z - Miolo-Bioecologia 2 · 2018. 5. 7. · z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 597 3/3/2009, 09:44. 598 Bioecologia e nutrição de insetos – Base para o manejo integrado de pragas

Capítulo 15

Insetos galhadores

G. Wilson FernandesMarco A. A. Carneiro

Introdução

Os primeiros registros de galhas remontam a Hipócrates (406–437 a.C.), Teofrasto(371–286 a.C.) e Plínio (23–79 d.C.). Plínio, “o Piedoso”, foi o primeiro a usar a palavragalha (galla) para designar a cecídia induzida por uma vespa da família Cynipidae emcarvalho, na sua Historia Naturalis XXIV, no século primeiro (MEYER, 1987). Mas, emboraeles tenham relatado naquela época a emergência dos insetos, só no século 17, comos trabalhos de Marcello Malpighi (1628–1694), Anthony van Leeuwenhoeck (1632–1723) e Jan Schwammerdam (1630-1680), que o conceito de desenvolvimento dagalha foi relacionado à oviposição do inseto.

Galhas, cecídias ou tumores vegetais são tecidos ou órgãos de plantas formadospor hiperplasia (aumento do número de células) e/ou hipertrofia (aumento do tamanhodas células) induzidos por organismos parasitas ou patógenos (MANI, 1964; DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Galhas podem ser induzidas por uma grande variedadede organismos (Fig. 1), como vírus, bactérias, fungos, algas, nematóides, rotíferos,copépodos e plantas da família Loranthaceae (popularmente conhecidas como ervas-de-passarinho), mas principalmente por insetos (MANI, 1964; RAMAN et al., 2005).

Entre os insetos herbívoros, os galhadores são provavelmente os mais sofisticados,pois são capazes de controlar e redirecionar a planta hospedeira em seu benefício(FERNANDES, 1990; SHORTHOUSE et al., 2005). As galhas representam um fascinantefenômeno do mundo natural, reflexo de íntimas interações dos organismos, moldadasao longo de milhares de anos pela evolução orgânica. O inseto é capaz de modificaros padrões de crescimento da planta hospedeira, alterando a natureza do tecido vegetale conduzindo o hospedeiro à formação de um alimento rico em nutriente e livre decompostos químicos defensivos bem como de uma estrutura que o isola do meioambiente.

As galhas são também conhecidas e utilizadas por suas propriedadesfarmacológicas reconhecidas desde a Antigüidade. As “galhas de Alepo” contêm 50 %a 60 % de ácido galactotânico, além de teores significativos dos ácidos gálico e elágico,substâncias usadas no tratamento de diarréias, inflamações bucais e hemorróidas.

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Fig. 1. Galhas induzidas por diferentes organismos: (A) Galha induzida por inseto; (B) Galhainduzida por ácaro; (C) Galha-de-ambrósia (induzida por fungo simbionte de um inseto);(D) Galha (vassoura-de-bruxa) induzida por fungo; (E) Galha induzida por nematóide; e (F) Galhainduzida por Loranthaceae (erva-de-passarinho).

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O aproveitamento comercial das galhas remonta ao século 17 com a extração desubstâncias corantes utilizadas para tingir cabelos, tecidos e como tinta para escrita(FERNANDES; MARTINS, 1985). Na China, são extensivamente usadas há mais de1.000 anos na medicina, indústria e alimentação humana. Na América do Sul, apopulação indígena Aguaruna-Jívaro da Amazônia peruana utilizam galhas foliares na


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espécie Licania cecidiophora (Chrysobalanaceae) na confecção de colares (BERLIM;PRANCE, 1978).

A importância recente das galhas tem aumentado por causa do seu uso comoagentes de controle biológico de plantas invasoras e até como bioindicadores daqualidade e da saúde ambiental (FERNANDES, 1987; JULIÃO et al., 2005). Além disso,diversos autores sugeriram que o sistema planta-inseto galhador-parasitóides é idealpara o teste de hipóteses sobre relações ecológicas e no desenvolvimento doconhecimento em Ecologia (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE, 2003). A utilização deinsetos galhadores como “organismos-modelo” reflete suas facilidades metodológicas,muitas delas decorrentes do seu hábito séssil. Comunidades de insetos galhadoressão freqüentemente compostas por muitas espécies de diferentes ordens; as galhassão estruturas conspícuas, persistentes na planta, fáceis de serem observadas ecoletadas; e as interações entre o inseto indutor e outros organismos podem serfacilmente manipuladas (FERNANDES; PRICE, 1988; STONE; SCHÖNROGGE, 2003).

Insetos herbívoros

Guildas de insetos herbívoros

Insetos herbívoros ou fitófagos são os que consomem partes vivas de vegetais ecompreende a maior parte das espécies de organismos existentes. Cerca de 50 % detodos os organismos herbívoros são insetos (GULLAN; CRANSTON, 2005). Insetosherbívoros são encontrados nas ordens: Phasmatodea, Orthoptera, Thysanoptera,Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e Hymenoptera (TRIPLEHORN; JONHSON,2005).

Diante da grande diversidade de espécies, diferentes classificações podem serutilizadas para diferenciar formas de utilização e distribuição de insetos e suas plantashospedeiras. Na maioria das vezes, essas classificações se prestam apenas a fins didáticosporque não são suficientes para englobar a grande variabilidade das interações entreos organismos, ou porque os limites não são precisos entre as diferentes classes deinterações. Insetos herbívoros podem ser agrupados quanto à variação do número detáxons de plantas hospedeiras utilizadas. Dessa forma, insetos monófagos são aquelesque utilizam um único táxon de planta; oligófagos utilizam poucos táxons de planta,geralmente próximos filogeneticamente, ou seja, de um mesmo gênero ou família; epolífagos utilizam uma ampla variedade de espécies de plantas hospedeiras nãorelacionadas filogeneticamente (PRICE, 1997).

Os insetos podem também ser separados em grupos funcionais de acordo com otipo e a forma de utilização de um determinado recurso. Esses grupos são chamados deguildas (ROOT, 1967), isto é, são formados por um conjunto de espécies que explorama mesma classe de alimentos (ou outro tipo de recurso) de maneira semelhante, podendoou não ser filogeneticamente relacionados (e geralmente não são).



Os insetos herbívoros são divididos em cinco guildas principais: mastigadores,sugadores, minadores, broqueadores e galhadores (PRICE, 1997). As duas primeirasguildas, os mastigadores e os sugadores, são formadas por insetos que se alimentamexternamente sobre a planta hospedeira, e por isso são chamados de insetos herbívorosde vida livre ou exofíticos. Os insetos mastigadores apresentam peças bucais do tipomastigador e consomem partes de tecidos de raízes, caules, folhas, flores e frutos.São encontrados nas ordens Orthoptera, Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera.Os insetos sugadores possuem peças bucais do tipo sugador e consomem a seiva dosvasos ou o conteúdo líquido das células vegetais. Esses insetos podem se alimentar daseiva bruta, conteúdo dos vasos que constituem o xilema (vasos que levam nutrientese sais minerais do solo para a planta), da seiva elaborada, conteúdo dos vasos queconstituem o floema (vasos que distribuem os carboidratos e os aminoácidos para ostecidos da planta) ou do conteúdo intracelular das células vegetais de diferentes órgãosda planta hospedeira. Insetos sugadores são encontrados nas ordens Hemiptera(percevejos e cigarrinhas). Muitos insetos mastigadores e sugadores são alimentadoresespecializados em sementes, um recurso nutritivamente muito rico em nutrientescomparados a outros tecidos da planta, é comumente referido como predadores desementes. Insetos predadores de sementes são encontrados nas ordens Hymenoptera,Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera. Entre os coleópteros uma das subfamílias maisimportantes é representada pelos Bruchinae (Chrysomelidae) que atacamprincipalmente espécies de plantas da família Fabaceae.

As três guildas restantes, os insetos formadores de minas e de brocas e osindutores de galhas são formados por insetos cujas larvas se alimentam internamentedos tecidos da planta, e por isso são chamados de insetos endofíticos. Os insetosformadores de minas são aqueles cuja fase larval vive e se alimenta dos tecidos vegetaisentre as camadas da epiderme (DEMPEWOLF, 2005). De acordo com essa definição,insetos minadores geralmente se alimentam do parênquima de folhas, frutos e docórtex de ramos, mas não incluem alimentadores de tecidos medulares ou profundos.À medida que o inseto se locomove e se alimenta forma um túnel característico evisível externamente, chamado de mina, semelhante a uma faixa esbranquiçada nasfolhas. As minas são definidas como canais de alimentação formados pelos insetosdentro do parênquima ou tecido epidérmico da planta, cujas paredes externaspermanecem intactas. Esses canais podem assumir uma série de formas diferentes deacordo com a espécie de inseto formador da mina (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985).O tecido mais consumido é o parênquima paliçado do mesófilo, mas muitas espéciespodem também consumir preferencialmente algum outro tipo de tecido (DeCLERCK;SHORTHOUSE, 1985). Os insetos formadores de minas são encontrados nas ordensLepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera e Diptera (DEMPEWOLF, 2005).

Os insetos formadores de brocas são diferenciados dos indutores de galhas pornão induzirem a formação de um tecido modificado, e dos formadores de minas porviverem mais internamente, alimentando-se profundamente dentro do tecido vegetal,formando uma cavidade chamada de galeria. Os broqueadores podem se alimentarde tecido vivo ou morto. Galerias podem ser formadas em caules (com maior



freqüência), botões florais, raízes, frutos e sementes. Insetos formadores de brocassão encontrados nas ordens Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (COULSON;WITTER, 1984).

