Univerzita Karlova v Praze Přírodov ědecká ... - cuni.cz

Univerzita Karlova v Praze

Přírodovědecká fakulta

Katedra fyziologie rostlin

Symbiotické vlastnosti a ekofyziologický význam hub agregátu

Rhizoscyphus ericae pro hostitelské rostliny

Petr Kohout

Praha 2008

________________________________________________________________________________________________________________

2

Vedoucí bakalářské práce:

RNDr. Martin Vohník, Ph.D. (Katedra fyziologie rostlin PřF UK, Oddělení mykorhizních

symbióz BÚ AVČR)

Konzultant bakalářské práce:

doc. RNDr. Jana Albrechtová, Ph.D. (Katedra fyziologie rostlin PřF UK, Oddělení

mykorhizních symbióz BÚ AVČR)

Prohlašuji, že jsem tuto bakalářskou práci vypracoval samostatně s použitím citované

literatury pod vedením Martina Vohníka a doc. Jany Albrechtové.

Souhlasím s jejím zveřejněním.

V Praze dne 13.8.2008 Petr Kohout

________________________________________________________________________________________________________________

3

Děkuji svým kolegům,

Martinovi Vohníkovi, paní docentce Albrechtové, panu doktorovi Vosátkovi a Zuzce Sýkorové

za konstruktivní připomínky při tvorbě mé bakalářské práce.

V neposlední řadě děkuji své přítelkyni, Kristýně

________________________________________________________________________________________________________________

4

Použité zkratky

AM – arbuskulární mykorhiza nebo arbuskulárně mykorhizní (dle kontextu)

EcM – ektomykorhiza nebo ektomykorhizní (dle kontextu)

ErM – erikoidní mykorhiza nebo erikoidně mykorhizní (dle kontextu)

OrM – orchideoidní mykorhiza nebo orchideoidně mykorhizní (dle kontextu)

DSE – z anglického „Dark Septate Endophytes“, asociace hub tvořících tmavá,

přehrádkovaná mycelia s kořeny hostitelských rostlin.

CMN(s) – z anglického „Common Mycorrhizal Network(s)“, myceliální síť(ě) spojující více

než dvě hostitelské rostliny prostřednictví mimokořenového mycelia

rDNA – ribozomální DNA

ITS – z anglického „Internal Transribed Spacer“, variabilní oblast rDNA

PCR – z anglického „Polymerase Chain Reaction“

DGGE – z anglického „Denaturing Gradient Gel Electrophoresis“

TGGE – z anglického „Temperature Gradient Gel Electrophoresis“

T-RFLP – z anglického „Terminal Restriction Fragment Lenght Polymorphism“

________________________________________________________________________________________________________________

5

Obsah

Abstrakt ................................................................................................................. 6 Klíčová slova......................................................................................................... 6 Abstract.................................................................................................................. 7 Key words.............................................................................................................. 7 1. Úvod .................................................................................................................. 8 2. Erikoidní mykorhiza.......................................................................................... 9 3. DSE asociace...................................................................................................12

3.1. Struktura DSE asociace ............................................................................12 3.2. Výskyt DSE hub .......................................................................................14 3.3. Ekofyziologické vlastnosti DSE hub ........................................................15

4. Agregát Rhizoscyphus ericae..........................................................................15 4.1. Cadophora finlandica jako ErM i EcM mykobiont .................................18 4.2. Meliniomyces variabilis – nejasný mykorhizní status.............................19 4.3. Meliniomyces bicolor – ErM i EcM mykobiont.......................................19 4.4. Rhizoscyphus ericae – ErM mykobiont....................................................20 4.5. Rostliny asociující se zástupci agregátu Rhizoscyphus ericae.................20 4.6. Ekofyziologický význam mykobiontů agregátu R. ericae.......................21

5. CMN – myceliální síť spojující hostitelské rostliny .......................................23 6. Závěr................................................................................................................25 7. Seznam citované literatury ..............................................................................27

Petr Kohout Bakalářská práce 2008 _________________________________________________________________________________________________________________

6

Abstrakt Mykorhizní symbióza kořenů rostlin se symbiotickými houbami je jednou z nejdůležitějších

symbióz na Zemi. Důležitá je funkce mykorhiz především na živinově chudých stanovištích,

jako např. vřesoviště či rašeliniště, kde jsou hostitelské rostliny převážně z čeledi Ericacea,

vystaveny stresovým podmínkám. Enzymatický aparát některých erikoidně mykorhizních

(ErM) hub umožňuje využívat jako zdroj živin i látky, které jsou pro rostliny jinak

nedostupné.

Nejlépe prozkoumaným ErM taxonem je Rhizoscyphus ericae (Read) Korf a Kernan,

který spadá spolu s dalšími mykorhizními houbami do fylogeneticky špatně uchopitelného

agregátu Rhizoscyphus ericae. Někteří zástupci tohoto agregátu mohou vytvářet erikoidní

mykorhizu v kořenech ErM rostlin a ektomykorhizu (EcM) v kořenech ektomykorhizních

rostlin. Mezi taxony, jež jsou této „promiskuity“ schopny patří Cadophora finlandica (Wang

a Wilcox) Harr. a McNew a Meliniomyces bicolor Hambleton a Sigler, oba členové agregátu

R. ericae. Ostatní členové agregátu R. ericae, jmenovitě Meliniomyces variabilis Hambleton a

Sigler a R. ericae, mohou vytvářet jen erikoidní mykorhizu v kořenech ErM rostlin. Některá

pozorování však naznačují schopnost R. ericae a M. variabilis kolonizovat i kořeny EcM

rostlin či, v případě R. ericae, dokonce rhizoidy nižších rostlin, játrovek. Členové agregátu R.

ericea jsou tedy teoreticky schopni propojovat rostliny různých mykorhizních preferencí

systémem mimokořenového mycelia do vzájemně komunikujících celků, které umožňují,

výměnu látek, energie a informací mezi jednotlivými členy, tzv. CMNs – „Common

mycorrhizal networks“. Dopad těchto interakcí není znám ani pro jednotlivé organismy ani

pro fungování celého ekosystému. Je jasné, že dle výskytu hub agregátu R. ericae u rostlin

s různými hostitelskými preferencemi se nejedná jen o regionální fenomén, ale mohlo by jít o

interakci, která může ovlivňovat v konečném důsledku celou biosféru naší planety.

Klíčová slova Agregát Rhizoscyphus ericae, CMNs - myceliální sítě spojující hostitelské rostliny, DSE

asociace, ektomykorhiza, erikoidní mykorhiza, interakce mezi rostlinou a houbou, mykorhizní

preference hostitelských rostlin, specifita mykorhizních symbióz.

Petr Kohout Bakalářská práce 2008 ________________________________________________________________________________________________________________

7

Abstract Mycorrhizal symbiosis of plant roots with symbiotic fungi represents one of the most

important symbioses on the Earth. Functions of mycorrhiza are especially expressed on

nutrient-poor habitats, such as peat bogs and lands, where dominant host plants of the family

Ericacea are subjected to highly stressed conditions. The functioning of enzymatic apparatus

of some ericoid mycorrhizal (ErM) fungi provides sources of nutrients unavailable to plants in

its original form.

The best investigated ErM taxon is Rhizoscyphus ericae (Read) Korf and Kernan, which

belongs with other mycorrhizal fungi into difficult-to-define phylogenetic aggregate

Rhizoscyphus ericae. Some of the members of the aggregate can form both - ericoid

mycorrhizas and ectomycorrhizas in roots of ErM and EcM plants, respectively. Two

members of the aggregate Rhizoscyphus ericae - Cadophora finlandica (Wang and Wilcox)

Harr. and McNew and Meliniomyces bicolor Hambleton and Sigler – are capable of such

„promiscuity“, while the other members of the aggregate R. ericae, namely Meliniomyces

variabilis Hambleton and Sigler and R. ericae, can form only ericoid mycorrhiza in roots of

ErM plants. Some studies indicate capability of R. ericae and M. variabilis to colonize also

roots of EcM plants, in case of R. ericae, even rhizoids of liverworts. Thus, the members of

the aggregate R. ericea are capable of theoretical interconnection of plants of different

mycorrhizal preferences via system of extraradical mycelium into communicating complex

systems enabling exchange of energy, nutrients and information among connected members

of community. This interconnected systems are termed CMNs – „Common mycorrhizal

networks“. All consequences of these interactions either for individual organisms or for

functioning of the whole ecosystems have not been fully understood and revealed yet. It is

apparent that occurrence of fungi of the aggregate R. ericae in roots of host plants of different

mycorrhizal preferences is not only a regional phenomenon but it could represent an

interaction, which could impact functioning of the whole biosphere of our planet.

Key words Aggregate Rhizoscyphus ericae, CMNs – coomn mycelial networks, DSE association,

ectomycorrhiza, ericoid mycorrhiza, interaction between plant and fungus, mycorrhizal

preferences of host plant, specificity of mycorrhizal symbioses.


8

1. Úvod Mutualistické symbiózy, mezi které patří i mykorhizní symbióza, hrály a hrají nezastupitelnou

roli během evoluce suchozemských rostlin. Nejstarší známé houbové spory, silně

připomínající spory moderních arbuskulárně mykorhizních hub (AMF), jsou datovány do

období před 460 miliony let (Redecker et al. 2000). V těchto dobách, na rozhraní Ordoviku a

Siluru, se na Zemi odehrával bezprecedentní proces, který ovlivnil nejen budoucí vývoj

biosféry, ale i klima celé planety. Touto událostí byla terestrializace rostlin. Soužití prvních

rostlin s půdními houbami bylo jedním z klíčových faktorů, které umožnily fototrofním

organismům překonat nehostinné podmínky pravěké souše (Selosse & Le Tacon 1998).

