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Universidade Federal do Amapá
Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical
Mestrado e Doutorado
UNIFAP / EMBRAPA-AP / IEPA / CI-Brasil
ISAI JORGE DE CASTRO
EFEITO DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA E DO MANEJO DE AÇAIZAIS
(Euterpe oleracea) SOBRE ASSEMBLEIAS DE MORCEGOS (MAMMALIA:
CHIROPTERA) EM FLORESTAS TROPICAIS
MACAPÁ, AP
2015
ISAI JORGE DE CASTRO
EFEITO DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA E DO MANEJO DE AÇAIZAIS (Euterpe
oleracea) SOBRE ASSEMBLEIAS DE MORCEGOS (MAMMALIA: CHIROPTERA)
EM FLORESTAS TROPICAIS
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biodiversidade Tropical
da Universidade Federal do Amapá,
como requisito parcial à obtenção do
título de Doutor em Biodiversidade
Tropical.
Orientador: Dra. Fernanda Michalski
MACAPÁ, AP
2015
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
Biblioteca Central da Universidade Federal do Amapá
599.4
C355e Castro, Isai Jorge de.
Efeito da exploração madeireira e do manejo de açaizais (Euterpe oleracea) sobre
assembleias de morcegos (MAMMALIA: CHIROPTERA) em florestas tropicais / Isai
Jorge de Castro; orientador, Fernanda Michalski. – Macapá, 2015.
105 f.
Tese (doutorado) – Fundação Universidade Federal do Amapá, Programa de Pós-
Graduação em Biodiversidade Tropical.
1. Biodiversidade - Chiroptera. 2. Floresta de várzea - Amazônia. I. Michalski,
Fernanda, orientador. II. Fundação Universidade Federal do Amapá. III. Título.
ISAI JORGE DE CASTRO
EFEITO DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA E DO MANEJO DE AÇAIZAIS (Euterpe
oleracea) SOBRE ASSEMBLEIAS DE MORCEGOS (MAMMALIA: CHIROPTERA)
EM FLORESTAS TROPICAIS
_________________________________________
Dra. Fernanda Michalski
Universidade Federal do Amapá (UNIFAP)
_________________________________________
Dr. Marcelino Carneiro Guedes
Embrapa Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA)
____________________________________________
Dr. Darren Norris
Universidade Federal do Amapá (UNIFAP)
____________________________________________
Dr. Silas Mochiutti
Embrapa Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA)
____________________________________________
Dr. Paulo Estefano Dineli Bobrowiec
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA)
Aprovada em 7 de Dezembro de 2015, Macapá, AP, Brasil
Dedico ao meu pai Mundico Jorge e
ao meu tio Bias (In memoriam), que
partiram cedo e deixaram boas
lembranças. A minha mãe Lair
Trindade, que sempre lutou para dar
uma educação digna para seus filhos
e, aos meus dez irmãos. E a Gabriel,
que está chegando.
AGRADECIMENTOS
Este trabalho teria sido impossível de ser realizado sem o apoio imprescindível de
inúmeros amigos, colegas e instituições que de diversas maneiras contribuíram para o bom
andamento e finalização do mesmo.
Primeiramente agradeço a Deus por iluminar meu caminho e trazer tranquilidade na
solução de problemas pessoais em momentos difíceis.
À Universidade Federal do Amapá – UNIFAP e ao Programa de Pós-Graduação em
Biodiversidade Tropical – PPGBio, por me proporcionarem cursar uma pós-graduação
stricto senso em um país com enormes desigualdades sociais.
À Embrapa Amapá, que por meio do Projeto Florestam, proporcionou toda a
logística necessária para a efetivação deste projeto.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, pela
concessão da bolsa de doutorado.
À Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado do Amapá-FAPEAP, pelo
financiamento de parte desta pesquisa através do processo Nº 250.203.055/2013-custeio
tese.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico-CNPq Edital
MCT/CNPq/FNDCT/CT-Ação Transversal/CT-Amazônia/CT-Biotec nº 66/2009 –
BIONORTE, que financiou as primeiras idas a campo deste projeto.
Ao Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá-IEPA,
pelo empréstimo de equipamentos e materiais para amostragem de morcegos e pelo apoio
concedido.
À minha orientadora, Dra. Fernanda Michalski, por aceitar me orientar; pelos
conselhos, discussões e valiosas contribuições na elaboração desta tese.
Ao Dr. Marcelino Guedes, por abrir as portas da Embrapa-Amapá e por articular
todo apoio logístico necessário para as coletas de dados em campo no estuário amazônico;
Ao Dr. Darren, que gentilmente fez inúmeras sugestões úteis em dois capítulos
desta tese, durante as oficinas de publicações do PPGBIO.
Aos moradores da foz do Mazagão Velho, Foz do rio Maracá e Foz do Rio Ajuruxi,
por nos receber em suas casas e pela autorização de coletar dados em suas propriedades.
Em especial agradeço aos Senhores Valdenor, Juraci, Celestino, Lenoi e Sérgio, pela
hospedagem em suas residências e pelo açaí grátis.
Ao Dr. Luis Reginaldo Rodrigues, pela ajuda nas coletas de Campo.
Aos queridos amigos do LECoV, aos que já passaram Cintia Togura, Isabel
Oliveira, Juliana Laufer, Lincoln Michalski, Lia Nahomi, Ozias e Karen Mustin, aos que
continuam Águeda Lourenço, Celeste Salinero, Victor, Omar, Yuri e Elis, pelo
companheirismo, troca de experiências e discussões.
Aos meus amigos e colegas de trabalho do IEPA, Claudia Silva, Jéssica,
Tchutchuca e Thainan por me ajudarem nos momentos que precisei.
Aos amigos de sempre Claudinha Funi, Dani, Paulito, Cassandra e Ana Martins que
quando precisei sempre estiveram dispostos a me ajudar.
Aos motoristas da Embrapa, Carlão, Luís, seu Manoel, pelo apoio na condução da
equipe para coletas.
Ao apoio da minha família durante todo este doutorado, minha mãe mesmo estando
distante sempre me inclui nas suas orações, pedindo proteção e saúde; as minhas irmãs
Jamile e Ida que sempre lavaram os sacos dos morcegos no meu retorno do campo, no
geral todos os meus dez irmãos contribuíram de alguma forma e gostaria de agradecê-los.
Não poderia de deixar de agradecer a minha companheira Elane e a Gabriel que
está chegando, pela compreensão da minha ausência nos momentos finais da elaboração
desta tese.
Quero terminar agradecendo muito, à equipe que me acompanhou durante as
coletas de dados: O Adjalma, que além de ser nosso piloto e assistente de campo, sempre
foi cuidadoso com a segurança da equipe; ao seu Adjard, que é um dos mais experientes
parataxônomo de plantas da floresta de várzea do estuário amazônico, além de ser um
piloto dedicado, ao Jonas pelo apoio nas pilotagens. Ao seu Ramos, fiel assistente de
campo que me acompanha nas amostragens de morcegos pelo estado do Amapá, é um dos
mais ―tarimbados mateiro‖ que já conheci. A Dani Rodrigues que sempre foi solicita em
ajudar nas compras, como assistente de campo e como cozinheira durante as viagens. Aos
colegas ―morcegueiros‖ Eddeivid, Welligton e Ednei, sem a ajuda de vocês seria
impossível este trabalho ser realizado em pouco tempo. Aos amigos e colegas Anderson,
Edglei, Jonas, Ezaquiel, Flávia, Breno, Jadson (que ainda não superou seu trauma de
infância, apesar do esforço imenso que fizemos para ajudá-lo), pela assistência na captura
de morcegos e das variáveis ambientais.
RESUMO
Castro, Isai Jorge. Efeito da exploração madeireira e do manejo de Açaizais (Euterpe
oleracea) sobre assembleias de morcegos (Mammalia: Chiroptera) em florestas tropicais.
Macapá, 2015. Tese (Doutorado em Biodiversidade Tropical) – Programa de Pós-
graduação em Biodiversidade Tropical – Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação -
Universidade Federal do Amapá.
As florestas tropicais cada vez mais são alvos de exploração devido o aumento da demanda
por recursos como madeira, alimentos, lenha e conversão para agricultura e pastagens.
Neste estudo nos propomos: 1 - revisar o efeito da exploração madeireira sobre as
assembleias de morcegos nas florestas tropicais apresentando uma revisão do
conhecimento sobre os estudos realizados nas últimas três décadas; 2 - apresentar uma lista
de espécies de morcegos para as florestas de várzea do estuário amazônico; 3 - investigar o
efeito do manejo dos açaizais sobre morcegos filostomídeos nas florestas de várzea. Entre
abril e maio de 2013 realizamos pesquisa bibliográfica de estudos que avaliaram o efeito
da exploração madeireira sobre a fauna de morcegos em florestas tropicais, utilizando as
bases ISI Web of Knowledge, Google Scholar e Scopus com diferentes combinações de
palavras-chave. Com base na revisão de literatura encontramos 22 estudos relativos a
exploração madeireira, concentrados na América latina e no sudeste asiático. Grande parte
dos estudos (81,8%) apenas comparou dados de riqueza e abundância de morcegos entre as
áreas com exploração e sem exploração. Encontraram que morcegos frugívoros
responderam positivamente a exploração, enquanto os morcegos animalívoros catadores
responderam negativamente. Poucos estudos (18%) utilizaram dados de variáveis
ambientais como as alterações sofridas na estrutura da vegetação para verificar de forma
específica como essas mudanças afetam a diversidade de morcegos. No estudo feito nas
florestas de várzea capturamos 1252 morcegos pertencentes a 46 espécies e cinco famílias.
Os morcegos filostomídeos corresponderam a 1213 capturas, pertencentes a 36 espécies. A
riqueza variou de 31 a 34 espécies respectivamente entre áreas manejadas e controle, não
havendo diferença significativa (U=411,5; p=0,570). O número de morcegos capturados
foi maior nas áreas de açaizais manejados quando comparados à área controle. Distância
do rio e número de estipes de açaí foram as variáveis que tiveram maior influência na
abundância das espécies e sobre as guildas alimentares. Em síntese ressaltamos que futuros
estudos com o objetivo de investigar os efeitos da exploração madeireira sobre morcegos
devem levar em consideração a utilização de mais de um método de amostragem a fim de
abranger um número maior de famílias de morcegos nas análises. Também deve ser
considerado um melhor planejamento para evitar a presença de pseudo-réplicas nos
desenhos amostrais e sugerimos que seja dado enfoque em regiões pouco estudadas e que
possuem intensa atividade madeireira como a floresta amazônica e as florestas da África. O
manejo de açaizais realizado em floresta de várzea no estuário do rio Amazonas altera a
abundância de algumas espécies de morcegos, mas não afeta a riqueza de espécies de
morcegos filostomídeos, indicando que não há perdas da diversidade de morcegos nas
áreas manejadas.
Palavras-chave: Biodiversidade; Chiroptera; extração de madeira; Floresta de Várzea;
Fragmentação; Uso sustentável; Palmeiras.
ABSTRACT
Castro, Isai Jorge. Effects of logging and management of açai (Euterpe oleracea) on
assemblages bats (Mammalia: Chiroptera) in Tropical forests. Macapá, 2015. Tese
(Doutorado em Biodiversidade Tropical) – Programa de Pós-graduação em Biodiversidade
Tropical – Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação - Universidade Federal do Amapá.
Tropical forests are increasingly the focus of extractive activities owing to the increase in
demand for resources such as wood, food, and conversion to agriculture and pastures. In
this study we propose: 1- Investigate the effect of logging on bat assemblage in tropical
forests, presenting a revision of knowledge based on studies carried out in last three
decades, 2- present a list of bat species in the várzea forests of the Amazon estuary; 3-
investigate the effects of management of açaí stands on bats of Phyllostomidae family in
the várzea forests of the Amazon estuary. Between April and May 2013 we conducted
literature search of studies which analyses the effect of logging on bats in Tropical forests.
We used the databases ISI Web of Knowledge, Google Scholar and Scopus with different
combinations of keywords. Following the literature review we found 22 studies focused to
logging in Latin America and Southeast Asia. The majority of the studies (81.8%) only
compare wealth of data and abundance of bats among the areas with exploration and
without exploitation, where frugivorous bats responded positively to exploration, while the
gleaning animalivorous bats responded negatively. Few studies (18%) used environmental
variables data as the changes suffered in vegetation structure to check specifically how
these changes affect the diversity of bats. In the study conducted in várzea forests we
captured 1252 bats belonging to 46 species and five families. Phyllostomid bats correspond
to 1213 catches, belonging to 36 species. The wealth varied between 31 and 34 species
respectively between managed areas and control, with no significant difference (U = 411.5;
p = 0.570). The number of captured bats was higher in the areas of managed açai when
compared to the control areas. Distance to the river and number of stems from açai were
the variables that had the greatest influence on the abundance of species and on feeding
guilds. In synthesis we emphasize for further research in order to evaluate the effects of
logging on bats should consider the use of more than one sampling to cover a larger
number of bats families in the analyzes. A better planning should also be considered to
avoid the presence of pseudo-replicates in sample designs and suggest to be given focus on
little studied regions and have intense logging as the Amazon rainforest and the forests of
Africa. Management of açai carried out in the Várzea forest of the Amazon estuary, alters
the abundance of some bats species, but does not affect the species richness of
phyllostomid bats, indicating that diversity of bats is not reduced in the managed areas.
Keywords: Açai; Biodiversity; Chiroptera; Logging; Várzea forest; fragmentation;
Sustainable use; Palms.
PREFÁCIO
As florestas tropicais abrigam cerca de metade da biodiversidade terrestre, e estão
cada vez mais ameaçadas por atividades antrópicas, que visam à exploração de seus
recursos naturais. Compreender, como a biodiversidade reage às mudanças na floresta,
ocasionadas por essas atividades antrópicas, e propor medidas que minimizem seus
impactos, tem sido alvo de estudos pela comunidade científica, nas últimas décadas. Esta
tese visa investigar os efeitos da exploração madeireira e do manejo de açaizais sobre
morcegos, que é um grupo de mamíferos, importante para as florestas tropicais, pois são
dispersores e polinizadores de inúmeras espécies de plantas. A tese está dividida em três
capítulos. No Primeiro capítulo, intitulado ―Efeitos da exploração madeireira sobre
morcegos em florestas tropicais” é apresentada uma revisão do conhecimento atual sobre
o efeito da exploração madeireira na fauna de morcegos em florestas tropicais mundiais
nas últimas três décadas, verificando lacunas de conhecimento e quais pontos podem ser
melhorados. No segundo capítulo, intitulado “Morcegos de floresta de várzea no
estuário do Rio Amazonas, Estado do Amapá, Norte do Brasil” é apresentada uma lista
de espécies de morcegos de três localidades em floresta de várzea no estuário do rio
Amazonas, preenchendo assim uma lacuna do conhecimento sobre a quiropterofauna desta
região. No terceiro e último capítulo intitulado ―Efeitos do manejo de açaizais sobre
morcegos da família Phyllostomidae no estuário do rio Amazonas, Brasil‖ é
apresentado informações sobre riqueza, abundância e guildas de morcegos em áreas de
açaizais manejados e florestas sem manejo de açaí, além do efeito da estrutura da
vegetação sobre estes animais nessas áreas.
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO GERAL .............................................................................................. 12
1.1 A ORDEM CHIROPTERA .............................................................................................. 13
1.2 EFEITOS DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA SOBRE AS COMUNIDADES VEGETAIS E
ANIMAIS EM FLORESTAS TROPICAIS ............................................................................... 14
1. 3 O MANEJO DO AÇAÍ NO ESTUÁRIO DO RIO AMAZONAS ............................................. 18
2. HIPÓTESES................................................................................................................... 22
3. OBJETIVOS .................................................................................................................. 23
3.1 GERAL ....................................................................................................................... 23
3.2 ESPECÍFICOS .............................................................................................................. 23
4. REFERÊNCIAS............................................................................................................. 24
CAPÍTULO 1 – EFEITOS DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA SOBRE
MORCEGOS EM FLORESTAS TROPICAIS .............................................................. 30
RESUMO ............................................................................................................................ 32
ABSTRACT ....................................................................................................................... 33
INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 34
MATERIAL E MÉTODOS .............................................................................................. 36
RESULTADOS .................................................................................................................. 38
DISCUSSÃO ...................................................................................................................... 46
REFERENCIAS................................................................................................................. 49
CAPÍTULO 2 – MORCEGOS DE FLORESTA DE VÁRZEA NO ESTUÁRIO DO
RIO AMAZONAS, ESTADO DO AMAPÁ, NORTE DO BRASIL ............................. 54
RESUMO ............................................................................................................................ 56
ABSTRACT ....................................................................................................................... 57
INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 58
MATERIAL E MÉTODOS .............................................................................................. 59
RESULTADOS .................................................................................................................. 63
DISCUSSÃO ...................................................................................................................... 67
REFERENCIAS................................................................................................................. 71
CAPÍTULO 3 – EFEITOS DO MANEJO DE AÇAIZAIS (EUTERPE OLERACEA)
SOBRE MORCEGOS DA FAMÍLIA PHYLLOSTOMIDAE NO ESTUÁRIO DO
RIO AMAZONAS, BRASIL ............................................................................................ 78
RESUMO ............................................................................................................................ 80
ABSTRACT ....................................................................................................................... 81
1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................. 83
2.MATERIAL E MÉTODOS ........................................................................................... 86
2.1ÁREA DE ESTUDO ........................................................................................................ 86
2.2 AMOSTRAGEM DE MORCEGOS .................................................................................. 87
2.3. OBTENÇÃO DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS ................................................................. 88
2.4 ANÁLISE DOS DADOS.................................................................................................. 90
3 RESULTADOS ............................................................................................................... 92
3.1 MORCEGOS FILOSTOMIDEOS EM ÁREAS DE AÇAIZAIS MANEJADOS E CONTROLE... 92
3.2 RELAÇÃO ENTRE VARIÁVEIS AMBIENTAIS E RIQUEZA, CAPTURA TOTAL DE
MORCEGOS FILOSTOMÍDEOS E EIXOS DO NMDS. .......................................................... 95
3.3 RELAÇÃO ENTRE VARIÁVEIS AMBIENTAIS E AS NOVE ESPÉCIES DE MORCEGOS
FILOSTOMÍDEOS MAIS ABUNDANTES. .............................................................................. 98
4. DISCUSSÃO ................................................................................................................ 100
5. IMPLICAÇÕES PARA O MANEJO DE AÇAIZAIS E CONSERVAÇÃO DA
BIODIVERSIDADE ........................................................................................................ 103
6. CONCLUSÃO .............................................................................................................. 104
REFERENCIAS............................................................................................................... 105
MATERIAL SUPLEMENTAR...................................................................................... 114
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ...................................................................................... 123
12
1. INTRODUÇÃO GERAL
As florestas tropicais ocupam cerca de 7% da superfície terrestre e abrigam cerca
de 50% do total de espécies da biodiversidade terrestre (Myers et al. 2000, Dirzo e Raven
2003). Essas florestas exercem um papel importante na manutenção do clima global, pois
através da ciclagem de carbono e da evapotranspiração influenciam a temperatura e o
regime de chuvas na terra (Devaraju et al. 2015, Lawrence e Vandecar 2015). Também
desempenham um papel crucial nos meios de subsistência das populações rurais,
fornecendo emprego, energia, alimentos nutritivos e uma vasta gama de outros produtos e
serviços do ecossistema (FAO 2014).
Atualmente as florestas tropicais estão cada vez mais ameaçadas pela intensificação
de atividades antropogênicas e pelo aumento da população humana (Lewis et al. 2015).
Segundo relatório da Organização das Nações Unidas – ―Perspectivas da População
Mundial: A Revisão de 2015" há previsão de aumento da população nas próximas décadas,
chegando a 8,5 bilhões de humanos até 2030, e a 11,2 bilhões até o ano de 2100, um
crescimento de 53% em relação ao presente que é de aproximadamente 7,3 bilhões(UN
2015). Isso significa que aumentará a demanda por recursos naturais, e possivelmente mais
áreas de florestas tropicais serão exploradas, fato que deve acelarar as mudanças no uso da
terra e as pressões associadas que podem reduzir fortemente a biodiversidade terrestre local
(Newbold et al. 2015).
