Embed Size (px)
Citation preview
UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR
FACULTAD DE CIENCIAS BIOLÓGICAS
CARRERA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS Y AMBIENTALES
Caracterización de la composición y estructura de la comunidad de
invertebrados terrestres asociados a bromelias epífitas en San José de Payamino,
Orellana, Ecuador.
Trabajo de titulación modalidad proyecto de investigación previo a la obtención del
Título de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales.
Autora: Hidalgo Cárdenas Erika Andrea
Tutora: Ana Soto Vivas, PhD.
Quito, 2020
ii
DERECHOS DE AUTOR
Yo, Erika Andrea Hidalgo Cárdenas en calidad de autora y titular de los derechos
morales y patrimoniales del trabajo de titulación: Caracterización de la composición y
estructura de la comunidad de invertebrados terrestres asociados a bromelias epífitas
en San José de Payamino, Orellana, Ecuador, modalidad Proyecto de Investigación, de
conformidad con el Art. 114 del CÓDIGO ORGÁNICO DE LA ECONOMÍA
SOCIAL DE LOS CONOCIMIENTOS, CREATIVIDAD E INNOVACIÓN, concedo
a favor de la Universidad Central del Ecuador una licencia gratuita, intransferible y no
exclusiva para el uso no comercial de la obra, con fines estrictamente académicos.
Conservo a mi favor todos los derechos de autor sobre la obra, establecidos en la
normativa citada.
Así mismo, autorizo a la Universidad Central del Ecuador para que realice la
digitalización y publicación de este trabajo de titulación en el repositorio virtual, de
conformidad a lo dispuesto en el Art. 144 de la Ley Orgánica de Educación Superior.
La autora declara que la obra objeto de la presente autorización es original en su forma
de expresión y no infringe el derecho de autor de terceros, asumiendo la
responsabilidad por cualquier reclamación que pudiera presentarse por esta causa y
liberando a la Universidad de toda responsabilidad.
Firma:
Erika Andrea Hidalgo Cárdenas
C.C.: 1718050873
Dirección electrónica: [email protected]
iii
APROBACIÓN DEL TUTOR
Yo, Ana Soto Vivas, en mi calidad de tutora del trabajo de titulación, modalidad:
Proyecto de titulación, elaborado por Erika Andrea Hidalgo Cárdenas; cuyo título es:
Caracterización de la composición y estructura de la comunidad de invertebrados
terrestres asociados a bromelias epífitas en San José de Payamino, Orellana, Ecuador,
previo a la obtención del Grado de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales;
considero que el mismo reúne los requisitos y méritos necesarios en el campo
metodológico y epistemológico, para ser sometido a la evaluación por parte del tribunal
examinador que se designe, por lo que lo APRUEBO, a fin de que el trabajo sea
habilitado para continuar con el proceso de titulación determinado por la Universidad
Central del Ecuador.
En la ciudad de Quito a los 24 días del mes de enero del año 2020.
Firma:
Ana Soto Vivas, PhD.
DOCENTE TUTORA
C.C.: 1757541519
iv
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN
El Tribunal constituido por: Paulina Guarderas y María Mercedes Gavilánez
Luego de receptar la presentación escrita del trabajo de titulación previo a la obtención
del título de Licenciada en Ciencias Biológicas y Ambientales presentado por la
señorita Erika Andrea Hidalgo Cárdenas
Con el título:
Caracterización de la composición y estructura de la comunidad de invertebrados
terrestres asociados a bromelias epífitas en San José de Payamino, Orellana,
Ecuador.
Emite el siguiente veredicto: APROBADO
Fecha: 03 de Marzo del 2020
Para constancia de lo actuado firman:
Nombre Apellido Calificación Firma
Revisor 1 Paulina Guarderas ________ ____________
Revisor 2 María Mercedes Gavilánez ________ ____________
v
DEDICATORIA
A las mujeres de mi vida, María Inés, Celiana, Ana, Silvana, Mariana, Inés y Paula.
Hoy ya dos partieron … mis hadas aladas ya partieron, tan elegantes y luchadoras.
A Freddy, mi reflejo, mi héroe sin capa y sin lugar a dudas felicidad pura.
A toda mi familia, bien llamados amigos, generosos, soñadores, luchadores y
trabajadores. Y sobre todo a mis grandes amigas, biólogas, madres, artistas y
revolucionarias.
Porque de cada uno de ustedes aprendí a valorar todas y cada una de las cosas que nos
hagan reflexionar sobre lo que desconocíamos o mejor aún, sobre lo que ya creíamos
conocer. Mirar hacia donde todo el mundo mira, pero ver lo que nadie más ve.
Por su amor, humor, confianza, alegría, entusiasmo y tiempo incondicional en cada
uno de los locos capítulos de mi vida. Y también por estar ahí en los momentos
menos bonitos.
Por qué no se puede poner excusas para estar a su lado.
vi
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Central del Ecuador y a la Facultad de Ciencias Biológicas por ser
sede de una gran parte del conocimiento adquirido en estos años.
A la Universidad Metropolitana de Manchester (MMU) por ser la fuente principal de
financiamiento y propulsora del proyecto. Al Doctor Richard Preziosi profesor de la
MMU y en especial a Xaali O'reilly Berkeley, persona que realizó el tan arduo trabajo
de campo en San José de Payamino, por su amabilidad y disponibilidad, durante su
estancia en el Ecuador.
Al Instituto Nacional de Biodiversidad (INABIO), por el soporte profesional y logístico
brindado. Debo destacar, un agradecimiento especial a Alex Pazmiño por su importante
aporte y participación activa en la fase de identificación de la familia Formicidae y por
ser siempre tan atento durante mis visitas al laboratorio.
A mi tutora Ana Soto-Vivas, por su disponibilidad y paciencia durante el desarrollo de
esta tesis, porque en este tiempo se visibilizó su capacidad para guiar mis dudas e ideas.
Gracias.
A Vladimir Carvajal, responsable del laboratorio de entomología del Museo de Historia
Natural Gustavo Orcés (EPN), por facilitarme los medios suficientes durante el
desarrollo de este trabajo. Su experiencia y constante apoyo sumarán mucho a mi vida
científica y personal.
A Sofia Trujillo, por haberme hecho participe de esta gran aventura como son los
invertebrados. Este viaje ha significado la prolongación de una sólida amistad.
A toda mi familia, en especial a mi madre, padre y hermanas, por haber sido esa voz
de cariño, experiencia, humildad y perseverancia. Porque sin ustedes nada tendría
sentido.
A mis amigas de la vida, por estar siempre. Gracias a Gabi, Sofi, Tefa, Vale, Diani y
Carlita. Y a mis amigas de “tiempos difíciles” Ale y Jess.
Y por último a las Ciencias Biológicas, porque en ellas encontré grandes mentores por
el camino, personas que me han demostrado que el talento es generoso y me han
enseñado casi todo lo que sé sobre la pasión por la biología. Encontré a gente buena y
sobre todo buena gente ¡PARA TODAS Y TODOS UN GRACIAS ME QUEDA
PEQUEÑO!
vii
INDICE GENERAL
pág.