Někteří autoři se dokonce domnívají, že mykorhiza mohla do značné míry utvářet i podobu

dnešních kořenů (Brundrett 2002). Během Mesozoika a Kenozoika se poté vyvinuly i ostatní

typy nám dnes známých mykorhiz, ektomykorhiza (EcM), erikoidní mykorhiza (ErM),

orchideoidní mykorhiza (OrM), a také DSE-asociace (Cairney 2000).

DSE je zkratka z anglického „Dark Septate Endophytes“, v překladu – tmavá

přehrádkovaná mycelia. Jde o interakci hub příbuzných Phialocephala fortinii Wang &

Wilcox s celou řadou rostlinných druhů. Jelikož zatím není prokázán mykorhizní charakter

interakce DSE hub s hostitelskými rostlinami budu dále nazývat tuto interakci DSE-asociace.

EcM houby jsou dnes nejdiverzifikovanější skupinou mykorhizních hub a vytvářejí EcM

na kořenových špičkách většiny známých druhů dřevin (Smith & Read 1997). Na rozdíl od

hub tvořících ektomykorhizy byla diverzita ErM hub donedávna považována za relativně

nízkou, avšak s nástupem sofistikovanějších molekulárních metod detekce dnes již víme, že

bohatost mykobiontů v kořenech ErM rostlin byla silně podhodnocována. Zajímavé je, že

množiny hub, které vytváří oba zmíněné typy mykorhizy, se v určitých taxonech překrývají.

Jedním z takových taxonů je agregát hub Rhizoscyphus ericae (Vralstad et al. 2000). Dalšími

mykobionty, kteří mohou interagovat s kořeny ErM a EcM rostlin, ale i mnoha jiných druhů

rostlin, jsou DSE houby (Jumpponen & Trappe 1998). Význam a funkce této skupiny hub

však zůstává stále neznámá.

Cílem bakalářské práce byla literární rešerše, týkající se agregátu Rhizoscyphus ericae,

jeho vlastností, výskytu u rostlin a ekofyziologickému významu pro hostitelské rostliny. Práce

se v kapitolách 2 a 3 zabývá úvodem do problematiky mykorhiz, které houby agregátu

R. ericae vytvářejí, a to obecné charakterizaci ErM a DSE-asociace. Přes to, že houby

agregátu R. ericae vytvářejí EcM se svými hostitelskými rostlinami, ve své bakalářské práce

se nebudu zabývat charakteristikou EcM, neboť je dobře popsána v diplomové práci


9

Mgr. Matyáše Fendrycha (Fendrych 2006). Hlavní část práce pak tvoří následující kapitola

o symbiotických vlastnostech a ekofyziologickém významu jednotlivých zástupců hub

agregátu Rhizoscyphus ericae pro hostitelské rostliny. Závěrečná kapitola je pak věnována

významu různých symbióz zástupců hub agregátu Rhizoscyphus ericae v myceliálních sítích

propojujících společenstva.

2. Erikoidní mykorhiza Erikoidní mykorhiza se vyvinula u předků dnešní čeledi rostlin vřesovcovitých, Ericaceae

(Cullings 1996). I když není jediným typem mykorhizní symbiózy, který u této čeledi

najdeme, je zdaleka tím nejrozšířenějším. Někteří zástupci této skupiny rostlin vytvářejí

odlišné typy symbióz, monotropoidní či arbutoidní mykorhizu (Gryndler et al. 2004), těmi se

však v mé práci blíže zabývat nebudu.

Většina ErM rostlin se vyskytuje v prostředích pro jiné rostliny velmi nepříznivých.

Jedná se např. o rašeliništní ekosystémy, vřesoviště, podrosty tajgového lesa či australské

polopouště. V podmínkách špatné dostupnosti živin, nízkého pH, zvýšené dostupnosti

toxických kovů, vodního stresu či vysokých teplotních výkyvů však tyto rostliny prosperují

velmi dobře. Příčinu jejich dominance v těchto nehostinných ekosystémech je možné hledat

právě ve schopnosti vytvářet symbiotický vztah s ErM houbami (Cairney & Meharg 2003).

Obr. 1: ErM kolonizace kořene brusinky obecné Vaccinium vittis-idae. Plná šipka: buňka kořene V. vittis-idae kolonizovaná erikoidně mykorhizní houbou. Šipka prázdná: hyfy hub. Celý objekt, barveno trypanovou modří, světlé pole. Zvětšení: 1000x


10

Erikoidní mykorhiza je jedním z typů endomykorhiz, spolu s arbuskulární či

orchideoidní mykorhizou. Hyfy ErM hub přijdou do kontaktu s tlustostěnnými buňkami

vlasových kořenů ErM rostlin a projdou skrze buněčnou stěnu dovnitř buňky, kde vytvoří

hyfové smotky (Obr.1). Intracelulární prostor rostlinné buňky je separován od hyfového

vlákna perifungální membránou (Bonfantefasolo & Gianinazzipearson 1979). Ve většině

případů se zdá, že každá rhizodermální buňka je infikována jako samostatná jednotka

z prostředí vně kořene, z vlastních pozorovaní, ale i z práce (Peterson & Massicotte 2004)

víme, že ke kolonizaci přilehlých buněk může docházet i z buněk již infikovaných.

V dalších částech své bakalářské práce se budu zabývat především typickými symbionty

ErM rostlin, patřícími do agregátu Rhizoscyphus ericae. Proto bych se na tomto místě rád

zmínil o ostatních mykobiontech v kořenových systémech vřesovcovitých rostlin. Mezi jiné

mykobionty patřící také do kmene Ascomycota patří rod Oidiodendron (Dalpe 1986) se svým

nejběžnějším druhem O. maius Barron (Perotto et al. 2002). Rostliny Rhododendron cv.

Azurro inokulované kmenem O. maius měly ve svých listech zvýšený obsach dusíku a fosforu

oprotikontrolní variantě (Vohnik et al. 2005). Jiným zástupcem kmene Ascomycota, který

asociuje s kořeny ErM rostlin, je Acremonium strictum W. Gams (Monreal et al. 1999).

Nálezy tohoto symbionta jsou však vzácné a sporadické. Daleko významnějším, leč dle mého

soudu přehlíženým mykobiontem je Capronia sp.. Jde o konvenčními metodami snadno

izolovatelnou houbu (Allen et al. 2003), která se v půdách boreálních lesů vyskytuje s větší

frekvencí než dobře známý R. ericae (Lindahl et al. 2007). Ekofyziologický význam tohoto

mykobionta a jeho enzymatické vlastnosti jsou však takřka neznámé. Pro pochopení vlivu

Capronia sp. na svého hostitele a fungování ekosystému bude zapotřebí dalšího výzkumu. Ve

starší práci autorky Bonfante-Fasolo (1980) je doložen výskyt blíže neurčeného symbionta

patřícího dle ultrastruktury mezi Basidiomycota. Díky pozorování založeném pouze na

morfologickém popisu je nemožné stanovit vliv této asociace na hostitelskou rostlinu.

Významnou metodickou inovací ve studiu diversity ErM hub bylo zavedení

molekulárních metod detekce. Většina těchto metod je založena na přímé izolaci DNA

z environmentálních vzorků a následné PCR reakci (Saiki et al. 1988) s použitím primerů

specifických pro houby (White et al. 1990) (Gardes & Bruns 1993)). Takto získané PCR

produkty jsou často tvořené mnoha různými molekulami DNA, pro jejichž separaci se

využívá metod náhodného klonování, tzv. DGGE či TGGE (Muyzer 1999), T-RFLP (Dickie

& FitzJohn 2007) apod. Jak ukazují recentní publikace, používající výše zmíněné metody,

mohlo se v případě pozorování Bonfante-Fasolo (1980) jednat např. o zástupce řádu

Sebacinales (Weiss et al. 2004). Jde o bazální mykorhizní skupinu kmene Basidiomycota,


11

jejíž zástupci vytváří OrM, ErM, EcM či „jungermannioidní“ mykorhizu (mykorhizní vztah

mezi houbami a játrovkami). Zástupci řádu Sebacinales jsou běžnými endofyty v kořenech

erikoidně mykorhizních rostlin po celém světě (Selosse et al. 2007). O jejich mykorhizním

statutu však není stále zcela jasno. Pokud bychom definovali mykorhizu jako orgán vzniklý

spojením houbového partnera s rostlinou, bylo by použití tohoto termínu jistě na místě.

Dokládají to mnohé ultrastrukturální studie. Na druhou stranu je pojem mykorhiza rovněž

chápan jako mutualistický vztah mezi oběma partnery (Gryndler et al. 2004). Na základě

současných znalostí nejsme schopni určit zda se v případě asociace hub řádu Sebacinales

s rostlinnými partnery jedná o vzájemně prospěšný vztah. Hlavní překážkou je dosavadní

nekultivovatelnost zástupců jedné z hlavních skupin řádu Sebacinales, a tudíž neschopnost

provést resyntetické pokusy s hostitelskými rostlinami. Kosmopolitnost těchto mykobiontů

dokládá i pozorování (Setaro et al. 2006), kteří z kořenů andské rostliny z čeledi Ericaceae,

Cavendishia nobilis, popsali zvláštní typ EcM pojmenovaný cavendishoidní mykorhiza,

tvořený právě zástupci řádu Sebacinales (Obr. 2).

