1
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ESTUDOS MORFOMÉTRICOS SOBRE ESPÉCIES DE ABELHAS DA
TRIBO MELIPONINI (HYMENOPTERA: APIDAE).
JAMIL TANNÚS NETO
Manaus - Amazonas Março - 2006
2
JAMIL TANNÚS NETO
ESTUDOS MORFOMÉTRICOS SOBRE ESPÉCIES DE ABELHAS DA
TRIBO MELIPONINI (HYMENOPTERA: APIDAE).
ORIENTADOR: Dr. Warwick Estevam Kerr CO-ORIENTADORA: Dra. Nair Otaviano Aguiar
Tese apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Biologia Tropical e Recursos
Naturais do convênio INPA/UFAM, como parte
dos requisitos para obtenção do título de
Doutor em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de
concentração em Entomologia.
Manaus - Amazonas Março – 2006
3
Ficha Catalográfica
Tannús-Neto, J.
Estudos Morfométricos sobre Espécies de Abelhas da Tribo Meliponini (Hymenoptera: Apidae)/ Jamil Tannús Neto – Manaus, 2006.
276p. : XXXIII il.
Tese de Doutorado – INPA/UFAM.
1. Insecta 2. Apidae 3. Meliponini 4. Morfometria 5. Meliponicultura.
CDD
Sinopse: Onze espécies de três gêneros de abelhas da subtribo Meliponina foram analisadas, sendo
oito do gênero Melípona: Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae,
M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.
rufiventris paraensis, M. fuliginosa e duas outras abelhas, uma do gênero Partamona e
outra do gênero Lestrimelitta. Estas abelhas foram coletadas em colônias naturais e
artificiais de sete locais: Manaus, Cacau Pirera, Manacapuru, Alvarães e Parintins no estado
do Amazonas, São Luís e Barra do Corda no estado do Maranhão. As abelhas foram
analisadas considerando treze caracteres morfométricos da perna posterior direita, asa
anterior direita e o número de hâmulos das asas esquerda e direita. O estudo mostrou que as
populações de abelhas diferenciaram significativamente com relação às estruturas medidas
entre Meliponários e localidades. Todas as espécies de abelhas do gênero Melípona
apresentaram o primeiro componente principal com índices positivos possibilitando, então,
a obtenção de um índice multivariado de tamanho que indicou claramente a diferença entre
locais e entre espécies coletadas em ninhos naturais e artificiais. As abelhas do gênero
Lestrimelitta apresentaram estruturas morfológicas que diferiram bastante das abelhas do
gênero Melípona.
Palavras-chave: Insecta, Apidae, Meliponini, Morfometria, Meliponicultura.
.
4
DEDICATÓRIA
Aos meus pais, Iguer e Therezinha pelo amor, apoio e incentivo.
Aos meus irmãos, Andréa, Alexandre, Frederico e Daniella pelo carinho e
ajuda nos momentos difíceis.
A tia Suely e minha prima Ana Flávia pelo carinho.
A Cristiane, minha grande companheira para todos os momentos, pelo amor
e apoio.
5
AGRADECIMENTOS
A Deus pela vida, amor, força e proteção.
Pela Amazônia existir com toda sua exuberância, beleza, força e
plenitude.
Ao Prof. Dr. Warwick Estevam Kerr, por ser meu “chefe” sempre, por
ser o único a não me esquecer, pelo apoio e incentivo extremamente
importantes na realização deste trabalho e pelo seu exemplo de vida.
À Profa. Dr
a. Nair Otaviano Aguiar, minha co-orientadora e “chefe”,
pelo que me ensinou sobre zoologia, pelo seu vasto conhecimento sobre a
fauna Amazônica, pelo estágio na UFAM, pela monitoria no INPA e o amor
incondicional ao ensino.
À Profa. Dr
a. Neuza Hamada pelos livros que disponibilizou, pelo
material fotográfico e pela excelente e inesquecível aula sobre insetos
aquáticos.
Aos professores Dra. Cecília Lomônaco e Dr. Marcelo Tavares da UFU
que, entre tantos, foram os únicos que verdadeiramente auxiliaram-me no
difícil campo da estatística.
À Profa. Dr
a. Maria Lúcia Absy, pela atenção, apoio em alguns
momentos difíceis e pelo respeito.
À Profa. Dr
a. Beatriz Ronchi Teles, pelo apoio e orientações de sempre.
À coordenação do curso de pós-graduação em Entomologia, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia, pelo apoio.
À Profa. Dr
a. Gislene Almeida Carvalho Zilse e ao Grupo de Pesquisas
em Abelhas, por permitir o uso de suas instalações, onde este trabalho foi
desenvolvido.
6
Aos técnicos Hélio Villas Boas, Nelson Zilse e Jonilson Laray, pelo
apoio e pela ajuda na coleta de algumas espécies de abelhas.
Aos membros da ACAM (Associação dos Criadores de Abelhas do
Amazonas), Glória, Cristina e seu marido, “Seu” Vidarico, Prof. Dr. Eulálio,
Afonso, Prof. Dr. Klilton, Prof. Dra. Norma, Hélio e a todos que formam esta
grande e promissora associação, da qual tive a honra de ser sócio.
Aos amigos Profa. Dr
a. Raquel, Prof. Dr. Fábio, futuro Prof. Dr.
Klilton, Profa. Dr
a. Dilvia e Prof. Dr. Carlos Gustavo, pelo companheirismo e
apoio.
À “turma” da sala de alunos da Entomologia, pelas idéias e pelo
convívio.
A todos os demais colegas e professores da Entomologia, Instituto
Nacional de Pesquisas da Amazônia, que direta ou indiretamente
contribuíram para a minha formação.
Ao CNPq, pela bolsa de doutorado, ao INPA pelo apoio financeiro e
auxílio transporte.
A Banca Examinadora que avaliou o referido trabalho:
Dra Ana Maria Waldschmidth (UESB)
Dra Cecília Lomônaco de Paula (UFU)
Dra Gislene Almeida Carvalho-Zilse (INPA)
Dr. Malcon Antonio Manfredi Brandeburgo (UFU)
Dra Neusa Hamada (INPA)
Dra Ranyse Barbosa Querino da Silva (UNIMONTES)
Dr. Warwick Estevam Kerr (UFU)
7
A todas as famílias que abriram gentilmente a porta de suas casas e de
suas colônias.
E a todos os brasileiros que batalham dia a dia e merecem novas
alternativas de vida, como uma alimentação mais saudável.
8
Deus, sempre
9
ÍNDICE
FICHA CATALOGRÁFICA................................................................................. i
DEDICATÓRIA................................................................................................... ii
AGRADECIMENTOS......................................................................................... iii
LISTA DE TABELAS…………………………………………………….................. xi
LISTA DE FIGURAS…………………………………………………...................... xviii
RESUMO GERAL…….………………………………………………...................... xxiv
GENERAL ABSTRACT………..…………………………………..…..................... xxvi
CAPÍTULO I - Abelhas sem ferrão..................................................................... 01
1. Introdução…………..........………………………………………………………... 01
Parte I: Aspectos gerais das abelhas sem ferrão............................................... 01
1.1. A Origem das Abelhas................................................................................. 01
1.2. Classificação Geral das Abelhas................................................................. 02
1.3. Classificação Geral das abelhas sem Ferrão.............................................. 04
1.4. O gênero Melipona...................................................................................... 05
1.4.1. Determinação do sexo e desenvolvimento.............................................. 07
1.4.2. Organização social................................................................................... 07
1.4.3. Ninho........................................................................................................ 08
1.5. Caixa Racional..............………………………………………………………... 09
1.6. Importância da Meliponicultura e sua relação com a Polinização............... 11
1.7. A Meliponicultura no Amazonas.................................................................. 13
Parte II – Estudos Morfométricos em Abelhas sem ferrão (Hymenoptera:
Apidae)...............................................................................................................
15
2.1 Introdução..................................................................................................... 15
2.1.1. Morfometria……………………………………………………………............ 15
2.1.2. O grupo Melipona e a Importância de sua Variabilidade Genética........ 31
3. Objetivos......................................................................................................... 33
4. Material e Métodos………………………………………………………............. 35
10
4.1.Local de coleta............................................................................................. 35
4.2. Organismos Estudados............................................................................... 42
4.3. Coleta e Montagem das Lâminas................................................................ 76
4.4. Características Morfométricas..................................................................... 77
4.5. Métodos de Análise..................................................................................... 85
5. Resultados...................................................................................................... 88
5.1. Melipona compressipes manaosensis......................................................... 88
5.2. Melipona seminigra merrillae....................................................................... 109
5.3. Melipona rufiventris..................................................................................... 130
5.4. Melipona interrupta grandis......................................................................... 151
5.5. Melipona crinita........................................................................................... 168
5.6. Melipona compressipes fasciculata............................................................. 178
5.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e
Lestrimelitta........................................................................................................
189
5.8. Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.
rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.
fuliginosa, M. rufiventris paraensis, Melipona sp, Partamona sp e Lestrimelitta
sp........................................................................................................................
191
6. Discussão....................................................................................................... 197
6.1. A análise das médias, erro padrão e os testes de kruskall Wallis e Mann-
Whitney...............................................................................................................
197
6.1.1. Melipona compressipes manaosensis..................................................... 197
6.1.2. Melípona seminigra merrillae.................................................................. 199
6.1.3. Melípona rufiventris................................................................................. 201
6.1.4. Melipona interrupta grandis..................................................................... 202
6.1.5. Melipona crinita........................................................................................ 203
6.1.6. Melipona compressipes fasciculata.......................................................... 203
6.1.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e
Lestrimelitta........................................................................................................
205
6.2. A análise de componentes principais.......................................................... 207
6.2.1. Melípona compressipes manaosensis................................................... 207
11
6.2.2. Melipona seminigra merrillae................................................................... 208
6.2.3. Melípona rufiventris................................................................................ 211
6.2.4. Melipona interrupta grandis..................................................................... 213
6.2.5. Melipona crinita........................................................................................ 215
6.2.6. Melipona compressipes fasciculata......................................................... 215
6.3. A análise Discriminante............................................................................... 218
6.3.1. Melípona compressipes manaosensis................................................... 218
6.3.2. Melipona seminigra merrillae................................................................... 219
6.3.3. Melipona rufiventris................................................................................. 220
6.3.4. Melipona interrupta grandis..................................................................... 221
6.3.5. Melipona crinita........................................................................................ 222
6.3.6. Melipona compressipes fasciculata.......................................................... 222
6.3.7. Todas as abelhas (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes
fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e
Lestrimelitta sp) e locais (Manaus, Cacau-Pirera, Manacapuru, Marajaí,
Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão)........................
223
6.4. Valore médio, erro padrão, análise de componentes principais e análise
discriminante .....................................................................................................
226
6.5. Número de hâmulos.................................................................................... 231
6.5.1. Melipona compressipes manaosensis...................................................... 232
6.5.2. Melipona seminigra merrillae.................................................................... 233
6.5.3. Melipona rufiventris.................................................................................. 234
6.5.4. Melipona interrupta grandis..................................................................... 235
6.5.5. Melipona crinita........................................................................................ 236
6.5.6. Melipona compressipes fasciculata.......................................................... 236
6.5.7. Todas as abelhas (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes
fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e
Lestrimelitta sp) e locais (Manaus, Cacau-Pirera, Manacapuru, Marajaí,
Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão)........................
237
12
6.5. Sobre hâmulos e asas................................................................................. 240
7. Conclusão....................................................................................................... 247
8. Bibliografia Citada.......................................................................................... 249
13
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Coordenadas geográficas das localidades de onde foram
coletadas as abelhas..........................................................................................
35
Tabela 2 - Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.
interrupta grandis e M. fuliginosa em Manaus (Amazonas)...............................
38
Tabela 3 - Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris e M.
interrupta grandis, M. compressipes fasciculata, M. rufiventris paraensis em
Cacau-Pirera, Rio Preto da Eva, Parintins, Manacapuru, Alvarães
(Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão)........................................................
39
Tabela 4 - Treze caracteres morfométricos medidos em operárias de
Melipona seminigra, M. compressipes manaosensis, M. interrupta grandis, M.
compressipes fasciculata, M. rufiventris, M. fuliginosa, Partamona sp. e
Lestrimelitta sp...................................................................................................
79
Tabela 5 - Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários
localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas................................
90
Tabela 5 - Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários
localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas (continuação).........
91
Tabela 6 - Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona
compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas. A
percentagem de variação explicada por cada componente está na base da
tabela.................................................................................................................
92
Tabela 7 - Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice
14
multivariado de tamanho de Melipona compressipes manaosensis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas................................................................
94
Tabela 8 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários
localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas....................
98
Tabela 9 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona
compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru,
Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada componente esta
na base da tabela...............................................................................................
99
Tabela 10 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários
localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas....................
101
Tabela 11 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes
de meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas.....
107
Tabela 12 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes
de meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru,
Amazonas...........................................................................................................
108
Tabela 13 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrillae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas................................................................
111
Tabela 13 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
15
caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrillae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas (continuação).........................................
112
Tabela 14 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra
merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados
na área metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação
explicada por cada componente esta na base da tabela...................................
113
Tabela 15 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o
índice multivariado de tamanho de Melipona seminigra merrillae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas................................................................
115
Tabela 16 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrilae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas...................................................................
120
Tabela 17 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra
merrilae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados
em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação
explicada por cada componente esta na base da tabela...................................
121
Tabela 18 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona seminigra
merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas...........................................................................................................
123
Tabela 19 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas..........
128
Tabela 20 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
16
Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas....................
129
Tabela 21 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas................................................................
132
Tabela 22 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada
por cada componente esta na base da tabela...................................................
133
Tabela 23 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas................................................................
135
Tabela 24 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas...................................................................
140
Tabela 25 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação explicada
por cada componente esta na base da tabela...................................................
141
Tabela 26 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas...................................................................
143
Tabela 27 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
17
localizados na área urbana de Manaus, Amazonas.......................................... 149
Tabela 28 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas..........................................
150
Tabela 29 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na
comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas........................................................
153
Tabela 30 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta
grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na
comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação
explicada por cada componente esta na base da tabela...................................
154
Tabela 31 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na
comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas........................................................
156
Tabela 32 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Alvarães, Amazonas..........................................................................
160
Tabela 33 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta
grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por
cada componente esta na base da tabela.........................................................
161
Tabela 34 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus e Alvarães, Amazonas..........................................................................
163
18
Tabela 35 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
meliponários localizados em Alvarães e Manaus, Amazonas...........................
167
Tabela 36 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona crinita (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade Marajaí,
Alvarães, Amazonas...........................................................................................
170
Tabela 37 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona crinita
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na
comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação
explicada por cada componente esta na base da tabela...................................
171
Tabela 38 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona crinita
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na
comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas........................................................
173
Tabela 39 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas................................
177
Tabela 40 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes
fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados
em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão)...................
180
Tabela 41 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação
entre 13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona
compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do
Corda (Maranhão). A percentagem de variação explicada por cada
componente esta na base da tabela..................................................................
181
19
Tabela 42 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes
fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas),
São Luís e Barra do Corda (Maranhão).............................................................
183
Tabela 43 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luis e Barra do
Corda (Maranhão)..............................................................................................
188
Tabela 44 – Valores médios (± erro padrão) para 13 caracteres
morfométricos em operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp.,
Lestrimelitta sp., Melipona rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae),
procedentes de meliponários localizados em Manaus, Rio Preto da Eva
(Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão), respectivamente............................
190
Tabela 45 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda entre operárias de
Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris,
M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e
M. rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae)................................................
194
Tabela 46 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) entre o
número de hâmulos da asa posterior esquerda e direita de Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.
interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M.
rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae).....................................................
195
20
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Compartimentos da caixa racional INPA/GPA para Melipona. a-
lixeira. b- ninho. c- sobreninho. d- melgueira. e- tampa. Seta indicando o
orifício de entrada. Foto: Grupo de Pesquisas em abelhas/INPA......................
10
Figura 2 – Locais de coleta (municípios) das amostras de Melipona sp.
estudadas, Amazonas e Maranhão, Brasil.........................................................
36
Figura 3 - Locais de coleta de abelhas em Meliponários na região
metropolitana de Manaus...................................................................................
40
Figura 4 - região metropolitana da grande Manaus e suas seis regiões........... 41
Figura 5 - Estruturas morfológicas de Melipona seminigra merrillae Cockerell,
1919....................................................................................................................
45
Figura 6 - Estruturas morfológicas de Melipona compressipes manaosensis
Schwarz, 1932....................................................................................................
50
Figura 7 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris Lepeletier,
1836....................................................................................................................
54
Figura 8 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris paraensis
Lepeletier, 1836..................................................................................................
56
Figura 9 – Estruturas morfológicas de Melipona crinita Moure & Kerr,
1950....................................................................................................................
59
Figura 10 – Estruturas morfológicas de Melipona compressipes fasciculata
Moure & Kerr, 1950............................................................................................
63
Figura 11 – Estruturas morfológicas de Melipona interrupta grandis Guérin,
1844....................................................................................................................
66
Figura 12 – Estruturas morfológicas de Melipona fuliginosa Lepeletier,
1836....................................................................................................................
69
Figura 13 – Estruturas morfológicas de Partamona Schwarz,
1939....................................................................................................................
73
Figura 14 – Estruturas morfológicas de Lestrimelitta Friese,
1903....................................................................................................................
76
Figura 15 – Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae,
21
mostrando o comprimento da margem anterior da tíbia (A), o comprimento da
região basal da tíbia (B), o comprimento da margem posterior da tíbia (C) e o
comprimento da região apical da tíbia (D)..........................................................
80
Figura 16 - Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae. Foram
medidos o comprimento da margem anterior do basitarso (E), o comprimento
da região basal do basitarso (F), o comprimento da margem posterior do
basitarso (G), o comprimento da região apical do basitarso (H) e o
comprimento do tarso (I)....................................................................................
81
Figura 17 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da
asa (J) e o comprimento da asa (K)...................................................................
82
Figura 18 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da
célula marginal (L) e o comprimento da veia M (M)...........................................
83
Figura 19 - Hâmulos da asa posterior direita de Melipona seminigra merrillae
(N).......................................................................................................................
84
Figura 20 - Análise de componentes principais para Melipona compressipes
manaosensis coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus,
Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes
principais. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, I= GPA/INPA, J= Jonilson, K=
Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.......................................................
93
Figura 21 - Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes
manaosensis, coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas,
obtidos do primeiro componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória,
I= GPA/INPA, J= Jonilson, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico......
95
Figura 22 - Análise de componentes principais para Melipona compressipes
manaosensis coletadas em Meliponários Nos municípios de Manaus, Cacau-
Pirera e Manacapuru, Indivíduos projetados contra seus valores para os dois
componentes principais, M= Manaus, C= Cacau-Pirera, U= Manacapuru........
100
Figura 23 - Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários
localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas, obtidos do
primeiro componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera..........................
102
22
Figura 24 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos em operárias de Melipona compressipes manaosensis
(Hymenoptera: Apidae) procedentes de meliponários em Manaus. Locais: 1.
Tarumã (M); 2. Vidarico (M); 3. Eulálio (M); 4. Manacapuru; 5. GPA – INPA
(M); 7. Glória (M); 11. Norma (M); 12. Afonso (M); 14 – Jonilson (M); 21 –
Klilton (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a (M),
Manaus; (AM), Amazonas..................................................................................
104
Figura 25 – Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona compressipes manaosensis, Melipona
compressipes fasciculata e Melipona interrupta grandis (Hymenoptera:
Apidae). As espécies citadas acima correspondem: 1. Melipona
compressipes manaosensis; 4. Melipona interrupta grandis; 6. Melipona
compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae).............................................
105
Figura 26 - Análise de componentes principais para Melipona seminigra
merrillae coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus.
Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes
principais. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de Hortaliças, I=
GPA/INPA, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico..............................
114
Figura 27 – Tamanhos médios de operárias de Melipona seminigra merrillae,
coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro
componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de
Hortaliças, I= GPA/INPA, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico........
116
Figura 28 - Análise de componentes principais para Melipona seminigra
merrillae coletadas em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra
seus valores =para os dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-
Pirera................................................................................................
122
Figura 29 - Tamanhos médios de operárias de Melipona seminigra merrillae,
coletadas em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas, obtidos do primeiro
componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera........................................
124
Figura 30 – Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae),
23
procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera.
Mostrando os locais de onde foram coletadas. Locais: 1. Tarumã (M); 2.
Vidarico (M); 3. Eulálio (M); 5. GPA – INPA (M); 7. Glória (M); 11. Norma (M);
12. Afonso (M); 13. GPA – Est. Exp. Hortaliças (M); 21 – Klilton (M); 22.
Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a M, Manaus; AM,
Amazonas...........................................................................................................
125
Figura 31 – Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae),
procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas...........................................................................................................
126
Figura 32 - Análise de componentes principais para Melipona rufiventris
coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus. Indivíduos
projetados contra seus valores para os dois componentes principais. E=
Eulálio, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA..............................................
134
Figura 33 - Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro componente
principal. E= Eulálio, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA.........................
136
Figura 34 - Análise de Componente Principal para Melipona rufiventris
coletadas em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra seus
valores para os dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-Pirera...
142
Figura 35 – Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris,
coletadas em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas, obtidos do primeiro
componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera........................................
144
Figura 36 – Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae),
procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas. Mostrando os locais de onde foram coletadas. Locais: 3. Eulálio
(M); 5. GPA – INPA (M); 13. GPA – Est. Exp. Hortaliças (M); 22. Cacau-
Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a M, Manaus; AM, Amazonas......
145
Figura 37 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
24
medidos operárias de M. rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas....................
146
Figura 38 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona rufiventris e Melipona rufiventris paraensis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus, Cacau-Pirera (Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão)...................
147
Figura 39 - Análise de componentes principais para Melipona interrupta
grandis coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães,
Amazonas. Indivíduos projetados contra seus valores para os dois
componentes principais. PA= Paulo, MA= Marcos............................................
155
Figura 40 – Tamanhos médios de operárias de Melipona interrupta grandis,
coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas,
obtidos do primeiro componente principal. PA= Paulo, MA= Marcos................
157
Figura 41 – Análise de componentes principais para Melipona interrupta
grandis coletadas em Manaus e Alvarães, Amazonas. Indivíduos projetados
contra seus valores para os dois componentes principais. M= Manaus, L=
Alvarães..............................................................................................................
162
Figura 42 - Tamanhos médios de operárias de Melipona interrupta grandis,
coletadas em Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas,
obtidos do primeiro componente principal. M= Manaus, L= Alvarães................
164
Figura 43 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae),
procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas
165
Figura 44 - Análise de componentes principais para Melipona crinita
coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas.
Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes
principais. PA= Paulo, Z= José.
172
Figura 45 - Tamanhos médios de operárias de Melipona crinita, coletadas
em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas, Amazonas,
obtidos do primeiro componente principal. PA= Paulo, Z= José.......................
174
Figura 46 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
25
medidos operárias de Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae), procedentes
de Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru,
Amazonas...........................................................................................................
175
Figura 47 - Análise de componentes principais para Melipona compressipes
fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados
em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão). Indivíduos
projetados contra seus valores para os dois componentes principais. P=
Parintins, S= São Luís, BC= Barra do Corda.....................................................
182
Figura 48 - Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes
fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas),
São Luís e Barra do Corda (Maranhão), obtidos do primeiro componente
principal. P= Parintins, S= São Luís, BC= Barra do Corda................................
184
Figura 49 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera:
Apidae), mostrando os locais de onde foram coletadas. Os locais citados
acima correspondem a 8. Parintins (AM); 9. São Luís (MA); 10. Barra do
Corda (MA).........................................................................................................