Finalmente, os insetos indutores de galhas são muito abundantes, masecologicamente e taxonomicamente são ainda pouco conhecidos, ou seja, a maioriadas suas espécies é nova para a ciência (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). Demaneira geral, indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetosherbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente desenvolve umamodificação patológica no tecido da planta hospedeira (galha), em decorrência dahipertrofia e/ou hiperplasia do tecido vegetal, que surge da interação entre o inseto ea planta hospedeira (WEIS et al., 1988). Os insetos indutores de galhas são encontradosem todas as ordens de insetos herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera,Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem Orthoptera (Fig. 2).

Fig. 2. Ordens de insetos com espécies indutoras de galhas: (A) Galha induzida por Diptera:Cecidomyiidae (Paradasineura admirabilis Maia) na planta da espécie Erythroxylum suberosum(Erythroxylaceae); (B) Hemiptera: Psyllidae (Baccharopelma dracunculifoliae Burkhardt) na plantahospedeira Baccharis dracunculifolia (Asteraceae); (C) Galha induzida por Lepidoptera (espéciesdesconhecidas) em Macairea radula (Melastomataceae); (D) Galha induzida por Hymenoptera:Cynipidae (espécie desconhecida) na planta Quercus turbinela (Fagaceae); (E) Galha induzidapor Thysanoptera (espécie desconhecida) na planta hospedeira (não identificada); e (F) Galhainduzida por Coleoptera: Brentidae: Apioninae na planta hospedeira Diospyrus hispida(Ebenaceae).

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Táxons dos insetos galhadores

Em todo o mundo são conhecidas cerca de 13.000 espécies de insetoscecidógenos, o que representa cerca de 2 % do número total de insetos (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; RAMAN et al., 2005). Contudo, as estimativas recentesextrapolam esses valores para cerca de 120.000 espécies de galhadores (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). O hábito de induzir galhas em plantas evoluiu váriasvezes e independentemente entre os insetos fitófagos (ROSKAM, 1992; GULLAN et al.,2005), ocorrendo em pelo menos 51 famílias distribuídas em seis ordens diferentes(Fig. 3) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas. Todavia, alguns gruposparecem ser mais ricos em espécies em algumas regiões do que em outras. Por causada grande diversidade de insetos indutores de galhas e suas plantas hospedeiras, etambém da grande variabilidade dessas estruturas, apresentamos a seguir algumasgeneralizações sobre a história natural, biologia e a ecologia desses organismos.Informações mais detalhadas sobre cada grupo poderão ser encontradas na recenterevisão realizada por Raman et al. (2005).

1. Ordem Hemiptera

Subordem Heteroptera

Família Tingidae

Subordem Sternorrhyncha

Família Psyllidae

Família Aleyrodidae

Família Aphididae

Família Phylloxeridae

Família Adelgidae

Família Eriococcidae

Família Kermisidae

Família Asterolecaniidae

Família Coccidae

Família Diaspididae

2. Ordem Thysanoptera

Subordem Tubulifera

Família Phlaeotripidae

Subordem Terebrantia

Família Thripidae

3. Ordem Coleoptera

Subordem Polyphaga

Família Cerambycidae

Família Chrysomelidae

Família Brentidae

Família Curculionidae

Família Buprestidae

Família Mordellidae

Família Nitidulidae

Família Scolytidae Continua...



Fig. 3. Ordens e famílias de insetos que apresentam espécies indutoras de galhas.Fonte: Raman et al. (2005).

4. Ordem Hymenoptera

Subordem Symphyta

Família Tenthredinidae

Subordem Apocrita

Família Agaonidae

Família Pteromalidae

Família Erytomidae

Família Cynipidae

5. Ordem Lepidoptera

Família Nepticulidae

Família Heliozelidae

Família Prodoxidae

Família Cecidosidae

Família Bucculatricidae

Família Gracillariidae

Família Yponomeutidae

Família Ypsolophidae

Família Glyphipterigidae

Família Elachistidae

Família Oecophoridae

Família Coleophoridae

Família Cosmopterigidae

Família Gelechiidae

Família SesiidaeFamília Tortricidae

Família Alucitidae

Família Pterophoridae

Família Crambidae

Família Thyrididae

6. Ordem Diptera

Subordem Nematocera

Família Cecidomyiidae

Subordem Cyclorrhapha

Família Tephritidae

Família Chloropidae

Família Agromyzidae

Família Anthomyzidae

Família Clythiidae

Hemiptera

A ordem Hemiptera apresenta grande número de espécies de insetos galhadoresdistribuídos em 11 famílias, principalmente na Subordem Sternorrhyncha (SCHAEFER,2005). Na subordem Heteroptera são conhecidas menos de uma dúzia de espécies deinsetos galhadores, todos da família Tingidae (SCHAEFER, 2005).



A superfamília Psylloidea apresenta cerca de 3.000 espécies descritas, encontradasprincipalmente nas regiões tropicais e temperadas do Hemisfério Sul, principalmentena Ásia Tropical e na Região Australiana (GULLAN et al., 2005). Na Região Neotropicalesse táxon ainda é pouco estudado, mas, provavelmente, representa a região maisrica em espécies de psilídeos galhadores (BURCKHARDT, 2005). Os Psylloidea induzemgalhas de formas variadas e conspícuas em espécies de plantas das famílias Asteraceae,Myrtaceae, Melastomataceae, Fabaceae, Lauraceae, Polygonaceae, Moraceae eSalicaceae. Como exemplo, Ferreira et al. (1990) relatam a biologia e a história naturalde Euphaleurus ostreoides Crawford em uma espécie de Fabaceae, enquanto Lara eFernandes (1994) e Espírito-Santo e Fernandes (2002) descrevem a história natural e aecologia de Baccharopelma dracunculioliae Burckhardt em Baccharis dracunculifolia(Asteraceae). Galhas induzidas por psilídeos são encontradas em vários gêneros deplantas, mas são particularmente abundantes em espécies de Baccharis (BURCKHARDTet al., 2004) e Eucalyptus (BURCKHARDT, 2005).

Os coccídeos são parasitos de plantas especializados de plantas encontradosem todas as regiões biogeográficas exceto na Região Polar. Os coccídeos sãoclassificados em cerca de 20 famílias, das quais 230 espécies são indutoras de galhas(3 % das espécies de coccídeos conhecidas) encontradas em 10 famílias (GULLANet al., 2005). Coccídeos induzem galhas em 20 famílias de angiospermas,principalmente em Myrtaceae (cerca de 130 espécies), Fagaceae, Asteraceae, Ericaceaee Verbenaceae. Os relatos de galhas de coccídeos na Região Neotropical são aindararos, embora Gonçalves et al. (2005) tenham apresentado alguns aspectos biológicose anatômicos da galha causada por Pseudotectococcus rolliniae Hodgson e Gonçalves(Eriococcidae) em Rollinia laurifolia (Annonaceae).

Entre os afídeos, as espécies indutoras de galhas são cerca de 440 espécies(WOOL, 2004). Eles apresentam ciclos de vida complexos, apresentando alternânciaentre hospedeiros primários e secundários, e entre reprodução sexual e partenogenética(holociclo). A galha é induzida por um único indivíduo, a fundadora, que se reproduzpor partenogênese (WOOL, 2005). Dessa forma, todos os indivíduos são geneticamenteidênticos. Os demais indivíduos encontrados na galha conseguem seu alimento sugandoo sistema vascular da planta dentro da galha, mas não são capazes de induzi-la. Elesse alimentam sugando o conteúdo do floema. A quantidade de ninfas por galha éextremamente variável, mas pode atingir milhares. Por exemplo, a planta hospedeiraRhus glabra (Anacardiaceae) pode abscisar suas folhas em resposta às galhas induzidaspor Melaphis rhois Ficht (Aphididae), que chegam a ter mais de 1.700 ninfas contidasem apenas uma “loja” (FERNANDES et al., 1999).

Thysanoptera

Existem cerca de 5.500 espécies de tisanópteros distribuídos em nove famílias,mas espécies indutoras de galhas são encontradas principalmente na subfamíliaPhlaeothripinae (MOUND; MORRIS, 2005). Tisanópteros indutores de galhas são



encontrados em todas as regiões biogeográficas, sobretudo na Ásia Tropical e na RegiãoAustraliana (MOUND; MORRIS, 2005). Esses insetos vivem em colônias formadas pordiferentes indivíduos. Comumente encontramos mais de uma espécie associada coma galha, tornando difícil a separação da espécie responsável pela sua indução. As galhassão formadas principalmente nas folhas, em frutos ou flores. Os registros de galhas detisanópteros na Região Neotropical são raros, embora sejam comum em algumasespécies do Cerrado (GWF, observação pessoal).

Coleoptera

Em relação à grande riqueza de espécies de besouros associados a espéciesvegetais, existem poucas espécies de besouros galhadores. Besouros indutores de galhassão encontrados principalmente na família Curculionidae. O hábito de induzir galhasé quase exclusivamente encontrado nas superfamílias mais derivadas (Chrysomeloidea,Curculionoidea). Nesses grupos, as larvas tornaram-se mais sedentárias, com reduzidahabilidades sensorial (ocelos e antenas) e locomotora (pernas) e despigmentação docorpo (KOROTYAEV et al., 2005).

