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Tesis Doctoral
Estructura de las comunidades planctónicas y análisis deEstructura de las comunidades planctónicas y análisis desus interacciones tróficas en un humedal de la cuenca delsus interacciones tróficas en un humedal de la cuenca del
Paraná Inferior (Reserva de Otamendi, Buenos Aires,Paraná Inferior (Reserva de Otamendi, Buenos Aires,Argentina)Structure of the planktonic communities andArgentina)Structure of the planktonic communities andanalysis of their trophic interactions in a wetland fromanalysis of their trophic interactions in a wetland from
the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi,the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi,Buenos Aires, Argentine)Buenos Aires, Argentine)
Sinistro, Rodrigo
2007
Este documento forma parte de la colección de tesis doctorales y de maestría de la BibliotecaCentral Dr. Luis Federico Leloir, disponible en digital.bl.fcen.uba.ar. Su utilización debe seracompañada por la cita bibliográfica con reconocimiento de la fuente.
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Cita tipo APA:
Sinistro, Rodrigo. (2007). Estructura de las comunidades planctónicas y análisis de susinteracciones tróficas en un humedal de la cuenca del Paraná Inferior (Reserva de Otamendi,Buenos Aires, Argentina)Structure of the planktonic communities and analysis of their trophicinteractions in a wetland from the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi,Buenos Aires, Argentine). Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de BuenosAires.
Cita tipo Chicago:
Sinistro, Rodrigo. "Estructura de las comunidades planctónicas y análisis de sus interaccionestróficas en un humedal de la cuenca del Paraná Inferior (Reserva de Otamendi, Buenos Aires,Argentina)Structure of the planktonic communities and analysis of their trophic interactions ina wetland from the basin of the lower Paraná (Natural Reserve Otamendi, Buenos Aires,Argentine)". Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires. 2007.
Universidad de Buenos Aires
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Departamento de Ecología, Genética y Evolución
Laboratorio de Limnología y Ficología
ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES PLANCTÓNICAS Y
ANÁLISIS DE SUS INTERACCIONES TRÓFICAS EN UN HUMEDAL
DE LA CUENCA DEL PARANÁ INFERIOR (RESERVA DE
OTAMENDI, BUENOS AIRES, ARGENTINA)
AUTOR LIC. RODRIGO SINISTRO
DIRECTORA
DRA. IRINA IZAGUIRRE
Tesis presentada para optar al título de Doctor de la Universidad de Buenos Aires en Ciencias Biológicas
2007
A mi abuelo, “El Nono”.
Índice
Resumen i
Summary ii
Introducción
Humedales: características generales y antecedentes 1
Las cadenas tróficas clásica y microbiana planctónicas 3
La regulación de tipo “top-down” y “bottom-up” en las comunidades planctónicas 6
Área de estudio 12
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales
del humedal de la Reserva Natural Otamendi
Objetivo - Hipótesis 16
Materiales y Métodos 17
Resultados
Variables físicas y químicas 19
Comunidades algales 24
Análisis de correspondencia canónico 29
Discusión 30
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la
comunidad planctónica microbiana
Objetivo - Hipótesis 35
Materiales y Métodos
Diseño Experimental 37
Experimento I
Experimento II 39
Cuantificación de las fracciones del plancton
Datos físicos y químicos 41
Análisis de los datos 41
Índice
Resultados
Propiedades físicas y químicas 42
Comunidad autotrófica > 3 μm (nano-fitoplancton y micro- fitoplancton) 45
Algas Mixotróficas 49
Nanoflagelados heterotróficos 51
Ciliados 52
Picoplancton autotrófico y heterotrófico 53
Discusión 57
Estudio del comportamiento mixótrofico de algunas especies
fitoplanctónicas en el humedal
Objetivo - Hipótesis 66
Materiales y Métodos 67
Resultados 69
Discusión 70
Estructura del zooplancton del humedal
Materiales y Métodos 71
Resultados y Discusión 72
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las
cadenas microbianas
Objetivo - Hipótesis 75
Materiales y Métodos
Diseño experimental 76
Muestreo y procedimientos de laboratorio 77
Datos físicos y químicos 79
Análisis de datos 79
Resultados
Índice
Características físicas y químicas del agua 80
Clorofila a 82
Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm) 83
Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm) 84
Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados 85
Zooplancton 86
Fracción del Picoplancton 89
Discusión 91
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición
de nutrientes de los sedimentos
Objetivo - Hipótesis 96
Materiales y Métodos
Diseño experimental 98
Muestreo y procedimientos de laboratorio 100
Datos físicos y químicos 101
Análisis de los datos
Resultados
Características físicas y químicas del agua 102
Clorofila a 104
Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm) 105
Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm) 107
Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados 108
Zooplancton 109
Discusión 111
Resumen y Conclusiones generales 120
Agradecimientos 128
Bibliografía 130
Apéndice 144
Resumen
i
Resumen
El estudio se centra en el análisis de las comunidades planctónicas y sus
interacciones tróficas en un humedal de la cuenca del Paraná Inferior (Reserva
Natural de Otamendi). Se analizó la variación de las variables ambientales y las
comunidades algales en una transecta transversal, desde meandros
abandonados hacia la laguna principal, resultando la cobertura de plantas
flotantes uno de los factores principales en la regulación de la estructura de las
comunidades planctónicas.
Mediante experimentos en microcosmos se simuló el efecto de la atenuación de
la luz debido a plantas flotantes sobre la estructura de las comunidades
planctónicas microbianas, observándose cambios en la relación autótrofos
/heterótrofos + mixótrofos de acuerdo a la penetración de la luz. Experimentos
con bacterias marcadas (FLB), revelaron la presencia de especies
fitoplanctónicas mixotróficas.
Experimentos en mesocosmos permitieron evaluar el impacto de la predación
del zooplancton sobre el fitoplancton, analizándose su efecto sobre abundancia,
estructura de tamaños y la composición de especies. Se evaluaron también las
respuestas en cascada a nivel de las cadenas microbianas (nanoflagelados
heterotróficos, ciliados y picoplancton).
Se estudió simultáneamente el efecto de los nutrientes (bottom-up) y el de
predación (top-down) sobre las comunidades planctónicas. En lo que respecta
al efecto top-down, se analizó el impacto de la predación de peces planctívoros
sobre el zooplancton, y el sucesivo efecto en cascada sobre el fitoplancton. Por
otro lado se evaluó el efecto del aporte de nutrientes por parte de los
sedimentos naturales de la laguna.
Palabras claves: Humedal, Fitoplancton, Zooplancton, Tramas Tróficas, Cadena Microbiana, Macrófitas.
Resumen
ii
Summary
The study focuses in the analysis of the planktonic communities and their trophic
interactions in a wetland from the Low Paraná (Otamendi Natural Reserve).
The variation in the environmental parameters and in the algal communities were
analyzed along a transversal transect, from relict oxbow lakes to the main lake.
The free-floating plants cover was one of the driving forces in the regulation of
the structure of planktonic communities.
Using microcosms experiments, the light attenuation effect posed by the free-
floating plants on the structure of the microbial planktonic communities was
simulated. Changes in the relationship autotrophs/heterotrophs + mixotrophs
were observed depending on light penetration. Experiments with fluorescent-
labeled bacteria (FLB), revealed the presence of mixotrophic phytoplankton
species.
Experiments at mesocosm scale allowed to assess the zooplankton predation
impact on phytoplankton, analyzing their effect in the abundance, size fraction
structure and species composition. The cascading responses of the microbial
chains were also assessed (heterotrophic nanoflagellates, ciliates and
picoplankton)
The effect of nutrients (bottom up) and predation (top down) on the
phytoplankton communities, were simultaneously assessed. Regarding the top
down effect, the impact of planktivorous fish predation over zooplankton was
analyzed, as well as the consecutive cascading effect on phytoplankton. On the
other hand, the effect of nutrient input by natural lake sediments, was assessed.
Key words: Wetland, Phytoplankton, Zooplankton, Food webs, Microbial food webs, Macrophytes.
INTRODUCCIÓN
Introducción
1
Humedales: características generales y antecedentes
Los humedales se caracterizan por tener flujos de aguas periódicos
y/o inundación, y presentar un gran grado de diversidad genética y
ambiental (Wilson, 1988). Su heterogeneidad espacial y su riqueza en
ecotonos fueron definidas adecuadamente por Holland (1988). En
particular, Neiff et al. (1994) propusieron la siguiente definición para los
humedales sudamericanos: "Sistemas de extensión sub-regionales que
presentan una cobertura de agua variable, tanto temporal como espacial,
causando flujos biogeoquímicos característicos, suelos con acentuado
hidromorfismo, y una biota cuya estructura y dinámica se encuentran
adaptadas a un amplio rango de disponibilidad de agua. Pueden ser
considerados macrosistemas cuya complejidad crece con la variabilidad
hidrosedimentológica y la extensión geográfica". De acuerdo con estos
autores, las llanuras de inundación son clasificadas como "grandes
humedales".
En Sudamérica, la mayoría de los grandes ríos están rodeados por
extensas llanuras aluviales, que pueden superar los 300,000 km2 e incluir
un gran número de lagos poco profundos con diferentes propiedades
limnológicas (Welcomme, 1985). Como fuera mencionado por Junk et al.
(1989), las llanuras de inundación, son sistemas aluviales con pulsos
regulares de inundación, que junto con la heterogeneidad del hábitat,
favorecen una alta biodiversidad de plantas terrestres, acuáticas y de
animales.
En los humedales, las macrófitas ejercen un efecto pronunciado
sobre las comunidades planctónicas y microbianas. Particularmente,
Wetzel y Søndergaard (1998) observaron que las plantas acuáticas juegan
un rol importante en la ubicación del mayor crecimiento bacteriano dentro
de la columna de agua. Por su parte, Stanley et al. (2003) estudió la
influencia de las macrófitas sobre la producción algal y bacteriana en un
Introducción
2
humedal, y encontró que las mismas tenían un efecto negativo sobre la
producción tanto de bacterias como de las algas, probablemente debido
al efecto de sustancias alelopáticas. Además de las sustancias alelopáticas,
otros mecanismos posibles pueden ser el sombreado, la reducción y
disponibilidad de nutrientes y el refugio para el zooplancton (Scheffer,
1998). Las plantas acuáticas no sólo proveen el área de superficie
disponible para la colonización microbiana sino también crean una
pronunciada variación espacial de luz, de temperatura, de corriente de
agua y de nutrientes (Wilcock et al., 1999; Stanley et al., 2003).
Mientras que numerosos estudios se han centrado en ecosistemas
pelágicos, los estudios de cómo se ve afectado el funcionamiento y la
estructura del plancton microbiano por las macrófitas, tanto emergentes
como sumergidas, son comparativamente más escasos (Komárková y
Komárek, 1975; Kleppel et al., 1980; Middelboe et al., 1998; Mitamura y
Tachibana, 1999; Reitner et al., 1999; Scheffer, 1999; Theil-Nielsen y
Søndergaard, 1999).
Los estudios sobre las comunidades fitoplanctónicas en lagunas
someras de humedales son relativamente escasos si se los compara con
otras regiones del mundo. La mayoría de estos estudios describen la
composición del fitoplancton y las complejas interacciones dinámicas
bidireccionales entre el río y las lagunas someras que se encuentran en su
cuenca (García de Emiliani, 1997; Huszar y Reynolds, 1997; Train y
Rodrigues, 1998; de Melo y Huszar, 2000).
Algunos estudios recientes llevados a cabo en humedales se
centraron en el análisis de las interacciones entre las distintas
comunidades acuáticas. En particular, para humedales sudamericanos se
pueden mencionar el trabajo de Meerhoff et al. (2003) en el cual se analiza
experimentalmente el rol de macrófitas sumergidas y flotantes sobre las
características físico-químicas y la estructura del zooplancton y de la
comunidad de peces en un lago somero; por su parte, en el trabajo de
Introducción
3
Mazzeo et al. (2003) se evalúan los efectos de una especie de plantas
sumergidas en un lago cuya trama trófica carece de peces piscívoros. Por
otro lado, los estudios realizados por en un humedal español por Angeler
et al. (2001), permitieron analizar mediante estudios en clausuras el efecto
de peces bentívoros en el reciclado de nutrientes de un humedal en
España, analizando el rol de esta comunidad en el nexo bentónico-
pelágico.
Con respecto a las lagunas someras de la llanura de inundación del
río Paraná, los primeros estudios sobre la comunidad fitoplanctónica
fueron llevados a cabo en el tramo medio (Zalocar de Domitrovic, 1990,
1992; García de Emiliani, 1993, 1997). Otros trabajos hacen referencia a
aspectos tales como la limitación de los nutrientes y la dinámica de la
producción primaria de la comunidad fitoplanctónica en el tramo inferior
de la cuenca del Rio Paraná (Unrein y Tell, 1994; Izaguirre y O'Farrell,
1999). Sin embargo, los análisis espaciales de las comunidades algales a
lo largo de ecotonos en humedales son relativamente escasos, y entre
ellos se pueden mencionar los trabajos de Unrein (2001), y Izaguirre et al.
(2001a)
Las cadenas tróficas clásica y microbiana planctónicas
Los conceptos más clásicos en ecología trófica de sistemas acuáticos
establecían que los productores primarios, principalmente el fitoplancton,
constituían el primer eslabón de la cadena trófica, capaz de sustentar a
toda la biomasa de los niveles tróficos superiores, o sea que la abundancia
de los consumidores estaría condicionada a la abundancia de los
productores primarios. A su vez, la biomasa de los productores primarios
está regulada por la disponibilidad de nutrientes. Esta es la que se conoce
comúnmente como “cadena trófica acuática clásica”. Sin embargo, durante
las últimas dos décadas, estudios más profundos de los balances
Introducción
4
energéticos en las redes tróficas, principalmente llevados a cabo en el
océano y en lagos oligotróficos, demostraron que existe además una
“cadena trófica microbiana” de crucial importancia (Horne y Goldman,
1994; Kalff, 2002).
Uno de los trabajos más importantes y precursores en el estudio del
llamado "bucle microbiano" (“microbial loop”), se basa en estudios
realizados en ecosistemas marinos (Azam et al., 1983); en este trabajo se
brindan evidencias relevantes sobre el rol del "bucle microbiano" en el
reciclado del carbono y nutrientes en los ecosistemas acuáticos.
Los componentes microbianos de las redes tróficas acuáticas
(bacterias heterotróficas, picoplancton autotrófico, flagelados
heterotróficos y mixotróficos y ciliados) pueden ser una parte importante,
y a veces dominante, en los ecosistemas acuáticos (Boenigk y Arndt,
2002). Muchos estudios se han centrado en analizar la importancia del
“bucle microbiano” en las redes tróficas pelágicas clásicas, y se ha
observado que ésta adquiere una mayor importancia relativa en
ambientes oligotróficos que en sistemas de eutróficos (Porter, 1988;
Weisse, 1991). En particular, del Giorgio y Gasol (1995) han observado
que la proporción de heterotróficos / autotróficos en las comunidades del
plancton de agua dulce disminuye a lo largo de gradientes crecientes de
enriquecimiento; por lo tanto, en sistemas oligotróficos los organismos
heterotróficos, incluyendo bacterias, tienden a dominar la biomasa total
del plancton aún más que la comunidad algal. Por otro lado, estudios
llevados a cabo en lagunas con una abundante composición de sustancias
húmicas, demostraron que la cadena microbiana también juega un rol
muy importante en estos sistemas (Amblard et al., 1995; Drakare et al.,
2003).
Distintos organismos planctónicos, incluyendo flagelados, ciliados,
rotíferos, e incluso crustáceos han sido mencionados como potenciales
herbívoros sobre bacterias heterotróficas y picoplancton autotrófico
Introducción
5
(Peterson et al., 1978; Güde, 1989; Vaqué y Pace, 1992; Hart y Jarvis, 1993;
Jürgens, 1994; Jones, 2000; Sherr y Sherr, 2002). En particular, los
nanoflagelados heterotróficos han sido reportados como los principales
herbívoros sobre las bacterias (Porter et al., 1985; Sanders et al., 1989;
Hahn y Hofle, 2001). Otros autores han mencionado a los ciliados e incluso
a ciertas especies de cladóceros, como predadores importantes sobre el
picoplancton (Sherr y Sherr, 1987; Kankaala, 1988; Jürgens, 1994;
Langenheder y Jürgens, 2001). También las algas mixotróficas pueden
ingerir tanto bacterias como picoplancton eucariota (Jones, 1994; Jansson
et al., 1999). La fagotrofia podría ser una estrategia importante en algas
bajo condiciones de deficiencia de luz o cuando los nutrientes son
limitantes (Granéli et al., 1999). Cuando la luz es favorable, y las
concentraciones de COD (carbono orgánico disuelto) son relativamente
bajas, la mayoría del carbono y el fósforo fluye a través de los fotótrofos
obligados hacia el zooplancton más grande, con un pequeño flujo hacia las
bacterias y los heterótrofos obligados. En cambio, en condiciones de luz
relativamente desfavorables y altas concentraciones de COD se observa
una ventaja de los mixótrofos sobre los fotótrofos obligados, debido a que
ambos se encuentran limitados por la luz y aumenta la competencia con
las bacterias por el fósforo inorgánico (Jones, 2000).
En los ecosistemas acuáticos, el fósforo (P), el nitrógeno (N), y el
sílice para las diatomeas, son los nutrientes que potencialmente limitan el
crecimiento fitoplanctónico (Hecky y Kilham, 1998). El fósforo es
típicamente el nutriente limitante en los lagos, (Schindler, 1977); sin
embargo en lagos tropicales (Henry et al., 1985; Hecky et al., 1993) y
principalmente en cuerpos de agua con sustancias húmicas (Jansson,
1998; Saunders et al., 2000) la limitación por nitrógeno suele ser frecuente.
Además de los nutrientes principales, algunas trazas de elementos
pueden también limitar el crecimiento algal. Por ejemplo, la disponibilidad
de Fe es un factor restrictivo potencial en la producción primaria en los
Introducción
6
cuerpos de agua con sustancias húmicas (Jones, 1992). La disponibilidad
de carbono inorgánico disuelto rara vez limita la producción primaria
(Schindler et al., 1972b), porque los ambientes acuáticos generalmente se
encuentran sobresaturados con dióxido de carbono (Pace y Cole, 1994).
En particular, la potencial limitación de C para el fitoplancton en estos
sistemas es improbable debido a una alta respiración de la comunidad
(Hessen, 1992; Salonen et al., 1992c), la oxidación del metano (Hessen,
1998), y la mineralización fotoquímica del COD (Vähätalo et al., 2000). En
cuanto a las bacterias, sus tasas de crecimiento en los ecosistemas
acuáticos se ven afectadas por la disponibilidad de los substratos
orgánicos e inorgánicos, mientras que el tamaño celular y su abundancia
están a menudo relacionadas con la bacterivoría (Cole et al., 1988;
Pernthaler et al., 1996; Pedrós-Alió et al., 2000; Hahn y Hofle, 2001). El
COD alóctono suministra una fuente de C adicional para las bacterias, el
que domina en los cuerpos de agua con altos contenidos de sustancias
húmicas (Sorokin, 1972; Tranvik, 1988; Jones, 1992; Tranvik, 1992; Jansson
et al., 1999).
La regulación de tipo “top-down” y “bottom-up” en las comunidades
planctónicas
Uno de los temas de mayor interés en la ecología ha sido, y sigue
siendo, el estudio de los factores bióticos y abióticos que regulan la
dinámica y estructura de las comunidades naturales. Conocer las
interacciones entre estos factores y cuantificar su importancia relativa
representa uno de los principales problemas con el que se enfrenta el
ecólogo (Conde-Porcuna et al., 2004).
En particular, en los ambientes acuáticos, la regulación de la biomasa
planctónica a lo largo de un gradiente de enriquecimiento de nutrientes ha
sido tema de interés y de debate durante años, y se han utilizado a
Introducción
7
menudo a las comunidades del plancton como sistemas modelo para
probar diferentes teorías relacionadas con este tema (del Giorgio y Gasol,
1995). La regulación de la biomasa en las cadenas planctónicas puede
estar controlada por dos fuerzas. Una de ellas está dada por los niveles
superiores de la cadena trófica, quienes por depredación ejercen un
control sobre sus presas, el que fluye hacia abajo en la cadena trófica
hasta llegar a los productores primarios (regulación de tipo ¨top-down¨).
La otra fuerza va en sentido inverso, y está dada por la disponibilidad de
recursos, y partiendo desde los productores primarios afecta hasta el
último nivel trófico (regulación de tipo ¨bottom-up¨) (Achá y Fontúrbel,
2003).
En este sentido, Shapiro (1975) ha proporcionado importantes
argumentos en relación a la regulación de la biomasa y productividad en
todos los niveles tróficos por el nivel trófico superior. Carpenter (1988)
postula que en los ecosistemas acuáticos, las complejas relaciones tróficas
establecen una conexión en cascada o red de eslabones, de tal manera
que la alteración de alguno de los componentes repercute
consecutivamente en el resto. Se puede definir a las cascadas tróficas
como los efectos recíprocos de los depredadores sobre las presas que
alteran la abundancia, la biomasa, o la productividad de una población,
comunidad, o de un nivel trófico a través de más de un nivel en la cadena
trófica (Pace et al., 1999).
Durante cierto tiempo se ha mantenido una discusión científica sobre
si el control de las redes tróficas se ejercía principalmente desde los
niveles tróficos superiores hacia los inferiores o al revés (Comín et al.,
1998). Aunque ambas fuerzas se encuentran en la naturaleza, ellas pueden
actuar en diferente magnitud. Si bien en muchos sistemas existe una
predominancia del efecto ¨bottom-up¨ sobre el ¨top-down¨, lo que se
encuentra implícito en el hecho de que el control de la comunidad está en
la base de la cadena trófica, es necesario considerar a la regulación top-
Introducción
8
down como presente en toda comunidad natural y como una fuerza de
control potencialmente significativa. Además, esto se ha tornado evidente
gracias a los diversos estudios que demuestran la existencia de ambos
controles, y la necesidad de analizar cómo interactúan ambas fuerzas. Por
otro lado, todo apunta a que es fundamental incorporar a los análisis de las
fuerzas que controlan las comunidades otros factores bióticos y abióticos,
que si bien no desvirtúan la existencia del “top-down” y “bottom-up”,
pueden ayudar a dilucidar las interacciones entre estas fuerzas y a
analizar si éstas son las predominantes o no (Achá y Fontúrbel, 2003).
Benndorf (1987; 1995) propone que la biomasa de fitoplancton es más
probablemente controlada por un efecto en cascada trófica cuando las
concentraciones de nutrientes en el cuerpo de agua son bajas o
moderadas, aunque las investigaciones de Carpenter et al. (2001)
demostraron que el efecto de cascadas tróficas se observa también en
sistema con altas concentraciones de nutrientes.
En ecosistemas naturales, a diferencia a ecosistemas más simples
como los utilizados en acuicultura, la red trófica es más compleja y suele
llegarse a situaciones de equilibrio inestable o fluctuaciones de la
composición biológica sin una tendencia a la proliferación permanente de
una población a largo plazo (Comín et al., 1998).
Hasta hace unas décadas se pensaba que los peces eran poco
importantes en la regulación de otras comunidades acuáticas, y por ello
normalmente no se los incluía en los estudios de interacciones tróficas,
pero este concepto cambió radicalmente luego de los trabajos realizados
por Brooks y Dodson (1965), que demostraron en qué forma éstos
pueden llegar a influir sobre otras comunidades. Hoy se acepta que los
peces pueden interactuar en las tramas tróficas a través de efectos
directos y en cascada, transporte y resuspensión de los nutrientes
(Matthews, 1998). Gliwicz y Pijanowska (1989), por ejemplo, plantean que
los peces planctívoros, al ser depredadores visuales, consumen
Introducción
9
selectivamente a los zoopláncteres de mayor tamaño corporal, tendiendo
a eliminarlos del ambiente y cambiando la comunidad zooplanctónica a
una comunidad dominada por especies pequeñas.
Los efectos del control top-down dependen críticamente del tamaño
de la presa en relación con el del depredador en todos los niveles tróficos.
En este sentido, Scheffer (1998) plantea que el pastoreo producido por el
zooplancton grande sobre la biomasa del fitoplancton es más eficiente que
el producido por sus competidores de menor tamaño, los cuales se
encuentran restringidos a predar solo sobre las pequeñas particulas. Por
otro lado, Gliwicz (2003) observó que la composición y la distribución de
tamaños del zooplancton difiere notablemente entre los sistemas con y sin
presencia de peces zooplanctívoros.
Muchos zoopláncteres son demasiado pequeños para ser detectados
y capturados eficientemente por los peces planctívoros Por ese motivo,
ciertos organismos, como Daphnia sp. que tienen un tamaño óptimo,
tienden a ser más predados. Por lo tanto, la planctivoria causa
generalmente un cambio en la comunidad caracterizada por
zoopláncteres de mayor tamaño corporal a una de menor tamaño (ej: de
cladóceros a rotíferos).
Cuando son los piscívoros (cascada trófica de cuarto nivel) los que
ejercen la presión de predación sobre los peces planctívoros, ésto genera
una disminución de la predación sobre el zooplancton, aumentando la
abundancia y la estructura de tamaños del zooplancton, los que a su vez
ejercerán un mayor efecto de predación sobre el fitoplancton. En el nivel
trófico inferior muchas células algales o colonias son demasiado grandes
ser procesadas por los zoopláncteres pequeños, y solamente los
herbívoros grandes pueden reducir la abundancia del fitoplancton en una
amplia gama de tamaños (Scheffer, 1998).
Si nos centramos en los efectos de la predación del zooplancton
sobre la estructura de las comunidades de sus presas, muchos trabajos
Introducción
10
analizan su impacto sobre los niveles inferiores por efecto de las cascadas
tróficas (Carpenter et al., 1985; Carpenter y Kitchell, 1988; Pace et al.,
1998; Sommer et al., 2001; Gliwicz, 2002; Schnetzer y Caron, 2005).
El pastoreo del zooplancton generalmente provoca una disminución
de la biomasa del fitoplancton. Sin embargo, debido al efecto de la
alimentación selectiva, algunas algas no comestibles pueden incrementar
sus abundancias en el lago durante las fases activas de pastoreo; bajo
estas condiciones las algas no predadas se ven sometidas a una menor
presión de competencia interespecífica, y además pueden disponer de un
mayor aporte de nutrientes debido a la excreción de los zoopláncteres
(Queimaliños et al., 1998). En particular, se ha demostrado que algunas
especies de Scenedesmus tienen membranas celulares más gruesas y
colonias con formas más grandes en respuesta a la presencia de Daphnia
sp., probablemente reduciendo de esta forma su palatabilidad (Henssen y
Van Donk, 1993). En todos estos casos la respuesta ocurre solamente
cuando los depredadores están presentes, y la mayoría de los trabajos
indican que la presencia del depredador es detectada en gran parte por
señales químicas. La composición del zooplancton a veces también
determina las respuestas de la presión pastoreo sobre fitoplancton.
Particularmente, el zooplancton micrófago y macrófago puede ejercer
distintos tipos de impacto de arriba hacia abajo sobre la comunidad del
fitoplancton (Sommer et al., 2003).