Jak je patrné z výčtu prací, zabývajících se diverzitou symbiotických hub v kořenech

ErM rostlin, hostí tyto rostliny širší spektrum hub, nežli se dříve předpokládalo. Zajímavá je

především schopnost zástupců řádu Sebacinales tvořit jak OrM, tak ErM či EcM (Weiss et al.

2004). Avšak ekologická či fyziologická významnost tohoto fenoménu není zatím známa.

Obr. 2: Cavendishoidní mykorhiza. Schematicky znázorněná část kořene Cavendishia nobilis kolonizovaná mykorhizní houbou řádu Sebacinales. Šipka plná: intracelulární hyfy. Šipka prázdná: Hyfový plášť. Převzato (Setaro et al. 2006).

Buňky primární kůry kořene

Buňky endodermis


12

3. DSE asociace Drtivá většina cévnatých rostlin hostí ve svém kořenovém systému nejen typické mykorhizní

partnery, ale i houby, o jejichž ekofyziologickém významu se již dlouhou dobu vede debata

(Jumpponen & Trappe 1998). Dark Septate Endophytes (DSE), jak se tyto houby nazývají,

tvoří z fylogenetického hlediska špatně definovanou skupinu sterilních hub, charakteristickou

svým melanizovaným přehrádkovaným myceliem. Zástupci této skupiny tvoří polyfyletickou

skupinu, jejíž členy najdeme i mezi příslušníky agregátu Rhizoscyphus ericae, např.

Cadophora finlandica (Wang a Wilcox) Harr. a McNew. Jelikož význam a vlastnosti tohoto

druhu shrnuje jiná kapitola, budu se dále zabývat jen komplexem druhů DSE hub

Phialocephala fortinii s.l. – Acephala applanata (Grunig et al. 2008).

3.1. Struktura DSE asociace DSE houby kolonizují kořeny hostitelských rostlin jak intracelulárně, kde často vytváří shluky

tlustostěnných, melanizovaných hyf, tzv. mikrosklerocia (Obr.3), tak intercelulárně.

Funkce mikrosklerocií není přesně známa, široce přijímanou hypotézou je však jejich úloha

coby disperzní propagule (Currah et al. 1993). Napovídá tomu např. vysoká melanizace těchto

struktur, jelikož melanin může chránit hyfy proti vysychání či extrémním teplotám.

Obr. 3: Mikrosklerocium (šipka) v Buňkách primární kůry kořene Vaccinium myrthilus tvořené DSE houbou Acephala applanata. Celý objekt, barveno trypanovou modří, .světlé pole. Zvětšení: 1000x.


13

Mikrosklerocia obsahují převážně polysacharidy, proteiny a polyfosfáty (Yu et al. 2001a).

Nejasný však zůstává jejich funkce pro hostitelskou rostlinu. Několik ultrastrukturálních

studií ukazuje, že intracelulární hyfy DSE hub postrádají perifungální membránu, typickou to

strukturu pro biotrofní symbiózu, která umožňuje výměnu látek mezi myceliem a rostlinnou

buňkou (Peterson et al. 2008). V kořenech rostlin hostících DSE symbionty se kromě hyf

melanizovaných nacházejí i houbová vlákna, v jejichž buněčných stěnách melanin nenajdeme.

Jedná se o tzv. hyalinní hyfy, jejichž detekce je, díky nepřítomnosti melaninu a špatné

barvitelnosti klasickými metodami (např. trypanovou modří), takřka nemožná. Alternativní

způsob detekce je použití barvy Sudan IV, jež intenzivně barví lipidy ve vakuolách hub, a

dojde tak ke zvýraznění i hyf hyalinních (Barrow & Aaltonen 2001). Vraťme se zpět k mimo

buněčné kolonizaci kořene hostitelských rostlin, která je nápadná především na povrchu

kořene, kde často vytváří řídkou myceliální síť. V některých případech se morfologické

struktury mohou podobat i strukturám ektomykorhizním. Příkladem může být tzv.

„labyrinthine tissue”, tedy labyrintové pletivo, typ houbového pletiva, jež je typické pro

Hartigovu síť v mezibuněčných prostorách epidermis a kortexu symbiotických rostlin (Obr.

4). Tato struktura, připomínající na první pohled skládanku, byla popsána z kořenů Pinus

contorta, kolonizovaných nejběžnějším zástupcem DSE hub, Phialocephala fortinii (Odell et

al. 1993).

Obr. 4: „Labyrinthine tissue“ – labyrintové pletivo (šipka) v primární kůře kořene Picea abies. Příčný řez kořenem Picea abies. Barveno trypanovou modří, světlé pole. Zvětšení: 1000x. (Autor: M. Vohník)


14

3.2. Výskyt DSE hub DSE houby se vyskytují ve většině terestrických ekosystémů. Jejich kolonizace byla popsána

u mnoha zástupců AM, EcM, OrM i ErM rostlin (Jumpponen & Trappe 1998). DSE houby

převažují v řadě druhů rostlin podél vlhkostního gradientu, od písečných dun po bažiny (Addy

et al. 2000). Pozoruhodný je výskyt těchto symbiontů v kořenech submerzních a emerzních

rostlin, jak ve vodách stojatých tak tekoucích (Kai & Zhao 2006). Zdá se tedy, že nevykazují

žádnou hostitelskou ani habitatovou specificitu.

Největší zastoupení mají DSE houby v prostředích klimaticky extrémních, což může

být dáno schopností čelit nepříznivým podmínkám, jak díky melaninu v jejich buněčných

stěnách, tak díky tvorbě mikrosklerocií v buňkách hostitele (viz výše). Tyto vlastnosti jim

umožnily osídlit i tak nehostinné území, jakým je Antarktida (Laursen et al. 1997). DSE

houby jsou i prvními kolonizátory v primární sukcesi, po obnažení povrchu ustupujícím

ledovcem (Cazares et al. 2005). Je tedy zřejmé, že u nich musí existovat i velmi efektivní

způsob disperse. Autoři zmíněného článku diskutují jako nejpravděpodobnější způsob

transportu anemochorii, bohužel přesný mechanismus není zatím znám. Jak ukazují předchozí

i jiná data (Haselwandter & Read 1980) (Ruotsalainen et al. 2002), zastoupení DSE hub

v arktických oblastech je relativně dobře prostudováno (Mandyam & Jumpponen 2005).

Co však dosud uniká soustředěnější pozornosti, je výskyt těchto hub v boreálních

lesních ekosystémech. Na základě druhového složení těchto ekosystémů můžeme soudit, že

ani tam nebude jejich početnost o nic menší. Nedávná studie (Wagg et al. 2008), zabývající se

kolonizačním charakterem u semenáčků rodu Pinus, ukázala pozitivní korelaci kolonizací AM

a DSE houbami. Mechanismus tohoto jevu může být dán podobným charakterem vstupu

těchto mykobiontů do kořene hostitelských rostlin. Zajímavá je pozitivní korelace výskytu

DSE hub v kořenových systémech různých druhů rostlin s nadmořskou výškou, ve které se

vyskytují, přičemž nejintenzivnější kolonizace hostitelských rostlin byla zaznamenána z

výšek kolem 3000 m. Jak se se stoupající nadmořskou výškou zvyšuje zastoupení DSE hub

v kořenech rostlin, klesá kolonizace AM houbami (Read & Haselwandter 1981). Podobné

poměrné zastoupení mykorhizních hub bylo zjištěno u pouštní trávy Bouteloua gracilis, kde

byla zaznamenána vyšší kolonizaci DSE houbami v sušších čili více stresových podmínkách

(Porras-Alfaro et al. 2008). Výskyt DSE hub je závislý také na chemickém složení půdy. Silná

negativní korelace existuje mezi pH půdy a frekvencí kolonizace DSE houbami, kdy

s klesajícím pH se zvyšuje zastoupení těchto hub v kořenech hostitelských rostlin (Ahlich &

Sieber 1996).


15

Z výše popsaných skutečností je zřejmé, že zastoupení těchto hub v kořenových

systémech rostlin není ojedinělé ani sporé, ba naopak - jejich početnost se často blíží či

dokonce převyšuje typické mykorhizní symbionty, a to především v podmínkách se

zvýšenými stresovými faktory.

3.3. Ekofyziologické vlastnosti DSE hub Zatímco o ekologické funkci mykorhizních hub máme mnoho dokladů (Smith and Read

1997), naše pochopení významu a role DSE hub v přírodních ekosystémech je dosud na

začátku. Studie zabývající se jejich dopadem na přežívání či růstové vlastnosti rostlin přináší

rozličné výsledky, od negativních přes neutrální až po pozitivní. Například semenáčky

Menziesia ferruginea (Ericacea) vykazovaly významně zvýšenou mortalitu po inokulaci

kmenem DSE houby Phialocephala fortinii (Stoyke & Currah 1993). Na druhou stranu, růst

přeživších rostlin nebyl nikterak ovlivněn. Jiné závěry přináší studie (Haselwandter & Read

1982), kteří izolovali DSE houbu z kořenů Carex sp. Při zpětné inokulaci vykazovaly rostliny

zvýšenou hmotnost suché biomasy spolu se zvýšeným obsahem P v nadzemní části.