Há um crescente esforço da comunidade científica em compreender como espécies
de organismos-chave, como os morcegos reagem às mudanças que ocorrem nas florestas
tropicais, devido a atividades impactantes (ex. exploração madeireira, agricultura), e
propor medidas que visem o uso racional destas florestas, a fim de manter a biodiversidade
e seus serviços ecossistêmicos viáveis. Assim, este estudo visa investigar os efeitos do
manejo de açaizais (Euterpe oleracea) realizado por populações ribeirinhas nas florestas
inundáveis do estúario do rio Amazonas sobre as assembleias de morcegos. E, também,
revisar a literatura em relação aos efeitos da exploração madeireira, sobre a fauna de
morcegos em florestas tropicais mundiais nas últimas três décadas, identificando lacunas
de conhecimento e pontos que podem ser melhorados.
13
1.1 A Ordem Chiroptera
Morcegos são mamíferos pertencentes à ordem Chiroptera, e os únicos a apresentar
estruturas especializadas que permitem um voo verdadeiro (Nowak 1994). Atualmente,
existem 20 famílias e cerca de 1300 espécies, distribuídas nos mais diversificados biomas e
em todos os continentes, exceto nas regiões polares e algumas ilhas oceânicas isoladas
(Fenton e Simmons 2014). A maior diversidade de espécies encontra-se na região
neotropical, com 83 gêneros e 288 espécies registradas (Simmons 2005). No Brasil são
encontradas 178 espécies, distribuídas em nove famílias: Emballonuridae (17 espécies),
Phyllostomidae (92 espécies), Furipteridae (uma espécie), Molossidae (29 espécies),
Mormoopidae (três espécies), Natalidade (uma espécie), Noctilionidae (duas espécies),
Thyropteridae (cinco espécies) e Vespertilionidae (28 espécies) (Nogueira et al. 2014).
Para a Amazônia brasileira são encontradas nove famílias com 147 espécies (Bernard et al.
2011, Castro et al. 2012).
Os morcegos possuem uma dieta variada e, dependendo da espécie, podem
alimentar-se de frutos, flores, artrópodes, pequenos vertebrados e sangue de vertebrados
endotérmicos (Nowak 1994, Kunz e Fenton 2003). Assim, os morcegos estabelecem
relações ecológicas mutualísticas indispensáveis para a manutenção da diversidade das
florestas, sendo responsáveis pela dispersão de sementes de mais de 500 espécies de
plantas (Muscarella e Fleming 2007), polinização de angiospermas, além do controle de
populações de insetos (García et al. 2000, Kunz et al. 2011).
Pela sua alta importância ecológica, os morcegos podem ser considerados
excelentes objetos de estudo para caracterização de hábitats e indicador ambiental, pois são
relativamente estáveis taxonomicamente, são fáceis de amostrar, possuem uma variedade
de hábitos alimentares e tem ampla distribuição mundial (Jones et al. 2009). Algumas
espécies, como Lophostoma silvicolum e Chrotopterus auritus (família Phyllostomidae)
são sensíveis às alterações e servem como referências importantes de qualidade ambiental
de áreas florestas, pois, suas presenças representam à integridade do ambiente (Fenton et
al. 1992, Medellín et al. 2000).
14
1.2 Efeitos da exploração madeireira sobre as comunidades vegetais e animais em
florestas tropicais
A exploração madeireira é uma das principais atividades causadoras da perda da
biodiversidade nas florestas tropicais. Essa perda ocorre principalmente pela simplificação
ambiental, que leva a destruição de abrigos e fontes de recursos alimentares para a fauna
(Pereira et al. 2010, Foster et al. 2011, Abood et al. 2015, Lewis et al. 2015). Isso pode
trazer sérios danos na estruturação das comunidades animais e vegetais uma vez que
serviços ecossistêmicos com a polinização de flores por animais, dispersão de sementes e
ciclagem de nutrientes podem ser perdidos (Lewis et al. 2015).
Segundo a Organização das Nações Unidas para a Agricultura e Alimentação
(FAO 2015) a demanda por produtos das florestas tropicais como a madeira teve um
aumento de 35 % entre os anos de 1990 e 2015 e há uma tendência de crescimento nos
próximos anos principalmente na região Ásia-Pacífico (Sloan e Sayer 2015). Isso significa
que a perda da biodiversidade, irá aumentar se práticas responsáveis de manejo florestal
não forem adotadas. Tendo em vista, que mais de metade da madeira colhida nos países
produtores de madeira como o Brasil, Camarões, Gana, Indonésia e Malásia ainda é
extraída ilegalmente (Rands et al. 2010).
Nas comunidades vegetais a exploração madeireira implica, no aumento na taxa de
mortalidade de árvores e danos a vegetação remanescente (ex. desenraizamentos,
ferimentos nos caules e na casca) (Jackson et al. 2002), na perda da cobertura do dossel, na
compactação do solo, em efeitos de bordas deletérios causados pela formação de trilhas e
pela queda de árvores (Laurance et al. 2002, Asner et al. 2009). Também ocorre o aumento
da probabilidade de incêndios florestais, devido ao acúmulo de resíduos lenhosos e
ressecamento, causado pela diminuição da cobertura do dossel (Laurance et al. 2002).
Essas atividades, também provocam alterações nos ciclos biogeoquímicos como o do
carbono e nas propriedades biofísicas da superfície da terra (Lawrence e Vandecar 2015,
Lewis et al. 2015). Contudo, esses danos podem ser reduzidos entre 25% a 50% com a
adoção de boas práticas de manejo, como a exploração madeireira de impacto reduzido
(RIL, sigla em inglês) (Sist 2000, Putz et al. 2008).
15
Entretanto, os impactos das atividades antrópicas, como a exploração madeireira
sobre a biodiversidade, podem variar consideravelmente por região geográfica, grupo
taxonômico, métrica ecológica, tipo perturbação, intensidade, tempo de corte e técnicas de
colheita (Asner et al. 2009, Gibson et al. 2011, Bicknell et al. 2014, Burivalova et al. 2014,
Bicknell et al. 2015). Estes fatores combinados com características ecológicas intrínsecas e
de história de vida das espécies animais (ex. tamanho corporal, estratégia alimentar,
especialização na dieta, mobilidade e preferência por abrigos), podem influenciar as
espécies terem respostas negativas ou positivas as atividades antrópicas na floresta e
devem ser considerados, na adoção de políticas de conservação (Mouillot et al. 2013).
Em uma meta-analise (Burivalova et al. 2014) investigaram os efeitos da
exploração seletiva de madeira em florestas tropicais sobre mamíferos, aves, anfíbios e
invertebrados. Eles descobriram que o volume de madeira extraída é um dos mais
importantes preditores que pode influenciar a perda de espécies. A maioria dos grupos
analisados foi resistente aos impactos, com a intensidade de exploração inferior a 10 m³ ha-
1. Enquanto, mamíferos e anfíbios foram os grupos mais sensíveis à intensidade da
exploração, pois sofreram redução da riqueza de espécies em 50%, com volume extraído
de 38 m³ ha-1
e 63 m³ ha-1, respectivamente. Para anfíbios eles atribuíram à perda de
espécies, as mudanças microclimáticas ocasionadas pela atividade madeireira e também
pela morte de espécies durante as atividades de exploração. No que diz respeito a
mamíferos as mudanças foram relacionadas em parte pelas atividades de caça, que
geralmente aumenta com a intensidade da exploração madeireira, devido à criação de
estradas não oficiais.
Na Amazônia peruana (Mayor et al. 2015) investigaram os efeitos do corte seletivo
de madeira feito por indígenas sobre grandes mamíferos em áreas remotas, com baixa
densidade populacional de humanos. Usando dados de registro de caça para estimar a
biomassa mensal e anual consumida durante as operações e censo em transectos lineares
feitos antes e após a exploração madeireira para estimar a densidade. Entre 2012 e 2014
foram caçados 1389 animais e extraída 27459 kg de biomassa de mamíferos por ano.
Ungulados foi o grupo que sofreu maior redução na densidade da população, por exemplo,
Pecari tajacu e Tayassu pecari tiveram a densidade reduzida de 8,54 para 1,65 ind/km²; e
14,59 para 3,16 ind/km² respectivamente, em comparação aos censos antes e depois da
exploração. Os ungulados também foi o grupo mais caçado com 45,4% de indivíduos e
16
78,9% de biomassa extraída durante as atividades de exploração madeireira. Roedores
tiveram um aumento na população, embora este sendo o segundo grupo mais caçado, com
33% de indivíduos e biomassa 12,9%. Quanto a primatas, não foi observado mudanças nas
populações, nos censos feitos antes e após as atividades de exploração madeireira, fato que
pode ser explicado, pela baixa preferência de consumo deste grupo pelos indígenas
envolvidos na exploração madeireira.
Na Floresta de Iwokrama, república da Guiana, Bicknell et al.(20015) investigaram
o efeito da exploração madeireira de impacto reduzido-RIL, com volume explorado de 6,9
m3ha
-1, sobre a comunidade de vertebrados (morcegos, grandes mamíferos e aves). Não
foram encontradas mudanças nas assembleias desses grupos que pudessem ser associadas
ao impacto da exploração madeireira reduzida. As mudanças que ocorreram em guildas de
aves frugívoros e morcegos foram associadas a fatores temporais, tendo em vista, que
também houve alteração na abundância desses grupos na área controle. Esse resultado
indica que com a adoção de boas práticas, como o RIL é possível explorar recursos
naturais como a madeira impactando minimamente a biodiversidade, mantendo processos
ecossistêmicos essências como dispersão de sementes e polinização, e gerar ganhos
econômicos (Bicknell et al. 2015).
Especificamente, sobre respostas de morcegos à exploração madeireira os avanços
nos estudos foram poucos, apesar da importância ecológica que estes animais
desempenham. A maioria dos estudos ocorreu na região Neotropical, em áreas de florestas
com planos de manejos, dentro de áreas protegidas. Como exemplo, temos os estudos
feitos na Floresta Nacional do Tapajós na Amazônia brasileira (Saldanha 2000, Castro-
Arellano et al. 2007, Presley et al. 2008, Castro-Arellano et al. 2009, Presley et al. 2009),
que estudaram os efeitos da exploração de impacto reduzido (RIL) sobre a comunidade de
morcegos. Eles verificaram que na população de morcegos, assim como nas guildas existe
um pequeno impacto pelo menos em um curto prazo. Geralmente foi observado que nas
áreas com exploração madeireira, ocorre um aumento na abundância de morcegos
frugívoros de sub-bosque como os do gênero Carollia e uma diminuição de morcegos da
subfamília phyllostominae. Entretanto esses estudos realizados na Floresta Nacional do
Tapajós, não correlacionaram dados de riqueza e abundância com variáveis de perturbação,
como as alterações sofridas na estrutura da vegetação, o que poderia levar a conclusões
mais precisas.
17
Em outro estudo realizado na Amazônia brasileira, na terra indígena Kayapó, no
Pará (Peters et al. 2006), estudaram o efeito do corte seletivo de madeira em áreas
exploradas há dez anos, encontraram alterações na composição da fauna de morcegos,
sugerindo que o corte seletivo de madeira não possui um alto valor para fins de
conservação. Entre as 49 espécies amostradas, 24 foram verificadas em ambos os sítios, 11
somente nas áreas de corte seletivo e 14 nas áreas de florestas não submetidas ao corte
seletivo. No estudo de Peters et al. (2006) ao contrário dos realizados na Floresta Nacional
do Tapajós foram feito associações com variáveis do habitat (Área basal, diâmetro médio
de árvores com DAP>10 cm e densidade de folhagem em seis diferentes alturas). Das
variáveis medidas, há indícios de que as alterações na densidade da folhagem ocorridas
durante a exploração da madeira influenciam nas estratégias de forageamento e
ecolocalização de algumas espécies de morcegos, principalmente as que usam o sub-
bosque.
Em Trinidad (Clarke et al. 2005) avaliaram os efeitos dos sistemas de exploração de
madeira Open-range (OR) e Blocos Periódicos sobre a assembleia de morcegos. O Open-
range (OR) é um sistema de colheita continua e sem critérios ecológicos. O sistema de
blocos periódicos é um sistema policíclico baseados em critérios ecológicos visando à
manutenção da biodiversidade. A fauna de morcegos no sistema de blocos periódicos foi
similar a de uma floresta primária, indicando que o sistema é compatível com a
manutenção da diversidade de morcegos.
Em Itamaca, na Venezuela (Ochoa 2000) avaliou o feito da exploração madeireira
sobre morcegos em áreas de florestas manejadas ele encontrou um efeito significativo na
estruturação da assembleia de morcegos local. Nas áreas exploradas foi observado uma
diminuição de morcegos carnívoros e insetívoros de sub-bosque e um aumento na
abundância de morcegos frugívoros como Carollia perspicillata e Sturnira lilium
associados com plantas típicas de inicio de sucessão. Houve também um aumento na
aparição de morcegos insetívoros de estratos superiores como os do gênero Molossus, que
pode estar associado ao aumenta da abertura do dossel.
18
1. 3 O manejo do açaí no estuário do rio Amazonas
O Açaizeiro (Euterpe oleracea) é uma planta pertencente à família Arecaceae,
nativo do leste da Amazônia, com a maior ocorrência no estuário do rio Amazonas
(estados do Pará e Amapá), onde ocupa a maior parte da floresta de várzea da região (Kahn
and Granville 1992, Smith 2015). Também, pode ser encontrado nos estados brasileiros do
Amazonas, Maranhão e Tocantins, bem como em países vizinhos como a Colômbia, Peru,
Guiana, Guiana Francesa e Venezuela (Smith 2015).
O açaizeiro tem grande importância econômica na vida da população ribeirinha do
estuário amazônico, pois todos os seus componentes, raízes, estipe, folhas, inflorescência e
fruto são usados (Kahn and Granville 1992, Smith 2015). Atualmente o açaí está sendo
anunciado como uma "super fruta" com propriedades anti-inflamatória, antioxidante e com
efeitos anticancerígenos (Kuskoski et al. 2006, Poulose et al. 2012, Yamaguchi et al.
2015). Por conta disso, a demanda por açaí está em expansão em todo o mundo, o que tem
trazido grandes ganhos econômicos para a população ribeirinha.
A valorização econômica do fruto do açaizeiro tem levado à intensificação da
exploração e a expansão da espécie, o que elevou nos últimos anos para mais de 80 mil
hectares manejados para a produção de frutos, somente na área estuarina do estado do Pará
(Homma 2012). Essa expansão dos açaizais nas áreas de florestas de várzea pode levar a
transformação deste ecossistema em bosque homogêneos de açaizais, trazendo riscos
ambientais para a fauna e flora (Pinedo-Vasquez e Sears 2011, Homma 2012) fato esse,
que tem sido pouco avaliado pela comunidade cientifica.
Os tipos de manejos existentes realizados pelos ribeirinhos visam aumentar a
produtividade de frutos nos açaizais, basicamente consiste: 1- No raleamento da mata,
quando são derrubadas árvores que têm pouco valor econômico e de uso ou que estão
fazendo sombreamento; 2-Enriquecimento com mudas novas de açaizeiros ou de outra
planta que tem valor comercial; 3- Periodicamente é realizada a roçagem, quando são
eliminadas lianas, cipós e outras árvores de pequeno porte; 4-Desbastes das touceiras de
açaizeiros, onde são eliminados os estipes com baixa produção, ou muito altos que
dificultam a realização da colheita do fruto (Jardim e Anderson 1987, Anderson e Ioris
1992, Queiroz e Mochiutti 2001). Geralmente, as áreas manejadas são constituídas de 400
19
a 500 plantas adultas de açaizeiro, 100 a 150 plantas de espécies frutíferas, e 50 a 60
árvores de outras árvores, além de outras palmeiras por hectare (Jardim e Anderson 1987,
Anderson and Ioris 1992, Queiroz e Mochiutti 2001).
Em um Assentamento Agroextrativista com 640 famílias, na Ilha Mamangais no
município de Igarapé-Miri/PA, região de maior produção de açaí no estúario Amazônico,
Aráujo e Navegantes-Alves (2015) classificaram os tipos de manejo dos açaízais existentes
em três categorias: leve, moderado e intensivo: O manejo leve foi utlizado por 3% dos
pesquisados. Neste tipo de manejo, a intervenção nos açaizais é mínima, sendo apenas feito
abertura de trilhas que da o acesso ao açaizal e os frutos são utilizados apenas para
consumo próprio do morador. O manejo moderado foi utilizado por 87% dos moradores
pesquisados. O tamanho médio da propriedade é 7,3 ha e são produzidos em média 250 kg
de açai por hectare em cada safra. Neste tipo de manejo, a intervenção na floresta é
moderado, há raleamento da mata, limpeza duas vez por ano e enriquecimento com mudas
novas. O cultivo do açaí é feito em consórcio com outras espécies de plantas, e parte da
vegetação nativa da propriedade é mantida. O manejo intensivo foi utilizado por 10 %
moradores pesquisados. Neste tipo de manejo o tamanho médio da propriedade é 24 ha em
média, e são produzidos cerca de 400 kg de açai por hectare em cada safra. No manejo
intensivo, todas as outras árvores são eliminadas, ficando somente açaizeiros,
caracterizando-se como um monocultivo (Araújo e Navegantes-Alves 2015).
Estudos que avaliam os impactos do manejo de açaizais sobre a biodiversidade, nas
florestas de várzea do estúario amazônico são poucos e têm priorizado a flora. Por
exemplo, (Weinstein and Moegenburg 2004) avaliaram o efeito do adensamento dos
açaizais, em cinco localidades no estuário amazônico (Ilha Combú, Igarapé Miri,
Abaetetuba, Oeiras do Pará e Breves) e encontraram alterações marcantes tanto na
estrutura como na composição da vegetação. Nas áreas sem manejo, havia quatro vezes
mais árvores pequenas (<10 cm de DAP), cinco vezes mais trepadeiras, 84 vezes mais
lianas, e a altura do dossel foi seis vezes maior e nove vezes mais fechado que em áreas
manejadas. Outros estudos relatam que as limpezas realizadas nos açaizais, para o
adensamento populacional, têm causado a diminuição da riqueza florística nas áreas de
floresta de várzea do estuário (Dubois et al. 1996, Farias 2012, Freitas et al. 2015).
20
As mudanças na estrutura da vegetação das florestas de várzea, ocasionadas pelo
manejo de açaizais, leva a simplificação da floresta, diminuindo a quantidade e diversidade
de recursos disponíveis (abrigos e recursos alimentares) para a fauna. Esse é um tema que,
ainda precisa de investigação, uma vez que essas alterações antrópicas na floresta pode
levar a extinção de espécies e perdas de serviços ecossistêmicos, como a polinização,
dispersão de sementes, ciclagem de nutrientes.
As respostas das espécies animais, as atividades antrópicas, dependem de vários
fatores como, grupo taxonômico, métrica ecológica, tipo perturbação e intensidade (Gibson
et al. 2011). Estudos realizados em culturas semelhantes aos açaizais manejados, em que
existe contato ou proximidade com a floresta primária, são capazes de manter a riqueza de
diferentes grupos animais semelhantes à floresta primaria. Por exemplo, os agrossistemas
de café sombreados no México, tem um impacto mínimo sobre a fauna e podem abrigar
uma riqueza de aves, morcegos (Pineda et al. 2005), répteis e artrópodes. (Moguel e
Toledo 1999), semelhantes à floresta primária. Na Malásia os plantios tradicionais de
dendê (Elaeis guineenses) feito em pequenas propriedades, mantêm uma alta ocorrência de
espécies de grandes mamíferos herbívoros e carnívoros, quando comparadas a grandes
plantios (Azhar et al. 2014). A alta abundância de grandes mamíferos foi influenciada
principalmente pelo tamanho da cobertura de floresta natural, dentro dos limites das
plantações de dendê (E.guineenses).
Os grupos de animais também podem reagir de forma diferente às perturbações
ocorridas. Em Vera Cruz no México, Saldaña-Vázquez et al. (2010) avaliaram a resposta
de morcegos Stenodermatinae dos gêneros Artibeus e Sturnira, a plantios de café.
Morcegos pequenos do gênero Sturnira foram afetados negativamente, diminuindo suas
abundâncias. Uma das possíveis explicações seria a eliminação de abrigos e de plantas
pioneiras que são fonte de alimento, e que foram eliminados do sub-bosque durante o
processo de limpeza. Já os grandes morcegos sternodermatinae do gênero Artibeus não
sofreram impactos na população, devidos estes ter uma maior plasticidade na busca de
alimento e por se alimentarem de frutos que ficam no dossel (Saldaña-Vázquez et al.