DERECHOS DE AUTOR............................................................................................. ii
APROBACIÓN DEL TUTOR ..................................................................................... iii
APROBACIÓN DEL TRABAJO DE TITULACIÓN ................................................ iv
DEDICATORIA ........................................................................................................... v
AGRADECIMIENTOS ............................................................................................... vi
ÍNDICE GENERAL.................................................................................................... vii
LISTA DE FIGURAS ................................................................................................... x
LISTA DE ANEXOS ................................................................................................... xi
RESUMEN .................................................................................................................. xii
INTRODUCCIÓN ........................................................................................................ 1
METODOLOGÍA ......................................................................................................... 4
Área de estudio ........................................................................................................... 4
Diseño de estudio ........................................................................................................ 5
Población y muestra .................................................................................................... 5
Métodos ...................................................................................................................... 6
Procesamiento de muestras .................................................................................... 8
Identificación taxonómica ...................................................................................... 8
Determinación de grupos funcionales .................................................................... 8
Análisis de la composición de invertebrados terrestres de bromelias epífitas ..... 10
Análisis estadístico ................................................................................................. 10
Complementariedad entre comunidades limitadas por el Río Payamino ............ 11
Análisis de la influencia de variables sobre la composición de invertebrados
terrestres en bromelias epífitas ............................................................................. 11
RESULTADOS ........................................................................................................... 14
Composición de invertebrados terrestres en bromelias epífitas ............................. 14
Complementariedad entre sitios limitados por el Río Payamino ........................... 19
Grupos funcionales de invertebrados terrestres de bromelias epífitas ................... 20
Grupos funcionales de Formicidae: ..................................................................... 23
Influencia de variables sobre la composición de invertebrados terrestres en
bromelias epífitas ................................................................................................... 24
viii
Análisis de los grupos funcionales de invertebrados terrestres de bromelias epífitas
de San José de Payamino en relación al volumen .................................................. 26
DISCUSIÓN ............................................................................................................... 29
CONCLUSIONES ...................................................................................................... 38
RECOMENDACIONES ............................................................................................. 40
LITERATURA CITADA............................................................................................ 41
ANEXOS..................................................................................................................... 50
ix
LISTA DE TABLAS
TABLA pág.
Tabla 1. Clasificación de las variables utilizadas en el análisis de la influencia de ellas
sobre la composición de invertebrados terrestres en bromelias epífitas, del Bosque San
José de Payamino ………………………………………………………………… 13
Tabla 2. Abundancia y riqueza total de los invertebrados terrestres encontrados en
bromelias epífitas, del Bosque San José de Payamino……………………………… 17
Tabla 3. Abundancia, riqueza y grupos taxonómicos según los grupos funcionales
encontrados en bromelias epífitas, del Bosque San José de Payamino ……………. 22
Tabla 4. Número de individuos y morfoespecies de hormigas en sus respectivos grupos
funcionales………………………………………………………………………….. 23
Tabla 5. Valores de las variables estructurales de la bromelia y ambientales del
fitotelma. Y resultados de todas las variables estudiadas con sus respectivos valores F
(ADONIS) ………………………………………………………………………….. 24
x
LISTA DE FIGURAS
FIGURA pág.
Figura 1. Mapa de ubicación de San José de Payamino, zona donde se encuentra la
Estación Científica Timburi Cocha…………………………………….…………….. 5
Figura 2. Localización del área de estudio con sus respectivos puntos de muestreo en
el Bosque San José de Payamino…………………..……………………..……….…. 7
Figura 3. Riqueza potencial de las morfoespecies de invertebrados terrestres en
bromelias epífitas, del Bosque San José de Payamino. ………………………….…. 14
Figura 4. Órdenes de Insecta de la comunidad los invertebrados terrestres encontrados
en bromelias epífitas, del Bosque San José de Payamino; (a) número de individuos, (b)
número de morfoespecies………...………………………………………….…...…. 16
Figura 5. Distancia entre centroides de los dos sitios determinados, en las cuales se
estudió la complementariedad del Bosque San José de Payamino…………...…..….. 20
Figura 6. Gremio “hormigas” confrontado con los otros grupos de invertebrados
terrestres de bromelias epífitas, del Bosque San José de Payamino; (a) número de
individuos, (b) número de morfoespecies….…………………………………....….. 21
Figura 7. Abundancia relativa y riqueza taxonómica de grupos funcionales de
invertebrados (a excepción de “hormigas”) en bromelias epífitas, del Bosque San José
de Payamino………………………………………………………………………… 22
Figura 8. Análisis de componentes principales de las variables de bromelias
epífitas……… 25
Figura 9. Componente 1 del análisis de componentes principales de las variables de
bromelias epífitas………………………………………………………………….... 25
Figura 10. Caja de bigotes que muestra la distribución del volumen……………..... 26
Figura 11. Grupos funcionales según la cantidad de volumen de la fitotelma……… 27
Figura 12. Número de individuos en cada grupo funcional (a excepción de “hormigas”)
según el volumen……………………………………………………………………. 28
Figura 13. Número de individuos en cada grupo funcional de hormigas según el
volume……………………………………………………………………………..... 29
xi
LISTA DE ANEXOS
ANEXO pág.
Anexo 1. Vista general de la morfoespecie e inflorescencia de las bromelias epífitas
colectadas en el Bosque San José de Payamino …………………………………..… 50
Anexo 2. Oficio de aceptación del Proyecto: “Ecología genética de bromelias epífitas
y sus comunidades asociadas” ……………………………………………...…….… 51
Anexo 3. Oficio de la Universidad Metropolitana de Manchester, indicando la
participación de la autora en el Proyecto: “Ecología genética de bromelias epífitas y
sus comunidades asociadas” ………………………………………..………...…….. 53
Anexo 4. Tabla de coordenadas UTM de los respectivos sitios y puntos de colecta de
bromelias epífitas del Bosque San José de Payamino ………………………………. 54
Anexo 5. Composición y grupos funcionales de los invertebrados terrestres registrados
en bromelias epífitas en el Bosque San José de Payamino ………………………… 55
xii
TÍTULO: Caracterización de la composición y estructura de la comunidad de
invertebrados terrestres asociados a bromelias epífitas en San José de Payamino,
Orellana, Ecuador.
Autora: Erika Andrea Hidalgo Cárdenas
Tutora: Ana Soto Vivas, PhD.
