northern Tody flycatcher in Panama.
Auk 48(3):313-322.
______, (1945). Incubation and nestling periods of Central American birds. Auk 62(1):8-20.
______, (1960). Life Stories of Central American Birds II.- Pacific Coast Avifauna 34:475-586.
Sick, H. 1997. Ornitologia Brasileira- Rio de Janeiro: Editora Nova Fronteira.
Ridgely, R. S & G. Tudor (1994). The birds of South America- University of Texas Press, Austin.