Por otra parte, el impacto del zooplancton hacia los niveles inferiores
de la cadena alimentarias acuáticas está principalmente mediado por la
remoción del protozooplancton (principalmente ciliados), liberando a los
nanoflagelados heterotróficos (NFH) de la predación por los ciliados. A su
vez, el aumento de los NFH, por pulsos, conduce a una mayor presión de
pastoreo sobre el picoplancton. Evidencias de las cascada tróficas a nivel
microbiano se han descrito tanto para ecosistemas marinos y como de
agua dulce ((Katechakis et al., 2002; Schnetzer y Caron, 2005). Aunque los
Introducción
11
ciliados también pueden contribuir al pastoreo sobre el picoplancton, los
nanoflagelados heterotróficos son a menudo la fracción más predada por
los ciliados (Sanders et al., 1989; Hahn y Hofle, 2001).
Otro efecto importante del zooplancton en los lagos es de reciclaje de
los nutrientes, principalmente cuando éstos son limitantes para el
fitoplancton (Carrillo et al., 1995; Balseiro et al., 1997; Queimaliños et al.,
1998; Attayde y Hansson, 1999). Sin embargo, la importancia del efecto
del reciclado por parte del zooplancton depende del estado trófico del
sistema. En lagos oligotróficos, que son más dependientes del reciclaje
interno, el zooplancton regula la disponibilidad de los nutrientes en el
medio. Las manipulaciones experimentales son muy útiles para analizar
las interacciones tróficas en las cadenas alimentarías (Carpenter et al.,
1985; Carpenter y Kitchell, 1988).
ÁREA DE ESTUDIO
Área de estudio
12
Las investigaciones se realizaron en un humedal ubicado en la Reserva
Natural Otamendi, que se encuentra delimitado por el Paraná de las
Palmas y el Río Luján (Fig. 1), Provincia de Buenos Aires, Argentina (34°
10’ a 34° 17’ S ; 58 ° 48 ’ a 58° 53’ O). Esta zona se encuentra enmarcada
dentro de lo que se conoce como el ¨Bajo Delta del Paranᨠ(Malvares,
1999). La planicie de inundación tiene un ancho de 50 Km
aproximadamente, y el cauce principal está dividido en dos grandes
brazos: el Paraná de las Palmas y el Paraná Guazú. El ciclo hidrológico
presenta un patrón mucho más irregular debido a la influencia de las
fluctuaciones por efecto de las mareas del Río de la Plata y las sudestadas.
La Reserva se ubica dentro de dos grandes unidades geomorfológicas,
correspondiendo al “Bajío Ribereño” (Bonfils, 1962) al norte, y a la
depresión del río Luján al sur. En su sector norte abarca tanto una zona de
barranca, como una llanura baja que la separa del río Paraná de las
Palmas debido a la presencia de albardones costeros. En el sector sur
existe una extensa llanura de relieve cóncavo con albardones a lo largo
del Paraná de las Palmas y el Luján. Exceptuando la parte de la barranca,
ambas zonas son anegables, y es allí donde se localizan numerosos
bañados y dos lagunas: “Grande” y “Del pescado”. En la Laguna Grande
y en antiguos meandros abandonados del río, se centraron los estudios de
esta tesis doctoral. Estos ambientes relictuales se encuentran densamente
colonizados por vegetación flotante y arraigada emergente. Si
consideramos la las definiciones de por Naiman y Décamps (1990), el sitio
de estudio puede ser descrito como una área de consecutivos ecotonos
de tipo ¨agua — tierra¨.
La laguna Grande posee una superficie aproximada de 28 ha, una
longitud de 2100 m, un ancho de aproximadamente 430 m y una
profundidad variable que generalmente es inferior a un metro. El drenaje
es limitado y está sujeto a la influencia de una napa freática alta y
fluctuante. De esta forma, no hay un buen escurrimiento superficial y el
Área de estudio
13
área se mantiene permanentemente o en forma periódica anegada por el
agua de lluvia, lo que provoca condiciones edáficas altamente reductoras
(Chichizola, 1993). En las épocas de grandes crecidas de los ríos, el
desborde de los mismos también puede contribuir a las fluctuaciones del
nivel de las aguas de la laguna, aunque no existe una conexión directa con
ninguno de los ríos aledaños.
La zona litoral presenta una vegetación típica de ambientes inundables,
compuesta principalmente por Schoenoplectus californicus (C. A. Meyer)
Soják (junco) y por algunas especies asociadas como Typha latifolia L.
(totora), Sagitaria montividensis Cham. et Schlech. (saeta), Bacopa monnieri
(L.) Pennell, Cleome titubans Speg. y Scirpus giganteus Kunth (paja brava),
entre otras (Fig. 2). Además, tanto los bañados como parte de la laguna
presentan una cobertura importante de macrófitas flotantes tales como
Lemma minima Phil. (lenteja de agua), Azolla filiculoides Lam., Pistia
stratiotes L. (repollito de agua), entre las más abundantes. La laguna
Grande presenta un abundante desarrollo de juncos en la zona litoral
formando un anillo de macrófitas, mientras que las flotantes suelen gran
parte de las zonas litorales en ciertas épocas de año, aunque su cobertura
es variable. Además, el lecho de este cuerpo de agua evidencia un gran
acumulación de materia orgánica en descomposición.
En algunas zonas aledañas a los cuerpos de agua se observa
salinización del suelo debido a la escasa profundidad de los sedimentos
marinos querándicos, lo que se evidencia además por la presencia de
vegetación halófila (Chichizola, 1993).
La alta biodiversidad de la reserva no sólo se manifiesta en la
abundante vida vegetal, sino también por un gran número de especies
animales, principalmente aves acuáticas.
La región presenta un clima templado sub- húmedo, con un efecto
moderado debido a las masas del Océano Atlántico, el Río de la Plata y el
río Paraná de las Palmas. Las precipitaciones ocurren durante el todo el
Área de estudio
14
año, con valores anuales que rondan los 950 mm. Las temperaturas
medias de la región en verano e invierno son de 22 C° y de 9,5 C°,
respectivamente.
Las concentraciones de fosfatos en los cuerpos de agua son
relativamente altas y típicas de sistemas eutróficos, aunque el nitrógeno
suele ser limitante para el fitoplancton bajo condiciones de un crecimiento
algal activo (Unrein, 2001). Según las descripciones dadas por Williamson,
Morris, Pace, y Olson (1999), se puede definir a este sistema como un
típico “ecosistema de lagos mixotróficos”, con al alto contenido de COD y
fósforo total. Los valores de COD medidos recientemente en los distintos
cuerpos de agua confirman esta caracterización (Izaguirre et al., datos no
publicados).
Área de estudio
15
Fig. 1 Unidades ambientales de la Reserva Natural Otamendi delimitadas en base a una imagen satelital (tomado de Haene et al. (2003))
Fig. 2 Vegetación característica del humedal de Otamendi.
CARACTERIZACIÓN DE LOS AMBIENTES
ACUÁTICOS Y DE LAS COMUNIDADES
ALGALES DEL HUMEDAL DE LA RESERVA
NATURAL OTAMENDI
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
16
Objetivo
El objetivo principal de los estudios en esta etapa fue analizar la
variación en las variables ambientales y en las comunidades algales a lo
largo de una transecta transversal en la Reserva Natural de Otamendi,
desde los meandros abandonados hacia la laguna principal.
Hipótesis
• La cobertura de macrófitas afecta las características
limnólogicas de los cuerpos de agua y es el factor más importante en
la selección de especies algales en la transecta desde los meandros
abandonados hasta la laguna Grande. Los meandros abandonados,
que están permanentemente cubiertos por plantas flotantes,
presentan una flora algal adaptada a condiciones extremas, con muy
bajas concentraciones de oxígeno disuelto y niveles muy bajos de
penetración de la luz en la columna de agua.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
17
Materiales y Métodos
Los puntos de muestreo fueron establecidos a lo largo de una
transecta desde tres meandros abandonados (lagunas relictuales en
herradura = ROLs) hacia la laguna principal de la reserva (Laguna
Grande), donde se establecieron dos puntos de muestreo, zona litoral (ZL)
y zona pelagial (ZP) (Fig. 3). A lo largo de la transecta se incluyó también
un pequeño charco temporario (ChT); la cobertura de macrófitas sobre
este punto de muestreo presentó una gran variación a lo largo del período
de estudio. Las muestras fueron recolectadas cada dos semanas desde
octubre de 1998 hasta enero de 1999 y luego mensualmente desde
febrero hasta septiembre del mismo año. La temperatura, el pH y la
conductividad fueron medidos in situ usando sensores de campo Hanna HI
8314 y HI 8033. El oxígeno disuelto fue determinado por el método de
Winkler.
Fig. 3. Mapa de la Reserva Natural
Otamendi, con los sitios de muestreo.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
18
Las muestras para la determinación de los nutrientes, fueron filtradas
a través de filtros Whatman GF/F. Las concentraciones de los principales
componentes inorgánicos (fosfatos, nitratos, sulfatos, cloruros, potasio,
sodio, calcio y magnesio) fueron determinadas por cromatografía ionica
(DIONEX DX-100 con un detector de conductividad y columnas
cromatográficas DIONEX AS-4 o CS-10). La concentración de amonio fue
determinada utilizando el método de indophenol (APHA, 1975). Las
sustancias húmicas fueron estimadas por espectrofotometría, leyendo la
abasorbancia a 250 nm (Kronberg, 1999). El fósforo y nitrógeno total
fueron determinados por cromatografía iónica luego de una digestión
alcalina, de acuerdo al procedimiento descripto por Koroleff (1983). Los
sólidos en suspensión se determinaron secando el residuo no filtrable a
103 - 105 C° hasta peso constante (APHA, 1975). La luz incidente y sub-
superficial fue determinada con un fotómetro sumergible Li-Cor PAR (Li -
250). Para el período 1998-1999 no se contó con datos de carbono
orgánico disuelto (COD). Sin embargo, durante el año 2006 se
recolectaron muestras de agua en los mismos puntos de muestreo, las que
fueron enviadas para su análisis al laboratorio del Dr. Paul del Giorgio en
la Universidad de Québec en Montreal; de tal manera, se presentan los
valores de COD determinados para este último período a fin de comparar
estos datos con la información obtenida a partir del análisis de ácidos
húmicos.
Las muestras algales cualitativas se obtuvieron con una red de 15 μm
poro y se fijaron con formol al 4 %. Las muestras de agua para los análisis
cuantitativos de las comunidades algales se conservaron en frascos de
PVC con solución de Lugol acidificado al 1 %. El análisis cuantitativo se
realizó utilizando un microscopio invertido Zeiss bajo un aumento de 400
X (Utermöhl, 1958). Las muestras se dejaron sedimentar 24 hs, en cámaras
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
19
de 10 o 5 ml de acuerdo a la densidad presente. El error de los recuentos
fue inferior al 20 % y se estimó de acuerdo a Venrick (1978).
La variación espacial de las propiedades limnológicas y las
asociaciones algales del humedal fue analizada por el método de
ordenación CCA (análisis de correspondencia canónico), con el programa
CANOCO (ter Braak, 1988). Los datos analizados corresponden a las
muestras cuantitativas de las comunidades algales recolectadas en seis
sitios de muestreo durante 11 meses, tomando en cuenta las abundancias
de las especies fitoplanctónicas y las correspondientes variables
ambientales. Se eliminaron del estudio aquellas especies que no se
encontraron más de 5 veces, excepto si superaban el 10 % de la densidad
total en cada muestra. La significancia en el ordenamiento de los ejes se
estimó a través de las permutaciones Monte Carlo.
Resultados
Variables físicas y químicas
En la Tabla 1 se resumen las características físicas y químicas de los
sitios de muestreo. Analizando estas variables se observan algunas
diferencias notables entre los meandros abandonados (ROLs) y ambas
estaciones de muestreo de la laguna (ZL, litoral y ZP, pelágica). Las
temperaturas medias en los meandros fue siempre menor a las de la
laguna, revelando una diferencia de al menos 6 C° (Fig. 4a). Además, la
densa cobertura de macrófitas en los ROLs determinó muy bajos valores
de radiación fotosintética activa (PAR), reduciéndose a casi 4 % de la
radiación incidente a los 5 centímetros de profundidad. Por el contrario,
en la laguna, donde la mayor parte de la superficie del cuerpo de agua
estaba libre de vegetación flotante, la intensidad de luz a la misma
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
20
profundidad alcanzó un 50 % de la luz incidente. La concentración de los
sólidos en suspensión fue en promedio dos órdenes mayor en los ROLs
que en la laguna (Fig. 4b). Una de las diferencias más notables entre
ambos sistemas fueque en los meandros abandonados la mayoría de las
veces se registró anoxia, mientras que la concentración de oxígeno
disuelto en la laguna excedió los 4,9 mg l-1 (Fig. 4c). Los valores
promedios de pH fueron mayores en la laguna con valores entre 5,7 y 9,1
en la zona pelágica, mientras que en los ROLs y el estanque temporario
(SP) los valores variaron entre 3, y 7,8 (Fig. 4d). Los ácidos húmicos fueron
más altos en los ROLs comparados con los valores de la laguna, donde los
valores en la zona litoral con vegetación excedieron a los de la zona
pelágica (Fig. 4e).
En el caso de la conductividad no se observaron patrones espaciales
marcados como con las otras variables ya mencionadas. (Fig. 4f). Entre los
iones, el K+, Ca2+ (Fig. 4g, 4h) y Mg2+ revelaron una tendencia similar a la
conductividad; las dos últimas variables marcaron la correlación más
fuerte con la conductividad (r = 0,84 y r = 0,79 respectivamente, p < 0.05).
Por otro lado, las concentraciones de SO42- y Na+ aumentaron del ROL1 al
ROL3 y disminuyeron en la laguna, especialmente en la zona pelágica. El
ion Cl- no presentó ningún patrón espacial definido.
Las concentraciones de nitrógeno y fósforo indicaron marcadas
diferencias entre los ROLs y la laguna, siendo más bajas en esta última. El
amonio mostró una tendencia decreciente desde el ROL1 hacia la zona
pelágica de la laguna, mientras que la concentración de nitrato registró
una variación en un orden de magnitud menor en la laguna (Fig. 4i).
Las concentraciones de nitrógeno total en la laguna fueron elevadas,
con valores medios de 1,68 a 2,6 mg.l-1, aunque en los ROLs los valores
fueron ligeramente mayores (Fig. 4j). El fósforo total reflejó claramente la
misma disminución espacial (Fig. 4k).
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
21
Por otro lado, el pequeño charco temporario, que fue analizado por
separado, presentó las fluctuaciones más amplias para algunas variables
ambientales. En particular, las diferencias más pronunciadas fueron
registradas para los nutrientes, la conductividad y los sólidos en
suspensión (Fig. 4). Este cuerpo de agua alternó entre la anoxia y
concentraciones de oxígeno que no excedieron los 5,6 mg l-1, y estas
fluctuaciones fueron relacionadas con las diferencias en la cobertura de
macrófitas.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
22
ROL 1 ROL2 ROL3 ZL ZP ChT
Temperatura 13,8 14,5 14,6 20,7 21,2 16,2
(°C) 5.6 - 21.7 6.1 - 23.5 6.3 - 23 9.4 - 30.7 9.8 - 30.3 5.8 - 25.6
Sólidos en suspensión 51,5 171,3 76,5 19,5 8,7 306,7
(mg l-1
) 10 - 95 25 - 359 17 - 203 4 - 52 2 - 26 5 - 3493
Oxígeno disuelto 0,05 0,02 0,2 4,9 7,3 1,5
(mg l-1
) nd - 0.8 nd - 0.4 nd - 1.2 2 - 9.1 3.3 - 13.8 nd - 5.6
pH 6,5 6,5 6,3 6,9 7,6 6,3
5.1 - 7.8 4.4 - 7.7 4.9 - 7.8 5.2 - 8.1 5.7 - 9.1 3.8 - 7.4
Acidos húmicos 2,46 1,86 2,44 1,31 0,98 1,83
(Abs. 250 nm) 0.96 - 3.87 0.84 - 3.25 1.04 - 3.49 0.88 - 1.8 0.7 - 1.27 1.11 - 2.57
Conductividad 2049 3012 1837 1845 1327 3527
(µS cm-1
) 320 - 3410 558 - 5800 429 - 2790 470 - 3150 510 - 2170 697 - 7100
Cl-
356,2 383,1 376,9 281,1 361,6 621,3
(mg l-1
) 32.6 - 1058 49.1 - 718.7 31.5 - 1340 41.1 - 966.2 51.7 - 2595.2 76.7 - 3106.8
SO4=
211,4 232,9 250,2 197,5 135,1 727,5
(mg l-1
) 15.8 - 646.1 0.28 - 525.6 18.3 - 1030.3 29.1 - 560.2 35.7 - 386.8 39.6 - 4906.8
Na+
511,7 710,3 1114,5 464,7 392,0 983,7
(mg l-1
) 143.9 - 1285.8 175.7 - 2146.3 152 - 9854.5 197.1 - 1177.3 192.2 - 879.7 293.7 - 2021.8
K+
12,49 14,45 12,32 11,98 9,86 13,54
(mg l-1
) 3.71 - 26.96 2.14 - 26.57 4.87 - 21.86 4.58 - 33.76 5.13 - 15.49 8.01 - 28.45
Mg2+
12,18 21,43 11,48 10,29 8,61 20,25
(mg l-1
) 3.11 - 24.18 4.37 - 51.85 3.25 - 20.76 3.27 - 23.42 3.88 - 14.08 4.94 - 61.61
Ca2+
19,57 32,76 16,95 17,31 14,27 28,11
(mg l-1
) 6.44 - 36.19 10.46 - 60.32 7.12 - 28.68 7.92 - 35.68 8.14 - 27.19 6.67 - 57.07
N-NH4 0,228 0,188 0,150 0,096 0,032 1,220
(mg l-1
) nd - 1.201 0.024 - 0.709 0.026 - 0.555 nd - 0.864 nd - 0.075 0.023 - 7.168
N-NO3 0,341 0,355 0,423 0,053 0,074 0,093
(mg l-1
) 0.014 - 2.871 0.023 - 2.137 nd - 4.853 0.003 - 0.152 0.002 - 0.344 0.013 - 0.390
NT 2,294 2,074 2,621 1,903 1,682 2,975
(mg l-1
) 0.780 - 3.582 0.867 - 3.266 1.588 - 4.351 1.146 - 2.886 0.841 - 2.343 1.054 - 9.743
P-PO4 0,561 0,609 0,370 0,371 0,227 0,501
(mg l-1
) 0.163 - 1.084 0.095 - 1.792 nd - 0.840 0.077 - 1.705 0.024 - 0.493 nd - 2.208
FT 0,705 0,610 0,599 0,417 0,354 0,585
(mg l-1
) 0.280 - 1.187 0.241 - 1.000 0.251 - 1.009 0.012 - 1.044 0.138 - 0.660 0.095 - 1.846 Tabla 1. Valores medios, máximos y mínimos de las variables físico-
químicas registradas en el humedal.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
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Fig. 4. Valores medios y coeficiente de variación de las principales variables físico
químicas en los seis sitios de muestreo.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
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Analizando los valores de COD obtenidos 2006, es importante
destacar los altos valores que presenta este sistema, además de
observarse un claro patrón espacial (Fig. 5). El mayor valor de COD se
registró en el ROL1 (84,9 mg l-1) y el menor valor en la zona pelágica de la
laguna (22,3 mg l-1), en coincidencia con el patrón de sustancias húmicas
obtenido precedentemente.
Fig. 5. Valores medios de COD para cada uno de los sitios de muestreo.
Comunidades algales
Durante el período de estudio fueron identificados un total de 305
taxones algales entre especies y entidades infraespecíficas (Tabla 2). Un
gran número de las especies se asocian a hábitats bentónicos y
perifíticos, y solamente algunos taxones son organismos estrictamente del
plancton. Éstos predominaron con altas abundancias principalmente en la
laguna.
La Clase Bacillariophyceae contribuyó con el mayor número de
especies. Las Chlorophyceae, Cyanophyceae y Euglenophyceae también
se encontraron bien representadas, mientras que los grupos de las
Chrysophyceae Tribophyceae, Cryptophyceae y Dinophyceae fueron
menos diversos.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
25
La mayor densidad algal fue registrada en el cuerpo de agua
temporario, con un valor máximo de 428.432 ind.ml-1, y la menor en el
ROL3 con valores menores a los 10.000 ind. ml-1 (Fig. 6). Se observó una
tendencia a la disminución en la abundancia desde el ROL1 al ROL3,
mientras que en la laguna la mayor densidad se registró en la zona litoral.
Las fluctuaciones de la densidad algal mostraron un patrón estacional, con
valores mínimos en el invierno y máximos a fines de la primavera y el
verano.
Aunque el rango de densidad algal no difirió de manera importante
entre los ROLs y la laguna, sí hubo una composición algal característica
para cada sitio (Fig. 7). Las cianobacterias, representadas por pequeñas
Chroococcales (Synechococcus spp. y Synechocystis spp.) y una especie,
aparentemente del grupo de las Oscillatoriales, que aún no fue
identificada, dominaron en los ROLs, junto con algunas diatomeas
pennadas bentónicas (Achnanthes hungarica, A. lanceolada, Amphora
veneta, Cocconeis placentula, Eunotia bilunaris, E. flexuosa, Nitzschia clausii,
N. sigma, Neidium iridis). La laguna presentó principalmente taxones
estrictamente planctónicos, representados por pequeñas clorococales
(Didimocystis bicellularis, Monoraphidium caribeum, M. circinale, M.
contortum) y algunas especies de Cryptomonas (C. curvata, C. erosa, C.
marssonii, C. ovata), las que constituyeron los componentes más
importantes de la comunidad algal y más del 65 % de la densidad
fitoplanctónica de la laguna. En este cuerpo agua las diatomeas fueron
cuantitativamente menos importantes y estuvieron representadas
principalmente por pequeñas diatomeas céntricas. Además, la
cianobacteria dominante en los ROLs no fue numéricamente importante en
la laguna.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
26
Cyanobacteria (cont. Bacillariophyceae) Anabaena sphaerica Born. et Flah. Navicula halophila (Grun.) Cl. Aphanocapsa delicatissima W. et G.S. West 1 Navicula peregrina (Ehr.) Kütz. Aphanocapsa grevillei (Berkeley) Rabenh. Navicula pupula var. nyassensis (Müll.) L.-B. Aphanocapsa hyalina (Lingbye) Hansgirg 2 Navicula pupula var. pupula Kütz. Aphanothece smithii Komárkova-Legnerová et Cronby Neidium dubium (Ehr.) Cl. Aphanothece stagnina (Sprengel) A. Braun in Rabenh. Neidium iridis (Ehr.) Cl. 13 Chroococcus minutus (Kütz.) Nag. Nitzschia acicularis (Kütz.) Smith Chroococcus minimus (Keissler) Lemm. Nitzschia acicularoides Hust. Coelosphaerium kuetzingianum Näg. Nitzschia amphibia Grun. Coelosphaerium minutissimum Lemm. Nitzschia clausii Hantzsch Eucapsis starmachii Kom. et Hind. Nitzschia frustulum (Kütz.) Grun. Leptolyngbya fragilis (Menegh.) Gomont Nitzschia inconspicua Grun. Leptolyngbya frigida (Fritsch) Anag. et Kom. Nitzschia linearis (Agardh) W. Smith Merismopedia punctata Meyen Nitzschia palea (Kütz.) W. Smith Merismopedia tenuissima Lemm. 3 Nitzschia sigma (Kütz.) W. Smith Microcystis firma (Kütz.) Schimidle 4 Pinnularia acrosphaeria W. Smith Oscillatoria sancta (Kütz.) Gomont. Pinnularia gibba var. gibba Ehr. Oscillatoria subbrevis Schmidle Pinnularia gibba var. linearis Hust. Planktolyngbya subtilis (W. et G. S. West) Anag. et Kom. 5 Pinnularia interrupta W. Smith Pseudoanabaena catenata Lauterb. Pinnularia maior (Kütz.) Rabenh. Raphidiopsis spp. Rhopalodia gibba (Ehr.) Müll. 14 Romeria leopoliensis (Racib.) Koczw. 6 Stauroneis phoenicenteron (Nitzsch.) Ehr. Synechoccocus spp. 7 Synechocystis spp. 8 Chrysophyceae Woronichinia elorantae Kom. et Kom.-Legn. Chrysophyceae n.i. (flagelada) Oscillatoriales nov. sp. 9 Mallomonas spp. Synura uvella Ehr. Bacillariophyceae cf. Chroomonas caudata Geither Achnanthes cf. reversa Lange-Bertalot et Krammer Achnanthes biasolettiana Grun. Cryptophyceae Achnanthes exigua Grun. Cryptomonas curvata Ehr. Achnanthes hungarica Grun. in Cl. et Grun. 10 Cryptomonas erosa Ehr. 15 Achnanthes lanceolata (Bréb.) Grun. Cryptomonas marssonii Skuja 16 Achnanthes lemmermanii Hust. Cryptomonas ovata Ehr. 17 Amphiprora alata Kütz. Amphora lybica Ehr. Chlorophyceae Amphora veneta Kütz. Chlamydomonas spp. Anomoeneis sphaerophora (Ehr.) Pfitzer Chlorella saccarophila (Krüg.) Mig. Aulacoseira granulata var. angustissima (Müll.) Sim. Chlorella vulgaris Beij. 18 Aulacoseira granulata var. granulata (Ehr.) Sim. Closterium acutum var. variabile (Lemm.) Krieger Aulacoseira italica (Ehr.) Sim. Didimocystis bicellularis (Chod.) Kom. 19 Cocconeis placentula Ehr. Monoraphidium arcuatum (Korsch.) Hind. 20 Cyclotella meneghiniana Kütz. 11 Monoraphidium caribeum Hind. Cymbella mesiana Choln. Monoraphidium circinale (Nyg.) Nyg. 21 Cymbella silesiaca Bleisch in Rabh. Monoraphidium contortum (Thur. in Bréb.) Kom.-Legn. 22Diatoma mesodon (Ehr.) Kütz. Monoraphidium griffithii (Berk.) Kom.-Legn. 23 Eunotia bilunaris (Ehr.) Mills Monoraphidium minutum (Nag.) Kom.-Legn. 24 Eunotia flexuosa Bréb. et Kütz. Phacotus sp. Eunotia monodon Ehr. Tetrastrum triangulare (Chod.) Kom. Eunotia praerrupta Ehr. Fragilaria construens (Ehr.) Grun. Euglenophyceae Fragilaria ulna (Nitzsch) L.-B. Euglena acus Ehr. Gomphonema augur Ehr. Euglena variabilis Klebs Gomphonema clavatum Ehr. Lepocinclis salina Fritsch Gomphonema gracile Ehr. Phacus sp. nov. Gomphonema parvulum Kütz. 12 Trachelomonas volvocinopsis Swir. Navicula capitatoradiata Germain Navicula cryptocephala Kütz. Dinophyceae Navicula cuspidata Kütz. Peridinium sp.
Tabla .2 Lista de especies dominantes encontradas en la llanura de inundación. El número hace referencia a las especies utilizadas en el CCA.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
27
Fig 6. Variaciones de la densidad algal y riqueza específica durante el periodo de estudio para los seis sitios de muestreo.