185
Figura 50 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Parintins (Amazonas),
São Luís e Barra do Corda (Maranhão).............................................................
186
Figura 51 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos
medidos em operárias de 1. Melipona compressipes manaosensis; 2.
Melipona seminigra merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4. Melipona interrupta
grandis; 5. Melipona rufiventris paraensis; 6. Melipona compressipes
fasciculata; 9. Melipona crinita; 11. Melipona fuliginosa; 20. Partamona sp;
22. Lestrimelitta sp (Hymenoptera: Apidae).......................................................
193
Figura 52 - Análise discriminante para o número de hâmulos das asas
esquerda e direita contados nas operárias de 1. Melipona compressipes
manaosensis; 2. Melipona seminigra merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4.
Melipona interrupta grandis; 5. Melipona rufiventris paraensis; 6. Melipona
26
compressipes fasciculata; 9. Melipona crinita; 11. Melipona fuliginosa; 20.
Partamona sp; 22. Lestrimelitta sp (Hymenoptera: Apidae)...............................
196
27
RESUMO
A análise morfométrica em abelhas pode fornecer informações sobre os processos
ecológicos e evolutivos, indicando adaptações às condições gerais, incluindo mudanças
devido a padrões de competição e predação na comunidade, e aumento adaptativo as
variações climáticas. O objetivo deste trabalho foi investigar as variações morfológicas em
operárias de abelhas sem ferrão (Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.
compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M. interrupta grandis
Guerin, M. compressipes fasciculata Smith, M. rufiventris Lepeletier, M. rufiventris
paraensis Ducke e M. fuliginosa Lepeletier) coletados em sete localidades: Manaus, Rio
Preto da Eva, Manacapuru, Parintins e Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e São Luís
(Maranhão), bem como verificar diferenças no número de hâmulos para cada espécie de
Melipona sp. entre os Meliponários e Municípios. As coletas foram conduzidas em dez
bairros na área metropolitana de Manaus, Rio Preto da Eva, Manacapuru, Parintins e
Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e São Luís (Maranhão). Foram consideradas
medidas de treze caracteres morfológicos obtidos em dez indivíduos de cada colônia
(operárias campeiras) em cada Meliponário. O número de hâmulos também foi obtido na
asa posterior esquerda e direita das abelhas. Os dados para cada espécie foram
submetidos à análise de componente principal (ACP) para a redução da
multidimensionalidade dos dados. As relações às estruturas morfométricas e os locais
foram determinados por análise discriminante. Houve uma significativa variabilidade
morfométrica nas espécies de Melipona sp estudadas. Para M. compressipes
manaosensis procedentes de Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera os primeiros três
componentes principais explicaram cerca de 50,308% da variação total presente na matriz
de covariância. M. seminigra merrillae procedentes de Manaus e Cacau-Pirera,
mostraram que 30,656% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os
remanescentes 25,975% podem ser explicados por variações na forma dos indivíduos.
28
Para M. rufiventris procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, os três primeiros
componentes explicaram cerca de 47,538% da variação total presente na matriz de
covariância entre os caracteres morfológicos. Em M. interrupta grandis procedentes de
Manaus e Alvarães, os três primeiros componentes explicaram cerca de 63,893% da
variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos. Para M.
crinita procedentes de Alvarães, os três primeiros componentes explicaram cerca de
63,228% da variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres. M.
compressipes fasciculata procedentes de Meliponários localizados em Parintins
(Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão), mostraram que 42,179% das
variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os remanescentes 27,001% podem
ser explicados por variações na forma dos indivíduos. Análise discriminante para os 13
caracteres morfométricos medidos em operárias de todas as espécies (Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis,
M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis,
Partamona sp. e Lestrimelitta sp.) mostrou alta correlação canônica, 78,7% de variância e
o índice Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05). 76,4% dos casos originais foram
classificados corretamente. O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas
para número de hâmulos da asa posterior esquerda (H= 637,70; P<0,01) e direita (H=
610,01; P<0,01) entre operárias de Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.
fuliginosa e M. rufiventris paraensis. Análise discriminante para o número de hâmulos das
asas posteriores esquerda e direita obtidos em operárias de todas as espécies,
procedentes de todos os Meliponários resultou em uma alta correlação canônica (0,903),
99,9% de variância e um Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05) para as duas estruturas
morfológicas. 26,9% dos casos originais foram classificados corretamente.
29
ABSTRACT
The morphometrics analysis in bees can supply information on the ecological and evolution
processes, indicating adaptations to the general conditions, including changes due the
standards of competition and prerestitution in the community, and adaptation increase the
climatic variations. The objective of this work was to investigate the morphological
variations in workers of stingless bee (Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.
compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M. interrupta grandis
Guerin, M. compressipes fasciculata Smiths, M. rufiventris Lepeletier, M. rufiventris
paraensis Ducke and M. fuliginosa Lepeletier) collected in seven localities: Manaus, Rio
Preto da Eva, Manacapuru, Parintins and Alvarães (Amazon), Barra do Corda and São Luís
(Maranhão), as well as verifying differences in the number of hamulus for each species of
Melipona sp. between the Meliponary and municipal district. They had been considered
measured of thirteen morphologic characters gotten ten individuals of each colony
(workers) in each Meliponary. The number of hamulus also was gotten in the left and right
posterior wing of the bees. The data for each species had been submitted to the principal
component analysis (PCA) for the reduction of the multidimensional of the data. The
relations to the morphometrics structures and the places had been determined by
discriminate analysis. Melipona sp. had significant morphometric variability in the species
studied. For M. compressipes manaosensis originating Manaus, Manacapuru and Cacau-
Pirera, first the three main components had explained about 50,308% of the present total
variation in the covariance matrix. M. seminigra merrillae originating Manaus and Cacau-
Pirera, had shown that 30.656% of the variations can be explained by the size, and that
remainders 25.975% can be explained by variations in the form of the individuals. For M.
rufiventris originating Manaus and Cacau-Pirera, the three first components had explained
30
about 47,538% of the present total variation in the matrix of covariance between the
morphologic characters. In M. interrupta grandis originating Manaus and Alvarães, the
three first components had explained about 63,893% of the present total variation in the
matrix of covariance between the morphologic characters. For M. crinita originating
Alvarães, the three first components had explained about 63,228% of the present total
variation in the matrix of covariance between the characters. M. compressipes fasciculata
originating Meliponary located in Parintins (Amazon), São Luís and Barra do Corda
(Maranhão), had shown that 42.179% of the variations can be explained by the size, and
that remainders 27.001% can be explained by variations in the form of the individuals.
Discriminate analysis for the 13 morphometrics characters measured in workers of all the
species (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.
interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa, M. rufiventris
paraensis, Partamona sp. and Lestrimelitta sp.) showed high canonic correlation, 78.7% of
variance and the index Wilks' significant Lambda (λ < 0,05). 76.4% of the original cases
had been classified correctly. The test of Kruskall Wallis (H) indicated differences meant
for number of hamulus of the left posterior wing (H= 637,70; P<0,01) and right (H=
610,01; P<0,01) between workers of Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata,
M. fuliginosa and M. rufiventris paraensis. Discriminate analysis for the number of
hamulus of the left and right posterior wings gotten in workers of all the species,
originating all the Meliponary resulted in one high canonic correlation (0,903), 99.9% of
variance and a Wilks' significant Lambda (λ < 0,05) for the two morphologic structures.
26.9% of the original cases had been classified correctly.
31
1. INTRODUÇÃO
Parte I: Aspectos gerais das abelhas sem ferrão
1.1. A origem das Abelhas
As primeiras abelhas surgiram há 125 milhões de anos (Engel, 2001a), no
interior árido de Gondwana ocidental (Michener, 1979), onde também se
originaram as angiospermas (Raven & Axelrod, 1974). Atualmente as abelhas
estão distribuídas em diversas regiões áridas, semi-áridas e não áridas do mundo
(Michener, 1979; Linsley, 1958).
Os registros fósseis das abelhas são fragmentados e parciais (Alexander &
Michener, 1995). A maioria dos fósseis estão conservados em âmbar e,
provavelmente, são do Eoceno ou de períodos posteriores (Rasnitsyn & Michener,
1991; Engel, 2001a).
O fóssil mais antigo encontrado foi da espécie Cretotrigona prisca em
âmbar de Nova Jersey (Michener & Grimaldi, 1988a; Michener & Grimaldi, 1988b;
Engel, 2001b). Este fóssil tem sua origem muito discutida podendo ter se originado
em 80 milhões (Michener & Grimaldi, 1988a; Michener & Grimaldi, 1988b), 70
milhões (Grimaldi, 1999) ou 65 milhões de anos (Engel, 2001b). Segundo
Rasnitsyn & Michener (1991) este fóssil data do Cretáceo recente, o que conflita
com o período em que ocorreu diversificação significativa das abelhas.
Segundo Engel (2001a), a família Apidae surgiu juntamente com a família
Megachilidae, ainda no Cretáceo, há 90 milhões de anos. A eusocialidade foi um
fator ecológico determinante para o sucesso de várias espécies de abelhas. As
32
pesquisas com abelhas do âmbar Báltico mostraram uma grande diversidade de
linhagens de abelhas com comportamento eusocial, que datam do Eoceno médio,
há 45 milhões de anos. Contudo, ocorreram significativas perdas em diversidade
biológica após o Eoceno (Engel, 2001b).
1.2. Classificação Geral das Abelhas
A Superfamília Apoidea compreende cerca de 28.000 espécies e divide-se
em Spheciformes (himenópteros que tem forma de vespas Sphecidae com 8.000
espécies) e Apiformes (himenópteros que tem forma de abelha, com 20.000
espécies). Os Spheciformes apresentam cerdas simples (não ramificadas) e não
plumosas, o primeiro tarsômero do terceiro par de pernas semelhante aos demais
e o alimento dado ao imaturo é de origem animal. Os Apiformes apresentam
cerdas (ramificadas) plumosas, o primeiro tarsômero ou basitarso é diferente dos
outros tarsômeros e o alimento oferecido aos imaturos é de origem vegetal, como
pólen e néctar (Goulet & Huber, 1993).
As vespas spheciformes formam um grupo parafilético dentro o qual as
abelhas surgiram. Os fósseis mais antigos datam do Cretáceo (Grimaldi, 1999;
Bohart & Menke, 1976). A mais recente análise morfológica em relação às abelhas
e vespas Spheciformes mostra que as abelhas formam um grupo irmão das
vespas da família Crabronidae, grupo grande dentro dos Sphecoidea (Melo, 1999;
Lomholdt, 1982).
Segundo Michener (2000), as abelhas são divididas em dois grupos e sete
famílias: um grupo altamente derivado de abelhas de língua longa (LT)
representado pelas famílias Megachilidae e Apidae e um grupo basal, pouco
33
derivado, de língua curta (ST) que são abelhas das famílias Colletidae,
Stenotritidae, Andrenidae, Halictidae e Melittidae. O termo Apiforme refere-se,
exclusivamente, a uma espécie muito característica da família Apidae que é a Apis
mellifera Linnaeus, 1758 (Hymenoptera: Apidae) (Michener, 2000).
A família Apidae apresenta 3 subfamílias (Xylocopinae, Nomadinae e
Apinae), 33 tribos, 170 gêneros e aproximadamente 5130 espécies descritas
(Michener, 2000). Esta família distingue-se pela ausência de esporões tibiais e da
placa pigidial; presença de língua longa; cerdas marginais na tíbia posterior; e
presença de até três células submarginais na asa anterior, sendo raramente uma
(Michener et al., 1994; Michener, 2000); labro mais largo que longo; venação alar
reduzida; veias submarginais fracamente indicadas (Silveira et al., 2002) e não
são parasitas (Stephen et al., 1969). Engel (2001a) acrescenta a presença de
flabelo, metabasitibia presente e lobo jugal.
A subfamília Apinae é caracterizada por apresentar abelhas com clípeo
protuberante, basitarso na perna posterior alargado e na tíbia posterior
apresentando rastelo e penicílio no ápice, e corbícula côncava (Michener, 2000). A
presença de corbícula nas fêmeas designa uma nomenclatura distinta para estas
abelhas, que podem ser chamadas apidae corbiculados (Michener, 2000; Engel,
2001a), tribos corbiculadas (Michener, 2000) ou corbiculadas (Engel, 2001a),
definindo quatro tribos: Euglossini, Bombini, Apini e Meliponini (Michener, 2000;
Engel, 2001a).
34
1.3. Classificação Geral das abelhas sem ferrão
As abelhas sem ferrão são também chamadas de abelhas indígenas ou
abelhas de mel sem ferrão, pelo fato de o ferrão ser atrofiado (Kerr, 1996;
Michener, 2000).
Atualmente, há duas propostas de classificação das abelhas sem ferrão,
para o Brasil: a classificação de Michener (2000) utilizando tribo Meliponini e a de
Silveira et al. (2002) utilizando subtribo Meliponina.
Segundo Goulet & Huber (1993) e Silveira et al. (2002), as
abelhas sem ferrão ou abelhas nativas pertencem taxonomicamente a:
Ordem: Hymenoptera
Subordem: Apocrita
Superfamília: Apoidea
Série: Apiformes
Família: Apidae
Subfamília: Apinae
Tribo: Apini
Subtribo: Meliponina
A superfamília Apoidea apresenta aproximadamente 20.000 espécies
distribuídas em quase todas as regiões do planeta (Michener, 1974; Michener,
1979; Michener et al., 1994). As espécies apresentam características comuns
como o tamanho e o corpo dividido em cabeça (prosoma), tórax (mesosoma) e
abdome (metasoma), mas a coloração é diferenciada (Snodgrass, 1956; Camargo
et al., 1967). São encontradas em quase todos os lugares onde existam flores,
35
pois apresentam aparelho para a coleta de pólen, tais como, pêlos plumosos,
escopa e/ou corbícula e língua especializada na coleta de néctar (Michener, 1965;
Michener, 1979; Moure, 1988).
As pernas posteriores possuem um aumento da área da tíbia chamada de
corbícula, localizada logo após o fêmur e apresentam o primeiro segmento do
tarso modificado em basitarso, em que há o aumento efetivo de área para a coleta
de pólen, pois, o pólen se fixa nos pêlos especializados desta região, os pêlos
corbiculares (Costa Lima, 1960; Michener et al., 1994). Em algumas abelhas, que
são desprovidas de corbícula, a coleta é feita de forma um pouco diferente, na
família Megachilidae são utilizados os pêlos na região ventral do abdômen, que
são as escopas metasomáticas e outras famílias possuem escopas tibiais que são
pêlos modificados nas pernas posteriores (Costa Lima, 1960; Michener et al.,
1994).
1.4. O gênero Melipona
Segundo Kerr et al. (2001), o gênero Melipona é o de maior importância,
atualmente, para a criação e exploração econômica no Estado do Amazonas. Este
gênero apresenta 35 espécies descritas e distribuídas em quatro subgêneros,
somente no Brasil (Silveira et al., 2002). Estas abelhas se caracterizam por
apresentarem lobo jugal, ausência de esporões tibiais nas pernas posteriores e
segunda veia recorrente, célula marginal aberta, pterostigma de tamanho
moderado a grande, unhas tarsais simples nas fêmeas, ferrão atrofiado (Silveira et
al., 2002) e por apresentarem de nove a quatorze hâmulos (Michener, 2000).
36
A cabeça ou prosoma (Engel, 2001a) é constituída de dois olhos compostos
grandes nas laterais e três ocelos pequenos no ápice. A fronte é a região entre os
olhos e o aparelho bucal apresenta uma língua longa (Camargo et al., 1967).
O mesosoma é a região que contém as quatro asas membranosas com
pouca venação apical. O primeiro par de asas, mais próximo da cabeça, origina-se
no segmento mesotorácico e é chamada de asa anterior e é maior que o segundo
par, a asa posterior. A asa posterior surge no segmento metatorácico e apresenta
uma estrutura de acoplamento chamada hâmulo (Camargo et al., 1967; Engel,
2001a; Silveira et al., 2002).
Os três pares de pernas estão ligados ao mesosoma, divididos
anatomicamente em coxa, trocânter, fêmur, tíbia, tarso, mediotarso e digitarso. O
primeiro par de pernas, mais próximo da cabeça, é chamado de perna protorácica
ou anterior, e possui na tíbia uma estrutura responsável pela limpeza da antena
que é o estrigilo. O segundo par corresponde às pernas mesotorácicas ou médias
e, por fim, o último par de pernas que corresponde as pernas posteriores ou
metatorácicas (Camargo et al., 1967; Engel, 2001a). A corbícula presente no
ultimo par de pernas é uma estrutura importante, pois é utilizada pela abelha para
transportar além do pólen, barro ou resina para o ninho (Kerr et al., 1996; Roubik,
1989).
O metasoma é o verdadeiro abdome, pois o primeiro segmento está ligado
ao tórax. É o tagma em que se localizam a maioria dos segmentos abdominais
(tergitos e esternitos) e a maioria de seus órgãos vitais como o coração dorsal; os
túbulos de malpighi, responsáveis pela excreção; as glândulas de produção de
cera nos tergitos abdominais das operárias; o papo de mel ou estômago de néctar;
37
e o aparelho reprodutor feminino ou masculino os machos e rainhas possuem o
aparelho reprodutor completo, podendo copular no vôo, característica de todos os
Hymenoptera (formigas e vespas) (Snodgrass, 1956). O casal produz
descendentes férteis que manterão a espécie e descendentes estéreis que
cuidarão do ninho, as operárias (Snodgrass, 1956; Kerr et al., 1996).
1.4.1. Determinação do sexo e desenvolvimento
A determinação do sexo nas abelhas é realizada por meio de
partenogênese que produz machos de ovos não fecundados e as fêmeas de ovos
fecundados. A determinação das castas, operárias ou rainhas, dá-se por meio de
um mecanismo genético alimentar onde a combinação de alelos e a quantidade de
alimento são fatores determinantes para uma abelha se constituir rainha (Kerr,
1950; Kerr, 1996). Segundo Kerr (1996), do desenvolvimento de ovo à saída do
alvéolo a duração é de 45 dias para a operária e de 40 dias para a rainha em
Melipona compressipes fasciculata e o tempo de vida de uma operária, nesta
espécie, é de 50 a 52 dias.
1.4.2. Organização social
As abelhas apresentam castas e diferentes sexos (macho e fêmea). A
fêmea fértil é chamada de rainha virgem ou rainha fecundada (fisogástrica) e a
estéril é chamada operária. Os ninhos de Meliponina têm, então, três indivíduos
morfologicamente diferentes: machos, operárias, rainhas virgens e rainha
fecundada. É interessante ressaltar, que somente as operárias possuem corbícula
e estas e os machos são maiores que a rainha (Wilson, 1971; Kerr, 1996). A
38
rainha domina as outras abelhas pela liberação de um feromônio que faz com que
todas as outras abelhas se agreguem a ela e trabalhem em prol da colônia. As
abelhas também cuidam do ninho e da prole até que estas terminem seu
desenvolvimento, caracterizando um comportamento eusocial (Wilson, 1971).
1.4.3. Ninho
Os ninhos dos Meliponina são compostos por 500 a 4000 abelhas no caso
do gênero Melipona e nos outros gêneros de 300 a 80000 indivíduos (Wilson,
1971). As abelhas sem ferrão podem nidificar em diversos locais, como cavidades
subterrâneas, termiteiros ativos, ocos de árvores e cipós, fendas em paredes e
rochas, ninhos de formigas arborícolas, ninhos abandonados de aves e até em
ninhos de abelhas livres fixados em galhos, ou troncos de árvores (Schwarz, 1948;
Kerr et al., 1967; Camargo, 1970; Michener, 1974; Roubik, 1989; Camargo &
Posey, 1990; Camargo & Pedro, 2003), ou seja, nos mais variados locais onde
encontram espaço e segurança suficientes para o crescimento de sua colônia
(Kerr et al., 1967; Camargo, 1980; Camargo & Moure, 1983). Dentre esses locais,
também, podemos destacar postes, paredes, muros, caixas de força, armários,
pedreiras, caixas-isca (Rau, 1943).
O ninho é utilizado pelas abelhas como lugar de postura de ovos, local para
cuidado com a prole, para proteção contra os vários predadores (Kerr, 1996;
Nogueira-Neto, 1970), perminte ainda a manutenção da temperatura e a
armazenagem de alimento (pólen e mel) (Kerr, 1996; Roubik, 1989). É constituído
por estruturas como: batume, disco de cria, cerume e cera, entrada, invólucro,
pilastras entre os discos, potes de mel e pólen (Kerr, 1996; Nogueira-Neto, 1970).
39
O batume é um cerume duro, feito de barro que serve para as abelhas
vedarem as fretas de seus ninhos. Os discos de cria contém os alvéolos de onde
emergirão as crias. O cerume é uma mistura de cera e própolis. O túnel de
entrada vai variar em largura e comprimento, conforme a espécie estudada e é
constituído de cerume nas abelhas do gênero Trigona Jurine e de raias de barro
ou geoprópolis nas abelhas do gênero Melipona sp. Illiger (Nogueira-Neto, 1970).
1.5. A caixa racional
A caixa racional para a criação de abelhas sem ferrão foi criada com o
intuito de que esta estrutura substituísse o ninho. Atualmente, no Brasil, há um
grande número de criadores que utilizam modelos de caixas na criação racional de
abelhas nativas.
A caixa racional utilizada na região de Manaus é uma adaptação da caixa
idealizada por Potugal-Araújo (1955), chamada de caixa racional GPA/INPA. Essa
caixa é constituída de Lixeira (1): local onde os rejeitos das abelhas são
colocados; Ninho (2) e Sobreninho (3): compartimentos onde estão os discos de
cria; Melgueira (4): compartimento onde as abelhas depositam o mel em excesso
e o pólen durante as floradas; e a Tampa (cobertura) (5) (Figura 1).
40
Figura 1 - Compartimentos da caixa racional INPA/GPA para Melipona. a- lixeira.
b- ninho. c- sobreninho. d- melgueira. e- tampa. Seta indicando o orifício de
entrada. Foto: Grupo de Pesquisas em abelhas/INPA.
41
1.6. Importância da Meliponicultura e sua relação com a Polinização
As abelhas e as angiospermas apresentam uma antiga e íntima associação
que, provavelmente, tem uma origem bem anterior ao Cretáceo (Grimaldi, 1999;
Engel, 2001a). As flores de angiospermas evoluíram antes de sua interação com
os insetos (Crepet, 1996; Friis & Crepet, 1987; Thien et al., 2000) e a história
evolutiva de insetos associados a flores, como as ordens Diptera, Thysanoptera,
Lepidoptera e Hymenoptera é datada depois deste período (Grimaldi, 1999;
Labandeira, 1997; Engel, 2001a). Porém, esta associação é ainda mais antiga e
pode datar do Jurássico com a relação entre Coleoptera e Cycadacea (Crowson,
1991; Norstog & Nicholls, 1997; Farrell, 1998).
Estudos fósseis mostraram que as angiospermas surgiram mais cedo no
Cretáceo (Crane et al., 1995). O registro fóssil mais antigo foi de Archaefructus sp
(Archaefructaceae), datado originalmente do Jurássico recente (Sun et al., 1998).
Porém, recentemente foi constatado que era, realmente, do Cretáceo anterior,
provavelmente do Barremiano (Barrett, 2000). Sun et al. (2002) descreveram um
Archaefructus fóssil completo na China e estabeleceram este vegetal como grupo-
irmão das angiospermas (Archaefructaceae), calculando a idade deste fóssil em
124,6 milhões de anos.