RESUMEN
Las bromelias son consideradas un componente importante en bosques neotropicales,
ya que albergan amplias comunidades de invertebrados, que juegan un rol clave en los
procesos ecológicos epífitos. Con el presente estudio se determinó la composición y
estructura de las comunidades de invertebrados terrestres que habitan en bromelias
epífitas en la comunidad de San José de Payamino. Se caracterizó la riqueza,
abundancia, y grupos funcionales, y se investigó qué variables influyen sobre la
composición de las comunidades de invertebrados en dos sitios de San José de
Payamino. Para identificar las variables más influyentes, se realizó el análisis
multivariado ADONIS y un ACP. Se estudió una sola morfoespecie de bromelia,
representado en 63 muestras, registrando 6075 organismos huéspedes. Hymenoptera
fue el grupo más diverso, seguido por Coleoptera y Blattodea. Se identificaron nueve
grupos funcionales, dentro de los cuales los más representativos fueron “Hormigas” y
“Carroñeros”. Mediante el análisis de complementariedad entre los dos sitios se
observó que ambos lugares poseen ciertas diferencias en cuanto a diversidad, existendo
morfoespecies únicas en cada sitio. Se determinó que el volumen del fitotelma fue la
única variable responsable del cambio en la composición y estructura de la comunidad
de invertebrados. Los resultados reportados demuestran que el bosque de San José de
Payamino es un sitio complejo e interesante, que presenta alta diversidad de
invertebrados terrestres. Sería recomendable continuar su estudio no solo en el
componente de invertebrados, sino también con las bromelias dentro de estudios
florísticos.
PALABRAS CLAVE: BROMELIAS / VOLUMEN DEL FITOTELMA / GRUPOS
FUNCIONALES / INVERTEBRADOS TERRESTRES / COMPLEMENTARIEDAD
/ SAN JOSÉ DE PAYAMINO.
xiii
TITLE: Characterization of the composition and structure of terrestrial invertebrates
community associated with epiphytic bromeliads in San Jose de Payamino, Orellana,
Ecuador.
Author: Erika Andrea Hidalgo Cárdenas
Tutor: Ana Soto Vivas, PhD.
ABSTRACT
Bromeliads are considered an important component of neotropical forests, as they host
large communities of invertebrates, which play a key role in epiphytic ecological
processes. The present study shows, the composition and structure of communites of
terrestrial invertebrates in epiphytic bromeliads in San José de Payamino. Species
richness, abundance, and functional groups were characterized, and the variables that
influence community composition were analized. To identify the most influential
factors, ADONIS multivariate análisis and a PCA were performed. A single
morphospecies of bromeliad was studied, represented by 63 samples, registering 6075
organisms associated, Hymenoptera was the most diverse group, followed by
Coleoptera and Blattodea. Nine functional groups were identified, the most
representative of them were "Ants" and "Scavengers". The complementarity analysis
between two specific sites shows that both places have certain differences in diversity,
with exclusive morphospecies to each site. Volume of the phytothelm was the only
variable responsible for a change in the composition and diversity of the invertebrate
community. The results show that San José de Payamino forest has a complex and
diverse composition and structure of terrestrial invertebrates, with its own
characteristics. It is recommended to continue these studies not only for the invertebrate
component, but also on its bromeliads within floristic studies.
KEYWORDS: BROMELIADS / VOLUME OF PHYTOTELMA / FUNCTIONAL
GROUPS / TERRESTRIAL INVERTEBRATES / COMPLEMENTARITY / SAN
JOSÉ DE PAYAMINO.
1
INTRODUCCIÓN
En Ecuador los bosques lluviosos tropicales, que cubren un área aproximada de
73.909,1 km2 (Bravo 2014), son ecosistemas con alta heterogeneidad tanto climática
como geológica (Cayuela & Granzow-de la Cerda 2012). Estas características tienen
efecto directo respecto a la estructura y complejidad de la vegetación local, la serie de
estratos verticales y horizontales existentes (Shaw 2004; Isaza et al. 2004) y el número
de especies presentes (Olson & Dinerstein 2002; Martínez-Meléndez et al. 2008).
Del total de plantas vasculares, las epífitas representan el 25 % dentro de un bosque
tropical, y en zonas neotropicales de Sudamérica y Centroamérica existe incluso mayor
diversificación de epífitas que en cualquier otro lugar del mundo (Arévalo & Betancur
2004). En Ecuador se ha registrado 171 especies de bromelias endémicas y un
aproximado de 3000 especies descritas (Luther 2008).
Los patrones estructurales en forma de roseta de las bromelias crean cavidades donde,
junto a la textura lisa de sus hojas, facilitan el deslizamiento y posterior
almacenamiento de líquidos provenientes de precipitaciones o demás eventos
ambientales, hacia el centro de la planta. El agua y los nutrientes acumulados en el
fitotelma, influenciados en parte por el tamaño y forma de la bromelia, sumado a los
factores ambientales exclusivos de los bosques lluviosos (Gename & Monge-Nájera
2012) como el gradiente de luz, temperatura, pH, altitud (Popp et al. 2003) crean un
micro hábitat único, ideal para la presencia o ausencia y modo de vida de cierta fauna
(Stuntz et al. 2002; Isaza et al. 2004; Ceja-Romero et al. 2008; Gename & Monge-
Nájera 2012; Mesa et al. 2016).
En ecosistemas epífitos como las bromelias es inevitable no destacar la presencia de
animales como los invertebrados. Un grupo importante con gran variedad de nichos y
hábitats, que con el paso del tiempo se han ido adaptando a las condiciones propias de
estos sitios (Liria 2007; Ceja-Romero et al. 2008). Al ser el grupo más diverso y
abundante del planeta, representando el 75% de las especies de animales conocidos,
2
seguido por las plantas con un 18% (Salazar & Donoso 2014), hace que
consecuentemente las relaciones animal-planta sean también más conspicuas y con
importante relevancia.
La presencia de invertebrados terrestres del fitotelma de bromelias es clave en procesos
ecológicos epífitos (Verdú et al. 2008), como el flujo de energía y nutrientes, el
moldeamiento de las comunidades mediante interacciones como la depredación o el
parasitismo, protección de las plantas contra plagas y enfermedades, aceleración de
procesos sucesionales debido a la polinización y dispersión de semillas (Mayorga &
Flórez 2017). También benefician luego de perturbaciones como incendios, ayudando
a la regeneración y recuperación del bosque (Whitmore 1990); además, ciertos grupos,
como los mosquitos, son vectores de patógenos causantes de enfermedades en humanos
y animales, por lo que tienen importancia médica (Lavelle et al. 2006; De Roodt et al.
2014).
Algunos invertebrados terrestres asociados a hábitats fitotelmata, generalmente
aquellos con alta diversidad y endémicos, son considerados indicadores ecológicos en
los que se pueden evidenciar señales ante cambios ambientales, ya sea a nivel de
abundancia, así como también conductual.
La información sobre interacciones a nivel comunitario de invertebrados terrestres en
el que se involucren a las bromelias con su entorno interno y externo es escasa, por ello
al ejecutar investigaciones donde se aporte con taxonomía y ecología, conjuntamente
con ello se amplía también la información sobre el estado de los bosques, al presenciar
o no organismos indicadores de fragmentación (Kremen et al. 1993).
El desconocimiento de este grupo de invertebrados, a pesar de los avances científicos
desarrollados a nivel mundial, es aún latente en el Ecuador, donde todavía no existe
una base sólida de información sobre la composición y estructura de comunidades de
invertebrados terrestres vinculadas a bromelias epífitas.