K podobným výsledkům dospěla nedávno publikovaná práce (Wu & Guo 2008), zabývající se

interakcí DSE houby Leptodontidium orchidicola s hostitelskou rostlinou Saussurea

involucrata. Rostliny kolonizované touto houbou produkovaly vyšší biomasu v nadzemních

částech. I když obě tyto publikace ukazují pozitivní efekt na růst rostliny, nemusí jít nutně o

mykorhizní efekt. Pozitivní vliv inokulace na biomasu hostitelských rostlin byl popsán i pod

vlivem dvou kmenů P. fortinii na tvorbu biomasy u borovice Pinus contorta (Jumpponen et

al. 1998). Na druhou stranu koncentrace N a P v jehlicích byla nižší. Autoři vyslovili

hypotézu, že pozorovaný nárůst biomasy v aseptické kultuře byl dán spíše respirací

mykobionta. Tomuto tvrzení napovídá pokus s otevřenými nádobami, kde byly semenáčky P.

contorta inokulovány stejnými kmeny P. fortinii. Zde však inokulace neměla žádný efekt na

biomasu ani koncentraci živin v biomase hostitelských rostlin. Významné zvýšení biomasy

hostitelské rostliny v aseptických podmínkách způsobovalo i Penicillium sp. (Stoyke &

Currah 1993), které nemá schopnost vytvářet mykorhizní asociace. Je tedy zřejmé, že

posuzování fyziologického vlivu DSE hub na hostitelské rostliny je závislé na konkrétním

experimentálním designu (Jumpponen 2001).

4. Agregát Rhizoscyphus ericae Tradiční metody determinace hub jsou u zástupců ErM hub silně limitovány, jelikož jedinými

sporulujícími taxony jsou zde rody Rhizoscyphus a Oidiodendron. Z mnoha prací však víme,


16

že diverzita mykobiontů v mykorhizosféře ErM rostlin je podstatně vyšší (Allen et al. 2003).

Osvětlení fylogenetických vztahů přineslo během 90. let druhého a především ve třetím

tisíciletí zavedení nových molekulárních metod, popsaných výše, do mykorhizního výzkumu.

Mezi nejpoužívanější patří posuzování příbuzenských vztahů pomocí DNA sekvenace

variabilních úseků, např. ITS (Internal Transcribed Spacer) oblasti rDNA (Gardes & Bruns

1993). Právě na základě dat z této části rDNA byl ustanoven agregát příbuzných taxonů

Rhizoscyphus ericae, do nějž spadají jak druhy ErM, EcM, tak druhy s dosud nejasným

mykorhizním charakterem (Hambleton & Sigler 2005). Porozumění fylogenetickým vztahům

uvnitř této skupiny hub je základním krokem k pochopení jejich funkce v přírodních

ekosystémech.

Agregát Rhizoscyphus ericae se skládá z několika hlavních větví, jejichž taxonomické

postavení není zcela jednoznačné. Podle práce (Hambleton & Sigler 2005) si tyto

taxonomické jednotky pojmenujeme: Rhizoscyphus ericae, Meliniomyces bicolor Hambleton

a Sigler, Cadophora finlandica a Meliniomyces variabilis Hambleton a Sigler. Podobnou

fylogenetickou analýzu agregátu provedla i Dr. Judith Fehrer s přispěním Dr. Libora Mrnky

(BÚ AV ČR, Průhonice), jejich kladogram přináší podobné výsledky jako předchozí práce

(Obr. 5). Geografické rozšíření zástupců tohoto agregátu je nejlépe známo u R. ericae, který

byl popsán jak z rhizoidů antarktických játrovek (Upson et al. 2007), tak z vřesovišť severní

polokoule (Pearson & Read 1973). Z našich pozorování mohu potvrdit jeho výskyt i na území

ČR. Je tedy zřejmé, že jeho rozšíření je vpravdě kosmopolitní.


17

Obr. 5: Fylogenetický strom agregátu R. ericae s vyznačenými taxony. Autoři: J. Fehrer a L. Mrnka


18

4.1. Cadophora finlandica jako ErM i EcM mykobiont Až donedávna se předpokládalo, že houby tvořící ErM a EcM jsou taxonomicky oddělené a

tvoří dvě různé ekologické skupiny. Toto dogma padlo když byl Meliniomyces bicolor na

základě sekvenace ITS oblastí rDNA zařazen do agregátu R. ericae (Vralstad et al. 2000).

Vyvstala tedy jasná otázka, zda mohou erikoidně mykorhizní a ektomykorhizní rostliny sdílet

ve svých kořenových systémech identické mykorhizní mycelium. Tuto hypotézu podpořila i

práce (Bergero et al. 2000), kteří inokulovali semenáčky vřesovce stromového Erica arborea

houbami odizolovanými z mykorhizních špiček dubu cesmínovitého Quercus ilex. V buňkách

vřesovité rostliny pak mohli pozorovat struktury podobné ErM. V této studii byl prokázán i

výskyt stejné houbové genety v kořenech jak ektomykorhizního Q. ilex tak erikoidně

mykorhizní E. arborea, nejednalo se však o zástupce agregátu R. ericae. Resyntetické

experimenty nepřinesly potvrzení této hypotézy, avšak jejich fylogenetická analýza založená

na ITS sekvencích zahrnula do agregátu Rhizoscyphus ericae i DSE houbu Cadophora

finlandica (Wang & Wilcox 1985) (Vralstad et al. 2002b). Její mykorhizní status hodnotila

např. práce (Wilcox & Wang 1987), kteří použili mykobionta k inokulaci borovic Pinus

resinosa a Pinus rubens a břízy Betula alleghaniensis. Z mikroskopických pozorování byla

patrná jak kolonizace ektomykorhizní, tak ektendomykorhizní. Ectendomykorhiza je typem

ektomykorhizy, kdy hyfová vlákna, tvořící Hartigovu síť, penetrují buněčné stěny kořenových

buněk hostitele a vstupují do buněčného prostoru (Yu et al. 2001b). C. finlandica není však

jen symbiont ektomykorhizních rostlin, ale dokáže vytvářet i ErM v kořenech rostliny

Gaultheria shallon (Monreal et al. 1999). Konečné rozřešení otázky, zda může jedna

mykorhizní houba vytvářet najednou jak ektomykorhizu s EcM rostlinami tak erikoidní

mykorhizu s rostlinami čeledi Ericaceae poskytli až (Villarreal-Ruiz et al. 2004). Tito autoři

použili kmen houby blízce příbuzný C. finlandica odizolovaný z mykorhizních špiček Pinus

sylvestris k resyntetickým pokusům na semenáčcích ektomykorhizní P. sylvestris a erikoidně

mykorhizní Vaccinium myrthillus. V obou případech došlo k úspěšnému vytvoření mykorhiz

a to u P. sylvestris k EcM a u V. myrthillus k ErM. Ani zde však zřejmě nekončí výčet

rostlinných druhů, které mohou být kolonizovány druhem C. finlandica. C. finlandica se

vyskytuje i v kořenech orchideoidně mykorhizních rostlin, a to konkrétně u okrotice červené

Cephalanthera rubra a kruštíku tmavočerveného Epipactis atrorubens (Orchideaceae)

(Bidartondo et al. 2004). Povaha této asociace je však zatím zcela neznámá.


19

4.2. Meliniomyces variabilis – nejasný mykorhizní status Jiné možné propojení rostlin s ErM a EcM preferencemi prostřednictvím extraradikálního

mycelia by mohl umožňovat jiný zástupce agregátu R. ericae, kterým je Meliniomyces

variabilis. Z tohoto pohledu důležitou se jeví práce (Piercey et al. 2002), kde autoři použili tři

různé mykorhizní houby: R. ericae, M. variabilis a O. maius k inokulaci EcM Picea mariana

a ErM Rhododendron groenlandicum. Houbová vlákna R. ericae a M. variabilis kolonizovaly

kortex a epidermis kořenů P. mariana jak intracelulárně, tak intercelulárně. Na druhou stranu

v kořenech R. groenlandicum vytvářely tito mykobionti struktury typické pro erikoidní

mykorhizu. M. variabilis je schopen vytvářet erikoidní mykorhizu v kořenech erikoidně

mykorhizních rostlin Rhododendron sp., Vaccinium sp. a Gaultheria shallon (Berch et al.

2002) (Vohnik et al. 2007). Kmeny M. variabilis byly izolovány z mnoha hostitelských

rostlin. V přirozeném prostředí se vyskytují jak v kořenech EcM smrků Picea sitchensis a

Picea mariana (Schild et al. 1988), (Summerbell 1989) tak v ErM rostlinách (Bougoure et al.

2007).

ErM či EcM rostliny nejsou jedinými hostiteli M. variabilis, byl detekován i v kořenech

střevíčníku Cypripedium acaule (Orchideaceae), (Hambleton & Sigler 2005) či v zástupci

čeledi Poaceae metličce křivolaké Avenella flexuosa (Vralstad et al. 2002a). V případě tvorby

struktur připomínajících ErM můžeme očekávat, že fyziologický efekt této asociace bude

podobný jako u erikoidní mykorhizy. Fyziologický význam asociace M. variabilis s EcM,

potažmo OrM rostlinami je zatím nejasný. (Zijlstra et al. 2005) zkoumali vliv mykobiontů

z řádu Helotiales, kam patří i agregát Rhizoscyphus ericae, na experimentální rostliny

Avenella flexuosa. Inokulované rostliny vykazovaly oproti kontrolní variantě vyšší obsah

dusíku v nadzemních částech. Zdali za tuto růstovou odezvu mohl přímo mykorhizní efekt

symbiotických hub, není zcela jasné. Pro přesnější pochopení významu hub agregátu

Rhizoscyphus ericae v kořenech AM rostlin bude ještě zapotřebí dalšího výzkumu.