Fig. 7. Porcentajes de las distintas clases algales desde los meandros
abandonados (ROLs) hacia la laguna, y los distintos niveles de cobertura vegetal.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
28
En el cuerpo de agua temporario la proporción de los distintos
grupos algales varió a lo largo del período de estudio. Estas fluctuaciones
estuvieron relacionadas principalmente con la cobertura vegetal, y por
ende con la intensidad de luz en la columna de agua y la concentración
del oxígeno disuelto. En términos generales, durante los períodos de bajo
contenido de oxígeno, las comunidades algales se parecieron a las de los
ROLs, mientras que la composición fue similar a la de la laguna cuando las
condiciones de oxígeno mejoraron (Fig. 8).
La riqueza de especies presentes conformó un gradiente espacial
creciente desde el ROL1 al área litoral de la laguna; la zona litoral exhibió
los mayores valores como resultado de la contribución de los taxones
tanto planctónicos como ticoplanctónicos.
Fig 8. Variación anual de la concentración de oxígeno
disuelto y porcentajes de las clases algales.
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
29
Análisis de correspondencia canónico
De las variables analizadas, solamente nueve fueron incluidas en el
análisis (oxígeno disuelto, N total, temperatura, P total, amonio, pH, K+,
sólidos en suspensión y Ca++). Los dos primeros ejes representaron el
56,2 % de la varianza (eje 1: 35,7 %; eje 2: 20,5 %). La prueba de
permutación irrestricta de Monte Carlo pone a prueba el primer
eigenvalor, indicando que los factores abióticos se correlacionaron
significativamente con el primer eje (p< 0.01).
En la figura 9 se observan los sitios de muestreo, las especies y las
variables ambientales que se correlacionaron con los dos primeros ejes
del análisis. Las especies ilustradas fueron seleccionadas teniendo en
cuenta su abundancia, la frecuencia de la ocurrencia a lo largo del
período de estudio, amplitud del nicho, y las adaptaciones a las variables
ambientales incluidas en el modelo. Las muestras de la laguna se
observan sobre el lado derecho de la figura, claramente separadas de las
de los ROLs, mientras que las muestras del ChT se observan en un lugar
intermedio entre ambos grupos.
El primer eje resultó definido principalmente por una combinación de
las siguientes variables: oxígeno disuelto, K+, N total, P total y pH
(coeficientes de correlación: 0,96; -0,80; -0,77; -0,73; 0,62
respectivamente). El segundo eje se correlacionó principalmente con
Ca++ y sólidos en suspensión (coeficientes de correlación: 0,78; 0,60
respectivamente).
Las pequeñas clorococales, algunas especies de Cryptomonas,
Cyclotella meneghiniana, Romeria leopoliensis y Merismopedia tenuissima
se ordenaron hacia el lado derecho de la figura. La mayoría de las
cianobacterias (Synechococcus sp., Synechocystis sp., Microcystis firma,
Planktolyngbya subtilis, oscilatorial n.i.) y algunas diatomeas (Achnanthes
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
30
hungarica, Neidium iridis y Rhopalodia gibba), se observan cerca de los
ROLs, hacia el lado izquierdo de la figura.
Fig 9. CCA basado en las densidades algales registradas en los 6 sitios de muestreo del área de estudio. Sólo se graficaron las especies numeradas de la tabla 1. Las variables ambientales se encuentran indicadas en las flechas.
Discusión
Los resultados obtenidos demuestran claramente las diferencias en
las características limnológicas y comunidades algales en la transecta
estudiada, desde los meandros abandonados hacia la laguna principal.
Estas diferencias se asociaron principalmente a la densa cobertura de
macrófitas en los ROLs. Estos resultados confirmaron informaciones
previas obtenidas en este humedal (Izaguirre et al., 2001b). La
abundancia de macrófitas flotantes genera una reducción severa en la
penetración de la luz en los ROLs, lo que va asociado a las condiciones de
anoxia. En este sentido, Zalocar de Domitrovic (1993) señala que la
presencia de macrófitas constituye un importante factor en la
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
31
estructuración de las comunidades fitoplanctónicas en los diferentes
sistemas del río Párana Medio. La importancia del sombreado producido
por las macrófitas, y la consiguiente reducción en la productividad del
fitoplancton, fue discutido profundamente por Scheffer (1998; 1999). En
particular, Pithart (1999) observó que algunos cuerpos de agua de la
llanura de inundación que presentan altos niveles de sombreado a causa
de la cobertura vegetal, poseen menores contenidos de oxígeno y una
flora algal tolerante a estas condiciones ambientales. De la misma manera,
Hamilton et al. (1997) reportaron severas reducciones en el contenido de
oxígeno en las llanuras de inundación con una abundante vegetación
emergente.
Por otro lado, los altos valores de P, N y K registrados en los ROLs
pueden ser atribuidos a la liberación de estos elementos por la
descomposición de las macrófitas. Así como fuera descrito por Junk
(1997), la zona de transición terrestre-acuática, donde existe un gran
crecimiento de plantas, es un área de gran acumulación de nutrientes.
Además, como fue descrito profundamente por Unrein (2001), las
macrófitas constituyen realmente una trampa de nutrientes. La profusa
vegetación acuática también explica la alta concentración de sustancias
húmicas en estos cuerpos de agua, que es una de las características
descriptas por Hamilton et al. (1995) para dichos sistemas.
Aunque la variación temporal del pH dentro de cada sitio de
muestreo sigue el mismo patrón, las diferencias de pH entre los ROLs, el
estanque temporario y la laguna son notorios. Aunque en la cuenca hay
pruebas de salinización y/o alcalinización (INTA, 1990) los ROLs y el
charco temporario presentaron bajos valores debido a sus características
distróficas.
A partir del análisis multivariado se evidencia que los ROLs se
separan de la laguna (zonas litorales y pelágica). Los ROLs presentan un
alto grado de independencia con respecto a la laguna, aún cuando se
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
32
encuentran la mayor parte del tiempo conectados indirectamente. El nivel
de agua de estos meandros abandonados se incrementa principalmente
por agua subterránea. Solamente cuando niveles de agua son muy altos,
toda el área se inunda completamente, pero incluso en este caso no hubo
un flujo verdadero desde la laguna hacia los ROLs, por lo que la
vegetación flotante permaneció todo el tiempo.
Por otro lado, la importancia del grado de conexión entre los cuerpos
de agua de la llanura de inundación sobre la dinámica de las comunidades
ha sido bien documentada. En varios trabajos, y en particular puede
mencionarse el de De Melo & Huszar (2000) para el Amazonas, se
describe cómo los lagos someros de una llanura de inundación pueden
diferir llamativamente en su metabolismo como consecuencia de la
ubicación en el terreno inundable. En la llanura de inundación del río de
Paraná, García de Emiliani (1997) describió distintas clases de lagos,
como los que se encuentran separados del canal de río y reciben el agua
de lagos adyacentes vía conexiones indirectas, mientras que otros
reciben el agua de origen fluvial durante la mayor parte del año vía
conexiones directas. Esta autora hizo hincapié en la importancia de la
posición de los lagos como uno de los factores que afectan la estructura y
la dinámica del fitoplancton, y puntualizó la gran dependencia a
mecanismos tales como el tiempo de retención del agua. Por otro lado, los
ROLs se encuentran profusamente cubiertos y rodeados por macrófitas, lo
que incrementa su estabilidad.
Las característica extremas de los ROLs determina una flora algal
muy especializada, con especies que se encuentran adaptadas a
condiciones cercanas a la anoxia y a la baja penetración de luz. Muchas
especies son mixotróficas o heterotróficas. Como ya fuera mencionado
(Izaguirre et al., 2001b), los ROLs se encuentran dominados por algunas
especies de cianobacterias que de acuerdo a la bibliografía tienen la
facultad de ser mixotróficas, e inclusive algunas de ellas probablemente
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
33
capaces de realizar fotosíntesis anoxigénica (Sorokin, 1999). Además,
algunas diatomeas, muy abundantes también en los ROLs, se mencionan
en la literatura como capaces de crecer en la oscuridad y tolerar
contenidos muy bajos de oxígeno (Van Dam et al., 1994; Tuchman, 1996).
La afinidad de estas especies a las condiciones extremas en los ROLs se
observa claramente por el hecho de que entre ambos grupos presentan
más del 90 % de la densidad de algal.
Con respecto a la laguna, algunas especies mixotróficas de acuerdo a
Jones (1994; 2000), como Cryptomonas spp. y algunos euglenoideos,
fueron abundantes y estuvieron bien representadas. Sin embargo, en la
laguna, la causa de su éxito es probablemente diferente. La mixotrofia
puede estar asociada a dos razones distintas: por un lado, a las bajas
intensidades de luz y a la consiguiente limitación de la fotosíntesis, y por
otro lado, a limitación por nutrientes. Mientras que la mixotrofia en los
ROLs está obviamente relacionada con las malas condiciones de luz,
probablemente una limitación de N podría explicar la selección de
especies de mixotróficas facultativas en la laguna. En este sentido, Unrein
(2001) demostró una limitación en N para esta laguna durante algunos
períodos de este estudio. El mismo autor, en trabajos previos, encontró
algas mixotróficas en un humedal de la llanura de inundación del Paraná
inferior, que se encontrarían adaptadas a crecer bajo concentraciones de
NID bajas (Unrein, 2001). Jansson et al. (1996) sugirieron que el
comportamiento de la mixotrofia es una ventaja competitiva en ausencia
de nutrientes inorgánicos disponibles.
En la laguna, además de las especies mixotróficas ya mencionadas,
se observó un fitoplancton compuesto por pequeñas algas verdes,
típicamente C-estrategas según Reynolds (1997), que tienen una alta tasa
de crecimiento, una elevada relación superficie:volumen, y una rápida
absorción de nutrientes. Otros estudios llevados a cabo en lagunas de la
llanura de inundación del Paraná, como también en lagos de otros
Caracterización de los ambientes acuáticos y de las comunidades algales del humedal de la R. N. Otamendi
34
humedales sudamericanos, informan una flora algal similar, con especies
nanoplanctónicas de la clase Chlorophyceae, acompañadas por flagelados
de las clases Cryptophyceae, Euglenophyceae y Dinophyceae (Zalocar
de Domitrovic, 1990; García de Emiliani, 1993; 1997; Huszar y Reynolds,
1997; Train y Rodrigues, 1998; Unrein, 2001).
Otra diferencia importante entre los cuerpos de agua es que los ROLs
se encuentran dominados por algas metafíticas, mientras que en la laguna
los taxones más abundantes son estrictamente planctónicos. La riqueza de
especies resultó mayor en la zona litoral de la laguna, debido a la
contribución de especies planctónicas y del ticoplancton.
Vyverman (1996) señaló que el desarrollo y el éxito de las
comunidades en las llanuras de inundación se encuentran probablemente
regulados por una serie de factores ambientales, incluyendo las
propiedades ópticas del agua, la carga de sedimento, las concentraciones
de nutrientes, hidrología, la morfología y el régimen de estratificación,
junto con las interacciones biológicas. Si bien concuerdo con este punto
de vista, hay que adicionar la importancia de la cobertura de macrófitas en
la determinación de tales factores. De este modo, en humedales donde los
cuerpos de agua presentan diferencias importantes en la vegetación
flotante, se debe considerar a esta variable como uno de los factores
principales en la regulación de la composición y dinámica de las
comunidades algales. Por lo tanto, la persistencia de una densa cobertura
vegetal condiciona la existencia de una flora algal adaptada a estas
condiciones ambientales extremas.
EFECTO EN LA DEFICIENCIA DE LUZ POR
LAS MACRÓFITAS FLOTANTES SOBRE LA
COMUNIDAD PLANCTÓNICA MICROBIANA
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
35
Objetivos
Teniendo en cuenta que la cobertura de macrófitas se reveló como
uno de los factores más importantes en la regulación de la estructura de
las comunidades algales en el humedal en la primera etapa de los
estudios, el objetivo principal en esta etapa fue caracterizar la estructura
de los componentes planctónicos microbianos en la laguna principal del
humedal y analizar influencia de la atenuación de luz en la columna de
agua debida a las plantas flotantes sobre la comunidad microbiana.
A fin de estudiar las interacciones tróficas en la comunidad
planctónica microbiana se realizaron una serie de experimentos
controlados (in situ) en la “Laguna Grande” utilizando microcosmos.
Hipótesis
• La disminución lumínica causada por la cobertura vegetal
promueve un reemplazo algal de especies autotróficas obligadas por
especies mixotróficas, ya que éstos complementan sus requisitos
nutritivos a través de la fagotrofia.
• La presencia de potenciales predadores (nanoflagelados
heterotróficos, ciliados y algas mixotróficas) en los microcosmos,
reducirá la abundancia del picoplancton, a diferencia de que ocurrirá
en los microcosmos que sólo poseen a la fracción picoplanctónica.
• La disminución del picoplancton por predación es más
importante bajo condiciones de limitación de luz, debido al
reemplazo de algas estrictamente autotróficas por especies
fagotróficas.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
36
• Las diferentes condiciones de atenuación de luz tienen un
efecto diferencial sobre las comunidades microbianas planctónicas.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
37
Materiales y Métodos
Diseño Experimental
Experimento I
El primer experimento fue realizado en 12 microcosmos (frascos
transparentes de PVC de 2,5 L), que fueron colocados in situ,
aproximadamente a unos 100 m de la orilla de "Laguna Grande". Se
analizó la evolución temporal del experimento diariamente durante cuatro
días, del 19 al 22 de noviembre de 2003.
Para analizar la influencia del sombreado causado por la cobertura
de macrófitas sobre la comunidad del plancton microbiano, se realizaron
dos series de tratamientos: i) Microcosmos oscuros (MO): seis frascos
cubiertos con una malla de nylon gruesa a fin de simular una atenuación
similar a la causada por las macrófitas flotantes (98 y 99.9 % de atenuación
para la malla de nylon y la cobertura vegetal natural respectivamente). ii)
Microcosmos claros (MC): seis frascos sin cobertura de mallas de nylon.
El agua que se utilizó para llenar los microcosmos fue obtenida de la
laguna. Ésta se filtró a través de una red de 55 μm de poro con el objeto
de remover el zooplancton (cladóceros, copépodos y rotíferos). En la
tabla 3 se detallan todos los tratamientos realizados en este experimento,
junto con los dispositivos utilizados (Fig. 10).
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
38
Microcosmos oscuros con
todas las fracciones (micro,
nano y picoplancton) (MO, todo)
Réplicas
1, 2, 3
Microcosmos claros con
todas las fracciones (micro,
nano y picoplancton) (MC, todo)
Réplicas
1, 2, 3
Agua de la laguna filtrada a través
de una red de plancton de 55 μm de poro
para eliminar al zooplancton.
Microcosmos oscuros con
sólo picoplancton (MO, pico)
Réplicas
1, 2, 3
Microcosmos claros con
sólo picoplancton (MC, pico)
Réplicas
1, 2, 3
Agua de la laguna filtrada
secuencialmente a través de redes de
plancton de 55 y 20 μm de poro y
finalmente por filtros de policarbonato de
3 μm de poro (Poretics, Osmonics Inc. de
45 mm de diametro)
Tabla 3. Tratamientos correspondientes al primer experimento de luz (19—22 de noviembre, 2003).
Fig. 10. Esquema de los microcosmos y sus respectivos tratamientos
correspondientes al primer experimento con luz (19—22 de noviembre, 2003).
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
39
Experimento II
Se llevó a cabo un segundo experimento entre los días 11 al 14 de
octubre del 2005, usando los mismos frascos y dispositivos de flotación
que en el experimento anterior. Se compararon tres tratamientos para
analizar el efecto de dos condiciones de luz diferentes producidas por la
cobertura de macrófitas sobre los componentes del plancton microbiano.
i) Frascos sin malla de nylon (malla 0 ny). Incidencia de luz máxima.
ii) Frascos con una malla de nylon (malla 1 ny). Una atenuación de luz
ligera de aproximadamente 81 %, equivalente a una condición natural
cuando la laguna se encuentra parcialmente cubierta de plantas flotantes.
iii) Frascos con 2 mallas de nylon (malla 2 ny). Una atenuación de
aproximadamente 98 %, equivalente a una condición natural en la laguna
cuando la cobertura vegetal es muy profusa.
En este experimento, al igual que en el anterior, los frascos fueron
llenados con agua filtrada a través de una red 55 μm de poro con el fin de
eliminar el zooplancton. También en este caso la evolución de los
componentes planctónicos se analizó diariamente durante cuatro días.
Cuantificación de las fracciones del plancton
En ambos experimentos la abundancia de todas las fracciones del
plancton fue analizada diariamente tomando dos muestras (30 ml) de
cada uno de los microcosmos. Una de las muestras fue utilizada para la
cuantificación del micro-fitoplancton, nano-fitoplancton y ciliados, la que
se fijó con lugol acidificado al 1 %, y los recuentos fueron llevados a cabo
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
40
por el método de Utermöhl (1958). Se utilizaron cámaras de
sedimentación de 5 y 10 ml (dependiendo de la abundancia del plancton)
dejándolas sedimentar por 24 h, y el error de los recuentos fue calculado
de acuerdo a Venrick (1978), aceptando un error máximo del 15 %. La
separación de las diferentes fracciones del plancton analizadas se realizó
en base al GALD (máxima dimensión lineal axial) (Reynolds, 1986). El
fitoplancton fue separado en tres fracciones: algas picoplanctónicas (< 3
μm), nano-fitoplancton (3-20 μm), y micro-fitoplancton (> 20 μm). La
segunda muestra se fijó con glutaraldehido filtrado frío al 2 %, para la
cuantificación del picoplancton y de los nanoflagelados heterotróficos
(NFH). Una vez fijada se dividió en dos sub-muestras, las que fueron
filtradas a través de filtros de policarbonato negro de 0,2 y 0,6 μm de poro
(Isopore GTPB y DTTP, Millipore), para el picoplancton y los NFH
respectivamente. El volumen filtrado de las sub-muestras para el
picoplancton fue de 2 ml y de 5 ml para NFH. El material se tiñó con DAPI
(Porter y Feig, 1980). Los filtros se montaron en portaobjetos con aceite de
inmersión para fluorescencia (F de Immersol 518). La cuantificación del
picoplancton autotrófico eucariota y procariota se realizó a través del
microscopio de epifluorescencia por medio de la excitación con luz azul y
verde de los pigmentos fotosintéticos (Callieri y Pinolini, 1995). Cabe
aclarar que La fracción del picoplancton fue analizada solamente en el
primer experimento. El picoplancton heterotrófico (HPP) y los NFH fueron
contados bajo la excitación de luz UV. El microscopio utilizado fue un Zeiss
Axioplan equipado con la lámpara HBO de 50W, un objetivo plan-
Apochromat de 100 X y un set de filtros: luz azul (BP 450-490 nm, FT 510
nm, LP 520 nm), luz verde (BP 546 nm, FT 580 nm, LP 590 nm), y UV (BP
365 nm, FT 395 nm, LP 397).
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
41
Datos físicos y químicos
Desde el principio de cada experimento se midieron las siguientes
variables físicas y químicas: oxígeno disuelto, temperatura, pH y
conductividad con sensores de campo Hanna HI 9143, HI9025 y HI9033
(Hanna instruments, USA). La incidencia de luz bajo la cobertura vegetal
se midió con un sensor Li - Cor PAR esférico sumergible (Li - 250). Se
recolectaron también muestras para el análisis de nutrientes en la laguna.
Fósforo reactivo soluble (SRP), nitratos (N-NO3) y amonio (N-NH4), los que
fueron medidos con espectrofotómetro Hach DR/2010, utilizando los
reactivos HACH correspondientes para cada nutriente.
Todas las variables mencionadas fueron medidas diariamente en
todos los frascos desde el inicio hasta el fin de los experimentos.
Análisis de los datos
Para analizar las diferencias estadísticas entre tratamientos (bajo
distintas condiciones de luz) a lo largo del tiempo, se utilizó un ANOVA de
medidas repetidas (MR) para cada uno de los componentes de la
comunidad microbiana, donde los tratamientos constituyeron el primer
factor y el tiempo como medida repetida. Para probar algunas
significancias entre tratamientos se realizaron comparaciones a posteriori
mediante la prueba Student Newman-Keuls (SNK) (Underwood, 1997).
En el caso de la fracción del picoplancton (Experimento I), el ANOVA
se realizó para los cuatro tratamientos (MC-todo, MC-pico, MO-todo, MO-
pico). Es importante señalar que la abundancia del picoplancton en el t0
fue más baja en los frascos que contenían solamente picoplancton que en
los frascos experimentales con todas las fracciones. Este hecho se debió a
la pérdida provocada por la filtración necesaria para poder conservar
solamente al picoplancton en los controles. Aunque los filtros utilizados
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
42
fueron de un tamaño de 3 μm de poro, la gran biomasa algal (propia de la
condición eutrófica de la laguna) hizo de filtro biológico por
superposición, por lo cual los filtros fueron rápidamente cubiertos,
impidiendo así el libre pasaje del picoplancton. Debido a que en este
caso, el punto de partida no fue el mismo en todos los frascos
experimentales, sólo en este caso los análisis estadísticos fueron llevados
a cabo usando la siguiente proporción de densidades: (Dtn - Dt0) / Dt0
(donde Dtn es la densidad en cada tiempo) con el fin de independizarse de
la abundancia a t0.
Se realizaron correlaciones de a pares entre las variables bióticas y
abióticas con el coeficiente de correlación no paramétrico de Sperman
(Conover, 1980).
Resultados
Propiedades físicas y químicas
La tabla 4 muestra los valores promedios de las variables físicas y
químicas analizadas para la fecha inicial y final en ambos experimentos (t0
y t3).
Al comienzo del experimento I la luz incidente sobre la superficie fue
de 1990 μmol foton m-2 sec-1; el valor sub-superficial en laguna sin
macrófitas flotantes fue de aproximadamente 822 μmol foton m-2 sec-1.
Debajo de la malla de nylon la luz incidente fue aproximadamente de 60
μmol foton m-2 sec-1, similar a la sombra producida por la cobertura
vegetal de la laguna (25 μmol foton m-2 sec-1). Al principio del experimento
II la luz incidente fue de 2348 μmol foton m-2 sec-1 y bajo las macrófitas
aproximadamente de 46.97 μmol foton m-2 sec-1. Como se indicó en la
sección de métodos, la reducción de la luz dentro de los microcosmos en
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
43
el segundo experimento fue de aproximadamente el 81 % con 1 malla de
nylon, y del 98 % con las 2 mallas de nylon. La temperatura del agua en los
microcosmos siguió las variaciones ambientales de este parámetro, y no
se registraron diferencias significativas (α 0,05) entre los tratamientos, en
ambos experimentos.
Experimento I Experimento II
MC-
todo
MC-
pico
MO-
todo
MO-
pico
Malla
0 ny
Malla
1 ny
Malla
2 ny
T0 24
(0,0)
24
(0,0)
22
(0,0)
22
(0,0)
25
(0,06)
26
(0,1)
26
(0,21) Temperatura
del agua
(°C) T3 23
(0,1)
23
(0,1)
24
(0,2)
24
(0,5)
22
(0,01)
22
(0,15)
21
(0,12)
T0 8,3
(0,2)
7,7
(0,1)
7,8
(0,2)
7,3
(0,0)
7,6
(0,18)
8,1
(0,11)
7,7
(0,24) Oxígeno
disuelto
(mg l-1) T3 11,7
(0,2)
7,9
(0,8)
5,3
(0,3)
4,3
(0,3)
10,2
(0,27)
10,6
(0,24)
9,4
(0,27)
T0 8,4
(0,02)
8,3
(0,02)
8,3
(0,03)
8,3
(0,05)
8,2
(0,01)
8,3
(0,01)
8,3
(0,01) pH
T3 9,1
(0,00)
8,8
(0,08)
8,7
(0,04)
8,5
(0,05)
9,0
(0,04)
9,0
(0,02)
8,8
(0,01)
T0 1289
(1)
1286
(5)
1297
(7)
1289
(2)
2157
(50)
2150
(10)
2127
(31) Conductividad
(μS cm-1) T3
1517
(109)
1524
(34)
1595
(16)
1633
(60)
2303
(50)
2247
(47)
2170
(10)
T0 0,47
(0,03)
0,48
(0,01)
0,48
(0,01)
0,50
(0,01)
1,10
(0,00)
1,10
(0,17)
1,07
(0,12) P-PO4
(mg l-1) T3
0,30
(0,03)
0,48
(0,05)
0,41
(0,01)
0,51
(0,04)
1,23
(0,15)
1,13
(0,06)
1,37
(0,12)
T0 0,09
(0,03)
0,24
(0,00)
0,12
(0,10)
0,29
(0,14)
0,38
(0,05)
0,30
(0,04)
0,32
(0,06) N-NH4
(mg l-1 ) T3 ND
0,5
(0,05) ND
0,11
(0,13)
0,18
(0,14)
0,24
(0,00)
0,26
(0,02)
T0 ND ND ND ND ND ND ND N-NO3
(mg l-1) T3 0,04
(0,01)
0,04
(0,01)
0,04
(0,01)
0,04
(0,01) ND ND ND
Tabla 4. Valores medios de las variables físico-quimicas medidas para cada
experimento, junto con sus correspondientes desvíos estándares entre paréntesis. ND: no detectable
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
44
El oxígeno disuelto reflejó patrones distintos dependiendo del
tratamiento, en ambos experimentos. Las diferencias entre los
tratamientos fueron significativas (p < 0.001), de acuerdo al ANOVA de
medidas repetidas (MR). Aunque las concentraciones de oxígeno a t0 en
los frascos fueron similares, el mismo fue variando con el transcurso del
tiempo. Para el experimento I se registraron los mayores valores en los
frascos sin cobertura, y entre éstos, fueron mayores en los que contenían
a todos los componentes de la comunidad microbiana (MC-todo), debido
al aporte fotosintético de las distintas fracciones autotróficas. Se
registraron concentraciones intermedias en los microcosmos claros que
sólo incluían a la fracción picoplanctónica, y las menores cifras fueron
medidas en los frascos cubiertos (MO), donde se encontró una tendencia
de disminución durante el experimento. En el segundo experimento el
oxígeno disuelto siguió el mismo patrón, con los menores valores también
en los frascos con menos luz (malla 2 ny) y las mayores concentraciones
en los microcosmos sin malla y con 1 malla de nylon.
Los valores de pH siguieron una tendencia creciente en todos los
microcosmos en ambos experimentos, y las diferencias entre los
tratamientos fueron significativas (p < 0,001). En el primer experimento los
mayores valores se registraron en los frascos con luz y con todas las
fracciones (MC-todo). En el segundo, los mayores valores de pH se
observaron en los tratamientos con 0 y 1 malla ny.
No se encontraron diferencias significativas para la conductividad en
ambos experimentos.
En el experimento I las concentraciones de fósforo reactivo soluble
(P-PO4) disminuyeron en los microcosmos que incluían todos los
componentes de la comunidad microbiana, aunque la disminución fue más
pronunciada en los microcosmos con luz. En el segundo experimento no
se observaron patrones temporales claros. Incluso cuando el fósforo
disminuyó en algunos microcosmos durante el experimento, las
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
45
concentraciones fueron siempre relativamente altas y puede ser
consideradas como no limitantes para el fitoplancton en todos los casos.