3
El problema es aún más serio si se considera que la mayoría de los taxónomos trabajan
con especies de mayor tamaño, cuando las extinciones ocurren principalmente entre las
especies menos conspicuas, como en la mayoría de los invertebrados terrestres
(Machado et al. 2000). A este conjunto de especies se le conoce como biodiversidad
“oculta”, ya que el componente faunístico de los ecosistemas no está completamente
estudiado debido a la gran riqueza de este grupo de especies (Durst et al. 2010). Incluso,
en algunos estudios de flora se desperdicia material entomológico que podría ser
estudiado, y con ello se pierde información que podría ayudar a reducir el vacío de
conocimiento sobre la diversidad de invertebrados terrestres en bromelias epífitas.
Por otro lado, la presencia de las bromelias y su capacidad de fitotelma, corren riesgo;
debido a la tala, agricultura, quema y sobre todo por el cambio climático (Galindo-Leal
et al. 2003). Al momento de talar, quemar o reemplazar un árbol se pierde con ello gran
cantidad de bromelias, hábitats con una infinidad de componentes importantes a
estudiar, como los invertebrados terrestres epífitos.
En este sentido, es importante levantar información taxonómica y ecológica base en
áreas naturales amenazadas, como en el caso del bosque circundante a la Estación de
Investigación Timburi Cocha, ubicada en la comunidad de San José de Payamino, en
la zona de amortiguamiento del Parque Nacional Sumaco Napo Galeras, al este de la
cordillera de los Andes; área conformada por zonas de vegetación primaria y
secundaria, dividida en varios estratos. Además, es importante señalar la predisposición
de la gente local sobre el levantamiento de estudios, dedicados a promover el desarrollo
sostenible de la comunidad.
De igual forma, el análisis de la influencia de variables como la temperatura, tamaño
de bromelia, pH, volumen del fitotelma, altura de colecta del forofito, tipo de bosque,
respecto a la composición de la comunidad de invertebrados terrestres representa un
gran aporte, considerando que los cambios de cada una de estas características son
indicadores ambientales dentro de un entorno, como por ejemplo el aumento constante
4
de la temperatura, lo que podría modificar características como la riqueza taxonómica
y estructura trófica de las comunidades.
El presente estudio tiene como objetivo general caracterizar la composición y
estructura de la comunidad de invertebrados terrestres asociados a bromelias epífitas
en la comunidad de San José de Payamino, provincia de Orellana. Los objetivos
específicos son: a) Determinar la riqueza y abundancia de invertebrados terrestres
asociados bromelias epífitas; b) Describir los grupos funcionales presentes en la
comunidad de invertebrados terrestres en bromelias epífitas; c) Identificar las variables
que influyen en la diversidad de la comunidad de invertebrados terrestres asociados a
bromelias epífitas.
METODOLOGÍA
ÁREA DE ESTUDIO
Esta investigación fue realizada en la comunidad Kichwa de San José de Payamino, en
los alrededores de la Estación Científica Timburi Cocha, zona de amortiguamiento del
Parque Nacional Sumaco-Galeras, provincia de Orellana. El área abarca
aproximadamente 17000 ha, de zonas de bosque primario y secundario (Figura 1). La
temperatura va desde los 14 a 30°C, mientras que la precipitación oscila entre los 4000
mm a 6000 mm.
La vegetación del área de estudio corresponde a un Bosque Siempreverde piemontano
del norte-centro de la cordillera oriental de los Andes, según la clasificación de
ecosistemas del Ecuador Continental (Ministerio del Ambiente 2012).
5
Figura 1. Mapa de ubicación de San José de Payamino, zona donde se encuentra la Estación Científica
Timburi Cocha. © X. O'Reilly-Berkeley, 2019
DISEÑO DE ESTUDIO
El proyecto de investigación es de tipo observacional-descriptivo, debido a que los
datos recolectados se identificaron y analizaron con base a diferentes variables
ambientales, junto con la clasificación de grupos funcionales. Además, es de tipo
transversal porque se analizaron los datos recopilados en un periodo de tiempo
específico.
POBLACIÓN Y MUESTRA
La población estuvo representada por los invertebrados terrestres presentes en el
bosque de San José de Payamino que habitan en una morfoespecie de bromelia epífita,
mientras que la muestra corresponde a los invertebrados terrestres presentes en 63
bromelias epífitas de la morfoespecie colectada.
6
Los datos de las bromelias epífitas y las comunidades de invertebrados habitantes en
ellas, pertenecen al proyecto nombrado: “Ecología genética de las bromelias epífitas
y sus asociadas comunidades de invertebrados”, perteneciente a la Universidad
Metropolitana de Manchester (MMU) en asociación con el Instituto Nacional de
Biodiversidad (INABIO), mismo que está incluido en el Contrato Marco de Acceso a
Recursos Genéticos “Biodiversidad Genética del Ecuador Continental”, MAE-DNB-
CM-2016-0045 (Anexo 2). Los datos y las muestras fueron depositados en el INABIO
y la coordinadora del proyecto en la MMU autorizó el uso de esta información para el
presente estudio (Anexo 3).
MÉTODOS
En este apartado se reitera que tanto la planificación como la ejecución de la fase de
campo no fue realizada por la autora. Sino por parte de investigadores vinculados
directamente al proyecto “Ecología genética de las bromelias epífitas y sus asociadas
comunidades de invertebrados”, sin embargo, se describe los métodos usados en el
proyecto durante esta fase.
El espacio estuvo constituido por sectores poco intervenidos, representado en la Figura
2, como bosque primario y secundario según corresponda y con sus respectivas
coordenadas en el Anexo 4. El muestreo fue realizado en enero, febrero y agosto del
2018. En cuanto a cambios por época del año, en este bosque no existieron. Mediante
un muestreo aleatorio simple se colectaron 63 bromelias de una sola morfoespecie, que
cumplían con ciertas características al momento de la identificación y posterior colecta.
Se estableció que su hábito sea exclusivamente epífito y que no estén presentes en
estratos que superen los 20 metros de altura respecto a su planta hospedera o forófito.
Características como el color verde discontinuo de sus hojas, la corta separación entre
cada una de ellas y sobre todo sus posturas no erguidas completamente, sino con
tendencia a crecer hacia abajo sobrepasando los dos metros de longitud, así como
también el color y tamaño de la inflorescencia, permitieron colectarlas sin mucha
confusión (Anexo 1). No se tomó en cuenta la especie de árbol forófito.
7
Consecuencia de la complejidad y abundancia taxonómica de la familia Bromeliaceae,
hasta el día de redacción del trabajo no se ha podido identificar la especie, sin embargo,
según estudios similares se cree que la composición de invertebrados entre bromelias
de diferentes especies no difiere significativamente, siempre y cuando la morfología de
la bromelia sea similar entre sí (Ospina-Bautista et al. 2008).
Cada bromelia fue retirada de su árbol hospedero y llevadas en bolsas de plástico hacia
la estación base, donde se ejecutó la fase de limpieza de cada una de las muestras. La
planta se colocó en un tanque grande, donde fue desmontada hoja por hoja, momento
donde se registró el número de hojas. Todos los invertebrados fueron recolectados y
colocados en recipientes plásticos con sus respectivos conservantes, para
posteriormente ser transportados al laboratorio.
Figura 2. Localización del área de estudio con sus respectivos puntos de muestreo en el Bosque San José
de Payamino. Elaboración propia.