Nos períodos Albiano (112 milhões de anos) e Cenomaniano (97 milhões
de anos) as flores começaram a mostrar características indicativas de visitação de
insetos, incluindo sépalas e pétalas bem desenvolvidas, estames filamentosos,
bissexualidade e pólen e néctar como recompensa (Crepet, 1996; Dilcher, 2001).
Vários autores enfatizaram a importância de polinizadores antes do
Turoniano (90 milhões) (Crepet et al., 1991; Grimaldi, 1999; Labandeira, 1997;
42
Thien et al., 2000; Dilcher, 2000). Os registros fósseis datam do Cretáceo e
incluem os Hymenoptera (vespas), Diptera (Stratiomyidae, Nemestrinidae,
Acroceridae, Bombyliidae, Asilidae e Syrphidae) e Lepidoptera (Grimaldi, 1999).
As plantas e as abelhas vêm evoluindo e adaptando-se mutuamente desde
o cretáceo, entre 60 e 100 milhões de anos. Este relacionamento benéfico, que
persiste até os dias de hoje, levou a uma interação tal que as abelhas dependem
das flores como sua principal fonte de alimento (néctar e pólen) e muitas espécies
vegetais dependem inteiramente das abelhas como agentes polinizadores
(Giorgini & Gusman, 1972; Martin, 1979).
Segundo Ricklefts & Schluter (1993) diversos fatores em escala regional e
local podem ser responsáveis pela variação na composição florística associada as
comunidades de abelhas, mas a heterogeneidade dos habitats pode ser um
importante aspecto que favorece a coexistência entre as espécies de abelhas. A
heterogeneidade permitiria a permanente variação espacial, tornando os habitats
menos agregados, o que pode reduzir a oportunidade das espécies interagirem.
Abelhas são importantes polinizadores em várias espécies de plantas
silvestres e de grande interesse econômico. Além de Apis mellifera, as abelhas
indígenas também são fundamentais no processo de polinização (Lanham 1993;
Silveira et al., 1993; Kerr et al., 1994; Marques-Souza, 1996, Carvalho & Bego,
1997).
Muitos trabalhos sobre polinização por abelhas foram feitos no Brasil
(Silveira & Cure, 1992; Carvalho & Marques, 1995; Carvalho & Bego, 1996;
Gonçalves et al., 1996; Aguiar & Martins, 1997; Bortoli & Laroca, 1998). Na
Amazônia, uma comunidade de abelhas em área de transição Cerrado-Amazônia,
43
localizada na região do Bico-do-Papagaio, Estado do Tocantins, foi estuda
apontando 83 espécies e 38 gêneros como potenciais polinizadoras nesta região,
tendo a família Apidae a maior abundância e riqueza de espécies (Santos et al.,
2004).
Os Meliponina, especificamente, são fundamentais para a manutenção da
diversidade vegetal nos trópicos (Kerr, 1997). Vários trabalhos foram realizados
enfocando a interação entre os Meliponina e as plantas amazônicas, bem como a
importância destes insetos na polinização (Absy & Kerr, 1977; Absy et al., 1980;
Absy et al., 1984). As abelhas são fundamentais na produção de sementes férteis
devido ao processo de polinização e, com isso, aproximadamente 80% das
plantas amazônicas que são bissexuais ou auto-estéreis dependem deste
processo (Kerr et al., 1994; Michener, 1974; Roubik, 1989).
A eficiência na polinização e no ciclo reprodutivo dos vegetais tropicais é
resultado da grande variação no tamanho dos indivíduos entre as espécies de
abelhas nativas dos trópicos (Roubik, 1989). A extinção de espécies de abelhas
implica na extinção de espécies vegetais e desequilíbrio no ecossistema (Kerr et
al., 1978; Roubik, 1989).
1.7. A meliponicultura no Amazonas
A criação de abelhas sem ferrão (Meliponicultura) vem sendo difundida no
Amazonas a pequenos produtores e é considerada não predatória (Kerr, 2001).
No entanto, há o extrativismo realizado por meleiros que causam a morte de
ninhos selvagens (Kerr, 1996).
44
Essas abelhas são de fácil manejo e necessitam de pouco investimento
para a sua criação, podendo contribuir, por meio da polinização, com o aumento
da produção agrícola e regeneração da vegetação natural (Venturieri et al., 2003).
Em Manaus, os meliponicultores atuam em conjunto com seus familiares,
participando da montagem do meliponário, revisões, divisões, transferências e
coleta dos produtos (mel e pólen). Isto mostra uma grande possibilidade
econômica que a meliponicultura apresenta no que se refere à criação destas
abelhas na área urbana da cidade de Manaus, pois mesmo possuindo uma área
reduzida, o criador pode ter sucesso na produção (Assis et al., 2005). Os
Meliponários localizam-se em bairros bastante populosos, tais como: o Japiim I,
Petrópolis, Aleixo, Flores, Coroado, São José Operário, Parque 10 e Japiim II
(Assis et al., 2005).
A meliponicultura pode contribuir consideravelmente para o
desenvolvimento sustentável no estado do Amazonas, favorecendo
economicamente ribeirinhos, caboclos, pequenos e grandes produtores rurais
(Kerr et al., 2001).
45
2.1. INTRODUÇÃO
Parte II: estudos morfométricos em abelhas sem ferrão
(Hymenoptera: Apidae)
2.1.1. Morfometria
Em insetos, a morfometria é largamente aplicada em questões relacionadas
com a fisiologia, ecologia e sistemática (Daly, 1991). O estudo da morfometria
multivariada permitiu aos evolucionistas detectar variação em caracteres
quantitativos avaliando a variação morfométrica dentro das populações e a sua
relação com a variação existente entre elas, associando variação ambiental com a
diferenciação fenotípica (Straney & Patton, 1980). Dependendo da característica
objeto da análise, esta pode ter uma maior ou menor base genética ou sofrer um
maior ou menor efeito ambiental (Reis et al.,1987; Reis, 1988).
A morfometria tradicional, geralmente, aplica métodos estatísticos
multivariados para classificar segundo o tamanho ou moldar variáveis como
distâncias e ângulos (Bookstein, 1992; Marcus, 1990). Do outro lado, a
morfometria geométrica negocia com a geometria as relações entre estas medidas
(Martins, 2000). A relação entre fenótipo com o tempo–espaço pré-determinado ou
com condições genéticas é o foco de diversos trabalhos apresentados pela
comunidade científica. Este tipo de análise normalmente envolve a morfometria do
qual pode ser descrito como o estudo das formas biológicas (Takemura et al.,
2004).
Historicamente, o estudo de variação da forma esteve concentrado no uso
46
de distâncias entre marcos em estruturas biológicas, como também ângulos e
relações de distância. Estas variáveis, geralmente, foram combinadas e
analisadas por uma ordem canônica e análises de agrupamento chamadas
“morfometria tradicional" (Marcus, 1990). Estes estudos foram gradualmente
substituídos pelos métodos de morfometria moderna (Rohlf & Marcus, 1993).
Um estudo das variações genéticas pode ser encontrado em Falconer
(1989), enquanto Mayr (1977) discute extensivamente as variações de origem
ambiental. Um outro aspecto a considerar é o desenvolvimento, o qual é
epigenético, sendo as características morfológicas o resultado não só da ação
gênica primária, mas também da interação dos tipos celulares (Futuyma, 1997). É
importante mencionar ainda que as variações podem ser polimórficas quando
estão restritas a uma população, enquanto o termo politípico se refere às
variações que existem entre indivíduos de subespécies diferentes (Mayr, 1977).
Nos últimos vinte anos, os padrões de variação morfométrica em abelhas
sem ferrão têm sido usados para propor relações sistemáticas entre espécies
(Kerr et al., 1967; Kerr & Cunha, 1976; Pisani et al., 1977; Cunha, 1973; Cunha,
1991), evolução filogenética (Kerr, 1948; Kerr & Lello, 1962; Cruz Landim, 1963;
Kerr & Esch, 1965; Pisani et al., 1977) e também para testar hipóteses sobre os
mecanismos de determinação do sexo e diferenciação de castas (Kerr et al., 1978;
Bonetti & Kerr, 1985; Kerr, 1987; Kerr & Cunha, 1990; Hartfelder & Engels, 1992;
Sung et al., 2004).
As questões referentes à similaridade de tamanho e forma entre castas e
sexo em diversas espécies de apídeos têm sido discutidas por diversos autores,
com muitas implicações genéticas, ecológicas e evolutivas (Kerr, 1974; Campos,
47
1975; Almeida, 1985; Bonetti & Kerr, 1985; Kerr, 1987; Kerr & Cunha, 1990;
Hartfelder & Engels, 1992; Sung et al., 2004). No entanto, a maioria dos estudos
relacionados às abelhas eussociais utilizaram técnicas convencionais de análise
multivariada, como distâncias generalizadas de Mahalanobis (D2) (Pisani, 1969).
Este método tem sido empregado para estimar a distância entre machos,
rainhas e operárias em diversas espécies de Melipona, tais com: Melipona
quadrifasciata Lepeletier, 1836 (Kerr, 1974; Campos, 1975), Melipona scutellaris
Latreille, 1811 (Almeida, 1985), Melipona marginata Lepeletier, 1836 e Melipona
compressipes Fabricius, 1804 (Bonetti & Kerr, 1985).
Entretanto, em muitas situações, hipóteses sobre a resposta correlacionada
à seleção ou ao padrão correlacionado em morfogêneses implicam na relação
específica sobre parâmetros genéticos, os quais podem não ser detalhadamente
descritos pela estatística descritiva apenas (Atchley et al., 1981; Atchley, 1983;
Barton & Turelli, 1989).
A variação no tamanho do corpo em abelhas sofre grande influência do
processo ecológico e evolutivo, assim pode indicar adaptações às condições
gerais, incluindo mudanças devido a padrões de competição e predação na
comunidade, e aumento adaptativo às variações climáticas (Roubik, 1989; Ruttner,
1988). Além disso, o tamanho do corpo é submetido geralmente à seleção
estabilizadora e eventos históricos (Abrams, 1983; James & McCulloch, 1990).
Em espécies de insetos eussociais, a variação do tamanho do corpo entre
operárias de diferentes espécies tem sido primariamente explicada como
adaptações à atividade de forrageamento, exploração de recursos florais
(Baumgartner & Roubik, 1989; Roubik, 1989; Roubik & Ackerman, 1987; Ruttner,
48
1988) e comportamento defensivo (Ruttner, 1988). Cerca de 75,5% da variação do
tamanho corporal em abelhas sem ferrão correspondem a fatores adaptativos
associados com recursos de exploração (Pignata & Diniz-Filho, 1996).
Há uma evidente correlação positiva entre o tamanho do corpo,
especialmente a área da asa e as distâncias de vôo (Casey et aI., 1985; Byme et
aI., 1988). Schwarz (1948) sugere que a força e estabilidade da asa, bem como o
número maior de hâmulos estão associadas com a maior capacidade de vôo. As
operárias com maior tamanho refletem, portanto, uma adaptação às diferentes
condições ambientais (Ruttner, 1988).
Outro fator a ser considerado é que a atividade de vôo pode ser fator
limitante da distribuição espacial do ninho, assim uma nova colônia de abelhas
sem ferrão é altamente dependente do ninho parental do qual, geralmente,
suprem o novo ninho com alimentos e materiais (Nogueira-Neto, 1997). Além
disso, a distância máxima de vôo, condicionada pelo tamanho, pode interferir
diretamente na capacidade de dispersão da população, e esta capacidade é
extremamente importante em trabalhos de conservação da biodiversidade tropical
(Araújo et al., 2004).
A análise morfométrica tem sido, desde o início do século XX, a principal
maneira de avaliar padrões de variação geográfica e diferenciação intraespecífica
em abelhas africanizadas (Ruttner, 1988). Essas análises têm sido utilizadas por
diversos autores para diferenciar populações locais e subespécies de Apis sp.
Linnaeus (Hymenoptera: Apidae). Em todo o mundo (Wafa et al., 1965;
Tomassone & Fresnaye, 1971; Abdellatif et aI., 1977; Cornuet et al., 1978; Ruttner
et al., 1978; Gadbin et al., 1979; Mattu & Verma, 1984; Ruttner, 1986; Buco, 1987;
49
Ruttner, 1988; Mallet, 1991; Nazzi, 1992; Diniz-Filho et al., 1993; Meixner et al.,
1993; Barnet & Chaud-Neto, 1994; Diniz-Filho & Bini, 1994; Diniz-Filho &
Malaspina, 1995; Diniz-Filho, 1996; Diniz-Filho & Malaspina, 1996; Radloff &
Hepburn, 1997; Carvalho & Stort, 1998; Ruttner et al., 2000; Diniz-Filho et al.,
2000; Hepburn & Radloff, 2000; Alvarez et al., 2001; Hepburn et al., 2001a;
Hepburn et al., 2001b; Ken et al., 2003; Sheppard & Meixner, 2003; Ken et al.,
2003; Amssalu et al., 2004; Radloff et al., 2005a, b, c), e também em programas
de seleção de raças de abelhas melíferas (Moritz, 1991; Kauhausen-Keller &
Keller, 1994).
Os mesmos métodos também têm sido aplicados a espécies de abelhas
sem ferrão do gênero Melipona, tais como Melipona compressipes fasciculata
Smith, 1854 (Hymenoptera: Apidae) (Bezerra, 1999), Melipona quadrifasciata
Lepeletier, 1836 (Waldschmidt, 1999; Araújo, 2002), Scaptotrigona postica
Latreille, 1807 (Hymenoptera: Apidae) (Araújo, 2002).
Koshevnikov (1900) foi o primeiro zoólogo a introduzir mensurações de
diferentes partes do exoesqueleto de Apis, como um método de estudo. Esse
ensaio foi incompleto do ponto de vista estatístico, devido ao número restrito de
observações efetuadas pelo pesquisador.
Baseado em material coletado em muitas localidades da União das
Repúblicas Socialistas Soviéticas e nos Estados Unidos da América, foram
realizadas medidas em 17 caracteres morfológicos em várias subespécies de Apis
mellifera. Este autor verificou que a variação morfológica da colônia representou
somente uma parte da variação da subespécie, e que há correlação positiva entre
a redução do período alimentar e o tamanho do corpo, e também variação
50
geográfica, mostrada pela média do comprimento da glossa (Alpatov, 1929).
As características raciais das abelhas européias do gênero Apis foram
estabelecidas e baseadas em estudos morfométricos efetuados por vários
pesquisadores e apontaram os caracteres que deveriam ser utilizados para a
diagnose das raças (Ruttner & Mackensen, 1952).
Medidas de 122 caracteres morfológicos de 97 espécies de abelhas
solitárias da família Megachilidae foram efetuadas e um método estatístico
baseado na análise de matrizes de coeficiente de correlação obtidas da
comparação espécie por espécie foi utilizado. Com isso, as relações de
parentesco entre espécies e categorias taxonômicas superiores foram descritas
(Michener & Sokal, 1957).
Mensurações do comprimento da célula radial da asa anterior, glossa,
premento e primeiro segmento do palpo labial de 35 espécies de Bombus
(Hymenoptera: Apidae) foram utilizadas e verificou-se que os coeficientes de
correlação eram positivamente significativos para vários caracteres morfológicos
(Medler, 1962).
Um sistema de classificação não Linneano foi estabelecido, baseado em
mensurações de 15 caracteres de 246 abelhas operárias, em que exemplares e
grupos de exemplares puderam ser classificados utilizando-se unicamente os
valores de suas funções discriminantes. Através desse sistema tornou-se possível
um alto grau de precisão na determinação da origem geográfica de espécies
completamente desconhecidas (DuPraw, 1964).
Os 27 caracteres morfológicos de 6 espécies de Bombus existentes no
Brasil foram medidos, estimaram as distâncias generalizadas de Mahalanobis,
51
com o objetivo de estabelecer a estrutura interespecífica do gênero; e ainda
escores discriminantes foram estabelecidas com o objetivo de estabelecer um
critério de classificação para os grupos (Pisani et al., 1966).
As 11 espécies de Melipona foram trabalhadas e foi estabelecido, por meio
de 194 caracteres morfológicos, o grau de afinidades entre elas, baseados em
correlações globais. Foi concluído serem essas espécies de dois grupos distintos,
propondo a subdivisão em 2 subgêneros: Melipona e Micheneria (Hymenoptera:
Apidae) (Kerr et al., 1967).
As características raciais foram estabelecidas para subespécies conhecidas
de Apis mellifera baseado em trabalhos de muitos pesquisadores. Apontando os
caracteres mais utilizados em taxonomia (Ruttner, 1968).
Um trabalho com 55 espécies e subespécies de abelhas sem ferrão
(Hymenoptera: Apidae) foi desenvolvido, sendo examinados 76 caracteres
morfológicos para o cálculo dos coeficientes de semelhança entre os indivíduos.
Com a aplicação de diferentes métodos de agrupamento, foram obtidos os
fenogramas que sugeriram modificações na classificação proposta pela
sistemática usual, com a criação de um novo subgênero (Cunha, 1973).
Através de métodos estatísticos efetuaram de maneira satisfatória a
discriminação e classificação automática de 8 raças de abelhas e de 3 híbridos,
por meio de 6 caracteres morfológicos. Estes mesmos métodos estatísticos
aplicados às diversas populações de Apis mellifera mellifera puderam fornecer
uma discriminação em distintos ecótipos, fundamentada em observações
ecológicas (Cornuet et al., 1975).
Utilizando métodos de taxonomia numérica para estimar a posição
52
sistemática de duas abelhas fósseis, Meliponorytes devictus e Electrapis proava,
baseados em medidas de 51 caracteres morfológicos. Foi concluído que ambas
pertenciam à tribo Meliponini (Apidae) (Kerr & Cunha, 1976).
Estudando 12 caracteres morfológicos de 21 espécies pertencentes aos
gêneros Melipona, Trigona e Meliponula. Estimadas as distâncias generalizadas
de Mahalanobis, foi apresentado um fenograma representativo. Das espécies
estudadas, Melipona rufiventris, M. seminigra e M. scutellaris mostraram-se
próximas e formam um agrupamento. As espécies de Melipona mais próximas das
espécies de Trigona são: M. marginata, M. schwarzi, M. favosa e M. mandacaia.
As Hypotrigona africanas são próximas de Plebeia (Pisani et al.,1976).
Utilizando mensurações de caracteres morfológicos da asa anterior e da
glossa, de 4 espécies de Bombus, foi verificado que o comprimento da asa pode
estimar o comprimento da glossa (Morse, 1977).
Investigando comparativamente as mensurações de 11 caracteres
morfológicos da cabeça de zangões haplóides e diplóides, de Apis mellifera
adansonii e Apis mellifera ligustica, seus híbridos e retrocruzamentos. Concluiu-se
ser a cabeça e outras partes dos apêndices medidos, maiores em zangões
diplóides do que em haplóides e que alguns caracteres dos zangões diplóides
eram de supermacho, outros de intersexuado e outros ainda, característicos de
operária (Woyke, 1977).
Foi selecionado, com base em diversos estudos anteriores, um conjunto de
25 caracteres das asas (incluindo mensurações lineares e ângulos de venação),
pernas posteriores e 3o esternito abdominal, e analisado um total de 101 amostras
(cada amostra contendo aproximadamente 10 abelhas de uma colônia ou
53
coletadas em fontes de alimento) de abelhas africanizadas e 297 amostras de
européias, obtidas na região neotropical, de modo a estabelecer diversas funções
discriminantes capazes de identificar, com diferentes níveis de probabilidade de
acerto, novas colônias ou indivíduos (Daly & Balling, 1978).
Para confirmar a hipótese de maior semelhança entre operárias e machos,
do que entre operárias e rainhas utilizando métodos de taxonomia numérica.
Estudou-se 45 caracteres morfológicos da abelha Melipona quadrifasciata
anthidioides (Hymenoptera: Apidae) (Kerr et al., 1978).
Pesquisando 24 espécies de abelhas dos gêneros Centris (Hymenoptera:
Anthophoridae) e Epicharia (Hymenoptera: Anthophoridae), baseado em 83
caracteres morfológicos externos dos machos e 85 das fêmeas. Segundo os
resultados obtidos foi proposto três grupos fenéticos: Epicharis, Centris e
Melanocentris (Cunha, 1981).
Utilizando os mesmos 25 caracteres definidos por Daly & Balling (1978), foi
realizado um estudo com uma nova análise discriminante, envolvendo amostras
de abelhas européias africanizadas Apis sp e um conjunto de híbridos F1 entre as
duas formas. Essa pesquisa mostrou que os híbridos formam um padrão distinto e
não correspondem simplesmente a intermediários das formas parentais, sugerindo
assim, a ação de efeitos não aditivos atuando no fenótipo nas fases iniciais de
hibridação entre abelhas européias e africanizadas (Rinderer et al.,1990).
Dados morfométricos de rainhas, operárias e machos de Scaptotrigona
postica criadas naturalmente e in vitro foram obtidos e verificado que a variação
fenotípica aparentemente está restrita a membros de colônias normais e a
inclusão de indivíduos criados in vitro permitiu uma análise da curva de tamanho
54
para cada morfo (Hartfelder & Engels, 1992).
Os padrões de variação morfométrica entre Apis mellifera ligustica
(coletadas em São Paulo-Brasil e Estados Unidos) e A. m. scutellata (Sul da
África) utilizando-se os modelos de genética evolutiva desenvolvidos por Lande
(1976, 1979) foi feito. Os resultados demonstraram que pressões seletivas baixas,
gerando mortalidades seletivas entre 0,17% e 0,001%, seriam suficientes para
gerar o padrão atual de diferenciação, considerando intervalos de tempo entre
1.000 e 20.000 gerações. Esses resultados também sugerem que a hipótese de
diferenciação entre populações locais de abelhas africanizadas, em virtude de
pressões seletivas (naturais e artificiais) não deve ser descartada simplesmente
devido ao pequeno intervalo de tempo disponível para tal (cerca de 35 anos)
(Malaspina, 1994).
Os componentes fenotípicos e genotípicos da variação morfométrica
multidimensional em uma população local de Scaptotrigona postiça foram
determinados. Foram analisados quinze caracteres em cento e cinqüenta abelhas,
provenientes de quinze colônias. As correlações fenotípicas foram mais
associadas a complexos funcionais do corpo da abelha do que as correlações
genotípicas (Diniz-Filho & Pignata, 1994).
A similaridade ecológica entre 17 espécies Apidae baseados no padrão
geral da exploração dos recursos florais de 193 espécies de plantas, associando
esta similaridade com a variação do tamanho do corpo entre as espécies
analisadas foram investigadas. A existência de uma correlação matricial
significativa entre os valores de Jaccard e as diferenças no tamanho do corpo das
espécies (Z de Mantel = 3,653; P= 0,0346 com 10.000 permutações) indicaram
55
que tanto processos ecológicos recentes de competição e partição de recursos
quanto eventos históricos de coevolução devem ser utilizados para explicar os
padrões de associação ecológica entre essas espécies de Apidae (Diniz-Filho &
Balestra, 1996).
Uma combinação de análises multivariadas e espaciais para avaliar o
padrão de variação morfométrica entre populações locais de abelhas sem ferrão
Tetragonisca angustula angustula no Centro-Oeste (Goiás) e Sudeste (Minas
Gerais e São Paulo) do Brasil foi utilizada. Uma análise fatorial revelou dois
grupos distintos de caracteres e aqueles relacionados ao tamanho geral do corpo
apresentaram um padrão de variação clinal norte-sul, com abelhas maiores
ocorrendo na região mais ao sul (Diniz-Filho et aI., 1998).
Estudos morfométricos enfocando o tamanho corporal de abelhas operárias
adultas Scaptotriogona depilis Moure (Hymenoptera: Apidae) foram realizados.