4.3. Meliniomyces bicolor – ErM i EcM mykobiont Původně byl M. bicolor popsán z kořenových špiček Picea abies, kde vytvářel EcM struktury

Brand et al. (1992). Picea abies však není jediným jeho rostliným hostitelem, M. bicolor byl

izolován i ze semenáčků borovice lesní Pinus sylvestris, břízy pýřité Betula pubescens, topolu

osiky Populus tremula, dubu červeného Quercus robur a vrby bobkolisté Salix phylicifolia,

převážně ze stanovišť zasažených těžbou mědi (Vralstad et al. 2000). Z laboratoře BÚ AVČR

pochází zatím nepublikované výsledky o schopnostech M. bicolor kolonizovat typicky ErM


20

rostliny. Tyto výsledky jsou ve shodě s prací (Vralstad et al. 2002b), kteří pozorovali

schopnost M. bicolor tvořit ErM. I tato mykorhizní houba, stejně jako C. finlandica, je tedy

schopna tvořit dva různé typy mykorhizních asociací s rostlinami odlišných mykorhizních

preferencí.

4.4. Rhizoscyphus ericae – ErM mykobiont První izolace této houby z kořenů ErM rostliny byly provedeny u ruhu Calluna vulgaris

(Pearson & Read 1973) (Obr. 6). V resyntetických pokusech je tato houba schopna vytvářet se

zástupci čeledi Ericaceae struktury typické pro ErM symbiózu. R. ericae je schopen

interagovat i s typicky EcM hostitelem Picea marina (Piercey et al. 2002). Hyfy symbiotické

houby vytváří vnitrobuněčnou kolonizaci rhizodermis a primární kůry. Podobné pozorování

přináší i nedávná diplomová práce vypracovaná na Katedře fyziologie rostlin a v BÚ AVČR

(Fendrych 2006). V obou případech se však nevytvářely uvnitř buněk žádné smyčky ani

nedocházelo k tvorbě Hartigovy sítě, čili se zřejmě jednalo o nespecifickou interakci, jejíž

fyziologické účinky nejsou známy.

4.5. Rostliny asociující se zástupci agregátu Rhizoscyphus ericae Diverzita rostlinných symbiontů, kteří ve svých kořenových systémech mohou hostit zástupce

agregátu Rhizoscyphus ericae, je značná a zahrnuje jak zástupce nahosemenných a

krytosemenných rostlin, tak rostliny nižší. Typickými zástupci nižších rostlin, u nichž byla

popsána schopnost interagovat s houbou Rhizoscyphus ericae, jsou játrovky (Duckett & Read

1995) (Obr. 7). Fyziologické ani ekologické efekty tohoto spojení nejsou dosud známy,

jednou z diskutovaných možností je funkce této asociace jako mykorhizní inokulum pro

okolní rostliny, neboť v resyntetických pokusech byla prokázána schopnost mykobiontů

izolovaných z rhizoidů játrovek vytvářet ErM se zástupci čeledi Ericaceae. Podobná studie,

Obr. 6: Hyfa endofytické houby (šipka) rostoucí z mykorhizní buňky primární kůry kořene erikoidně mykorhizní rostliny. Převzato z (Pearson & Read 1973).


21

zabývající se asociací stejných partnerů (Chambers et al. 1999), prokázala výskyt R. ericae i

v rhizoidech antarktických játrovek.

Nahosemenné rostliny, které dominují především v boreálních oblastech, mohou také hostit

široké spektrum zástupců agregátu R. ericae. Autoři (Vralstad et al. 2002a) zahrnuli do tohoto

agregátu i izoláty z kořenů borovice lesní Pinus sylvestris a smrku ztepilého Picea abies.

Mezi jejich další hostitele patří i druhy rodu Larix, se kterými mohou tvořit

ektendomykorhizy (Yu et al. 2001b). Z krytosemenných rostlin můžeme jmenovat zástupce

hned několika čeledí: Ericaceae, Orchideaceae, Betulaceae, Salicaceae a Poaceae (Hambleton

& Sigler 2005), (Vralstad et al. 2002b). Recentní publikace (Chambers et al. 2008) však

ukazuje ještě daleko vyšší počet rostlin, které mohou ve svých kořenových systémech hostit

tyto mykobionty. Izolace hub byla prováděna ze 17 rostlinných druhů, náležících do 10

různých čeledí krytosemenných rostlin. Část izolátů, které tvořily v kontrolovaných

podmínkách ErM s kořeny vřesovcovitého keře Woollsia pungens (Ericaceae) byla

identifikována na základě sekvenční podobnosti ITS oblasti jako příslušníci řádu Helotiales,

kam je řazen i agregát R. ericae. Je patrné, že hostiteli tohoto agregátu může být velké

množství rostlinných druhů.

4.6. Ekofyziologický význam mykobiont ů agregátu R. ericae Hlavní přínos pro hostitelskou rostlinu tkví především v enzymatické degradaci organických

látek mykobiontem a transportu získaných živin do kořenového systému (Smith and Read

1997). Modelovým organismem pro studium enzymatických vlastností ErM hub se stal R.

ericae, izolovaný již před vlemi dlouhou dobou (Pearson & Read 1973).

R. ericae je schopen využívat proteiny jako jediný zdroj dusíku díky produkci

extracelulární proteázy. Optimální pH pro funkci tohoto enzymu je 2,2, což napovídá jeho

Obr. 7: Rhizoidy játrovky Cephalozia connivens kolonizované R. ericae. Převzato z (Read et al. 2000)


22

přizpůsobení se kyselým půdám, tolik typickým právě pro ErM (Leake & Read 1989a).

Podobné výsledky byly získány i v laboratoři BÚ AVČR (Vohník et. al 2008), kde autoři

prokázali schopnost této houby využívat schránky půdních krytenek jako jediného zdroje

živin (Obr. 8). V ekosystémech jakými jsou rašeliniště či vřesoviště, typická to stanoviště pro

výskyt erikoidně mykorhizních rostlin, představují krytenky až 48% veškeré

mikrobiální biomasy nepočítaje houby (Gilbert et al. 1998). Zdá se tedy, že tvoří značný

živinový zdroj, zřejmě dostupný skrze mykorhizní symbionty i rostlinám. Přístupnost jiného

komplexního živinového substrátu díky enzymové aktivitě R. ericae byla prokázána v případě

pěstování erikoidní rostliny Vaccinium macrocarpon na sterilní nekromase V. macrocarpon

(Kerley & Read 1998). Neméně podstatným zdrojem dusíku v těchto ekosystémech je i chitin,

který je využíván mykorhizními houbami (Leake & Read 1990). Mnohem významnější

skutečností pro fungování symbiózy je fakt, že dusík takto získaný mykorhizními houbami

může být transportován do hostitelských rostlin v množství významném pro zvýšení růstu

hostitelských rostlin (Kerley & Read 1995). Proteiny nacházející se v půdách vřesovišť či

rašelinišť bývají často vázány v komplexech s polyfenolickými látkami, což zvyšuje jejich

stabilitu a odolnost proti enzymatické degradaci. Práce (Bending & Read 1996) však ukazuje

schopnost ErM hub získávat dusík i z těchto komplexů. Mezi ErM houby, u kterých byla

zkoumána schopnost využívat organický dusík, patří i Oidiodendron maius (Xiao & Berch

1999). Autoři této studie zkoumali růstové odezvy ErM rostliny Gaultheria shallon

inokulované O. maius na různých organických substrátech. Ve všech pokusných variantách

byl růst G. shallon signifikantně vyšší oproti nemykorhizním rostlinám.

Druhým nejvýznamnějším prvkem ve výživě rostlin po dusíku je fosfor. Tak jako

v případě dusíku i v příjmu fosforu hraje ErM nezanedbatelnou úlohu. Díky syntéze

extracelulární a v buněčné stěně vázané fosfodiesteráze, je R. ericae schopen využívat jako

Obr. 8: Krytenka kolonizovaná izolátem R. ericae. Skenovací elektronová mikroskopie. Úsečka = 50 µm. (Autor: M. Vohník)


23

jediný zdroj fosforu DNA (Leake & Miles 1996). Optimální pH tohoto enzymu je podobně

jako u proteázy blízké hodnotám prostředí, ve kterém se mykobiont přirozeně vyskytuje.

Tento fakt hraje roli i ve využívání organického fosforu ErM rostlinou Vaccinium

macrocarpon. Mykorhizní kolonizace významně zvyšuje efektivitu využívání právě této

formy fosforu oproti nemykorhizní kontrole, kde je příjem nulový (Myers & Leake 1996).

Význam ErM hub ve výživě ErM rostlin nezahrnuje jen zvyšování příjmu dusíku a fosforu,

ale podílí se významně i na zvýšení přijmu Ca (Leake & Read 1989b).

Jak je vidět z výčtu prací publikovaných na téma ekofyziologických vlastností ErM hub

(především R. ericae), hrají tito mykobionti naprosto fundamentální úlohu v přežívání a

úspěšnosti ErM rostlin.

5. CMN – myceliální sí ť spojující hostitelské rostliny CMN – „Common mycorrhizal network“, termín vyjadřující schopnost mykorhizních hub

propojovat hostitelské rostliny systémem mimokořenového mycelia do vzájemně

komunikujících celků, které umožňují, výměnu látek, energie a informací mezi jednotlivými

členy. Toto spojení zásadním způsobem ovlivňuje jak rostlinnou diverzitu tak produktivitu

ekosystémů (van der Heijden et al. 1998). Častou vlastností mykorhizních hub je jejich nízká

specificita vůči rostlinným partnerům (Bruns et al. 2002), což umožňuje utváření CMN mezi

různými rostlinnými druhy. Systém CMN nemusí vždy pocházet jen z jedné houbové genety,

která kolonizuje kořenové systémy sousedících rostlin, ale i ze schopnosti houbového mycelia

tvořit anastomózy. Na druhou stranu myceliem těchto hub se živí velké množství půdních

živočichů, např. pancířníci (Schneider et al. 2005), kteří svým požerem narušují integritu

myceliálních sítí. Vliv této složky edafonu na fungování CMN není zatím dostatečně popsán.