8
Procesamiento de muestras
Las muestras de los invertebrados terrestres se procesaron en los laboratorios de
entomología del INABIO y en el Departamento de Biología del Museo de Historia
Natural “Gustavo Orcés V.” de la Escuela Politécnica Nacional (EPN). Previo a la
identificación taxonómica y funcional de los invertebrados, se clasificaron a los
invertebrados según su hábito, correspondiente a invertebrados terrestres y acuáticos-
terrestres, mediante búsqueda bibliográfica (Merritt et al. 1996; Triplehorn & Johnson
2005; Dominguez & Fernández 2009; de Armas & Delgado-Santa 2012).
Identificación taxonómica
Delimitada la muestra, se procedió a identificar taxonómicamente a los invertebrados
terrestres. Se usaron claves generales de insectos y artrópodos (McGavin 2000;
Triplehorn & Johnson 2005) y claves especializadas de cada grupo taxonómico
(Hebard 1924; de Armas 2010; Grismado et al. 2014; Vidlicka 2014; Brito & Borges
2015; Evangelista et al. 2015; Romero-Ortiz 2017), tratando de llegar hasta el nivel de
resolución más específico posible, finalmente los individuos colectados fueron
separados hasta el nivel de morfoespecie.
El material fue analizado bajo estereoscopios binoculares de las marcas Bausch &
Lomb Stereozoom 4 y Krüss de serie MSZ5000 con zoom total de 7-45X y lente
duplicador de 2X. Las muestras se preservaron con su respectiva codificación en
frascos con alcohol etílico al 96%.
Determinación de grupos funcionales
La asignación de grupos funcionales (GF) se basó en los hábitos alimenticios de los
individuos, la clasificación fue hecha a partir de literatura sobre la biología y ecología
de los invertebrados terrestres identificados.
Para invertebrados terrestres se basó en la clasificación establecida por Stork (1987) y
adaptada por Armbruster et al. (2002). Se determinó el respectivo GF al nivel de
identificación taxonómica más elevada que se pudo llegar.
9
Se reconocieron los siguientes GF:
Insectos depredadores y otros depredadores: individuos que comen exclusivamente
otros animales. Se realizó dicha distinción debido a la abundancia, riqueza y sobre todo
funcionalidad alimentaria de tanto de los insectos como del resto de clases.
Carroñeros: se alimentan de organismos vegetales y animales descompuestos.
Parasitoides: principalmente las larvas de estos organismos desarrollan su vida dentro
de otro individuo, en ocasiones terminan matándolos.
Fitófagos masticadores y fitófagos succionadores: alimentadores de plantas vivas, con
sus respectivos aparatos alimenticios facultativos, mismos que dan el nombre a su
categoría.
Turista: esta clasificación fue usada por Moran & Southwood (1982) y adoptada
también por Armbruster et al. (2002) para referirse a especies no depredadoras y sin
relación continua en la bromelia, pero que usan a la planta como refugio, sitio de
apareamiento o soporte. Al ser alimento de los depredadores locales este gremio sí
puede ser considerado como parte de la red trófica de la comunidad de invertebrados
terrestres de bromelias. A la única presencia registrada con esta categoría se la
identificó de acuerdo a bibliografía de su taxón.
Hormigas: en esta categoría se agrupo a los 4942 individuos de la familia Formicidae,
debido a su alta heterogeneidad funcional.
Al ser Formicidae una gran parte de la muestra se realizó para esta familia su propia
clasificación en grupos funcionales, basada en la propuesta hecha por Silvestre et al.
(2003). Siendo estos: arbóreas pequeñas de reclutamiento masivo (AP), cortadoras (C),
ponerinas crípticas depredadoras especializadas (PC), dominantes omnívoras de suelo
(DO), depredadoras grandes epigeas (DG), camponotinas patrulleras generalistas (CP),
mirmicinas crípticas depredadoras especializadas (MC), pseudomyrmicinas ágiles
10
(PA), oportunistas de suelo y vegetación (O), especialistas mínimas de vegetación (E)
y atinas crípticas, cultivadoras de hongos sobre cáscaras (AC).
Análisis descriptivo de la composición de invertebrados terrestres de bromelias
epífitas
Para determinar los respectivos porcentajes de cada taxón y grupo funcional
alimenticio se realizaron cálculos básicos, apoyados de gráficos, mediante el software
Microsoft Excel (2010). Para Formicidae se consideró pertinente realizar porcentajes
complementarios, debido a la alta diversidad registrada. Además, para poder conocer
mejor los valores porcentuales de otros grupos de invertebrados terrestres,
específicamente para el caso de la composición y estructura, se realizó
caracterizaciones en las que se excluyeron a las hormigas.
ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Se organizó una matriz de datos donde en el apartado de columnas se colocaron las
bromelias, mientras que en filas las ocurrencias individuales de cada una de las
morfoespecies determinadas. Así se realizó la curva de acumulación de especies cuyo
eje X corresponde al número de bromelias muestreadas y el eje Y que expresa el
número de morfoespecies de invertebrados muestreados (Figura 3) (Villarreal et al.
2006). El estimador no paramétrico de especies utilizado fue Chao 1 basado en la
abundancia, calculado con el programa estadístico EstimateS versión 9 (Colwell 2013),
con las opciones preestablecidas del mismo.
Para comprobar la normalidad de la distribución, se tomaron como datos, al número de
individuos registrados en cada una de las 63 bromelias, se usó la prueba de
Kolmogórov-Smirnov utilizando el paquete NOREST en R (Test for Normality)
(Gross, Juergen, Ligges 2015), en la cual la hipótesis nula (H0) es que los datos
analizados siguen una distribución normal y la hipótesis alternativa (H1) es que los
datos analizados no siguen una distribución normal.
11
Complementariedad entre comunidades limitadas por el Río Payamino
Para conocer el grado de disimilitud en la composición de morfoespecies entre pares
de biotas o comunidades, y la incidencia de una frontera sobre ella, se realizó el índice
de complementariedad (Moreno 2001; Villarreal et al. 2004). Los dos sitios fueron
establecidos por la presencia y mediación del Río Payamino, considerado en este caso
como una frontera (Figura 2); más no se comparó el tipo de bosque primario y
secundario en los respectivos sitios.
Para obtener el valor de complementariedad se calcularon dos cifras, mediante una
matriz de incidencia de las morfoespecies determinadas: la riqueza total de los dos
sitios juntos y también el número de morfoespecies únicas a cualquiera de las dos zonas
(Moreno 2001; Villarreal et al. 2004). La distancia promedio entre comunidades se
calculó midiendo los centroides de ambas representaciones, en base a coordenadas
UTM, tomadas en la fase de campo (Anexo 4).
En base a la presencia o ausencia de las respectivas morfoespecies y distancia entre
pares de biota, se determinó el valor, donde la complementariedad varía a partir de
cero, cuando los dos sitios son semejantes en composición, hasta uno, cuando las
morfoespecies de los sitios son totalmente distintas. Esta metodología fue propuesta y
fundamentada por Moreno (2001) y Gaston & Rodrigues (2003), quienes mencionan
que a pesar de que este análisis esté basado en presencia-ausencia de especies, la
efectividad en los resultados es buena.