Segundo o autor, a medida da primeira célula discoidal da asa anterior direita
pode ser aplicada para se comparar o tamanho de abelhas adultas desta espécie
(Fernandes-da-Silva, 1998).
Os padrões espaciais no tamanho do corpo das operárias e a área de
distribuição em seis espécies brasileiras de Bombus, e especialmente a correlação
entre essas variáveis antes e depois de controlados esses padrões foram
analisados. O autor discute neste trabalho os modelos de Brown (1995) e Gaston
& Lawton (1988) e também o tamanho do corpo das espécies e a vulnerabilidade
à extinção estocástica (Diniz-Filho, 1999).
As divergências fenotípicas entre populações locais de Apis mellifera (14
subespécies), tradicionalmente avaliadas no contexto espacial foram analisadas.
56
Os estudos foram realizados utilizando análises de mtDNA e morfometria
multivariada. Segundo os autores, a autocorrelação fitogeográfica realizada neste
estudo demonstra que variação entre subespécies de abelhas sem ferrão pode ser
explicada pelos efeitos geográficos e filogenéticos. Entretanto, diferentes
caracteres são mais relacionados para uma das duas dimensões de variação
(geografia e filogenia) e este padrão pode fornecer idéias sobre a evolução
fenotípica destes organismos (Diniz-Filho et al., 1999).
Marcadores RAPD foram utilizados para calcular as distâncias genéticas
intracoloniais em 10 colônias de M. quadrifasciata. Essas distâncias genéticas
intracolonias variaram de 42,0% a 51,0%. Também por meio de marcadores
RAPD e análise morfométrica, foram calculadas as distâncias genéticas
intercoloniais de 69 colônias de M. quadrifasciata de cinco estados brasileiros
(Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Espírito Santo e Santa Catarina). Tanto a
análise molecular quanto a morfometria permitiram a separação das abelhas
pertencentes à subespécie M. quadrifasciata quadrifasciata (região de Santa
Catarina) das pertencentes á subespécie M. quadrifasciata anthidioides (demais
regiões amostradas) (Waldschmidt, 1999).
Populações africanas de abelhas comuns classificadas como Apis mellifera
scutellata Lepeletier (Hymenoptera: Apidae) foram estudadas. Segundo os autores
as características de variação das medidas morfométricas mostraram domínios de
populações locais significantemente diferentes. Estas populações altamente
variáveis ocorreram, em sua maioria, em margens de transição de zonas
climáticas e de vegetação, e algumas vezes como resultado de alterações mais
drásticas de temperatura. As A. mellifera scutellata introduzidas há
57
aproximadamente 50 anos na região neotropical constituíram uma amostra
particularmente homogênea que exibiu todos os caracteres esperados em uma
população com efeito fundador ou "gargalo" (Radloff & Hepburn, 2000)
A diversidade morfométrica de Apis cerana Fabricius (Hymenoptera:
Apidae) nas Filipinas foi estudada. As abelhas de Palawan eram distintas e se
separam das outras amostras filipinas nas demais ilhas, as abelhas mostraram um
grau alto de variação. As abelhas de Luzon diferiram claramente das de Visayas e
Mindanao. Dentro de Luzon, as abelhas do altiplano diferiam claramente das
demais e foram consideradas como grupo distinto. A análise não pôde distinguir
se a diferença entre Luzon e Visayas-Mindanao estava baseada em uma estrutura
clinal norte-sul, ou se consistiam de grupos distintos (Tilde et al., 2000).
A abelha A. mellifera foi analisada em sete sistemas montanhosos isolados
na África, utilizando caracteres morfométricos, medidas dimensionais de vôo e
análise de DNA (mtDNA). A definição de morfocluster foi consistente com mtDNA
mas não com dados de vôo dimensionais. Quando todos os três caracteres
medidos foram combinados, obtiveram-se seis tipos diferentes de abelhas
montanhesas, sem conexões. O único fator comum entre as abelhas montanhesas
é que elas são maiores que as de altitudes mais baixas (Hepburn et al., 2000).
Foram utilizados seis sistemas enzimáticos e dez caracteres morfométricos
para determinar a variabilidade genética em populações de Apis mellifera na
Turquia. Foram encontrados quatro polimórficos com 16 alozimas. As Apis
européias (A. m. caucasica, A. m. meda e A. m. syriaca) estavam separadas no
primeiro eixo de Apis anatoliaca ao longo de um segundo eixo canônico. A
diversidade genética foi alta e a presença de quatro subespécies sustenta o
58
argumento que Anatolia foi um centro genético para populações de abelhas Apis
mellifera (Kandemir et al., 2000).
Uma análise morfométrica multivariada em Apis cerana foi realizada e da
qual foram medidas de 3704 operárias, de 279 colônias em 64 localidades com
uma distância comum de 50 km, ao longo de um 2200 km, na região sul do
Himalaia, limitada pelo Paquistão ao oeste e Myanmar para o leste. A análise
discriminante revelou quatro morfoclusters principais. Estes morfoclusters podem
ser integrados parcialmente em qualquer nomenclatura subespecífica atual
disponível para Apis cerana. A separação de morfocluster está relacionada a
diferenças fisiográficas que criam um isolamento reprodutivo temporal parcial
associado à altitude. As abelhas diminuem em tamanho de oeste para leste, mas
aumentam em tamanho com altitude crescente (Hepburn et al., 2001b).
Análises morfométricas foram feitas e resultaram em três morfoclusters
distintos: A. m. capensis, A. m. scutellata e abelhas montanhesas (Hepburn &
Hadloff, 2002).
O estado atual de cruzamentos entre populações de Apis mellifera de
origem africana e européia em diferentes altitudes no Peru foi estudada. Operárias
de sete altitudes foram analisadas por morfometria e mtDNA utilizando RFLPs. As
taxas de cruzamentos entre populações africanas e européias dependem da
altitude da região. Colônias híbridas encontradas acima de 2 a 500 m apóiam a
hipótese de que o clima não pode conter a distribuição norte de A. mellifera
africana nas Américas. A hibridação entre as abelhas de origem africana e
européia é o que melhor explica os padrões atuais de distribuição de morfotipos
nas diferentes regiões do Peru (Quezada-Euán et al., 2003).
59
Colônias e abelhas adultas de populações de Apis mellifera e Apis cerana
de 6 locais distantes geograficamente e de distintas populações foram analisadas.
Todas as possíveis combinações amostradas de K colônias do número total de n
colônias de cada localidade foram geradas. Amostras de 5 ou 6 colônias com 10
abelhas por colônia por localidade mostraram ser adequadas para o estudo dos
caracteres de tamanho, venação da asa e pigmentação, neste último apenas
quando as abelhas eram homogêneas quanto à coloração (Radloff et al., 2003).
As implicações espaciais da distância máxima de vôo para algumas
espécies de abelhas sem ferrão foram analisadas. Os dados sugerem que a
distância máxima de vôo nestas abelhas está relacionada ao tamanho do
corpo, especialmente ao tamanho das asas (Araújo et al., 2004).
As diferenças morfológicas entre rainhas, operárias e machos em duas
colônias de abelhas sem ferrão taiwanesas Trigona ventralis hoozana foram
examinadas. Os autores verificaram que as rainhas apresentaram maiores
medidas morfométricas em quase todos os caracteres, com exceção do
comprimento do olho e do mesoscutum. Os machos por sua vez
apresentaram maior comprimento do olho e mesoscutum. O tamanho e forma
das operárias assemelham-se aos machos mais do que as rainhas (Sung et
al., 2004).
Análises morfométricas multivariadas em 2923 operárias de 184 colônias
representando 103 localidades na área de distribuição de Apis florea Fabricius,
1787 (Hymenoptera: Apidae) que engloba o Vietnã, sudeste da China, Irã e Omã
(~7000 km). Estas espécies ocupam uma área grande que inclui florestas
tropicais, savanas, estepes subtropicais e semi-desertos foram realizadas. As
60
comparações geográficas separaram populações de Apis florea resultando em
morfoclusters e estes morfoclusters mudam de forma clinal em relação à latitude.
Uma análise de agrupamento baseado em distâncias de Euclideanas sugestiona
graus de afinidade entre vários agrupamentos geográficos de Apis florea (Hepburn
et al., 2005).
A análise morfométrica multivariada de populações de Apis cerana de Kush
hindu, Afeganistão, Paquistão, Kashmira e Himachal Pradesh na Índia foi
realizada e encontrado dois morfoclusters estatisticamente distintos, um
agrupamento Kush/Kashmira hindu e um grupo Himachal Pradesh. As
discrepâncias intercoloniais altas nas três localidades foram associadas a regiões
de constantes mudanças climáticas e conseqüentemente instabilidade ecológica
(Radloff et al., 2005a).
Análises morfométricas multivariadas em operárias de Apis cerana foram
executadas utilizando 557 colônias de toda a região sul do continente Ásia, que
estende do Afeganistão ao Vietnã e ao sul do Himalaia. A análise de componentes
principais revelaram cinco agrupamentos estatisticamente separáveis, mas
morfoclusters não completamente distintos. Os morfoclusters principais estão
distribuídos coerentemente com as diferentes zonas climáticas da região. À
medida que as populações foram definidas, ajustes na nomenclatura serão
realizados (Radloff et al., 2005b).
Os cinco marcos da célula radial da asa anterior direita em 50 operárias de
três grupos raciais de Apis mellifera foram utilizados, totalizando 11 caracteres e
obtiveram por meio de análise multivariada diferenças significativas entre as
abelhas (Francoy et al., 2006).
61
2.1.2. O Gênero Melipona e a Importância de sua Variabilidade
Genética.
Segundo Kerr (1969) uma das características mais representativas do
gênero Melipona é a não existência de células diferenciadas para a criação de
rainhas. Neste gênero existe a maior percentagem de rainhas virgens por colônia
na natureza, o que sugere um mecanismo genético de determinação de castas
(Kerr, 1950). As abelhas do gênero Melipona geralmente monoândricas, ao
contrário do que ocorre em espécies de Apis, que são poliândricas. Essa
monoândria afeta significativamente o tamanho efetivo da população (Kerr, 1950).
Futuyma (1997) afirma que toda a população finita torna-se mais
endogâmica com o tempo, principalmente se possui um número efetivo baixo,
reduzindo a proporção de heterozigotos. A deriva genética faz que alguns alelos
passem de uma geração para outra em maior ou menor freqüência, podendo ser
perdidos ou fixados aleatoriamente. A fixação de um alelo por deriva depende
diretamente de sua freqüência inicial na população e esse processo ocorre em
toda população finita, mas é tanto mais rápido quanto menor for à população.
No gênero Melipona o efeito da deriva genética está aliado a um outro fator
relacionado à produção de machos diplóides. Segundo Kerr & Vencovsky (1982),
quando ocorre a produção de machos diplóides em colônias de Melipona, as
operárias dessa colônia matam esses machos e substituem a rainha fisogástrica
por outra; caso essa também produza machos diplóides, uma nova substituição
deverá levar ao enfraquecimento e à morte da colônia.
As populações locais do gênero Melipona estão sujeitas à extinção quando
há um incremento da taxa de homozigose no lócus XO (Araújo et al., 2000). Isso é
62
muito importante para o estabelecimento da meliponicultura e/ou para o manejo de
populações naturais em ambientes perturbados, como, em decorrência da
fragmentação de habitats ou qualquer outro evento que resulte em reduções
populacionais drásticas. É importante ressaltar que populações que foram
submetidas a reduções drásticas não se recuperarão através do simples aumento
no número de colônias, a partir de um pequeno número inicial, uma vez que o
aumento no número de colônias não refletirá um aumento efetivo de heteroalelos,
mas sim uma mera repetição dos mesmos alelos existentes. Nesses casos, torna-
se necessária a adição de novos alelos na população (Araújo et al., 2000).
Carvalho et al. (1995) documentaram que a perda de alelos e a extinção de
populações locais devido ao baixo número populacional. Kerr & Vencovsky (1982)
estimaram que uma população de Melipona deve conter um mínimo de 44
colônias para diminuir o risco de uma rápida extinção.
Em espécies de Melipona com grande valor comercial e importância
ecológica há a necessidade de se fazer estudos com relação a sua criação e
manutenção, enfatizando ação da endogamia, seleção artificial e seleção
estabilizadora. Atualmente, pesquisadores estão utilizando a morfometria como
ferramenta para resolver algumas questões relacionadas à sistemática, manejo,
biologia, evolução, controle e outras.
63
3. OBJETIVOS
a. Investigar as variações morfológicas em operárias de abelhas sem
ferrão das espécies: Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.
compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M.
interrupta grandis Guerin, M. compressipes fasciculata Smith, M.
rufiventris Lepeletier, M. rufiventris paraensis Ducke, M. fuliginosa
Lepeletier, Lestrimelitta sp. Friese e Partamona sp. Schwarz
coletados em sete localidades: Manaus, Rio Preto da Eva,
Manacapuru, Parintins e Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e
São Luís (Maranhão);
b. Relacionar as espécies Melipona seminigra merrillae Cockerell, M.
compressipes manaosensis Schwarz, M. crinita Moure & Kerr, M.
interrupta grandis Guerin, M. compressipes fasciculata Smith, M.
rufiventris Lepeletier com os meliponários e entre eles observando
diferenças morfológicas entre as abelhas da mesma espécie;
c. Verificar se os tamanhos multivariados dos indivíduos dentro de cada
espécie são dados interessantes para a diferenciação de
populações;
d. Comparar as espécies do gênero Melipona criadas em caixas
racionais com as coletadas em ambiente natural, da mesma espécie,
por meio de caracteres morfológicos;
64
e. Conferir se os caracteres morfológicos utilizados agrupam as
populações, espécies e subespécies de abelhas;
f. Observar se os caracteres morfológicos e a contagem de hâmulos
utilizados agrupam as espécies como na sistemática;
g. Verificar se somente a contagem do número de hâmulos serve como
auxílio para separar populações ou espécies do gênero Melipona,
Partamona e Lestrimelitta.
h. Verificar a eficácia das análises estatísticas em definir os
agrupamentos nas espécies.
65
4. MATERIAL E MÉTODOS
4.1. Locais de coleta
As coletas foram realizadas em sete localidades: Manaus, Rio Preto da
Eva, Manacapuru, Parintins e Alvarães (Amazonas), Barra do Corda e São Luís
(Maranhão) (Tabela 1) (Figura 2).
TABELA 1 – Coordenadas geográficas das localidades de onde foram coletadas
as abelhas:
LOCAL LONGITUDE LATITUDE
AMAZONAS (AM)
Manaus 3º07'30"S 60º07'30"O
Manacapuru 3º22'30"S 60º37'30"O
Rio Preto da Eva 2º37'30"S 59º37'30"O
Alvarães 3º07'30"S 64º52'30"O
Parintins 2º37'30"S 56º37'30"O
MARANHÃO (MA)
São Luís 2º37'30"S 44º22'30"O
Barra do Corda 5º37'30"S 60º37'30"O
66
Figura 2 - Locais de coleta (municípios) em que as amostras de abelhas foram
coletadas, Amazonas e Maranhão, Brasil.
(http://www.relevobr.cnpm.embrapa.br/index.htm).
67
As coletas foram realizadas em bairros na área metropolitana de Manaus
(Figuras 3 e 4) em colônias de Melipona compressipes manaosensis (Bairros: D.
Pedro, Planalto, Nova Floresta, Tarumã, São José, São José dos Campos, Japiim
I, Petrópolis), M. seminigra merrillae (Bairros: D. Pedro, Planalto, Nova Floresta,
Tarumã, São José, São José dos Campos, Japiim I, Petrópolis, Am10 Km14), M.
rufiventris (Bairros: São José, Am10 Km14), M. interrupta grandis (Bairro São
José) e M. fuliginosa (Bairro: São José) (Tabela 2).
Nas demais localidades foram realizadas coletas de M. compressipes
manaosensis nos municípios de Cacau-Pirera e Manacapuru (Amazonas); M.
seminigra merrillae e M. rufiventris no município de Cacau-Pirera (Amazonas). M.
interrupta grandis e M. crinita foram coletadas no município de Alvarães
(Amazonas); Partamona sp e Lestrimelitta sp em Rio Preto da Eva (Amazonas) e
M. compressipes fasciculata em Parintins (Amazonas), Barra do Corda e São Luís
(Maranhão) (Tabela 3).
68
TABELA 2 – Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta
grandis e M. fuliginosa em Manaus (Amazonas):
BAIRRO MELIPONÁRIO NÚMERO DE COLÔNIAS
Melipona compressipes manaosensis
D. Pedro Vidarico 4
Planalto Klilton 4
Nova Floresta Afonso 2
Tarumã Tarumã 5
São José Eulálio 2
São José dos Campos Norma 2
Japiim I Glória 2
Conj. Atílio Andreazza Jonilson 1
Petrópolis GPA/INPA 8
Melipona seminigra merrillae
D, Pedro Vidarico 4
Planalto Klilton 7
Nova Floresta Afonso 5
Tarumã Tarumã 5
São José Eulálio 2
São José dos Campos Norma 3
Japiim I Glória 4
Petrópolis GPA/INPA 7
AM010, Km 14 Est. Exp. de Hortaliças 1
Melipona rufiventris
São José Eulálio 2
AM010, Km 14 Est, exp, de Hortaliças 8
Melipona interrupta grandis
São José Eulálio 1
Melipona fuliginosa
São José Eulálio 1
69
TABELA 3 – Locais de coleta dos indivíduos e número de colônias de Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris e M. interrupta
grandis, M. compressipes fasciculata, M. rufiventris paraensis em Cacau-Pirera,
Rio Preto da Eva, Parintins, Manacapuru, Alvarães (Amazonas) e Barra do Corda
(Maranhão).
MUNICÍPIO MELIPONÁRIO NÚMERO DE COLÔNIAS
Melipona compressipes manaosensis
Cacau-Pirera Hélio 1 (Selvagem)
Manacapuru Margareth 7
Melipona seminigra merrillae
Cacau-Pirera Hélio 1 (Selvagem)
Melipona rufiventris
Cacau-Pirera Hélio 1 (Selvagem)
Melipona interrupta grandis
Alvarães Paulo 2
Alvarães Marcos 1
Melipona crinita
Alvarães Paulo 2
Alvarães Zezinho 1
Partamona sp.
Rio Preto da Eva - 1
Lestrimelitta sp.
Rio Preto da Eva - 1
Melipona compressipes fasciculata
Parintins - 1 (Selvagem)
São Luís (MA) - 2
Barra do Corda - 2
Melipona rufiventris paraensis
Barra do Corda (MA) - 1
70
Figura 3 - Locais de coleta de abelhas em Meliponários na região metropolitana
de Manaus (http://www.manausonline.com.).
71
Figura 4 - região metropolitana da grande Manaus e suas seis regiões.
(http://www.manausonline.com/serv_trans_rodo_lurbana.asp).
72
4.2. Organismos estudados
Melipona seminigra merrillae Cockerell, 1919
Ducke (1916) considerou M. seminigra como subespécie de Melipona
scutellaris, que apresenta distribuição ao norte do baixo Amazonas, nas
localidades de Prainha, Monte-Alegre, Alenquer, Óbitos, Baixo Trombetas e
Itacoatiara. Segundo Moure & Kerr (1950), M. seminigra merrillae predomina na
região de Manaus para o norte, abrangendo o rio Negro e o rio Branco.
É conhecida popularmente como uruçu boca de renda ou jandaíra, sendo a
abelha mais frequentemente criada em Manaus (Amazonas), atualmente. Kerr et
al. (1967) descreveram a criação desta espécie por caboclos nas regiões próximas
à Manaus. O ninho possui favos horizontais ligados por pilares fortes e
apresentando invólucro com lâminas sobrepostas. Os potes medem 3,4 cm de
comprimento por 2,3 cm de diâmetro. A característica mais marcante desta
espécie é à entrada de barro em formato de trombeta (tubo campanuleiforme),
onde as abelhas-guardas ficam nos raios de barro (Kerr et al., 1967). O batume e
a calefação são feitos de uma mistura fina de própolis e barro (Nogueira-Neto,
1970). Esta espécie possui um sistema de comunicação superior ao da Apis
mellifera e apresenta grande atividade externa, populosa e seus indivíduos são
geralmente mansos (Kerr et al., 1967).
Os caracteres morfológicos fundamentais para a identificação de M.
seminigra merrillae são: a) a presença de faixas abdominais vestigiais ou nulas, b)
dois primeiros tergitos praticamente glabros no disco e a partir do segundo, lisos e
brilhantes, c) tergitos 3-5 e, mesmo em parte, os dois primeiros, com grossas
cerdas acumuladas nas extremidades laterais, com pilosidade baixa muito
73
escassa, d) corpo praticamente sem vibrissas, embora se notem algumas cerdas
na lateral do 5o tergito bastante esparsas (Moure & Kerr, 1950) (Figura 5).
5.1. Entrada do ninho de M. seminigra merrillae.
5.2. Cabeça DSCN0968 Glória ind. 08 cx. 03 11 2002 M. s. m. (Foto: Tannús-Neto, J.).
74
5.3. Asa anterior direita: DSCN4223 GPA ind. 09 cx. 112 22 09 2002 M. s. m.
Foto: Tannús-Neto, J.
5.4. Asa anterior direita: DSCN0969 Glória ind. 08 cx. 03 11 2002 M. s. m.
Foto: Tannús-Neto, J.
5.5. Asa posterior direita: DSCN4256 GPA ind. 05 cx. 112 22 09 2002 M. s. m.
Foto: Tannús-Neto, J.
75
5.6. Asa posterior direita: DSCN0979 Glória ind. 07 cx. 03 11 2002 M. s. m.
Foto: Tannús-Neto, J.
5.7 e 5.8. Perna posterior direita: DSCN0958 Glória ind. 10 cx. 03 11 2002 e DSCN4219 GPA ind. 10 cx. 112 22 09 2002.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
Figura 5 - Estruturas morfológicas de Melipona seminigra merrillae Cockerell, 1919.
76
Melipona compressipes manaosensis Schwarz, 1932
Melipona compressipes manaosensis é popularmente conhecida como
jupará, jandaíra preta e em algumas localidades por preguiça. Esta abelha
distribui-se geograficamente nas confluências dos rios Negro com Amazonas e rio
madeira com o rio Amazonas, citando as localidades de Manaus e Itacoatiara
(Schwarz, 1932) (Figura 6).
Segundo Kerr et al. (1967), os ninhos são comumente encontrados na
região de Ponta Negra, Manaus (Amazonas), sendo criadas por caboclos. A
construção geral do ninho segue o padrão comum do gênero Melipona. A entrada
é simples, de barro, mas mesmo assim, notam-se raias características, e há
apenas uma abelha-guarda (Kerr et al., 1967).
Segundo Silveira et al. (2002), M. manaosensis que seria a nova
nomenclatura para a espécie, apresenta cantos anteriores do mesoscutum com
um tufo denso de pêlos pardo-ferrugíneos, dentes da mandíbula bem evidentes e
ângulo postero-distal da tíbia posterior terminando em forte projeção.
77
6.1. Entrada do ninho de M. compressipes manaosensis.
6.2. Cabeça: DSCN8466 Klilton ind. 04 cx. 19 24 10 2004. M. c. m. (Foto: Tannús-Neto, J.).
78
6.3. Cabeça: DSCN8344 Klilton ind. 01 cx. 04 24 10 2004. M. c. m. (Foto: Tannús-Neto, J.).
6.4. Asa anterior direita: DSCN8453 Klilton ind. 06 cx. 19 24 10 2004 M. c. m.
(Foto: Tannús-Neto, J.)
79
6.5. Asa anterior direita: DSCN8453 Klilton ind. 06 cx. 19 24 10 2004 M. c. m.
(Foto: Tannús-Neto, J.)