El amonio (N-NH4) se redujo con el paso del tiempo en los
microcosmos de ambos experimentos; los frascos con sólo picoplancton
registraron los mayores valores, incluso con respecto a los que incluían a
toda la comunidad microbiana. Durante el segundo experimento las
concentraciones de amonio fueron claramente mayores que en el
primero. En este caso los valores más bajos registrados se observaron en
los frascos sin malla de nylon. En el caso del primer experimento el
ANOVA de MR mostró diferencias significativas (p = 0,001) en la
concentración de amonio tanto en el tiempo como en los tratamientos. En
el caso del segundo experimento las diferencias significativas se
observaron sólo a lo largo del tiempo (p = 0,002).
Las concentraciones de nitrato (N-NO3) fueron bajas en ambos
experimentos, lo cual es frecuente en este humedal, donde la forma
predominante del nitrato es el amonio, debido a las condiciones altas de
redox.
Comunidad autotrófica > 3 μm (nano-fitoplancton y micro- fitoplancton)
La tabla 5 resume las principales especies fitoplanctónicas
observadas en los recuentos algales por Utermöhl. Tal como se aclaró en
la metodología, ésto fueron separados en categorías de acuerdo al
tamaño.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
46
Procariotas 3 — 20 μm
Aphanocapsa delicatissima
Aphanocapsa elachista
Merismopedia punctata
Merismopedia tenuissima
Romeria leopoliensis
Woronichinia elorantae
Procariotas >20 μm
Anabaenopsis elenkini
Cf. Arthrospira
Planktothrix aghardii
Planktolyngbya limnetica
Raphidiopsis mediterranea
Mixotróficos >10 μm
Cryptomonas erosa
Cryptomonas marssonii
Cryptomonas ovata
Euglena variabilis
Peridinium sp.
Eucariotas 3 — 20 μm
Achnanthes exigua var. exigua
Chlamydomonas spp.
Chlorella vulgaris
Crucigenia quadrata
Didimocystis bicellularis
Diplochloris lunata
Monoraphidium circinale
Monoraphidium contortum
Monoraphidium minutum
Oocystis lacustris
Scenedesmus intermedius
Scenedesmus alternans
Scenedesmus ecornis
Sphaerocystis schroeterii
Tetrastrum spp.
Eucariotas >20 μm
Actinastrum hantzchii
Aulacoseira granulata var. granulata
Aulacoseira italica
Chlamydomonas spp.
Closterium aciculare
Cyclotella meneghiniana
Dictyosphaerium pulchellum var. pulchellum
Monoraphidium griffithii
Monoraphidium komarkovae
Nitzschia acicularis
Planktonema lauterbornii
Scenedesmus acuminatus
Scenedesmus quadricauda
Scenedesmus bicaudatus
Scenedesmus spinosus
Schroederia setigera
Table 5. Lista de los principales taxones fitoplanctónicos en los experimentos con microcosmos.
En la Fig. 11 se observa la variación de las algas estrictamente
autotróficas (nano-fitoplancton y micro-fitoplancton) para ambos
experimentos. La densidad media de la fracción nano-fitoplanctonica (3 -
20 μm) varió entre 9.127 y 13.317 ind. ml-1 para el primer experimento, y
entre 17.227 y 38.989 ind. ml-1 para el segundo (Fig. 11. a, b).
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
47
Para el experimento I el ANOVA de MR reveló que no hubo
diferencias significativas en la densidad algal a lo largo del tiempo, como
tampoco entre tratamientos (microcosmos oscuros y claros), aunque los
valores medios de densidad fueron ligeramente más altos en los frascos
claros. Estos resultados fueron más evidentes en el segundo experimento,
donde la variación de la densidad del nano-fitoplancton siguió claramente
un gradiente de luz; en este caso la densidad algal de esta fracción
aumentó en los frascos sin malla de nylon, y disminuyó en aquellos con 2
mallas de nylon, mientras que se registraron valores intermedios en los
frascos con 1 malla de nylon. Estas diferencias fueron significativas de
acuerdo con el ANOVA de MR (p = 0.017). La fracción nanoplanctónica
estuvo dominada por clorococales como Monoraphidium contortum, M.
circinale, Chlamydomonas spp., Oocystis lacustris y algunas especies de
Scenedesmus y Chlorella. Pequeñas cianobacterias, como Aphanocapsa
Fig. 11. Variación de la abundancia del fitoplancton autotrófico correspondiente a las fracciones nano-y microplanctónica. Experimento I a: (3-20 μm); c: (> 20 μm) - Experimento II b: (3-20 μm); d: (> 20 μm). Las barras representan los desvíos estándares.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
48
delicatissima y Merismopedia tenuissima, fueron algunas de las especies
que se encontraron en menor medida. En ambos experimentos se
observó un incremento de las eucariotas en los microcosmos que se
expusieron a la luz. Con respecto a las cianobacterias de esta fracción de
tamaño, se observaron patrones temporales distintos en las dos
experiencias.
La fracción micro-fitoplanctónica (> 20 μm) estuvo completamente
dominada por cianobacterias durante el primer experimento, con
Planktolyngbya limnetica, Raphidiopsis mediterranea y Planktothrix aghardii
como la especie dominante, con una densidad media de 79.331 a 215.337
ind. ml-1. Esta fracción de tamaño fue decreciendo durante el experimento
en ambos tratamientos (microcosmos claros y oscuros) (Fig. 11. c). Este
hecho se ve reflejado en el ANOVA de MR al observarse diferencias
significativas en el tiempo (p = 0,001). Desde el t2 al t3 la abundancia de
esta fracción fue menor en los frascos expuestos a la luz, aunque las
diferencias entre ambos tratamientos no fueron estadísticamente
significativas. Durante el segundo experimento la fracción micro-
fitoplanctónica no se encontró dominada por las cianobacterias como
durante el primero. Por el contrario, la comunidad se encontraba co-
dominada por Planktonema lauterbornii y Planktolyngya limnetica,
acompañadas por algunas diatomeas grandes, pero con menores valores
de densidad 7.632 y 14.736 ind. ml-1 (Fig. 11. d). Así como en el primer
experimento, tampoco se encontraron diferencias significativas entre los
tratamientos y en el tiempo.
Al igual que la fracción de menor tamaño, las eucariotas > 20 μm
también presentaron las mayores densidades en los frascos expuestos a la
luz, pero con patrones temporales distintos en ambos experimentos. Para
el primero, la densidad aumentó gradualmente de t0 a t3, mientras que
para el segundo se observó un gran aumento de t0 a t1, y luego una
disminución en sus abundancias dentro de los microcosmos. A pesar de
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
49
estas diferencias, en ambos experimentos las abundancias de los
eucariotas > 20 μm se mantuvo por debajo en los tratamientos con
deficiencia de luz (MO-todo y MO—pico).
Con respecto a las cianobacterias > 20 μm, se registraron las
menores densidades en los frascos sin cobertura, y las mayores en los
frascos oscuros, pero también en este caso los patrones temporales
fueron diferentes en ambos experimentos.
Se encontró una correlación inversa entre la abundancia algal > 20
μm y la concentración de nitratos en el experimento I (r = -0,59; p < 0,05).
En segundo experimento la densidad de esta fracción se correlacionó
inversamente con el amonio (r = -0,62; p < 0,05).
Algas Mixotróficas
Sólo se tomaron en cuenta especies fagotróficas para este estudio.
Las algas mixotróficas dominantes fueron Cryptomonas marssonii, C. ovata
y C. erosa, que constituyeron aproximadamente 92 % del total de especies
fagotróficas encontradas en el primer experimento y un 80 % para el
segundo. La Fig. 12. (a, b) muestra la evolución de las algas mixotróficas
en los microcosmos, la cual varió desde 569 (t0) a 3.654 (t3) ind. ml-1 para
el experimento I, y de 1225 a 2253 ind. ml-1 para el experimento II.
Durante el primer experimento las algas mixotróficas exhibieron un
marcado aumento en su abundancia en los frascos en oscuridad. Este
hecho nos sugiere que estas algas podrían tener una alimentación
heterotrófica, lo que fue corroborado por el experimento de bacterivoría
que se explica más adelante. El ANOVA de MR reveló diferencias
significativas con respecto al tiempo (p = 0,001), y entre tratamientos (p =
0,001). La interacción entre los tratamientos y el tiempo también fue
significativa (p = 0,003). Los contrastes mostraron que las diferencias
entre los tratamientos ocurrieron a partir de t2 (48 h).
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
50
Fig. 12. Variación temporal de la abundancia de los potenciales predadores de la fracción picoplanctónica. Experimento I a: algas mixotróficas; c: flagelados heterotróficos (NFH); e: ciliados - Experimento II b: algas mixotróficas; d: NFH; f: ciliados. Las barras representan los desvíos estándares.
Al principio del segundo experimento la abundancia de las algas
mixotróficas en la laguna fue mas alta que en el primer experimento. Las
densidades fueron de aproximadamente 1.700 ind. ml-1 en el la laguna, y
de entre 1.500 y 1.840 ind. ml-1 en los microcosmos al tiempo inicial. En
este caso el aumento de estas algas a lo largo del experimento no fue tan
perceptible como lo fue en el primer experimento. Por lo tanto, no se
observaron diferencias significativas con respecto al tiempo de acuerdo
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
51
ANOVA de MR. Sin embargo, sí se encontraron diferencias significativas
entre los tratamientos (p = 0,005), registrándose valores de densidad
ligeramente más altos en los frascos con 1 malla de nylon.
Para analizar el reemplazo de especies autotróficas obligadas por
especies mixotróficas y heterotróficas en los microcosmos oscuros, se
calculó la proporción autotróficos/heterotróficos para la fracción
nanoplanctónica (Fig. 13. a, b). En la figura se observa que la proporción
aumenta en los frascos con luz, lo que resulta más evidente cuando se
observa la proporción en el segundo experimento.
Fig. 13. Variación de la proporción organismos autotróficos/organismo mixotróficos +heterotróficos de la fracción nanoplanctónica en ambos experimentos. a: Experimento I; b: Experimento II. Las barras representan los desvíos estándares.
Nanoflagelados heterotróficos
Los nanoflagelados heterotróficos (NFH) variaron entre 1.445 y 8.105
ind. ml-1 durante el primer experimento, y entre 986 y 3.254 ind. ml-1
durante el segundo (Fig. 12. c, d). Las abundancias aumentaron a lo largo
del tiempo para ambos experimentos, y en todos los tratamientos. Se
observaron diferencias significativas en el ANOVA de MR con respecto al
tiempo (p = 0,0001) para ambos experimentos. Comparando los
tratamientos con luz, las diferencias no fueron significativas para el
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
52
experimento I, mientras que para el experimento II el ANOVA de MR
arrojó diferencias significativas entre los tres tratamientos (p = 0,007). Las
mayores densidades de NFH se observaron en los frascos con 2 mallas de
nylon.
Ciliados
En la Fig. 12. (e, f) se observan las abundancias de los ciliados a lo
largo del tiempo para ambos experimentos. Los valores de densidad en el
experimento I variaron de 80 a 1.565 ind. mL-1 y de 23 a 1.379 ind. mL-1
para el experimento II. La comunidad estuvo compuesta principalmente
por especies del orden Oligotrichida. En ambos experimentos el ANOVA
de MR mostró diferencias significativas en el tiempo (p = 0,003; p < 0,001
respectivamente), con patrones similares. También coincidió el aumento
de las abundancias de los ciliados a lo largo de los experimentos en los
frascos más luminosos. En particular, en el segundo experimento, la
variación en la abundancia de los ciliados siguió un gradiente de luz: se
observó la mayor densidad dentro de los frascos sin malla de nylon,
valores intermedios con 1 malla de nylon y las menores densidades en los
frascos con 2 mallas de nylon.
No se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos
para el primer experimento, pero la interacción de los tratamientos con el
tiempo sí lo fue (p = 0,021). Analizando los contrastes, se observa que
ambos tratamientos difirieron en el t3 (p = 0,027), registrándose una mayor
abundancia de ciliados en los microcosmos expuestos a la luz. Para el
segundo experimento se observaron diferencias significativas entre los
tratamientos (p = 0,004).
En ambos experimentos la observación de los ciliados bajo el
microscopio (a un aumento de 1000 X) demostró que algunos organismos
contenían dentro algas autotróficas tipo Chlorella sp., lo que podría indicar
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
53
la existencia de especies mixotróficas entre los ciliados presentes en los
experimentos. Sin embargo, con este estudio no podemos decir si los
ciliados habían ingerido a las algas, si las mantenían dentro como
simbiontes, o si sólo conservaban sus cloroplastos.
Picoplancton autotrófico y heterotrófico
La Fig. 14 (a, d) ilustra la variación de la abundancia de las diferentes
categorías del picoplancton analizadas (bacterias heterotróficas,
cianobacterias y picoplancton eucariota) para el primer experimento.
Como ya fue detallado en la sección de la metodología, la abundancia del
picoplancton fue analizada con el propósito de relacionarla con la
abundancia de sus potenciales predadores (NFH, algas mixotróficas y
ciliados).
La abundancia de bacterias heterotróficas en los microcosmos que
incluían a toda la comunidad microbiana varió entre 6.523 y 39.436 bact.
ml-1. El ANOVA de MR reveló que no hubo diferencias significativas entre
los tratamientos. Por otro lado, sí se encontraron diferencias significativas
en el tiempo (p = 0,001), y también en la interacción tiempo-tratamiento (p
= 0,001). Los contrastes revelaron que en los microcosmos oscuros con
toda la comunidad microbiana (MO-todo), las bacterias heterotróficas
disminuyeron significativamente desde t0 a t1, y luego su abundancia se
mantuvo hasta el final del experimento.
Las abundancias de las bacterias heterotróficas en los frascos que
contenían sólo la comunidad picoplanctónica varió entre 6.823 y 36.062
bact. ml-1. En este caso el ANOVA de MR mostró diferencias significativas
en el tiempo (p = 0, 035), entre tratamientos (p = 0,005), así como también
en la interacción tiempo-tratamientos (p = 0,004). Las diferencias entre los
tratamientos fueron observadas en t1.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
54
El análisis de correlación de Spearman reveló una correlación
inversa significativa entre las bacterias y sus tres potenciales predadores:
flagelados heterotróficos (r = - 0,41; p < 0,05), ciliados (r = - 0.43; p <
0.05) y algas mixotróficas (r = - 0.64; p = 0.0008). Se encontró también una
correlación directa entre las bacterias y los fosfatos (r = 0,54; p = 0,005).
El picoplancton autotrófico se encontró dominado por las pico-
cianobacterias (Pcy) como Synechococcus y Synechocystis, cuyas
densidades variaron de 10.035 a 95.079 cél. ml-1 en los microcosmos que
incluían todas fracciones, y de 1.003 a 23.281 cél. ml-1 en los frascos que
contenían sólo picoplancton.
El ANOVA de MR detectó diferencias significativas en el tiempo con
respecto a la densidad de Pcy en los frascos con toda la comunidad (p =
0,001). Se observó una disminución en la abundancia de Pcy en los frascos
que contenían a todos los componentes microbianos desde t0 a t1 (p =
0,001), el cual se encuentra asociado probablemente a la presión de
pastoreo sobre esta fracción.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
55
Fig. 14. Variación de la fracción del picoplancton autotrófico y heterotrófico
durante el experimento. a: bacterias heterotróficas; b: cianobacterias picoplanctónicas (Pcy); c: picoplancton eucariota; d: todas las fracciones del picoplancton. Las barras representan los desvíos estándares.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
56
Al analizar los frascos que contenían solamente al picoplancton, se
observaron diferencias significativas en el tiempo (p = 0,001); con los
contrastes se evidenciaron diferencias significativas en la densidad del
Pcy solamente a t2 con respecto a la densidad inicial (t0), y dado que el
patrónn fue más bien constante a lo largo del tiempo, puede inferirse que
no hubo ni grandes perdidas ni multiplicación en esta fracción durante el
experimento (Fig. 14. b).
El análisis de correlación de Spearman mostró que las Pcy se
encontraron inversamente correlacionadas con los flagelados
heterotróficos (r = - 0.69; p = 0.0002), y con la algas mixotróficas (r = -
0.66; p = 0.0004).
Las picoeucariotas fueron relativamente más escasas en la
comunidad microbiana, con una densidad que varió de 2.007 a 10.135 cél.
ml-1 en los frascos con todas las fracciones, y de 100 a 3.312 cél. ml-1 en los
que contenían solamente al picoplancton. Esta fracción estaba compuesta
esencialmente por pequeñas células semejantes a “Chlorella”. El ANOVA
de MR para los picoeucariotas reveló diferencias significativas entre los
tratamientos (p = 0,029), pero no fue así en el tiempo. Respecto a los
patrones de la Fig. 14. (c), está claro que la abundancia de picoeucariotas
fue mayor en los microcosmos expuestos a la luz. La concentración de
oxígeno disuelto se encontró correlacionada directamente con la
abundancia de picoeucariotas (r = 0.78; p = 0.00001).
Finalmente se analizó la abundancia de toda la fracción
picoplanctónica (Fig. 14. d). La densidad varió entre 30.857 y 132.835 cél.
ml-1 en los frascos con toda la comunidad, y de 13.941 a 44.454 cél. ml-1 en
los frascos sólo con picoplancton. Como se mencionó anteriormente, las
Pcy constituyeron la mayor proporción del picoplancton total, y por esta
razón los resultados del ANOVA de MR fueron muy similares a los
descritos para las Pcy. Se observaron diferencias significativas en el
tiempo para los microcosmos con toda comunidad (p = 0,001). Como en
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
57
el caso de las Pcy, se observó una marcada disminución entre el t0 y t1
para el picoplancton total. De la misma manera que se observó para las
Pcy, aunque con diferencias significativas en el tiempo en los frascos con
sólo picoplancton (p = 0,008), los contrastes revelaron que estas
diferencias eran debidas a una única fecha de muestreo (t1), aunque el
patrón temporal se mantuvo constante.
El picoplancton total se correlacionó inversamente con la abundancia
de flagelados heterotróficos (r = -0,68; p = 0,00025) y con las algas
mixotróficas (r = - 0,73; p = 0,00005).
Discusión
La comunidad microbiana del humedal se encuentra compuesta por
muchas especies de algas pequeñas, entre las cuales se registran algunas
mixotróficas, una gran variedad de flagelados heterotróficos y ciliados,
bacterias heterotróficas y picoplancton autotrófico (dominado por pico-
cianobacterias).
En general, la composición del fitoplancton (> 3 μm) en este estudio
fue muy similar al registrado para esta laguna somera en investigaciones
limnologicas previas (Izaguirre et al., 2001b; O'Farrell et al., 2003;
Izaguirre et al., 2004). Sin embargo, la abundancia algal y la proporción de
las especies algales fueron diferentes entre los dos experimentos
realizados. Durante el primer experimento en la laguna se registró una
importante floración de cianobacterias filamentosas (> 20 μm). Por el
contrario, durante el segundo experimento un número mayor de especies
co-dominaron en la laguna (clorofitas y cianobacterias), las que estuvieron
acompañadas por diatomeas; también se observó una mayor abundancia
de especies mixotróficas (principalmente Cryptomonas spp.), y una
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
58
densidad total fitoplanctónica menor que la registrada durante el primer
experimento.
A pesar de estas diferencias en la composición, los resultados de los
dos experimentos con variaciones en las condiciones lumínicas
evidenciaron que la presencia de la cobertura vegetal afecta la estructura
de la comunidad microbiana. Uno de los efectos más importantes y obvios
de las macrófitas flotantes sobre la columna de agua, es la disminución de
la penetración de la luz, y la concomitante declinación de las actividades
fotosintéticas, lo que provoca una disminución del oxígeno disuelto. Bajo
estas condiciones, las formas químicas reducidas son el estado
predominante en la laguna. En el ambiente natural, como los nutrientes se
encuentran más concentrados cerca de los sedimentos del fondo, al ser la
anoxia es más pronunciada en el fondo, se puede observar un gradiente
vertical de amonio en la columna de agua, ya que éste es tomado por
algas y bacterias. Estas características son típicas de los cuerpos de agua
vegetados del humedal, y fueron descritos en trabajos previos (O'Farrell
et al., 2003; Izaguirre et al., 2004). Otro efecto de las macrófitas es que
constituyen una fuente importante de material disuelto, el cual influye
sobre la disponibilidad de los nutrientes. Franco y Heath (1983)
encontraron que la disponibilidad de los nutrientes disminuye en lagos
con altos valores de materia orgánica disuelta (MOD) debido a la
formación de complejos (sust. húmicas-metal-fósforo). Sin embargo, estos
complejos también pueden constituir reservorios potenciales de fósforo,
el que puede ser liberado desde los complejos a la columna de agua en
condiciones de deficiencia de fósforo (Jones, 1998). Estudios previos
llevados a cabo por Unrein (2001), mostraron que el fósforo no sería el
factor limitante para el fitoplancton en este humedal, pero que bajo ciertas
condiciones sí puede serlo el nitrógeno. Es importante señalar que las
macrófitas flotantes compiten por los nutrientes con algas, ya que los
toman de la columna de agua (Scheffer et al., 2003).
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
59
La limitación de la penetración de la luz producida por las macrófitas,
y el consecuente decrecimiento de la fotosíntesis, fue correctamente
simulada en los experimentos con mallas de nylon. El punto de partida en
ambos experimentos con respecto a la concentración de oxígeno disuelto
fue el mismo para todos los microcosmos. Luego de 24h se produjo una
disminución de oxígeno disuelto en los frascos oscuros debido a la
reducida actividad fotosintética. En contraposición, los microcosmos
expuestos a la luz, presentaron una mayor actividad fotosintética.
Particularmente, en el primer experimento, los mayores valores se
registraron en los microcosmos que contenían a todas las fracciones de
tamaños del fitoplancton.
Los valores relativamente altos de pH registrados en el humedal, se
pueden atribuir, por un lado, a la alcalinidad natural de la cuenca
(O'Farrell et al., 2003; Izaguirre et al., 2004), y por otro a la alta fotosíntesis
en aguas libres durante los períodos de actividad algal. En este sentido, el
aumento de los valores de pH en los microcosmos con luz, es obviamente
el resultado de una mayor fotosíntesis.
La evolución de las concentraciones de nutrientes durante el primer
experimento parece reflejar una captación por parte de las algas y
bacterias. En particular, el fosfato disminuyó progresivamente en los
frascos que incluían a todos los componentes de la comunidad
microbiana. La disminución fue más evidente en los microcosmos con luz
desde t1 hasta t3. Durante el segundo experimento las concentraciones de
fósforo fueron más altas, y probablemente por ese motivo, las diferencias
dentro de los frascos no resultaron tan evidentes.
La declinación de la concentración de amonio en ambos
experimentos probablemente también se debió a la captación por las
algas. Particularmente, para el primer experimento la concentración del
nitrógeno inorgánico disuelto (nitratos + amonio) disminuyó después de
las 48 h, registrándose los menores valores hacia el final del experimento.
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
60
Teniendo en cuenta que el nitrógeno podría ser el nutriente limitante en el
humedal, como ya fue mencionado, es probable que este nutriente
resultara limitante para el fitoplancton hacia el final del primer
experimento. En particular, esta suposición se confirmaría al registrarse
una correlación inversa entre el nitrógeno inorgánico disuelto y las
abundancias de las algas > 20 μm en ambos experimentos. Este hecho,
junto con el incremento paralelo de las algas mixotróficas en los frascos
oscuros, parecería indicar una competencia entre las especies
fitoplanctónicas por los nutrientes dentro del fitoplancton. Bajo estas
condiciones las especies mixotróficas se encuentran favorecidas en la
oscuridad frente a las algas fototróficas obligadas, ya que pueden ingerir
partículas.
Los resultados de los experimentos parecen confirmar la primera
hipótesis postulada en este trabajo. La oscuridad favoreció el reemplazo
de las algas autotróficas obligadas por especies mixotróficas, debido a
que estas algas se ven favorecidas frente a las especies fototróficas
estrictas frente a una disminución en la intensidad de luz, y bajo un
descenso progresivo de los nutrientes, principalmente el nitrógeno. Las
algas mixotróficas, según la descripción realizadas por Jones (2000), son
organismos capaces de obtener energía y nutrientes en dos maneras,
como fotótrofos autotróficos (usando energía de la luz y nutrientes
inorgánicos), y como fagótrofos heterotróficos (ingeriendo partículas en
forma de vacuolas de alimento y su posterior digestión y utilización de los
componentes orgánicos derivados). Dentro de esta categoría, los taxones
dominantes durante los experimentos fueron varias especies del género
Cryptomonas. Siguiendo la clasificación de Jones (2000), se las pueden
incluir dentro del grupo de protistas cuyo principal modo de nutrición es
la autotrofia pero que pueden alimentarse por fagotrofia cuando se
producen periodos largos de oscuridad y a una tasa de ingestión muy
lenta. La mixotrofia tiene un mayor costo energético frente a la autotrofia
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
61
estricta, debido a que mantener “la maquinaria” de dos sistemas
(fotosintético y fagotrófico) resulta en un gasto de energía mayor que
mantener uno solo de los sistemas (a igual tamaño celular) (Raven, 1997).
Sin embargo, la capacidad de cambiar entre los distintos modos tróficos
representa un menor gasto que mantener simultáneamente los sistemas
fototróficos y fagotróficos (Jansson et al., 1996; Stoecker, 1998); estos
autores proponen que las Cryptomonas spp. se encuentran dentro del
grupo de algas mixotróficas que son principalmente fototróficas, pero que
se alimentan para obtener pequeñas trazas orgánicas necesarias para su
crecimiento.
En los dos experimentos con variaciones en la luz, la tasa de
crecimiento de los nanoflagelados heterotróficos (NFH) fue mayor que el
de las algas mixotróficos durante el primer día de experimento.
Analizando los datos del primer experimento se observa que el aumento
pronunciado de NFH entre t0 y t1 coincide con una drástica declinación del
picoplancton (dominado por pico-cianobacterias). Este hecho y la
correlación inversa significativa entre picoplancton y las NFH indicarían
una alta ingestión de esta fracción por los NFH. Porter (1988) describió
que la tasa de ingestión de los flagelados no pigmentados sobre las
partículas está relacionada con la concentración de las partículas, y por lo
general es equivalente o ligeramente mayor que la de las algas
mixotróficas. Al principio del primer experimento los frascos
experimentales que contenían todos los componentes planctónicos
presentaban una alta disponibilidad de picoplancton, principalmente Pcy.
Pernthaler et al. (1996) demostraron que los NFH, como también los
ciliados, prefieren consumir las pico-cianobacterias en lugar de bacterias
heterotróficas.
Jansson et al. (1996) explicaron las posibles relaciones entre las
proporciones de organismos mixotróficos y heterotróficos estrictos en un
cuerpo de agua. Cuando la biomasa de NFH en un cuerpo de agua es
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
62
relativamente baja en proporción a la de organismos mixotróficos, ésto
podría indicar que hay suficiente luz para la fotosíntesis, y por lo tanto la
mixotrófia supera a la heterotrofia. En contraste, como las algas
mixotróficas pueden estar limitadas por N, y los NFH pueden estarlo por
C, estos últimos se encontrarían mejor adaptados frente a las algas
mixotróficas cuando la cobertura vegetal es muy profusa, y por lo tanto la
luz es limitante pero las concentraciones de COD son muy elevadas.