As larvas de besouros, que apresentam o aparelho bucal do tipo mastigador,causam grande dano estrutural dentro das suas galhas, acarretando rápida destruiçãodos tecidos em contato com a larva (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992).As galhas induzidas por coleópteros podem ser reconhecidas por apresentarem câmaras(lojas) amplas. Podem ser uma ou múltiplas câmaras ou lojas hospedando geralmenteuma só larva por câmara. A fase de pupa pode ocorrer no interior da galha ou no solo;nesse caso, a larva perfura a parede da galha e alcança o solo para dar início à fase depupa. As galhas são induzidas principalmente em ramos e raízes, mas alguns insetosda superfamília Curculionoidea induzem galhas em folhas e flores (KOROTYAEV et al.,2005). As galhas dos coleópteros variam de simples intumescência até estruturas comaparência de frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios da planta (SOUZAet al., 1998; KOROTYAEV et al., 2005). Não há diferenciação de um tecido nutritivo.Coleópteros induzem galhas em várias famílias de plantas, destacando-se Asteraceae,Solanaceae, Brassicaceae e Fabaceae. Por exemplo, Collabismus clitelae Boheman induzgalhas globulares no caule de Solanum lycocarpum (Solanaceae) no Cerrado (SOUZAet al., 1998, 2001) enquanto um Apion sp. (Brentidae) induz galhas em brotos deDiospyrus hispida (Ebenaceae) (ARAÚJO et al., 1995; SOUZA et al., 2006). No Cerrado,as galhas de coleópteros são freqüentemente utilizadas por uma grande comunidadede formigas que as utilizam como abrigo e para construção de ninhos (CRAIG et al.,1991; ARAÚJO et al., 1995).

Hymenoptera

Juntamente com a ordem Diptera, os himenópteros apresentam as galhasentomógenas mais complexas. Os himenópteros indutores de galhas estão distribuídos



em cinco famílias (Tenthredinidae, Cynipidae, Agaonidae, Tanaostigmatidae eEurytomidae) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas (DREGER-JAUFFRET;SHORTHOUSE, 1992; STONE et al., 2002).

A família Tenthredinidae (Subordem Symphyta) é formada por espéciesprimitivamente fitófagas e suas larvas se adaptaram à utilização de grande variedadede recursos, alimentando-se externamente ou internamente em tecidos vegetais deramos, folhas e frutos (GAULD; BOLTON, 1988). A distribuição das espécies galhadorasestá restrita principalmente ao Hemisfério Norte, com registro nas regiões Paleártica,Neártica e Oriental (ROININEN et al., 2005). As vespas da família Tenthredinidae sãoespécies-específicas com algumas poucas exceções conhecidas, induzindo galhas empoucas plantas hospedeiras relacionadas (PRICE, 2003). Tentredinídeos induzem galhasem folhas, ramos e botões florais em 11 gêneros e seis famílias de Angiospermas(Salicaceae, Rosaceae, Caprifoliaceae, Pinaceae e Grossulariaceae), e em espécies deSalix (Salicaceae) principalmente na Região Neártica (PRICE, 2003). Existe uma vastabibliografia sobre a biologia e ecologia das espécies indutoras de galhas em Salix(PRICE, 2003).

Existem cerca de 1.000 espécies de cinipídeos em 41 gêneros predominantementeencontrados no Hemisfério Norte (RONQUIST, 1995; LILJEBLAD; RONQUIST, 1998).O maior número de espécies conhecidas está na Região Neártica, particularmente noMéxico, onde se estima 700 espécies dessas vespas em 29 gêneros (KINSEY, 1936;STONE et al., 2002). Os cinipídeos são encontrados em todos os continentes, excetona Austrália. Em número de espécies, elas só perdem para os Cecidomyiidae, mas seigualam na complexidade e na variedade de tipos morfológicos (STONE et al., 2002).Induzem galhas em uma grande variedade de famílias de plantas hospedeiras, emespecial, Fagaceae, Fabaceae, Rosaceae e Aceraceae (CSÓKA et al., 2005).

Chalcidoidea é uma grande superfamília de vespas parasitóides que atacam umgrande número de hospedeiros. Atualmente, são conhecidas mais de 20.000 espécies(NOYES, 2002, 2003). Espécies indutoras de galhas em Chalcidoidea são encontradasem seis famílias: Agaonidae, Eulophidae, Eurytomidae, Pteromalidae, Tanaostigmatidaee Torymidae (La SALLE, 2005). A seguir, comentamos alguns aspectos da biologia dastrês principais famílias dentro da Região Neotropical.

As vespas da família Agaonidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) incluem muitasespécies de vespas intimamente associadas às inflorescências de espécies do gêneroFicus (Moraceae) (GALIL; EISIKOWITCH, 1968; WIEBES, 1979; WEIBLEN, 2002).Os agaonídeos podem induzir as galhas internamente, penetrando nos figos como ospolinizadores, ou então induzindo a formação das galhas externas (KERDELHUÉ et al.,2000; KJELLBERG et al., 2005). O número de espécies de agaonídeos supera900 espécies e são encontradas nas regiões tropicais (PRICE, 1997). As interaçõesíntimas e específicas entre agaonídeos e suas plantas hospedeiras representam, talvez,os exemplos mais claros de coevolução.

Tanaostigmatidae é uma pequena família de vespas cuja distribuição éprincipalmente Neotropical. Atualmente, são conhecidas 92 espécies de Tanaostigmatidae



em nove gêneros em todo o mundo (La SALLE, 2005). A grande maioria das espécies deTanaostigmatidae induz a formação de galhas ou são inquilinos em galhas de outrosinsetos (HARDWICK et al., 2005; La SALLE, 2005). Tanaostigmatidae induzem galhasem arbustos e árvores de Fabaceae, Polygonaceae, Lecythidaceae e Rhamnaceae (LaSALLE, 1987, 2005). Em galhas induzidas por uma espécie Anadiplosis (Diptera:Cecidomyiidae) na leguminosa Machaerium aculeatum, Fernandes et al. (1987)registraram a primeira ocorrência de inquilinismo em Tanaostigmatidae.

A família Eurytomidae apresenta 1.420 espécies descritas em 87 gêneros (NOYES,2002). Os Eurytomidae apresentam espécies parasitóides, fitófagas indutoras ouinquilinas de galhas. As formadoras de galhas são reunidas na subfamília Eurytominae.As galhas são induzidas em espécies de plantas das famílias Myrtaceae, Campanulaceae,Boraginaceae, Orchidaceae e Pinaceae (La SALLE, 2005). O número de galhas induzidaspelos eurytomídeos deve ser aumentado na região tropical à medida que mais estudossejam realizados (LEITE et al., 2007).

Lepidoptera

Existem cerca de 180 espécies de lepidópteros indutores de galhas identificados,distribuídos em 20 famílias de plantas. As famílias com maior número de espécies sãoGelechiidae e Tortricidae, com 47 e 39 espécies, respectivamente. Lepidópterosindutores de galhas são igualmente encontrados em todas as regiões biogeográficas(MILLER, 2005).

Em razão do seu hábito alimentar e do aparelho bucal mastigador, ocorre umarápida destruição dos tecidos em contato com a larva. Não há diferenciação em umtecido nutritivo. A maior parte das galhas apresenta uma única câmara hospedandouma só larva. As galhas são induzidas pelas larvas, exceto a espécie Heliozela staneella(Fischer Von Röslerstamm) (Heliozelidae), a qual a fêmea injeta uma substância durantea oviposição (MILLER, 2005). Além da identificação dos imaturos, as galhas induzidaspor lepidópteros podem ser reconhecidas pela grande quantidade de fezes deixadaspela larva.

As galhas dos lepidópteros mostram uma grande variedade de formas, de simplesintumescência até estruturas mais complexas parecidas com frutos, que são muitodiferentes dos órgãos sadios da planta (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992).As galhas são predominantemente induzidas nos ramos, embora sejam tambémcomuns em folhas de Melastomataceae (GONÇALVES-ALVIM et al., 1999). Lepidópterosinduzem galhas em pelo menos 41 famílias de plantas hospedeiras, destacando-seAsteraceae, Salicaceae e Fabaceae (MILLER, 2005).

Diptera

Dípteros indutores de galhas ocorrem em sete famílias diferentes, principalmentenas de Cecidomyiidae e Tephritidae. Os cecidomiídeos são os mais importantes



artrópodes indutores de galhas, amplamente distribuídos em todas as regiõesbiogeográficas, com 5.451 espécies descritas em 598 gêneros (GAGNÉ, 2004). Todavia,seu número pode chegar a mais de 100.000 espécies (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES,2007). A maioria das espécies de cecidomiídeos descrita está associada a plantasinduzindo ou vivendo como inquilinos em galhas enquanto poucas espécies sãopredadoras (GAGNÉ, 1994). As espécies da subfamília Porrycondilinae alimentam-sede fungos, condição considerada ancestral em relação ao hábito de induzir galhas(GAGNÉ, 1994). Algumas espécies podem induzir galhas em espécies de plantasrelacionadas de um mesmo gênero ou de uma mesma família. É rara a existência deespécies polífagas de cecidomiídeos que utilizam plantas hospedeiras em famíliasdiferentes. Os cecidomíideos são particularmente ricos em espécies em algumas famíliase gêneros de plantas, de acordo com a região biogeográfica. Cecidomíideos são ricosem espécies em plantas hospedeiras do gênero Baccharis (Asteraceae) e Solidago(Asteraceae) nas regiões Neotropical e Neártica, respectivamente (GAGNÉ, 1989;FERNANDES et al., 1996). Os cecidomiídeos são pouco conhecidos na RegiãoNeotropical com 500 espécies e 170 gêneros registrados (MAIA, 2005). No Brasil existem159 espécies descritas e 75 gêneros (MAIA, 2005). Inúmeras espécies descritas noBrasil são de vegetação de restinga no Estado do Rio de Janeiro (MAIA, 2001 a, b),onde 95 espécies e 47 gêneros foram relatados (MAIA, 2005). Todavia, os registros dececidomiídeos na vegetação de Cerrado e de outras regiões brasileiras têm aumentadoconsideravelmente nos últimos anos (MAIA; FERNANDES, 2004, 2006).