6.6. Asa posterior direita: DSCN0713 Eulálio ind. 04 cx. 06 12 07 2002 M. c. m.
(Foto: Tannús-Neto, J.)
6.7. Asa posterior direita: DSCN8463 Klilton ind. 05 cx. 19 24 10 2004 M. c. m.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
80
6.8 e 6.9. Perna posterior direita: DSCN8292 Klilton ind. 09 cx. 04 24 10 2004 e DSCN8250 Klilton ind. 05 cx. 03 24 10 2004.
Figura 6 – Estruturas morfológicas de Melipona compressipes manaosensis Schwarz, 1932.
.
81
Melipona rufiventris Lepeletier, 1836
Melipona rufiventris é chamada de jandaíra, jandaíra verdadeira ou boca de
ralo (Nogueira-Neto, 1970). Moure (1992) considera sete (7) subespécies de M.
rufiventris (Figura 7), com ampla distribuição nas Américas e para o Amazonas
designa M. rufiventris dúbia Moure & Kerr, 1950. Moure (1992) ainda considera
duas espécies para a região Norte, a M. rufiventris flavolineata Friese, 1900
encontrada no Pará e Maranhão, e M. rufiventris paraensis Ducke (Figura 8), 1916
presente no Pará, Amapá (Brasil) e Guianas.
Segundo Silveira et al. (2002), o que se conhece atualmente como M.
rufiventris reúne três espécies: M. brachychaeta Moure & Kerr, 1950; M.
flavolineata Friese, 1900; M. paraensis Ducke, 1916 e M. rufiventris Lepeletier,
1836.
Segundo o IBAMA, M. rufiventris está em duas listas oficiais de animais
ameaçados: a lista das espécies ameaçadas de extinção da fauna do estado de
Minas Gerais (Deliberação COPAM 041/95) onde é considerada espécie
vulnerável e na IUCN Red List of Threatened Animals onde se posiciona na
categoria vulnerável, e no critério: o táxon não se enquadra nas categorias
criticamente em perigo ou em perigo, mas corre um alto risco de extinção na
natureza em médio prazo em função do declínio populacional e da área de
ocupação extremamente fragmentada. Considerando o tamanho populacional
reduzido, a probabilidade de extinção na natureza é de pelo menos 10% em 100
anos (IUCN Red List of Threatened Animals).
82
7.1. Ninho de Melipona rufiventris.
7.2. Cabeça: DSCN0900 Eulálio ind. 06 cx. 24 12 10 2004. M. rufiventris.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
7.3. Cabeça: DSCN0925 Eulálio ind. 03 cx. 24 12 10 2004. M. rufiventris.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
83
7.4. Asa anterior direita: DSCN4385 GPA ind. 08 cx. 206 22 09 2002. . M. rufiventris.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
7.5. Asa anterior direita: DSCN0901 Eulálio ind. 06 cx. 24 12 10 2004. . M. rufiventris.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
7.6. Asa posterior direita: DSCN0929 Eulálio ind. 03 cx. 24 12 10 2004. . M. rufiventris.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
84
7.7. Asa posterior direita: DSCN0889 Eulálio ind. 08 cx. 24 12 10 2004. . M. rufiventris. (Foto: Tannús-Neto, J.).
7.8 e 7.9. Perna posterior direta: DSCN0891 Eulálio ind. 08 cx. 24 12 10 2004 e DSCN0916 Eulálio ind. 05 cx. 24 12 10 2004.
7.10 e 7.11. Perna posterior direita: DSCN4397 GPA ind. 07 cx. 206 22 09 2002 e DSCN4390 GPA ind. 08 cx. 206 22 09 2002.
Figura 7 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris Lepeletier, 1836.
85
8.1. Cabeça: DSCN1032 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002. . M. rufiventris paraensis.
8.2. Asa anterior direita: DSCN1033 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002. . M. rufiventris paraensis.
86
8.3. Asa posterior direita: DSCN1036 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002. . M. rufiventris paraensis.
8.4 e 8.5. Perna posterior direita: DSCN1038 Kerr ind. 10 cx. 03 06 2002 e DSCN1080 Kerr ind. 04 cx. 03 06 2002.
Figura 8 – Estruturas morfológicas de Melipona rufiventris paraensis Lepeletier, 1836.
87
Melipona crinita Moure & Kerr, 1950
Melipona crinita faz ninho em oco de árvores, produz mel saboroso em
pequena quantidade e tem baixa defensibilidade. O ninho possui invólucro bem
desenvolvido, macio e margeado com batume. Os potes de estoque de alimentos
são ovais de 4,0 a 4,7 cm de altura, os potes de mel e pólen apresentam-se
misturados, o disco de cria é regular, horizontal e apresenta pilares curtos entre os
discos de cria (Roubik, 1983; Roubik, 1992).
Segundo Moure (1975), os caracteres morfológicos fundamentais para a
identificação dessa espécie de abelha são: a) faixas abdominais presentes, b)
disco dos 2 primeiros tergitos praticamente glabros e superfície mais ou menos
matereticulada, c) tergitos 3-5 com cerdas esparsas, mais longas aos lados e com
pilosidade fraca decumbente, bastante numerosa, principalmente no 5o, d)
vibrissas curtas (Moure & Kerr, 1950) (Figura 9).
9.1. Cabeça: DSCN4967 Zezinho Tefé ind. 09 cx. 01 26 08 2003. M. crinita (Foto: Tannús-Neto, J.).
88
9.2 Asa anterior direita: DSCN4961 Zezinho Tefé ind. 10 cx. 01 26 08 2003. M. crinita (Foto: Tannús-Neto, J.).
9.3. Asa posterior direita: DSCN5003 Zezinho Tefé ind. 04 cx. 01 26 08 2003. M. crinita (Foto: Tannús-Neto, J.).
89
9.4 e 9.5. Perna posterior direita: DSCN4966 Zezinho Tefé ind. 10 cx. 01e DSCN4973 Zezinho Tefé ind. 09 cx. 01 26 08 2003.
(Fotos: Tannús-Neto, J.).
Figura 9 – Estruturas morfológicas de Melipona crinita Moure & Kerr, 1950.
Melipona compressipes fasciculata Smith, 1854
Melipona compressipes fasciculata habita o Pará, Maranhão, Goiás, Mato
Grosso (Ducke, 1916; Schwarz, 1932) e Tocantins (Silveira et al., 2002). Segundo
Silveira et al. (2002), o novo nome da espécie é Melípona fasciculata Smith, 1854
(Figura 10).
A tiuba ou jandaíra preta da Amazônia nidifica em ocos de árvores e
apresenta entrada como as demais espécies com estrias concêntricas. O invólucro
do ninho possui de uma a três lâminas de cerume que protegem os discos de cria
e os potes possuem de 4 a 5 cm de altura (Nogueira-Neto, 1970). Segundo Kerr
90
(1996), esta espécie está entre as maiores produtoras de mel das Américas, assim
como a M. scutellaris do nordeste brasileiro.
10.1. Cabeça: DSCN1209 Kerr M aranhão ind. 06 cx. 04 05 06 2002. M. c. f. (Foto: Tannús-Neto, J.).
10.2. Cabeça: DSCN1244 Kerr M aranhão ind. 01 cx. 04 05 06 2002. M. c. f. (Foto: Tannús-Neto, J.).
91
10.3. Asa anterior direita: DSCN1224 Kerr M aranhão ind. 04 cx. 04 05 06 2002. M. c. f.
(Fotos: Tannús-Neto, J.).
10.4. Asa posterior direita: DSCN1189 09 cx. 04 05 06 2002. M. c. f.
(Fotos: Tannús-Neto, J.).
10.5. Asa posterior direita: DSCN1248 Kerr M aranhão ind. 01 cx. 04 05 06 2002. M. c. f.
(Fotos: Tannús-Neto, J.).
92
10.6. Cabeça: DSCN1169 Hélio Parintins ind. 01 cx. SN 05 06 2002. M. c. f. (Fotos: Tannús-Neto, J.).
10.7. Asa anterior direita: DSCN1135 Hélio Parintins ind. 06 cx. SN 05 06 2002. M. c. f. (Fotos: Tannús-Neto, J.).
93
10.8. Asa posterior direita: DSCN1124 Hélio Parintins ind. 08 cx. SN 05 06 2002. M. c. f. (Fotos: Tannús-Neto, J.).
10.9 e 10.10: Perna posterior direita: DSCN1126 Hélio Parintins ind. 08 cx. SN e DSCN1133ind. 07 cx. SN 05 06 2002.
(Fotos: Tannús-Neto, J.).
Figura 10 – Estruturas morfológicas de Melipona compressipes fasciculata Moure & Kerr, 1950.
Melipona interrupta grandis Guérin, 1844
Melipona interrupta grandis está presente no Amazonas, noroeste do Mato
Grosso (Ducke, 1916), Acre (Schwarz, 1932) e Rondônia (Moure, 1992; Silveira et
94
al., 2002). Segundo Silveira et al. (2002), a nova nomenclatura seria Melípona
grandis Guérin, 1844 (Figura 11).
Esta espécie faz ninho em árvores cuja entrada é um orifício simples de 1,4
cm de diâmetro. O ninho apresenta um invólucro constituído de camadas grossas
que protegem os discos de cria horizontais com pilares resistentes. Os potes de
mel e pólen medem, aproximadamente, 3-4 cm de diâmetro por 4-5 cm de altura.
11.1. Cabeça: DSCN0786 Eulálio ind. 01 cx. 16 12 07 2004. M. i. g. (Foto: Tannús-Neto, J.).
95
11.2. Asa anterior direita: DSCN0787 Eulálio ind. 01 cx. 16 12 07 2004. M. i. g.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
11.3. Asa posterior direta: DSCN0775 Eulálio ind. 03 cx. 16 12 07 2004. M. i. g.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
96
11.4. Perna posterior direita: DSCN0769 Eulálio ind. 07 cx. 16 12 07 2004. M. i. g. (Foto: Tannús-Neto, J.).
Figura 11 – Estruturas morfológicas de Melipona interrupta grandis Guérin, 1844.
Melipona fuliginosa Lepeletier, 1836
Conhecida como mandori-preta, mel de anta, erereú negra (Bolívia), uruçu-
boi da Amazônia ou turuçu (Nogueira-Neto, 1970). Está presente no estado do
Pará, Amazonas, Acre, Noroeste de Mato Grosso, São Paulo (Ducke, 1916;
Schwarz, 1932). Segundo Roubik (1992), esta espécie está presente da Amazônia
brasileira à Costa Rica (Roubik, 1992) (Figura 12).
Segundo Wille (1976), a cabeça é quadrada com a metade inferior brilhante
e glabra, o mesosoma é coberto por pêlos e a metapleura e o propódeo tem
menos pêlos. As asas e a tégula são de coloração ferruginosa, contrastando com
97
resto do corpo. Estas abelhas são negras com as asas amareladas e as abelhas-
guardas ficam dispostas na entrada do ninho promovendo um som muito alto,
semelhante ao de um besouro. São geralmente, pelo som emitido, confundidas
com mamangavas (Wille, 1976). O interior do ninho é parecido com as outras
espécies do gênero Melipona.
M. fuliginosa, conhecida por ser pilhadora e agressiva, constrói seus ninhos
em ocos de árvores vivas, mantendo uma população é de 700-1000 indivíduos. A
entrada do ninho possui 10 cm de comprimento por 6,5 cm de diâmetro (na base
do tubo), os discos de cria dispostos horizontalmente e poucas lamelas de cerume
(Nogueira-Neto, 1970).
M. fuliginosa está no levantamento de espécies incluídas em listas oficiais
de animais ameaçados. A lista de animais em extinção de São Paulo (Decreto n º
42.838, de 4.2.1998) posiciona a espécie na Categoria: "provavelmente extinto":
com espécies sobrevivendo somente em cativeiro, ou que foram naturalizadas fora
de sua distribuição original e que não possuam registros comprovados de
ocorrência no Estado há pelo menos 50 anos.
98
12.1. Cabeça: DSCN8826 Eulálio ind. 02 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).
12.2. Asa anterior direita: DSCN8813 Eulálio ind. 04 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).
99
12.3. Asa posterior direita: DSCN8809 Eulálio ind. 05 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).
12.4. Perna posterior direita: DSCN8839 Eulálio ind. 01 cx. N 01 12 10 2004. M. fuliginosa. (Foto: Tannús-Neto, J.).
Figura 12 – Estruturas morfológicas de Melipona fuliginosa Lepeletier, 1836.
Partamona Schwarz, 1939
Este gênero possui grande distribuição na região Neotropical contendo vinte
e três espécies (Silveira et al., 2002), que são popularmente conhecidas por boca
100
de sapo, devido à forma da entrada do ninho, e apresentam alta defensibilidade
quando selvagens. As estruturas de entrada variam muito em Partamona e são
peculiares a cada espécie, estando relacionadas com o sistema de defesa do
ninho (Camargo & Pedro, 2003) (Figura 13).
As espécies do gênero Partamona podem fazer ninhos subterrâneos, em
cupinzeiros, formigueiros, caixas de abelha abandonada, muros e paredes de
casa. São pequenas e apesar de geralmente não possuírem muitas abelhas-
guardas na entrada do ninho, sua resposta à invasão é rápida. O invólucro possui
quatro lamelas e os discos de cria estão dispostos horizontalmente com pilares
delgados ligando os mesmos. Há, ainda, célula real (realeira), depósito de resina e
potes de mel e pólen juntos. Algumas espécies constroem ninhos falsos com
lamelas cerosas, células e potes vazios para defesa. Nos ninhos subterrâneos
pode haver uma galeria de drenagem e um vestíbulo logo depois da entrada,
constituído de estruturas radiculares de terra e resinas (Camargo & Pedro, 2003).
101
13.1. cabeça: DSCN2742 Glória ind. 10 19 05 2005. Partamona sp (Foto: Tannús-Neto, J.).
13.2. Asa anterior direita: DSCN2743 Glória ind. 10 19 05 2005. Partamona sp (Foto: Tannús-Neto, J.).
102
13.3. Asa anterior direita: DSCN2753 Glória ind. 09 19 05 2005. Partamona sp. (Foto: Tannús-Neto, J.).
13.4. Asa posterior direita: DSCN2756 Glória ind. 09 19 05 2005. Partamona sp. (Foto: Tannús-Neto, J.).
103
13.5 e 13.6. Perna posterior direita: DSCN2750 Glória ind. 10 19 05 2005 e DSCN2758 Glória ind. 09 19 05 2005 Partamona sp.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
Figura 13 – Estruturas morfológicas de Partamona Schwarz, 1939.
Lestrimelitta Friese, 1903
Este gênero apresenta apenas quatro espécies e possui duas delas na
região Amazônica (Silveira et al., 2002). Segundo Moure (1961) a tíbia é ovóide e
a corbícula é ausente, são abelhas pequenas (2,3 mm de comprimento) e de
coloração escura.
Iratim, iracim, iraxim, limão, eirati, iratinga, limão-canudo ou abelha-limão
são nomes comuns às abelhas deste gênero (Nogueira-Neto, 1970). Segundo
Roubik (1992), habita da América do Sul ao México e são pilhadoras (Figura 14).
O ninho é construído em árvores ou eventualmente em materiais feitos pelo
104
homem, cuja entrada tem de 5 a 25 mm de comprimento por 3 a 4 mm de
diâmetro, onde se concentram várias abelhas-guardas, porém pouco agressivas.
14.1. Cabeça: DSCN2835 Glória ind. 08 14 11 2002. Lestrimelitta sp (Foto: Tannús-Neto, J.).
14.2. Asa anterior direita: DSCN2820 Glória ind. 10 14 11 2002. Lestrimelitta sp (Foto: Tannús-Neto, J.).
105
14.3. Asa anterior direita: DSCN2850 Glória ind. 06 14 11 2002. Lestrimelitta sp.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
14.4. Asa posterior direita: DSCN2823 Glória ind. 10 14 11 2002. Lestrimelitta sp.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
14.5. Asa posterior direita: DSCN2861 Glória ind. 05 14 11 2002. Lestrimelitta sp.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
106
14.6 e 14.7. Perna posterior direita: DSCN2855 Glória ind. 06 14 11 2002 e DSCN2891 Glória ind. 02 14 11 2002.
(Foto: Tannús-Neto, J.).
Figura 14 – Estruturas morfológicas de Lestrimelitta Friese, 1903.
4.3. Coleta e montagem das lâminas
Foram coletados dez indivíduos de cada colônia em cada Meliponário,
sendo capturadas apenas as operárias campeiras que totalizaram 997 indivíduos
(Alpatov, 1929; Ruttner, 1989; Buco et al. 1987; Rinderer et al., 1990). A captura
dos espécimes foi feita na entrada da colônia utilizando rede entomológica (puçá).
Os espécimes foram dissecados e montados individualmente sobre lâminas
de vidro (Funari, 1983) com verniz transparente craquelê para papel, sem odor
107
(Acrilex, lote 322.144). Foi utilizada, para o corte das estruturas morfológicas, a
tesoura de vannas curva. Na dissecação das operárias, as estruturas morfológicas
utilizadas foram cabeça ou prosoma, asa anterior direita, asa anterior esquerda,
asa posterior direita, asa posterior esquerda, perna posterior direita e perna
posterior esquerda. As lâminas foram secadas à temperatura ambiente por uma
hora.
O estereomicroscópio Zeiss, modelo Stemi SV6 utilizando aumento 20X, foi
utilizado para a análise das estruturas morfológicas. O estereomicroscópio
apresentava máquina fotográfica digital (modelo E4300, marca SONY e 5.0 pixels)
acoplada para que as fotos fossem arquivadas em computador.
As fotos foram posteriormente analisadas e medidas por meio do programa
AutoCad R14, em computador.
4.4. Características morfométricas
Foram considerados treze caracteres de abelhas sem ferrão do gênero
Melipona, Partamona e Lestrimelitta (Tabela 4) (Figuras 15, 16, 17, 18 e 19).
As medidas morfológicas utilizadas foram escolhidas, baseando-se em
vários trabalhos que utilizaram análise morfométrica. Os comprimentos das
margens posteriores da tíbia da perna direita (Alpatov, 1929; Alpatov, 1948;
Ruttner et al., 1978; Buco et al., 1987; Rinderer et al., 1990; Kandemir et al.,
2005), a largura e comprimento do basitarso direito (Alpatov, 1948; Ruttner et al.,
1978; Buco et al.,1987; Rinderer et al., 1990; Kandemir et al., 2005). O
comprimento e largura da asa anterior direita (Alpatov, 1929; Alpatov, 1948; Pisani
et al., 1977; Ruttner et al., 1978; Buco et al. 1987; Rinderer et al., 1990),
108
comprimento da veia M (cvrs) de seu início, veia M+Rs, ao encontro com a 1m-cu
da asa anterior direita (Alpatov, 1929; Alpatov, 1948; Ruttner et al., 1978;
Kandemir et al., 2005; Francoy et al., 2006).
O número de hâmulos também foi obtido na asa posterior esquerda e direita
(Schwarz, 1932; Schwarz, 1948; Hepburn et al., 2004) de abelhas do gênero
Melipona, Partamona e Lestrimelitta (Figura 12).
109
TABELA 4 – Treze caracteres morfológicas medidos em operárias de Melipona
seminigra, M. compressipes manaosensis, M. interrupta grandis, M. compressipes
fasciculata, M. rufiventris, M. fuliginosa, Partamona sp e Lestrimelitta sp.
Parte do corpo Característica morfológica
Mesosoma Perna posterior direita
Tíbia
Comprimento da margem anterior (DANTTD)
Comprimento da margem posterior (DPOSTD)
Comprimento da região basal (DBASETD)
Comprimento da região apical (DAPITD)
Basitarso
Comprimento da margem anterior (DANTBD)
Comprimento da margem posterior (DPOSBD)
Comprimento da região basal (DBASBD)
Comprimento da região apical (DAPIBD)
Tarso
Comprimento do digitarso (TARSD)
Asa anterior direita
Largura da asa (LAS)
Comprimento da asa (CAS)
Largura da célula marginal (LVM)
Comprimento da veia M (CVRS)
Hâmulos da asa esquerda (HESQ)
Hâmulos da asa direita (HDIR)
110
Figura 15 - Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae, mostrando o
comprimento da margem anterior da tíbia (A), o comprimento da região basal da
tíbia (B), o comprimento da margem posterior da tíbia (C) e o comprimento da
região apical da tíbia (D).
A
B
C
D
111
Figura 16 - Perna posterior direita de Melipona seminigra merrillae. Foram medidos o
comprimento da margem anterior do basitarso (E), o comprimento da região basal do
basitarso (F), o comprimento da margem posterior do basitarso (G), o comprimento da
região apical do basitarso (H) e o comprimento do tarso (I).
E
F
G
H
I
112
Figura 17 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da asa (J)
e o comprimento da asa (K).
J K
113
Figura 18 - Asa anterior direita de Melipona seminigra merrillae. A largura da célula
marginal (L) e o comprimento da veia M (M).
L
M
114
Figura 19 - Hâmulos da asa posterior direita de Melipona seminigra merrillae (N).
N
115
4.5. Métodos de Análise
A variação morfológica das abelhas coletadas foi estudada usando
estatística univariada (Média e Erro Padrão). Os dados, também, foram
submetidos à análise não paramétrica Kruskall Wallis ou Mann-Whitney para cada
característica em Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.
rufiventris e M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata e entre
as espécies para verificar se havia diferenças significativas entre indivíduos
provenientes de sete locais de coleta (Zar, 1984).
O teste de Kruskall Wallis é utilizado quando as amostras têm um número
grande de indivíduos a serem analisados e o teste de Mann-Whitney para
amostras onde o número de espécimes é pequeno.
Em seguida, os dados para cada espécie foram submetidos à análise de
componentes principais (ACP) (Neff & Marcus, 1980; Reis et aI., 1987) para a
redução da multidimensionalidade dos dados (Manly, 1994). A ACP utiliza um
conjunto de p variáveis correlacionadas (que poderiam ser obtidas a partir de
mensurações de estruturas morfológicas, por exemplo) que passam por uma
ortogonalização, permitindo condensar o conjunto de p caracteres em um novo
conjunto de p componentes principais, não correlacionados entre si, de modo que
o primeiro componente principal explique a maior parte da variância dos p
caracteres originais (Neff & Marcus, 1980; Sokal & Rohlf, 1995).
Quando o primeiro componente apresentou todos os coeficientes positivos,
de mesma magnitude e a variância explicada por este componente principal foi
superior a 40% da variação total, este foi interpretado como representando o
índice multivariado de tamanho e os componentes subseqüentes foram
116
interpretados como indicadores de diferenças na forma dos organismos estudados
(Neff & Marcus, 1980; Reis, 1988; Falconer, 1989). Neste caso, também foram
obtidos os valores médios dos escores do primeiro componente (tamanho) para
cada indivíduo.
As análises estatísticas foram realizadas com o auxílio do programa
SYSTAT para Windows versão 9.0 (Wilkinson, 1999) e para análise discriminante
foi utilizado o SPSS para Windows versão 13.0 (Norusis, 1990).
As relações das estruturas morfométricas, locais e colônias podem ser
determinadas através de ferramentas estatísticas multivariadas como a análise
discriminante. Todas as variáveis independentes foram simultaneamente usadas
para discriminar entre as cinco categorias da variável a ser agrupada, portanto foi
usada a "Matriz de Covariância” (Norusis, 1990). Os resultados foram exibidos em
um scatterplot que mostra casos que usam as primeiras duas funções
discriminantes canônicas.