Análisis de la influencia de variables sobre la composición de invertebrados
terrestres en bromelias epífitas
Se construyó una base de datos establecida por las ocurrencias individuales de todas
las morfoespecies de invertebrados terrestres determinadas en bromelias epífitas con
las respectivas variables seleccionadas (Tabla 1).
Para determinar qué factores influyen en la composición de las comunidades de
invertebrados terrestres en las bromelias de una sola morfoespecie, se ejecutó el análisis
de varianza multivariado permutacional usando matrices de distancia (ADONIS),
12
utilizando el paquete de ecología de comunidades VEGAN en R (Oksanen et al. 2013).
ADONIS analiza y particiona la suma de cuadrados calculando las distancias de Bray-
Curtis como medida de disimilitud entre cada par de bromelias y su significancia es
evaluada con permutaciones pseudo-F, para determinar si la prueba es estadísticamente
significativa (Oksanen et al. 2013). Todas las variables utilizadas fueron
estandarizadas, en el caso de las variables cuantitativas, como la estacionalidad y el
tipo de bosque, se las convirtió en un factor, de lo contrario, el análisis las hubiese
tratado automáticamente como un entero.
Para identificar si las variables de las bromelias epífitas muestreadas permiten una
buena interpretación en el conjunto de datos, se aplicó un análisis multivariado de
componentes principales (ACP) (Tabla 1). Las cifras fueron ordenadas de acuerdo a
las varianzas estimadas por el mismo. Este estimador reduce el número de dimensiones
sobre el plano donde se proyectan las observaciones, cada uno de los componentes son
calculados por orden de importancia decreciente, haciendo que el primero y segundo
de los componentes generalmente son los que explican de mejor forma la variación en
los respectivos datos establecidos en la matriz de valores, este análisis se realizó en el
programa estadístico Past (Hammer et al. 2001).
Una vez identificada la variable que más influyó sobre la comunidad de invertebrados
terrestres en bromelias epífitas, se realizó un análisis descriptivo de grupos funcionales
respecto a este factor. Se organizó los valores registrados de la variable volumen, en
tres grupos, para eso se realizó un cálculo de percentiles, además se elaboró un
diagrama de caja y bigotes o box plot, usado para determinar valores atípicos dentro
del grupo estudiado (Dawson 2011).
Para todos los análisis se excluyó a larvas y pupas con determinaciones taxonómicas
inciertas (Guzmán-Jacob 2013). En el caso de los análisis estadísticos se utilizó el
programa estadístico RStudio versión 3.6.0 (RStudio 2011).
13
Tabla 1. Clasificación de las variables utilizadas en el análisis de la influencia de ellas sobre la
composición de invertebrados terrestres en bromelias epífitas, del Bosque San José de Payamino.
Variables Descripción
Bosque
Estructural
Estratificación
Altura tomada desde la base del
tronco hasta la raíz o sitio exacto
de colecta de la bromelia,
medida en metros.
Tipo
Se lo cataloga primario cuando
no existe perturbación antrópica,
mientras que secundario la
perturbación está presente.
Ambiental Época Corresponde a la época del año
que se colectó las bromelias.
Bromelia
Estructural
Volumen del
fitotelma
Espacio que ocupa el agua
almacenada entre las
modificaciones foliares de la
bromelia, medida en mililitros.
Circunferencia
base Medida en cm
Hoja más larga Medida en cm
Número de hojas -
Ambiental
Temperatura del
fitotelma
Magnitud física que refleja la
cantidad de calor del agua
almacenada, mediante un
termómetro ambiental, medida
en °C.
pH del fitotelma
Unidad de medida de alcalinidad
o acidez del agua almacenada,
mediante una alícuota, con la
utilización de un medidor de pH
portátil.
14
LITERATURA CITADA
Antunes M, Cortés B, Zillikens A, Steiner J, & Albertoni F. 2005. Riqueza de especies
de hormigas asociadas a bromélias en floresta secundária de Mata Atlántica en
el Sul do Brasil. Florianópolis - Brasil.
Arévalo R, & Betancur J. 2004. Diversidad de epífitas vasculares en cuatro bosques
del sector suroriental de la Serranía de Chiribiquete, Guayana. Caldasia.
26(2):359–380. doi:10.1086/520022.
de Armas L. 2010. Schizomida de Sudamérica (Chelicerata: Arachnida). Boletín la Soc
Entomol Aragon. 46:203–234.
de Armas L, & Delgado-Santa L. 2012. Nuevo género de Hubbardiidae (Arachnida:
Schizomida) de la Coordillera Occidental de los Andes, Colombia. Rev Ibérica
Aracnol. 21:139–143.
Armbruster P, Hutchinson R, & Cotgreave P. 2002. Factors influencing community
structure in a South American tank bromeliad fauna. Oikos. 96:225–234.
Bermúdez-Monge J, & Barrios H. 2011. Insectos asociados a Vriesea sanguinolenta
Cogn. & Marchal (Bromeliaceae). Sci. 21(2):7–32.
Bravo E. 2014. La biodiversidad en el Ecuador. Editorial. Cuenca-Ecuador:
Universidad Politécnica Salesiana.
Brito G, & Borges A. 2015. A checklist of the scorpions of Ecuador (Arachnida:
Scorpiones), with notes on the distribution and medical significance of some
species. J Venom Anim Toxins Incl Trop Dis. 21(1):1–17. doi:10.1186/s40409-
015-0023-x.
Cava MB, Corronca JA, & Echeverría AJ. 2013. Diversidad alfa y beta de los
artrópodos en diferentes ambientes del Parque Nacional Los Cardones, Salta
(Argentina). Rev Biol Trop. doi:10.15517/rbt.v61i4.12851.
15
Cayuela L, & Granzow-de la Cerda L. 2012. Biodiversidad y conservación de bosques
neotropicales. Ecosistemas. 21(1-2):1–5. doi:10.7818/re.2014.21-1-2.00.
Ceja-Romero J, Espejo-Serna A, López-Ferrari AR, Barcía-Cruz J, Mendoza-Ruiz A,
& Pérez-García B. 2008. Las plantas epífitas, su diversidad e importancia.
Ciencias 91.:35–41.
Céréghino R, Corbara B, Hénaut Y, Bonhomme C, Compin A, & Dejean A. 2018. Ant
and spider species as surrogates for functional community composition of
epiphyte-associated invertebrates in a tropical moist forest. Ecol Indic.
96(September 2017):694–700. doi:10.1016/j.ecolind.2018.05.037.
Colwell RK. 2013. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared
species from samples. Version 9 and earlier. User’s Guide and application.
http://purl.oclc.org/estimates. doi:URL <purl.oclc.org/estimates>.
Dawson R. 2011. How significant is a boxplot outlier? J Stat Educ. 19(2).
doi:10.1080/10691898.2011.11889610.
Dominguez E, & Fernández H. 2009. Macroinvertebrados bentónicos sudamericanos.
Sistemática y biología. Dominguez E, Fernández H, editors. San Miguel de
Tucumán-Argentina: Fundación Miguel Lillo.