Aproximadamente, 5 % das 4.300 espécies descritas de tefritídeos são indutorasde galhas, a maioria é da subfamília Tephritinae (FREIBERG, 1998; KORNEYEV et al.,2005). As galhas são induzidas principalmente em ramos, flores, folhas e raízes; emais de 90 % das galhas conhecidas são induzidas em espécies de plantas hospedeirasda família Asteraceae (FREIBERG, 1998). Por exemplo, Tomoplagia rudolphi (Lutz &Lima) forma galhas em Vernonia polianthes (Asteraceae), planta hospedeiraamplamente distribuída na Região Sudeste do Brasil (SILVA et al., 1996). As famíliasMelastomataceae, Aquifoliaceae, Acanthaceae, Fabaceae e Onagraceae também sãoatacadas por tefritídeos galhadores (FREIBERG, 1984).

Até onde é conhecido, os indutores de galhas da família Chloropidae sãoconfinados a plantas hospedeiras da família Poaceae, com exceção das espécies dogênero Eurin que induzem galhas em espécies de Cyperaceae do gênero Scirpus(DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Como em outros dípteros ciclorrafosindutores de galhas, a formação da galha não se inicia com a oviposição. Os ovos sãocolocados externamente sobre os ramos ou nas lâminas foliares e, após a eclosão, aslarvas abrem uma abertura nos ramos com suas peças bucais penetrando-o ativamente(BRUYN, 2005). Uma vez dentro dos ramos a larva inicia a alimentação sobre as folhasque estão envolvendo o meristema. Embora a família seja amplamente distribuída, ostrabalhos sobre espécies indutoras de galhas estão concentrados nas regiões Paleárticae Neártica.



Padrões de utilização do alimento

Especialização

Insetos indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetosherbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente, desenvolveuma modificação patológica no tecido da planta hospedeira, a galha. De maneirageral, cada espécie de inseto induz uma galha em um único órgão de determinadaespécie de planta hospedeira (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; FLOATE et al.,1996). Algumas poucas espécies podem induzir galhas em espécies de plantasrelacionadas, espécies de um mesmo gênero ou de uma mesma família; é rara aexistência de espécies polífagas, que utilizam plantas hospedeiras em famílias diferentes(RAMAN et al., 2005). Dessa forma, as espécies de insetos indutores de galhas são,muitas vezes, separadas com base na morfologia externa da galha, em combinaçãocom o órgão e a espécie da planta hospedeira (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE et al.,1998). Esse fato sugere que a morfologia da galha pode ser um fator-chave na evoluçãodo inseto galhador e da sua planta hospedeira (STONE; SCHÖNROGGE, 2003).

A especificidade dos insetos galhadores é tão alta que, em alguns casos, elestêm sido utilizados como agentes taxonômicos. Insetos apresentam uma relação tãoestreita com suas plantas hospedeiras que eles são sensíveis a pequenas diferenças nogenótipo da planta e podem, assim, discriminar indivíduos dentro de populações nocampo (ASKEW, 1962; FRITZ; PRICE, 1988; SCHOWALTER; HAVERTY, 1989; AKIMOTO,1990; FLOAT et al., 1996). Por exemplo, por meio do conhecimento da distribuição deinsetos galhadores foi possível separar parcialmente ou quase completamente híbridosda geração parental em zonas de sobreposição de carvalhos (Quercus) (AGUILAR;BOECKLEN, 1992), de salgueiros (Salix) (FRITZ et al., 1994) e de Populus (FLOATE;WHITHAM, 1995). A espécie de Asteraceae Chrysothamnus nauseosus possui maisde duas dezenas de subespécies no oeste da América do Norte de difícil separaçãopor métodos taxonômicos convencionais. FLOATE et al. (1996) utilizaram com sucessoa comunidade de insetos galhadores para separar duas subespécies cuja distribuiçãose sobrepõe no deserto de Sonora, Arizona (C.n. hololeucus e C.n. consimilis) (Fig. 4).Assim, dado o grau de especificidade dos insetos galhadores e do conhecimentodiferencial da sua distribuição, pode-se até separar categorias intrapopulacionais degenótipos de plantas (McARTHUR, 1986). Alguns taxonomistas no Brasil têm tambémutilizado galhas de insetos para auxiliar no reconhecimento de espécies de plantas dedifícil separação (RIBEIRO et al., 1999).

Táxons de plantas hospedeiras

As espécies de plantas vasculares são as principais hospedeiras de artrópodesindutores de galhas, variando de Gimnospermas (principalmente coníferas) adicotiledôneas. De maneira geral, as plantas com flores (Angiospermas) apresentam



Fig. 4. Algumas galhas da comunidade de insetos em Chrysthamnus nauseosus hololeucus eChrysthamnus nauseosus consimilis no deserto de Sonora, EUA.

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mais espécies de insetos galhadores associados a elas. Por exemplo, no Brasil, as famíliasdestacadamente com maior número de insetos galhadores associados são: Asteraceae,Myrtaceae, Malpighiaceae, Fabaceae, Rubiaceae e Bignoniaceae (FERNANDES, 1987,1992); FERNANDES et al., 1988, 1996; 1997; JULIÃO et al., 2002; MAIA, 2001b; MAIA;FERNANDES, 2004). Em uma área do Cerrado brasileiro, em Minas Gerais, as famíliasFabaceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Bignoniaceae e Malvaceae englobam 65 % dasespécies de plantas hospedeiras e 70 % das espécies de insetos galhadores(GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a, b). Todavia, uma análise breve indica grandevariação na freqüência de famílias atacadas, de acordo com o bioma. Talvez umaexplicação seja a freqüência de ocorrência das famílias. Contudo, uma idéia conclusivadeve emergir após estudos mais amplos em todos os biomas brasileiros.

Quando se consideram regiões biogeográficas, a riqueza de espécies de insetosgalhadores varia amplamente, mas com a ocorrência de elevado número de galhasem alguns táxons de plantas. Espécies de plantas do gênero Baccharis (FERNANDESet al., 1996), por exemplo, apresentam grande número de espécies de insetosassociados (Tabela 1). Na região de Ouro Preto, Baccharis pseudomyriocephala (Fig. 5)sustenta 11 espécies de organismos indutores de galhas (ARAÚJO et al., 2003). Alémde espécies do gênero Baccharis, espécies de Copaifera (Região Neotropical GWF,observação pessoal), de Solidago, e Chrysothamnus (Região Neártica, GAGNÉ, 1994;FERNANDES, 1992) são ricos em espécies de Cecidomyiidae; Quercus e Rosa (RegiãoNeártica) e Acacia (Região Etiópica) são ricos em espécies de Cynipidae (SHORTHOUSE,1992, STONE et al., 2002); e Eucalyptus (Região Australiana) são ricos em espécies deChalcidoidea e Coccoidea (BLANCHE, 1994). No deserto de Sonora, Atriplex,Chrysothamnus e Larrea representam táxons com altíssima diversidade de insetosgalhadores (McARTHUR, 1986; McARTHUR et al., 1979; WARING; PRICE, 1990;FERNANDES; PRICE, 1988). Esses dados indicam a existência de super-hospedeiros, ouseja, táxons de plantas hospedeiras que sustentam grande número de insetosgalhadores associados (FERNANDES; PRICE, 1988; VELDTMAN; McGEOCH, 2003;ESPÍRITO-SANTO et al., 2007). Essa conclusão é apoiada no fato de que alguns poucostáxons de plantas hospedeiras concentram grande número de espécies de insetos,independentemente da amostragem (HAWKINS; COMPTON, 1992). Contudo, osmecanismos ecológicos e as pressões seletivas que influenciam esses padrões dentrode determinados táxons ainda permanecem sem explicações ou estudos adequados.

Galhas

Morfologia interna e fisiologia

Com relação à sua estrutura, as galhas mais bem estudadas são as induzidaspor Cecidomyiidae e Cynipidae. Morfologicamente as galhas de cinipídeos sãocaracterizadas por uma região interna, formada pelos tecidos nutritivos e pela larvado inseto em desenvolvimento; e uma região externa constituída por uma epiderme e



Tabela 1. Espécie do gênero Baccharis e o número de espécies de insetos galhadores.

Plantas hospedeiras Riqueza de galhadores

Baccharis aphylla 1

Baccharis artemisioides 1

Baccharis bogotensis 2

Baccharis boyacensis 1

Baccharis capitalensis 1

Baccharis cf. bacchridastrum cabr. 1

Baccharis concinna 15

Baccharis confertifolia 1

Baccharis coridifolia 2

Baccharis dracunculifolia 17

Baccharis effusaaphylla 1

Baccharis elaegnoides 1

Baccharis eupatorioides 3

Baccharis genistelloides 1

Baccharis glutinosa 1

Baccharis latifolia 5

Baccharis lineares 1

Baccharis macrantha 2

Baccharis microphylla 1

Baccharis myrsinites 1

Baccharis nitida 2

Baccharis paucidentata 2

Baccharis platypoda 3

Baccharis poeppigiana 1

Baccharis prunifolia 1

Baccharis pseudomyriocephala 11(1)

Baccharis rosmarinifolia 7

Baccharis salicifolia 13

Baccharis schultzii 2

Baccharis serrulata 4

Baccharis spartioides 2

Baccharis subulata 2

Baccharis tricuneata 1

Baccharis trimera 1

Baccharis trinervis 2

Baccharis vulnerave 1

Total 125

(1) Araújo et al. (2003).

Fonte: Fernandes et al. (1996).



Fig. 5. Galhas induzidas por diferentes espécies em Baccharis pseudomyriocephala Teodoro.As galhas G1 até a G8 são induzidas por espécies de insetos da família Cecidomyiidae (Diptera),a galha G 9 é induzida por uma espécie de Lepidoptera e G10 por uma espécie de inseto dafamília Psyllidae (Hemiptera) (as espécies são desconhecidas).Fonte: Araújo et al. (1993).