Půdní živočichové či prvoci však mohou sloužit jako substrát pro kolonizaci mykorhizními

houbami, které jsou schopny část získaných látek transportovat do hostitelských rostlin

(Klironomos & Hart 2001, Vohník et al. 2008). Je tedy zřejmé, že interakce v mykorhizosféře

rostlin jsou velmi spletité a pro jejich objasnění bude zapotřebí ještě mnoho práce.

Převládajícím typem mykorhizní symbiózy je jeden z typů endomykorhiz, arbuskulární

mykorhiza, kterou tvoří zástupci kmene Glomeromycota (Schussler et al. 2001) s přibližně

70% dosud zkoumaných druhů vyšších rostlin. Zdá se, že CMN tvořená právě těmito houbami

je běžnou součástí neotropických horských deštných lesů, kde propojuje různé druhy

hostitelských stromů (Kottke et al. 2008). Na tuto myceliální síť však nemusí být napojeny


24

jen fotosyntetizující rostliny, ale i rostliny mykoheterotrofní, využívající pro příjem uhlíku

právě myceliální síť (Bidartondo et al. 2002).

Podobnou myceliální síť vytváří i EcM houby. Genety těchto symbiontů mohou

dosahovat rozměrů až několik metrů (Smith a Read 1997), což umožňuje propojení mnoha

hostitelů. Jeden z dokladů CMN tvořené EcM houbami přináší studie (McGuire 2007)

z tropických deštných lesů, kde tato síť propojuje kořenové systémy převládajících druhů

dřevin.

Vezmeme-li však v úvahu výskyt mykorhizních hub v kořenových systémech rostlin,

které nejsou jejich typickými hostiteli, dostane CMN zcela nový rozměr. Přes to, že jsou

práce, které zmiňují současný výskyt EcM, AM a DSE hub v kořenech EcM semenáčků Pinus

muricata, respektive současný výskyt AM, ErM a DSE hub u typicky ErM rostliny

Gaultheria poeppiggi (Horton et al. 1998, Urcelay 2002), není možné o nich mluvit jako o

CMN, neboť nebyl prokázán symbiotický vliv všech zkoumaných hub na hostitelské rostliny.

V těchto studiích se však zřejmě jednalo jen o náhodnou kolonizaci a nebylo možné z toho

jednoznačně usoudit, že se jedná o zcela běžný fenomén. Významnějším se jeví schopnost

některých mykorhizních hub vytvářet s různými hostiteli různé typy mykorhiz. Příkladem

takového mykobionta je například výše popsaná C. finlandica (Villarreal-Ruiz et al. 2004).

Podobné „promiskuity“ jsou schopny ale i některé druhy Basidiomycot, které kromě tvorby

EcM na kořenech dřevin mohou kolonizovat i zástupce čeledi Orchideaceae, v podobě

intracelulárních pelotonů, typických struktur pro OrM (Taylor & Bruns 1997).

CMNs mohou zprostředkovávat transport živin mezi rostlinami. Jak ukazuje práce

(Simard et al. 1997), myceliální síť umožňuje transport uhlíku mezi různými druhy EcM

stromů, jako jsou bříza Betula papyrifera a douglaska Pseudotsuga manziesii. Doklad o

podobném toku látek u CMN vzniklé prostřednictvím AM hub přináší studie (Lerat et al.

2002).

Jak už to tak na světě chodí, vždy a všude se vyskytují nějací příživníci, nejinak tomu je

u CMNs. Těmito parazity jsou nezelené, mykoheterotrofní rostliny (Leake 1994), využívající

jako jediný zdroj uhlíkatých látek okolo rostoucí zelené stromy skrze CMN (Taylor & Bruns

1997). Jedna z mykoheterotrofních rostlin, Sarcodes sanguinea (Ericaceae), vytváří se svými

symbiotickými partnery (Rhizopogon ellenae respektive Abies magnifica) úzce specializovaný

vztah. V okolí rostliny S. sanguinea byla pozorována významně vyšší koncentrace kořenů A.

magnifica. Naprostá většina těchto kořenů byla kolonizována právě mykobiontem R. ellenae,

který na druhou stranu ve větších vzdálenostech od A. magnifica nebyl detekován (Bidartondo

et al. 2000).


25

Získávání uhlíkatých sloučenin z CMN není vždy jen výsadou mykoheterotrofních

rostlin. Účinným nástrojem na určení povahy trofie konkrétního organismu je stanovení

poměru stabilních izotopů dusíku C12:C13 v jeho biomase (Hobbie et al. 1999). S použitím

této metody bylo zjištěno, že zástupci čeledi hruštičkovitých Pyrolaceae přijímají významnou

část svého uhlíku skrze své mykorhizní partnery, které sdílí s okolními stromy (Tedersoo et

al. 2007). Jaký význam má tento zdroj uhlíku pro rostliny čeledi Pyrolaceae si můžeme velmi

dobře představit při pohledu na jejich habitat, kterým je typicky podrost boreálních lesů, kam

dopadá jen malá část přicházejícího světla a fotosyntéza je tudíž limitována. Jak jsem již

popsal v minulých kapitolách, jsou zástupci agregátu R. ericae schopni kolonizovat jak ErM

rostliny tak rostliny EcM. I mezi nimi by se tedy mohla ustanovovat CMN, jejíž abundance by

v ekosystémech jakými jsou např. boreální lesy či lesy mediteránní, mohla být velmi vysoká.

Popis a vlastnosti této myceliální sítě si jistě zaslouží pozornost výzkumu a právě v mojí

diplomové práci se chci této problematice věnovat.

6. Závěr Členové agregátu R. ericae hrají v životě rostlin z čeledi Ericaceae nezastupitelnou úlohu.

S postupujícím poznáním je nesporná jejich schopnost kolonizovat i rostliny jiných čeledí, od

játrovek přes nahosemenné až po trávy. Význam a funkce těchto asociací však dosud není

dostatečně vysvětlena a je v současnosti předmětem výzkumu. Naopak četné jsou publikace

zabývající se významem těchto mykobiontů pro jejich typické hostitele, ErM rostliny, jimž

díky své enzymatické výbavě umožňují využívat širší spektrum organických látek.

Svou úlohu hraje mykorhizní symbióza i v ochraně rostlin proti stresu. ErM rostliny

dominují především na rašeliništích či vřesovištích, kde jsou často vystaveny působení

abiotického stresu a zde se významně projevuje pozitivní vliv ErM hub na hostitelskou

rostlinu. V ekosystémech, v nichž se vyskytují ErM rostliny, najdeme také často EcM

rostliny, se kterými mohou někteří zástupci agregátu R. ericae vytvářet EcM. Je tedy zřejmé,

že zde může existovat propojení rostlin s odlišnou mykorhizní preferencí prostřednictvím

myceliálních sítí CMNs. Přidáme-li k tomu skutečnost, že hostiteli agregátu R. ericae mohou

být i typicky AM či OrM rostliny, pak by mohly myceliální sítě nabývat netušených rozměrů

a funkcí. Dopad těchto interakcí není znám ani pro jednotlivé organismy ani pro fungování

celého ekosystému. Je jasné, že dle výskytu hub agregátu R. ericae u rostlin s různými

hostitelskými preferencemi se nejedná jen o regionální fenomén, ale mohlo by jít o interakci,

která může ovlivňovat v konečném důsledku celou biosféru naší planety. V současnosti


26

výzkum CMNs nezahrnuje zástupce agregátu R. ericae a tudíž se otevírá nové, velmi aktuální

téma, jehož součástí je i téma mojí diplomové práce.


27

7. Seznam citované literatury

Addy HD, Hambleton S, Currah RS (2000) Distribution and molecular characterization of the root endophyte Phialocephala fortinii along an environmental gradient in the boreal forest of Alberta. Mycological Research 104:1213-1221

Ahlich K, Sieber TN (1996) The profusion of dark septate endophytic fungi in non-ectomycorrhizal fine roots of forest trees and shrubs. New Phytologist 132:259-270

Allen TR, Millar T, Berch SM, Berbee ML (2003) Culturing and direct DNA extraction find different fungi from the same ericoid mycorrhizal roots. New Phytologist 160:255-272

Barrow JR, Aaltonen RE (2001) Evaluation of the internal colonization of Atriplex canescens (Pursh) Nutt. roots by dark septate fungi and the influence of host physiological activity. Mycorrhiza 11:199-205

Bending GD, Read DJ (1996) Nitrogen mobilization from protein-polyphenol complex by ericoid and ectomycorrhizal fungi. Soil Biology & Biochemistry 28:1603-1612

Berch SM, Allen TR, Berbee ML (2002) Molecular detection, community structure and phylogeny of ericoid mycorrhizal fungi. Plant and Soil 244:55-66

Bergero R, Perotto S, Girlanda M, Vidano G, Luppi AM (2000) Ericoid mycorrhizal fungi are common root associates of a Mediterranean ectomycorrhizal plant (Quercus ilex). Molecular Ecology 9:1639-1649

Bidartondo MI, Burghardt B, Gebauer G, Bruns TD, Read DJ (2004) Changing partners in the dark: isotopic and molecular evidence of ectomycorrhizal liaisons between forest orchids and trees. Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences 271:1799-1806

Bidartondo MI, Kretzer AM, Pine EM, Bruns TD (2000) High root concentration and uneven ectomycorrhizal diversity near Sarcodes sanguinea (Ericaceae): A cheater that stimulates its victims? American Journal of Botany 87:1783-1788