2010).
21
O entendimento sobre os efeitos do manejo dos açaizais, sobre a Fauna da floresta
de várzea é importante para a adoção ou aprimoramento de práticas que visem o uso
sustentável da biodiversidade. Visando, contribuir com este tema um estudo, utilizando
morcegos como grupo alvo será feito. Tendo em vista, que este grupo, pode ser usado
como biondicador (Jones et al. 2009)
22
2. HIPÓTESES
A riqueza de morcegos filostomideos nas áreas açaizais manejadas por ribeirinhos
não difere da floresta de várzea primária, pelo fato de serem contínuas ou muito
próximas. Porém, ocorrem alterações na abundância das espécies.
As características ambientais, relacionadas ao manejo dos açaizais, como as
mudanças na estrutura da vegetação, tem influência nas abundâncias dos morcegos
filostomídeos, no estuário do rio Amazonas.
23
3. OBJETIVOS
3.1 Geral
Avaliar os efeitos da exploração madeireira e do manejo de açaizais (Euterpe
oleracea) por ribeirinhos sobre as assembleias de morcegos em florestas tropicais.
3.2 Específicos
Revisar a bibliografia publicada, que avaliou os efeitos da exploração madeireira
sobre as assembleias de morcegos;
Identificar quais são as lacunas de conhecimento existentes em estudos sobre
efeitos da exploração madeireira sobre morcegos nas florestas tropicais;
Inventariar a fauna de morcegos de floresta de várzea, em três localidades no
estuário do rio Amazonas;
Investigar o efeito do manejo dos açaizais sobre morcegos filostomídeos em
florestas de várzea do estuário do rio Amazonas;
Investigar como as guildas alimentares de morcegos filostomídeos responde ao
manejo de açaizais no estuário do rio Amazonas;
Identificar variáveis ambientais relacionadas ao manejo dos açaizais que podem
influenciar as alterações na abundância de morcegos filostomídeos.
24
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30
CAPÍTULO 1 – EFEITOS DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA SOBRE
MORCEGOS EM FLORESTAS TROPICAIS
Artigo publicado no periódico Natureza & Conservação
Volume12, Edição (2), Pág. 99-105
Doi: 10.1016/j.ncon.2014.09.001
31
Seção: Ensaios & Perspectivas
EFEITOS DA EXPLORAÇÃO MADEIREIRA SOBRE MORCEGOS EM
FLORESTAS TROPICAIS
Isai J. Castro¹* & Fernanda Michalski¹, 2
1 Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade Tropical, Universidade Federal do
Amapá, Rodovia Juscelino Kubitschek, km 02, Macapá, AP, 68902-280, Brazil.
2 Instituto Pró-Carnívoros, C.P. 10, Atibaia, SP, 12940-970, Brazil.
* Autor correspondente: E-mail: [email protected]
TOTAL DE PALAVRAS: 4962
TITULO CURTO: Efeitos da exploração madeireira em morcegos
32
RESUMO: A exploração madeireira é uma das principais causas da perda de
biodiversidade nas florestas tropicais. Nas últimas décadas houve um aumento no número
de estudos que investigam o efeito da exploração madeireira sobre a biodiversidade, mas
especificamente para morcegos os avanços foram poucos, apesar da sua importância
ecológica. Apresentamos uma revisão de estudos sobre efeitos da exploração madeireira
em morcegos nas florestas tropicais no mundo, realizados nas ultimas três décadas.
Direcionamos nossa pesquisa para responder as seguintes perguntas: O que se sabe sobre
efeitos da exploração madeireira sobre a fauna de morcegos em florestas tropicais? Quais
são as lacunas de conhecimento que devem ser preenchidos? As pesquisas foram feitas
nas bases ISI Web of Knowledge, Google Scholar e Scopus, utilizando diferentes
combinações de palavras-chave. Encontramos 22 estudos relativos a esse tema, sendo que
a maioria concentrados na América latina e no sudeste asiático. Grande parte dos estudos
(81,8%) apenas comparou dados de riqueza e abundância de morcegos entre as áreas com e
sem exploração madeireira. Poucos estudos (18%) utilizaram dados de variáveis
ambientais, como as mudanças na estrutura da vegetação, afetam a diversidade de
morcegos. Ressaltamos que futuros estudos com o objetivo de verificar os efeitos da
exploração madeireira sobre morcegos devem levar em consideração a utilização de mais
de um método de amostragem a fim de obter amostras mais representativas. O
planeamento deve ser feito com mais cuidado, a fim de evitar pseudoreplicação e obter
resultados mais sólidos. Sugerimos que seja dado enfoque em regiões pouco estudas e que
possuem intensa atividade madeireira como a floresta amazônica e as florestas tropicais da
África.
PALAVRAS-CHAVE: Biodiversidade, Chiroptera, Delineamento amostral, Exploração
seletiva de madeira, Extração madeireira.
33
ABSTRACT: Logging is one of the main causes of biodiversity loss in tropical forests. In
the past decades there was an increase in the number of studies on the effects of logging on
biodiversity, but there has been little advancement for bats, despite their ecological
importance. We present a review of studies on the effects of logging on bats in tropical
forests worldwide carried out in the past three decades. We aimed at answering the
following questions: What is known about the effects of logging on the bat fauna of
tropical forests? What are the gaps of knowledge that can be filled? We conducted a
literature search of studies on the effect of logging on the bat fauna in tropical forests in the
past decades. We surveyed the databases Web of Science, Google Scholar, and Scopus
with different keyword combinations: ―Bats OR Chiroptera‖, ―Logging‖, ―Selective
logging‖, ―Timber extraction‖, ―Tropic‖, ―Forest‖, and ―Tropical Forest‖. We found 22
studies focused on Latin America and Southeast Asia. Most studies (81.8%) only
compared bat richness and abundance between logged and unlogged areas, where
frugivorous bats responded positively to logging, whereas gleaning animalivores bats
responded negatively. Few studies (18%) tried to understand how environmental variables,
such as changes in vegetation structure, affect bat diversity. We emphasize that future
studies aimed at checking the effects of logging on bats should use more than one sampling
method in order to obtain more representative samples. Planning should be done with more
caution, in order to avoid pseudoreplication and obtain more solid results. Poorly studied
regions that have intensive logging, such as the Amazon and the tropical forests of Africa,
should receive more attention.
KEYWORDS: Biodiversity, Chiroptera, Sampling design, Selective logging, Timber
extraction.
34
INTRODUÇÃO
Até o ano 2050 a demanda global por madeira deve triplicar devido ao crescimento
da população humana e ao aumento do uso da bioenergia, que utiliza a biomassa como
fonte (WWF, 2011). Dessa forma, mais áreas de florestas tropicais serão exploradas
gerando potenciais danos para a biodiversidade. A exploração madeireira é uma das
principais causas da perda da biodiversidade nas florestas tropicais (Laurance, 2007)
devido a impactos como a alteração na estrutura da floresta, a perturbação, o
desalojamento de animais dos seus habitats, a abertura de clareiras, a perda de fonte de
alimento entre outros efeitos negativos (Lagan et al., 2007).
Nas últimas décadas, tem se verificado um aumento nos estudos, que visam
investigar o efeito da exploração madeireira, sobre a biodiversidade nas florestas tropicais,
incluindo vários taxa, como mamíferos, aves, besouros e peixes (Edwards et al., 2012;
Politi et al., 2012). Entretanto, os resultados da maior parte destes estudos têm sido
questionados por não apresentarem resultados confiáveis e consistentes, sendo que isso se
deve principalmente a uma falha metodológica nos desenhos amostrais como o uso
exagerado de pseudo-réplicas (Ramage et al., 2013). Outros questionamentos se devem à
falta de padronização e a forma incompleta da disponibilização das informações básicas
sobre as áreas estudadas, como tipo de manejo e tempo de exploração madeireira (Laufer
et al., 2013).
Especificamente para os morcegos, houve pouco avanço em estudos voltados para
investigar o efeito da exploração madeireira, apesar da importância ecológica destes
mamíferos. Morcegos são conhecidos por serem importantes indicadores do estado de um
determinado habitat. Sua qualidade como bioindicadores, resultado em parte de sua
35
história de vida, que é uma das mais diversificadas entre os mamíferos (Barclay e Harder,
2003; Jones et al., 2009). Além disso, os morcegos são importantes agentes de dispersão de
sementes e polinização, processos que são vitais para o sucesso reprodutivo de plantas,
bem como para a manutenção de florestas tropicais, podendo ajudar a recuperar áreas
degradadas (Fleming e Heithaus, 1981; Fleming e Sosa, 1994; García et al., 2000;
Muscarella e Fleming, 2007) e supressão de artrópodes (Kunz et al., 2011; Williams-
Guillen et al., 2008).
Embora, estudos apontem que os efeitos negativos da exploração madeireira sobre
morcegos nas florestas tropicais, com algum tipo de manejo sejam mínimos (Castro-
Arellano et al., 2007, 2009;. Clarke et al., 2005a;. Presley et al., 2008, 2009), algumas
guildas alimentares foram afetadas, principalmente na América Latina. Frequentemente,
após a exploração, tem havido um aumento no número de pequenos morcegos frugívoros
de sub-bosque e uma diminuição no número de morcegos animalívoros catadores,
omnívoros e morcegos carnívoros (Clarke et al., 2005b; Peters et al., 2006). No entanto,
estudos que relataram impactos da exploração madeireira sobre morcegos precisam de
melhor planejamento e de amostragem; a maioria deles não usou dados sobre alterações na
estrutura da vegetação devido à exploração madeireira e eles não testaram como essas
mudanças afetam a composição das assembleias de morcegos (Castro-Arellano et al.,
2009; Presley et al., 2008, 2009).
No presente estudo, foi realizada uma revisão do conhecimento sobre o efeito da
exploração madeireira na fauna de morcegos em florestas tropicais mundiais nas últimas
três décadas. Direcionamos nossa pesquisa para responder as seguintes perguntas: O que se
sabe sobre efeitos da exploração madeireira sobre a fauna de morcegos em florestas
tropicais? Quais são as lacunas de conhecimento que devem ser preenchidos?
36
MATERIAL E MÉTODOS
Entre 27 de abril e 14 de maio de 2013 realizamos pesquisa bibliográfica de
estudos, publicados nas últimas três décadas (1988 – 2012), que avaliaram o efeito da
exploração madeireira sobre riqueza e abundância de morcegos em florestas tropicais. As
buscas foram feitas nas bases ISI Web of Knowledge, Google Scholar e Scopus, utilizando
diferentes combinações de palavras-chave '' Bats OR Chiroptera'', '' Logging'', ―Selective
logging‖, ―Timber extraction‖, ''Tropic'', ―Forest‖ e ―Tropical Forest‖.
Utilizamos os seguintes critérios para determinar se a referência era apropriada para
esta avaliação: (1) estudos realizados entre as latitudes 23 N e 23 S; (2) estudos que
avaliaram os efeitos da exploração madeireira em morcegos, comparando áreas submetidas
a algum tipo de manejo, como corte seletivo, corte seletivo de impacto reduzido (RIL),
corte seletivo policíclico e corte seletivo continuo, com áreas de controle. Também
consideramos artigos que tiveram sítios de coletas em áreas de exploração madeireira que
foram citados na descrição da área de estudo, mas que o objetivo não era analisar
especificamente os efeitos do corte seletivo.
Nas buscas, encontramos 118 estudos potenciais, no entanto, apenas 22 foram
enquadrados nos critérios utilizados para a seleção destes. Extraímos dos artigos as
seguintes informações: ano da publicação , título, localização do estudo (ex. coordenada
geográfica, país), tipo de manejo (ex. reserva, corte seletivo, corte seletivo de impacto
reduzido (RIL), corte seletivo policíclico, agricultura e outros tipos de manejo), área (ha)
do estudo quando fornecido, tempo de exploração (anos) desde o primeiro corte, volume
de madeira extraída (m³ ha-¹), métodos de amostragem de morcegos (rede de neblina,
harpas, busca ativa em abrigos, detector de ultrassom), número de indivíduos coletados por
37
sítio, riqueza (número de espécies), guildas alimentares (frugívoros, nectarívoros,
animalívoros catadores, insetívoros aéreos, onívoros, carnívoros e hematófagos), dados de
variáveis ambientais e de perturbação, quando fornecido, e esforço amostral. Como nossos
dados foram distribuídos normalmente (testado com o teste de Shapiro-Wilk) e a variação
nas populações eram iguais (homocedasticidade) e independentes (Zar, 1996) uma análise
de variância (ANOVA) foi utilizada para testar as diferenças entre o número de métodos de
captura utilizados e a riqueza de espécies.
Usamos o teste - U de Mann-Whitney, para comparar as guildas de morcegos mais
abundantes (frugívoros, nectarívoros, insetívoros aéreos e animalívoros catadores) entre
florestas com exploração madeireira e florestas sem exploração (controle) (Zar, 1996).
Somente dados de abundância de morcegos capturados com redes de neblina foram
incluídos nesta análise. As abundâncias foram obtidas: dividindo-se o número de
indivíduos capturados para cada guilda trófica, pelo esforço de amostragem para cada
estudo, com dados disponíveis. Os esforços amostrais de rede de neblina obtidos nos
estudos (Tabela 1) foram padronizados em m2. rede. h (sensu Straube e Bianconi, 2002).
Utilizamos o ArcGis 9.3 (ESRI, 2009) para confecção do mapa de distribuição dos
sítios onde foram realizados os estudos (Fig. 1). Para gerar o mapa, utilizamos as
coordenadas geográficas fornecidas em cada estudo, quando essa informação não foi
fornecida, utilizamos o software Google Earth para obter coordenadas aproximadas das
áreas de estudo, usando como referência características facilmente visíveis e identificadas
nas imagens como rios, áreas protegidas, cidades e estradas que foram citadas nos artigos.
38
Fig. 1: Distribuição geográfica dos estudos que avaliaram o efeito da exploração
madeireira sobre morcegos em florestas tropicais.
RESULTADOS
Encontramos 22 publicações, relacionadas ao efeito da exploração madeireira,
sobre morcegos nas florestas tropicais, publicados nas últimas três décadas. A maioria está
localizada em países da América Latina (Brasil = 27%, México = 9%, Venezuela = 9%,
Trinidad = 9%, Guatemala = 5%,) e do sudeste asiático (Malásia = 23%, Indonésia = 9%).
Nós encontramos somente um estudo para as florestas tropicais da África e um para as
florestas da Oceania (Tabela 1 e Fig. 1). Em uma análise temporal considerando as últimas
três décadas houve um crescimento ascendente de publicações e o período entre 2005 a
2010 foi o mais produtivo (Fig. 2), entretanto, no período entre 2002 a 2004 não foram
encontradas publicações com o tema (Tabela 1).
39
Tabela 1. Estudos revisados que examinaram o efeito da exploração madeireira sobre a fauna de morcegos em florestas tropicais.
Estudo País Método de amostragem
Variáveis
ambientais
amostradas
Habitats comparados
com áreas de exploração
madeireira
Tempo de
exploração
desde o
primeiro
corte (Ano)
Volume
de
madeira
extraída
(m³-/-
ha)
(Crome e Richards,
1988) Austrália Detector de ultrassom _ _ _ _
(Zubaid, 1993) Malásia Rede de neblina;
Harpa _ Floresta primária >20 _
(Danielsen e Heegaard,
1995) Indonésia Rede de neblina _
Floresta primária, Plantio de
seringueira e Plantio de dendê 12-15 _
(Ochoa, 1997) Venezuela Rede de neblina,
Busca ativa em abrigo _
_
(Ochoa, 2000) Venezuela Rede de neblina,
Busca ativa em abrigo _ Floresta primária 6,7 7,1
(Schulze et al., 2000) Guatemala Rede de neblina _ Floresta primária, Agricultura _ _
(Saldanha, 2000) Brasil Rede de neblina,
Busca ativa em abrigos _ Floresta primária 2-3 18,5
40
(Clarke et al., 2005b) Trinidad
Rede de neblina no sub-
bosque e no sub-dossel;
Harpa
a Floresta primária 10 -33 5,3 – 6,4
(Clarke et al., 2005a) Trinidad
Rede de neblina no sub-
bosque e no subdossel;
Harpa
a
10-15 5,1 – 6,6
(Peters et al., 2006) Brasil
Rede de neblina
no dossel e no sub-
bosque
b, c, d, e, f, g Floresta primária 10 _
(Castro-Arellano et al., 2007) Brasil Rede de neblina _ Floresta primária 2-3 _
(Castro-Luna et al., 2007) México Rede de neblina a, h, i, j, k, l, m Floresta primária, Agricultura. _ _
(Suyanto e Struebig, 2007) Indonésia Rede de neblina, Harpa _ Floresta primária _ _
(Presley et al., 2008) Brasil Rede de neblina _
2-3 18,5
(Presley et al., 2009) Brasil Rede de neblina _ Floresta primária 2-3 18,5
(Castro-arellano et al., 2009) Brasil Rede de neblina - Floresta primária 2-3 18,5
(Monadjem et al., 2010) Uganda Detector de ultrassom n, o, p, q Floresta primária _ 17,5
(Saldaña-Vázquez et al.,
2010) México Rede de neblina _
Plantio de café sombreado,
Floresta primária _ _
(Shafie et al., 2011) Malásia Rede de neblina _ Plantio de dênde 20 _
41
(Joann et al., 2011) Malásia Harpa _ _ _ _
(Turner, 2011)
Malásia Harpa a,f,h,r
Plantio de dênde, Floresta
primária e secundária,
Fragmento de floresta, Floresta
ripária
_ _
Kumaran et al., 2011 Malásia Rede de neblina, Harpa _ Floresta primária e secundária e
plantio de banana _ _
a= Abertura do dossel (%); b= Diâmetro médio de árvores; c= Área basal; d= Coeficiente de variação da densidade de folhas no sub-bosque; e
= Coeficiente de variação da densidade de folhas no dossel; f= Densidade da folhagem no sub-bosque (<5 m); g= Densidade de folhagem no
dossel (5-40 m); h= Altura do dossel (m); i= Cobertura de herbáceas (%), j= Cobertura de lenhosas (%), k= Diversidade de plantas (H'); l=
Distância para a borda da floresta(m); m= Distância para cavernas (m); n= Cobertura da vegetação (0–5) no sub-bosque; o= Cobertura da
vegetação (0–5) no médio dossel; p= Cobertura da vegetação (0–5) no dossel; q= Temperatura (ºC), r=número de corpos d‘água.
42
Figura 2: Número anual de estudos sobre efeitos da exploração madeireira em morcegos
publicados de 1985 a 2012 em florestas tropicais. A largura da linha é proporcional ao
número de métodos utilizados em cada estudo.
A maioria dos estudos (81,8%), apenas comparou dados de riqueza e abundância
entre as áreas exploradas e não exploradas. Na América latina 40% dos estudos
compararam áreas exploradas com algum tipo de manejo, principalmente de impacto
reduzido (RIL), com áreas não exploradas, como os estudos realizados na Amazônia
brasileira (Saldanha, 2000; Castro-Arellano et al., 2007; Presley et al., 2008; Castro-
Arellano et al., 2009; Presley et al., 2009). Apenas um estudo em Trinidad (Clarke et al.,
2005a) avaliou efeito de dois sistemas de exploração de madeira sobre a assembleia de
morcegos: 1) O corte contínuo e sem critérios ecológicos; 2) O Sistema de blocos
periódicos (PB), baseado em critérios ecológicos visando a manutenção da biodiversidade.
43
No sudeste asiático, apesar da atividade madeireira ser intensa, apenas dois estudos
investigaram efetivamente o efeito da exploração madeireira sobre morcegos (Danielsen e
Heegaard, 1995; Turner, 2011). Os demais estudos feitos no sudeste asiático apenas
mencionam que o estudo foi feito em sítios de exploração madeireira sem demonstrar
nenhuma análise.
Foram poucos os estudos, que usaram variáveis ambientais, como as alterações
sofridas na estrutura da vegetação e de perturbação para interpretar o efeito da exploração
madeireira sobre a fauna de morcegos. Isso poderia levar a conclusões mais precisas, dos
22 estudos encontrados, apenas quatro (18%) utilizaram estas variáveis (Tabela 1). Dois
trabalhos apenas mediram abertura de dossel, mas não reportaram como essa variável
afetaria a fauna de morcegos em Trinidad (Clarke et al., 2005a, 2005b).