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uma camada de parênquima cortical (REY, 1992). A região interna é formada por um‘parênquima nutritivo’ e por um ‘tecido nutritivo’, que é formado a partir doparênquima. A larva do inseto está em contato com o tecido nutritivo que limita aparede interna da câmara larval. A diversificação da região externa é a responsávelpela grande variabilidade de tipos morfológicos de galhas (STONE et al., 2002; STONE;COOK, 2003). Em galhas induzidas por muitos cinipídeos, a região interna e externaestá separada por uma camada fina de esclerênquima. O número de larvas ou ninfaspor câmara pode variar de um a centenas (Fig. 6).

Insetos indutores de galhas não controlam apenas os padrões de desenvolvimentoda planta hospedeira, mas também a sua fisiologia. Diferentes estudos mostram aexistência de gradientes fisiológicos dentro e fora dos tecidos da galha (BRONNER,1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). A galha atua como umdreno de nutrientes da planta hospedeira mobilizando-os de outros tecidos da planta(KIRST; RAPP, 1974; FAY et al., 1993; WHITHAM, 1992). Um grande conjunto deevidências sustentam a afirmação de que o inseto indutor é capaz de manipular a

Fig. 6. Galhas apresentam de uma a várias larvas por câmara ou loja e de uma a várias lojaspor galha: (A) Galha unilocular de Cecidomyiidae contendo uma larva em Chrysothamnusnauseosus holeleucus (Asteraceae); (B) Galha com duas lojas contendo uma larva deCecidomyiidae por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; (C) Galha multilocularcontendo uma larva por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; e (D) Centenas deninfas e adultos de Melaphis rhois Ficht (Aphididae) em galha unilocular em Rhus glabra(Anacardiaceae).

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planta hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente superior aoutros tecidos sadios da planta, o tecido nutritivo (MANI, 1964; SHANNON; BREWER,1980; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1992; BRONNER, 1992). As células desse tecidoapresentam alta concentração de lipídios, glicose, aminoácidos, e uma alta atividadede enzimas estruturais e enzimáticas, incluindo fosfatases, proteases e aminopeptidasesricas em RNA ribossômico e RNA do nucléolo (BRONNER, 1992).

As células do parênquima nutritivo desempenham o papel de células de reservaou estoque, caracterizando-se por apresentarem uma alta concentração de amido,baixa concentração de lipídeos e glicose, e pouca atividade enzimática. À medidaque a larva do inseto se alimenta das células do tecido nutritivo, há reposição destaspelas células do parênquima nutritivo circundante (BRONNER, 1992). Dessa forma,ocorre a formação de um gradiente que parece desempenhar papel fundamental namanutenção do suprimento de nutrientes para a larva do inseto em desenvolvimento(BRONNER, 1992). Além disso, o tecido nutritivo não apresenta compostossecundários defensivos (HARTLEY; LAWTON, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN;JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo realizado em galhas induzidas por tentredinídeosem espécies de salgueiro (Salix) mostrou que as substâncias defensivas são comunsnos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar de suaspropriedades defensivas contra outros insetos (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000).No Brasil, ainda existem poucos estudos dessa natureza, mas na espécie deMelastomataceae, Tibouchina pulchra, análises químicas de galhas induzidas poruma espécie de Lepidoptera revelaram que compostos defensivos foram menosabundantes nos tecidos nutritivos e mais freqüentes nos tecidos externos da galha,enquanto carboidratos e lipídeos foram mais abundantes nos tecidos da galha doque nos tecidos sadios da planta (MOTTA et al., 2005).

Entretanto, em algumas galhas não ocorre a formação de um tecido nutritivo,este é o caso de algumas galhas formadas por poucos representantes da famíliaCecidomyiidae (BRONNER, 1992). Dois tipos de galhas podem ser identificadas: asgalhas rudimentares que apresentam uma morfologia simples e suas larvas se alimentamdiretamente do conteúdo celular, ou então as galhas de ambrósia induzidas porcecidomiídeos pertencentes a três tribos: Asphondyliini, Alycaulini e Lasiopterini (MEYER,1987; YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). As galhas são chamadas de ambrósia emreferência às similaridades do hábito alimentar desses cecidomiídeos com os besouros-de-ambrósia (MEYER, 1987). Nessas galhas, o tecido nutritivo está geralmente ausentee as larvas se alimentam das hifas de fungo que revestem a câmara larval (BRONNER,1992). As hifas de fungos são introduzidas nos tecidos da planta durante a oviposiçãonos Asphondyliini, ou então pelo primeiro ínstar larval nos Alycaulini e Lasiopterini(YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). Até o momento, foram registradas galhas de ambrósianas espécies Baccharis concinna, B. dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001) e Bauhiniabrevipes (SÁ et al., 2007) no Brasil. Estas galhas não se diferem na morfologia externadas galhas nas quais não há associação com fungos.



Desenvolvimento da galha

O processo de desenvolvimento das galhas passa por quatro fases diferentes:iniciação, crescimento e diferenciação, maturação e deiscência (DREGER-JAUFFRET;SHOURTHOUSE, 1992; ARDUIM et al., 2005). A fase de iniciação é caracterizada poruma sucessão de eventos que definem o reconhecimento do sítio de oviposição (tecido,órgão e planta hospedeira) e o comportamento do inseto indutor. É uma fase crítica eos eventos durante a oviposição e/ou alimentação introduzem importantes modificaçõesnos tecidos da planta hospedeira.

De maneira geral, os insetos indutores de galhas necessitam de um tecido reativo,o tecido meristemático para a formação da galha (MANI, 1964; WEIS et al., 1988;DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Poucos são os exemplos conhecidos deformação de galhas em tecidos não meristemáticos, por exemplo, as galhas-de-ambrósia em B. concinna e dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001). Como a basemolecular dos mecanismos de indução permanece desconhecida para as galhasinduzidas por insetos há grande debate sobre o papel do inseto e da planta hospedeirano processo de formação da galha.

De maneira geral, os estímulos de indução da galha têm origem durante aatividade alimentar do primeiro ínstar larval e mais raramente durante a oviposição(fluidos corporais da fêmea ou do ovo). Em alguns grupos, o papel da alimentaçãolarval pode ter maior ou menor participação durante o seu desenvolvimento. Porexemplo, em tentredinídeos, a indução da galha é iniciada pelos fluidos produzidospelas glândulas acessórias do sistema reprodutor feminino, e que são injetados naplanta durante a oviposição juntamente com os ovos (MEYER, 1987). Em cinipídeos, oprocesso de iniciação da galha pode ter sua origem nos fluidos da fêmea, do ovo ouda larva (BRONNER, 1973; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982). Em Coleoptera, asgalhas podem ser induzidas pelas larvas (p. ex., Buprestidae) ou durante a oviposição,quando os ovos são postos em uma cavidade preparada pela fêmea (KOROTYAEVet al., 2005). Em hemípteros galhadores, Psiloidea (BURCKHARDT, 2005) e Coccoidea(GULLAN et al., 2005) as galhas, em geral, são iniciadas pela atividade alimentar dasninfas de primeiro ínstar, embora o mecanismo exato ainda seja desconhecido. Háevidências de que a alimentação dos afídeos por meio do sistema vascular da plantamodifica os hormônios, iniciando a formação da galha (WOOL, 2005). Em tisanópterosa formação da galha é o resultado da atividade alimentar do inseto. Por se alimentardo conteúdo de células vegetais, uma de cada vez, com a expansão foliar, a folhatorna-se distorcida por causa da presença de células mortas em conseqüência daalimentação dos insetos (MOUND; MORRIS, 2005). No caso dos tisanópteros indutoresde galhas, as células vizinhas (geralmente do mesófilo, ANANTHAKRISHNAN; RAMAN,1989) das células mortas, por causa da alimentação dos insetos, são estimuladas porum mecanismo ainda desconhecido (MOUND; KRANZ, 1997) a se tornaremmeristemáticas e a produzirem uma nova estrutura. Um terceiro organismo podeparticipar do processo de formação da galha, como no caso descrito para a galha-de-



ambrósia ou então a morfologia da galha pode ser modificada por inquilinos eparasitóides, como acontece em cinipídeos (STONE et al., 2002).

A fase de crescimento e diferenciação da galha é o período no qual a biomassada galha aumenta extraordinariamente em decorrência do aumento do número decélulas – hiperplasia celular (divisão celular) e/ou do aumento do tamanho celular –hipertrofia. O aumento é definido pela atividade alimentar da larva. Fluidos da salivado inseto modificam a parede celular e dissolvem o conteúdo celular. A atividadelarval define então a forma da câmara larval e possivelmente a forma externa da galha(ROHFRITISCH; SHORTHOUSE, 1982).

A fase de maturação da galha ocorre quando o inseto está no seu último ínstarlarval, período no qual consome grande quantidade de alimento. Essa é a principalfase alimentar do inseto, ele ingere ativamente uma massa de tecido nutritivo, ricamentevascularizado, a qual divide a galhas em duas regiõe: uma interna controlada peloinseto indutor e uma outra externa ou o córtex da galha, que está mais sob a influênciada planta (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Finalmente, a fase de deiscênciaou a abertura da galha ocorre no final do período de maturação, quando acontece amaior mudança fisiológica e química dos tecidos da galha. Durante essa fase, o fluxode nutrientes e de água cessa para as galhas.