Como fue mencionado en los resultados, los ciliados aumentaron en
los microcosmos con luz y la observación de los mismos al microscopio
mostró la presencia de pequeñas clorococales de tipo Chlorella dentro del
citoplasma. Desafortunadamente, en este estudio no se puede aseverar si
los ciliados estaban digiriendo a las algas o si las retenían dentro, lo cual
serían características de ciliados mixotróficos. Sin embargo, los resultados
coinciden con las observaciones de Amblard et al. (1995), quien
descubrió que la biomasa de ciliados mixotróficos (Oligotrichida) en lagos
húmicos se encontraba positivamente correlacionada con la energía
lumínica. Además, Queimaliños et al. (1999) también demostraron la
dependencia de los ciliados mixotróficos a la luz en lagos Patagónicos. De
acuerdo con estos autores, algunas especies pueden modificar su
morfología, por ejemplo adoptando formas alargadas, lo cual permite
optimizar la entrada de luz a las Chlorella endosimbióticas (Modenutti et
al., 2004). En el humedal las macrófitas flotantes usualmente causan una
limitación por luz en la columna de agua durante algunos períodos. Por lo
tanto, los ciliados que habitan en el humedal probablemente se
encuentren bien adaptados a los cambios de luz asociados a variaciones
de la cobertura de macrófitas, lo que merece estudio particulares en el
futuro.
El aumento de las abundancias de las algas mixotróficas, NFH y
ciliados dentro de los microcosmos se vio favorecido por la remoción de
sus predadores (zooplancton) de acuerdo con la hipótesis de cascada
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
63
tróficas planteada por Carpenter et al. (1985). Cabe la abundancia del
zooplancton total (copépodos, cladóceros y rotíferos) en la laguna del
humedal puede variar entre 39 y 813 ind. (ver capítulos siguientes). Las
altas densidades se corresponden a fases de aguas claras en la laguna.
Respecto a las abundancias de bacterias heterotróficas observadas
en el primer experimento, es evidente que su disminución en los
microcosmos que contenían a todos los componentes de la comunidad
microbiana se deba probablemente a la ingestión por los predadores. Sin
embargo, las densidades registradas al comienzo del experimento fueron
relativamente bajas comparadas con los valores reportados para otros
sistemas acuáticos de estados tróficos similares (Sorokin, 1999), y también
con las concentraciones observadas en este humedal en otros períodos
(Sinistro et al., 2006; Izaguirre, et al., datos no publicados).
Las cianobacterias dominaron en todas las fracciones de tamaños en
la laguna durante primer experimento. De acuerdo con los datos
obtenidos por Smith (1983) y Shapiro (1990) las cianobacterias se ven
favorecidas a bajas proporciones de la relación N - P y pH alto.
Aunque en este trabajo se no se analizaron en detalle los cambios en
la composición de las especies fitoplanctónicas asociadas a las distintas
condiciones de luz, no obstante, en ambos experimentos se observó que
la proporción de eucariotas/procariotas, como la proporción de los
taxones dominantes, cambiaron a diferentes atenuaciones de luz. En
general, en nuestros experimentos las clorofitas se vieron beneficiadas
bajo condiciones de mayores intensidades de luz. Huisman et al. (1999)
han demostrado que las intensidades de luz para el crecimiento
fitoplanctónico son especie-específicas y que varían en un rango muy
ajustado. Flöder et al. (2002) con un estudio experimental, demostró que
las pequeñas fluctuaciones de luz en un rango de 3-12 días afectaban la
diversidad en las comunidades fitoplanctónicas, y que las clorofitas
predominaban en los tratamientos con intensidades de luz
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
64
permanentemente altas, mientras que las cianobacterias y diatomeas
dominaban a bajas intensidad de luz, lo cuál coincide con lo observado en
nuestros experimentos.
La composición del plancton observada al final de ambos
experimentos en los frascos con deficiencia de luz fue similar a la
observada en la laguna en condiciones naturales bajo la cobertura de
macrófitas. Junto con los taxones mixotróficos y heterotróficos, se incluyen
algas que se encuentran bien adaptadas a bajas intensidades de luz. En
particular, algunas pequeñas cianobacterias y clorococales unicelulares,
como Chlorella spp. y Monoraphidium spp. las cuales pueden optimizar la
captación de la luz, como también algunas diatomeas adaptadas a
ambientes limitados por luz, como algunas especies de Achnanthes. La
proporción de las clorofitas más grandes que forman cenobios o colonias
(por ejemplo Scenedesmus spp., Oocystis spp.) fueron mayores en los
tratamientos con luz, así como ocurre en condiciones naturales en la
laguna cuando las condiciones de luz aumentan en la columna de agua.
Como fue discutido anteriormente, los experimentos confirmaron la
primera hipótesis postulada, ya que la disminución de la intensidad de luz
favoreció el reemplazo de especies autotróficas obligadas por algas
mixotróficas, que son probablemente mejores competidores bajo
condiciones de deficiencia de luz, sobre todo cuando hay una disminución
progresiva de los nutrientes, lo cual ocurrió hacia el final de los
experimentos. La segunda hipótesis de este estudio también fue
corroborada. El picoplancton se redujo significativamente en los
microcosmos que incluían a sus potenciales predadores (NFH, ciliados y
algas mixotróficas) y éstos últimos aumentaron debido a la falta del meta-
zooplancton. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en
la predación del picoplancton entre los microcosmos oscuros y claros. En
relación con la cuarta hipótesis, este estudio confirmó que las diferencias
en las condiciones de luz conlleva a distintas composiciones del plancton
Efecto en la deficiencia de luz por las macrófitas flotantes sobre la comunidad planctónica microbiana
65
microbiano; para los dos componentes analizados (algas autotróficas > 3
μm, y ciliados), la evolución diaria de sus abundancias muestra cambios
graduales asociados al gradiente de luz analizado.
ESTUDIO DEL COMPORTAMIENTO
MIXOTRÓFICO DE ALGUNAS ESPECIES
FITOPLANCTÓNICAS EN EL HUMEDAL
Estudio del comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas en el humedal
66
Objetivos
El objetivo fue corroborar experimentalmente el comportamiento
potencialmente mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas
frecuentes en el humedal.
Hipótesis
• Se espera demostrar experimentalmente la capacidad
fagotrófica de algunas especies fitoplanctónicas abundantes en el
humedal que se asumieron como potencialmente mixotróficas en
base a su respuesta en los experimentos anteriores.
Estudio del comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas en el humedal
67
Materiales y Métodos Se llevaron a cabo dos experimentos in situ los días 12 de mayo y 8
de agosto del 2005, usando microcosmos (botellas de plástico
experimentales de 1 L) (Fig. 15). Las tasas de bacterivoría producidas por
algas mixotróficas fueron estimadas mediante el uso de bacterias
marcadas fluorescentemente (FLB), las que se prepararon según el
protocolo descrito por Sherr et al. (1987) y Vaqué et al., (2001). Las FLB
fueron añadidas a las botellas experimentales conteniendo agua de la
laguna filtrada a través de una red de zooplancton de 55 μm de poro. La
concentración de FLB usada fue de aproximadamente un 20 % de la
densidad natural de bacterias en la laguna. Las incubaciones se
realizaron por triplicado. Se tomaron sub-muestras de cada una de las
botellas, inmediatamente después de la adición de las FLB (t0), después de
15 minutos (t1), 30 minutos (t2), 45 minutos (t3), 60 minutos (t4) y a los 90
minutos (t5). Todas las muestras se fijaron con glutaraldehido frío (al 2 %).
En el laboratorio, se filtraron 5 ml de cada muestra a través de filtro negro
de policarbonato (Poretics) de 3 μm de poro para la cuantificación de las
FLB ingeridas por medio de un microscopio de epifluorescencia (Axioplan
de Zeiss). Para cuantificar la concentración natural de las bacterias en la
laguna, se filtraron 2 ml de muestra a través de filtros de policarbonato
negros de 0,2 μm de poro (Poretics) y se agregó el colorante DAPI
(diclorhidrato de 4',6-diamidino-2-fenilindol). La tasa de ingestión por hora
de FLB por alga mixotrófica (Cryptomonas spp.) fue determinada según
Šimek et al. (1995); el número de FLB por alga mixotrófica fue calculado a
partir de una regresión lineal desde el t0 hasta los 45 minutos que fue el
tiempo donde la curva dejó de mostrar un comportamiento lineal. La tasa
de clareado se obtuvo a partir de la tasa de ingestión de FLB dividida por
la concentración de FLB utilizada. La tasa de ingestión específica para
cada especie mixotrófica fue calculada multiplicando la tasa de clareado
Estudio del comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas en el humedal
68
correspondiente por la concentración bacteriana, suponiendo que las
bacterias naturales y las FLB fueron ingeridas con las mismas tasas. El
impacto de predación por las algas mixotróficas sobre el bacterioplancton
fue calculado multiplicando la tasa de predación específica por la
abundancia in situ de algas mixotróficas.
Fig. 15. Esquema del procedimiento utilizado para estudiar el comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas del humedal.
Estudio del comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas en el humedal
69
Resultados
Los experimentos llevados a cabo con la adición de bacterias
marcadas (FLB) corroboraron que dos especies de Cryptomonas (C. erosa
y C. marssonii), las cuales son frecuentes en el fitoplancton de la laguna,
pueden ingerir bacterias. En el caso de C. ovata, los experimentos no
mostraron una clara ingestión de FLB, mientras que la potencial fagotrofia
de otras especies de Cryptomonas no pudo ser evaluada debido a la
escasez de las mismas durante los dos experimentos de pastoreo.
La tasa de ingestión específica de C. erosa fue de 3,22 bact. ind.-1h-
1, la tasa de clareado de 4,27 nL ind.-1 h-1, y el impacto de pastoreo de 9.33
103 bact. mL-1 h-1. En el caso de C. marssonii fueron considerablemente
mayores, con una tasa de ingestión específica de 15,38 bact. ind.-1h-1, una
tasa de clareado de 20,38 nL ind.-1 h-1, y un impacto de pastoreo de 38,38
103 bact. mL-1 h-1. Estos valores indicarían un consumo de C por fagotrofia
de aproximadamente 0,044 % h-1 y 0,171 % h-1 de la biomasa de C para C.
erosa y C. marssonii respectivamente. La Fig. 17 ilustra los valores medios
de FLB ingeridos por las dos especies de Cryptomonas en el tiempo.
Fig. 17. Valores promedios de FLB ingeridas por las dos especies de Cryptomonas en el tiempo. Las barras representan los desvíos estándares.
Estudio del comportamiento mixotrófico de algunas especies fitoplanctónicas en el humedal
70
Discusión
Como se mencionara en el capítulo anterior, las algas mixotróficas,
son organismos capaces de obtener energía y nutrientes en dos maneras,
como fotótrofos autotróficos y como fagótrofos heterotróficos (Jones,
2000). Los resultados de los experimentos de bacterivoría con FLB
confirmaron que al menos dos especies de Cryptomonas, las cuales son
muy frecuentes en los ambientes acuáticos de la Reserva de Otamendi (C.
erosa y C. marssonii), son capaces de exhibir un comportamiento
fagotrófico. Aunque las tasas de pastoreo específicas calculadas en este
estudio para C. erosa y C. marssonii fueron altas, las mismas son
comparables con los trabajos previos realizados por Porter (1988) y
Urabe et al. (2000). De hecho, las tasas registradas se encontraron entre
los valores mas altos para las criptofitas (Tranvik et al., 1989; Panuska y
Robertson, 1999). Sin embargo, estas tasas se encuentran en el mismo
rango que las calculadas por Domaizon et al. (2003). De acuerdo con los
resultados obtenidos por Urabe et al. (2000), la variación “diaria” en el
comportamiento fagotrófico de las Cryptomonas sp. parece estar
relacionada con la adquisición de nutrientes y algunas sustancias
esenciales para el crecimiento, cuando éstas se encuentran en
concentraciones bajas en la laguna. Por lo tanto, se corroboró que dos de
las especies frecuentes de Cryptomonas de este humedal (C. erosa y C.
marssonii) podían ingerir bacterias.
ESTRUCTURA DEL ZOOPLANCTON DEL
HUMEDAL
Estructura del zooplancton del humedal
71
Materiales y Métodos
A fin de realizar los experimentos sobre interacciones tróficas
planctónicas que se describen en los siguientes capítulos de esta tesis, en
las que se encuentra implicado el zooplancton, se llevaron a cabo distintos
muestreos de esta comunidad en la laguna con el objeto de caracterizar
su estructura en el ambiente natural.
Se realizaron cuatro muestreos (agosto 2005, enero, marzo y
septiembre 2006). Para determinar la abundancia del zooplancton se filtró
un volumen conocido de agua de la laguna (aproximadamente 70 litros) a
través de una red de 55 μm de poro. Las muestras de micro y
protozooplancton fueron analizadas bajo un microscopio binocular en
cámaras Sedgwick-Rafter de 1 ml, obteniendo las submuestras con una
pipeta Hensen-Stempel. Los recuentos del macrozooplancton fueron
realizados en cámaras de 5 ml Bogorov bajo lupa, y las submuestras
tomadas con un dispositivo de Russell. Se identificaron los diferentes
grupos taxonómicos del zooplancton a nivel género, y cuando fue posible
a nivel especie, discriminándose los estadios larvales en el caso de los
copépodos. Se contaron tres alícuotas de cada muestra, salvo en los casos
en los que se requirió contar un número mayor a fin de obtener una
estimación del error menor al 10%. Las abundancias del zooplancton
fueron expresadas como individuos por litro.
Estructura del zooplancton del humedal
72
Resultados y Discusión
La composición del zooplancton de la Laguna Grande de Otamendi
resultó semejante a la registrada en otros sistemas someros ubicados en
humedales de Sudamérica para latitudes similares (Paggi y José de Paggi,
1990; Gabellone et al., 2001; Mazzeo et al., 2003; Meerhoff et al., 2003;
Claps et al., 2004; Rennella y Quirós, 2006).
Los copépodos del orden Calanoidea se encontraron representados
por las especies Notodiaptomus incompositus y Notodiaptomus spiniger,
mientras que las especies Acanthocyclops robustus, Eucyclops sp. y
Metacyclops mendocinus representaron al orden Cyclopoidea.
Entre los cladóceros se observaron distintas especies de la clase
Branchiopoda. En particular, en las fechas analizadas estuvieron presentes
los siguientes taxones: Moina micrura, Diaphanosoma sp., Bosmina
huaronensis, Leydigia sp. y Simocephalus sp. Cabe señalar, que durante el
curso de los experimentos fueron también registradas una especie del
género Daphnia sp. y una de Ceriodaphnia sp..
Con respecto a los rotíferos (Phylum: Rotatoria, Orden:
Monogononta) las especies presentes fueron: Brachionus austrogenitus, B.
calyciflorus, B. havanaensis, Polyarthra cf. vulgaris, Hexarthra cf. mira,
Bdelloidea sp., Conochirus sp., Asplanchna brightwelli, Filinia longiseta,
Pompholix cf. sulfata y en los experimentos se observó también la
presencia de Brachionus quadridentatus, Keratella morenoi, Testudinella
patina y Platyionus patulus.
Cabe señalar que a partir de estos análisis se obtuvo la primera
descripción de la estructura del zooplancton para este sistema.
Entre las cuatro fechas de muestreo analizadas se observaron
importantes variaciones en la abundancia de los distintos componentes del
zooplancton, siendo las densidades notoriamente más bajas en el invierno.
Las densidades totales de zooplancton variaron entre 30 y 813 ind. L-1,
Estructura del zooplancton del humedal
73
valores que se encuentran comprendidos en el rango de variación más
frecuente para otros ambientes lénticos asociados a la llanura del Paraná
en su curso medio (Paggi y José de Paggi, 1990).
En el muestreo invernal se observó que el meso-zooplancton estaba
representado casi exclusivamente por organismos del orden Calanoidea
que no superaron los 12 ind. L-1; por su parte, los cladóceros y copépodos
ciclopoideos, al igual que el micro-zooplancton se encontraron en muy
bajas densidades. La presencia de individuos del orden Calanoidea en la
estación invernal se podría deber a que son omnívoros, pudiendo
alimentarse de ciliados, rotíferos como también de algas, bacterias y
detritos. Dado que poseen dos modos de alimentación, tienen una mayor
flexibilidad alimenticia en comparación con los ciclopoideos, lo cual le
permite elegir y sobrevivir cuando las concentraciones de comida son
bajas (Reynolds, 2006).
Las máximas densidades de zooplancton se registraron en los
muestreos de verano (enero y marzo 2006). En estas fechas se
observaron también las mayores riquezas de especies. Tanto el meso-
zooplancton como el micro-zooplancton (rotíferos) estuvieron muy bien
representados, variando la abundancia de la primera fracción entre 360 y
540 ind. L-1 y la de la segunda entre 270 y 320 ind. L-1. En general los
rotíferos y cladóceros planctónicos tienen ciclos de vidas cortos bajo
condiciones favorables de temperatura, alimento y fotoperíodo (Kalff,
2002).
Por su parte, en el muestreo de primavera se registraron
densidades intermedias de zooplancton (220 ind. L-1 y 11 ind. L-1 para el
meso-zooplancton y rotíferos respectivamente).
Las especies de cladóceros mejor representadas fueron Moina
micrura y Bosmina huaronensis, alcanzando los 370 ind. L-1 la primera
especie en verano, y 60 ind. L-1 la segunda en primavera. De acuerdo a
Romanovsky (1985) las especies del género Moina suelen encontrarse
Estructura del zooplancton del humedal
74
asociadas a pequeños cuerpos de agua y son capaces de desarrollar un
crecimiento explosivo cuando las condiciones son favorables. Kalf (2002)
señala que usualmente la abundancia de las especies de Bosmina suelen
declinar en la época invernal conforme disminuye la temperatura y la
abundancia del nano-fitoplancton.
Entre los rotíferos, los taxones más abundantes fueron Brachionus
austrogenitus y Asplanchna brightwelli (210 y 190 ind. L-1 respectivamente).
Es importante aclarar que el género Brachionus, presentó la mayor
riqueza en el zooplancton de este sistema.
A diferencia de otros lagos someros ubicados en el hemisferio
norte, que suelen estar dominados por especies del género Daphnia
(Jeppesen et al., 2005), el sistema estudiado está dominado por las otras
especies de cladóceros ya mencionadas y por copépodos. Paggi y José
de Paggi (1990) señalan que el género Daphnia esta muy pobremente
representado en los ambientes asociados a la llanura aluvial del Paraná
Medio, lo que estaría asociado a causas biogeográficas y ecológicas
(predación por peces); estos autores también sugieren que la gran
abundancia de Moina en cuerpos de agua de la cuenca esté relacionada
con la pobre presencia de Daphnia.
IMPACTO DE LA PREDACIÓN DEL
ZOOPLANCTON SOBRE EL FITOPLANCTON
Y SOBRE LAS CADENAS MICROBIANAS
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
75
Objetivos
Analizar el impacto de la predación del zooplancton sobre el
fitoplancton en este humedal, evaluando su efecto en términos de
abundancia, estructura del tamaño y la composición de especies de la
comunidad fitoplanctónica.
Analizar las respuestas de diferentes componentes de la comunidad
microbiana: NFH, ciliados y picoplancton, comparando su evolución
temporal en presencia o ausencia del zooplancton.
Hipótesis
• El zooplancton controla efectivamente la abundancia del
fitoplancton por efecto del pastoreo.
• La predacion es más importante sobre la fraccion de las
algas nanoplanctónicas, y las especies menos comestibles se
benefician por la liberación de los nutrientes por el zooplancton, y
por la disminución de la presión de competencia interespecífica.
• La ausencia del zooplancton favorece el aumento de los NFH
y ciliados, promoviendo así un efecto de cascada sobre el
picoplancton.
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
76
Materiales y Métodos
Diseño experimental El experimento fue realizado en seis mesocosmos (bolsas de
polietileno de alta densidad, de unos 50 L con dispositivos flotación) (Fig.
18), los cuales fueron dispuestos in situ, a unos 100 m de la orilla, en
la”Laguna Grande“. El experimento se llevo a cabo desde el 31 de marzo
al 17 de abril del 2006, los muestreos y mediciones fueron obtenidas con
la siguiente periodicidad; t0 (tiempo inicial), t1 (3 días), t2 (6 días), t3 (10
días), y t4 (17 días).
Se llevaron a cabo los siguientes tratamientos por triplicado: 1)
Mesocosmos con todos los componentes planctónicos (zooplancton,
fitoplancton, NFH, ciliados y picoplancton, y 2) mesocosmos con las todas
las fracciones planctónicas pero sin zooplancton. Las seis clausuras se
llenaron con agua filtrada a través de una red 55 μm de poro para excluir
al zooplancton. Luego, la muestra concentrada de zooplancton de la
laguna obtenida de la filtración previa, fue dividida en cuatro
submuestras de igual volumen; tres de ellas fueron agregadas a cada una
de las clausuras correspondientes al tratamiento con zooplancton, y la
cuarta se fijó con formaldehído al 5% para cuantificar la concentración
inicial del zooplancton. La abundancia inicial del zooplancton agregada en
las clausuras fue similar a la abundancia registrada en el ambiente natural
en períodos con altas densidades de zooplancton, lo que fue estimado en
muestreos previos realizados en la laguna, tal como se explicó en el
capítulo anterior.
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
77
Fig. 18. Mesocosmos utilizados durante los experimentos.
Muestreo y procedimientos de laboratorio
Se estimó la concentración de clorofila a durante el experimento en
cada uno de los mesocosmos usando un fluorómetro Cyclops-7 (Turner,
USA). La abundancia de las diversas fracciones del plancton, excepto en el
caso del zooplancton, fue estimada en todas las fechas del muestreo. Se
tomaron dos muestras 50 mL de cada uno de los mesocosmos. Una de
estas muestras se fijó con lugol acidificado al 1% y se utilizó para la
cuantificación del micro-fitoplancton, el nano-fitoplancton y los ciliados,
siguiendo la metodología descrita por Utermöhl (1958). Se utilizaron
cámaras de 5 y 10 ml (dependiendo de la abundancia del plancton), las
que se dejaron sedimentar 24 h, y como en los casos anteriores, el error
de los recuentos fue estimado según Venrick (1978), aceptando un error
máximo del 15%. En los recuentos del fitoplancton, las algas fueron
separadas según sus fracciones de tamaño. Se consideraron dos rangos
de tamaños: nano-fitoplancton (algas con un GALD <30 μm) y algas
grandes (>30 μm). En el caso de las algas >30 μm, se discriminó entre
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
78
especies filamentosas, especies coloniales y diatomeas grandes, con el
objetivo de poder analizar posibles diferencias debido a la presencia de
especies no comestibles. Por otra parte, también fueron discriminadas las
abundancias entre algas eucariotas y cianobacterias.
Una segunda muestra de cada mesocosmos, se fijó con
glutaraldehido filtrado frió al 2%, para los recuentos del picoplancton y los
NFH. Una vez fijada la muestra se dividió en dos sub-muestras, las cuales
fueron filtradas a través de filtros de policarbonato negro de 0,2 y 0,6 μm
de poro (Isopore GTPB y DTTP, Millipore), para el picoplancton y los NFH
respectivamente. El volumen filtrado de las sub-muestras para el
picoplancton fue de 2 ml y de 3 ml para NFH. El material se fijo con DAPI
(Porter y Feig, 1980). Los filtros se montaron en portaobjetos con aceite de
inmersión para epifluorescencia (F de Immersol 518). La cuantificación del
picoplancton autotrófico eucariota y procariota se determinó a través del
microscopio de epifluorescencia por medio de la excitación con luz azul y
verde a los pigmentos fotosintéticos (Callieri y Pinolini, 1995). El
picoplancton heterotrófico y los NFH fueron contados bajo la excitación de
luz UV. El microscopio utilizado fue un Zeiss Axioplan equipado con la
lámpara HBO de 50W, un objetivo plan-Apochromat de 100 X y un set de
filtros: luz azul (BP 450-490 nm, FT 510 nm, LP 520 nm), luz verde (BP 546
nm, FT 580 nm, LP 590 nm), y UV (BP 365 nm, FT 395 nm, LP 397).
Se estimó la abundancia del zooplancton sólo para t0 y t4, dado que
para los recuentos del zooplancton se requiere filtrar un gran volumen de
agua, lo que resultaba impracticable en los mesocosmos a los tiempos
intermedios. Al final del experimento el contenido de las clausuras se filtró
a través de una red de 55 μm de poro. Las muestras de micro y
protozooplancton fueron analizadas bajo un microscopio binocular en
cámaras Sedgwick-Rafter de 1 ml, obteniendo las submuestras con una
pipeta Hensen-Stempel. Los recuentos del macrozooplancton fueron
realizados en cámaras de 5 ml Bogorov bajo lupa, y las submuestras
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
79
tomadas con un dispositivo de Russell. Se discriminaron los estadios
larvales y el número de las alícuotas contadas (por lo menos tres) fueron
calculadas con una estimación del error menor al 10%. Las abundancias
del zooplancton fueron expresadas como individuos por litro.
Datos físicos y químicos
Las siguientes variables físicas y químicas fueron registradas en
todas las clausuras y en cada fecha del muestreo: oxígeno disuelto,
temperatura, pH, y conductividad, con sensores portátiles Hanna HI 9143,
HI991301 (Hanna Instruments, USA). Se obtuvieron muestras para el
análisis de nutrientes en cada uno de los mesocosmos. El fósforo reactivo
soluble (P-PO4), nitratos (N-NO3) y amonio (N-NH4) se midieron por
espectrofotometría (Hach DR/2010) con los reactivos de Hach
correspondientes.
Análisis de datos
Para analizar las diferencias estadísticas entre los tratamientos (con
y sin zooplancton) a lo largo del tiempo, se realizó un ANOVA de medidas
repetidas de dos vías (MR) para cada uno de los componentes de las
comunidades planctónicas analizadas, con el tratamiento como el factor
principal y el tiempo como las medidas repetidas. Para probar las
diferencias significativas entre los tratamientos, se realizaron
comparaciones post hoc con la prueba de Student Newman-Keuls (SNK)
(Underwood, 1997).
En el caso del zooplancton se llevó a cabo la prueba de Wilcoxon
(Zar, 1996) para analizar si existieron cambios significativos (p < 0,05) en
la estructura de la comunidad entre el t0 y t4. Las correlaciones de a pares
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
80
entre variables bióticas y abióticas fueron calculadas usando el coeficiente
de correlación no paramétrico de Spearman (Conover, 1980).
Resultados
Características físicas y químicas del agua
En la Fig. 19 (a-f) se observan las variables físicas y químicas
analizadas en las clausuras durante el experimento. La temperatura del
agua en los mesocosmos siguió el mismo patrón de variación ambiental
de este parámetro, variando de 23,8 °C (al principio del experimento) a
16,6 °C (en el final). Las diferencias entre los tratamientos no fueron
significativas, con un nivel de significancia del 95%.