Bidartondo MI, Redecker D, Hijri I, Wiemken A, Bruns TD, Dominguez L, Sersic A, Leake JR, Read DJ (2002) Epiparasitic plants specialized on arbuscular mycorrhizal fungi. Nature 419:389-392

Bonfantefasolo P, Gianinazzipearson V (1979) Ultrastructural Aspects of Endomycorrhiza in the Ericaceae .1. Naturally Infected Hair Roots of Calluna-Vulgaris l Hull. New Phytologist 83:739-744

Bonfantefasolo P (1980) Occurrence of a basidiomycete in living cells of mycorrhizal hair roots of Calluna vulgaris. Transactions British Mycological Society 75: 330-325

Bougoure DS, Parkin PI, Cairney JWG, Alexander IJ, Anderson IC (2007) Diversity of fungi in hair roots of Ericaceae varies along a vegetation gradient. Molecular Ecology 16:4624-4636


28

Brand F, Gronbach E, Taylor AFS (1992) Piceirhiza bicolorata. In: Agerer R (eds) Color atlas of ectomycorrhizae. München: Einhorn Verlag. Brundrett MC (2002) Coevolution of roots and mycorrhizas of land plants. New Phytologist 154:275-304

Bruns TD, Bidartondo MI, Taylor DL (2002) Host specificity in ectomycorrhizal communities: What do the exceptions tell us? Integrative and Comparative Biology 42:352-359

Cairney JWG (2000) Evolution of mycorrhiza systems. Naturwissenschaften 87:467-475

Cairney JWG, Meharg AA (2003) Ericoid mycorrhiza: a partnership that exploits harsh edaphic conditions. European Journal of Soil Science 54:735-740

Cazares E, Trappe JM, Jumpponen A (2005) Mycorrhiza-plant colonization patterns on a subalpine glacier forefront as a model system of primary succession. Mycorrhiza 15:405-416

Chambers SM, Curlevski NJA, Cairney JWG (2008) Ericoid mycorrhizal fungi are common root inhabitants of non-Ericaceae plants in a south-eastern Australian sclerophyll forest. Fems Microbiology Ecology 65:263-270

Chambers SM, Williams PG, Seppelt RD, Cairney JWG (1999) Molecular identification of Hymenoscyphus sp. From rhizoids of the leafy liverwort Cephaloziella exiliflora in Australia and Antarctica. Mycological Research 103:286-288

Cullings KW (1996) Single phylogenetic origin of ericoid mycorrhizae within the Ericaceae. Canadian Journal of Botany-Revue Canadienne de Botanique 74:1896-1909

Currah RS, Tsuneda A, Murakami S (1993) Morphology and Ecology of Phialocephala-Fortinii in Roots of Rhododendron Brachycarpum. Canadian Journal of Botany-Revue Canadienne de Botanique 71:1639-1644

Dalpe Y (1986) Axenic Synthesis of Ericoid Mycorrhiza in Vaccinium-Angustifolium Ait by Oidiodendron Species. New Phytologist 103:391-396

Dickie IA, FitzJohn RG (2007) Using terminal restriction fragment length polymorphism (T-RFLP) to identify mycorrhizal fungi: a methods review. Mycorrhiza 17:259-270

Duckett JG, Read DJ (1995) Ericoid Mycorrhizas and Rhizoid-Ascomycete Associations in Liverworts Share the Same Mycobiont - Isolation of the Partners and Resynthesis of the Associations In-Vitro. New Phytologist 129:439-477

Fendrych M (2006) Interagují spolu ektomykorhizní a erikoidně mykorhizní hostitelské rostliny prostřednictvím ektomykorhizních, erikoidně mykorhizních a pseudomykorhizních hub? Prague: Faculty of Science, Charles University in Prague.

Gardes M, Bruns TD (1993) Its Primers with Enhanced Specificity for Basidiomycetes - Application to the Identification of Mycorrhizae and Rusts. Molecular Ecology 2:113-118

Gilbert D, Amblard C, Bourdier G, Francez AJ (1998) Short-term effect of nitrogen enrichment on the microbial communities of a peatland. Hydrobiologia 374:111-119


29

Grunig CR, Duo A, Sieber TN, Holdenrieder O (2008) Assignment of species rank to six reproductively isolated cryptic species of the Phialocephala fortinii s.l.-Acephala applanata species complex. Mycologia 100:47-67

Gryndler M, Baláž M, Hršelová H, Jansa J, Vosátka M (2004) Mykorrhizní symbióza, O soužití hub s kořeny rostlin. Prague: Academia Publishing House of the Academy of Sciences of the Czech Republic. Hambleton S, Sigler L (2005) Meliniomyces, anew anamorph genus for root-associated fungi with phylogenetic affinities to Rhizoscyphus ericae ( Hymenoscyphus ericae), Leotiomycetes. Studies in Mycology1-27

Haselwandter K, Read DJ (1980) Fungal Associations of Roots of Dominant and Sub-Dominant Plants in High-Alpine Vegetation Systems with Special Reference to Mycorrhiza. Oecologia 45:57-62

Haselwandter K, Read DJ (1982) The Significance of A Root-Fungus Association in 2 Carex Species of High-Alpine Plant-Communities. Oecologia 53:352-354

Hobbie EA, Macko SA, Shugart HH (1999) Insights into nitrogen and carbon dynamics of ectomycorrhizal and saprotrophic fungi from isotopic evidence. Oecologia 118:353-360

Horton TR, Cazares E, Bruns TD (1998) Ectomycorrhizal, vesicular-arbuscular and dark septate fungal colonization of bishop pine (Pinus muricata) seedlings in the first 5 months of growth after wildfire. Mycorrhiza 8:11-18

Jumpponen A (2001) Dark septate endophytes - are they mycorrhizal? Mycorrhiza 11:207-211

Jumpponen A, Mattson KG, Trappe JM (1998) Mycorrhizal functioning of Phialocephala fortinii with Pinus contorta on glacier forefront soil: interactions with soil nitrogen and organic matter. Mycorrhiza 7:261-265

Jumpponen A, Trappe JM (1998) Dark septate endophytes: a review of facultative biotrophic root-colonizing fungi. New Phytologist 140:295-310

Kai W, Zhao ZW (2006) Occurrence of arbuscular mycorrhizas and dark septate endophytes in hydrophytes from lakes and streams in southwest China. International Review of Hydrobiology 91:29-37

Kerley SJ, Read DJ (1995) The Biology of Mycorrhiza in the Ericaceae .18. Chitin Degradation by Hymenoscyphus-Ericae and Transfer of Chitin-Nitrogen to the Host-Plant. New Phytologist 131:369-375

Kerley SJ, Read DJ (1998) The biology of mycorrhiza in the Ericaceae XX. Plant and mycorrhizal necromass as nitrogenous substrates for the ericoid mycorrhizal fungus Hymenscyphus ericae and its host. New Phytologist 139:353-360

Klironomos JN, Hart MM (2001) Food-web dynamics - Animal nitrogen swap for plant carbon. Nature 410:651-652


30

Kottke I, Haug I, Setaro S, Suarez JP, Weiss M, Preussing M, Nebel M, Oberwinkler F (2008) Guilds of mycorrhizal fungi and their relation to trees, ericads, orchids and liverworts in a neotropical mountain rain forest. Basic and Applied Ecology 9:13-23

Laursen GA, Treu R, Seppelt RD, Stephenson SL (1997) Mycorrhizal assessment of vascular plants from subantarctic Macquarie Island. Arctic and Alpine Research 29:483-491

Leake JR (1994) The Biology of Myco-Heterotrophic (Saprophytic) Plants. New Phytologist 127:171-216

Leake JR, Miles W (1996) Phosphodiesters as mycorrhizal P sources .1. Phosphodiesterase production and the utilization of DNA as a phosphorus source by the ericoid mycorrhizal fungus Hymenoscyphus ericae. New Phytologist 132:435-443

Leake JR, Read DJ (1989a) The Biology of Mycorrhiza in the Ericaceae .13. Some Characteristics of the Extracellular Proteinase Activity of the Ericoid Endophyte Hymenoscyphus-Ericae. New Phytologist 112:69-76

Leake JR, Read DJ (1989b) The Biology of Mycorrhiza in the Ericaceae .15. the Effect of Mycorrhizal Infection on Calcium-Uptake by Calluna-Vulgaris (L) Hull. New Phytologist 113:535-544

Leake JR, Read DJ (1990) Chitin As A Nitrogen-Source for Mycorrhizal Fungi. Mycological Research 94:993-995

Lerat S, Gauci R, Catford JG, Vierheilig H, Piche Y, Lapointe L (2002) C-14 transfer between the spring ephemeral Erythronium americanum and sugar maple saplings via arbuscular mycorrhizal fungi in natural stands. Oecologia 132:181-187

Lindahl BD, Ihrmark K, Boberg J, Trumbore SE, Hogberg P, Stenlid J, Finlay RD (2007) Spatial separation of litter decomposition and mycorrhizal nitrogen uptake in a boreal forest. New Phytologist 173:611-620

Mandyam K, Jumpponen A (2005) Seeking the elusive function of the root-colonising dark septate endophytic fungi. Studies in Mycology173-189

McGuire KL (2007) Common ectomycorrhizal networks may maintain monodominance in a tropical rain forest. Ecology 88:567-574

Monreal M, Berch SM, Berbee M (1999) Molecular diversity of ericoid mycorrhizal fungi. Canadian Journal of Botany-Revue Canadienne de Botanique 77:1580-1594

Muyzer G (1999) DGGE/TGGE a method for identifying genes from natural ecosystems. Current Opinion in Microbiology 2:317-322