A análise de função discriminante é usada para classificar casos nos
valores de um dependente categórico, normalmente uma dicotomia. A Análise
discriminante tem dois passos, o primeiro é um teste de F (Wilks'Lambda) usado
para testar se o modelo discriminante como um todo é significante, e em segundo,
se o teste F mostra significância. Então, as variáveis independentes individuais
são avaliadas para ver que diferem significativamente dentro da média de grupo e
estes são usados para classificar a variável dependente. A Análise discriminante
múltipla possui mais de uma função discriminante onde a primeira é g (o número
de categorias na variável de agrupamento) e p é o número variáveis
independentes (Norusis, 1990).
117
A correlação canônica, R, é uma medida da associação entre os grupos
dependentes e a função discriminante. Quando R é zero, não há nenhuma relação
entre os grupos e a função. Quando a correlação canônica for grande, há uma
correlação alta entre o discriminante funcional e os grupos. Note que a % relativa
e R não é correlatado. R é usado para contar quanto é cada função útil e
determina diferenças de grupo. Um R de 1.0 indica que todas as variabilidades
nas contagens discriminantes podem ser consideradas para aquela dimensão. Na
Análise discriminante para três grupos, a correlação canônica é equivalente à
correlação Pearsoniana com a variável de agrupamento (Norusis, 1990).
O modelo Wilks'Lambda é usado para testar a significância da função
discriminante como um todo e em um segundo contexto para avaliar a melhoria
em classificação ao usar análise discriminante. O teste de F de significância da
relação de dois Wilks'Lambda, com um primeiro para a amostra de variáveis de
controle independentes e um segundo para um modelo que inclui variáveis de
controle e variáveis independentes de interesse. O segundo lambda é dividido
pelo primeiro (onde o primeiro é o modelo tem menos variáveis discriminantes) e
um F aproximado avalia e esta relação é achada usando cálculos (Tabachnick &
Fidell, 2001).
Portanto, o Wilks'Lambda testa qual variável independente contribui
significativamente à função de discriminante. O Wilks'Lambda varia de 0 a 1, o
valor próximo de 0 mostra que as diferenças são significativas e valores próximos
de 1 mostram que as diferenças não são significativas (Norusis, 1990).
118
5. RESULTADOS
5.1. Melipona compressipes manaosensis
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para os 13 caracteres
morfométricos em operárias de Melipona compressipes manaosensis
(Hymenoptera: Apidae) coletadas em Meliponários na área metropolitana de
Manaus. O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas em todas
as características morfológicas entre os diferentes Meliponários estudados em
Manaus (Tabela 5).
Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada para
quatro dos treze caracteres morfométricos medidos operárias de M. compressipes
manaosensis coletadas em meliponários da área urbana de Manaus, Amazonas.
Na análise de componentes principais aplicada a M. compressipes manaosensis
coletadas em Manaus o primeiro componente explicou cerca de 48,891%, o
segundo 25,351%, e o terceiro 16,656% (Tabela 6).
Os caracteres que contribuíram para a variação no primeiro componente
principal foram os comprimentos da margem posterior da tíbia, da região apical da
tíbia, da região basal do basitarso e da região apical do basitarso (0,641; 0,854;
0,689 e 0,585, respectivamente). O comprimento da região apical da tíbia
apresentou índice alto quase se aproximando de uma unidade (Tabela 6).
Na representação gráfica dos indivíduos projetados contra o primeiro e
segundo componentes principais observa-se que não houve uma separação das
populações de abelhas operárias de M. compressipes manaosensis nos
119
meliponários de Manaus, evidenciando uma grande semelhança fenotípica entre
as mesmas (Figura 20).
Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho de M. compressipes manaosensis procedentes de
meliponários localizados na área metropolitana de Manaus foram significativos
(Tabela 7). Foi gerado então um gráfico dos tamanhos médios de operárias de M.
compressipes manaosensis obtidos do primeiro componente principal (Figura 21).
120
TABELA 5 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13 caracteres morfométricos em operárias de
Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas.
Caracteres
Morfométricos
MELIPONÁRIOS
H
P Vidarico
N=39
Klilton
N=40
Afonso
N=10
Tarumã
N=49
Eulálio
N=10
Norma
N=20
Glória
N=16
Jonilson
N=10
GPA
N=76
Comprimento da margem anterior da tíbia
3,25 c
±0,02
3,15 c
±0,02
3,26 c
±0,02
3,45 b
±0,02
3,21 c
±0,02
3,52 a
±0,02
3,49 a
±0,02
3,45 b
±0,03
3,52 a
±0,02
173,02 <0,01
Comprimento da margem posterior da tíbia
3,75 b
±0,01
3,71 b
±0,02
3,78 b
±0,03
3,82 a
±0,02
3,71 b
±0,02
3,75 b
±0,02
3,75 b
±0,02
3,66 c
±0,03
3,75 b
±0,01
53,04 <0,01
Comprimento da região basal da tíbia
0,46 a
±0,01
0,41 b
±0,01
0,47 a
±0,02
0,46 a
±0,01
0,47 a
±0,02
0,46 a
±0,02
0,39 b
±0,01
0,47 a
±0,02
0,45 a
±0,01
35,59 <0,01
Comprimento da região apical da tíbia
1,52 b
±0,02
1,48 b
±0,02
1,63 a
±0,02
1,54 b
±0,02
1,51 b
±0,03
1,48 b
±0,02
1,61 a
±0,02
1,47 b
±0,03
1,48 b
±0,02
40,14 <0,01
Comprimento da margem anterior do basitarso
1,89 b
±0,03
1,83 b
±0,04
1,69 c
±0,06
1,81 b
±0,03
1,88 b
±0,03
1,97 b
±0,04
1,73 c
±0,04
1,99 b
±0,05
2,03 a
±0,02
74,75 <0,01
Comprimento da margem posterior do basitarso
1,77 a
±0,03
1,71 a
±0,03
1,52 b
±0,07
1,65 b
±0,03
1,76 a
±0,03
1,74 a
±0,03
1,65 b
±0,05
1,74 a
±0,03
1,85 a
±0,02
65,40 <0,01
Comprimento da região basal do basitarso
0,63 b
±0,01
0,62 b
±0,02
0,66 b
±0,02
0,64b
±0,01
0,62 b
±0,02
0,66 b
±0,02
0,68 a
±0,02
0,64 b
±0,03
0,61 b
±0,01
22,51 <0,01
(Continuação)
121
TABELA 5 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13 caracteres morfométricos em operárias de
Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas.
(Continuação)
Caracteres
Morfométricos
MELIPONÁRIOS
H
P Vidarico
N=39
Klilton
N=40
Afonso
N=10
Tarumã
N=49
Eulálio
N=10
Norma
N=20
Glória
N=16
Jonilson
N=10
GPA
N=76
Comprimento da região apical do basitarso
0,82 a
±0,01
0,79 a
±0,01
0,76 b
±0,01
0,83 a
±0,01
0,78 a
±0,02
0,76 b
±0,02
0,85 a
±0,01
0,76 b
±0,02
0,83 a
±0,01
61,27 <0,01
Comprimento do digitarso
1,88 a
±0,02
1,87 a
±0,03
1,78 b
±0,06
1,84 a
±0,02
1,77 b
±0,05
1,92 a
±0,02
1,87 a
±0,03
1,87 a
±0,02
1,91 a
±0,02
19,08 <0,01
Largura da asa 2,06 a
±0,01
2,07 a
±0,01
2,04 a
±0,02
2,09 a
±0,01
2,03 a
±0,01
2,04 a
±0,01
2,08 a
±0,01
1,98 b
±0,02
2,09 a
±0,01
49,14 <0,01
Comprimento da asa 7,76 b
±0,04
7,66 c
±0,03
7,86 b
±0,03
7,97 a
±0,03
7,62 c
±0,06
7,74 b
±0,04
7,86 b
±0,06
7,86 b
±0,03
7,82 b
±0,02
60,04 <0,01
Largura da célula marginal da asa anterior
0,41 b
±0,01
0,42 b
±0,01
0,42 b
±0,02
0,46 b
±0,01
0,52 a
±0,02
0,49 b
±0,02
0,48 b
±0,02
0,53 a
±0,02
0,53 a
±0,01
123,95 <0,001
Comprimento da veia M da asa anterior
1,05 a
±0,01
1,01 b
±0,01
1,02 b
±0,03
1,01 b
±0,01
1,03 a
±0,02
1,01 b
±0,01
1,08 a
±0,01
0,98 b
±0,02
1,02 b
±0,01
49,02 <0,01
P<0,05, significativo. Médias (para cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.
122
TABELA 6 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na
área metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada
por cada componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem posterior
da tíbia
0,641 0,487 -0,575
Comprimento da região apical da
tíbia
0,854 -0,257 -0,031
Comprimento da região basal do
basitarso
0,689 -0,620 0,089
Comprimento da região apical do
basitarso
0,585 0,572 0,572
Variância explicada pelos componentes
1,956 1,014 0,666
Percentagem do total de variância explicada (%)
48,891 25,351 16,656
123
-4 -3 -2 -1 0 1 2 3
CP1
-3
-2
-1
0
1
2
3
CP
2
VTNKJIGEA
Meliponários
Figura 20 - Análise de componentes principais para Melipona compressipes
manaosensis coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus,
Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais. A=
Afonso, E= Eulálio, G= Glória, I= GPA/INPA, J= Jonilson, K= Klilton, N= Norma, T=
Tarumã, V= Vidarico.
124
TABELA 7 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice multivariado de tamanho de
Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas.
CARACTERÍSTICA MELIPONÁRIOS H P
Vidarico
N=39
Klilton
N=40
Afonso
N=10
Tarumã
N=49
Eulálio
N=10
Norma
N=20
Glória
N=16
Jonilson
N=10
GPA
N=76
Índice multivariado de
tamanho
0,04
±0,12
-0,44
±0,15
0,39
±0,20
0,52
±0,16
-0,37
±0,24
-0,32
±0,17
0,79
±0,16
-0,75
±0,27
-0,11
±0,11
46,05 P<0,01
P<0,05, significativo.
125
A E G I J K N T V
Meliponários
-1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
Índic
e m
ultiv
aria
do
de
ta
ma
nh
o
Figura 21 – Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes
manaosensis, coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do
primeiro componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, I= GPA/INPA, J=
Jonilson, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.
126
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para os 13 caracteres
morfométricos em operárias de M. compressipes manaosensis procedentes de
Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas
mostraram diferenças entre os locais estudados. O teste de Kruskall Wallis (H)
mostrou diferenças significativas para 10 dos 13 caracteres morfológicos. Os três
caracteres que não apresentaram variações significativas foram: o comprimento
da região basal da tíbia, comprimento da região apical do basitarso e largura da
célula marginal da asa anterior (Tabela 8).
Os primeiros três componentes principais explicaram cerca de 88,791% da
variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos
de M. compressipes manaosensis procedentes Manaus, Manacapuru e Cacau-
Pirera. O primeiro componente explicou cerca de 48,722%, o segundo 24,769%, e
o terceiro 15,300% (Tabela 9). Os caracteres que mais se correlacionaram foram:
o comprimento anterior e posterior da tíbia e largura e comprimento da asa (0,621;
0,691; 0,677 e 0,795, respectivamente) (Tabela 9).
A análise de componentes principais para M. compressipes manaosensis
coletadas em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru foi feita projetando os
Indivíduos contra seus valores para os dois componentes principais e mostrou não
haver morfo-agrupamentos ou grandes diferenças entre as populações de abelhas
(Figura 22).
Os valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho foram significativos diferenciando os três locais (Manaus,
Cacau-Pirera e Manacapuru) (Tabela 10). O gráfico com os tamanhos médios de
operárias de M. compressipes manaosensis obtidos do primeiro componente
127
principal foi plotado e mostrou que a população de abelhas de Cacau-Pirera
apresentou maior tamanho médio (1,31) e variabilidade que a população de outros
locais. As abelhas de Manacapuru apresentaram os menores tamanhos médios
(Figura 23).
128
TABELA 8 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes manaosensis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus,
Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.
Caracteres Morfométricos
MANAUS N= 270
CACAU-PIRERA N= 10
MANACAPURU N= 61
H P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,38 ±0,01 b 3,57±0,03 a 3,23±0,01 c 60,42 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,75 ±0,01 a 3,74±0,03 a 3,71±0,01 b 14,18 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,45 ±0,01 0,41 ±0,03 0,43±0,01 5,27 0,07
Comprimento da região
apical da tíbia
1,51 ±0,01 b 1,60±0,02 a 1,51±0,02 b 5,87 <0,05
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,89 ±0,02 a 1,47±0,08 c 1,65±0,04 b 55,98 <0,01
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,74 ±0,01 a 1,35±0,09 c 1,53±0,03 b 46,87 <0,01
Comprimento da região
basal do basitarso
0,63 ±0,01 b 0,70±0,03 a 0,66±0,01 b 10,94 <0,01
Comprimento da região
apical do basitarso
0,82±0,01 0,81±0,02 0,82±0,01 0,27 0,87
Comprimento do digitarso 1,87±0,01 a 1,73±0,04 b 1,76±0,02 b 47,92 <0,01
Largura da asa 2,07±0,01 b 2,18±0,01 a 2,05±0,02 b 24,25 <0,01
Comprimento da asa 7,81±0,02 b 8,06±0,02 a 7,75±0,04 c 16,41 <0,01
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,47±0,01 0,48±0,01 0,47±0,01 1,65 0,44
Comprimento da veia M da
asa anterior
1,02±0,01 b 1,08±0,02 a 1,02±0,01 b 10,05 <0,01
P<0,05, significativo. Médias (para cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.
129
TABELA 9 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas. A percentagem de variação
explicada por cada componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da tíbia
0,621 -0,607 0,445
Comprimento da margem posterior da tíbia
0,691 -0,404 -0,595
Largura da asa 0,677 0,600 -0,073
Comprimento da asa 0,792 0,315 0,233
Variância explicada pelos componentes
1,949 0,991 0,612
Percentagem do total de variância explicada (%)
48,722 24,769 15,300
130
-4 -3 -2 -1 0 1 2 3
CP1
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
5
CP
2
UMC
Municípios
Figura 22 - Análise de Componente Principal para Melipona compressipes
manaosensis coletadas em Meliponários Nos municípios de Manaus, Cacau-
Pirera e Manacapuru, Indivíduos projetados contra seus valores para os dois
componentes principais, M= Manaus, C= Cacau-Pirera, U= Manacapuru.
131
TABELA 10 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes manaosensis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus,
Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.
CARACTERÍSTICA MUNICÍPIOS H P
Manaus
N=270
Cacau-
Pirera
N=10
Manacapuru
N= 61
Índice multivariado de
tamanho
0,08
±0,06
1,31
±0,19
-0,56
±0,13
34,04 P<0,01
P<0,05, significativo.
132
C M U
Municípios
-0.5
0.0
0.5
1.0
1.5
Índ
ice
mu
ltiv
aria
do
de
ta
ma
nh
o
Figura 23 – Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes
manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas, obtidos do primeiro componente
principal. C= Cacau-Pirera, M= Manaus, U= Manacapuru.
133
Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos nas
operárias de M. compressipes manaosensis resultou em correlação canônica
elevada de 0, 876, próximo de uma unidade, indicando que a função discrimina
bem e apresentando 60,6% de variação. O Wilks’Lambda mostrou ser significativo
(λ = 0,01). Cerca de 67,2% dos casos originais foram classificados corretamente
(Figura 24).
A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos nas
operárias de M. compressipes manaosensis, M. compressipes fasciculata e M.
interrupta grandis apresentou alta correlação canônica (0,898) bem próximo de
uma unidade, 97% de variância e o índice Wilks’Lambda foi significativo (λ = 0,01)
para a maioria das estruturas, com exceção do comprimento da margem anterior
do basitarso, comprimento da margem posterior do basitarso e da largura da veia
marginal. 80,1% dos casos originais foram classificados corretamente. A análise
discriminante mostrou uma grande semelhança dos caracteres morfológicos entre
as duas subespécies Melipona compressipes manaosensis e Melipona
compressipes fasciculata tanto que as sobrepôs no gráfico, porém mostrou
claramente que são indivíduos de subespécies diferentes (Figura 25).
134
6420-2-4-6
Função 1
4
2
0
-2
-4
-6
Fu
nç
ão
2
22
21
14
12
11
7
5
4
32
1
Centróide dosMeliponários
22
21
14
12
11
7
5
4
3
2
1
Local
Função Discriminante Canônica
Figura 24 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
em operárias de Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae)
procedentes de meliponários em Manaus. Locais: 1. Tarumã (M); 2. Vidarico (M);
3. Eulálio (M); 4. Manacapuru; 5. GPA – INPA (M); 7. Glória (M); 11. Norma (M);
12. Afonso (M); 14 – Jonilson (M); 21 – Klilton (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As
abreviaturas correspondem a (M), Manaus; (AM), Amazonas.
135
1086420-2-4
Função 1
6
4
2
0
-2
-4
Fu
nç
ão
2 6
41
Centróide da Espécie
6
4
1
Espécie
Função Discrinante Canônica
Figura 25 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona compressipes manaosensis, Melipona compressipes
fasciculata e Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae). As espécies
citadas acima correspondem: 1. Melipona compressipes manaosensis; 4.
Melipona interrupta grandis; 6. Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera:
Apidae).
136
Número de Hâmulos de Melipona compressipes manaosensis
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para o número de
hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. compressipes
manaosensis procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus e também, para meliponários localizados em Cacau-Pirera e Manacapuru
(Amazonas) (Tabela 11).
O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas, entre os
meliponários localizados em Manaus, para o número de hâmulos da asa posterior
esquerda (H = 16,99; P = 0,03). Porém, o número de hâmulos da asa posterior
direita não foi significativo (H = 2,72; P = 0,95) (Tabela 11).
O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
M. compressipes manaosensis, procedentes de meliponários localizados em
Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru apresentaram diferenças significativas (H=
10,55; P<0,01 e H= 9,04; P< 0,01, respectivamente) (Tabela 12).
A análise discriminante para o número de hâmulos das asas posteriores
esquerda e direita em operárias de M. compressipes manaosensis para os locais
coletados (Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru) resultou em baixa correlação
canônica (0,277), com 73,8 de variância para a primeira função canônica e o
índice Wilks’Lambda não foi significativo para as duas estruturas, com o número
de hâmulos da asa esquerda correspondendo a λ = 0,06 e λ = 0,65 para os
hâmulos da asa direita. 18,4% dos casos originais classificados corretamente.
137
Tabela 11 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de hâmulos da asa posterior direita e
esquerda em operárias de Melipona compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas.
NÚMERO DE
HÂMULOS
MELIPONÁRIOS
H
P Vidarico
N=40
Klilton
N=40
Afonso
N=10
Tarumã
N=50
Eulálio
N=20
Norma
N=20
Glória
N=16
Jonilson
N=10
GPA
N=77
Asa posterior
esquerda
13,67
±0,12
13,80
±0,14
13,50
±0,17
13,68
±0,12
13,40
±0,25
13,15
±0,17
13,37
±0,18
13,00
±0,21
13,64
±0,09
16,99 <0,03
Asa posterior direita 13,50
±0,13
13,63
±0,11
13,60
±0,26
13,66
±0,13
13,30
±0,19
13,50
±0,15
13,44
±0,16
13,40
±0,22
13,49
±0,08
2,72 0,95
P<0,05, significativo.
138
Tabela 12 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de
hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona
compressipes manaosensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.
NÚMERO DE
HÂMULOS
MANAUS
N= 283
CACAU-
PIRERA
N= 10
MANACAPURU
N= 61
H P
Asa posterior esquerda 13,58
±0,05
13,20
±0,25
13,26
±0,12
9,04 <0,01
Asa posterior direita 13,53
±0,05
13,70
±0,37
13,12
±0,13
10,55 <0,01
P<0,05, significativo.
139
5.2. Melipona seminigra merrilae
Os valores médios e erro padrão para 13 caracteres morfométricos em
operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
meliponários localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas, foram
realizados e mostraram diferenças nas médias. O teste de Kruskall Wallis (H)
mostrou diferenças significativas entre todas as características morfológicas nos
diferentes meliponários estudados em Manaus (Tabela 13).
Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre os
13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. seminigra merrillae,
procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de Manaus,
Amazonas, mostraram que 59,505% das variações podem ser explicadas pelo
tamanho, e que os remanescentes 27,896% podem ser explicados por variações
na forma dos indivíduos, isto porque a primeira coluna de componentes principais
está relacionada ao tamanho e as outras colunas a forma (Tabela 14).
Todos os pesos das variáveis do primeiro componente apresentaram
valores altos e positivos (próximos de uma unidade), embora com magnitudes
diferentes. O comprimento da margem anterior e posterior da tíbia e a largura e
comprimento da asa foram as características morfológicas que mais se
correlacionaram dentre as treze estudadas resultando em uma variância de
67,323%. O comprimento da asa e da margem posterior da tíbia tem maior
correlação 0,864 e 0,866 (Tabela 14).
A Análise de componentes principais para M. seminigra merrillae
coletadas em Manaus gerou um gráfico dos Indivíduos projetados contra seus
valores para os dois componentes principais mostrando que as populações dos
140
meliponários pertencem à mesma espécie, pois as abelhas são muito
semelhantes morfologicamente (Figura 26).
O teste Kruskall Wallis (H) indicou que há diferenças significativas para o
índice multivariado de tamanho de M. seminigra merrillae procedentes de
meliponários localizados na área metropolitana de Manaus (Amazonas) (H =
99,39; P<0,01) (Tabela 15). As operárias de M. seminigra coletadas no
meliponário Eulálio apresentaram o menor índice de tamanho (-0,76±0,16), e as
maiores foram procedentes do meliponário na Estação Experimental de Hortaliças
(0,43±0,13). O gráfico dos tamanhos médios obtidos do primeiro componente
principal foi feito e mostrou populações com tamanhos médios diferenciados em
dois grupos. Um primeiro grupo compreende os meliponários Afonso, Eulálio,
Glória e Vidarico e um segundo grupo com tamanhos médios maiores que são a
Estação Experimental de Hortaliças, os meliponários GPA/INPA, Klilton, Norma e
Tarumã (Figura 27).
141
TABELA 13 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13 caracteres morfométricos em operárias de
Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus, Amazonas.
Caracteres
Morfométricos
MELIPONÁRIOS
H
P Vidarico
N=30
Klilton
N=70
Afonso
N=60
Tarumã
N=49
Eulálio
N=19
Norma
N=30
Glória
N= 40
GPA
N=69
E, Hort,
N=10
Comprimento da margem anterior da tíbia
3,17 b
±0,03
3,26 b
±0,03
3,09 b
±0,03
3,35 a
±0,02
3,18 b
±0,03
3,38 a
±0,02
3,19 b
±0,02
3,42 a
±0,02
3,34 a
±0,03
155,62 <0,01
Comprimento da margem posterior da tíbia
3,57 b
±0,03
3,67 a
±0,01
3,44 c
±0,03
3,62 a
±0,02
3,44 a
±0,03
3,63 a
±0,02
3,44 c
±0,03
3,56 b
±0,02
3,52 b
±0,02
119,04 <0,01
Comprimento da região basal da tíbia
0,41 a
±0,01
0,40 a
±0,01
0,38 a
±0,01
0,43 a
±0,01
0,36 b
±0,02
0,42 a
±0,02
0,37 b
±0,01
0,44 a
±0,01
0,39 a
±0,02
39,38 <0,01
Comprimento da região apical da tíbia
1,38 a
±0,01
1,38 a
±0,02
1,30 b
±0,02
1,37 a
±0,01
1,27 b
±0,02
1,31 b
±0,02
1,33 b
±0,01
1,29 b
±0,01
1,34 a
±0,02
84,83 <0,01
Comprimento da margem anterior do basitarso
1,77 b
±0,03
1,85 b
±0,02
1,77 b
±0,03
1,82 b
±0,03
1,77 b
±0,04
1,93 a
±0,02
1,69 c
±0,03
1,96 a
±0,02
2,02 a
±0,04
96,82 <0,01
Comprimento da margem posterior do basitarso
1,64 a
±0,02
1,64 a
±0,02
1,59 a
±0,03
1,58 a
±0,02
1,56 b
±0,03
1,71 a
±0,02
1,57 b
±0,02
1,68 a
±0,01
1,64 a
±0,02
52,30 <0,001
Comprimento da região basal do basitarso
0,65 a
±0,01
0,66 a
±0,01
0,61 b
±0,01
0,66 a
±0,01
0,63 b
±0,02
0,62 b
±0,02
0,64 a
±0,02
0,60 b
±0,01
0,65 a
±0,02
32,34 <0,01
(Continuação)
142
TABELA 13 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13 caracteres morfométricos em operárias de
Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus, Amazonas.