Classificações

As galhas podem ser classificadas como organóides ou histióides em relação aograu de expressão das potencialidades de desenvolvimento manifestadas pelas células(MEYER, 1987; DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas do tipo organóidessão as que pouco diferem estruturalmente do padrão de crescimento normal da plantae o órgão da planta, mesmo atacado, não perde sua identidade. As galhas organóidessão representadas pelas intumescências, calos formados normalmente por insetos efungos. As galhas do tipo histióides exibem grande variedade de fenômenos decrescimento anormal, onde os padrões de crescimento do órgão da planta hospedeirasão alterados e ocorre o rearranjo e o aparecimento de novos tipos de tecidos. As galhashistióides podem ser divididas em cataplasmas ou prosoplasmas. As galhas do tipocataplasmas são amorfas e variáveis em volume e extensão. São menos organizadas ediferenciadas do que o órgão hospedeiro e consistem principalmente de diferentescamadas de células de parênquima histologicamente indiferenciadas. Geralmente, asgalhas induzidas por hemípteros são do tipo cataplasma. As galhas do tipo prosoplasmassão altamente organizadas, apresentando tamanho e forma definidos.Histologicamente, são mais complexas e formadas por tecidos diferenciados, emborao grau de diferenciação do tecido seja variável e dependente do inseto indutor. As galhassão induzidas principalmente por cecidomiídeos e cinipídeos. Os animais que causamesse tipo de galhas são usualmente sedentários e conseqüentemente o sítio deestimulação e controle da morfogênese é localizado.



Diferentes sistemas de classificação dos tipos morfológicos de galhas sãoadotados. Uma das primeiras classificações foi proposta por E. Kuster em 1903 (LAREW,1982) baseada na posição do galhador e no tipo de desenvolvimento da galha. Deacordo com essa classificação existem seis principais modelos de formação da galha(Fig. 7):

Galhas de cobertura (covering galls): nelas o inseto torna-se encapsulado dentroda galha, podendo apresentar uma abertura (ostíolo/opérculo) ou não.

Galhas felpudas (filz galls): são caracterizadas basicamente pela densa pilosidadenas suas paredes externas (usualmente em folhas) onde se abrigam os indutores.

Galhas de enrolamento ou dobramento (roll and fold galls): apresentamcrescimento diferencial provocado pelo hábito alimentar do inseto, resultando noenrolamento, torção ou dobramento de folhas e ramos, que são freqüentementeintumescidas.

Galhas em bolsa (pouch galls): nas quais ocorre crescimento de tecidos em umaárea restrita em torno da larva, produzindo uma invaginação pelo crescimento diferencialem um dos lados da lâmina foliar. Seus tecidos podem ter diferentes graus dediferenciação, sendo o revestimento da câmara larval originado da epiderme do órgão.

Fig. 7. Tipos morfológicos de galha tendo por base a posição do inseto galhador e odesenvolvimento da galha (LAREW, 1982): (A) Lâmina foliar sadia; (B) Galhas felpudas;(C) Galhas em ponto; (D) Galha discóide ou em vesícula; (E e F) Galhas em bolsa; (G) Galhasde enrolamento; (H e I) Galhas de dobramento; (J e K) Galhas de cobertura; (L) Ramo sadio;(M) Galha de cobertura; (N) Galhas típicas com várias câmaras; (O) Ramo terminal sadio; (P)Galha em roseta (com aumento do número de folhas); e (Q) Galha em botão (diminuição donúmero de folhas).Fonte: Dreger-Jauffret e Shorthouse (1992).Ilustração: Miriam Duarte.



Galhas típicas (mark galls): são as galhas nas quais os ovos do inseto indutor sãodepositados no exterior; as larvas de primeiro ínstar penetram no tecido que se proliferaem torno da larva e a envolve completamente.

Galhas em ponto (pit galls): são caracterizadas por uma leve depressão onde oinseto se alimenta, algumas vezes, circundando um halo protuberante. Algumas vezes,a epiderme forma uma vesícula (galha discóide ou em vesícula blister galls).

Galhas de gema e em roseta (bud and rosette galls): são as que causam ocrescimento de botões ou, algumas vezes, a multiplicação e a miniaturização de novasfolhas. Há marcante encurtamento dos entrenós. A Fig. 8 ilustra alguns tipos de galhasencontradas em várias plantas hospedeiras no Brasil.

Morfologia das galhas

As galhas podem ser formadas em todos os órgãos da planta hospedeira,entretanto a folha é o órgão da planta mais suscetível ao desenvolvimento da galha e,relativamente, poucas galhas ocorrem em ramos, botões vegetativos ou florais (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Na Estação Ecológica de Pirapitinga, uma reservanatural de vegetação de Cerrado em Minas Gerais, em torno de 60 % das galhas éformada nas folhas (GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a,b). Em vegetação deCampo Rupestre, a porcentagem de galhas nas folhas também foi semelhante. Na Serrade São José, cerca de 70 % das galhas foram induzidas nas folhas (MAIA; FERNANDES,2004). Outros estudos realizados no Brasil mostram que galhas em ramos podem sermais freqüentes do que normalmente apontado pela literatura. Por exemplo, Baccharisconcinna, B. pseudomyriocephala e B. dracunculifolia apresentam mais espécies degalhas caulinares do que foliares (FERNANDES et al., 1996; ARAÚJO et al., 2003).

Estudos morfológicos, bioquímicos e filogenéticos em afídeos (STERN, 1995),cinipídeos (STONE; COOK, 1998), vespas-de-serra (NYMAN et al., 2000) e emThysanoptera (CRESPI; WOROBEY, 1998) sustentam a afirmação de que a morfologiadas galhas é definida pelo inseto indutor e não pela planta hospedeira. Dessa forma,a galha pode ser entendida como um fenótipo estendido (DAWKINS, 1982) do insetoindutor. Além da morfologia, o inseto indutor é capaz também de controlar aspropriedades químicas das galhas (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000).O desenvolvimento da galha é regulado pela atividade alimentar do inseto, indicandoque a morfologia da galha depende do comportamento do inseto. Insetos que sealimentam deslocando-se em círculo produzem uma galha arredondada; insetos quese alimentam em uma das extremidades da galha (geralmente na base) produzemuma galha cônica, enquanto em galhas lenticulares, os insetos se alimentam nasmargens laterais (ROHFRITISCH; SHORTHHOUSE, 1982). Dessa forma, é razoável suporque a galha tenha uma função ou um significado adaptativo para o inseto indutor.

A forma da galha parece ser independente da planta hospedeira. A galha éuma entidade fenotípica que representa a interação entre o genótipo do inseto, o



Fig. 8. Diversos tipos morfologicamente distintos de galhas em várias plantas hospedeiras:(A) Galhas amorfas de trips em Myrtaceae de Cerrado; (B) Galhas discóides de Cecidomyiidaeem Davilla rugosa no Cerrado; (C) Galhas discóides de Cecidomyiidae em Sacoglotismatogrossensis na Amazônia; (D) Galha de folha colabada de Cecidomyiidae em Vismia latifoliana Amazônia; (E) Galhas de inseto na planta hospedeira Trattinickia rhoifolia (Burseraceae) daAmazônia; (F) Galhas elípticas na borda foliar de Vismia latifolia da Amazônia; (G) Galhaselípticas em caule de Baccharis cf. trimera em Ouro Preto, MG; (H) Galhas de Cecidomyiidaeem Anacardium occidentale na Amazônia; (I) Galhas em brotos de planta não identificada naAmazônia; (J) Galhas cilíndricas de Cecidomyiidae em planta não identificada no Cerrado;(K) Galhas de Parkiamyia paraensis Maia em Parkia pendula; (L) Galhas esferóides com pêlosde Cecidomyiidae em Mimosa sp. na Amazônia; (M) Galhas em esféricas ou em forma deabacaxi em Chrysothmanus nauseosus no deserto de Sonora, EUA; (N) Galhas de Hymenopteraem Mimosa sp. na Amazônia; e (O) Galhas de Paradasineura admirabilis Maia em folhas deErythroxylum suberosum (Erythroxylaceae) no Cerrado.

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genótipo da planta hospedeira e o meio ambiente (WEIS et al., 1988). Estudos recentes(STERN, 1995; CRESPI; WOROBEY, 1998; STONE; COOK, 1998; NYMAN et al., 2000;NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000) sustentam a afirmação de que a maioria dos aspectosmorfológicos das galhas é controlada pelos insetos indutores de galhas. Diferentesaspectos da morfologia da galha podem influenciar a sobrevivência do inseto indutor.Se essa característica fornece uma sobrevivência diferencial e a população do insetomostra uma variação hereditária na capacidade de definir essa característica, então aseleção pode atuar sobre ela. Um dos insetos mais bem estudados é a mosca Eurostasolidaginis Fitch (Tephritidae), que induz galhas em Solidago altissima (Solanaceae) eem poucas espécies relacionadas (ABRAHAMSON; WEIS, 1997). Para esse inseto, otamanho da galha é importante para a sua sobrevivência, embora o genótipo daplanta hospedeira tenha um papel importante sobre a determinação das característicasda galha. É o genótipo do inseto indutor que explica a maior parte da variação damorfologia da galha. Dessa forma, a morfologia da galha deve ser entendida como ofenótipo estendido do inseto e explicações adaptativas podem ser relacionadas aofitness do inseto.

Significado adaptativo

O significado adaptativo do hábito de induzir galhas foi revisto (PRICE et al.,1986, 1987; STONE; SCHONROGGE, 2003). Poucos pesquisadores admitem a hipótesede a galha não ter valor adaptativo nem para o inseto indutor e nem para a planta(BEQUAERT, 1924). Outra hipótese é a de que a galha pode ter valor adaptativo apenaspara a planta (MANI, 1964). Segundo essa hipótese, a galha limita o deslocamento doinseto localizando-o no espaço e no tempo. Dessa forma, a galha seria uma estruturadefensiva. A maior parte das evidências não sustenta essa hipótese uma vez que agalha atua como um dreno, “sugando” nutrientes de outras partes da planta elimitando o crescimento e a reprodução das plantas atacadas. Essas duas hipótesesapresentam poucos defensores hoje por que os estudos nas últimas décadas mostramque a galha provavelmente tem um significado adaptativo e é uma estrutura prejudicialà planta hospedeira. Várias evidências ilustram o impacto das galhas no fitness dasplantas hospedeiras (FERNANDES, 1987; FERNANDES et al.,1993). Outras três hipótesesadvogam que a galha seria uma estrutura com valor adaptativo para o inseto:nutricional, do espaço livre de inimigos e a do microambiente.