Los valores medios de oxígeno disuelto variaron entre 6,4 y 8,6 mg
L-1. Los valores más bajos se observaron en el tratamiento con
zooplancton, entre t3 y t4. Este hecho fue corroborado por las
correlaciones inversas de Spearman entre este parámetro y las
densidades de cladóceros y de copépodos (r = -0,76 y r = -0,78
respectivamente; p < 0,05). Sin embargo, al considerar todo el periodo de
muestreo, las diferencias no resultaron significativas entre tratamientos de
acuerdo al ANOVA de MR, mientras que sí se encontraron diferencias
significativas en el tiempo (p < 0,00001).
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
81
Fig. 19. Variación de las variables físico químicas registradas en las clausuras durante el experimento. a: temperatura del agua; b: oxígeno disuelto; c: pH; d: conductividad; e: nitrógeno inorgánico disuelto (DIN); f: fosfatos.
Los valores de pH variaron en promedio entre 8,23 y 8,54. El
ANOVA de MR mostró diferencias significativas entre los tratamientos y en
el tiempo (p = 0,04; p = 0,00005 respectivamente). No hubo variaciones
significativas durante el experimento con respecto a la conductividad (los
valores medios variaron entre 0,98 y 1,03 mS cm-1).
En lo que respecta a la concentración de fósforo reactivo soluble (P-
PO4), se observaron diversos patrones durante el transcurso del
experimento, dependiendo del tratamiento. En las clausuras con
zooplancton las concentraciones aumentaron desde el t0 (0,50 mg l-1) hasta
t4 (0.73 mg l-1). En cambio, en las clausuras sin zooplancton las
concentraciones se mantuvieron constantes y no se observaron patrones
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
82
temporales. A pesar de esto, el ANOVA de MR no evidenció diferencias
significativas entre los tratamientos. Los valores de fósforo fueron siempre
altos, y se lo puede considerar como no limitante para el crecimiento
fitoplanctónico.
El nitrógeno inorgánico disuelto (NID) (N-NH4 + N-NO3) aumentó
desde t3 hasta t4 en ambos tratamientos, y se observaron diferencias
significativas entre fechas según el ANOVA de MR (p = 0,005). Los
mayores valores medios se registraron hacia el final del experimento en
los mesocosmos que contenían zooplancton, pero a pesar de haberse
obtenido correlaciones positivas entre el NID y los copépodos
calanoideos (r = 0,91; p < 0,05) y cladóceros (r = 0,90; p < 0,05), las
diferencias en la concentración de este nutriente entre tratamientos no
fueron estadísticamente significativas. La forma reducida del nitrógeno
(amonio) prevaleció siempre sobre la forma oxidada (nitrato), como
ocurre normalmente en este humedal debido a las altas condiciones de
redox.
Clorofila a
Los valores medios de clorofila a registrados fueron típicos de
sistemas eutróficos, con valores entre 24,0 y 42,7 μg l-1 (Fig. 20). La
concentración disminuyó en todas las clausuras al comenzar el
experimento, entre t0 y t1. A partir de t3 (10 días) hacia el final del
experimento, las diferencias entre ambos tratamientos fueron notorias,
registrándose los mayores valores en los mesocosmos sin zooplancton. El
ANOVA de MR demostró diferencias significativas entre los tratamientos
(p = 0,002), y en el tiempo (p = 0,0004).
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
83
Fig. 20. Variación de la concentración de clorofila a para ambos tratamientos durante el experimento. Las barras representan los desvíos estándares.
Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm)
La Fig. 21.a muestra la variación de las algas nanoplanctónicas
durante el experimento. Esta fracción se encontró dominada por la clases
Chlorophyceae y Crytophyceae, siendo algunas de las especies más
abundantes: Monoraphidium contortum, M. circinale, M. minutum, M.
griffithii, Cryptomonas marssonii, C. erosa, Plagioselmis sp., y varias
especies de Scenedesmus, Chlamydomonas, Chlorella, y Crucigenia. Entre
las cianobacterias, los taxones dominantes fueron Merismopedia
tenuissima, Woronichinia elorantae, Romeria leopoliensis, y Aphanocapsa
delicatissima. Las densidades promedios registradas variaron entre 33.089
y 97.997. ind. ml-1.
La abundancia de esta fracción algal disminuyó en las clausuras con
zooplancton con respecto a las que excluían a este componente, con
diferencias significativas entre tratamientos según el ANOVA de MR (p <
0,054), como también en el tiempo (p=0,000006). Los contrastes
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
84
demostraron que las diferencias en la densidad fueron significativas entre
el t0 y el t4 en el tratamiento con zooplancton, y no significativas en el
tratamiento con sólo fitoplancton (p < 0,05).
Fig. 21. Variación temporal de las abundancias del fitoplancton para ambos
tratamientos. a: algas nanoplanctónicas (3-30 μm); b: algas grandes (>30 μm).
Las barras representan los desvíos estándares.
Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm)
La fracción del micro-fitoplancton (Fig. 21.b) estuvo dominada por
cianobacterias filamentosas, como Planktolyngbya limnetica, Raphidiopsis
mediterranea, Anabaena sp. y Planktothrix aghardii, entre las especies más
frecuentes. Las densidades medias variaron entre 1.345 y 24.966 ind. ml-1.
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
85
Entre las clorofitas y las diatomeas, las especies más frecuentes
fueron Dictyosphaerium pulchellum, Closterium acutum var. variabile,
Closterium aciculare, Staurastrum sp., Pediastrum tetras, Actinastrum
hantzschii, Nitzschia acicularis, y Aulacoseira granulata var. granulata.
Aunque el ANOVA de MR demostró diferencias significativas en la
abundancia de esta fracción algal entre los tratamientos (p < 0,05), en la
Fig. 21.b, es evidente que las algas > 30 μm aumentaron en todos los
mesocosmos desde el t0 al t3, lo cual sugiere que no hubo ningún impacto
de pastoreo sobre esta fracción hasta el día 10. Los contrastes
demostraron claramente que las diferencias entre los tratamientos se
hicieron evidentes sólo entre t3 y t4 (p < 0,05).
Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados
Las densidades promedios de NFH variaron entre 4.571 y 9.031 ind.
ml-1, mientras que los ciliados entre 70 y 579 ind. ml-1 (Fig. 22). La
comunidad de ciliados estuvo compuesta principalmente por
Oligotrichida. Se observó un pico de abundancia de NFH en las clausuras
sin zooplancton al día 6 del experimento. La evolución temporal de
ciliados siguió el mismo patrón de aumento que el de los NFH, pero con
un retraso en el tiempo en su pico de abundancia. Por el contrario, las
clausuras con zooplancton no presentaron picos en la abundancia de los
ciliados, y sus densidades se mantuvieron relativamente constantes hasta
que disminuyeron hacia el final del experimento. Sin embargo, el ANOVA
de MR no evidenció diferencias significativas para los ciliados o NFH entre
los tratamientos. Se observaron diferencias significativas para los NFH sólo
con respecto tiempo (p = 0,014).
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
86
Fig. 22. Variación temporal de la abundancia de nanoflagelados heterotróficos (NFH), ciliados y picoplancton total en ambos tratamientos. Las barras representan los desvíos estándares.
Zooplancton
La comunidad de zooplancton estuvo compuesta por rotíferos,
copépodos ciclopoideos, copépodos calanoideos, y cladóceros
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
87
(Anomopoda y Ctenopoda). Entre los rotíferos, Brachionus calyciflorus, B.
havanaensis, B. austrogenitus, Polyarthra vulgaris, Filinia cf. longiseta, y
Hexarthra mira fueron las especies dominantes. Los calanoideos
estuvieron representados principalmente por Notodiaptomus incompositus
y N. spiniger, mientras que Metacyclops mendocinus fue el ciclopoideo
más frecuente. El cladócero dominante fue Diaphanosoma brevireme.
La Fig. 23 ilustra las abundancias del zooplancton entre el t0 y el t4.
Al principio del experimento, las densidades de los distintos grupos del
zooplancton en los tratamientos fueron de 12 calanoideos l-1 (todos los
estadios), 608 ciclopoideos l-1 (todo los estadios) y 561 rotíferos l-1. En la
última fecha, las comunidades exhibieron una composición más equitativa:
197 calanoideos l-1, 262 ciclopoideos l-1, 258 cladóceros l-1, y 111 rotíferos
l-1. Las diferencias en la composición del zooplancton entre t0 y t4 fueron
significativas (p < 0,0001).
Vale precisar que, aun cuando el agua usada para llenar los
mesocosmos sin zooplancton fue filtrada a través de una red 55 μm de
poro, algunos estadios del microzooplancton o pequeños organismos,
como huevos y estadios nauplii tempranos de ciclopoideo, y pequeños
rotíferos pudieron haber pasado a través de la red. Así, en el final del
experimento, encontramos algunos zoopláncteres pequeños en el
tratamiento sin zooplancton, pero sus densidades fueron significantemente
menores a los mesocosmos con zooplancton (p = 0,019)
Se observaron correlaciones de a pares inversas entre la
abundancia de la fracción del nano-fitoplancton y la mayoría de los
componentes del zooplancton: adultos y estadios tempranos de
calanoideos (r = -0,89; p < 0,05), nauplii de calanoideos (r = -0,89; p <
0,05), cladóceros adultos (r = -0,77; p < 0,05), y estadios tempranos de
cladóceros (r = -0,90; p < 0,05).
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
88
Fig. 23. Composición del zooplancton en las clausuras al
comienzo (t0) y al final (t4) del experimento
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
89
Fracción del Picoplancton
En la Fig. 24 (a-c) se observa la variación de las abundancias de las
distintas categorías del picoplancton (bacterias heterotróficas, pico-
cianobacterias y las pico-eucariotas).
Las bacterias heterotróficas variaron entre 0,64 x 106 y 1,04 x 106
bact. ml-1, aumentando desde el principio hacia el final del experimento en
ambos tratamientos. El ANOVA de MR no reflejó diferencias significativas
entre los tratamientos, pero sí en el tiempo (p = 0,03).
Las pico-cianobacterias (Pcy) (como Synechococcus y
Synechocystis), variaron de 4,61 x 105 a 6,30 x 105 céls. ml-1. El ANOVA de
MR no reveló diferencias significativas entre los tratamientos o en el
tiempo.
Las pico-eucariotas (P-eu) exhibieron abundancias menores que las
registradas para las Pcy, las que variaron entre 1,26 x 105 y 3,80 x 105 céls
ml-1, y estuvieron esencialmente representadas por pequeñas células
parecidas a Chlorella sp.. Según el ANOVA de MR, la abundancia de pico-
eucariotas fue significativamente diferente entre los tratamientos (p < 0,04)
y en el tiempo (p = 0,00002). Se encontró una correlación inversa
significativa entre la abundancia de ciliados y la abundancia de P-eu (r = -
0,37; p < 0,05).
La abundancia total del picoplancton varió entre 1,4 x 106 y 1,76 x
106 céls ml-1. Analizando la evolución temporal del picoplancton total, junto
con la abundancia de los NFH y de los ciliados (Fig. 24), se observa un
efecto de cascada trófica sobre el picoplancton, el que es evidenciado por
el aumento del picoplancton total en las clausuras con zooplancton.
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
90
Fig. 24. Variación de las fracciones del picoplancton autotrófico y heterotrófico durante el experimento. a: eucariotas picoplanctónicas; b: cianobacterias picoplanctónicas (Pcy); c: bacterias heterotróficas. Las barras representan los desvíos estándares.
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
91
Discusión
Como se describió en capítulos anteriores, la mayor parte de los
estudios previos llevados a cabo en los sistemas acuáticos de la reserva
de Otamendi se centraron en la biodiversidad y la ecología de la
comunidad del fitoplancton (Izaguirre et al., 2001b; O'Farrell et al., 2003;
Izaguirre et al., 2004), y en estos trabajos se resalta que una de las
características más distintivas de los cuerpos de agua de este humedal es
la presencia de una profusa vegetación acuática, donde su distribución
espacial y biomasa varían a lo largo del año. En el capítulo anterior se
discutió profundamente el rol de las macrófitas flotantes sobre las
comunidades planctónicas, y su influencia en las complejas interacciones
que ocurren en este humedal. En el mismo capítulo, a partir de los
estudios experimentales se revela la existencia de interacciones
complejas entre las comunidades microbianas y nuevamente la influencia
de los macrófitas flotantes aparece como un factor clave al determinar una
fuerte atenuación de la luz en la columna de agua, lo que afecta
profundamente la estructura de las comunidades microbianas.
La comunidad fitoplanctónica de este humedal está caracterizada
por su alta biodiversidad, con más de 300 de taxones del fitoplancton
registrados, y un gran número de especies mixotróficas. Como ya se
describiera, las comunidades microbianas comprenden una gran
variedad de flagelados heterotróficos y ciliados, bacterias heterotróficas,
y una gran abundancia de picoplancton autotrófico (incluyendo especies
eucariotas y procariotas). Es interesante mencionar el rol de los
protozoarios en el ciclo del carbono en cuerpos de agua con altos
contenidos de materia orgánica alóctona como el estudiado, ya que gran
parte de la producción bacteriana es canalizada hacia los niveles tróficos
superiores a través del “microbial loop” (Kankaala, 1988; Porter, 1996).
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
92
Los estudios de esta etapa también mostraron que el humedal se
caracteriza por presentar una rica comunidad zooplanctónica con
numerosas especies de rotíferos, copépodos y cladóceros, que se
describen por primera vez para esta área. Durante algunos períodos del
año, cuando la abundancia del zooplancton es muy alta (densidad total >
800 ind. l-1), se producen fases de aguas claras en la laguna Si se analiza
La evolución temporal de la fracción del nano-fitoplancton durante el
experimento se evidencia que su abundancia disminuye al principio del
experimento (entre t0 y t1) en ambos tratamientos, probablemente debido
a un efecto clausura. La concentración clorofila a reflejó este mismo
patrón. Sin embargo, a partir de la segunda fecha de muestreo, los
resultados del experimento demostraron que los zoopláncteres ejercieron
una significativa presión de predación sobre el nano-fitoplancton.
Inversamente, el aumento en la abundancia de las algas grandes en
ambos tratamientos hasta el día 10, sugiere que esta fracción no fue
predada durante ese período por el zooplancton.
Cabe señalar que al principio del experimento, la comunidad del
zooplancton se encontraba dominada por rotíferos y larvas nauplii de
copépodos. En este sentido, los resultados apoyan el concepto del modelo
de Hulot et al. (2001), que divide al zooplancton herbívoro en dos
categorías (pequeños y grandes), los cuales predan a su vez sobre dos
categorías del fitoplancton (las desprotegidas y protegidas). Las algas
grandes (generalmente > 35 μm) y las algas con mucílago se pueden
considerar como especies protegidas. Los herbívoros pequeños
(principalmente los rotíferos y copépodos nauplii) se alimentan sólo del
fitoplancton desprotegido, mientras que los herbívoros grandes
(cladóceros y copépodos adultos y pre-adultos) pueden también predar
sobre la algas protegidas. Así, la disminución de las algas grandes
(representadas principalmente por cianobacterias filamentosas) hacia el
final del experimento (entre t3 y t4) en los mesocosmos con zooplancton
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
93
pueden ser explicados por un aumento en la abundancia de los
herbívoros grandes. A pesar de su dificultad de ingerir filamentos largos,
ciertos cladóceros pueden alimentarse de ellos del mismo modo que si
fueran paquetes de espagueti (Nadin-Hurley y Duncan, 1976).
Aunque a lo largo del experimento se evidenció un incremento en
la concentración de nutrientes, principalmente NID, en las clausuras que
incluían zooplancton, el hecho de que ambos tratamientos mostraran
exactamente el mismo patrón temporal de crecimiento de algas > 30 μm
hasta el día 10, sugiere que éstas no se encontraban limitadas por los
nutrientes; por lo tanto, en este trabajo no se corroboraría la hipótesis de
que las algas de mayor tamaño se vean favorecidas por una liberación de
nutrientes por parte del zooplancton. Sin embargo, sí se evidencia que la
actividad del zooplancton aumenta la concentración de nutrientes.
Los copépodos adultos se pueden alimentar de algas grandes y
ciliados, los que capturan y manipulan activamente con sus maxilipedios
(Reynolds, 2006). La declinación final de los ciliados los tratamientos sin
zooplancton puede haber ocurrido por el desarrollo de copépodos
ciclopoideos a partir de huevos y pequeños estadios que lograron pasar a
través de la red de zooplancton al comienzo del experimento. En los
tratamientos con zooplancton esta declinación puede ser explicada por
efectos directos (predación, interferencia) y por efectos indirectos
(competencia por los recursos) producidos por los copépodos,
cladóceros e incluso por los rotíferos (Arndt, 1993; Burns y Gilbert, 1993;
Perrow et al., 1999; Scheffer et al., 2003).
Sommer et al. (2003), propuso que la comunidad del zooplancton
que presenta una mayor diversidad funcional sería más eficaz en la
reducción de la biomasa del fitoplancton. Los resultados de este
experimento parecerían apoyar esta hipótesis, ya que el control de las
algas grandes comenzó sólo cuando el zooplancton en las clausuras
incluyó a copépodos y cladóceros adultos.
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
94
Con respecto a la tercera hipótesis de este trabajo, los resultados
del experimento parecen apoyar el concepto de cascadas tróficas de
cuatro-niveles descrita en otros trabajos (Sommer et al., 2003; Schnetzer y
Caron, 2005), puesto que al parecer, habría ocurrido un efecto en cascada
trófica sobre los niveles inferiores. Como ya fue mencionado, en las
clausuras que carecían de zooplancton, la abundancia de los ciliados
siguió el mismo patrón de incremento que los NFH, pero con un retraso en
el tiempo de respuesta. Los retrasos en el tiempo de respuesta se deben a
las diferencias en los tiempos generacionales entre los niveles tróficos, y
éstos fueron bien descritos por Carpenter et al. (1985). Por otro lado, la
abundancia del picoplancton total en las clausuras que contenían
zooplancton, alcanza su pico sólo después de una marcada disminución
de los pequeños ciliados. Aunque los NFH son los principales predadores
del picoplancton, los ciliados pequeños pueden también ejercer una
presión de pastoreo sobre esta fracción (Pernthaler et al., 1996; Callieri et
al., 2002; Pernthaler, 2005). Del análisis de la variación temporal de las
bacterias heterotróficas, resulta evidente que su abundancia aumentó en
todas las clausuras desde t0 hasta t4. Una posible explicación para este
aumento es que los NFH y los pequeños ciliados a menudo prefieren
consumir generalmente el picoplancton autotrófico en lugar de las
bacterias heterotróficas (Pernthaler et al., 1996).
Sin embargo, el impacto del zooplancton sobre las comunidades
microbianas no siempre resulta muy claro debido a las complejas
interacciones entre los componentes, e incluso existe cierta controversia
sobre los efectos en cascada trófica hacia estos niveles inferiores. Por
ejemplo, Pace y Funke (1991) predijeron que las interacciones de
cascadas tróficas podían quedar truncadas en el nivel de protozoos, y
explicaron las posibles causas de este hecho. En otro estudio, Schnetzer y
Caron (Schnetzer y Caron, 2005) también reportaron que las respuestas
de los pico-procariotas a las abundancias de los copépodos no seguían el
Impacto de la predación del zooplancton sobre el fitoplancton y sobre las cadenas microbianas
95
patrón esperado asumiendo los cuatro niveles de la cascada: copépodos—
microzooplancton—NFH—picoplancton. En particular, la actividad de
pastoreo de los copépodos incrementa el substrato disponible para el
crecimiento bacteriano, y así compensa su disminución debido a la
predación.
En este trabajo no se analizaron los efectos del ¨bottom-up¨, pero
como ya se discutió los estudios realizados en este humedal durante siete
años consecutivos, evidencian que el fósforo no es limitante para el
crecimiento del fitoplancton, pero el nitrógeno puede serlo bajo ciertas
condiciones (Unrein, 2001). Debido a las altas condiciones redox, la forma
frecuente de nitrógeno en este humedal es su forma reducida (amonio).
Aunque hay una continua liberación del nitrógeno desde los sedimentos
hacia la columna de agua de la laguna, éste es capturado muy
rápidamente por las algas, porque la concentración del nitrógeno
inorgánico disuelto (NID) es generalmente baja. En este experimento
encontramos concentraciones relativamente altas de fósforo y niveles algo
bajos de NID. El incremento registrado en todos los mesocosmos en la
última fecha, (día 14), se explicaría por la lluvia que ocurrió el día anterior
al muestreo. El papel del nitrógeno en la regulación de las cadenas
alimenticias en este humedal merece otros estudios que combinen los
efectos de control de arriba hacia abajo (top-down) y de abajo hacia
arriba (bottom-up). Este trabajo constituye la primera evidencia para este
humedal del impacto del zooplancton sobre el fitoplancton y las
comunidades microbianas, también proporcionando evidencias en las
complejas interacciones de cascada en las redes tróficas microbianas.
EFECTOS DE CASCADAS TRÓFICAS
DEBIDOS A PECES PLANCTÍVOROS Y DE LA
ADICIÓN DE NUTRIENTES DE LOS
SEDIMENTOS
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
96
Objetivo
Analizar simultáneamente el efecto de los nutrientes (“bottom-up”) y
el de predación (“top-down”) sobre las comunidades del plancton
(fitoplancton y zooplancton) de la laguna principal de la Reserva de
Otamendi. En lo que respecta al efecto top-down se analizará el impacto
de la predación de peces planctívoros sobre el zooplancton, y el sucesivo
efecto en cascada sobre el fitoplancton, estudiándose su influencia sobre
la abundancia, estructura de tamaños, estrategias nutricionales, diversidad
y la composición de especies. En lo que respecta a los nutrientes, se
estudiará el efecto del aporte de los sedimentos naturales de la laguna.
Hipótesis
• Los peces planctívoros ejercen una presión de predación
sobre el zooplancton reduciendo su abundancia, lo que a su vez
genera un efecto en cascada sobre el fitoplancton, el cual incrementa
su biomasa al reducirse la presión de predación sobre esta última
comunidad.
• La presión de predación de los peces planctívoros sobre el
zooplancton también incide sobre la estructura de tamaños del
fitoplancton. El aumento de la predación de los peces sobre el
zooplancton favorece el aumento de la biomasa de aquellas especies
nano-fitoplanctónicas que son más comestibles para el zooplancton.
• Dado que la liberación de nutrientes desde los sedimentos
hacia la columna de agua favorece el crecimiento algal, la
combinación de este efecto “bottom-up” con el efecto “top-down”
también incide sobre la estructura de del fitoplancton. En ausencia de
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
97
peces planctívoros, el aumento del zooplancton, conjuntamente con
un aumento de nutrientes, estimula el desarrollo de especies
fitoplanctónicas menos comestibles frente a aquellas especies que
son más predadas.
• El efecto de predación de los peces planctívoros sobre el
zooplancton también genera un efecto en cascada sobre el
protozooplancton. La disminución de meso-zooplancton provoca un
aumento de ciliados que constituyen parte de su dieta, lo que a su vez
incidiría en la abundancia y de nanoflagelados heterotróficos.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
98
Materiales y Métodos
Diseño experimental
El experimento fue realizado en 12 mesocosmos (bolsas de
polietileno de alta densidad, de unos 50 L con dispositivos flotación) (Fig.
25), los cuales fueron dispuestos in situ, a unos 100 m de la orilla, en
la”Laguna Grande“. El experimento se llevó a cabo desde el 25 de
septiembre al 10 de octubre del 2006. Los muestreos y mediciones fueron
obtenidas con la siguiente periodicidad: t0 (tiempo inicial), t1 (3 días), t2 (7
días) y t3 (15 días).
Se llevaron a cabo los siguientes tratamientos por triplicado:
• Control (C): mesocosmos con todos los componentes planctónicos
(zooplancton, fitoplancton de todas las fracciones de
tamaño, NFH, ciliados y bacterioplancton).
• Predación (P): mesocosmos con todos los componentes
planctónicos y peces planctívoros.
• Sedimentos (S): mesocosmos con todos los componentes
planctónicos y bolsas de diálisis con sedimentos propios de
la laguna.
• Sedimentos + predación (SP): mesocosmos con todos los
componentes planctónicos junto con sedimentos y los peces
planctívoros.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
99
Fig. 25. Esquema de los tratamientos utilizados en el experimento.
Los sedimentos naturales de la laguna fueron introducidos dentro de
bolsas de diálisis para permitir el intercambio ya sea de gases, como de
los nutrientes disueltos y no introducir organismos que no estaban en la
columna de agua. Cabe señalar que se prefirió utilizar sedimento de la
laguna como fuente de nutrientes y no agregarlos artificialmente al agua
de los mesocosmos, dado que se intentó reproducir la forma natural en
que los nutrientes son liberados a la columna de agua.
Los peces planctívoros (Jenynsia sp.) utilizados en el experimentos
fueron obtenidos de la misma laguna. La cantidad de especimenes
agregada a cada mesocosmos se estableció en base a bibliografía
correspondiente a humedales similares de las mismas latitudes (Mazzeo
et al., 2003); el número de individuos fue de 15 peces por clausura, con un
promedio en sus tallas de 1,5 a 2 cm.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
100
Muestreo y procedimientos de laboratorio
Se estimó la concentración de clorofila a durante el experimento en
cada uno de los mesocosmos usando un fluorómetro Cyclops-7 (Turner,
USA). La abundancia de las diversas fracciones del plancton, excepto en el
caso del zooplancton, fue estimada en todas las fechas del muestreo. Se
tomaron muestras de 50 mL en cada uno de los mesocosmos y se fijaron
con lugol acidificado al 1%. Estas muestras se utilizaron para la
cuantificación del micro-fitoplancton, nano-fitoplancton y ciliados,
siguiendo la metodología descrita por Utermöhl (1958). Se utilizaron
cámaras de 5 y 10 ml (dependiendo de la abundancia del plancton), las
que se dejaron sedimentar 24 h, y como en los casos anteriores, el error
de los recuentos fue estimado según Venrick (1978), aceptando un error
máximo del 15%. En los recuentos del fitoplancton, las algas fueron
separadas según sus fracciones de tamaño. Teniendo en cuenta los rangos
de tamaño sobre los que predan los distintos componentes del
zooplancton (ver capítulo anterior), se consideraron dos categorías: algas
con un GALD <30 μm y algas grandes (>30 μm). En el caso de las algas
>30 μm, se discriminó entre especies filamentosas, especies coloniales y
diatomeas grandes, con el objetivo de poder analizar posibles diferencias
debido a la presencia de especies no comestibles. Por otra parte, también
fueron discriminadas las abundancias entre algas eucariotas y
cianobacterias.
Se estimó la abundancia del zooplancton sólo para t0 y t3, dado que
para los recuentos del zooplancton se requiere filtrar un gran volumen de
agua, lo que resultaba impracticable en los mesocosmos a los tiempos
intermedios. Al final del experimento el contenido de las clausuras se filtró
a través de una red de 55 μm de poro. Las muestras de micro y
protozooplancton fueron analizadas con el mismo procedimiento detallado
para el experimento del capítulo anterior.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
101
Datos físicos y químicos
En todas las clausuras y en cada fecha de muestreo fueron
registradas las siguientes variables físicas y químicas: oxígeno disuelto,
temperatura, pH, y conductividad, con sensores portátiles Hanna HI 9143,
HI991301 (Hanna Instruments, USA). Se obtuvieron muestras para el
análisis de nutrientes en cada uno de los mesocosmos. El fósforo reactivo
soluble (P-PO4), nitratos (N-NO3) y amonio (N-NH4) se midieron por
espectrofotometría (Hach DR/2010) con los reactivos de Hach
correspondientes.