Apenas oito estudos (36%) forneceram dados sobre o volume de madeira explorada
por hectare (m3
ha-1
), com valores variando de 5.1 para 18,5 m3 ha
-1 (Tabela 1 e Fig. 3).
Dois estudos forneceram o número de árvores removidas por hectare (Danielsen e
Heegaard, 1995; Peters et al., 2006). O período de exploração (anos) desde o primeiro
corte foi fornecido por mais de 50% dos estudos (Tabela 1 e Fig. 3). O tamanho da área de
estudo (ha) foi fornecido por 68% dos estudos. Dezesseis estudos (72%) informaram dados
sobre a abundância morcegos (Fig. 3).
44
Fig. 3 - Proporção do número de estudos de acordo com dados apresentados. VA=
Variáveis ambientais medidas; VE= Volume de madeira extraída (m3 ha
-1); PE=Período de
exploração desde o primeiro corte (anos); AB=abundância de morcegos em estudos em
florestas tropicais publicados de 1985 a 2012. Em vermelho: Porcentagem dos estudos que
reportaram dados. Em azul: porcentagem de estudos que não relataram dados.
Sobre os métodos de amostragem de morcegos, metade dos estudos (11 estudos)
reportou que utilizaram rede de neblina. Dois estudos usaram detectores de ultrassom, dois
estudos usaram armadilhas harpa, e sete estudos utilizaram dois ou mais métodos
combinados (Tabela 1). Considerando o número de espécies capturadas (riqueza) com cada
método de amostragem, houve uma diferença significativa (F = 7,35; p <0,012). Em
estudos que utilizaram um único método de amostragem, o número de espécies capturadas
variou de 3 a 35. Com dois métodos a variação foi mais ampla: de 2 a 78 espécies. Nos
estudos que utilizaram três métodos, foi observada a menor variação, de 18 a 30 espécies.
Encontramos diferentes maneiras de descrever o esforço de amostragem. Por exemplo,
Clarke et al. (2005a) descreveu como redes. horas; Presley et al. (2009) como redes.metros.
45
horas, e Kumaran et al.(2011) como redes × noite. Essa falta de padronização dificulta
comparações entre estudos.
Considerando-se o número de indivíduos capturados por guilda trófica em estudos
que utilizaram redes de neblina para capturar morcegos, encontramos uma tendência de
aumento na abundância de morcegos frugívoros e uma diminuição dos morcegos
animalívoros catadores em florestas exploradas. No entanto, esta tendência foi apenas
marginalmente significativa para animalívoros catadores (U = 95,5; p = 0,050), e não foi
significativa para nectarívoros (U = 80,5; p = 0,520), frugívoros (U = 146,0; p = 0,245) e
insetívoros aéreos (U = 64,0; p = 0,207) quando comparada, florestas exploradas e não
exploradas (Fig. 4).
Fig. 4 - Diferenças na abundância de morcegos em florestas tropicais com
exploração e sem exploração madeireira. AIN=insetívoro aéreo; CAR=carnívoro;
FRU=frugívoro; NEC=nectarívoros; GLE= Animalivoro catador; OMN= onívoro;
SAN=sanguívoro.
46
DISCUSSÃO
Morcegos têm sido negligenciados na avaliação do efeito da exploração madeireira
nas florestas tropicais em todo o mundo. No entanto, encontramos que houve um aumento
em estudos com esse grupo nas últimas décadas. Dentre os poucos estudos encontrados na
literatura, a maioria foi realizada na região Neotropical, em florestas de terra firme e em
áreas com algum regime de manejo com a extração muito baixa de madeira (Castro-
Arellano et al., 2007, 2009; Clarke et al., 2005a, 2005b; Ochoa, 2000;. Peters et al., 2006;
Presley et al., 2008, 2009;. Saldanha, 2000). As florestas tropicais da África e Oceania
foram as que apresentaram menor número de estudos. Esta tendência cria um déficit em
nossa compreensão das respostas dos morcegos para exploração madeireira, considerando
que a fragmentação causada por tal atividade pode alterar a organização trófica das
comunidades (Hill et al., 2011).
Descobrimos que a maioria dos estudos avaliaram apenas diferenças de riqueza,
abundância, e guildas alimentares entre áreas exploradas e não exploradas. Por exemplo,
eles não incluem dados sobre alterações ambientais causados pela exploração madeireira,
como as mudanças na estrutura da floresta. Um dos poucos estudos que consideraram as
mudanças na estrutura da vegetação foi realizado na Amazônia brasileira (Peters et al.,
2006), onde o efeito de exploração seletiva de madeira em áreas exploradas por dez anos
foi analisado. Os autores observaram que as mudanças na abertura do dossel e densidade
de folhas no sub-bosque causada pela extração madeireira leva a alterações na composição
e estrutura trófica da fauna de morcegos. Isto pode sugerir que o corte seletivo não tem um
alto valor de conservação. No entanto, o estudo acima mencionado tem falhas
metodológicas, como pseudoreplicação, o que pode levar a resultados exagerados em
estudos sobre efeitos do corte seletivo sobre a biodiversidade (Ramage et al., 2013).
47
Estudos sobre os efeitos da exploração madeireira sobre morcegos tem priorizado o
uso da rede de neblina como método principal, talvez por uma questão logística, pois são
relativamente acessíveis, de baixo custo, de fácil transporte em campo e relativamente
eficientes na captura de morcegos (Kunz et al., 2011). Entretando, nos Neotropicos a rede
de neblina favorece a captura de morcegos filostomídeos, que é endêmica dessa região,
deixando outras famílias de morcegos sub-amostradas e subavaliadas sobre o efeito da
exploração madeireira nas florestas tropicais (Presley et al., 2008, 2009). A utilização de
métodos complementares, como busca ativa de abrigos, um método eficiente e não muito
caro, poderia resolver este problema metodológico (Ochoa, 2000). Detectores de ultra-som
(Cunto e Bernard, 2012) para amostragem de morcegos que forrageiam no dossel como os
verpertilionideos, tambem podem complementar a a amostragem, além disso, a revisão de
literatura das últimas três décadas demonstra que houve um incremento no número de
métodos utilizados nos anos de 2004-2006, mas que não se mantiveram nos anos
subsequentes.
Apesar de termos encontrado, apenas uma diminuição marginalmente significativa
para morcegos animalívoros catadores nas florestas exploradas, nossos dados sugerem que
houve um aumento na abundância de morcegos frugívoros. O efeito positivo sobre os
morcegos frugívoros provavelmente resulta da utilização de recurso alimentar fornecida
por plantas pioneiras que florescem em resposta a mudanças causadas pela exploração
madeireira (Clarke et al., 2005b;. Fleming, 1988; Presley et al, 2008;. Soriano e Ochoa,
2001). Por outro lado, o efeito negativo sobre os morcegos animalívoros, que são morcegos
que se alimentam de invertebrados e pequenos vertebrados recolhidos a partir do substrato,
está provavelmente relacionado com um decréscimo na abundância de presas e uma
diminuição no número de abrigos (Presley et al., 2008 ; Soriano e Ochoa, 2001). Além
48
disso, em alguns casos, estes morcegos dependem de tipos abrigos específicos que são
destruídos pela exploração madeireira (Kalko, 1998). Nossos dados também apresentam
uma grande variação na abundância de morcegos frugívoros em florestas exploradas, o que
provavelmente diluiu o efeito da exploração madeireira neste grupo trófico. Assim, uma
análise mais detalhada, considerando-se uma visão geral em nível de espécie,
provavelmente, mostrará que algumas espécies podem responder mais positivamente do
que outro, dentro desta guilda especifica.
Assim, podemos concluir que os efeitos da exploração madeireira sobre morcegos
em florestas tropicais exigem mais pesquisas, para melhor compreensão. No entanto, os
resultados da literatura sugerem que para morcegos frugívoros os efeitos tendem a ser
positivos, enquanto que para os morcegos animalívoros catadores, os efeitos tendem a ser
negativos.
Em síntese, afim de melhor compreender as respostas dos morcegos aos efeitos da
exploração madeireira nas florestas tropicais, considerando a importância ecológica que
estes desempenham (Kunz et al., 2011), estudos futuros devem investir em um melhor
planejamento. Sugerimos algumas diretrizes para a sua melhoria, tais como a padronização
do plano de amostragem, a fim de evitar pseudoreplicação, o que pode comprometer os
resultados e conclusões. A adoção de mais de um método de amostragem de morcegos
como, redes de neblina e busca ativa, redes de neblina e detector de ultrassom, ou redes de
neblina, busca ativa e detector de ultrassom. Nós também sugerimos a inclusão de
variáveis ambientais e de perturbação na análise das mudanças que afetam a riqueza e
abundância de espécies ou guildas de morcegos. Por fim, para estudos futuros, sugerimos
mais atenção a regiões pouco estudadas com atividade madeireira intensiva, como a
Amazônia e as florestas tropicais da África.
49
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54
CAPÍTULO 2 – MORCEGOS DE FLORESTA DE VÁRZEA NO ESTUÁRIO DO RIO
AMAZONAS, ESTADO DO AMAPÁ, NORTE DO BRASIL
Artigo publicado no periódico Biota Neotropical
Volume 15, Edição (2), Pág. 1-8
Doi: http://dx.doi.org/10.1590/1676-06032015016814
55
Morcegos de floresta de várzea no estuário do Rio Amazonas, Estado do Amapá,
Norte do Brasil
Isai Jorge de Castro¹, 2,4
& Fernanda Michalski¹, 3
1 Programa de Pós Graduação em Biodiversidade Tropical, Universidade Federal do
Amapá, Rodovia Juscelino Kubitschek, km 02, CEP 68902-280, Macapá, AP, Brasil.
2 Laboratório de Mamíferos, Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado
do Amapá, Rodovia JK, Km 10, s/n, bairro Fazendinha, CEP 68912-250, Macapá, Amapá,
Brasil,
3 Instituto Pró-Carnívoros, C.P. 10, CEP 12940-970, Atibaia, SP, Brasil.
4 Corresponding author: Isai Jorge de Castro, e-mail: [email protected]
56
Resumo
As florestas de várzea do estuário do rio Amazonas ocupam uma extensão 25. 000 km²,
abrangendo os estados do Pará e Amapá. Os mamíferos dessas florestas especificamente
morcegos, ainda são pouco conhecidos. Este estudo visa apresentar uma lista de espécies
de morcegos de três localidades em floresta de várzea no estuário do Rio Amazonas,
contribuindo assim, com o conhecimento da quiropterofauna desta fitofisionomia. Entre
novembro e dezembro de 2013, foram selecionados 18 sítios de amostragens, na foz de três
rios tributários do Rio Amazonas: Rio Ajuruxí, Rio Maracá e Rio Mazagão. Com o uso de
dez redes de neblina (12 x 3 m) armadas ao longo de um transecto linear de 150 metros em
cada sitio de coleta, totalizando um esforço amostral de 38,888 m². h-1
, capturamos 403
indivíduos distribuídos em 40 espécies e cinco famílias. As famílias registradas foram
Phyllostomidae (n=31 espécies), Emballonuridae (n=6 espécies), Moormopidae (n=1
espécie), Vespertilionidae (n=1 espécie) e Thyropteridae (n=1 espécie). Carollia
perspicillata, Artibeus planirostris e Carollia brevicauda representam compreenderam 45
% dos registros. Nós documentamos o primeiro registro de Glyphonycteris daviesi para o
estado do Amapá. Registramos também espécies raras como Dicludurus albus e
Macrophyllum macrophylum. Os dados obtidos neste estudo revelam que as florestas de
várzea do estuário do rio Amazonas, abrigam uma alta riqueza e diversidade de morcegos e
que políticas de conservação devem ser consideradas para a manutenção desta diversidade.
Tais politicas devem ser focadas no incentivo para o manejo responsável do cultivo do
açaizeiro (Euterpe oleracea) e da exploração da madeira, além da redução da exploração
madeireira ilegal que causa prejuízos a fauna e flora dessas florestas ricas em
biodiversidade.
Palavras-chave: Chiroptera, conservação, biodiversidade, floresta inundável.
57
Abstract
The várzea forests of the estuary of the Amazon River cover 25,000 km² within the states
of Pará and Amapá. The mammals of those forests, especially bats, are still poorly known.
Hence, the present study aimed at inventorying the bat species from three localities of a
várzea forest in the estuary of the Amazon River. Between November and December 2013,
we selected 18 sampling sites in the mouths of three tributaries of the Amazon River: the
rivers Ajuruxí, Maracá, and Mazagão. We set up ten mist nets (12 x 3 m) along a 150-m
linear transect in each sampling site, in a total sampling effort of 38,888 m².h. We captured
403 individual bats of 40 species and five families. We recorded the families:
Phyllostomidae (n = 31 species), Emballonuridae (n = 6 species), Moormopidae (n = 1
species), Vespertilionidae (n = 1 species), and Thyropteridae (n = 1 species). Carollia
perspicillata, Artibeus planirostris, and Carollia brevicauda comprised 45% of the
records. We also made the first record of Glyphonycteris daviesi for Amapá state, and
captured rare species, such as Dicludurus albus and Macrophyllum macrophyllum. Our
results show that the várzea forest of the estuary of the Amazon River harbors high bat
diversity, and, hence, conservation policies should be considered for the region. Those
policies should encourage the responsible management of açaí palm (Euterpe oleracea)
and timber. They should also fight illegal timber exploitation that threatens the fauna and
flora of those biodiverse forests.
Keywords: Chiroptera, conservation, biodiversity, floodable forest.
58
Introdução
As florestas de várzea são áreas sujeitas à inundação pelo aumento dos níveis dos
rios de águas brancas, com pH neutro, e que conduzem elevada sedimentação e nutrientes,
como os rios Amazonas, Purus e Juruá (Prance 1979, Sioli 1984). Elas abrangem uma área
que pode chegar a 200. 000 km2 na bacia amazônica (Junk 1984, Wittmann et al. 2010).
No estuário do Rio Amazonas, as florestas de várzea ocupam uma área de
aproximadamente 25,000 km², abrangendo os estados do Pará e Amapá na Amazônia
oriental (Lima et al. 2001). Nessa região da Amazônia, grandes áreas estão sendo alteradas
devido à crescente demanda da exploração madeireira e do manejo do açaí (Euterpe
oleracea), que na atualidade estão entre os produtos de maior importância econômica
oriundos das várzeas do estuário amazônico (Muñiz-Miret et al. 1996, Queiroz &
Mochiutti 2001, Brondízio et al. 2002, Weinstein & Moegenburg 2004, Homma 2012).
Neste contexto, a manutenção da biodiversidade das florestas de várzea, dependem em
grande parte do conhecimento e da conservação de espécies existentes nesse ambiente.
Morcegos são mamíferos, diversificados e abundantes, que dependendo da região
podem representar cerca de até 60% da fauna local (Simmons & Voss 1998). Eles
desempenham inúmeros papéis na regulação dos ecossistemas tropicais, sendo
responsáveis pela dispersão de sementes de mais de 500 espécies de plantas, pela
polinização de angiospermas, além do controle de populações de insetos, inclusive dos
insetos danosos à agricultura e vetores de doenças (Medellín et al. 2000, Jones et al. 2009,
Kunz et al. 2011). A fauna de morcegos no Brasil é bastante expressiva. Das 690 espécies
de mamíferos atualmente conhecidos no país (Paglia et al. 2012), pelo menos 175 são
morcegos (Reis et al. 2013). Na Amazônia brasileira, já foram registradas 147 espécies,
pertencentes a nove famílias (Bernard et al. 2011, Castro et al. 2012). No Amapá, os
inventários realizados já documentaram 86 espécies de oito famílias (Martins et al. 2006,
Martins et al. 2011, Silva et al. 2013), sendo que a maioria dos inventários foi concentrado
em florestas de terra firme.
Nos últimos dez anos estudos com morcegos em florestas inundadas na Amazônia
brasileira tiveram um aumento considerável, especificamente sobre aspectos ecológicos,
mas estes são concentrados na Amazônia central, no Estado do Amazonas (Ramos Pereira
et al. 2009, Ramos Pereira et al. 2010a, Ramos Pereira et al. 2010b, Marques et al. 2012,
59
Bobrowiec et al. 2014). Entretanto, as florestas de várzea do estuário do Rio Amazonas, na
Amazônia oriental são áreas que ainda apresentam uma lacuna de conhecimento sobre a
riqueza de espécies de morcegos. Apenas dois estudos foram realizados nessa porção da
Amazônia, sendo um na região do Marajó, no Rio Anajás (Marques-Aguiar et al. 2002) e
outro nas proximidades de Belém (Kalko & Handley Jr. 2001), ambos no estado do Pará. O
inventário da fauna silvestre visa contribuir com informações sobre a riqueza de um
determinado grupo da biodiversidade local, sendo uma importante ferramenta na tomada
de decisões sobre manejo de áreas naturais (Silveira et al. 2010). Levando em consideração
a carência de estudos com a fauna de morcegos em florestas de várzea, esse estudo visa
apresentar uma lista de espécies de morcegos de três localidades em floresta de várzea no
estuário do Rio Amazonas, preenchendo assim uma lacuna do conhecimento acerca da
quiropterofauna nesta região.
Material e Métodos
A área de estudo localiza-se no município de Mazagão, sudeste do estado do
Amapá, norte do Brasil. Essa região está incluída no estuário do Rio Amazonas. A
vegetação é classificada como Floresta Ombrófila Densa Aluvial (IBGE 2004), que é
popularmente conhecida como floresta de várzea (Figura 1). Essas florestas no estuário do
Rio Amazonas possuem um aspecto peculiar. Devido à proximidade com o Oceano
Atlântico os picos de inundação são regulados pelos regimes de marés e são inundados
duas vezes diariamente. O clima na região é o equatorial úmido e a temperatura média é de
26ºC, com precipitação anual em torno de 2,000 mm³ (SUDAM 1984).
60
Figura 1. Localização da área de estudo. Pontos em amarelo são os sítios de coleta, sendo
Foz do Rio Ajuruxi (MA1, MA2, MA3, CA1, CA2, CA3), Foz do Rio Maracá (MMR1,
MMR2, MMR3, CRM1, CRM2, CRM3) e Foz do Rio Mazagão (MMZ1, MMZ2, MMZ3,
CMZ1, CMZ2, CMZ3).
Foram selecionados 18 sítios de coletas (Figura 1, Tabela1) localizados na foz de
três rios tributários do Rio Amazonas: Rio Ajuruxí, Rio Maracá e Rio Mazagão. Em cada
região foram selecionados seis sítios de coleta, com distância mínima de 1 km entre eles.
Na área de estudo as atividades econômicas são centradas no extrativismo vegetal,
61
principalmente o manejo do açaí (Euterpe oleracea), com áreas manejadas variando de 1 a
20 hectares por família ribeirinha. Também existe a exploração de madeira, onde o
beneficiamento ocorre em serrarias familiares locais, para abastecer as próprias
comunidades e os municípios de Macapá e Santana, no Estado do Amapá.
Tabela 1. Sítios de coleta, coordenadas geográficas, número espécies de morcegos e de
indivíduos amostrados em floresta de várzea no estuário do Rio Amazonas. Em cada sítio
foram usadas 10 redes de neblina com um esforço amostral de 2160 m2.h por sítio.
Sítio Rio Latitude Longitude Espécies Indivíduos.