A hipótese nutricional é sustentada por vários estudos que evidenciam que oinseto indutor é capaz de manipular a planta hospedeira, induzindo a formação deum tecido nutricionalmente superior (ver item Morfologia interna e fisiologia) a outrostecidos sadios da planta hospedeira (SHANNON; BREWER, 1980; ROHFRITSCH;SHORTHOUSE, 1982; BRONNER, 1992) e livres de compostos secundários defensivos(LAREW, 1982; PRICE et al., 1986, 1987; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudorealizado em galhas induzidas por tentredinídeos, em espécies de salgueiro (Salix) nosEUA, mostrou que as substâncias defensivas, principalmente compostos fenólicos,são comuns nos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar



de suas propriedades defensivas contra outros insetos (LAREW, 1982; CORNELL, 1983;TAPER; CASE, 1987). A galha atua como um dreno de nutrientes da planta hospedeira,que mobiliza nutrientes de outros tecidos (FAY et al., 1993; LARSON; WHITHAM, 1991).

A hipótese do espaço livre de inimigos afirma que insetos indutores de galhassão menos predados e/ou parasitados comparativamente com outros insetosfilogeneticamente próximos, mas com outro hábito alimentar. Por exemplo, galhas detendrenídeos são atacadas por menos espécies de parasitóides e apresentam baixataxa de mortalidade do que tendrenídeos de vida livre (PRICE; PSCHORN-WALCHER,1988).

As diferenças morfológicas encontradas nas galhas, principalmente característicasexternas, fornecem evidências de que essas características atuam na redução das taxasde ataque por inimigos naturais. Por exemplo, o aumento do tamanho (STONE et al.,2002; WEIS et al., 1985; ROSSI et al.; 1992) ou da dureza (WEIS, 1982; STONE et al.,2002) da galha ou a presença de pêlos externamente poderiam reduzir o ataque deparasitóides e de outros inimigos naturais. Um sistema que pode ajudar a entenderessas diferentes estratégias e que vem sendo amplamente estudado nas últimas décadasna América do Norte é o tephritideo Eurosta solidaginis Fitch, que induz galhascaulinares em poucas espécies do gênero Solidago, mas principalmente S. altissima(ABRAHAMSON; WEIS, 1997). O sucesso de Eurytoma gigantea Walsh em parasitar oinseto galhador E. solidaginis depende da razão entre o tamanho do seu ovipositor ea espessura da galha. Quando a razão ultrapassa 0,95 (um parasitóide com umovipositor de 10 mm de comprimento consegue ovipositar em uma galha com umaparede de no máximo 9,5 mm) o parasitóide não consegue fazer a oviposição comsucesso (WEIS et al., 1985). Ademais, galhas com maior diâmetro de Eurostoma têmmaior chance de serem atacadas por pássaros p. ex., o pica-pau da espécie Picoidespubescens), do que galhas menores (WEIS et al., 1992). Dessa forma, parasitóides epredadores agem como força seletiva (“direcional”) sobre o tamanho da galha emdireções diferentes, o primeiro no sentido de aumentar o tamanho da galha e o segundono sentido de diminuí-la. Assim, ocorre uma seleção estabilizadora favorecendo asobrevivência e reprodução diferenciais das galhas de tamanho intermediário.Entretanto, outros trabalhos não sustentaram estatisticamente essa afirmação (parauma análise completa veja ABRAHAMSON; WEIS, 1997).

O besouro curculionídeo Collabismus clitelae Boheman, comumente encontradono Cerrado de Minas Gerais, induz galhas com várias lojas em Solanum lycocarpum(Solanaceae) (SOUZA et al., 1998, 2001). Embora o coleóptero ataquepreferencialmente plantas pequenas, o tamanho das suas galhas e o número de larvaspor galha aumentam com o tamanho do ramo. Como no caso de E. solidaginis, asgalhas maiores de C. clitelae são mais freqüentemente predadas pelo pica-pau-do-cerrado Colaptes campestres.

A hipótese do microambiente afirma que insetos indutores de galhas, por seremsésseis e estarem protegidos pela estrutura das galhas, são menos suscetíveis àsvariações abióticas ambientais, principalmente temperatura e umidade (FERNANDES;



MARTINS, 1985; PRICE et al., 1987). O estresse higrotérmico e nutricional, definidoaqui como altas temperaturas e baixa umidade e baixa qualidade nutricional das plantas(FERNANDES; PRICE, 1988), pode ter sido fator ambiental seletivo importante naevolução de insetos galhadores. A análise dos danos causados por herbívoros em suasplantas hospedeiras e preservadas no registro fóssil mostraram que os danos causadospor insetos galhadores alcançaram valores máximos no Eoceno Médio (períodocaracterizado por ter um clima subtropical, menos úmido, um período seco definido efrio), indicando uma alta diversidade de galhadores em ambientes xéricos (WILF et al.,2001). Trabalhos recentes sustentam a afirmação de que insetos indutores de galhassão mais ricos em espécies e mais abundantes em ambientes estressadosnutricionalmente e higrotermicamente, com vegetação esclerófila em regiões tropicaise temperadas (PRICE et al., 1998).

Inicialmente proposta por Fernandes e Price (1988) a hipótese do estressehigrotérmico prevê que a riqueza em espécies e a abundância de insetos indutores degalhas é maior em habitats estressados higrotermicamente, ou seja, em habitats secose ensolarados, geralmente cobertos por uma vegetação esclerófila, com folhas de altoconteúdo de compostos fenólicos e baixos teores de nutrientes (TURNER, 1994;FERNANDES; PRICE, 1991). A hipótese do estresse higrotérmico combina argumentosdas três hipóteses sobre a natureza adaptativa do hábito de induzir galhas para explicaros padrões de distribuição de insetos indutores de galhas no tempo ecológico(FERNANDES et al., 2005).

Fernandes e Price (1991) observaram que a relação negativa entre a altitude e ariqueza de espécies de insetos galhadores era dependente do tipo de habitat. A riquezade espécies de insetos é relacionada com a altitude em habitats xéricos, mas não emhabitats mésicos nas mesmas altitudes, sugerindo que a relação entre altitude e riquezade espécies é espúria, e que o estresse higrotérmico é o fator-chave determinante dariqueza de espécies de insetos indutores de galhas. Essa conclusão é corroborada pelopadrão latitudinal: a riqueza de espécies de insetos galhadores é maior nas latitudesintermediárias (25°–40° Norte ou Sul), coincidindo com habitats sobre estresse hídricoe nutricional com vegetação esclerófila (p.ex., Cerrado, Chaparral e vegetação do tipomediterrânea; FERNANDES; PRICE, 1988, 1991; BLANCHE; WESTOBY, 1995; LARA;FERNANDES, 1996; WRIGHT; SAMWAYS, 1998; PRICE et al., 1998).

Alguns poucos mecanismos foram propostos: primeiro, a galha pode ser umaproteção efetiva contra variação climática (PRICE et al., 1987). Segundo, considerandoque os nutrientes das plantas tornam-se tóxicos em altos níveis (NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000) e que a galha atua como um dreno mobilizando nutrientes de outraspartes da planta (NYMAN; KULKUNEN-TITTO, 2000), insetos indutores podem ter maissucesso em habitats estressados onde plantas tendem a apresentar baixo estadonutricional (FERNANDES; PRICE, 1991), com baixa concentração de nutrientes e comexcesso de compostos secundários (MULLER et al., 1987). Além disso, insetos indutoresde galhas são hábeis para sobrepujar esses compostos defensivos, induzindo um tecidolivre de compostos fenólicos e ricos em nutrientes (LAREW, 1982; NYMAN; KULKUNEN-



TITTO, 2000). O terceiro fator que pode moldar o padrão de riqueza de espécies é apressão seletiva diferencial infringida por inimigos naturais e pela resistência da plantaentre habitats xéricos e mésicos sobre herbívoros galhadores (FERNANDES, 1990, 1998;FERNANDES; PRICE, 1988, 1992).

Em resumo, provavelmente, a galha tem um valor adaptativo para o inseto.A evolução do hábito de induzir galhas pode ser explicada pela ação de diferentesforças seletivas. O resultado final é a formação de um tecido rico em nutrientes (deacordo com o previsto pela hipótese nutricional) e o desenvolvimento de galhas comestruturas externas e tamanho variável em resposta às pressões ambientais (de acordocom o previsto pelas hipóteses do microambiente e do espaço livre de inimigos).

A reação de hipersensibilidadecontra a indução das galhas

A reação de hipersensibilidade (HR) é uma importante defesa induzida contrapatógenos, mas que tem sido raramente estudada como fonte de resistência contrainsetos herbívoros (FERNANDES, 1990). HR é uma resistência localizada que pode serobservada na área imediatamente adjacente ao local de penetração tentada peloinvasor. Essa resposta do hospedeiro inclui mudanças morfológicas e histológicas quecausam a morte do tecido atacado. Especificamente, conduz a um rompimento dosuprimento de nutrientes ao organismo invasor, como também inicia a produção demetabólitos tóxicos que resulta na interrupção do crescimento do organismo. A provisãode água e de oxigênio também fica reduzida e diminui as probabilidades de estabeleci-mento e sucesso pelo organismo invasor. Além disso, substâncias antimicrobianaschamadas fitoalexinas (3-deoxyanthocyanidina flavonóides) são sintetizadas nas célulasepidérmicas atacadas (SNYDER; NICHOLSON, 1990). Conseqüentemente, o localinvadido é destruído pela morte dos tecidos circunvizinhos. A resposta necrótica é oresultado de uma perturbação no equilíbrio entre os processos de oxirredução queconduzem a uma oxidação excessiva de compostos polifenólicos e um desarranjo dasestruturas celulares e intracelulares (GOPALAN, et al., 1990; BAKER et al., 1997). A Fig. 9ilustra várias reações de plantas hospedeiras à indução de galhas de insetos.