Análisis de los datos
Para analizar las diferencias estadísticas entre los tratamientos a lo
largo del tiempo, se realizó un ANOVA de medidas repetidas de dos vías
(MR) para cada uno de los componentes de las comunidades planctónicas
analizadas, con el tratamiento como el factor principal y el tiempo como
las medidas repetidas. Para probar las diferencias significativas entre los
tratamientos, se realizaron comparaciones post hoc con la prueba de
Student Newman-Keuls (SNK) (Underwood, 1997).
En el caso del zooplancton se llevó a cabo por un lado la prueba de
“t” para analizar si existieron cambios significativos (p < 0,05) en la
estructura de la comunidad entre el t0 y t3. Las diferencias entre
tratamientos en el caso del zooplancton fueron analizadas a través de una
una prueba no paramétrica de Kruskal Wallis (Zar, 1996) dado que para
esta comunidad no se cumplieron los supuestos para la realización de una
prueba paramétrica.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
102
Resultados
Características físicas y químicas del agua
En la Fig. 26 se observan las variables físicas y químicas analizadas
en las clausuras durante el experimento. La temperatura del agua en los
mesocosmos siguió el mismo patrón de variación ambiental de este
parámetro, variando entre 15,5 a 22,8 °C (Fig. 26.a). Las diferencias entre
los tratamientos no fueron significativas, con un nivel de significancia del
95%.
Los valores medios de oxígeno disuelto variaron entre 4,9 y 12,9
mg L-1. Los valores más bajos se observaron en el tratamiento SP
(sedimentos y predación), entre t2 y t3 (Fig. 26.b). Aunque no se
observaron diferencias significativas entre los tratamientos, en los
tratamientos con sedimentos (S, SP) hacia el final del experimento se
evidenció n una concentración de oxígeno disuelto menor que en los otros
tratamientos (C, P). No obstante, al considerar todo el periodo de
muestreo, las diferencias no resultaron significativas entre tratamientos de
acuerdo al ANOVA de MR, mientras que sí se encontraron diferencias
significativas en el tiempo (p < 0,000001).
Los valores de pH variaron en promedio entre 8,16 y 9,03 (Fig.
26.c). El ANOVA de MR mostró diferencias significativas entre los
tratamientos y en el tiempo (p = 0,04; p < 0,00001 respectivamente). Con
respecto a la conductividad, no hubo variaciones significativas durante el
experimento (los valores medios variaron entre 2,12 y 2,38 mS cm-1) (Fig.
26.d).
En lo que respecta a la concentración de fósforo disuelto (P-PO4), se
observó un patrón temporal definido para todos los tratamientos durante
el transcurso del experimento (Fig. 26.e), disminuyendo los valores
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
103
medios desde el t0 (0,1 mg l-1) al t3 (no detectable) en todas las clausuras.
El ANOVA de MR no evidenció diferencias significativas entre los
tratamientos pero sí en el tiempo (p < 0,000001). Si bien las
concentraciones de fósforo fueron bajas, sólo hacia el final del
experimento se lo puede considerar como limitante para el crecimiento
fitoplanctónico.
El nitrógeno inorgánico disuelto (NID) (N-NH4 + N-NO3), al igual que
los fosfatos, disminuyó hacia el final del experimento en todos los
tratamientos, aunque los valores mas bajos registrados se observaron en
el t2 (Fig. 26.f). Los valores medios registrados fueron de 1,2 a 1,4 mg l-1 en
el t0 y de 0,21 a 0,29 mg l-1 en el t3. Según el ANOVA de MR no se
observaron diferencias significativas entre los tratamientos pero sí se
observaron diferencias entre las fechas (p < 0,000001). La forma oxidada
(nitrato) mostró siempre bajas concentraciones, disminuyendo
notoriamente desde el inicio del experimento hasta los tres días (t1) y
luego se mantuvo constante hasta el final. La forma reducida del nitrógeno
(amonio) también disminuyó de acuerdo al mismo patrón temporal,
prevaleciendo siempre sobre la forma oxidada.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
104
Fig. 26. Variación de las variables físico químicas registradas en las clausuras durante el experimento. a: temperatura del agua; b: oxígeno disuelto; c: pH; d: conductividad; e: fosfátos; f: (DIN) nitrógeno inorgánico disuelto.
Clorofila a
Los valores medios de clorofila a registrados fueron típicos de
sistemas eutróficos, variando entre 49 y 117 μg l-1 (Fig. 27). La
concentración disminuyó en las clausuras sin sedimentos (C, P) al
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
105
comenzar el experimento (entre t0 y t1); sin embargo, se aprecia que el
tratamiento con peces (P) presenta un aumento paulatino hacia el final del
experimento (t3). Por el contrario, el control (C) presenta un patrón
temporal constante durante el experimento. Por otro lado, en los
tratamientos con sedimentos (S, SP) la clorofila aumentó entre el t0 y t1 y
luego se mantiene relativamente constante en el tiempo hasta el final del
experimento. El ANOVA de MR demostró diferencias significativas entre
los tratamientos (p = 0,000001), y en el tiempo (p = 0,0001). Los contrastes
muestran diferencias significativas entre los tratamientos con sedimentos y
sin sedimentos para las fechas t1 y t2.
Fig. 27. Variación de la concentración de clorofila a para cada uno de los tratamientos durante el experimento. Las barras representan los desvíos estándares.
Nano-fitoplancton (algas 3-30 μm)
La Fig 28.a muestra la variación de las algas de 3 a 30 μm durante el
experimento. Esta fracción se encontró dominada por la clase
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
106
Chlorophyceae, siendo algunas de las especies más abundantes:
Monoraphidium contortum, M. circinale, M. minutum, M. griffithii, y varias
especies de Scenedesmus, Chlamydomonas, Chlorella, y Crucigenia. Las
densidades promedios de las cloroficeas variaron entre 127.295 y
382.643. ind. ml-1. Entre las cianobacterias de esta fracción de tamaño, los
taxones dominantes fueron Merismopedia tenuissima, Woronichinia
elorantae y Aphanocapsa delicatissima y sus densidades oscilaron entre
1.487 y 23.668. ind. ml-1.
La fracción del nano-fitoplancton se encontró dominada por la clase
Chlorophyceae en más de un 90 % del total, y por ese motivo la variación
temporal de esta fracción esta determinada principalmente por esta clase,
variando la densidad total de la fracción entre 136.378 y 425.343 ind. ml-1.
La abundancia de esta fracción algal aumentó en todas las clausuras,
excepto en el control entre el t0 y t1. A partir del t1 se registró una
disminución hacia el t2 para todos los tratamientos debido a un efecto de
dilución provocado por las lluvias de los días previos. Desde t2 hacia el
final del experimento se evidenció un aumento en la densidad de esta
fracción en todos los tratamientos. Las abundancias fueron siempre
mayores en el tratamiento SP, siguiéndole las clausuras S, P y finalmente
C. El ANOVA de MR demostró diferencias significativas entre los
tratamientos (p < 0,00004), como también en el tiempo (p<0,000001). Los
contrastes evidenciaron que las diferencias en la densidad fueron
significativas en todos los tratamientos (P, S, SP) frente al control (C) en el
t1, y en la última fecha entre el control y el tratamiento SP.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
107
Fig. 28. Variación temporal de las abundancias del fitoplancton para cada uno de los tratamientos. a: algas nanoplanctónicas (3-30 μm); b: algas grandes (>30 μm). Las barras representan los desvíos estándares.
Fracción del Micro-fitoplancton (algas > 30 μm)
La fracción del micro-fitoplancton (Fig.28.b) estuvo dominada por
cianobacterias filamentosas, principalmente Planktolyngbya limnetica y
Anabaena sp., y especies coloniales como Microcystis sp. y Aphanothece
sp. Le siguieron en importancia las clorofitas y las diatomeas, donde las
especies más frecuentes fueron Closterium acutum var. variabile,
Closterium aciculare, Staurastrum sp., Pediastrum tetras, Actinastrum
hantzschii y Nitzschia acicularis.
Esta fracción presentó densidades que variaron entre 20.621 y
47.862 ind. ml-1 .
El patrón temporal de esta fracción presentó un aumento en la
densidad algal para todos los tratamientos durante el transcurso del
experimento. En este caso, a diferencia de la fracción nano-fitoplanctónica,
la mayor densidad algal correspondió al tratamiento S, seguido de P, C y
por último SP. El ANOVA de MR demostró diferencias significativas tanto
entre tratamientos (p < 0,01) como en el tiempo (p < 0,000001).
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
108
Nanoflagelados Heterotróficos (NFH) y ciliados
Las densidades promedios de NFH variaron entre 195 y 1.954 ind.
ml-1, mientras que los ciliados entre 62 y 473 ind. ml-1 (Fig. 29). La
evolución temporal de de los NFH siguió un patrón aparentemente
dependiente de la densidad de los ciliados; el patrón más claro se
observó en el caso de los tratamientos con peces (P, SP), donde la
ausencia de meso-zooplancton de cladóceros y copépodos ciclopoideos
promovió un aumento en la densidad de los ciliados, como también en el
tamaño promedio de los individuos desde el inicio del experimento. La
densidad de los NFH presentó un patrón temporal inverso al de los
ciliados en los tratamientos P y SP. Por otro lado se observó un patrón
temporal constante en las clausuras C y S, con densidades menores a las
encontradas en P y SP, donde la comunidad de zooplancton estaba
dominada por copépodos ciclopoideos y cladóceros. En la última fecha
del experimento se observó un aumento de los ciliados en el control, los
que en promedio presentaban un tamaño menor a los observados en los
tratamientos S y SP. El ANOVA de MR evidenció diferencias significativas
para los NFH tanto entre tratamientos (p < 0,02) como en el tiempo (p <
0,000001). Los ciliados, al igual que los NFH, presentaron diferencias
significativas entre tratamientos (p < 0,02) y a lo largo del tiempo (p <
0,0001).
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
109
Fig. 29. Variación temporal de la abundancia de nanoflagelados heterotróficos (NFH) y ciliados tratamientos. Las barras representan los desvíos estándares.
Zooplancton
El zooplancton estuvo compuesto por rotíferos, copépodos
ciclopoideos, copépodos calanoideos, y cladóceros, siendo los taxones
más abundantes Moina micrura., Diaphanosoma cf. brevireme,
Ceriodaphnia sp., Bosmina sp., Leidigia sp., y en menor medida Daphnia
sp.. Entre los rotíferos, Brachionus calyciflorus, B. havanaensis, B.
austrogenitus, B. quadridentatus, Polyarthra vulgaris, Testudinella patina,
Filinia cf. longiseta, y Keratella morenoi fueron las especies dominantes.
Los calanoideos se encontraron poco representados en este experimento,
mientras que los copépodos ciclopoideos fueron más abundantes.
La Fig. 30 ilustra las abundancias del zooplancton de los distintos
tratamientos en el t3. Se encuentran marcados con un asterisco aquellos
tratamientos en los que se registraron diferencias significativas con
respecto a las densidades al inicio del experimento (t0). Al principio del
experimento, la densidad media del zooplancton total fue de 234
individuos l-1. En la última fecha la comunidad exhibió una composición
menos equitativa entre los tratamientos, registrándose valores medios de
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
110
densidad de entre 134 y 299 individuos l-1 para los tratamientos P y SP
respectivamente, y entre 1.102 y 1.317 individuos l-1 en los tratamientos C
y S.
La prueba de Kruskal Wallis evidenció diferencias significativas
entre los tratamientos para los copépodos ciclopoideos adultos (p < 0,03)
y nauplii (p < 0,04), cladoceros (p < 0,03) y para el zooplancton total (p <
0,02), mientras que no se encontraron diferencias significativas para los
rotíferos y calanoideos (adultos y nauplii).
Fig. 30. Composición del zooplancton en las clausuras al comienzo (t0) y al final (t4) del experimento
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
111
Discusión
En el capítulo anterior se discutió el rol del zooplancton en las
interacciones tróficas en el humedal de la Reserva de Otamendi, y cómo
éste afectaba a las comunidades microplanctónicas. Los estudios en esta
etapa se centraron en analizar el efecto combinado de los nutrientes
provenientes del sedimento (bottom-up) y el de predación (top-down)
producido por los peces planctívoros sobre el zooplancton.
Se observó que todos los tratamientos respondieron de manera
positiva al crecimiento algal en comparación con el control, dado que las
densidades fitoplanctónicas fueron mayores (principalmente en el caso de
las algas <30 μm).
La disminución de la abundancia en el control observada al
principio del experimento (entre t0 y t2), probablemente se debió a un
efecto de clausura, fenómeno que también fue evidenciado por el patrón
temporal de la concentración clorofila a.
Por otro lado, se evidenció que a sólo tres días de comenzar el
experimento todos los tratamientos (P, S, SP) presentaron su máxima
densidad algal. Si bien no se encontraron diferencias significativas en la
última fecha del experimento con respecto a la densidad del fitoplancton
total, sí se registraron dichas diferencias para la fracción nano-
fitoplanctónica. Al respecto, cabe señalar que ésta era la fracción
predominante en el sistema al comenzar el experimento; por otro lado, si
bien tiene ventajas sobre el micro-fitoplancton cuando los nutrientes son
limitantes por tener una mayor relación superficie:volumen, es también la
fracción más susceptible a la predación por el zooplancton.
Probablemente es por esta razón que la máxima densidad algal se
registra en el tratamiento SP, donde además de contar con un aporte extra
de nutrientes proveniente de los sedimentos, existe una menor presión de
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
112
pastoreo debida al zooplancton, por el efecto en cascada de los peces
sobre el zooplancton.
En el tratamiento con sólo sedimentos (S), ante la ausencia de
peces, el fitoplancton se encontró controlado por el zooplancton
(principalmente copépodos ciclopoideos y cladóceros), y por lo tanto el
efecto “top down” fue evidente. Éste tuvo incidencia también sobre la
estructura de tamaños del fitoplancton ya que se verificó un aumento en la
densidad del micro-fitoplancton, principalmente de cianobacterias
filamentosas grandes y coloniales (Planktolyngbya limnetica, Anabaena sp.,
Microcystis sp. y Aphanothece sp.), ya que estas especies se ven
sometidas a una menor presión de pastoreo por parte del zooplancton en
comparación con la fracción nano-fitoplanctónica.
Por otro lado, analizando el tratamiento en el cual se agregaron
peces pero no hubo un suplemento de nutrientes de los sedimentos
(tratamiento P), se evidencia que el fitoplancton se encontró controlado
más por un efecto de tipo “bottom up” que por un efecto “top down”. Este
tratamiento presentaba al final del experimento una baja densidad de
copépodos ciclopoideos, cladóceros y rotíferos, junto con una alta
densidad de ciliados a comparación del resto de los tratamientos. Estos
mesocosmos presentaron una menor densidad de la fracción micro-
fitoplanctónica probablemente debido a un efecto de competencia por los
nutrientes entre ambas fracciones de tamaño algales, en el cual salen
favorecidas las algas más chicas.
Comparando los tratamientos SP y S, se aprecia que en el segundo
hay una mayor proporción de algas > 30 μm, ya que en ausencia de
peces, el zooplancton controla más efectivamente a las algas
nanoplanctónicas; paralelamente, la menor proporción de algas grandes
en el tratamiento SP se puede explicar nuevamente por una ventaja
adaptativa de las algas más pequeñas en incorporar los nutrientes (y por
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
113
ende prevalecer sobre las grandes) en ausencia de predación debida al
zooplancton.
Si bien era esperable que el tratamiento SP presentara los valores
más altos de densidad algal, por la mayor disponibilidad de nutrientes y la
menor presión de pastoreo del zooplancton, es interesante analizar las
implicancias de los controles de tipo top-down y bottom-up para este tipo
de sistemas. Aunque en los ambientes eutróficos se podría asumir que el
fitoplancton estaría regulado más por un efecto de tipo top-down, ya que
los nutrientes no suelen ser limitantes, esto no siempre ocurre así. Bajo
ciertas condiciones de intenso crecimiento algal, como se observa hacia el
final del experimento, los nutrientes pueden llegar a ser limitantes para el
fitoplancton y pueden ser el factor principal de control. Esta situación,
como ya se indicó en capítulos anteriores, puede ocurrir durante el año en
la laguna, siendo generalmente el nitrógeno el nutriente limitante. Esta
limitación por nitrógeno en lagos someros vegetados fue descripta por
diversos autores (Jansson, 1998; Scheffer, 1998; Saunders et al., 2000). Por
otro lado, si una limitación de nitrógeno favorece el desarrollo de algas
fijadoras, entre las que se encuentran algunas cianobacterias grandes,
éste es otro factor de peso para tener en cuenta, ya que en estas
condiciones la regulación top-down pasa a un segundo plano porque
estas algas generalmente no son controladas por el zooplancton.
En relación a los nutrientes, cabe señalar que durante el transcurso
del experimento se observó una disminución de los mismos, llegando a
valores que podrían ser limitantes para el crecimiento algal.
Por otro lado, resulta interesante notar que al inicio del experimento
los tratamientos con sedimentos mostraron un aumento en el crecimiento
fitoplanctónico en comparación a los otros dos los tratamientos, lo que
muy probablemente se debió al aporte extra de nutrientes;
concomitantemente, estos tratamientos también mostraron un incremento
en la concentración de oxígeno disuelto debido a la mayor fotosíntesis. Sin
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
114
embargo, hacia el final del experimento el oxígeno disuelto resultó menor
en los tratamientos con sedimentos, lo que pudo deberse a un aumento de
la biomasa bacteriana en estas clausuras. Dado que el oxígeno disminuyó
fuertemente en ambos tratamientos con sedimentos, se podría asumir que
la causa más probable de esta disminución sean principalmente las
bacterias. El probable incremento bacteriano en los tratamientos con
sedimentos, no sólo consumiría más oxígeno, sino que posiblemente
también estaría incidiendo en la concentración de nutrientes en la columna
de agua; teniendo en cuenta que la concentración de fósforo descendió
hacia el final del experimento, se podría suponer que existió una
competencia por los nutrientes entre las algas y las bacterias.
Diversos autores han señalado que los sistemas acuáticos con altas
concentraciones de materia orgánica generalmente presentan un gran
desarrollo de la biomasa bacteriana (Salonen et al., 1983; Hessen, 1992;
Salonen et al., 1992c; del Giorgio y Peters, 1993a). En este sistema, donde
las bacterias no se encuentran limitadas por el C debido a la gran cantidad
de materia orgánica alóctona, son éstas las que mejor compiten por los
nutrientes disponibles frente al fitoplancton, tal como fuera señalado por
Jansson (1993). Por otro lado, el crecimiento bacteriano se encuentra
limitado sólo por P, mientras que el fitoplancton lo está por N, P y la
energía lumínica (Jansson et al., 1996).
Numerosos estudios han indicado el impacto de los peces sobre la
estructura de la comunidad del plancton en los lagos (Hrbácek et al., 1961;
Brooks y Dodson, 1965; Reinertsen et al., 1990; Holopainen et al., 1992;
Mittelbach et al., 1995). Las especies de zooplancton grandes son
vulnerables a la predación visual por peces planctívoros, y por lo tanto los
lagos con poblaciones de peces planctívoros abundantes pueden tener un
predominio de zooplancton compuesto de especies pequeñas (Järvinen,
2002). En nuestro experimento se observó un marcado efecto de los
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
115
peces planctívoros sobre el zooplancton; en los tratamientos en los cuales
se introdujeron peces planctívoros (P, SP) la fracción del meso-
zooplancton, (copépodos ciclopoideos y cladóceros), presentó
abundancias cercanas al cero. Por el contrario, los rotíferos no mostraron
variaciones significativas en sus abundancias entre los tratamientos, lo que
se debe a la diferencia de tamaño con la fracción anterior, quedando por
debajo del umbral de visión de los peces planctívoros introducidos.
En las cascadas tróficas el tamaño corporal juega un factor
determinante en la interacción predador-presa (Scheffer, 1998). En el
experimento realizado los peces planctívoros introducidos en las
clausuras fueron de una talla fija (1,5 a 2 cm), por lo cual éstos predaron
preferentemente sobre presas más grandes de zooplancton. De tal
manera, el efecto en cascada estuvo en parte condicionado por las
condiciones experimentales. En la naturaleza la misma respuesta se
observaría cuando la cohorte de peces tuviera tallas semejantes. Sin
embargo, cabe señalar que es posible que a lo largo del año se
produzcan distintas respuestas en la cascada trófica en el ambiente
natural, determinadas en parte por la estructura de tamaños de peces
planctívoros.
Cabe recordar que si bien a nivel microbiano, los nanoflagelados
heterotróficos (NFH) son los principales predadores sobre las bacterias en
los ecosistemas acuáticos (Porter et al., 1985; Sanders et al., 1989; Hahn y
Hofle, 2001), en algunos cuerpos de agua también los ciliados (Sherr y
Sherr, 1987; Langenheder y Jürgens, 2001), los flagelados mixotróficos
(Jones, 1994; Jansson et al., 1999) y ciertas especies de cladoceros, como
Daphnia (Kankaala, 1988; Jürgens, 1994; Langenheder y Jürgens, 2001),
pueden predar sobre las mismas. Por otro lado, Daphnia puede afectar a
las comunidades bacterianas en forma indirecta por pastoreo sobre el
fitoplancton y protozoos (Gilbert, 1988; Salonen et al., 1992c; Jürgens,
1994) o a través de la excreción de los nutrientes.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
116
Además de las interacciones predador-presa, los niveles tróficos
superiores podrían afectar la disponibilidad de los nutrientes a los
productores primarios por medio de la estequiometría del reciclaje de los
consumidores (Hessen et al., 1994; Sterner et al., 1997; Elser y Urabe,
1999). En este sentido, se observan importantes diferencias en la relación
C:N y C:P entre distintas especies del zooplancton (Järvinen, 2002). Los
cladóceros tienen proporcionalmente más P en su masa corporal en
comparación a los copépodos que poseen más N. Aunque estas
diferencias podrían modificar la proporción de los nutrientes en la
columna de agua, en este experimento no se observaron diferencias, sin
olvidar que en los tratamientos con peces (P, SP), la presión de pastoreo
por los peces sobre el zooplancton, fue tanto para los copépodos como
para los cladóceros. Por otro lado, en los tratamientos sin peces (C, S) el
zooplancton presente contuvo tanto a copépodos como a cladóceros, por
lo que no se esperaría encontrar alguna diferencia en la proporción N:P.
Si bien la relación entre los ciliados y los NFH no se pudo analizar
estadísticamente ya que los ANOVA no fueron significativos, los patrones
temporales descritos por estas dos fracciones sugieren una dependencia
en sus abundancias. Por un lado los ciliados dentro de los tratamientos con
peces (P, SP) presentaron las mayores abundancias a largo del
experimento, probablemente debido a un efecto en cascada trófica
(peces - meso-zooplancton — ciliados - NFH). Por esta misma razón los
NFH presentan una tendencia temporal más o menos constante pero que
disminuyó con el transcurso del experimento en los tratamientos con
peces planctívoros. Además, es importante mencionar que los ciliados no
sólo aumentaron su abundancia, sino que se encontraron individuos de
mayor tamaño.
Por otro lado, en los tratamientos sin peces planctívoros (C, S), al
estar presente el meso-zooplanton las interacciones entre los ciliados y
NFH resultaron menos obvias. No obstante, las abundancias de ciliados
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
117
fueron menores, debido posiblemente a la presión de pastoreo producido
por él meso-zooplancton, y se registró un aumento de los NFH a partir del
t2. Sin embargo, también se observó un aumento de la abundancia de los
ciliados en el tratamiento control en la última fecha del muestreo; este
incremento podría deberse a que los ciliados siguieron el mismo patrón
de incremento que los NFH, pero con un retraso en el tiempo de
respuesta (como lo sucedido en el experimento anterior) generado por
las diferencias en los tiempos generacionales entre los niveles tróficos
(Carpenter et al., 1985). Además, sólo se observó un aumento en la
abundancia de los ciliados y no en su tamaño. Como ya se discutiera para
el experimento anterior varios autores explican que estas interacciones de
cascadas tróficas pueden quedar truncadas en el nivel de protozoos (Pace
y Funke, 1991). Al estar presente el meso-zooplancton, las declinaciones
pueden ser explicadas por efectos directos (predación, interferencia) o
por efectos indirectos (competencia por los recursos) producidos por los
copépodos, cladóceros e incluso por los rotíferos (Arndt, 1993; Burns y
Gilbert, 1993; Jack y Gilbert, 1994; Perrow et al., 1999).
Al igual que en el experimento anterior en el que se analizó
particularmente el efecto del zooplancton, los resultados de este
experimento también demostraron que los zoopláncteres ejercen una
significativa presión de predación sobre el nano-fitoplancton.
Contrariamente, en lo que respecta al micro-fitoplancton, las diferencias
entre tratamientos observadas a partir del día 7, vuelven a apoyar el
concepto del modelo de Hulot et al. (2000) ya descrito.
Es importante mencionar que un zooplancter a lo largo de su ciclo
de vida cambia su dieta, no sólo por el aumento de su tamaño corporal,
sino que también depende de la estación del año y del sexo. Por ejemplo,
un copépodo ciclopoideo nauplii se alimenta sobre las bacterias y algas,
pero cuando es adulto puede llegar a alimentarse de otros zoopláncteres
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
118
y larvas de peces, aunque su dieta principal sigan siendo las algas,
bacterias y ciliados.
A fin de hacer más comprensible la interacción entre los distintos
componentes en cada uno de los tratamientos realizados, se presentan
una serie de esquemas (Fig. 31). En estos se remarcan las interacciones y
componentes que resultan más importantes para cada tratamiento.
Con respecto a las hipótesis planteadas en este trabajo, los
resultados del experimento vuelven apoyar el concepto de cascadas
tróficas de cuatro-niveles descrita en otros trabajos (Sommer et al., 2003;
Schnetzer y Caron, 2005), puesto que al parecer, habría ocurrido un
efecto en cascada trófica que se habría extendido hacia los niveles
inferiores.
Por otro lado, también se evidenció un efecto de ¨bottom-up¨,
producido por la liberación de los nutrientes provenientes del sedimento
(fosfatos y NID) dentro de las clausuras. Aunque hay una continua
liberación del nitrógeno desde los sedimentos hacia la columna de agua
de la laguna, éste es capturado muy rápidamente por las algas porque la
concentración del NID es generalmente baja. Probablemente por este
motivo, no se encontraron diferencias significativas en las concentraciones
de los principales nutrientes disueltos dentro de las clausuras. Sin
embargo, no cabe duda que se produce una liberación de nutrientes
desde los sedimentos, dado que de no ser así no se hubieran encontrado
diferencias entre los tratamientos con y sin sedimentos.
En este trabajo constituye la primera evidencia para este humedal
del impacto entre el efecto de los nutrientes liberados por los sedimentos
(bottom - up) en combinación con el efecto de predación del zooplancton
(top - down) sobre el fitoplancton y las comunidades microbianas, y
proporciona evidencias sobre las complejas interacciones de cascada en
las redes tróficas microbianas del sistema.