CA1 Ajuruxi -0.550726 -51.563764 5 5
CA2 Ajuruxi -0.514091 -51.553349 15 44
CA3 Ajuruxi -0.519318 -51.541283 11 18
MA1 Ajuruxi -0.536379 -51.54919 16 38
MA2 Ajuruxi -0.546935 -51.589648 8 13
MA3 Ajuruxi -0.535683 -51.532811 8 15
MMR1 Maracá -0.447744 -51.461611 15 34
MMR2 Maracá -0.413852 -51.437795 12 28
MMR3 Maracá -0.446273 -51.488222 11 32
CMR1 Maracá -0.460856 -51.488209 10 20
CMR2 Maracá -0.429111 -51.453823 5 9
62
CMR3 Maracá -0.445328 -51.470813 7 10
CMZ1 Mazagão -0.25096 -51.351336 11 31
CMZ2 Mazagão -0.245761 -51.383893 8 20
CMZ3 Mazagão -0.2622 -51.415517 12 18
MMZ1 Mazagão -0.244296 -51.399837 10 27
MMZ2 Mazagão -0.241649 -51.411261 12 18
MMZ3 Mazagão -0.253874 -51.369926 11 23
Os morcegos foram capturados com redes de neblina (mist nets) armadas ao longo
de um transecto linear de 150 metros em cada sitio de coleta entre novembro e dezembro
de 2013. Em cada noite de coleta, foram utilizadas 10 redes (12 x 3 m) que foram abertas
ao entardecer, revisadas em intervalos de 20-30 minutos, e fechadas após seis horas de
exposição. A identificação das espécies foi feita por meio de uma chave para morcegos da
sub-região da Guiana (Lim & Engstrom 2001) e das chaves de identificação para morcegos
da América do Sul (Gardner 2008). Foram obtidas medidas biométricas como peso,
medida do antebraço, além da verificação de sexo, idade e estágio reprodutivo. Para as
medidas biométricas foram utilizadas balanças tipo dinamômetro e paquímetro digital. A
nomenclatura das espécies seguiu (Nogueira et al. 2014), exceto para o reconhecimento de
Pteronotus rubiginosus ao invés de Pteronotus parnellii para a Guiana Francesa e Amapá
no Brasil (Thoisy et al. 2014). Morcegos foram classificados em amplas guildas de
forrageamento baseada em hábitos alimentares, seguindo Gardner (1977) para
Phyllostomidae e Willig (1986) para todas as outras famílias. Até seis exemplares
testemunhos das espécies registradas foram coletados de acordo com a licença SISBIO
40774-1, fixados em formol a 10%, preservados em álcool 70% e depositados na Coleção
de Fauna do Amapá, sediada no Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do
Amapá (IEPA), em Macapá sobe os números IEPA 3926 e IEPA 3953-4013.
63
O esforço amostral foi calculado pela área de cada rede, multiplicado pelo tempo de
exposição, número de noites, e número de redes seguindo (Straube & Bianconi 2002).
Curvas de rarefação foram construídas baseadas no número de indivíduos e de espécies
para verificar a suficiência do esforço amostral (Gotelli & Colwell 2001). Para estimar a
riqueza de morcegos da área estudada foi utilizado o estimador não paramétrico Jackknife I
que tem como base as espécies únicas das amostras (Magurran 2004). A diversidade de
espécies foi determinada a partir do índice de Shannon (H´). Este índice é considerado
como uma medida principalmente de dominância, sendo que proporciona maior peso às
espécies comuns (Magurran 2004). As curvas de rarefação, assim como cálculo do
Jackknife I e o índice de Shannon (H´) foram calculados utilizando-se o software R
programe 3.0.1 (R Development Core Team 2013).
Resultados
Com um esforço amostral de 38,888 m2. h capturamos 403 indivíduos distribuídos
em 40 espécies e cinco famílias, considerando toda área de estudo. As famílias registradas
foram Phyllostomidae (n=31 espécies), Emballonuridae (n=6 espécies), Moormopidae
(n=1 espécie), Vespertilionidae (n=1 espécie) e Thyropteridae (n=1 espécie) (Tabela 2). Do
total de espécies, nove foram capturadas exclusivamente na foz do Rio Ajuruxi, seis
espécies na foz do rio Maracá e apenas três espécies foram exclusivas da foz do rio
Mazagão (Tabela 2). Todas as espécies foram classificadas como Pouco preocupante pela
IUCN (2014), exceto Platyrrhinus fusciventris e P. incarum, que ainda não tiveram seus
status avaliados.
Tabela 2: Lista de espécies, número de capturas e guilda trófica de morcegos das espécies
de morcegos capturadas em três localidades de floresta de várzea no estuário do rio
Amazonas. Para guilda trófica (AI = insetívoro aéreo, FR = frugívoro, GA = animalívoro
catador, NE = nectarívoro, SAN= Sanguivoro).
Ajuruxi Maracá Mazagão Total
Guilda
trófica
Families/Species
Emballonuridae
Cormura brevirostris (J. A. Wagner, 0 1 0 1 AI
64
1843)
Diclidurus albus (wied-Neuwied,
1820) 0 1 0 1 AI
Saccopteryx bilineata (Temminck,
1838) 3 0 4 7 AI
Saccopteryx leptura (Schreber,
1774) 0 1 2 3 AI
Peropteryx leucoptera W. Peters,
1967 0 0 1 1 AI
Peropteryx macrotis (J. A. Wagner,
1843) 1 0 0 1 AI
Momoopidae
Pteronotus rubiginosus (Wagner,
1843) 0 0 1 1 AI
Phyllostomidae
Artibeus lituratus (Olfers, 1818) 2 0 0 2 FR
Artibeus obscurus (Schinz, 1821) 8 4 5 17 FR
Artibeus planirostris (Leach, 1821) 11 20 16 47 FR
Carollia brevicauda (Schinz, 1821) 14 11 14 39 FR
Carollia perspicillata (Linnaeus,
1758) 35 29 32 96 FR
Chrotopterus auritus (W. Peters,
1856) 2 0 0 2 GA
Choeroniscus minor (W. Peters,
1868) 2 2 8 12 NE
Dermanura cinerea Gervais, 1856 5 3 2 10 FR
Dermanura gnoma (Handley, 1987) 1 0 0 1 FR
Desmodus rotundus (É. Geoffroy
St.-Hilaire, 1810) 3 6 10 19 SAN
Glyphonycteris daviesi (Hill, 1965) 2 0 0 2 GA
Glossophaga soricina (Pallas, 1766) 4 3 4 11 NE
Lampronycteris brachyotis (Dobson,
1879) 1 0 0 1 GA
65
Lonchophylla thomasi J. A. Allen,
1904 6 3 2 11 NE
Lophostoma silvicolum d‘Orbigny,
1836 4 6 3 13 GA
Macrophyllum macrophyllum
(Schinz, 1821) 0 1 0 1 GA
Micronycteris hirsuta Peters, 1869 5 0 0 5 GA
Micronycteris megalotis (Gray,
1842) 0 3 1 4 GA
Micronycteris minuta (P. Gervais,
1856) 0 3 0 3 GA
Micronycteris schmidtorum
(Sanborn, 1935) 1 0 0 1 GA
Phyllostomus elongatus (É Geoffroy
St.-Hilaire, 1810) 4 4 3 11 GA
Platyrrhinus brachycephalus (Rouk
& Carter, 1972) 0 2 3 5 FR
Plathyrrhinus fusciventris Velazco,
Gardner & Patterson 2010 0 3 4 7 FR
Plathyrrhinus incarum (Thomas,
1912) 0 2 0 2 FR
Rhynophilla pumilio (Peters, 1865) 7 0 1 8 FR
Tonatia saurophila (Koopman &
Williams, 1951 4 1 2 7 GA
Trachops cirrhosus (Spix,1823) 1 9 1 11 GA
Trinycteris nicefori Sanborn, 1949 0 8 1 9 GA
Uroderma bilobatum Peters, 1866 4 4 13 21 FR
Vampyriscus bidens (Dobson, 1878) 2 0 3 5 FR
Vampyrodes caraccioli (Thomas,
1889) 0 2 0 2 FR
Thyropteridae
Thyroptera tricolor Spix, 1823 0 1 1 2 AI
Vespertilionidae
66
Myotis nigricans (Schinz, 1821) 1 0 0 1 AI
Número de indivíduos 133 133 137 403
Número de espécies 26 26 25 40
Indice de Shannon (H‘) 2.73 2.75 2.66 2.91
A família Phyllostomidae foi amplamente dominante, respondendo por 76,92 % das
espécies e 95% dos indivíduos coletados. Os espécimes de Carollia perspicillata (96
indivíduos), Artibeus planirostris (47 indivíduos) e Carollia brevicauda (39 indivíduos)
foram responsáveis por 45 % dos registros. Emballonuridae foi à segunda família com o
maior número de espécies (15%) e de indivíduos (3,5%), incluindo espécies raras como
Peropteryx leucoptera, coletado na foz do Rio Mazagão Velho, Diclidurus albus e
Cormura brevirostris, amostrados na Foz do Rio Maracá (Tabela 2).
Com base nas 40 espécies registradas, o estimador de riqueza Jacknife 1 indica que,
aproximadamente 53 espécies de morcegos podem ocorrer na área de estudo. Portanto, nós
provavelmente já registramos cerca de 75% da riqueza local de espécies esperada. As
curvas de rarefação ainda não apresentaram sinais de estabilização, indicando que mais
espécies devem ser acrescentadas a lista para as florestas de várzea (Figura 2).
67
Figura 2. Curvas de rarefação para a região de estudo. A: curva para todo o inventário;
B=Rio Ajuruxi, C=Rio Maracá, D =Foz do Rio Mazagão.
Neste estudo registramos a primeira ocorrência de Glyphonycteris daviesi (número
de acesso a coleção IEPA-3962) para o Estado do Amapá. O registro de G. daviesi ocorreu
às 19h do dia 27 de novembro de 2013, na foz do Rio Ajuruxi, Resex Cajari, na localidade
de Vila Maranata. O ambiente em que G. daviesi foi coletado é uma área de açaizal
manejado (Euterpe oleracea), com o sub-bosque sem obstrução e com arvores de grande
porte ocas, com predominância de Pracuúba (Mora paraensis), que provavelmente possa
servir de abrigo para essa espécie.
A estrutura trófica da assembleia de morcegos das três localidades estudadas no
estuário do Rio Amazonas foi composta de frugívoros, insetívoros aéreos, nectarívoros,
animalívoros catadores e hematófagos. Morcegos frugívoros tiveram uma
representatividade maior nas três localidades variando de 61% a 69% (Tabela 2). Os
morcegos animalívoros catadores foi à segunda guilda alimentar melhor representada na
foz do Rio Maracá e foz do Rio Ajuruxi com 26% e 17% das capturas respectivamente,
provavelmente devido à maior oferta de habitats e alimentos e melhor conservação dos
habitats (Tabela 2). O morcego hematófago Desmodus rotundus foi capturado nas três
regiões, no entanto houve maior percentual de captura na foz do Rio Mazagão. Os
morcegos nectarívoros e insetívoros aéreos também foram mais abundantes na região da
foz do rio Mazagão (Tabela 2).
O índice de diversidade de Shannon (H ') para a região do estuário do Rio
Amazonas como um todo foi H '= 2,91. A região da foz do Rio Maracá apresentou a maior
diversidade (H '= 2,75), enquanto que o índice para Foz do Rio Ajuruxi foi H '= 2,73 e a
região da foz do rio Mazagão apresentou o menor índice (H‘=2,66).
Discussão
A riqueza de espécies de morcegos e o número de indivíduos capturados nas
florestas de várzea do estuário do rio Amazonas, no Amapá (40 espécies e 403 indivíduos),
foram semelhantes ao encontrado em outros estudos realizados na Amazônia brasileira
(Por exemplo, Martins et al . 2006, 39 espécies e 470 capturas no Parque Nacional
68
Montanhas do Tumucumaque;. Ramos Pereira et al 2009, 43 espécies e 520 capturas no
Reserva de Desenvolvimento Sustentável Amanã, considerando-se apenas os registros de
floresta de várzea;. Bobrowiec et al. 2014, 41 espécies e 1.069 indivíduo capturado no lago
Uauaçú na região do baixo rio Purus, considerando os registros de florestas de várzea e
terra firme). As espécies de morcegos registradas no presente estudo representam cerca de
46% das espécies conhecidas atualmente para Amapá (Silva et al. 2013), 27% das espécies
conhecidas para a Amazônia brasileira (Bernard et al. 2011, Castro et al. 2012) e 22,5%
das espécies conhecidas para o Brasil (Nogueira et al. 2014). Assim, esta fisionomia de
floresta é muito importante para a manutenção da diversidade de morcegos na Amazônia,
realçando que atividades econômicas, extrativistas pouco impactantes neste ambiente
devem ser priorizadas.
A alta diversidade da fauna de morcegos nas florestas de várzea foi evidente a partir
das curvas de rarefação, que não alcançaram uma assíntota. Isto sugere que o esforço de
amostragem de 38.888 m2. h deve ser aumentado para se obter um inventário mais
completo das espécies na floresta de várzea do estuário amazônico. O esforço de
amostragem utilizado em nosso estudo foi moderado em comparação com outros estudos
realizados na Amazônia que usaram maiores esforços (por exemplo, Ramos Pereira et al.,
2009 usou um esforço de amostragem de 54.648 m².h em floresta de várzea na Reserva de
Desenvolvimento Sustentável Amanã, e Bobrowiec et al. 2014 empregaram um esforço
total de 72.000 m2.h em florestas de várzea e terra firme no lago Uauaçú na região do
baixo rio Purus). O resultado obtido pelos modelos de estimativa Jacknife I (53 espécies)
indicam que o esforço amostral atingiu 75 % das espécies de morcegos nas florestas de
várzea. Provavelmente, os morcegos não amostrados devam pertencer às famílias
Molossidae e Vespertilionidae, que são mais difíceis de serem capturadas, porque eles
forrageiam em alturas elevadas (Voss & Emmoss 1996, Bernard & Fenton 2003), muitas
vezes mais elevadas do que as redes de neblina. Espécies destas famílias são mais
frequentemente capturadas quando redes de neblina são armadas no dossel, quando as
colônias são descobertas em residências ou árvores ocas, ou quando descem para beber
água a partir de rios, lagos ou poças ao longo de bordas da vegetação (Voss & Emmoss,
1996).
Uma novidade que vale ressaltar foi o registro de uma nova ocorrência de espécie
de morcego para o Estado do Amapá, Glyphonycteris daviesi, que foi capturado em uma
69
área de açaizal manejado (Euterpe oleracea) na foz do Rio Ajuruxi, Resex Cajari. Deste
modo, a lista de espécies de morcegos no Amapá, eleva-se de 86 para 87 espécies (Martins
et al. 2006, Martins & Bernard 2008, Silva et al. 2013). G. daviesi é uma espécie de
morcego rara com poucos exemplares em museus (Gregorin & Rossi 2005). No Brasil era
conhecida apenas nos estados do Pará, Amazonas, Rondônia e Bahia (Willians &
Genoways 2008). Embora pela lista da IUCN 2014 essa espécie esteja classificada como
pouco preocupante, em países vizinhos como a Bolívia ela é classificada como vulnerável,
principalmente por causa das ameaças das florestas montanhosas e áreas de planícies
inundáveis onde G. daviesi ocorre (Ochoa & Velazco 2008). Portanto no Amapá G. daviesi
merece atenção em futuras revisões de lista de espécies ameaçadas, tendo em vista que até
o momento, no Estado só foi amostrada em floresta de várzea, mesmo após o grande
esforço de coleta que já foi realizado no Amapá (Martins et al. 2006, Martins & Bernard
2008, Martins et al. 2011, Silva et al. 2013).
Neste estudo obtivemos uma alta abundância de morcegos filostomídeos o que de
certa forma já era esperada, principalmente para os frugívoros como Artibeus planirostris,
que apresenta uma biomassa maior neste tipo de floresta quando comparados a de terra
firme e igapó (Ramos Pereira et al. 2010a, Marques et al. 2012). Alguns fatores como, a
alta fertilidade do solo na floresta de várzea permite que um grande número de árvores
produza frutos durante o ano todo (Ayres 2006, Haugaasen & Peres 2006) o que poderia
explicar a alta abundância e biomassa dessas espécies de morcegos frugívoros neste tipo de
floresta.
Os morcegos animalívoros catadores foram mais representativos, tanto em riqueza
quando em abundância, na foz do Rio Maracá e na foz do Rio Ajuruxi. Na literatura há um
consenso que essas espécies são sensíveis a alterações ambientais e que podem ser
bioindicadoras da integridade do ambiente (Medellín et al. 2000, Soriano and Ochoa 2001,
Presley et al. 2008). Essas espécies se alimentam de artrópodes e pequenos vertebrados na
superfície das folhagens e em alguns casos esses morcegos dependem de abrigos
específicos como cupinzeiros (Kalko et al. 1999, Soriano and Ochoa 2001, Presley et al.
2008) e qualquer alteração antrópica pode diminuir a oferta de nicho. Portanto, com base
na quiropterofauna, é possível inferir que as regiões dos rios Maracá e Ajuruxi são áreas
que apresentam uma boa integridade do ambiente.
70
O morcego hematófago D. rotundus foi registrado nas três regiões estudadas, mas
com maior abundância na foz do Rio Mazagão. Alguns autores relacionam a ocorrência da
espécie à proximidade de grandes rios, que supostamente favorecem a existência de um
maior número de abrigos (Lord 1988, Tadei et al.1991). Mas, outros autores relacionam a
maior probabilidade de ocorrência de D. rotundus com a maior oferta de alimento, como a
proximidade de criação de bovinos, equinos, e suínos (Wilkinson 1985, Aguiar 2007). A
foz do Rio Mazagão conta com as duas possibilidades, é próxima de grandes rios como o
Amazonas, e de criações de suínos pelos ribeirinhos. É comum ouvir de alguns moradores
que a criação de galináceos e suínos na região são limitados devido ao ataque de morcegos
hematófagos (Castro, I. J., pers. comm.). Fato que pode ser resolvido com a adoção de
medidas simples como a utilização de abrigos com proteção de telas e do controle da
população de Desmodus feito pelos órgãos de defesa sanitária.
Os morcegos insetívoros encontrados neste estudo pertencem em maior número a
família Emballonuridae e foram frequentes nas três regiões estudadas. Estes morcegos têm
uma preferência por abrigos iluminados, como troncos de árvores próximos a corpos
d‘água (Kunz & Lumsdem 2003), comuns na floresta de várzea, e que deve favorecer a
ocorrência dos morcegos dessa família. Dois espécimes de morcegos insetívoros
(Thyroptera tricolor) pertencentes à família Thyropteridae foram capturados, sendo um na
foz do Rio Mazagão no sítio MMZ2 e outro na foz do Rio Maracá no sitio MMR3, onde
existe presença de plantas do gênero Heliconia em grande quantidade. Os morcegos da
família Thyropteridae possuem discos adesivos nos pés e nos polegares, o que os auxilia na
fixação dos abrigos, como folhas de bananeira (Musa sp.) e Heliconia sp, na qual tem
grande preferência (Kunz & Lumsdem 2003).
Os dados obtidos neste estudo revelam que as florestas de várzea do estuário do rio
Amazonas abrigam uma alta riqueza e diversidade de morcegos e que políticas de
conservação devem ser consideradas para a manutenção da diversidade de morcegos nestes
locais. Tais politicas devem ser focadas no incentivo para o manejo responsável do cultivo
do açaizeiro (Euterpe oleracea) e da exploração da madeira, além do combate da atividade
de exploração madeireira ilegal que pode provocar prejuízos a fauna e flora dessas
florestas ricas em biodiversidade.
71
Agradecimentos
A EMBRAPA–Amapá pelo apoio logístico necessário para realização deste estudo; Ao Dr
Marcelino Carneiro, por viabilizar o apoio junto a EMBRAPA; Ao professor Darren Norris
pelas sugestões no manuscrito. Aos amigos do FLORESTAM e do IEPA (Dani, Flavia,
Adjalma, Adjard, Jonas, Edglei, Ezaquiel, Ramos, Luis Reginaldo, Jadson, Anderson e
Claudia Silva) pelo apoio nas atividades de campo; à FAPEAP-Custeio tese nº
250.203.55/2013-SETEC e CNPQ pelo financiamento de parte do estudo; à CAPES pela
concessão de bolsa de doutorado para I. J. Castro.
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78
CAPÍTULO 3 – EFEITOS DO MANEJO DE AÇAIZAIS (Euterpe oleracea) SOBRE
MORCEGOS DA FAMÍLIA PHYLLOSTOMIDAE NO ESTUÁRIO DO RIO
AMAZONAS, BRASIL
Este artigo será submetido ao periódico Forest Ecology and Management (Qualis A2). O
documento segue o formato de submissão da referida revista.
79
Efeitos do manejo de açaizais sobre morcegos da família Phyllostomidae no estuário
do rio Amazonas, Brasil
Isai Jorge de Castro¹, 2
& Fernanda Michalski¹, 3
*
1 Programa de Pós Graduação em Biodiversidade Tropical, Universidade Federal do
Amapá, Rodovia Juscelino Kubitschek, km 02, Macapá, AP,CEP: 68902-280, Brasil.