A HR foi postulada como o mecanismo de resistência de plantas mais comumcontra alguns grandes grupos de insetos, isto é, aqueles que têm associação íntimacom as plantas hospedeiras, como os insetos galhadores, besouros de casca ebroqueadores de madeira (FERNANDES, 1990). Estudos recentes mostraram que a HRé muito comum (FERNANDES; NEGREIROS, 2001; SHUKLE JUNIOR et al., 1992; BENTUR;KALODE, 1996; FERNANDES et al., 2003) e que pode ter uma base genética(ANDERSON et al., 1989; FERNANDES, 1998; CORNELISSEN; FERNANDES, 1999).

Uma descrição preliminar, mas inédita, das mudanças morfológicas e anatômicasque acontecem nos tecidos de folha do legume tropical Bauhinia brevipes quandoresiste ao ataque causado por Schizomyia brevipes Maia (Diptera: Cecidomyiidae) foi



realizada por Fernandes et al. (2000). A HR dos tecidos da folha de B. brevipes contraa formação da galha é observada como um halo arredondado ao redor do local deindução da galha. Substâncias polifenólicas, de origem ainda desconhecida, de corpreta começam a se acumular ao redor das células atacadas depois da penetração

Fig. 9. Galhas e reações de hipersensibilidade (HR) contra insetos galhadores: (A) HR contraCecidomyiidae em Pouteria torta; (B) HR contra Cecidomyiidae em Sacoglotis matogrossensis;(C) HR contra Cecidomyiidae em Davilla rugosa; D) HR contra Cecidomyiidae em Ourateafloribunda; (E) HR contra Cecidomyiidae em Terminalia brasiliensis; e (F) HR contra Schyzomiamacrocapillata Maia (Diptera: Cecidomyiidae) em Bauhinia brevipes (Fabaceae).

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pela larva. Depois, a área que cerca a larva invasora se torna marrom-escura. As célulasse tornam obliteradas e necróticas, resultando então no afinamento do tecido nolocal de HR. Uma reação peculiar acontece na proximidade da nervura central onde ascélulas se dividem dando lugar a um tecido semelhante ao câmbio, que forma umacapa protetora ao redor dos tecidos condutivos. Esse fenômeno bloqueia o fluxo deseiva para o local da HR e então o isola completamente do tecido normal. Dessemodo, a planta localiza e termina com a invasão da larva indutora da galha (FERNANDESet al., 2000).

A formação de tecidos danificados ao redor de insetos sugadores sedentáriossepara os tecidos afetados, negando à larva suprimento nutricional. Parece haver poucadúvida de que a atividade oxidativa é uma parte natural desse fenômeno, mas aindanão sabemos como oxidases produzidas por insetos e por plantas interagem. Foisugerido que quinonas, que são os primeiros produtos de oxidação de derivadosfenólicos, sejam as causas principais da toxidez, por causa das reações não enzimáticasrápidas com proteínas (GALHATON et al., 1992; MILES; OERTLI; 1993).

A mortalidade induzida pelo hospedeiro é o fator mais importante na dinâmicada população dos herbívoros galhadores em B. brevipes (FERNANDES, 1998;FERNANDES et al., 2000; SANTOS et al., 2007). Em mais de 90 % dos casos de tentativapara induzir tecidos, os tumores não iniciaram, indicando a grande eficácia dessadefesa induzida pela planta hospedeira. A indução da galha deve ser detida na faseinicial, para minimizar o dano causado à planta hospedeira, uma vez que as galhasfazem uma drenagem de nutrientes e fotossintetizados de outros tecidos sadios daplanta. Assim sendo, uma planta hospedeira teria poucas horas para encontrar eeliminar as células tumorais por meio da HR, pois em apenas 24 horas toda a maquinariagenética da planta estaria sob o controle do inseto indutor (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE,1982).

Reações de hipersensibilidade podem ser dirigidas pelo genótipo do hospedeiroe pelas interações com o meio ambiente. Um número crescente de estudos temmostrado que algumas defesas em plantas evoluem pelo processo de interação degene-para-gene. Nesse tipo de interação, o gene da população do hospedeiro sofreráuma mutação ou uma recombinação com genes próximos para reconhecer o patógenoe resistir a ele. A população de hospedeiros permanece resistente até que ocorra umamutação no gene da população do patógeno que bloqueará ou superará a resistênciada planta (STASKAWICZ et al., 1995; LAMB, 1996; SCOFIELD et al., 1996). Dadas aspeculiaridades e semelhanças entre essa reação hipersensível para essas interações deplanta/patógeno, é possível que essas reações também sejam relacionadas de gene-para-gene (FERNANDES, 1990). Não obstante, estudos detalhados são necessáriospara responder essa questão de central relevância acadêmica e aplicada. Ainda nãosão conhecidos os mecanismos que ativam a HR contra insetos galhadores, mas épossível que a planta hospedeira possa responder às mesmas substâncias químicasque normalmente induzem a formação da galha. Hipótese alternativa é o envolvimentode fragmentos pécticos da parede celular da planta durante a penetração e a excitação



do tecido de planta pela larva (RYAN, 1990), ou o envolvimento de patógenos quemediaria a interação entre a planta de hospedeiro e os herbívoros galhadores(FERNANDES, 1990; FERNANDES et al., 2000, 2003 ).

A HR a insetos galhadores pode ser comparada com a hipersensibilidade depatógenos. A larva de insetos galhadores se alimenta sugando o conteúdo das célulasda planta, mas eles não induzem ferimentos difundidos ou necrose celular. Plantassintetizam fitoalexinas e inibidores de proteinase contra microrganismos e insetosinvasores (BOWLES, 1990; RYAN, 1990). Reações de defesa que envolvem fitoalexinas,barreiras estruturais e proteínas induzidas em resposta a sinais patógeno-relacionadossão bem caracterizadas atualmente sob o aspecto bioquímico e molecular (COLLINGE;SLUSARENKO, 1987; HAMMERSCHMIDT, 1993). Os fatores que regulam a induçãodessas reações, porém são menos conhecidos e parecem ser mais complexos, já que aregulação das reações de defesa difere com o material de planta escolhido para asinvestigações e os mecanismos de defesa estudados.

A morte do tecido invadido pode ter valor adaptativo para a planta. Se adestruição do tecido invadido é ruim para a planta, por sua vez, o perigo potencialque um inseto indutor de galhas oferece em geral à planta é, de longe, maior que opequeno custo na perda de algumas células. As células que incluem uma galha madurasão anormais em estrutura, morfologia e função (ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982)e, conseqüentemente, podem não servir à planta. Além disso, o dano continuado étremendamente caro para a planta (FERNANDES, 1987). Em vários estudos,fotossintetizados importantes se deslocam de tecidos sadios do órgão atacado ou, atémesmo, de órgãos adjacentes para a galha (KIRST, 1974; KIRST; RAPP, 1974; LARSON;WHITHAM, 1991). A formação de galha e o estabelecimento de populações futurasde galhadores podem ser prejudiciais para o fitness da planta hospedeira, já que agalha intercepta, redireciona, prolonga e utiliza os nutrientes do hospedeiro paraalimentar, crescer e amadurecer mais herbívoros galhadores. Conseqüentemente, omecanismo de HR para incluir e matar o invasor pode ser uma adaptação poderosa(FERNANDES et al., 2000). De fato, se essas reações não são detectadas, estudos préviosem dinâmica de população e em análise de tabela de vida de insetos sésseis podemter menosprezado o valor da defesa induzida do hospedeiro. Além disso, pode tersido dada ênfase a outros fatores de mortalidade que influenciaram fortemente omodo como foram descritos e interpretados esses padrões naturais. As conseqüênciasnegativas para o desenvolvimento da teoria do controle biológico e da dinâmica depopulações são, assim, drásticas (FERNANDES et al., 2000).

Considerações finais

Nas últimas décadas houve grande avanço do número de estudos de histórianatural, ecologia e biogeografia de insetos indutores de galhas. Hoje, sabemos muitomais do que há uns poucos anos. No Brasil, a maioria das espécies de insetos galhadores



ainda não foi descrita. Há necessidade de um pequeno exército de taxonomistas nosprincipais grupos de insetos indutores de galhas, como, por exemplo, os Cecidomyiidae.Precisamos avançar também os estudos sobre a História Natural, uma vez que, depoucas espécies, são conhecidos em detalhes os aspectos importantes, como porexemplo, suas plantas hospedeiras e seus inimigos naturais. A maior parte dos estudoscom insetos indutores de galhas foi feito no domínio do Cerrado; são escassos osestudos de insetos galhadores realizados em outras formações vegetais como aCaatinga, a Floresta Amazônica e a Mata Atlântica. Estudos comparativos entre essesdiferentes tipos de formação vegetal podem contribuir para o entendimento dosprocessos e mecanismos que determinam a distribuição de insetos galhadores e suasplantas hospedeiras. Por último, também precisamos entender as bases molecularesdo processo de formação e de desenvolvimento das galhas. As galhas são tumoresvegetais, seriam esses tumores determinados por processos moleculares semelhantesa outros tumores animais?

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