(Continuação)
Caracteres
Morfométricos
MELIPONÁRIOS
H
P Vidarico
N=30
Klilton
N=70
Afonso
N=60
Tarumã
N=49
Eulálio
N=19
Norma
N=30
Glória
N= 40
GPA
N=69
E, Hort,
N=10
Comprimento da região apical do basitarso
0,72 a
±0,02
0,74 a
±0,01
0,71 b
±0,01
0,76 a
±0,01
0,69 b
±0,01
0,73 a
±0,01
0,69 b
±0,01
0,73 a
±0,01
0,74 a
±0,02
42,25 <0,01
Comprimento do digitarso
1,71 a
±0,03
1,64 b
±0,03
1,72 a
±0,03
1,65 b
±0,03
1,64 b
±0,03
1,82 a
±0,02
1,61 b
±0,03
1,75 a
±0,02
1,55 b
±0,03
67,64 <0,01
Largura da asa 1,84 b
±0,02
1,89 b
±0,02
1,85 b
±0,02
1,91 a
±0,01
1,87 b
±0,02
1,84 b
±0,01
1,86 b
±0,01
1,88 b
±0,01
1,91 a
±0,03
51,25 <0,01
Comprimento da asa 7,02 b
±0,04
7,15 a
±0,02
6,96 b
±0,06
7,21 a
±0,03
7,01 b
±0,05
7,17 a
±0,03
6,96 b
±0,04
7,14 a
±0,03
7,28 a
±0,04
49,54 <0,01
Largura da célula marginal da asa anterior
0,37 b
±0,01
0,37 b
±0,01
0,39 b
±0,01
0,43 a
±0,01
0,44 a
±0,01
0,44 a
±0,01
0,41 a
±0,01
0,44 a
±0,01
0,45 a
±0,02
93,86 <0,001
Comprimento da veia M da asa anterior
1,03 a
±0,01
1,05 a
±0,01
1,01 a
±0,01
1,06 a
±0,01
0,96 b
±0,01
1,02 a
±0,01
1,01 a
±0,01
1,01 a
±0,01
1,05 a
±0,02
84,48 <0,01
P<0,05, significativo. Médias (cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.
143
TABELA 14 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra merrillae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada por
cada componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da tíbia
0,739 0,100 -0,589
Comprimento da margem posterior da tíbia
0,866 -0,043 -0,139
Comprimento da região apical do basitarso
0,610 -0,766 0,158
Largura da asa 0,748 0,301 0,498
Comprimento da asa 0,864 0,238 0,100
Variância explicada pelos componentes
2,975 0,745 0,650
Percentagem do total de variância explicada (%)
59,505 14,902 12,994
144
-4 -3 -2 -1 0 1 2 3
CP1
-4
-3
-2
-1
0
1
2
3
CP
2
VTNKIHGEA
Meliponários
Figura 26 – Análise de componentes principais para Melipona seminigra merrillae
coletadas em Meliponários na área metropolitana de Manaus. Indivíduos
projetados contra seus valores para os dois componentes principais. A= Afonso,
E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA, K= Klilton, N=
Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.
145
TABELA 15 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice multivariado de tamanho de Melipona
seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de Manaus,
Amazonas.
CARACTERÍSTICA MELIPONÁRIOS H P
Vidarico
N=30
Klilton
N=70
Afonso
N=60
Tarumã
N=49
Eulálio
N=19
Norma
N=30
Glória
N= 40
GPA
N=69
E, Hort,
N=10
Índice multivariado de
tamanho
-0,24
±0,13
0,36
±0,07
-0,73
±0,20
0,57
±0,08
-0,76
±0,16
0,35
±0,09
-0,66
±0,14
0,34
±0,08
0,43
±0,13
99,39 P<0,01
P<0,05, significativo. Médias (cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.
146
A E G H I K N T V
Meliponários
-3.5
-2.2
-0.9
0.4
1.7
3.0
Ìndic
e m
ultiv
ariado d
e tam
anho
Figura 27 – Tamanhos médios de operárias de Melipona seminigra merrillae,
coletadas na área metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro
componente principal. A= Afonso, E= Eulálio, G= Glória, H= Est. Exp. de
Hortaliças, I= GPA/INPA, K= Klilton, N= Norma, T= Tarumã, V= Vidarico.
147
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres
morfométricos em operárias de M. seminigra merrilae, procedentes de
meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera foram construídos e mostrou
que nem todas as estruturas diferem em suas médias (Tabela 16). O teste de
Mann-Whitney (U) indicou diferenças significativas para sete dos treze caracteres
morfológicos entre os locais estudados, são eles: comprimento da margem
anterior da tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da
região apical da tíbia, comprimento da região basal do basitarso, comprimento da
região apical do basitarso, largura da asa e comprimento da asa (Tabela 16).
O teste de Mann-Whitney (U) indicou que não há diferenças significativas
em seis caracteres morfológicos: comprimento da região basal da tíbia,
comprimento da margem anterior do basitarso, comprimento da margem posterior
do basitarso, comprimento do digitarso, largura da célula marginal da asa anterior
e comprimento da veia M da asa anterior obtidos em M. seminigra merrillae,
procedentes de Manaus e Cacau-Pirera (Tabela 16).
Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre 13
caracteres morfométricos medidos operárias de M. seminigra merrillae,
procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de Manaus,
mostraram que 61,176% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que
os remanescentes 26,549% podem ser explicados por variações na forma dos
indivíduos (Tabela 17).
Todos os pesos das variáveis do primeiro componente apresentaram
valores altos e positivos (próximos de uma unidade), embora com magnitudes
diferentes. Destas características, duas apresentaram-se intimamente
148
correlacionadas e com valores próximos de uma unidade: o comprimento da
margem posterior da tíbia e da asa, com 0,869 e 0,867 respectivamente (Tabela
17).
O gráfico foi construído com os indivíduos projetados contra seus valores
mostrando uma única espécie em Cacau-Pirera e Manaus (Figura 28). As médias
das duas populações de M. seminigra merrillae de Cacau-Pirera e Manaus
apresentaram-se diferentes e o teste de Mann-Whitney (U) mostrou diferenças
significativas entre as duas populações (Tabela 18). Este resultado é apresentado
no gráfico em que as abelhas do Cacau-Pirera são maiores e tem menor
variabilidade que em Manaus (Figura 29).
A Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de M. seminigra merrillae, procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, em
relação aos locais de onde foram coletadas, apresentou uma correlação canônica
alta (0,728) e 48,0% de variação. O índice de Wilks’Lambda mostrou ser
significativo para todas as estruturas morfológicas (λ = 0,01) e 55% dos casos
originais foram classificados corretamente. Para as colônias a correlação canônica
foi alta (0,926), quase atingindo uma unidade, com 42,9% de variação,
Wilks’Lambda significativo e 68,2% dos casos originais foram classificados
corretamente (Figura 30).
A análise discriminante mostra as populações de abelhas dos
meliponários de Norma e Estação Experimental de Hortaliças muito próximos,
segundo os treze caracteres estudados, dos meliponários Tarumã e GPA/INPA.
Outro grupo próximo foram os meliponários Eulálio, Glória e Afonso e a população
de abelhas do meliponário Vidarico um pouco afastado. A população do
149
meliponário Klilton não se apresentou tão semelhante aos demais na área urbana
de Manaus. A população de abelhas de Cacau-Pirera tem características
morfológicas um pouco diferente das abelhas dos meliponários de Manaus, porém
é uma mesma espécie (Figura 30).
Em relação aos indivíduos coletados mostrou como em M. compressipes
manaosensis, um grande número de espécimes situados próximos a centróide,
mas alguns poucos se mantiveram distantes do centróide mostrando que estes
possuem variações discrepantes em relação à maioria (Figura 31).
150
TABELA 16 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona seminigra merrilae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Cacau-Pirera, Amazonas.
Caracteres Morfométricos
MANAUS N= 377
CACAU-PIRERA N= 10
U P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,27± 0,01 3,72± 0,02 3760,00 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,56± 0,01 3,77± 0,03 3359,00 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,41± 0,01 0,42± 0,03 1930,50 0,89
Comprimento da região
apical da tíbia
1,33± 0,01 1,45± 0,02 3240,00 <0,01
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,84± 0,01 1,87± 0,06 2164,50 0,64
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,63± 0,01 1,59± 0,05 1681,50 0,56
Comprimento da região
basal do basitarso
0,63± 0,01 0,71± 0,02 2878,50 <0,01
Comprimento da região
apical do basitarso
0,73± 0,01 0,79± 0,02 3106,00 <0,01
Comprimento do digitarso 1,68± 0,01 1,61± 0,06 1379,00 0,15
Largura da asa 1,87± 0,01 1,99± 0,02 3468,00 <0,01
Comprimento da asa 7,09± 0,02 7,42± 0,04 3382,00 <0,01
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,41± 0,01 0,43± 0,01 2185,50 0,39
Comprimento da veia M da
asa anterior
1,03± 0,01 1,03± 0,02 1868,00 0,96
P<0,05, significativo.
151
TABELA 17 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona seminigra merrilae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada
componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da tíbia
0,760 0,055 -0,567
Comprimento da margem posterior da tíbia
0,869 -0,038 -0,141
Comprimento da região apical do basitarso
0,630 -0,742 0,199
Largura da asa 0,760 0,327 0,469
Comprimento da asa 0,867 0,243 0,083
Variância explicada pelos componentes
3,059 0,720 0,607
Percentagem do total de variância explicada (%)
61,176 14,407 12,142
152
-4 -3 -2 -1 0 1 2 3
CP1
-4.5
-3.5
-2.5
-1.5
-0.5
0.5
1.5
2.5
3.5
CP
2
MC
Municípios
Figura 28 - Análise de componentes principais para Melipona seminigra merrillae
coletadas em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra seus valores
=para os dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-Pirera.
153
TABELA 18 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona seminigra merrillae
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.
CARACTERÍSTICA MUNICÍPIOS U P
Manaus
N=377
Cacau-Pirera
N=10
Índice multivariado de
tamanho
-0,05
±0,05
1,78
±0,13
3719,00 P<0,01
P<0,05, significativo.
154
C M
Municípios
0.40
0.62
0.84
1.06
1.28
1.50
Índic
e m
ultiv
ariado d
e tam
anho
Figura 29 – Tamanhos médios de operárias de Melipona seminigra merrillae,
coletadas em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas, obtidos do primeiro
componente principal. M= Manaus, C= Cacau-Pirera.
155
420-2-4-6
Função 1
4
2
0
-2
-4
Fu
nç
ão
2
22
21
1312
11
7
5
3
2
1
Centróide dosMeliponários
22
21
13
12
11
7
5
3
2
1
Local
Função Discriminante Canônica
Figura 30 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera. Mostrando os locais de onde
foram coletadas. Locais: 1. Tarumã (M); 2. Vidarico (M); 3. Eulálio (M); 5. GPA –
INPA (M); 7. Glória (M); 11. Norma (M); 12. Afonso (M); 13. GPA – Est. Exp.
Hortaliças (M); 21 – Klilton (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas
correspondem a M, Manaus; AM, Amazonas.
156
20-2-4-6
Função 1
8
6
4
2
0
-2
Fu
nção
2
2
Centróide da Espécie 2
Centróide
Melipona seminigra merrillae
Figura 31 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.
157
Número de hâmulos de Melipona seminigra merrillae
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para o número de
hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. seminigra
merrillae, procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus, Amazonas (Tabela 19) e também, para o meliponário localizado em
Cacau-Pirera (Amazonas), mostrando diferenças entre meliponários e localidades
(Tabela 20).
O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas para o
número de hâmulos de M. seminigra merrilae, procedentes de meliponários da
área metropolitana de Manaus (H= 20,52; P<0,01), com o número de hâmulos da
asa posterior esquerda sendo maior na população de abelhas da Estação
Experimental de Hortaliças (12,40) e o menor no meliponário Norma, porém não
foram verificadas diferenças significativas no número de hâmulos da asa posterior
direita (H=9,74; P= 0,28) (Tabela 19).
Os valores médios foram diferentes e o teste de Mann-Whitney (U) indicou
diferenças significativas para o número de hâmulos da asa posterior direita e
esquerda em operárias de M. seminigra merrillae, procedentes de meliponários
localizados em Manaus e Cacau-Pirera (Amazonas) (U= 9,74; P< 0,02 e U=
2688,00; P< 0,02, respectivamente ) (Tabela 20).
158
TABELA 19 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de hâmulos da asa posterior direita e
esquerda em operárias de Melipona seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados
na área metropolitana de Manaus, Amazonas.
NÚMERO DE
HÂMULOS
MELIPONÁRIOS
H
P Vidarico
N=30
Klilton
N=70
Afonso
N=60
Tarumã
N=49
Eulálio
N=20
Norma
N=30
Glória
N= 40
GPA
N=69
E. Hort.
N=10
Asa posterior
esquerda
12,27
±0,14
12,22
±0,08
12,20
±0,11
11,98
±0,11
11,80
±0,17
11,63
±0,13
12,20
±0,07
12,04
±0,09
12,40
±0,27
20,52 <0,01
Asa posterior direita 12,07
±0,31
12,18
±0,11
12,17
±0,14
11,98
±0,11
11,90
±0,13
11,87
±0,13
12,20
±0,09
12,12
±0,08
12,30
±0,15
9,74 0,28
P<0,05, significativo.
159
TABELA 20 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número
de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona
seminigra merrillae (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.
NÚMERO DE HÂMULOS MANAUS
N= 378
CACAU-
PIRERA
N= 10
U P
Asa posterior esquerda 12,09
±0,04
12,70
±0,22
2688,00 <0,02
Asa posterior direita 12,09
±0,05
12,70
±0,22
2674,00 <0,02
P<0,05, significativo.
160
5.3. Melipona rufiventris
Os valores médios e erro padrão foram obtidos para 13 caracteres
morfométricos em operárias de M. rufiventris, procedentes de três meliponários
localizados na área metropolitana de Manaus, Amazonas foram calculado e as
médias diferenciaram as populações dos meliponários (Tabela 21).
O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas em nove
características morfológicas de M. rufiventris: comprimento da margem anterior da
tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região basal da
tíbia, comprimento da margem posterior do basitarso, comprimento da região
basal do basitarso, largura da asa, o comprimento da asa, a largura da célula
marginal da asa anterior e comprimento da veia M da asa anterior) nos diferentes
meliponários estudados em Manaus (Tabela 21).
Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada
para quatro dos 13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. rufiventris,
procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de Manaus,
Amazonas, foi gerada. Na análise de componentes principais aplicada à M.
rufiventris coletadas em Manaus, os três primeiros componentes explicaram cerca
de 95,386% da variação total presente na matriz de covariância entre os
caracteres morfológicos estudados (Tabela 22). O primeiro componente explicou
cerca de 61,637%, o segundo 23,524%, e o terceiro 10,225% (Tabela 22).
O primeiro componente principal apresentou quatro características
morfológicas correlacionadas, porém os comprimentos da margem posterior e
anterior da tíbia mostraram índices mais altos (0,830 e 0,827, respectivamente)
que os demais se aproximando de uma unidade (Tabela 22). A análise de
161
componentes principais para M. rufiventris coletadas em Manaus com os
indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais foi
gerado mostrando que as populações são semelhantes e formam uma espécie
(Figura 32). A Tabela 23 mostra os valores médios e o erro padrão que
diferenciam as populações de abelhas e o teste de Kruskall Wallis (H) para o
índice multivariado de tamanho em operárias de M. rufiventris de Manaus
apresentou valores significativos para todos os meliponários. Os tamanhos médios
obtidos do primeiro componente principal mostram indivíduos com tamanhos
diferentes, sendo que a população da Estação Experimental de Hortaliças
apresentou o maior tamanho médio (0,61) e o menor a população do meliponário
Eulálio (-1,01) o que é mostrado também na Figura 16. Porém no meliponário
Eulálio há maior variabilidade (Figura 33).
162
TABELA 21 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus, Amazonas.
Caracteres Morfométricos
EULÁLIO N= 20
GPA N= 49
EST. HORTALIÇAS
N= 48
H P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
2,86± 0,03 c 3,08± 0,01 b 3,18±0,01 a 67,42 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,18± 0,02 c 3,25± 0,01 b 3,33±0,02 a 37,51 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,32± 0,02 b 0,37± 0,01 a 0,36±0,01 a 20,51 <0,01
Comprimento da região
apical da tíbia
1,21± 0,02 1,19± 0,02 1,16±0,01 2,85 0,24
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,797± 0,053 1,86± 0,02 1,89±0,02 4,21 0,12
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,57± 0,03 b 1,56± 0,02 b 1,62±0,02 a 13,31 <0,01
Comprimento da região
basal do basitarso
0,62± 0,02 a 0,59± 0,02 b 0,56±0,01 b 11,96 <0,01
Comprimento da região
apical do basitarso
0,67± 0,01 0,68± 0,01 0,68±0,01 2,04 0,36
Comprimento do digitarso 1,67± 0,03 1,61± 0,02 1,63±0,02 4,56 0,11
Largura da asa 1,75± 0,02 b 1,72± 0,01 b 1,77±0,01 a 23,41 <0,01
Comprimento da asa 6,53± 0,04 b 6,54± 0,02 b 6,61±0,03 a 6,25 <0,05
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,43± 0,01 a 0,39± 0,01 b 0,38±0,01 b 11,26 <0,01
Comprimento da veia M da
asa anterior
0,92± 0,01 b 0,95± 0,01 a 0,96±0,01 b 19,61 <0,01
P<0,05, significativo, Médias (para cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov,
163
TABELA 22 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas. A percentagem de variação explicada por
cada componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da
tíbia
0,827 0,463 0,136
Comprimento da margem posterior
da tíbia
0,830 0,447 -0,181
Comprimento da margem anterior do
basitarso
0,757 -0,473 0,438
Comprimento da margem posterior
do basitarso
0,720 -0,551 -0,409
Variância explicada pelos componentes
2,465 0,941 0,410
Percentagem do total de variância explicada (%)
61,637 23,524 10,225
164
-5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3
CP1
-3
-2
-1
0
1
2
3
4
CP
2
IHE
Meliponários
Figura 32 – Análise de componentes principais para Melipona rufiventris coletadas
em Meliponários na área metropolitana de Manaus. Indivíduos projetados contra
seus valores para os dois componentes principais. E= Eulálio, H= Est. Exp. de
Hortaliças, I= GPA/INPA.
165
TABELA 23 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus, Amazonas.
CARACTERÍSTICA EULÁLIO
N= 20
GPA
N= 49
EST. EXP.
HORTALIÇAS
N= 48
H P
Índice multivariado
de tamanho
-1,01
±0,25
-0,18
±0,10
0,61
±0,12
40,24 P<0,01
P<0,05, significativo.
166
E H I
Meliponários
-1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
CP
1
Figura 33 – Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na área
metropolitana de Manaus, Amazonas, obtidos do primeiro componente principal.
E= Eulálio, H= Est. Exp. de Hortaliças, I= GPA/INPA.
167
Valores médios e o erro padrão mostraram diferenças e o teste de Mann-
Whitney (U) obtidos para 13 caracteres morfométricos em operárias de M.
rufiventris, procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas, mostraram diferenças significativas entre as estruturas morfológicas e
os locais de coleta em seis dos treze caracteres: comprimento da margem anterior
da tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região apical
da tíbia, comprimento da margem posterior do basitarso, largura da asa e
comprimento da asa (Tabela 24).
Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada
para os 13 caracteres morfométricos medidos em operárias de M. rufiventris,
procedentes de Manaus e Cacau-Pirera, e a análise de componentes principais
aplicada mostrou que os três primeiros componentes explicaram cerca de 100%
da variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres
morfológicos. O primeiro componente explicou cerca de 67,180%, o segundo
26,197% e o terceiro 6,623%. O primeiro componente principal apresentou três
características morfológicas sendo que duas com alto grau de correlação,
comprimento da margem anterior e posterior da tíbia com 0,920 e 0,903,
respectivamente (Tabela 25).
Um gráfico foi gerado mostrando que as populações de Manaus e Cacau-
Pirera são muito semelhantes (Figura 34). O valor médio e o erro padrão
apresentaram um maior índice de tamanho multivariado para as abelhas de
Cacau-Pirera (0,79) e menor variabilidade (0,19) que as abelhas de Manaus
(Tabela 26). O que é mostrado no gráfico (Figura 35).
A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos em
168
operárias de M. rufiventris, procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Cacau-Pirera, Amazonas, mostrando os locais de onde foram coletadas
apresentaram alta correlação canônica (0,876), 78,4% de variância e o índice de
Wilks’Lambda mostrou ser significativo para a maioria das características
morfológicas, porém não para o comprimento anterior do basitarso (λ = 0,051),
comprimento da margem apical do basitarso (λ = 0,294) e comprimento do tarso (λ
= 0,190). Cerca de 80,3% dos casos originais foram classificados corretamente
(Figura 36).
A análise discriminante para a população de abelhas de Manaus e Cacau-
Pirera mostrou duas populações muito semelhantes, a população do meliponário
GPA/INPA e da Estação Experimental de Hortaliças. A população de abelhas do
Cacau-Pirera apresentou-se mais afastada do grupo GPA/INPA e Estação
Experimental de Hortaliças. A população de abelhas do meliponário Eulálio foram
as que apresentaram menor semelhança morfológica com as demais (Figura 36).
A Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de M. rufiventris, procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Cacau-Pirera, Amazonas, relacionado as espécie, mostra uma concentração de
indivíduos próximos ao centróide, contudo mais disperso que em M. compressipes
manaosensis e M. seminigra merrillae, apresentando uma maior variabilidade
(Figura 37).
A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de M. rufiventris e M. rufiventris paraensis, mostrando os locais
apresentou correlação canônica alta (0,902), 76,8% de variância, o Wilks’Lambda
mostrou ser significativo para a maioria das características morfológicas, porém
169
não para o comprimento do tarso (λ = 0,297). 79,6% dos casos originais foram
classificados corretamente (Figura 31). A população de abelhas do GPA/INPA,
Estação Experimental de Hortaliças em Manaus e a população do Cacau-Pirera
ficaram próximas, porém distantes das abelhas do meliponário Eulálio. A
população de abelhas de Barra do Corda (Maranhão) mostrou ter pouca relação
morfológica com as demais populações de abelhas (Figura 38).
170
TABELA 24 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas.
Caracteres Morfométricos
MANAUS N= 117
CACAU-PIRERA N= 10
U P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,08±0,02 3,25±0,03 1036,50 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,27±0,01 3,35±0,02 905,00 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,357±0,005 0,35±0,02 573,50 0,92
Comprimento da região
apical da tíbia
1,184±0,008 1,25±0,03 885,50 <0,01
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,863±0,013 1,83±0,07 554,50 0,78
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,582±0,009 1,52±0,05 365,00 <0,05
Comprimento da região
basal do basitarso
0,584±0,007 0,61±0,03 641,50 0,62
Comprimento da região
apical do basitarso
0,684±0,005 0,66±0,02 395,50 0,09
Comprimento do digitarso 1,624±0,010 1,64±0,03 649,000 0,57
Largura da asa 1,75±0,01 1,83±0,01 1005,00 <0,01
Comprimento da asa 6,57±0,02 6,68±0,05 814,00 <0,05
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,39±0,01 0,41±0,02 615,00 0,78
Comprimento da veia M da
asa anterior
0,95±0,01 0,95±0,01 547,00 0,74
P<0,05, significativo.