Efectos de cascadas tróficas debidos a peces planctívoros y de la adición de nutrientes de los sedimentos
119
Fig. 31. Esquema general de cada uno de los tratamientos del experimento, se encuentran representados los componentes más importantes y sus interrelaciones con los demás componentes del sistema.
RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES
Resumen y Conclusiones generales
120
Los estudios realizados en la primera etapa de esta tesis doctoral
permitieron evidenciar que la cobertura de macrófitas es uno de los
factores más importantes que regulan la estructura de las comunidades
planctónicas en los distintos ambientes acuáticos del humedal. En
particular, tiene incidencia en la selección de las distintas especies algales
en cada uno de los ambientes analizados. La presencia de una densa
cobertura de plantas flotantes, que puede ser casi permanente en los
meandros abandonados (ROLs), genera condiciones extremas muy
particulares y estables en estos ambientes acuáticos.
En general, debido a la abundante vegetación acuática, los cuerpos
de agua del humedal se caracterizan por una alta concentración de
sustancias húmicas, lo que se manifiesta en valores muy elevados de
COD. En relación a los nutrientes, los sedimentos funcionan como un
reservorio, principalmente en el caso del fósforo que es liberado
gradualmente. El nitrógeno, por su parte, suele ser el nutriente limitante tal
como ocurre en otros humedales sudamericanos de características
similares.
Los meandros abandonados, que suelen estar cubiertos por plantas
flotantes presentan una flora algal adaptada a las condiciones extremas
que rigen en estos ambientes: niveles muy bajos de penetración de la luz
en la columna de agua, y por consiguiente muy bajas concentraciones de
oxígeno disuelto. Cuando la cobertura de macrófitas es muy densa la
reducción de la luz en los primeros centímetros de la columna de agua
puede llegar al 99 % de la luz incidente en superficie. Estos ambientes se
encuentran dominados por algas metafíticas, entre las que se cuentan
algunas especies de cianobacterias que de acuerdo a la bibliografía
tendrían la facultad de ser mixotróficas, junto con algunas diatomeas
capaces de crecer en la oscuridad y tolerar contenidos muy bajos de
oxígeno. Entre ambos grupos representan más del 90 % de la densidad
algal y se encuentran acompañadas por una gran cantidad de bacterias.
Resumen y Conclusiones generales
121
Por otro lado, la laguna principal del humedal no presenta una
cobertura vegetal tan pronunciada ni constante en el tiempo, y por lo tanto
muestra características limnológicas menos extremas y más fluctuantes
de acuerdo a las condiciones ambientales. En esta laguna la flora algal es
semejante a la descripta para otros humedales sudamericanos, y se
encuentra representada por especies nanoplanctónicas de la clase
Chlorophyceae, acompañadas por flagelados de las clases
Cryptophyceae, Euglenophyceae y Dinophyceae. El fitoplancton
estrictamente planctónico está compuesto por pequeñas algas verdes,
típicamente C-estrategas, que tienen una alta tasa de crecimiento y alta
relación superficie:volumen, lo que les permite una rápida absorción de
nutrientes, conjuntamente con algunas especies mixotróficas facultativas.
En los años sucesivos se evidenció en esta laguna una tendencia al
aumento de las cianobacterias filamentosas, que llegaron a constituir
verdaderas floraciones algales, y cuyo motivo de proliferación es
interesante analizar en el futuro.
En la segunda etapa de los estudios que corresponden a esta tesis,
los experimentos realizados con microcosmos permitieron corroborar
que los cambios en la penetración de la luz ocasionados por la presencia
o ausencia de una cobertura de macrófitas flotantes condicionan en gran
medida la estructura de las comunidades microbianas.
Por un lado, la disminución lumínica promueve un reemplazo de
especies autotróficas obligadas por especies heterotróficas y mixotróficas.
En el caso de estas últimas, su desarrollo se vería favorecido frente a las
especies fototróficas estrictas ante una situación de bajas intensidades de
la luz, y bajo condiciones de una disminución progresiva de los nutrientes.
Los experimentos también mostraron que cambios en la intensidad
de la luz debidos a la cobertura vegetal, provocan cambios en la
proporción de eucariotas/procariotas; en general, las clorofitas
predominaron bajo condiciones de altas intensidades de luz, mientras que
Resumen y Conclusiones generales
122
las cianobacterias y diatomeas dominaron a bajas intensidad de luz, junto
con los taxones mixotróficos.
Por otro lado, las condiciones lumínicas también tuvieron incidencia
sobre otros componentes planctónicos microbianos. En particular, los
experimentos mostraron un aumento de los ciliados en los tratamientos
con luz, lo que probablemente se debió al aumento de la fracción del pico
y nano-plancton, junto con los NHF, por lo que disponían de una mayor
fuente de alimento.
Los diferentes experimentos realizados a lo largo de este trabajo de
tesis también permitieron analizar las interacciones tróficas entre los
distintos componentes planctónicos.
En relación a las interacciones tróficas a nivel de las cadenas
microbianas, los experimentos en microcosmos evidenciaron, en forma
indirecta, el efecto de predación de los potenciales predadores del
picoplancton (nanoflagelados heterotróficos, ciliados y algas mixotróficas)
sobre esta fracción. La presencia de estos predadores produjo una
drástica declinación en la abundancia del picoplancton (dominado por
pico-cianobacterias), lo que se evidenció al compararse los tratamientos
que incluían todos los componentes planctónicos con las clausuras donde
no se encontraban presentes dichos predadores.
Estos experimentos también revelaron un efecto en cascada a nivel
de las cadenas microbianas, lo que se manifestó en un aumento de los
nanoflagelados heterotróficos y ciliados debido a la ausencia de sus
propios predadores (mesozooplancton), y en una declinación del
picoplancton.
Por otro lado, los resultados de los experimentos de bacterivoría
realizados con bacterias marcadas (FLB) permitieron analizar en forma
directa la ingestión de bacterias por algas que habíamos asumido como
potencialmente mixotróficas en la primera etapa de estas investigaciones,
Resumen y Conclusiones generales
123
y que son frecuentes en el humedal (Cryptomonas spp.). Se verificó que al
menos dos especies de Cryptomonas sp., (C. erosa y C. marssonii), son
capaces de exhibir un comportamiento fagotrófico, y aunque su principal
modo de nutrición es la autotrofia, pueden utilizar la fagotrofia para
obtener nutrientes.
En los experimentos manipulativos con zooplancton se evidenció que
éste ejerce una fuerte presión de predación sobre la fracción nano-
fitoplanctónica. Contrariamente, se puede concluir que el zooplancton no
predaría preferencialmente sobre la fracción micro-fitoplanctonica (algas
> 30 μm); las algas de este tamaño aumentaron durante el curso de los
experimentos aún en presencia de zooplancton, excepto cuando la
comunidad zooplanctónica se encontraba compuesta por organismos
cuyos tamaños y modos de alimentación les permitieron predar sobre
esta fracción.
Por otro lado, los experimentos realizados también demostraron que
existe una presión de predación del meso-zooplancton sobre los ciliados.
Los resultados de los estudios experimentales mostraron que el
zooplancton es más eficaz en reducir la biomasa del fitoplancton cuando la
comunidad del zooplancton presenta una mayor diversidad funcional
(copépodos, cladoceros y rotíferos). Esto se debe a que la comunidad
incluye un mayor rango de tallas y organismos con diferente modo de
alimentación (filtradores, raptoriales), lo que permite controlar presas de
distintas fracciones de tamaño del fitoplancton.
En los cuerpos de agua donde las cadenas tróficas se aprovisionan
de una fuente de energía proveniente de la materia orgánica alóctona,
como es el caso del humedal de Otamendi, se observa que una gran parte
de la producción del zooplancton se encuentra sustentada por el “pool”
de energía de origen alóctono (macrófitas). Por eso es importante resaltar
el rol que desempeña el micro-zooplancton en este sistema, debido que
Resumen y Conclusiones generales
124
es la fracción encargada de canalizar el aporte de materia orgánica
alóctona hacia la cadena trófica, por medio de la predación de esta
fracción sobre el bacterioplancton.
Los resultados de los experimentos apoyan el concepto de cascadas
tróficas descrito en los capítulos anteriores, donde la alteración de alguno
de los componentes repercute consecutivamente en los niveles inferiores.
En particular, la adición de peces planctívoros provocó una disminución
del meso-zooplancton por efecto de predación y consecuentemente un
aumento en la abundancia algal.
Se observó que el meso-zooplancton (copépodos y cladóceros
adultos) es vulnerable a la predación visual por parte de los peces
planctívoros, y por lo tanto la presencia de peces planctívoros en el
cuerpo de agua condiciona a tener un zooplancton compuesto
principalmente por especies pequeñas (nano y micro-zooplancton). El
efecto de predación de los peces sobre el meso-zooplancton, produce un
efecto en cascada liberando al fitoplancton (principalmente algas < 30 μm)
de la presión de pastoreo por parte del meso-zooplancton.
En lo que respecta al efecto en cascada hacia los niveles inferiores
(organismos de la cadena microbiana), el impacto del zooplancton no
siempre resulta muy claro debido a las complejas interacciones entre los
distintos componentes.
Tal como se explicó en el capítulo anterior, el tamaño corporal juega
un factor determinante en la interacciones predador-presa, afectando a las
cascadas tróficas. En el esquema (Fig. 32) se representan en forma gráfica
dos escenarios posibles que resumen los efectos en cascada observados
en el experimento manipulativo para las tallas de peces planctívoros
utilizadas.
Resumen y Conclusiones generales
125
Fig. 32. Esquema de cascadas tróficas, en dos situaciones posibles (con y sin peces planctívoros) donde el tamaño corporal juega un papel importante en las interacciones predador-presa; se observa en color el efecto de determinado predador sobre sus posibles presas, mientras que el grosor de la banda negra indica la abundancia del componente.
Por otro lado, la actividad de pastoreo del zooplancton incrementa los
nutrientes disponibles para el crecimiento bacteriano y fitoplanctónico, y
así compensa su disminución debido a la predación. De esta manera, en
las interacciones predador-presa, los niveles tróficos superiores pueden
afectar la disponibilidad de los nutrientes para los productores primarios,
por medio de la estequiometría del reciclaje de los consumidores,
promoviendo un efecto ¨bottom-up¨, como producto de la predación
sobre sus presas. En este sentido, en el experimento con adición de
zooplancton se evidenció un incremento en la concentración de nutrientes,
principalmente NID, en las clausuras que incluían zooplancton.
Finalmente, en el último experimento también se observó un efecto
de ¨bottom-up¨, producido por la liberación de los nutrientes provenientes
del sedimento dentro de las clausuras. Aunque hay posiblemente una
continua liberación del nitrógeno desde los sedimentos hacia la columna
Resumen y Conclusiones generales
126
de agua de la laguna, éste es capturado muy rápidamente por las algas.
En este trabajo de tesis se observaron claros efectos “top-down”
entre distintos componentes de la cadena trófica, así como efectos en
cascada; sin embargo a pesar de ser este humedal un sistema eutrófico se
evidenciaron claros indicios de que las cadenas tróficas planctónicas
pueden estar reguladas por mecanismos de tipo “bottom-up”. Es
importante destacar que en los experimentos resultó muy importante el
efecto de la adición de nutrientes provenientes de los sedimentos. Como
fuera señalado, bajo ciertas condiciones de intenso crecimiento algal o
una posible competencia por los nutrientes con el bacterioplancton, los
nutrientes pueden llegar a ser limitantes para el fitoplancton y éstos
pueden ser el factor principal de control, en particular las formas de
nitrógeno biodisponibles que suelen estar en concentraciones muy bajas
en la columna de agua. Bajo estas condiciones se ven favorecidas las algas
fijadoras del nitrógeno, entre las que se encuentran algunas
cianobacterias grandes del humedal. Algunas de estas algas no son
efectivamente controladas por el zooplancton, de tal manera el
mecanismo top-down pasaría a un segundo plano.
Asimismo, los resultados de estas investigaciones demostraron que el
gran desarrollo de macrófitas del humedal tiene una fuerte influencia
sobre las comunidades planctónicas microbianas. El gran aporte de
materia orgánica alóctona permite una buena disponibilidad de COD para
las bacterias. Este hecho, sumado a que las mismas no se encuentran
limitadas por P en este sistema, crea condiciones óptimas para un gran
desarrollo de las vías microbianas, y de esta manera una canalización de
este suministro extra de energía vía bacterias — NFH — ciliados —
zooplancton - peces.
Con el fin de hacer más comprensible las interacciones entre los
distintos componentes planctónicos que interactúan en el humedal, se
presenta un esquema (Fig. 33).
Resumen y Conclusiones generales
127
Fig. 33. Esquema general del sistema estudiado, con sus componentes e interrelaciones.
AGRADECIMIENTOS
Agradecimientos
128
Deseo agradecer, en principio a la Dra. Irina Izaguirre, por su
inmensa paciencia, principalmente en estos últimos (36) meses. Por su
predisposición, esfuerzo y transmitirme sus conocimientos. Y por
permitirme formar parte nuevamente de este excelente grupo de trabajo.
A Paula y Patricia por ser mis dos super-secretarias, a Paula por ser
políglota y a Patricia por no dejar que me olvide de absolutamente nada, y
a ambas junto con Irina por ser las responsables de que me encuentre
nuevamente en el camino de la ciencia.
A todo el grupo de limnología Guillermo, Inés, Haydée, Alicia,
Gabriela, Rubén y Luz por brindarme su apoyo y conocimientos durante
todo este tiempo.
A Irina, Inés, Rubén, Paula, Patricia, Luz, Maria, Paulina, Solange y
Laura por su ayuda tanto en el campo como en el laboratorio.
A mi familia que quiero mucho, por estar siempre presente, aunque
la mayoría siga pensando, “cuando va a dejar de estudiar y se va a poner a
trabajar”.
A los amigos, que también quiero mucho, aunque no lo demuestre
tanto. Igualmente no los voy a poner a todos porque son muchos, pero
principalmente para que no estén comparando en que posición los puse.
Al personal de la Reserva Natural Otamendi por permitirme seguir
con las investigaciones en la Reserva y por estar siempre a disposición del
laboratorio.
Agradecimientos
129
A la Agencia de Promociones Científicas y Técnicas por financiar la
presente tesis con los subsidios de ANPCyT BID 1201/OC-AR PICT 12332
y a la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, UBA.
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APÉNDICE
Apéndice
144
Parte de los resultados del presente trabajo de tesis se encuentra publicado en
las siguientes revistas:
Izaguirre I., I. O’Farrel, F. Unrein, R. Sinistro, M. dos Santos & G. Tell.
(2004) Algal assemblages and limnological features across a wetland,
from a shallow lake to the relictual oxbow lakes (Lower Paraná River,
Argentina). Hidrobiología. 511: 25-36.
Sinistro, R., I. Izaguirre and V. Asikian (2006). Experimental study on the
microbial plankton community in a South American wetland (Lower
Paraná River Basin), and the effect of the light deficiency due to the floating
macrophytes. J. Plankton Res. 28 (8): 753-768.
• Sinistro, R., M. L. Sánchez, M. C. Marinone and I. Izaguirre. (2007).
Experimental study of the zooplankton impact on the trophic structure of
the microbial assemblages in a temperate wetland (Argentina).
Limnologica. 37: 88-99.
Cursos y materias aprobadas para la carrera de Doctorado de la UBA:
• INTRODUCCIÓN A LA ECOLOGÍA EXPERIMENTAL, (2 PUNTOS) dictado por la Dra.
María Bush, Dr. David Bilenca y Dr. Javier Lopez de Casenave, del 17 al 21
de julio de 2006. Aprobado con una duración de 40 hs.
• ECOLOGÍA MICROBIANA DE AMBIENTES ACUÁTICOS, (1 PUNTOS) dictado por el Dr.
Paul del Giorgo (Université du Québec, Montreal, Canada) y Dr. Joseph
Gasol (Institut de Ciéncies del Mar de Barcelona, España) del 3 al 5 de
noviembre de 2005. Aprobado con una duración de 27 hs.
• ESTADÍSTICA NO PARAMÉTRICA, (3 PUNTOS) dictado por la Dra. Beatriz González y
Dr. Javier Calcagno del 1 al 10 de agosto del 2005, en la F.C.E.N. (U.B.A.).
Apéndice
145
Aprobado con una duración de 72 hs.
• ECOLOGÍA Y DIVERSIDAD DEL FITOPLANCTON Y DEL PERIFITON DE AGUA DULCE, (3
PUNTOS) dictado por el Dr. Tell, Dra. Izaguirre y Dra Pizarro del 17 al 24 de
agosto del 2004, en la F.C.E.N. (U.B.A.). Aprobado con una duración de 40 hs.
• ESTADOS DE EQUILIBRIO EN LAGOS SOMEROS Y SUS IMPLICACIONES EN LOS PROCESOS
DE RESTAURACIÓN, (1 PUNTOS) dictado por el Dr. Marten Scheffer del 11 al 15 de
diciembre del 2000, en la Facultad de Ciencias de la Republica del Uruguay.
Aprobado con una duración de 30 hs.
• ECOLOGÍA MICROBIANA APLICADA AL TRATAMIENTO DE EFLUENTES, (2 PUNTOS)
dictado por el Dr. Alejandro J. Mariñelarena del 17 al 21 de octubre del 2000,
en la Universidad Maimónides (Buenos Aires, Argentina). Aprobado con una
duración de 60 hs.
• CONTAMINACIÓN DE SISTEMAS ACUATICOS: EVALUACIÓN Y MANEJO, (3 PUNTOS)
dictado por la Dra. Ines O´Farrell, Dr. Enrique Rodriguez y el Lic. Ruben
Lombardo, del 9 al 17 de diciembre de 2003 en la F.C.E.N. (U.B.A.).
Aprobado con una duración de 60 hs.
• BIOMETRÍA II, (5 PUNTOS) materia cursada para el postgrado, dictada por la Dra.
Beatriz Gonzalez en el 2do cuatrimestre de 1998 en la F.C.E.N. (U.B.A.).
Aprobada con una duración de 160 hs.
Total: 20 puntos
Experimental study on the microbialplankton community in a SouthAmerican wetland (Lower Parana River
5 Basin) and the effect of the lightdeficiency due to the floatingmacrophytes
RODRIGO SINISTRO1, IRINA IZAGUIRRE1,2* AND VANESA ASIKIAN1
1DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA, GENETICA Y EVOLUCION, FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS Y NATURALES, UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES, C1428EHA
10 BUENOS AIRES, ARGENTINA AND2CONSEJO NACIONAL DE INVESTIGACIONES CIENTIFICAS Y TECNICAS (CONICET), BUENOS AIRES, ARGENTINA
*CORRESPONDING AUTHOR: [email protected]
Received January 24, 2006; accepted in principle February 9, 2006; accepted for publication May 5, 2006; published online May 12, 2006
15 Communicating editor: K.J. Flynn
An experimental study using microcosms was conducted in a South American wetland, Lower
Parana River Basin (Argentina), to analyse the structure of the components of the microbial plankton
community and the influence of the light deficiency due to floating macrophytes on this community.
Two experiments were run under different light conditions; the decrease of the light penetration due to
20 floating macrophytes was simulated using different nylon mesh covers that resembled natural
conditions in the lake. These studies revealed that the light deficiency favoured the replacement of
obligate autotrophs by mixotrophic and heterotrophic organisms. Abundances of strictly autotrophic
algae along the experiments responded to the light gradient, being maximum in the flasks without
cover. Heterotrophic nanoflagellates (HNF) and ciliates increased in the microcosms, probably
25 favoured by the high food availability (picoplankton) and the lack of their predators (zooplankton).
The increase of ciliates was higher in the microcosms with more light. In the first experiment, the
picoplankton fraction strongly decreased after 24 h in the flasks that included all their potential
predators, thus suggesting a grazing pressure on this fraction. Grazing experiments performed with
fluorescent-labelled bacteria (FLB) revealed that two Cryptomonas species, which are frequent in the
30 lake (Cryptomonas erosa and Cryptomonas marssonii), can ingest bacteria.
INTRODUCTION
Since the earliest scientific descriptions of the ‘microbial
loop’ (Azam et al., 1983), and the recognition of its role in
the recycling of carbon and nutrients in the aquatic
35 ecosystems, increasing importance has been given to
the study of the microbial food webs. The microbial
components of aquatic food webs (heterotrophic bac-
teria, autotrophic picoplankton, heterotrophic and mix-
otrophic flagellates and ciliates) can often be an
40important, and sometimes dominant, part of aquatic
ecosystems (Boenigk and Arndt, 2002). Many studies
have stressed that the relative importance of the micro-
bial loop compared to the classical pelagic food chain is
greater in oligotrophic environments than in eutrophic
45systems (Porter, 1988; Weisse, 1991). In particular, del
Giorgio and Gasol (del Giorgio and Gasol, 1995) have
shown that the heterotrophic/autotrophic ratio of fresh-
water plankton communities declines along gradients of
JOURNAL OF PLANKTON RESEARCH j VOLUME 28 j NUMBER 8 j PAGES 753–768 j 2006
doi:10.1093/plankt/fbl008, available online at www.plankt.oxfordjournals.org
� The Author 2006. Published by Oxford University Press. All rights reserved. For Permissions, please email: [email protected]
Hydrobiologia 511: 25–36, 2004.
© 2004 Kluwer Academic Publishers. Printed in the Netherlands.25
Algal assemblages across a wetland, from a shallow lake to relictual oxbowlakes (Lower Parana River, South America)
Irina Izaguirre1, Ines O’Farrell1, Fernando Unrein1, Rodrigo Sinistro1,
Marıa dos Santos Afonso2 & Guillermo Tell11Departamento de Ecologıa, Genetica y Evolucion, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de
Buenos Aires, C1428EHA, Buenos Aires, Argentina2INQUIMAE, Departamento de Quımica Inorganica, Analıtica y Quımica Fısica – FCEN – UBA,
C1428EHA, Buenos Aires, Argentina
Received 21 May 2002; in revised form 29 July 2003; accepted 24 August 2003
Key words: algal assemblages, Parana River floodplain, CCA
Abstract
This study deals with the variation in the algal assemblages across the transversal dimension of a wetland of the
Lower Paraná River from October 1998 to September 1999. The relationship between the algal composition and
the physico-chemical variables is analyzed by means of Canonical Correspondence Analysis.
The abundant floating macrophytes generated a severe reduction in light penetration in the relictual oxbow lakes
(ROLs), almost anoxic conditions and high values of P, N and K. Such characteristics accounted for their very
particular algal flora dominated by Cyanobacteria and several diatoms, species probably mixotrophic regarding
their capacity to grow in darkness and tolerate very low oxygen contents. In the shallow lake, the phytoplankton
comprised many small autotrophic green algae, accompanied by many flagellates of the classes Cryptophyceae,
Euglenophyceae and Dinophyceae. Our results indicate that the macrophyte cover was probably the stirring factor
in the selection of algal species along the transitional zone comprising a floodplain shallow lake and several ROLs.
Introduction
Wetlands are areas characterized by periodical flood-
ing and/or inundation and characteristically exhibit a
great degree of genetic and environmental diversity
(Wilson, 1988). Their spatial heterogeneity and rich-
ness in ecotones were adequately defined in Holland
(1988). Neiff et al. (1994) proposed the following
definition for South American wetlands: ‘systems of
sub-regional extent in which the spatial and temporal
presence of a variable cover of water causes char-
acteristic biogeochemical fluxes, soils of accentuated
hydromorphism, and a biota whose structure and dy-
namics are well adapted to a wide range of water
availability. They can be considered macrosystems
whose complexity grows with hydrosedimentological
variability and geographic extent’. According to these
authors, floodplains are classified as ‘large wetlands’.
Most South American large rivers are bordered
by extensive alluvial plains, which can exceed
300 000 km2 and include a great number of shal-
low lakes with different limnological properties (Wel-
comme, 1985). As Junk et al. (1989) pointed out for
floodplain wetlands, in these alluvial systems the reg-
ular flood pulse and the habitat heterogeneity favor a
high biodiversity of terrestrial and aquatic plants and
animals. Studies on the algal communities from flood-
plain shallow lakes are relatively scarce as compared
to other world regions. Most of the present stud-
ies describe phytoplankton composition and dynamics
that are subject to complex bi-directional interactions
between the river and their marginal shallow lakes
(García de Emiliani, 1997; Huszar & Reynolds, 1997;
Train & Rodrigues, 1998; de Melo & Huszar, 2000).
The first studies on the phytoplankton community
of the Paraná River floodplain shallow lakes were
Limnologica 37 (2007) 88–99
Experimental study of the zooplankton impact on the trophic structure ofphytoplankton and the microbial assemblages in a temperate wetland(Argentina)
Rodrigo Sinistroa,�, Marıa Laura Sancheza, Marıa Cristina Marinoneb, Irina Izaguirrea,c
aDepartamento de Ecologıa, Genetica y Evolucion, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires,
C1428EHA Buenos Aires, ArgentinabDepartamento de Biodiversidad y Biologıa Experimental, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires,
C1428EHA Buenos Aires, ArgentinacConsejo Nacional de Investigaciones Cientıficas y Tecnicas (CONICET), Argentina
Received 7 July 2006; received in revised form 23 August 2006; accepted 1 September 2006
Abstract
An experimental study using mesocosms was conducted in the main shallow lake of a temperate wetland (Otamendi
Natural Reserve, Argentina) to analyse the impact of zooplankton on phytoplankton and the microbial assemblages.
The lake is characterised by the presence of a fluctuating cover of floating macrophytes, whose shading effects shape
the phytoplakton community and the ecosystem functioning, which was absent during the study period. The
experiment was run in situ using polyethylene bags, comparing treatments with and without zooplankton. The cascade
effect of zooplankton on phytoplankton and the lower levels of the microbial food web (ciliates, heterotrophic
nanoflagellates (HNF) and picoplankton) were analysed.
A significant zooplankton grazing on the nano-phytoplankton fraction (3–30mm) was observed. Conversely, large algae
(filamentous cyanobacteria, colonial chlorophytes and large diatoms) increased in all mesocosms until day 10, suggesting
that they were not actively grazed by zooplankton during this period. However, from day 10 until day 17 this fraction
decreased in the enclosures with mesozooplankton, probably due to an increase in the abundance of large herbivores.
The results of the experiment would also indicate a trophic cascade effect on the lower levels of the microbial
community. In the treatment where zooplankton was removed, the abundance of ciliates followed the same increasing
pattern as the abundance of HNF, but with a time lag in its response. In the enclosures without zooplankton, HNF
remained relatively constant throughout the experiment, whereas ciliates strongly decrease during the last week. Total
picoplankton abundance increased in the enclosures with mesozooplankton, thus supporting the existence of a four-
link trophic cascade (copepods–microzooplankton–HNF–picoplankton). Zooplankton composition changed sig-
nificantly from the beginning until the end of the experiment; cyclopoid nauplii and rotifers were notoriously dominant
at t0, whereas 10 days later the community showed a more equitable proportion of cyclopoids, calanoids, nauplii,
cladocerans and rotifers.
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Keywords: Zooplankton; Phytoplankton; Microbial communities; Top–down control; Wetlands; Trophic cascade
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doi:10.1016/j.limno.2006.09.001
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