Myers MD, Leake JR (1996) Phosphodiesters as mycorrhizal P sources .2. Ericoid mycorrhiza and the utilization of nuclei as a phosphorus and nitrogen source by Vaccinium macrocarpon. New Phytologist 132:445-451

Odell TE, Massicotte HB, Trappe JM (1993) Root Colonization of Lupinus-Latifolius Agardh and Pinus-Contorta Dougl by Phialocephala-Fortinii Wang and Wilcox. New Phytologist 124:93-100


31

Pearson V, Read DJ (1973) Biology of Mycorrhiza in Ericaceae .1. Isolation of Endophyte and Synthesis of Mycorrhizas in Aseptic Culture. New Phytologist 72:371-&

Perotto S, Girlanda M, Martino E (2002) Ericoid mycorrhizal fungi: some new perspectives on old acquaintances. Plant and Soil 244:41-53

Peterson RL, Massicotte HB (2004) Exploring structural definitions of mycorrhizas, with emphasis on nutrient-exchange interfaces. Canadian Journal of Botany-Revue Canadienne de Botanique 82:1074-1088

Peterson RL, Wagg C, Pautler M (2008) Associations between microfungal endophytes and roots: do structural features indicate function? Botany-Botanique 86:445-456

Piercey MM, Thormann MN, Currah RS (2002) Saprobic characteristics of three fungal taxa from ericalean roots and their association with the roots of Rhododendron groenlandicum and Picea mariana in culture. Mycorrhiza 12:175-180

Porras-Alfaro A, Herrera J, Sinsabaugh RL, Odenbach KJ, Lowrey T, Natvig DO (2008) Novel root fungal consortium associated with a dominant desert grass. Applied and Environmental Microbiology 74:2805-2813

Read DJ, Duckett JG, Francis R, Ligrone R, Russell A (2000) Symbiotic fungal associations in 'lower' land plants. Philosophical Transactions of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences 355:815-830

Read DJ, Haselwandter K (1981) Observations on the Mycorrhizal Status of Some Alpine Plant-Communities. New Phytologist 88:341-352

Redecker D, Kodner R, Graham LE (2000) Glomalean fungi from the Ordovician. Science 289:1920-1921

Ruotsalainen AL, Vare H, Vestberg M (2002) Seasonality of root fungal colonization in low-alpine herbs. Mycorrhiza 12:29-36

Saiki RK, Gelfand DH, Stoffel S, Scharf SJ, Higuchi R, Horn GT, Mullis KB, Erlich HA (1988) Primer-Directed Enzymatic Amplification of Dna with A Thermostable Dna-Polymerase. Science 239:487-491

Schild DE, Kennedy A, Stuart MR (1988) Isolation of Symbiont and Associated Fungi from Ectomycorrhizas of Sitka Spruce. European Journal of Forest Pathology 18:51-61

Schneider K, Renker C, Maraun M (2005) Oribatid mite (Acari, Oribatida) feeding on ectomycorrhizal fungi. Mycorrhiza 16:67-72

Schussler A, Schwarzott D, Walker C (2001) A new fungal phylum, the Glomeromycota: phylogeny and evolution. Mycological Research 105:1413-1421

Selosse MA, Le Tacon F (1998) The land flora: a phototroph-fungus partnership? Trends in Ecology & Evolution 13:15-20

Selosse MA, Setaro S, Glatard F, Richard F, Urcelay C, Weiss M (2007) Sebacinales are common mycorrhizal associates of Ericaceae. New Phytologist 174:864-878


32

Setaro S, Weiss M, Oberwinkler F, Kottke I (2006) Sebacinales form ectendomycorrhizas with Cavendishia nobilis, a member of the Andean clade of Ericaceae, in the mountain rain forest of southern Ecuador. New Phytologist 169:355-365

Simard SW, Perry DA, Jones MD, Myrold DD, Durall DM, Molina R (1997) Net transfer of carbon between ectomycorrhizal tree species in the field. Nature 388:579-582

Smith SA, Read DJ (1997) Mycorrhizal symbiosis. San Diego: Academic Press

Stoyke G, Currah RS (1993) Resynthesis in Pure Culture of A Common Sub-Alpine Fungus-Root Association Using Phialocephala-Fortinii and Menziesia-Ferruginea (Ericaceae). Arctic and Alpine Research 25:189-193

Summerbell RC (1989) Microfungi Associated with the Mycorrhizal Mantle and Adjacent Microhabitats Within the Rhizosphere of Black Spruce. Canadian Journal of Botany-Revue Canadienne de Botanique 67:1085-1095

Taylor DL, Bruns TD (1997) Independent, specialized invasions of ectomycorrhizal mutualism by two nonphotosynthetic orchids. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 94:4510-4515

Tedersoo L, Pellet P, Koljalg U, Selosse MA (2007) Parallel evolutionary paths to mycoheterotrophy in understorey Ericaceae and Orchidaceae: ecological evidence for mixotrophy in Pyroleae. Oecologia 151:206-217

Upson R, Read DJ, Newsham KK (2007) Widespread association between the ericoid mycorrhizal fungus Rhizoscyphus ericae and a leafy liverwort in the maritime and sub-Antarctic. New Phytologist 176:460-471

Urcelay C (2002) Co-occurrence of three fungal root symbionts in Gaultheria poeppiggi DC in Central Argentina. Mycorrhiza 12:89-92

van der Heijden MGA, Klironomos JN, Ursic M, Moutoglis P, Streitwolf-Engel R, Boller T, Wiemken A, Sanders IR (1998) Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature 396:69-72

Villarreal-Ruiz L, Anderson IC, Alexander IJ (2004) Interaction between an isolate from the Hymenoscyphus ericae aggregate and roots of Pinus and Vaccinium. New Phytologist 164:183-192

Vohnik M, Albrechtova J, Vosatka M (2005) The inoculation with Oidiodendron maius and Phialocephala fortinii alters phosphorus and nitrogen uptake, foliar C : N ratio and root biomass distribution in Rhododendron cv. Azurro. Symbiosis 40:87-96

Vohnik M, Fendrych M, Albrechtova J, Vosatka M (2007) Intracellular colonization of Rhododendron and Vaccinium roots by Cenococcum geophilum, Geomyces pannorum and Meliniomyces variabilis. Folia Microbiologica 52:407-414

Vohnik M, Burdikova Z, Albrechtova J, Vosatka M (2005) Testate Amoebae vs. Ericoid Mycorrhizal and DSE Fungi: A Possible Novel Interaction in the Mycorrhizosphere of Ericaceous Plants? Microbial Ecology DOI 10.1007/s00248-008-9402-y


33

Vralstad T, Fossheim T, Schumacher T (2000) Piceirhiza bicolorata - the ectomycorrhizal expression of the Hymenoscyphus ericae aggregate? New Phytologist 145:549-563

Vralstad T, Myhre E, Schumacher T (2002a) Molecular diversity and phylogenetic affinities of symbiotic root-associated ascomycetes of the Helotiales in burnt and metal polluted habitats. New Phytologist 155:131-148

Vralstad T, Schumacher T, Taylor AFS (2002b) Mycorrhizal synthesis between fungal strains of the Hymenoscyphus ericae aggregate and potential ectomycorrhizal and ericoid hosts. New Phytologist 153:143-152

Wagg C, Pautler M, Massicotte HB, Peterson RL (2008) The co-occurrence of ectomycorrhizal, arbuscular mycorrhizal, and dark septate fungi in seedlings of four members of the Pinaceae. Mycorrhiza 18:103-110

Wang CJK, Wilcox HE (1985) New Species of Ectendomycorrhizal and Pseudomycorrhizal Fungi - Phialophora-Finlandia, Chloridium-Paucisporum, and Phialocephala-Fortinii. Mycologia 77:951-958

Weiss M, Selosse MA, Rexer KH, Urban A, Oberwinkler F (2004) Sebacinales: a hitherto overlooked cosm of heterobasidiomycetes with a broad mycorrhizal potential. Mycological Research 108:1003-1010

White TJ, Bruns T, Lee S, Taylor J (1990) Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: Innis MA, Gelfand DH, Sninsky JJ, White TJ (eds) PCR Protocols: a Guide to Methods and Applications: 315-322. New York: Academic Press

Wilcox HE, Wang CJK (1987) Ectomycorrhizal and Ectendomycorrhizal Associations of Phialophora-Finlandia with Pinus-Resinosa, Picea-Rubens, and Betula-Alleghaniensis. Canadian Journal of Forest Research-Revue Canadienne de Recherche Forestiere 17:976-990

Wu LQ, Guo SX (2008) Interaction between an isolate of dark-septate fungi and its host plant Saussurea involucrata. Mycorrhiza 18:79-85

Xiao GP, Berch SM (1999) Organic nitrogen use by salal ericoid mycorrhizal fungi from northern Vancouver Island and impacts on growth in vitro of Gaultheria shallon. Mycorrhiza 9:145-149

Yu T, Nassuth A, Peterson RL (2001a) Characterization of the interaction between the dark septate fungus Phialocephala fortinii and Asparagus officinalis roots. Canadian Journal of Microbiology 47:741-753

Yu T, Egger KN, Peterson RL (2001b) Ectendomycorrhizal associations - characteristics and functions. Mycorrhiza 11:167-177

Zijlstra JD, Van't Hof P, Baar J, Verkley GJM, Summerbell RC, Paradi I, Braakhekke WG, Berendse F (2005) Diversity of symbiotic root endophytes of the Helotiales in ericaceous plants and the grass, Deschampsia flexuosa. Studies in Mycology147-162

Documents

Univerzita Karlova v Praze Přírodov ědecká ... - cuni.cz