2 Laboratório de Mamíferos, Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado
do Amapá (IEPA), Rodovia JK, Km 10, Macapá, AP, CEP 68912-250, Brasil.
3 Instituto Pró-Carnívoros, C.P. 10, Atibaia, SP, 12940-970, Brasil.
* Corresponding author: [email protected]
80
Resumo
Nos últimos anos ocorreu uma intensificação da exploração e expansão de áreas de cultivo
de açaizais manejados no estuário do rio Amazonas. Esta prática pode levar a
transformação deste ecossistema em bosques homogêneos de açaizais. Neste estudo
propomos investigar o efeito do manejo dos açaizais realizado por ribeirinhos sobre
morcegos da família Phyllostomidae, a mais diversa em número de espécies e hábitos
alimentares. O estudo foi realizado entre novembro de 2013 a dezembro de 2014 na foz
dos rios Ajuruxi, Maracá e Mazagão Velho. Para amostragem de morcegos e de variáveis
ambientais foram selecionados 30 sítios de coletas em áreas com açaizais manejados e 30
sítios em área controle. Com um esforço amostral de 129600 m².h foram capturados 1213
morcegos filostomídeos, pertencentes a 36 espécies. A riqueza variou de 31 a 34 espécies
respectivamente entre áreas manejadas e controle, não havendo diferença significativa
(U=411,5; p=0,570). Mas o número de morcegos capturados foi maior nas áreas de
açaizais manejados (733 capturas) quando comparados à área controle (480 capturas)
(U=256,5; p=0,004). As espécies L. brachyotis, M. macrophyllum, M. schmidtorum, P.
guianensis e P. incarun foram exclusivas em área controle, enquanto que Anoura caudifer
e Phyllostomus hastatus em áreas manejadas. A análise de ordenação (NMDS) indica uma
separação fraca, entre áreas de açaizais manejados e áreas controle. As áreas manejadas
apresentam um aumento nas abundâncias de morcegos frugívoros, nectarívoros e
hematófagos. Já para morcegos animalívoros catadores houve diminuição na abundância
em relação à área controle. Distância do rio e número de estipes foram as variáveis que
mais tiveram influência na abundância das espécies e sobre as guildas alimentares.
Embora, o manejo de açaizais realizado pelos ribeirinhos em floresta de várzea no estuário
do rio Amazonas cause alteração na abundância de algumas espécies ele não afeta a
81
composição de espécies de morcegos filostomídeos, indicando que não há perdas da
diversidade de morcegos nas áreas manejadas.
Palavras-Chave: Biodiversidade, Chiroptera, Floresta de Várzea, Fragmentação, Uso
sustentável, Palmeiras.
Abstract
In recent years there has been an intensification and expansion of areas with açai
management in the Amazon River estuary. This practice can lead to transformation of the
ecosystem in to homogeneous forests of palm. Here we propose to investigate the effects
of açai management by riverine communities on bats of the Phyllostomidae family, the
most diverse in terms of both number of species and feeding habits in the Neotropics.
Between November 2013 and December 2014 data were collected from 30 sites in areas
with management of açaí and 30 control sites in three areas of the Amazon estuary: in the
estuaries of the Ajuruxi, Maracá and Mazagão Velho rivers. Phyllostomidae bats
represented 1213 of the captures, belonging to 36 species. The richness varied between 31
and 34 species, between managed and control areas respectively, a difference which was
not significant (U=411.5; p=0.570). The number of bats captured was higher in the areas
with management of açaí (733 captures) compared to the control area (480 captures) (U =
256.5, p = 0.004). L. brachyotis, M. macrophyllum, M. schmidtorum, P. guianensis and P.
incarun were found only in control areas, whereas A. caudifer and P.hastatus were found
only in areas with management of açaí. An ordination analysis (NMDS) indicated a weak
separation between the managed and control areas. Distance to the river and number of
stands of açaí were the variables which had most influence over the abundance of the
species and feeding guilds. Management of açaí carried out in the floodplain forest of the
Amazon estuary alters the abundance of some bat species, but does not affect the species
82
composition of bats in the Phyllostomidae family, indicating that diversity of bats is not
reduced in the managed areas.
Keywords: Biodiversity; Chiroptera; logging; Várzea; floodplain forest; fragmentation;
sustainable use; palms.
83
1. Introdução
O estuário amazônico é abundante em recursos naturais, que desde o período da
colonização europeia no século XVII, passou por vários ciclos de exploração, como a
exploração madeireira e borracha (Vogt et al., 2015). Atualmente o cultivo do açaí
(Euterpe oleracea) é uma das principais atividades econômicas das florestas de várzea da
região (Muñiz-Miret et al., 1996; Queiroz e Mochiutti, 2001; Brondizio et al., 2002;
Weinstein e Moegenburg, 2004; Pinedo-Vasquez e Sears, 2011; Fortini e Carter, 2014;
Vogt et al., 2015). O fruto do açaí está sendo comercializado como uma "super fruta" com
propriedades anti-inflamatória, antioxidante e com efeitos anticancerígenos (Kuskoski et
al., 2006; Poulose et al., 2012; Yamaguchi et al., 2015) e por esse motivo a demanda por
esse fruto está em expansão em todo o mundo, o que tem levado à intensificação da
exploração e a expansão da área cultivada nas florestas de várzea do estuário amazônico, e
nos últimos anos a área manejada chegou a mais de 80 mil hectares, somente na área
estuarina do estado do Pará (Homma, 2012).
Uma das preocupações é que expansão dos açaizais, nas áreas de florestas de várzea
do estuário amazônico, possa levar à transformação deste ecossistema em bosques
homogêneos de palmeiras, trazendo riscos ambientais para a biodiversidade local (Pinedo-
Vasquez e Sears, 2011; Homma, 2012). As principais consequências para a biodiversidade,
seria a extinção de espécies animais e vegetais, devido a perda e fragmentação do habitat,
e consequentemente, perda de processos ecológicos importantes, como a ciclagem de
nutrientes, polinização e dispersão de sementes(Jórdan,2009).
Os estudos que avaliam os impactos do manejo dos açaizais sobre a comunidade
vegetal têm encontrado alterações marcantes, tanto na estrutura, como na composição da
vegetação, devido às atividades do manejo, como o raleamento da mata, que inclui a
84
eliminação do sub-bosque, árvores grandes, lianas e cipós (Weinstein e Moegenburg, 2004;
Homma et al., 2006). Freitas et al.( 2015) encontraram uma perda de 50 % da diversidade
das espécies de árvores e uma redução de 63% no número de espécies pioneiras, levando
ao empobrecimento da flora em florestas de várzea na Amazônia sob o manejo de açaizais.
Outros trabalhos também relataram que em locais onde a coleta de frutos de açaí é a
atividade principal, as limpezas de sub-bosque realizadas nos açaizais para o adensamento
das plantas tem causado a diminuição da riqueza florística nas áreas de várzea do estuário
(Dubois et al., 1996; Farias, 2012).
Como a fauna local, reage às alterações na floresta de várzea do estuário,
ocasionadas pelo manejo dos açaizais, ainda é um tema que necessita de investigação
(Freitas et al., 2015). A resposta das espécies animais a atividades antrópicas depende de
vários fatores como, região, grupo taxonômico, métrica ecológica, tipo perturbação e
intensidade (Gibson et al., 2011). O contexto da paisagem em que a maioria dos açaizais
manejados do estuário amazônico esta inserido, pode favorecer a manutenção da fauna
local, tendo em vista que estes estão em contato com a floresta primária (Steward, 2013),
que pode favorecer o fluxo de espécies entre as áreas.
Estudos realizados em culturas semelhantes aos açaizais manejados, em que existe
contato ou proximidade com a floresta primária, são capazes de manter a riqueza de
diferentes grupos animais semelhantes à floresta primária. Por exemplo, os agrossistemas
de café sombreados no México, tem um impacto mínimo sobre a fauna e podem abrigar
uma riqueza de aves, mamíferos (Cruz-Lara et al., 2004; Pineda et al., 2005) répteis e
artrópodes (Moguel e Toledo, 1999) semelhantes à floresta primária. Na Malásia os
plantios tradicionais de dendê (Elaeis guineenses) feito em pequenas propriedades,
85
mantêm uma alta ocorrência de espécies de grandes mamíferos herbívoros e carnívoros,
quando comparadas a grandes plantios (Azhar et al., 2014).
Neste estudo, propomos avaliar o impacto do manejo dos açaizais sobre a fauna,
utilizando morcegos como modelo. Este grupo animal tem sido reconhecido como ideal
para estudar os efeitos da fragmentação e transformação das florestas tropicais (Meyer et
al.,2010). Focamos em morcegos da família Phyllostomidae, que possui um grande
número de espécies na região Neotropical (cerca de160 espécies) (Simmons, 2005). Estes
morcegos são fáceis de amostrar com o uso de rede de neblina, têm uma grande variedade
de estratégias alimentares (Kunz e Fenton, 2003) e são eficazes dispersores de sementes de
plantas pioneiras e polinizadores (Muscarella e Fleming, 2007; Jones et al., 2009) e são
considerados indicadores ambientais (Jones et al., 2009). Também incluiremos na análise
características ambientais e relacionadas ao manejo do dos açaizais, como as medidas da
estrutura da vegetação, distância do rio, limpeza dos açaizais, uma vez que elas podem
influenciar a riqueza e abundância dos morcegos entre os sítios de amostragem, criando
ambientes diferentes. Segundo, Ruggiero e Kitzberger (2004) a heterogeneidade ambiental
é um dos fatores ambientais que mais influenciam a riqueza e abundância de morcegos.
Este trabalho propõe um melhor conhecimento do efeito do manejo de açaizais
sobre as assembleias de morcegos filostomídeos em floresta de várzea do estuário
amazônico. Especificamente, nós pretendemos responder às seguintes perguntas: 1- Como
varia a riqueza e abundância e guildas de morcegos filostomídeos entre as áreas de açaizais
manejados e área controle no estuário amazônico? Como determinadas caracteristicas
ambientais, realacionadas ao manejo de açaizais (ex.mudanças sofridas na estrutura da
vegetação) influenciam a assembleia de morcegos filostomideos?
86
Nós hipotetizamos que: 1- A riqueza de morcegos filostomideos nas áreas de
açaizais manejadas por ribeirinhos não difere da floresta de várzea primaria, pelo fato de
serem contínuas ou muito próximas. Porém, ocorrem alterações na abundância das
espécies; 2- As características ambientais, relacionadas ao manejo dos açaizais, como as
mudanças na estrutura da vegetação, tem influência nas abundâncias dos morcegos
filostomídeos. Acreditamos que este estudo contribuirá em um cenário de baixo
conhecimento dos efeitos antrópicos sobre a fauna de morcegos em áreas de florestas
inundáveis na Amazônia.
2.Material e Métodos
2.1Área de estudo
O estudo foi realizado na foz de três rios tributários do rio Amazonas, localizados
na sua margem esquerda: rio Ajuruxi, Maracá e Mazagão Velho, no município de
Mazagão, sudeste do estado do Amapá, Brasil. Essa região está inclusa no estuário do rio
Amazonas. A vegetação é classificada como Floresta Ombrófila Densa Aluvial (IBGE,
2004) que é conhecida localmente como floresta de várzea. Devido à proximidade com o
oceano Atlântico os picos de inundação são regulados pelos regimes de marés e a floresta é
inundada duas vezes diariamente. O clima na região é o equatorial úmido e a temperatura
média é de 26ºC, com precipitação anual aproximadamente de 2000 mm(SUDAM, 1984).
A economia na região é baseada no extrativismo vegetal e nas últimas duas
décadas, a produção do fruto do açaizeiro (Euterpe oleracea) tem sido atividade principal
pelos ribeirinhos (Steward, 2013;Vogt et al., 2015). O manejo dos açaizais é realizado em
pequena escala, geralmente ocupam uma pequena parte da propriedade, variando de 2 a 13
hectares.
87
Fig.1. Área de estudo em açaizais manejados e controle no estuário do rio Amazonas.
2.2 Amostragem de morcegos
A captura dos morcegos ocorreu nos meses de novembro e dezembro de 2013 e
julho a dezembro de 2014, durante a estação seca. Foram selecionados dez sítios de coletas
em áreas com açaizais manejados e dez sítios em áreas controles em cada região,
totalizando 30 sítios em áreas manejadas e 30 controles. Cada sítio foi amostrado uma
única vez. A distância mínima entre cada sitio foi de 1 km.
O estudo foi feito somente em açaizais que são manejados por pequenos
agricultores que geralmente, implica na eliminação das árvores de grande porte para
88
facilitar a penetração da luz e diminuir a competição com os açaizeiros nativos sem a
queima (Homma et al., 2006). Áreas controle foram consideradas áreas de florestas de
várzea sem ou com pouca perturbação, uma vez que essas áreas podem ter sofrido algum
tipo de perturbação no passado devido à região ter passado por vários ciclos econômicos
como a exploração de madeira e látex (Vogt et al., 2015). No entanto, nos últimos 30 anos,
não foram identificadas atividades antrópicas nas áreas controle, de acordo com entrevistas
feita, com moradores mais antigos.
Os morcegos foram capturados com o uso redes de neblina (mist nets) armadas ao
longo de um transecto linear de 150 metros em cada sitio de coleta. Em cada noite de
coleta, foram utilizadas 10 redes (12 x 3 m) abertas ao entardecer e fechadas após seis
horas de exposição (horário: 18h a 00h). Para a identificação das espécies foi usada às
chaves de Lim e Engstrom( 2001) e Gardner (2008). Como método complementar usamos
sequências do gene mitocondrial citocromo b para confirmar a identificação de indivíduos
dos gêneros Carollia, Dermanura e Plathyrrinus. Morcegos foram classificados em amplas
guildas de forrageamento baseada em hábitos alimentares e estratégia de forrageio
seguindo Gardner (1977) para Phyllostomidae e Willig (1986) para todas as outras
famílias. Espécies foram coletadas e depositadas na Coleção de Fauna do Amapá, sediada
no Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Amapá (IEPA) (Número de tombo:
IEPA 3926, IEPA 3953-4080).
2.3. Obtenção de Variáveis Ambientais
As seguintes variáveis ambientais foram medidas nos mesmos transectos onde
foram realizadas as amostragens de morcegos filostomídeos: 1- Riqueza vegetal; 2-DAP
(Diâmetro a Altura do Peito); 3-Área Basal; 4-Altura do dossel, 5- Abertura do dossel, 6-
89
Número de touceiras de açaí, 7-Número de estipes de açaí, 8- Número de limpeza por ano
realizados nos açaizais; e 8-Distância do rio principal.
Em cada transecto foram estabelecidos três parcelas de 25 x 10 m(750 m²) e onde
foram medidas todas as árvores de DAP ≥5 cm. Riqueza de espécies vegetais:
Considerou-se o número total de espécies de plantas dentro das parcelas identificadas por
um parataxonomo com vasta experiência na identificação vegetal em florestas inundadas
do estuário amazônico. Altura do dossel: valor médio da altura da copa das árvores, para o
sítio amostral, obtido com o uso de Hipsômetro, a partir de 10 pontos equidistantes, ao
longo do transecto linear de 150 metros, em cada sitio de coleta. Abertura do dossel:
valor médio obtido a partir de 10 pontos equidistantes a cada 15 metros (quatro leituras em
cada ponto) tomadas com o uso de um densiômetro esférico ao longo do transecto linear de
150 metros em cada sitio de coleta onde foram amostrados os morcegos. Área basal: A
área basal foi obtida pela soma do valor da área basal métrica de cada árvore individual,
nas parcelas, seguindo a fórmula AB = 0,00007854 x DAP 2 (Área basal em m
2/ ha).
Distância do rio principal: A distância entre o rio Amazonas e a de cada sitio de
amostragem em quilômetros foi aferida manualmente com o auxilio da ferramenta
Measure do software Arcgis 9.3 (ESRI, 2009), usando de base uma imagem Landsat 5
(ano 2006, orbita ponto 225-060, composição multispectral 5R4G3B). Número de estipes:
Considerou-se a número total de caules de açai presentes nas três parcelas. Número de
touceiras: considerou-se o total de touceiras de açai presentes nas três parcelas. Número
de limpeza do açaizal por ano: Foi obtido através de entrevistas com o ribeirinho dono do
açaizal pesquisado (ver Tabela S1 no material suplementar) .
90
2.4 Análise dos dados
O esforço amostral total foi calculado multiplicando a área de cada rede pelo tempo
de exposição, número de noites e número de redes (Straube e Bianconi, 2002). Foram
construídas curvas de rarefação da riqueza de espécies de morcegos filostomídeos para
analisar se o esforço amostral utilizado foi representativo nas áreas de açaizais manejados,
áreas controle e todo o estudo. As curvas foram construídas com o auxílio da função
specaccum do pacote vegan (Oksanen et al., 2015), no Programa R (R Development Core
Team, 2015). Foi utilizado o teste - U de Mann-Whitney para comparar a riqueza,
abundância de morcegos filostomídeos entre áreas manejadas e controle.
Foi feita uma ordenação dos sítios amostrais baseada na composição das espécies
de morcegos filostomídeos por meio do Escalonamento Multidimensional Não-Métrico
(NMDS). O NMDS é uma técnica de ordenação não linear considerado como um método
efetivo para analisar dados ecológicos da comunidade (McCune e Grace, 2002).
Utilizamos dados de abundância (quantitativos) nas ordenações das unidades amostrais e o
índice de Bray-Curtis foi usado como a medida de dissimilaridade. A ordenação foi feita
com os pacotes vegan (Oksanen et al., 2015) e BiodiversityR (Kindt e Coe, 2005). Para
verificar se existem diferenças na composição de espécies entre os dois tipos de habitat
foram avaliados através de uma análise de similaridades - ANOSIM (Clarke, 1993).
A autocorrelação espacial pode ser um problema sério em ecologia, pois pode
alterar as estimativas dos parâmetros e probabilidades de erros o que pode levar a Erro tipo
I (Dormann et al., 2007; Kühn, 2007). Dessa forma, utilizamos o teste de Mantel para
avaliar se existe autocorreção espacial entre as amostras de morcegos filostomídeos e as
distâncias geográficas (Legendre, 1993) nos sítios amostrados. O teste indicou que nossos
dados não foram autocorrelacionados espacialmente (Mantel r=0,052; p=0,090).
91
Nós avaliamos a correlação entre as variáveis ambientais (Fig. S1) a fim de evitar
efeitos de multicolinearidade nas análises com o auxílio da função pairs. panels e do pacote
psych (Revelle, 2015), no software R (R Development Core Team, 2015). Excluímos as
variáveis que produziram valores de correlação ≥ 0,70 (coeficiente de Spearman). As
variáveis selecionadas foram: A distância do rio principal; Número de estipes de
açaizeiros, Área basal e Altura do dossel.
Modelos lineares generalizados mistos (GLMM) com distribuição de erro Poisson e
função de ligação log (Bolker et al., 2010) foram usados para avaliar os efeitos das
variáveis ambientais, sobre o número total de espécies (Riqueza), número total de
morcegos capturados, número total de morcegos frugívoros, nectarívoros, sanguívoros e
animalívoros catadores, usando como variável aleatória, o tipo de manejo e local da
captura. Usamos também GLMM para avaliar o efeito das variáveis sobre as nove espécies
mais abundantes (Carollia perspicillata; Carollia brevicauda; Artibeus planirostris;
Artibeus obscurus, Choeroniscus minor, Lophostoma silvicolum, Phyllostomus elongatus,
Trinicteris nicefori, Uroderma bilobatum). O GLMM foi realizado usando a função glmer
do pacote lme4 (Bates et al., 2015). O modelo linear generalizado-GLM foi usado para
avaliar o efeito das variáveis sobre os eixos do NMDS, usando distribuição gaussiana e
função de ligação identity (McCullagh e Nelder, 1989).Todas as análises estatísticas foram
realizadas no software R (R Development Core Team, 2015).
92
3 Resultados
3.1 Morcegos filostomideos em áreas de açaizais manejados e controle
Com um esforço amostral de 129.600 m². h, capturamos 1213 morcegos
filostomídeos, pertencentes a 36 espécies, sendo 31 espécies em áreas de açaizais
manejados e 34 em área controle (Tabela S2). As curvas de rarefação apresentaram sinais
de estabilização, indicando que o esforço amostral foi adequado no inventário da
assembleia de morcegos filostomídeos da área de estudo e poucas espécies devem ser
acrescentadas à lista de espécies (Figura S1).