Durst P, Johnson D, Leslie R, & Shono K. 2010. Forest insects as food: humans bite
back. Bangkok-Thailand: RAP Publication.
Escobar A. 2008. Relación entre gremios de hormigas y tipo de hábitat en dos fincas
ganaderas del Quindío. [Bogotá, Colombia]: Pontificia Universidad Javeriana.
Evangelista DA, Chan K, Kaplan KL, Wilson MM, & Ware JL. 2015. The Blattodea
s.s. (Insecta, Dictyoptera) of the Guiana Shield. Zookeys. 87(475):37–87.
doi:10.3897/zookeys.475.7877.
Galindo-Leal C, Cedeño-Vazquez JR, Calderon R, & Augustine J. 2003. Arboreal
frogs, tank bromeliads and disturbed seasonal tropical forest. Contemp
16
Herpetol. 1:1–14.
Gaston K, & Rodrigues A. 2003. Reserve selection in regions with poor biological data.
Conserv Biol. 17:188–195. doi:10.1046/j.1523-1739.2003.01268.x.
Gename K, & Monge-Nájera J. 2012. How organisms reach and colonize bromeliads:
a field experimental test of two of Picado’s hypotheses, and the effect of tree
age and cardinal distribution on bromeliads in Cartago, Costa Rica. Res J Costa
Rican Distance Educ Univ. 4(2):181–186.
Gonçalves-Souza T, Brescovit AD, Rossa-Feres DDC, & Romero GQ. 2010.
Bromeliads as biodiversity amplifiers and habitat segregation of spider
communities in a Neotropical rainforest. J Arachnol. 38(2):270–279.
doi:10.1636/P09-58.1.
Granados-Sánchez D, López-Ríos G, Hernández-García M, & Sánchez-González A.
2003. Ecología de las plantas epífitas. Rev Chapingo Ser Ciencias For y del
Ambient. 9:60–88.
Greeney HF. 2001. The insects of plant-held waters: A review and bibliography. J Trop
Ecol. doi:10.1017/S026646740100116X.
Grismado C, Ramírez M, & Izquierdo M. 2014. Araneae: Taxonomía , diversidad y
clave de identificación de familias de la Argentina. Biodivers Artrópodos
Argentinos. 3:55–939.
Gross, Juergen, Ligges U. 2015. Package “nortest.” :1–10.
Guzmán-Jacob V. 2013. Diversidad de macroartrópodos asociados a tres especies de
Tillandsia (Bromeliaceae) en Tlalnelhuayocan, Veracruz. [Veracruz, México]:
Universidad Veracruzana.
Hammer Ø, Harper D, & Ryan P. 2001. PAST: paleontological statistics software
package for education and data analysis. Palaeontol Electron. 4(1):1–9.
doi:10.1016/j.bcp.2008.05.025.
17
Hammill E, Atwood T, & Srivastava D. 2015. Predation threat alters composition and
functioning of bromeliad ecosystems. Ecosystems. 18(5):857–866.
doi:10.1007/s10021-015-9866-9.
Hebard M. 1924. Academy of Natural Sciences Studies in the Dermaptera and
Orthoptera of Ecuador. Proc Acad Nat Sci Philadelphia. 76:109–248.
Hornung-Leoni C, Márquez J, & Bueno-Villegas J. 2011. Arthropods associated with
Tillandsia deppeana (Bromeliaceae) from Hidalgo State, México, with three
first state records of Coleoptera species. Entomol News. 122(5):469–477.
doi:10.3157/021.122.0508.
Isaza C, Betancur J, & Estévez-Varón J. 2004. Vertical Distribution of bromeliads in a
montane forest in the eastern Cordillera of the Colombian Andes.
Selbyana.:126–137.
Jalinsky J, Wertenberger R, Radocy T, & Chaboo C. 2014. Insects inhabiting two host
plants, Heliconia stricta Huber (Heliconiaceae) and Calathea lutea Schult
(Marantaceae), in Southeastern Peru. J Kansas Entomol Soc. 87(3):299–311.
doi:10.2317/jkes130816.1.
Jiménez-Valverde, & Hortal J. 2003. Las curvas de acumulación de especies y la
necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos. Rev Ibérica
Aracnol. 8:151–161.
Kitching R. 2000. Food webs and container habitats: the natural history and ecology of
phytotelmata. Florida Entomol. 84(3):461. doi:10.2307/3496516.
Kremen C, Colwell R, Erwin T, Murphy D, Noss R, & Sanjayan M. 1993. Terrestrial
Arthropod assemblages: Their use in conservation planning. Conserv Biol.
7:707–808. doi:10.1111/ijfs.13674.
Lavelle P, Decaëns T, Aubert M, Barot S, Blouin M, Bureau F, Margerie P, Mora P, &
Rossi JP. 2006. Soil invertebrates and ecosystem services. Eur J Soil Biol.
18
42(SUPPL. 1). doi:10.1016/j.ejsobi.2006.10.002.
Liria J. 2007. Fauna fitotelmata en las bromelias Aechmea fendleri André y
Hohenbergia stellata Schult del Parque Nacional San Esteban, Venezuela. Rev
peru biol. 14(1):33–38.
Longino J. 2003. The Crematogaster (Hymenoptera, Formicidae, Myrmicinae) of
Costa Rica. Zootaxa. 152(1):1–150. doi:10.11646/zootaxa.151.1.1.
Luther HE. 2008. An alphabetical list of bromeliad binomials. Bromel Soc Int.
doi:10.1086/676505.
Machado A, Brescovit A, Mielke O, Casagrande M, Silveira F, Ohlweiler FP,
Zeppelini D, De Maria M, & Wieloch A. 2000. Invertebrados terrestres. In:
Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de extinção. Brasilia. p. 53–62.
Martínez-Meléndez N, Pérez-Farrera M, & Flores-Palacios A. 2008. Estratificación
vertical y preferencia de hospedero de las epífitas vasculares de un bosque
nublado de Chiapas, México. Rev Biol Trop. 56(4):2069–2086.
doi:10.15517/rbt.v56i4.5780.
Martinez N, Cañas L, Rangel J, Barraza J, Montes J, & Blanco O. 2010. Coleopteros
coprofagos (Scarabaeinae: Scarabaeidae) en un fragmento de bosque seco
tropical en el Departamento del Atlántico, Colombia. Boletín del Mus Entomol
la Univ del Valle. 11(1):21–30.
Mayorga M, & Flórez S. 2017. Artrópodos como modelo biológico para dar cuenta de
la importancia de los invertebrados en el medio ambiente a través de la
enseñanza de su ecología. Bio-grafía Escritos sobre la Biol y su
Enseñanza.(2027–1034):827–833.
McGavin G. 2000. Manual de Identificacion de insectos, arañas y otros artropodos
terrestres. Ediciones. Barcelona.
Merritt RW, Cummins KW, & Berg MB. 1996. An Introduction to the Acuatic insects
19
of Nort America. Kendall/ Hunt Publ Co. doi:10.1109/43.736181.