O número de espécies de morcegos filostomídeos capturados não diferiu entre a
área de açaizais manejada e área controle (U=411,5; p=0,570), variando de 2 a 14
(8,8±2,71) espécies, entre os sítios de área controle, e 3 a 16 (8±2,76) espécies nos sítios de
açaizais manejados. Já em relação ao número de indivíduos capturados, a maioria 60%
(733 indivíduos) ocorreu em áreas manejadas, e 40% (480 indivíduos) nas áreas controle.
O número de capturas variou de 4 a 46 (16,5±9,4) entre os sítios de área controle e de 8 a
56 (25±12.4) nas áreas manejadas, havendo diferença significativa entre os dois ambientes
(U=256,5; p=0,004).
Nas áreas de açaizais manejados, seis espécies representaram 66% do total de
capturas. As mais abundantes foram Carollia perspicillata (25%=186), seguido por
Artibeus planirostris (15%=110), Carollia brevicauda (8%=63), Desmodus rotundus
(7%=53), Choeroniscus minor (6%=44) e Uroderma bilobatum (5%=40). Na área controle
as seis espécies mais abundantes foram Carollia perspicillata (18%=90), seguido por
Artibeus planirostris (16%=76), Lophostoma silvicolum (6%=33), Artibeus obscurus e
Carollia brevicauda (ambos com 5%=26) e Choeroniscus minor (5%=25) que
representaram 55% do total de capturas.
93
Em relação à guildas alimentares, capturamos 15 espécies frugívoras, 16
animalívoras catadoras, quatro nectarívoras e uma espécie sanguívora (Tabela S2). Cinco
espécies ocorreram exclusivamente em áreas controle, sendo três animalívoras catadores
(Lampronycteris brachyotis, Macrophyllum macrophyllum, Micronycteris schmidtorum) e
duas frugívoras (Platyrrhinus guianensis e Platyrrhinus incarun). Enquanto, que duas
espécies foram capturadas exclusivamente em áreas manejadas, uma nectarívora (Anoura
caudifer) e uma animalívora catadora (Phyllostomus hastatus), as demais espécies foram
comuns aos dois ambientes. Quanto à abundância, os morcegos frugívoros, nectarívoros e
sanguívoros tiveram maior percentual de capturas em açaizais manejados, enquanto, para
os animalívoros catadores o percentual foi maior em área controle (Fig.2).
94
Fig. 2. Percentual de capturas de acordo com abundância de guildas alimentares de
morcegos filostomídeos em açaizais manejados e área controle no estuário do rio
Amazonas.
Na ordenação realizada, usando o NMDS, baseado na abundância de espécies, e
usando o índice de Bray-Curtis é possível distinguir um padrão de separação nas
assembleias de morcegos filostomídeos entre áreas de açaizais manejados e área controle
(Fig.3). A analise de similaridade (ANOSIM), baseada na abundância de espécies, também
evidência uma separação significativa entre as assembleias de filostomídeos dos dois
ambientes (R=0,179; p=0,001).
Fig. 3. Ordenação dos sítios amostrais através do Escalonamento multidimensional não
métrico (NMDS) stress=0,180, em áreas de açaizais e controle nos 30 sítios amostrados no
estuário amazônico no período de novembro de 2013 a dezembro de 2014.
95
3.2 Relação entre variáveis ambientais e riqueza, captura total de morcegos filostomídeos
e eixos do NMDS.
As características das variáveis ambientais aferidas, sobretudo da estrutura da
vegetação variaram entre áreas de açaizais manejados e área controle. Na área controle
foram registradas em média 21 ± 2,63 espécies árvores com DAP ≥ 5 cm em cada sitio
amostral, enquanto que nas áreas manejadas foram encontradas 13,8 ± 2,6 espécies. A área
basal, a altura e abertura do dossel, e número de árvores também foram maiores na área
controle (ver tabela S1 e S2). A densidade de açaizeiros foi em média 9,6 ± 6,67 estipes de
açaí por 750m² em área controle e 82,43 ± 24,19 estipes por 750 m² em áreas manejadas
(ver tabela S2).
O número total de indivíduos de morcegos filostomídeos foi associado
positivamente com a densidade de estipes (Z=2,704; p=0,007). Para riqueza total, não
encontramos nenhuma associação com as variáveis analisadas (Fig.4, tabela 1).
96
Fig.4. Relação entre número total espécies (a) e número de indivíduos capturados (b) de
morcegos filostomídeos em relação à densidade de açaizeiros nos 30 sítios amostrais do
estuário amazônico.
Em relação à abundância de guildas alimentares os frugívoros, sanguívoros e
nectarívoros apresentaram associação positiva com a densidade de açaizeiros (Tabela 1,
Fig. 5). Já os animalívoros catadores tiveram uma relação negativa com distância do rio
principal (rio Amazonas). Em relação aos eixos do NMDS, o eixo 1, teve somente
associação positiva com a densidade de açaizeiros (GLM t=2,86; p=0,005), enquanto que
o eixo 2 foi associado positivamente à área basal (t=2,7; p=0,007).
Tabela1. Resultado de GLMM realizada para Número total de morcegos capturados
(N_indiv), Riqueza de morcegos filostomídeos e guildas alimentares. DR = Distância do
Rio Amazonas (Km); Estipes/750m²= Estipes de açaí/750m²; ALD= Altura do dossel(m).
VD AIC Preditor Estimativa E. Padrão Z Pr (>|z|)
(Intercept) 2,375
0,512 4,634
0,0001
***
DR (Km) -0,009 0,032 -0,288 0,773
N_indiv 454,8 Estipes/750m² 0,006 0,002 2,704 0,007 **
Área Basal -0,006 0,0622 -0,096 0,923
ALD (m) 0,013 0,0192 0,677 0,498
(Intercept) 1,747
0,326 5,356
0,0001
***
Riqueza 306,7 DR (Km) -0,026 0,020 -1,292 0,196
Estipes.750m² 0,002 0,001 1,607 0,108
Área Basal 0,008 0,040 0,219 0,826
ALD (m) 0,018 0,012 1,463 0,143
(Intercept) 1,688 0,609 2,768 0,006 **
DR (Km) -0,002 0,038 -0,045 0,964
Frugívoro 414 Estipes/750m² 0,008 0,003 3035 0,002 **
Área Basal -0,074 0,077 -0,969 0,333
ALD (m) 0,025 0,024 1,062 0,288
(Intercept) 0,048 0,555 0,087 0,9309
DR (Km) 0,046 0,057 0,81 0,4177
97
Nectarívoro 256,2 Estipes/750m² 0,007 0,004 1,984 0,0472 *
Área Basal 0,034 0,115 0,298 0,766
ALD (m) -0,019 0,0379 -0,512 0,609
(Intercept) 1,183 0,541 2,185 0,0289 *
DR (Km) -0,083 0,035 -2,342 0,0192 *
Animalívoro 289 Estipes/750m² -0,004 0,002 -1,459 0,1446
Área Basal 0,026 0,067 0,389 0,6972
ALD (m) 0,015 0,021 0,736 0,4616
(Intercept) -0,906 1,386 -0,654 0,5133
Sanguívoro 188,9 DR (Km) -0,033 0,086 -0,389 0,697
Estipes/750m² 0,013 0,006 2,079 0,037 *
Área Basal 0,081 0,161 0,503 0,615
ALD (m) -0,006 0,052 -0,122 0,902
***p<0,0001; **p<0,001; *p<0,05
98
Fig. 5 Relação entre abundância de guildas alimentares de morcegos filostomídeos com a
densidade de açaizeiros no estuário amazônico. A faixa cinza-escura significa o intervalo
de confiança.
3.3 Relação entre variáveis ambientais e as nove espécies de morcegos filostomídeos mais
abundantes.
A densidade de açaizeiros teve uma associação positiva com Carollia perspicillata
(z=-2,812; p=0,005) e Artibeus obscurus (Z=2,337; p=0,019). A Distância do rio
Amazonas foi associada negativamente com L.silvicolum (Z=1,912; p=0,05). A altura do
dossel teve associação positiva com Carollia brevicauda (Z=2,36; p=0,018) e Uroderma
bilobatum (Z=2,33; p=0,025). Enquanto, que a área basal foi associada negativamente com
U.bilobatum (Z=-2,218; p=0,036). Para as demais espécies não foram encontradas
nenhuma associação, com as variáveis ambientais utilizadas (Ver tabela 2).
Tabela 2. Resultado de GLMM realizada para as nove espécies mais abundantes: C.pers:
Carollia perspicillata; C. brev=Carollia brevicauda; A.obscurus=Artibeus obscurus; A.
plan=Artibeus planirostris; C. minor=Choeroniscus minor; L. silv=Lophostoma
silvicolum; P. elon=Phyllostomus elongatus; T.nic=Trinycteris nicefori; U. bil=Uroderma
bilobatum. DR = Distância do Rio Amazonas (Km); Estipes/750m²= Estipes de
açaí/750m²; ALD= Altura do dossel(m).
Espécies AIC Preditor Estimativa E.Padrão Z Pr(>|z|)
(Intercept) 1,143 0,764 1,497 0,134
DR (Km) 0,049 0,046 1,07 0,284
C.pers 307,8 Estipes/750m² 0,007 0,003 2,337 0,019 *
Área Basal -0,006 0,093 -0,072 0,942
ALD (m) -0,016 0,029 -0,56 0,576
(Intercept) -1,729 1,302 -1,327 0,184
DR -0,017 0,067 -0,254 0,799
99
C. brev 205,4 Estipes/750m² -0,004 0,009 -0,432 0,665
Área Basal -0,211 0,182 -1,156 0,2476
ALD(m) 0,115 0,048 2,369 0,018 *
(Intercept) 0,043 1,237 0,035 0,972
DR(Km) -0,075 0,078 -0,955 0,34
A. plan 280,9 Estipes/750m² 0,002 0,005 0,522 0,602
Área Basal -0,134 0,175 -0,764 0,445
ALD(m) 0,048 0,049 0,97 0,332
(Intercept) -3,145 1,501 -2,095 0,036 *
DR (Km) -0,005 0,094 -0,056 0,955
A.obscurus 175,5 Estipes/750m² 0,012 0,006 1,912 0,056 .
Área Basal 0,050 0,193 0,263 0,792
ALD(m) 0,084 0,056 1499 0,134
(Intercept) -1,781 1,741 -1,022 0,307
DR (Km) 0,098 0,103 0,957 0,339
C. minor 182,2 Estipes/750m² 0,009 0,008 1,201 0,23
Área Basal 0,207 0,198 1,048 0,294
ALD (m) -0,011 0,064 -0,184 0,854
(Intercept) -1,607 1,162 -1,384 0,1664
DR (Km) -0,235 0,084 -2,812 0,005 **
L. silv 130,5 Estipes/750m² -0,007 0,006 -1,223 0,221
Área Basal 0,146 0,151 0,967 0,333
ALD(m) 0,073 0,044 1,674 0,094
(Intercept) -0,882 1,689 -0,522 0,601
DR (Km) -0,137 0,104 -1,32 0,187
P. elon 134,5 Estipes/750m² -0,002 0,007 -0,273 0,785
Área Basal 0,214 0,165 1,299 0,194
ALD (m) -0,004 0,061 -0,077 0,939
(Intercept) -1,48 2,987 -0,497 0,619
DR (Km) 0,126 0,178 0,708 0,479
T. nic 114,3 Estipes/750m² -0,009 0,013 -0,704 0,481
Área Basal -0,573 0,488 -1,174 0,24
ALD (m) 0,039 0,123 0,32 0,749
(Intercept) -3,270 1,786 -1,831 0,067.
DR (Km) -0,006 0,104 -0,058 0,953
U. bil 158,2 Estipes/750m² 0,0117 0,007 1,47 0,141
Área Basal -0,684 0,324 -2,108 0,030*
ALD (m) 0,171 0,076 2,233 0,025 *
***p<0,0001; **p<0,001; *p<0,05
100
4. Discussão
O estudo revela que as áreas de açaizais manejados no estuário amazônico, ainda
mantém uma riqueza de morcegos filostomídeos similar à da floresta de várzea primária.
Por exemplo, registramos nas áreas manejadas, 13 espécies de morcegos da subfamília
phyllostominae (Chrotopterus auritus, Glyphonycteris daviesi, Lophostoma silvicolum,
Micronycteris hirsuta, Micronycteris megalotis, Micronycteris microtis, Micronycteris
minuta, Mimon crenulatum, Phyllostomus elongatus, Phyllostomus hastatus, Tonatia
saurophila, Trachops cirrhosus, Trinycteris nicefori) que são reconhecidos como sensíveis
às alterações do ambiente e indicadores da qualidade ambiental (Fenton et al., 1992;
Medellín et al., 2000). Uma possível explicação para alta riqueza de morcegos
filostomídeos nessas áreas é o fato dos açaizais manejados, serem contínuos com a floresta
primária, fato que facilita o fluxo de morcegos que podem utilizar os açaizais como um
corredor de deslocamento em busca de alimento (Bernard e Fenton, 2003; Bobrowiec e
Gribel, 2010; Freudmann et al., 2015; Heer et al., 2015).
Apesar das áreas de açaizais manejados, apresentarem riqueza de morcegos
filostomídeos, semelhante à floresta de várzea primária, foi observado diferenças no
padrão da abundância dos morcegos entre as duas áreas. Morcegos frugívoros, nectarívoros
e sanguívoros foram mais abundantes em áreas manejadas, enquanto, os animalívoros em
área controle. Essas mudanças na composição das assembleias de morcegos são
comumente observadas em resposta à perturbação do habitat na região neotropical (Fenton
et al., 1992; Medellín et al., 2000; Freudmann et al., 2015). Provavelmente, relacionadas
às alterações na estrutura da vegetação, uma vez que o eixo 1 do NMDS foi associado
positivamente com a densidade de açaizeiros, e o eixo 2 do NMDS com a área basal. A
associação do eixo 2 com a área basal pode indicar que espécies de morcegos como os da
subfamília Phyllostominae, tem preferência por árvores maiores, para abrigo e que
101
provavelmente estão em áreas de florestas sem perturbação (Kalko et al., 1999; Peña-
Cuellar et al., 2015).
O morcego sanguívoro, Desmodus rotundus, demonstrou uma associação positiva
com a densidade de açaizeiros, sendo mais abundante em áreas manejadas quando
comparado a áreas controle. Estudos apontam que essa espécie é afetada positivamente
pela fragmentação, tal como os nectarívoros e os frugívoros (Sampaio, 2000) e que a
espécie está associada à disponibilidade de alimentos (Estrada e Coates-Estrada, 2002;
Galindo-González, 2004; Aguiar, 2007; Ávila-Gómez et al., 2015). Uma possível
explicação para essa associação com densidade de açaizeiros é o fato dos ribeirinhos
residirem próximo dos açaizais, e possuírem comumente suínos e galinhas que servem de
atrativo para Desmodus rotundus. Estas criações podem estar servindo de alimentos para
estes morcegos e açaizais sendo usados apenas como um corredor em busca de alimento.
A abundância dos morcegos animalívoros catadores foi maior em área controle do
que em área de açaizais manejados. A espécie Lophostoma silvicolum foi associada
negativamente com a distância do rio Amazonas, ocorrendo em maior abundância em
sítios mais próximos deste rio. De modo geral, esses morcegos são associados a ambientes
sem alteração e tendem a diminuir, suas abundâncias quando ocorrem mudanças na
estrutura da vegetação (Fenton et al., 1992; Medellín et al., 2000; Klingbeil e Willig,
2009). Uma possível explicação, para associação negativa com o rio principal, seria que, as
áreas mais próximas do rio Amazonas são pouco utilizadas para atividades de manejo e,
portanto, mantem a estrutura da vegetação preservada. O efeito da maré que inunda essas
áreas, também pode ser uma explicação, pois facilita que pressas que servem de alimento
para esses morcegos, como pequenos vertebrados e artrópodes vão para superfície mais
facilmente, onde são capturados por esses morcegos (Klingbeil e Willig, 2009; Bobrowiec
et al., 2014).
102
Para morcegos frugívoros, de modo geral, houve uma associação positiva com a
densidade de açaizeiros. Estes morcegos geralmente aumentam suas abundâncias em áreas
alteradas e bordas da floresta, onde alimentam-se de frutos de plantas de sucessão
secundária que são abundantes nestes locais (Muscarella e Fleming, 2007). O fato, do sub-
bosque dos açaizais manejados ser limpo anualmente, quando são eliminadas as plantas
pioneiras que servem de alimentos para esses morcegos, não justificaria esses açaizais
suportar alta abundância de morcegos, principalmente pequenos frugívoros. As possíveis
explicações para alta abundância destes morcegos seriam: as bordas dos açaizais e as
áreas de roças de milho e mandioca abandonados que ficam proxímos aos açaizais, uma
vez que elas contém alta densidade de plantas pioneiras que servem de alimento,
principalmente para pequenos morcegos frugívoros como, Carollia perspicillata que foi a
espécie mais abundante (Meyer e Kalko, 2008; Heer et al., 2015). Outra possível
explicação seria a presença de plantas frutíferas dos pomares dos ribeirinhos que ficam
próximas ou dentro dos açaizais, que podem servir de alimento para os morcegos (Castro-
Luna e Galindo-González, 2012).
Os nectarívoros também ocorreram em maior abundância em áreas de açaizais
manejados e também tiveram relação positiva com a densidade de açaizeiros. Estudos
apontam que estes morcegos, assim como, os frugívoros também aumentam suas
abundâncias em ambientes moderadamente alterados como os açaizais (Presley et al.,
2009). De certa forma esses morcegos podem estar relacionados com a polinização das
flores de plantas em consorcio com os açaizeiros, ou supostamente polinizando o açaizeiro
o que pode ser potencialmente um fator positivo para a produção de açaí nos locais
amostrados. Estes morcegos também se alimentam de frutos de plantas pioneiras, o que
também poderia justificar a abundância elevada destes morcegos, ou ainda as plantas dos
103
pomares dos ribeirinhos como bananeiras ( Musa sp.) que também são fonte de alimento
(Castro-Luna e Galindo-González, 2012).
5. Implicações para o manejo de açaizais e conservação da biodiversidade
No estudo atual, a riqueza de morcegos filostomídeos foi similar, entre áreas de
açaizais manejados e áreas controle. Porém, houve um aumento na abundância de
morcegos frugívoros, nectarívoros, e hematófagos e diminuição de animalívoros catadores
nas áreas manejadas. Esse fato demonstra que a manutenção de áreas de floresta contínua
em contato com as áreas de açaizais manejados como observado na região deste estudo é
capaz de manter uma assembleia de morcegos diversificada e consequentemente a
manutenção de serviços ambientais prestados pelos morcegos como a dispersão de
sementes, polinização e controle da população de pequenos vertebrados e artrópodes.
Entretanto, como a demanda do açaí continua aumentando no mercado local e
mundial, provavelmente mais áreas serão manejadas no estuário do rio Amazonas. Há
estudos que já indicam que está ocorrendo uma simplificação da floresta com a diminuição
da riqueza vegetal em áreas manejadas (Weinstein e Moegenburg, 2004; Farias, 2012;
Freitas et al., 2015). Entretanto, ainda faltam estudos que calculem, o quanto de áreas de
floresta de várzea foi convertida em açaizais manejados. É imprescindível que seja
realizado o zoneamento ecológico econômico das florestas de várzea do estuário
amazônico para que seja garantindo a manutenção da biodiversidade e seus serviços
ecossistêmicos e afim de que o estuário não se torne bosques homogêneos de açaizais. É
importante salientar que o estado do Amapá, já possui uma legislação moderna que dispõe
sobre procedimentos para limpeza de açaizais nativos sob práticas de manejo que é a
Instrução Normativa 003 de 12 de Novembro de 2009 e o decreto nº 3325 de 17 de junho
de 2013. A Instrução Normativa determina que 20% da área da propriedade seja
104
convertida em açaizais manejados, e também prevê deixar no máximo 400 touceiras por
hectare. Entretanto, segundo Farias (2012) os ribeirinhos relataram que encontram
dificuldades em atender principalmente a apresentação de Plano de Limpeza de Açaizal
(PLA), sendo este obrigatório.
6. Conclusão
O manejo de açaizais quando feito em pequena escala, e em contato com a floresta
primária, ainda mantém um a alta riqueza de morcegos filostomídeos, indicando que não
há perdas da diversidade de morcegos nas áreas manejadas. No entanto, nas áreas
manejadas encontramos uma maior abundância de morcegos frugívoros, nectarívoros e
sanguívoros, e uma diminuição na abundância de animalívoros catadores. A densidade de
açaizeiros, a distância do rio Amazonas e área basal foram as variáveis que mais
influenciaram na variação da abundância das espécies nas áreas de açaizais manejados no
estuário amazônico.
Agradecimentos
A Embrapa Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA-Amapá) que nos
forneceu apoio logístico para a realização deste estudo; ao Dr. Marcelino Guedes nos
ajudou a obter o apoio da EMBRAPA. Ao Dr. Darren Norris que deu sugestão de valor
inestimável para este manuscrito. Nossos amigos do FLORESTAM, IEPA e UFOPA
(Dani, Flávia, Adjalma, Adjard, Jonas, Edglei, Ezaquiel, Ramos, Luis Reginaldo, Jadson,
Anderson, Edeivid, Welligton, Ednei e Claudia Silva) nos ajudaram no campo. Aos
moradores da foz dos rios Mazagão Velho, Maracá e Ajuruxi por nos permitirem coletar
dados para este estudo em suas propriedades. A FAPEAP- e CNPq financiaram parte do
estudo. CAPES pela bolsa de doutorado concedida a I. J.Castro.
105
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114
Material suplementar
115
Tabela S1. Informações coletadas em áreas de açaizais manejados e controle no estuário do rio Amazonas. Lat.=Latitude; Long.=Longitude; S=Número espécies de
morcegos filostomídeos; N=Número de indivíduos capturados; RV=Riqueza vegetal, DAP=Diâmetro acima do peito para plantas ≥ 5cm, AB=Área basal em m², ALD=
Altura do dossel em metros; AD=Abertura do dossel, DR=Distância do Rio Amazonas em quilômetros; NA/750m²=Número de árvores; Est/750m²=Número de estipes de
açaí; Tou/750m²=Número de touceiras de açaí, LA= Número de limpezas por ano realizadas nos açaizais.
Sítio Manejo Região Lat. Long. S N RV DAP AB
ALD
(m) AD (%) DR (Km) NA/750m² Est/750m² Tou/750m² LA
CA1 Controle Ajuruxi -0,550726 -51,56376 5 5 18 17,8 2,4 21,33 14,72 1,8 54 6 3 0
CA2 Controle Ajuruxi -0,514091 -51,55335 15 43 16 21,55 4,46 29 7 4,27 52 4 4 0
CA3 Controle Ajuruxi -0,519318 -51,54128 11 18 20 23 4,2 24,9 15,76 2,43 65 3 2 0
CA4 Controle Ajuruxi -0,556798 -51,59146 9 17 25 29,98 5,1 28,9 6,2 3,23 72 23 5 0
CA5 Controle Ajuruxi -0,544441 -51,54467 9 21 20 21,4 4,3 26,7 9,24 0,57 71 12 3 0
CA6 Controle Ajuruxi -0,50809 -51,57046 14 15 26 32,2 5,23 28,7 10,3 5,28 47 28 13 0
CA7 Controle Ajuruxi -0,529155 -51,56132 8 12 22 26,78 4,21 22,2 8,21 3,12 68 8 3 0
CA8 Controle Ajuruxi -0,52977 -51,58372 9 14 25 27,56 4,32 25,2 6,43 4,69 59 12 5 0
CA9 Controle Ajuruxi -0,528523 -51,51825 8 10 18 22 3,23 21,54 10,42 0,51 55 5 2 0
CA10 Controle Ajuruxi -0,537628 -51,60023 9 16 20 21,53 4,1 24,48 12,4 5,49 47 17 7 0
CMR1 Controle Maracá -0,460856 -51,48821 10 19 18 21,96 3,03 23,3 12,3 4,5 48 0 0 0
CMR2 Controle Maracá -0,429111 -51,45382 5 9 22 13,45 3,5 20,77 11,6 1,9 67 21 10 0
CMR3 Controle Maracá -0.445328 -51,47081 7 10 20 21 3,2 21,4 12 3,6 65 6 3 0
CMR4 Controle Maracá -0,434684 -51,49036 10 18 22 22,47 2,68 29,9 8,2 6,2 55 3 2 0
CMR5 Controle Maracá -0,408386 -51,44966 11 16 25 23,89 4,57 25,8 14,5 1,9 72 12 5 0
CMR6 Controle Maracá -0,471524 -51,45996 9 17 20 22,41 4,32 24,87 18,4 0,78 52 4 4 0
CMR7 Controle Maracá -0,452389 -51,48376 4 6 21 21,9 3,98 23,81 14,2 4,17 55 6 2 0
CMR8 Controle Maracá -0,444382 -51,441329 12 13 24 23,21 4,8 22,56 10,4 0,44 54 10 6 0
CMR9 Controle Maracá -0,459454 -51,476823 6 8 23 24 4,67 25,6 8,2 3,14 72 8 2 0
CMR10 Controle Maracá -0,420699 -51,447671 8 11 19 25,4 4,12 28 6,2 1,76 81 7 2 0
CMZ1 Controle Mazagão -0,25096 -51,35134 11 33 20 18,64 4,87 30,83 6,45 1,4 74 17 6 0
CMZ2 Controle Mazagão -0,245761 -51,38389 8 17 19 20 3,5 26,25 15,57 4,94 54 6 3 0
116
CMZ3 Controle Mazagão -0,2622 -51,41552 12 16 21 15,45 4,3 31,31 8,74 7,41 82 13 5 0
CMZ4 Controle Mazagão -0,24753 -51,37692 7 11 20 28,31 3,57 25,01 12,21 4,15 51 0 0 0
CMZ5 Controle Mazagão -0,218453 -51,398785 2 4 25 33,26 4,89 32,07 10,2 7,7 64 14 7 0
CMZ6 Controle Mazagão -0,240775 -51,38226 12 47 22 23,51 4,52 33,54 8,2 5,2 60 10 5 0
CMZ7 Controle Mazagão -0,269525 -51,36624 12 18 19 26,8 3,99 25,78 11,42 1,77 68 8 2 0
CMZ8 Controle Mazagão -0,273043 -51,37965 9 13 18 32,41 4,01 34,76 18,2 3,6 72 14 6 0
CMZ9 Controle Mazagão -0,233169 -51,399310 7 11 21 35 3,72 26,01 14,43 6,93 54 10 5 0
CMZ10 Controle Mazagão -0,242518 -51,424751 6 12 25 22,31 3,01 25,9 6,1 8,9 48 3 1 0
MA1 Manejo Ajuruxi -0,536379 -51,54919 16 37 15 12,4 2,05 17,5 28,3 0,93 52 85 30 2
MA2 Manejo Ajuruxi -0,546935 -51,58965 8 10 19 25,78 1,63 16,74 44,1 3,85 72 55 23 1
MA3 Manejo Ajuruxi -0,535683 -51,53281 8 15 13 11,84 1,78 20,2 27,14 0,1 50 116 35 1
MA4 Manejo Ajuruxi -0,526552 -51,60159 5 13 14 19,32 1,51 17,3 22,34 6,32 49 82 24 1
MA5 Manejo Ajuruxi -0,520911 -51,58682 7 14 22 21,36 3,37 22,53 13,47 5,73 55 63 29 1
MA6 Manejo Ajuruxi -0,539362 -51,55781 4 15 12 13,21 2,34 18,92 16,35 1,9 61 80 26 1
MA7 Manejo Ajuruxi -0,513242 -51,56212 7 11 14 15,5 1,93 18,9 31,9 4,33 60 90 33 1
MA8 Manejo Ajuruxi -0,497832 -51,54745 10 35 13 17,4 2,2 17,9 26,4 5,8 81 85 36 2
MA9 Manejo Ajuruxi -0,529719 -51,54328 8 33 15 14,54 1,98 15,4 31,09 1,73 76 87 33 1
MA10 Manejo Ajuruxi -0,548977 -51,54436 7 11 17 25,9 2,67 21,02 32,1 0,92 85 92 38 1
MMR1 Manejo Maracá -0,447744 -51,46161 15 34 11 14,5 1,83 22,5 76,1 2,6 39 60 21 1
MMR2 Manejo Maracá -0,413852 -51,4378 12 28 13 14,3 1,13 19,3 44,75 0,45 67 55 23 1
MMR3 Manejo Maracá -0,446273 -51,48822 11 29 14 14,2 2,74 22,56 25,3 5,42 52 72 23 1
MMR4 Manejo Maracá -0,432803 -51,45212 6 14 14 15,21 1,98 17,93 24,21 2,3 46 56 33 1
MMR5 Manejo Maracá -0,448733 -51,47311 10 49 11 14,34 2,01 20,1 20,91 3,1 57 56 29 1
MMR6 Manejo Maracá -0,457377 -51,467632 9 33 15 14,24 2,2 22,4 14,2 2,5 78 106 44 1
MMR7 Manejo Maracá -0,466217 -51,4717 12 29 14 15,65 2,21 15,4 34,21 2,18 77 76 39 1
MMR8 Manejo Maracá -0,421345 -51,43722 8 6 12 12,35 1,44 21,4 30,2 0,83 70 98 46 1
MMR9 Manejo Maracá -0,441952 -51,456341 10 17 13 16,31 1,22 18,9 21,45 2,2 44 54 19 1
MMR10 Manejo Maracá -0,469838 -51,48136 9 18 15 15,71 2,89 19,12 20,37 2,83 51 75 23 2
117
MMZ1 Manejo Mazagão -0,244296 -51,39984 10 26 12 13,24 2,47 24,3 26,23 6,4 56 111 34 1
MMZ2 Manejo Mazagão -0,241649 -51,41126 12 16 12 13,7 1,78 25,4 44,19 7,63 72 87 29 1
MMZ3 Manejo Mazagão -0,253874 -51,36993 11 22 11 13,22 2,02 26 35,21 2,89 65 77 29 1
MMZ4 Manejo Mazagão -0,228032 -51,39334 5 9 10 14 1,55 18 38,2 6,58 40 61 21 1
MMZ5 Manejo Mazagão -0,261179 -51,38224 9 18 11 12,34 2,31 19,9 31,26 3,81 61 116 31 1
MMZ6 Manejo Mazagão -0,21138 -51,36807 9 24 16 14,3 1,87 18,3 22,34 5,9 44 128 40 1
MMZ7 Manejo Mazagão -0,236051 -51,339944 12 32 14 15,6 2,1 20,21 24,21 1,6 28 44 17 2
MMZ8 Manejo Mazagão -0,239516 -51,365247 10 31 15 18,4 1,99 19,54 28,5 3,88 58 72 38 1
MMZ9 Manejo Mazagão -0,256344 -51,3714 12 48 18 19,2 2,31 13,4 30,32 2,96 71 145 49 1
MMZ10 Manejo Mazagão -0,212763 -51,39179 12 56 10 12,3 1,22 15,2 34,56 7,7 77 89 35 1
118
Tabela S2: Lista de espécies, número de capturas e guilda trófica de morcegos das espécies de morcegos
capturadas em áreas de açaizais manejados (M) e controle (C) em três localidades de floresta de várzea no
estuário do rio Amazonas. Para guilda trófica (AI = insetívoros aéreos, FR = frugívoro, GA = Animalívoro
catador, NE = nectarívoro, SAN= Sanguívoro).
Rio Ajuruxi
Rio Maraca
Rio Mazagão
Guilda trófica Familia/Espécies C M
C M
C M Total
Emballonuridae
Cormura brevirostris 1 1
0 1
0 0 3 AI
Diclidurus albus 0 0
2 0
0 0 2 AI
Saccopteryx bilineata 1 3
1 0
3 1 9 AI
Saccopteryx leptura 2 1
1 2
2 2 10 AI
Peropteryx leucoptera 0 0
0 0
2 0 2 AI
Peropteryx macrotis 1 0
0 0
0 0 1 AI
Momoopidae
Pteronotus rubiginosus 0 0
0 0
1 2 3 AI
Phyllostomidae
Anoura caudifer 0 0
0 0
0 1 1 NE
Dermanura cinerea 5 9
2 10
2 4 32 FR
Dermanura gnoma 3 2
0 6
1 1 13 FR
Artibeus lituratus 5 2
0 1
1 2 11 FR
Artibeus obscurus 9 6
3 13
14 15 60 FR
Artibeus planirostris 14 8
24 46
38 56 186 FR
Carollia brevicauda 13 19
5 29
8 15 89 FR
Carollia perspicillata 39 69
18 55
33 62 276 FR
Chrotopterus auritus 3 2
0 0
0 0 5 GA
Choeroniscus minor 4 18
6 6
15 20 69 NE
Desmodus rotundus 7 10
7 23
7 20 74 SAN
Glyphonycteris daviesi 2 2
0 0
0 0 4 GA
Glossophaga soricina 7 8
4 4
3 2 28 NE
Lampronycteris brachyotis 1 0
0 0
0 0 1 GA
Lonchophylla thomasi 7 12
2 7
5 4 37 GA
Lophostoma silvicolum 11 3
12 4
10 2 42 GA
Macrophyllum macrophyllum 0 0
1 0
0 0 1 GA
Micronycteris hirsuta 5 1
0 0
0 0 6 GA
Micronycteris megalotis 3 0
8 3
0 1 15 GA
Micronycteris microtis 1 1
0 0
0 0 2 GA
Micronycteris minuta 0 0
0 3
2 0 5 GA
119
Micronycteris schmidtorum 1 0
0 0
0 0 1 GA
Mimon crenulatum 0 0
0 1
1 2 4 GA
Phyllostomus elongatus 10 3
7 3
7 6 36 GA
Phyllostomus hastatus 0 0
0 0
0 3 3 GA
Platyrrhinus brachycephalus 0 1
0 6
3 4 14 FR
Platyrrhinus guianensis 0 0 1 0 0 0 1 FR
Plathyrrhinus fusciventris 2 2
3 1
9 10 27 FR
Plathyrrhinus incarum 0 0
3 0
0 0 3 FR
Rhynophilla pumilio 3 7
0 6
4 8 28 FR
Tonatia saurophila 3 1
0 3
7 5 19 GA
Trachops cirrhosus 5 3
12 5
0 2 27 GA
Trinycteris nicefori 2 0
5 12
3 6 28 GA
Uroderma bilobatum 5 4
2 8
9 28 56 FR
Vampyriscus bidens 1 1
0 0
0 3 5 FR
Vampyrodes caraccioli 0 0
2 2
0 0 4 FR
Thyropteridae
Thyroptera tricolor 0 0
0 1
1 0 2 AI
Thyroptera lavali 0 0
0 0
0 2 2 AI
Vespertilionidae
Myotis nigricans 1 1
0 0
0 1 3 AI
Myotis riparius 1 0
0 1
0 0 2 AI
Número de espécies 33 28
23 28
26 30 47
Número de capturas 178 200
131 262
191 290 1252
120
Tabela S3. Média e desvio padrão de variáveis ambientais aferidas em área controle e
açaizais manejados no estuário do rio Amazonas.
Controle Manejado
Riqueza vegetal 21,13±2,6
13,83±2,69
DAP (cm) 24 ±5,07
15,67±3,58
Área basal (m²) 4,03±0,8
1,94±0,44
Altura do dossel(m) 26,35±3,70
19,54±2,98
Abertura do dossel (%) 10,94±3,59
30±11,87
Distância do Rio (Km) 3,726±2,27
3,51±2,2
Nº_árvores/750m² 61,27±10,28
29,8±14,22
Estipes de açaí/750m² 9,67±6,67
82,43±24,2
Touceiras de açaí/750m² 4,1±2,79
31±8,1
Limpeza p/ Ano 0 1.2±0,35
121
Figura S1: Correlação entre as variáveis ambientais aferidas, em áreas de açaizais manejados e controle no estuário do rio Amazonas.
RV=Riqueza vegetal; DAP=Diâmetro à altura do peito (1,30 m) de plantas > 5 cm; AB=Área basal; ALD=Altura do dossel(m);
ABD=Abertura do dossel (%); DR=Distância do rio Amazonas (km); Est. 750 m²= Estipes de açaí/750m²; Tou. 759m²=Touceiras de Açaí/
750 m²; LA=Número de limpeza no açaizal por ano.
RV
15 25 35
0.77 0.73
15 25 35
0.57 -0.71
0 2 4 6 8
0.10 0.10
0 50 100
-0.70 -0.69
0.0 1.0 2.0
10
20
-0.7415
30 DAP
0.69 0.57 -0.51 0.15 0.10 -0.64 -0.62 -0.64
AB
0.66 -0.60 -0.03 0.17 -0.68 -0.69
14
7
-0.72
15
30 ALD
-0.53 0.22 0.10 -0.65 -0.67 -0.68
ABD...
-0.07 -0.06 0.62 0.62
1050
0.64
04
8 DR
-0.12 -0.02 -0.06 -0.08
NA.750m²
0.07 0.13
3060
-0.12
0100 Est.750m²
0.96 0.80Tou.750m²
030
0.81
10 15 20 25
0.0
1.5
1 3 5 7 10 40 70 30 50 70 0 20 40
LA
122
Fig. S2. Curvas de rarefação para riqueza de morcegos da família Phyllostomidae para área
de estudo no estuário amazônico. A=considerando todo o estudo; B=considerando
somente áreas controle; C=considerando somente áreas de açaizais manejados.
123
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS
Nosso estudo enfocou aspectos sobre a riqueza e diversidade de espécies de morcegos
e os efeitos do uso das florestas tropicais sobre as assembleias destes pequenos mamíferos
voadores. Verificamos que a floresta de várzea do estuário do rio Amazonas possui papel
importante para a manutenção da diversidade de morcegos, pois apresenta elevada riqueza
e diversidade de morcegos que inclui espécies raras como Diclidurus albus, Micronycteris
hirsuta, Glyphonycteris daviesi e Macrophyllum macrophyllum Portanto políticas de
conservação devem ser consideradas para a manutenção da diversidade de morcegos nestes
locais. Tais políticas devem ser focadas no incentivo para o manejo responsável do cultivo
do açaizeiro (Euterpe oleracea) e da exploração da madeira, além do combate da atividade
de exploração madeireira ilegal que pode provocar prejuízos à fauna e flora dessas
florestas ricas em biodiversidade.
Através de uma análise detalhada de estudos realizados em florestas tropicais
verificamos que os dados analisados disponíveis na literatura ainda não permitem ter uma
resposta clara em relação aos efeitos da exploração madeireira sobre morcegos nas
florestas tropicais. No entanto, nossos resultados sugerem que os efeitos para os morcegos
frugívoros tendem a ser positivos enquanto que para animalívoros catadores, os efeitos
tendem a ser negativos. A fim de compreender melhor as respostas dos morcegos sobre a
exploração madeireira nas florestas tropicais, considerando a importância ecológica desses
animais (Kunz et al., 2011), faz-se necessário que os estudos futuros invistam em um
melhor planejamento: Sugerimos algumas diretrizes para a sua melhoria, tais como, a
padronização do plano de amostragem, utilizando o delineamento amostral BACI (antes-
depois-controle-impacto) (Bicknell et al. 2015), a fim de evitar pseudoreplicação, que pode
comprometer os resultados e conclusões. Mais de um métodos de amostragem devem ser
124
utilizados, tais como rede de neblina e busca ativa em abrigos, rede de neblina e detectores
de ultrassom, ou redes de neblina, busca ativa e detector de ultrassom. Também, sugerimos
a inclusão de variáveis ambientais e de perturbação, nas análises das mudanças que afetam
a riqueza, abundância de espécies e guildas de morcegos. Por fim, para estudos futuros,
sugerimos mais atenção a regiões pouco estudadas com atividade madeireira intensiva,
como a Amazônia e as florestas tropicais da África.
Investigando o manejo de açaizais em pequena escala encontramos que a densidade
de açaizeiros, a distância do rio Amazonas e a área basal foram as variáveis que mais
influenciaram na variação da abundância das espécies de morcegos nas áreas de açaizais
manejados. O manejo de açaizais quando feito em pequena escala, e em contato com a
floresta primária não afeta a riqueza de morcegos filostomídeos, mas altera a abundância
de algumas espécies, indicando que não há perdas da diversidade nas áreas manejadas.