Mesa J, Gaviria A, & Mejía C. 2016. Reconocimiento de las características
morfológicas de la Guzmania Bromeliaceae y Orquídea Dendrophylax lindenii
durante la absorción de agua para la biomimetización en superficies. [Medellín,
Colombia]: Universidad Pontificia Bolivariana.
Mestre LA, Aranha JM, & De Esper ML. 2001. Macroinvertebrate fauna associated to
the bromeliad Vriesea inflata of the Atlantic Forest (Parana State, Southern
Brazil). Brazilian Arch Biol Technol. 44(1):89–94. doi:10.1590/S1516-
89132001000100012.
Ministerio del Ambiente. 2012. Sistema de clasificación de los ecosistemas del
Ecuador Continental. Quito: Subsecretaría de Patrimonio Natural.
Moran V, & Southwood T. 1982. The guild composition of Arthropod communities in
trees. J Anim Ecol. 5(1):289–306. doi:10.2307/4325.
Moreno C. 2001. Métodos para medir la biodiversidad. Programa I. Zaragoza.
Oksanen J, Blanchet G, Kindt R, Legendre P, Minchin P, O’Hara R, Simpson G,
Solymos P, Stevens M, & Wagner H. 2013. R Package vegan: Community
Ecology Package. R Packag ver 20–8. doi:10.4135/9781412971874.n145.
Olson DM, & Dinerstein E. 2002. The Global 200: Priority Ecoregions for Global
Conservation. Ann Missouri Bot Gard. doi:10.2307/3298564.
Ospina-Bautista F, Varón J, Realpe E, & Gast F. 2008. Diversidad de invertebrados
acuáticos asociados a Bromeliaceae en un bosque de montaña. Rev Colomb
Entomol. 34(2):224–229.
Popp M, Janett HP, Lüttge U, & Medina E. 2003. Metabolite gradients and
carbohydrate translocation in rosette leaves of CAM and C3 bromeliads. New
Phytol. 157(3):649–656. doi:10.1046/j.1469-8137.2003.00683.x.
20
Quirán E, & Steibel J. 2001. Acromyrmex Lobicornis Emery 1887
(Hymenoptera:Formicidae) y el peso de la carga, en condiciones de laboratorio.
Gayana (Concepción). 65(2):113–118. doi:10.4067/s0717-
65382001000200002.
Ramírez-Ramírez M, Montoya-Lerma J, & Armbrecht I. 2009. Importancia de la
heterogeneidad de hábitats para la biodiversidad de hormigas en los Andes de
Colombia. Acta Agronómica. 58:97–102.
Romero-Ortiz C. 2017. Diversidad de Pseudoescorpiones (Arachnida) en el nororiente
andino de Colombia. Biota Colomb. 18(1):197–204.
doi:10.21068/c2017.v18n01a12.
Romero G. 2006. Geographic range, habitats, and host plants of bromeliad-living
jumping spiders (Salticidae). Biotropica. 38:522–530. doi:10.1111/j.1744-
7429.2006.00173.x.
De Roodt A, Lanari L, Laskowicz R, & Costa de Oliveira V. 2014. Indentificación de
los escorpiones de importancia médica en la Argentina. Acta toxicológica
argentina. 22(1).
Rosumek F, Ulyssé M, Lopes B, Steiner J, & Zillikens A. 2008. Formigas de solo e de
bromélias em uma área de Mata Atlântica, Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil:
levantamento de espécies e novos registros. Biotemas. 21(4):81–89.
doi:10.5007/2175-7925.2008v21n4p81.
RStudio. 2011. RStudio: Integrated development environment for R (Version
0.97.311). J Wildl Manag. doi:10.1016/j.cosust.2009.07.013.
Salazar F, & Donoso D. 2014. El mundo de los invertebrados : en busca del número
total de especies del Ecuador. Nuestra Cienc. 16(1753):37–40.
Sánchez-N D, & Amat-García G. 2005. Diversidad de la fauna de artrópodos terrestres
en el humedal Jaboque, Bogotá-Colombia. Caldasia. 27(2):311–329.
21
Shaw D. 2004. Vertical organization of canopy biota. In: Forest Canopies: Second
Edition. p. 73–101.
Silvestre R, Brandão C, & da Silva S. 2003. Grupos funcionales de hormigas: el caso
de los gremios del Cerrado. Introd a las hormigas la región Neotrop.
doi:10.1108/EUM0000000005647.
da Siva S, & Ferreira-Keppler R. 2011. Macroinvertebrates inhabiting the tank leaf
terrestrial and epiphyte bromeliads at Reserva Adolpho Ducke, Manaus,
Amazonas. Brazilian Arch Biol Technol. 54(6):1193–1202.
doi:10.1590/S1516-89132011000600015.
Soininen J, McDonald R, & Hillebrand H. 2007. The distance decay of similarity in
ecological communities. Ecography (Cop). 30(1):3–12.
doi:10.1111/j.2006.0906-7590.04817.x.
Srivastava D. 2006. Habitat structure, trophic structure and ecosystem function:
Interactive effects in a bromeliad-insect community. Oecologia. 149:493–504.
doi:10.1007/s00442-006-0467-3.
Stork N. 1987. Guild structure of arthropods from Bornean rain forest trees. Ecol
Entomol. 12(1):69–80. doi:10.1111/j.1365-2311.1987.tb00986.x.
Stuntz S, Ziegler C, Simon U, & Zotz G. 2002. Diversity and structure of the arthropod
fauna within three canopy epiphyte species in central Panama. J Trop Ecol.
18(2):161–176. doi:10.1017/S0266467402002110.
Triplehorn C, & Johnson N. 2005. Borror and DeLong’s introduction to the study of
insects. Seventh Ed.
Vasco L. 2015. Factores locales y su influencia en la abundancia, diversidad y
estructura de la comunidad de invertebrados que habitan en bromelias de dosel
en un bosque nublado ecuatoriano. [Quito, Ecuador]: Universidad San
Francisco de Quito.
22
Verdú J, Galante E, & Numa C. 2008. La conservación de los invertebrados en España :
una perspectiva histórica. Cuad Biodivers.:6.
Verzero-Villalba F, Sgarbi C, Culebra Mason S, & Ricci M. 2014. Grupos funcionales
dominantes de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en pastizales naturales
con y sin pastoreo del noroeste de Buenos Aires, Argentina. Rev la Fac Agron.
113(2):107–113.
Vesprini J, Galetto L, & Bernardello G. 2003. The beneficial effect of ants on the
reproductive success of Dyckia floribunda (Bromeliaceae), an extrafloral
nectary plant. Can J Bot. 81:24–27. doi:10.1139/b03-003.
Vidlicka L. 2014. Cockroaches (Blattaria) of Ecuador-checklist and history of research.
3599(5):401–445.
Villarreal H, Álvarez M, Córdoba S, Escobar F, Fagua G, Gast F, Mendoza H, Ospina
M, & Umaña AM. 2004. Manual de métodos para el desarrollo de inventarios
de biodiversidad.
Wilches-Álvarez W, Botero-Á. MF, & Cortés-P. F. 2013. Macroinvertebrates
associated with Guzmania mitis L.B. Sm. (Bromeliaceae) in two fragments of
oak grove. Colomb For. 16(1):5–20.