171
TABELA 25 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Cacau-Pirera, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada
componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da
tíbia
0,920 0,226 -0,320
Comprimento da margem posterior
da tíbia
0,903 0,299 0,309
Comprimento da margem anterior do
basitarso
0,595 -0,803 0,025
Variância explicada pelos componentes
2,015 0,786 0,199
Percentagem do total de variância explicada (%)
67,180 26,197 6,623
172
-4 -3 -2 -1 0 1 2
CP1
-2.5
-1.5
-0.5
0.5
1.5
2.5
3.5
4.5
5.5
CP
2
MC
Municípios
Figura 34 – Análise de componentes principais para Melipona rufiventris coletadas
em Manaus e Cacau-Pirera. Indivíduos projetados contra seus valores para os
dois componentes principais. M= Manaus, C= Cacau-Pirera.
173
TABELA 26 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas.
CARACTERÍSTICA MANAUS
N= 117
CACAU-
PIRERA
N= 10
U P
Índice multivariado de
tamanho
-0,07
±0,09
0,79
±0,19
895,00 P<0,01
P<0,05, significativo.
174
C M
Municípios
-0.5
0.0
0.5
1.0
Índ
ice
mu
ltiv
aria
do
de
ta
ma
nh
o
Figura 35 – Tamanhos médios de operárias de Melipona rufiventris, coletadas em
Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas, obtidos do primeiro componente principal. M=
Manaus, C= Cacau-Pirera.
175
86420-2-4
Função 1
3
2
1
0
-1
-2
-3
-4
Fu
nção
2
22
13
5
3
Centróide doMeliponário
22
13
5
3
Local
Função Discriminante Canônica
Figura 36 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas. Mostrando os
locais de onde foram coletadas. Locais: 3. Eulálio (M); 5. GPA – INPA (M); 13. Est.
Exp. Hortaliças (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As abreviaturas correspondem a M,
Manaus; AM, Amazonas.
176
-2-3-4-5
Função 1
3
2
1
0
-1
-2
-3
Fu
nç
ão
2
3
Centróide da espéce 3
Centróide
Melipona rufiventris
Figura 37 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de M. rufiventris (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários
localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas.
177
420-2-4-6-8
Função 1
4
2
0
-2
-4
-6
Fu
nção
2
22
13
6
5
3
Centróide do Local
22
13
6
5
3
Local
Função Discriminante Canônica
Figura 38 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona rufiventris e Melipona rufiventris paraensis (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera
(Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão). 3. Eulálio (M); 5. GPA – INPA (M); 6.
Barra do Corda; 13. Est. Exp. Hortaliças (M); 22. Cacau-Pirera (AM). As
abreviaturas correspondem a M, Manaus; AM, Amazonas.
178
Número de hâmulos de Melipona rufiventris
Os valores médios e o erro padrão foram feitos para número de hâmulos
da asa posterior direita e esquerda em operárias de M. rufiventris (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de meliponários localizados na área metropolitana de
Manaus, Amazonas (Tabela 27) e em Manaus e Cacau-Pirera e mostram
diferenças entre as médias (Tabela 28).
O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas para número
de hâmulos da asa posterior esquerda (H= 8,55; P<0,02) e direita (H=14,40;
P<0,01) em operárias de M. rufiventris, procedentes de meliponários localizados
em Manaus, Amazonas (Tabela 27). As maiores médias em número de hâmulos
são das populações de abelhas do meliponário Eulálio com 11,65 hâmulos na asa
esquerda e na asa direita 11,85 hâmulos. O GPA/INPA apresentou as maiores
médias de asas.
O teste de Mann-Whitney (U) não indicou diferenças significavas para
número de hâmulos da asa posterior esquerda (U= 600,50; P=0,99) e direita
(U=554,50; P=0,64) em operárias de M. rufiventris, procedentes de meliponários
localizados em Manaus e Cacau-Pirera, Amazonas (Tabela 28).
179
Tabela 27 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de
hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados na área urbana
de Manaus, Amazonas.
NÚMERO DE HÂMULOS EULÁLIO
N= 20
GPA
N= 50
EST.
HORTALIÇAS
N= 50
H P
Asa posterior esquerda 11,65
±0,15
11,10
±0,11
11,32
±0,08
8,55 <0,02
Asa posterior direita 11,85
±0,17
11,18
±0,07
11,26
±0,08
14,40 <0,01
P<0,05, significativo,
180
Tabela 28 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número de
hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona rufiventris
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados em Manaus e
Cacau-Pirera, Amazonas.
NÚMERO DE HÂMULOS MANAUS
N= 120
CACAU-
PIRERA
N= 10
U P
Asa posterior esquerda 11,28
±0,06
11,30
±0,15
600,50 0,99
Asa posterior direita 11,33
±0,06
11,20
±0,20
554,50 0,64
P<0,05, significativo.
181
5.4. Melipona interrupta grandis
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres
morfométricos em operárias de M. interrupta grandis, procedentes de Meliponários
localizados na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas e apresentaram
diferenças nas médias (Tabela 29).
O teste de Mann-Whitney (U) indicou diferenças significativas para cinco
dos treze caracteres morfológicos estudados: comprimento da margem anterior da
tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região basal da
tíbia, largura da asa e comprimento da asa. Os caracteres morfológicos que não
apresentaram diferenças significativas foram sete (comprimento da região apical
da tíbia, comprimento da margem anterior e posterior do basitarso, comprimento
da região basal e apical do basitarso, a largura da célula marginal da asa anterior
e o comprimento da veia M da asa anterior) (Tabela 29).
Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada
para os 13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. interrupta grandis,
procedentes de Alvarães, Amazonas. Na análise de componentes principais
aplicada a M. interrupta grandis, os três primeiros componentes explicaram cerca
de 92,169% da variação total presente na matriz de covariância entre os
caracteres morfológicos. O primeiro componente explicou cerca de 63,738%, o
segundo 16,726%, e o terceiro 11,705% (Tabela 30).
O primeiro componente principal apresentou seis características
morfológicas, das treze estudadas, correlacionadas e dessas quatro estão
altamente correlacionadas. Das quatro características, o comprimento da margem
posterior da tíbia e a largura da asa estão mais correlacionadas (0,955 e 0,928,
182
respectivamente) e comprimento da margem anterior e basal da tíbia (0,867 e
0,832, respectivamente) também correlacionados (Tabela 30). O gráfico dos
indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais
mostrou que as populações dos dois locais se diferenciaram (Figura 39). Os
valores médios e o erro padrão apresentaram diferenças e o teste de Mann-
Whitney (U) mostrou diferenças significativas e um maior índice multivariado de
tamanho para a população de abelhas do meliponário Marcos (1,22) e com maior
variabilidade também (tabela 31). O gráfico do tamanho médio retratou esta
condição claramente (Figura 40).
183
TABELA 29 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade
Marajaí, Alvarães, Amazonas.
Caracteres Morfométricos
PAULO N= 20
MARCOS N= 10
U P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,68±0,02 3,99±0,03 0,01 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,93±0,02 4,26±0,02 0,01 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,46±0,01 0,56±0,02 18,00 <0,01
Comprimento da região
apical da tíbia
1,59±0,03 1,56±0,04 116,00 0,48
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,77±0,06 1,75±0,11 96,00 0,86
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,54±0,07 1,52±0,08 96,00 0,86
Comprimento da região
basal do basitarso
0,74±0,02 0,72±0,04 102,00 0,93
Comprimento da região
apical do basitarso
0,86±0,01 0,88±0,02 70,00 0,18
Comprimento do digitarso 1,95±0,04 1,97±0,08 82,00 0,43
Largura da asa 2,46±0,01 2,55±0,01 10,00 <0,01
Comprimento da asa 8,93±0,03 9,12±0,06 40,00 <0,01
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,45±0,01 0,47±0,01 46,00 0,24
Comprimento da veia M da
asa anterior
1,19±0,01 1,21±0,02 81,00 0,41
P<0,05, significativo,
184
TABELA 30 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade
Marajaí, Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada
componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da
tíbia
0,867 -0,189 0,374
Comprimento da margem posterior
da tíbia
0,955 0,026 0,135
Comprimento da região basal da tíbia 0,832 0,128 0,307
Comprimento da região apical do
basitarso
0,460 -0,775 -0,406
Largura da asa 0,928 0,018 -0,237
Comprimento da asa 0,630 0,591 -0,478
Variância explicada pelos componentes
3,824 1,004 0,702
Percentagem do total de variância explicada (%)
63,738 16,726 11,705
185
-2 -1 0 1 2
CP1
-2
-1
0
1
2
3
CP
2
PAMA
Meliponários
Figura 39 – Análise de componentes principais para Melipona interrupta grandis
coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas.
Indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais.
PA= Paulo, MA= Marcos.
186
TABELA 31 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade
Marajaí, Alvarães, Amazonas.
CARACTERÍSTICA PAULO
N= 20
MARCOS
N= 10
U P
Índice multivariado de
tamanho
-0,61
±0,12
1,22
±0,15
200,00 P<0,01
P<0,05, significativo,
187
MA PA
Meliponários
-1.0
-0.5
0.0
0.5
1.0
Índ
ice
mu
ltiv
aria
do
de
ta
ma
nh
o
Figura 40 – Tamanhos médios de operárias de Melipona interrupta grandis,
coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas, obtidos
do primeiro componente principal. PA= Paulo, MA= Marcos.
188
As médias e o erro padrão mostraram diferenças entre as médias e o teste
de Mann-Whitney (U) indicou diferenças significativas para nove caracteres
morfológicos de M. interrupta grandis, coletadas em Manaus e Alvarães, são elas:
comprimento da margem anterior da tíbia, comprimento da região basal da tíbia,
comprimento da margem anterior e posterior do basitarso, da região apical do
basitarso, largura da asa, comprimento da asa, largura da célula marginal da asa
anterior e comprimento da veia M da asa anterior. Os caracteres morfológicos
comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região apical da tíbia,
comprimento da região basal do basitarso e comprimento do digitarso não
apresentaram diferenças significativas (Tabela 32).
Na análise de componentes principais aplicada a M. interrupta grandis, os
três primeiros componentes explicaram cerca de 98,057% da variação total
presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos. O primeiro
componente explicou cerca de 60,054%, o segundo 27,029%, e o terceiro
10,974%. O primeiro componente principal apresentou duas características
morfológicas altamente correlacionadas, o comprimento da margem posterior e
anterior do basitarso com índices de 0,881 e 0,874, respectivamente (Tabela 33).
Um gráfico dos indivíduos projetados contra seus componentes foi realizado e
apresentou um índice multivariado de tamanho significativo para as duas
populações (Figura 41). O gráfico de tamanho multivariado apresentou populações
bem diferenciadas em seu tamanho e as abelhas de Manaus maiores (0,95) que
as de Alvarães (-0.32) (Figura 42).
A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos em
operárias de M. interrupta grandis, procedentes de meliponários localizados em
189
Manaus e Alvarães, mostrou indivíduos não se concentrando próximos a
centróide, e sim dispersos, havendo muita variabilidade na amostra desta espécie
(Figura 43).
190
TABELA 32 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Alvarães, Amazonas.
Caracteres Morfométricos
MANAUS N= 10
ALVARÃES N= 30
U P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,57±0,04 3,78±0,03 260,00 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
4,06±0,04 4,04±0,03 111,00 0,23
Comprimento da região basal
da tíbia
0,57±0,02 0,49±0,02 63,00 <0,01
Comprimento da região
apical da tíbia
1,65±0,03 1,58±0,03 111,00 0,23
Comprimento da margem
anterior do basitarso
2,03±0,07 1,76±0,05 73,00 <0,02
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,81±0,06 1,53±0,05 66,00 <0,01
Comprimento da região basal
do basitarso
0,71±0,03 0,73±0,02 183,00 0,31
Comprimento da região
apical do basitarso
0,91±0,01 0,86±0,01 62,00 <0,01
Comprimento do digitarso 2,04±0,04 1,96±0,04 124,00 0,42
Largura da asa 2,43±0,02 2,49±0,01 240,00 <0,01
Comprimento da asa 9,24±0,05 8,99±0,03 38,00 <0,01
Largura da célula marginal da
asa anterior
0,57±0,02 0,46±0,01 25,00 <0,01
Comprimento da veia M da
asa anterior
1,31±0,02 1,19±0,01 6,00 <0,01
P<0,05, significativo.
191
TABELA 33 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada componente
esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da região basal da tíbia 0,712 0,499 -0,494
Comprimento da margem anterior do
basitarso
0,874 -0,445 0,015
Comprimento da margem posterior
do basitarso
0,881 -0,420 0,092
Comprimento da asa 0,597 0,676 0,432
Variância explicada pelos componentes
2,402 1,081 0,439
Percentagem do total de variância explicada (%)
60,054 27,029 10,974
192
-3 -2 -1 0 1 2
CP1
-2
-1
0
1
2
3
CP
2
ML
Municípios
Figura 41 – Análise de componentes principais para Melipona interrupta grandis
coletadas em Manaus e Alvarães, Amazonas. Indivíduos projetados contra seus
valores para os dois componentes principais. M= Manaus, L= Alvarães.
193
TABELA 34 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona interrupta grandis
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Manaus e
Alvarães, Amazonas.
CARACTERÍSTICA
MANAUS
N= 10
ALVARÃES
N= 30
U P
Índice multivariado de
tamanho
0,95
±0,19
-0,32
±0,16
29,00 <0,01
P<0,05, significativo.
194
L M
Municípios
-1
0
1
2
Índ
ice
mu
ltiv
aria
do
de
ta
ma
nh
o
Figura 42 – Tamanhos médios de operárias de Melipona interrupta grandis,
coletadas em Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas, obtidos
do primeiro componente principal. M= Manaus, L= Alvarães.
195
98765
Função 1
2
1
0
-1
-2
-3
Fu
nção
2
4
Centróide da espécie 4
Centróide
Melipona interrupta grandis
Figura 43 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas.
196
Número de hâmulos de Melipona interrupta grandis
Valores médios e o erro padrão diferenciaram as duas populações, porém
o teste de Mann-Whitney (U) não indicou diferenças significavas para número de
hâmulos da asa posterior esquerda (U= 127,50; P=0,17) e direita (U=119,00;
P=0,37) em operárias de M. interrupta grandis, procedentes de meliponários
localizados em Manaus e Alvarães, Amazonas (Tabela 35).
197
TABELA 35 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número
de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona
interrupta grandis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados em Alvarães e Manaus, Amazonas.
NÚMERO DE HÂMULOS ALVARÃES
N= 20
MANAUS
N= 10
U P
Asa posterior esquerda 13,50
± 0,14
13,00
± 0,29
127,50 0,17
Asa posterior direita 13,50
± 0,19
13,20
± 0,29
119,00 0,37
P<0,05, significativo.
198
5.5. Melipona crinita
Os valores médios e o erro padrão mostraram índices diferentes para as
populações estudadas. O teste de Mann-Whitney (U) apresentou três caracteres
morfológicos com valores significativos, o comprimento da margem posterior da
tíbia, a largura da célula marginal da asa anterior e o comprimento da veia M da
asa anterior (Tabela 36).
Uma matriz de correlação com três componentes principais foi gerada
para os 13 caracteres morfométricos medidos operárias de M. crinita, procedentes
de Alvarães, Amazonas. Na análise de componentes principais aplicada a M.
crinita, os três primeiros componentes explicaram cerca de 93,640% da variação
total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos e o
primeiro componente explicou cerca de 67,018%, o segundo 20,353% e o terceiro
6,369% (Tabela 37).
O primeiro componente principal apresentou cinco características
morfológicas correlacionadas sendo que quatro altamente correlacionadas. O
comprimento da região apical da tíbia, apical do basitarso, margem anterior e
posterior da tíbia apresentaram os índices muito próximos de uma unidade, 0,874;
0,851; 0,826 e 0,809, respectivamente (Tabela 37).
A figura 44 mostra o gráfico construído para as operárias de M. crinita
coletadas em Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. Os
indivíduos foram projetados contra seus valores para os dois componentes
principais mostrando populações muito semelhantes em seus caracteres
morfológicos. Os valores médios e o erro padrão apresentaram diferenças entre
os índices. O teste Mann-Whitney (U) para o índice multivariado de tamanho em
199
operárias de M. crinita foi feito e mostrou diferenças significativas entre as
populações e as abelhas do meliponário Paulo foram maiores (0,04) que as de
José (-0,08) (Tabela 38). O índice multivariado de tamanho representou a situação
graficamente (Figura 45).
A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de M. crinita, procedentes de Meliponários localizados em Alvarães,
Amazonas, em relação à espécie mostrou indivíduos relativamente concentrados
próximos a centróide, com grande variabilidade, mas com menor variação nas
estruturas morfológicas que M. rufiventris. Analisando as colônias, a correlação
canônica foi alta (0,905), 67,05 de variância e Wilks’Lambda foi significativo (λ <
0,05) apenas para o comprimento da margem apical da tíbia, largura da célula
marginal e comprimento da veia Rs. 100% dos casos originais foram classificados
corretamente (Figura 46).
200
TABELA 36 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona crinita (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade Marajaí,
Alvarães, Amazonas.
Caracteres Morfométricos
PAULO N= 19
JOSÉ N= 9
U P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,01±0,03 2,98±0,02 120,50 0,085
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,13±0,04 3,07±0,02 141,00 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,34±0,02 0,32±0,02 106,00 0,31
Comprimento da região
apical da tíbia
1,14±0,04 1,18±0,03 71,00 0,47
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,61±0,06 1,67±0,07 76,00 0,64
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,37±0,05 1,46±0,04 67,00 0,36
Comprimento da região
basal do basitarso
0,55±0,02 0,55±0,03 80,50 0,81
Comprimento da região
apical do basitarso
0,67±0,02 0,66±0,02 104,00 0,36
Comprimento do digitarso 1,54±0,02 1,55±0,03 92,00 0,75
Largura da asa 1,69±0,02 1,69±0,02 90,00 0,85
Comprimento da asa 6,31±0,03 6,29±0,03 91,00 0,78
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,35±0,01 0,39±0,02 30,00 <0,01
Comprimento da veia M da
asa anterior
0,91±0,01 0,95±0,01 31,00 <0,01
P<0,05, significativo,
201
TABELA 37 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona crinita (Hymenoptera:
Apidae), procedentes de Meliponários localizados na comunidade Marajaí,
Alvarães, Amazonas. A percentagem de variação explicada por cada componente
esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da
tíbia
0,826 -0,511 -0,014
Comprimento da margem posterior
da tíbia
0,809 -0,531 0,132
Comprimento da região apical da
tíbia
0,874 0,271 0,199
Comprimento da região basal do
basitarso
0,726 0,596 0,187
Comprimento da região apical do
basitarso
0,851 0,215 -0,476
Variância explicada pelos componentes
3,351 1,018 0,318
Percentagem do total de variância explicada (%)
67,018 20,353 6,369
202
-5 -4 -3 -2 -1 0 1 2
CP1
-2.5
-1.5
-0.5
0.5
1.5
2.5
CP
2
ZPA
Meliponários
Figura 44 – Análise de Componente Principal para Melipona crinita coletadas em
Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas. Indivíduos projetados
contra seus valores para os dois componentes principais. PA= Paulo, Z= José.
203
TABELA 38 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae),
procedentes de Meliponários localizados na comunidade Marajaí, Alvarães,
Amazonas.
CARACTERÍSTICA
PAULO
N= 19
JOSÉ
N= 9
U P
Índice multivariado de
tamanho
0,04
±0,27
-0,08
±0,18
107,00 0,29
P<0,05, significativo,
204
PA Z
Meliponários
-1.5
-0.5
0.5
1.5
Índic
e m
ultiv
ariado d
e tam
anho
Figura 45 – Tamanhos médios de operárias de Melipona crinita, coletadas em
Meliponários na comunidade Marajaí, Alvarães, Amazonas, Amazonas, obtidos do
primeiro componente principal. PA= Paulo, Z= José.
205
-4,0-4,5-5,0-5,5-6,0
Função 1
2
1
0
-1
-2
-3
-4
Fu
nç
ão
2
9
Centróide ds espécie 9
Centróide
Melipona crinita
Figura 46 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona crinita (Hymenoptera: Apidae), procedentes de
Meliponários localizados em Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru, Amazonas.
206
Número de hâmulos de Melipona crinita
Os valores médios e o erro padrão indicaram diferenças entre os índices e
o teste de Mann-Whitney (U) mostrou diferenças significavas para número de
hâmulos da asa posterior esquerda (U= 33,00; P<0,01) e direita (U=43,50; P<0,02)
em operárias de M. interrupta grandis, procedentes de meliponários localizados
em Manaus e Alvarães, Amazonas (Tabela 39). As abelhas do meliponário José
têm maior número médio de hâmulos tanto na asa posterior esquerda (11,88)
quanto na asa posterior direita (11,67), que a população de abelhas do
meliponário Paulo.
207
Tabela 39 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) para número de
hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona crinita
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários localizados na comunidade
Marajaí, Alvarães, Amazonas.
NÚMERO DE HÂMULOS PAULO
N= 20
JOSÉ
N= 9
U P
Asa posterior esquerda 11,05
± 0,14
11,88
±0,20
33,00 <0,01
Asa posterior direita 11,05
± 0,14
11,67
±0,17
43,50 <0,02
P<0,05, significativo,
208
5.6. Melipona compressipes fasciculata
As médias e o erro padrão mostraram diferenças nos índices para os três
locais. O teste de Kruskall Wallis (H) apresentou diferenças significativas para
onze dos caracteres morfométricos. Os caracteres morfológicos, comprimento da
região basal do basitarso e da largura da célula marginal da asa anterior não
apresentaram diferenças significativas (Tabela 40).
Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre 13
caracteres morfométricos medidos operárias de M. compressipes fasciculata,
procedentes de Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e
Barra do Corda (Maranhão), mostraram que 63,684% das variações podem ser
explicadas pelo tamanho, e que os remanescentes 20,344% podem ser explicados
por variações na forma dos indivíduos. Todos os pesos das variáveis do primeiro
componente apresentaram valores altos e positivos (próximos de uma unidade),
porém o comprimento da margem posterior da tíbia apresentou a mais alta
correlação 0,903 (Tabela 41). Um gráfico dos componentes principais foi gerado e
mostrou que as três populações têm características em comum (Figura 47).
O teste Kruskall Wallis (H) indicou que há diferenças significativas para o
índice multivariado de tamanho de M. compressipes fasciculata procedentes de
Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda
(Maranhão) (H = 24,37; P<0,01). As médias das operárias de M. compressipes
fasciculata coletadas no meliponário de São Luís apresentaram o maior índice de
tamanho (0,87±0,16) (Tabela 42). A figura 41 mostra graficamente o índice
multivariado de tamanho e destaca as abelhas de São Luís como a população de
tamanho médio maior (Figura 48).
209
A Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos em
operárias de M. compressipes fasciculata, procedentes de Meliponários
localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão),
mostrou que as populações de abelhas, dos três locais, têm pouca semelhança
entre os caracteres morfológicos, porém apresentou proximidade relacionada à
sua distribuição geográfica. A população de São Luís ficou próxima à população
de Barra do Corda, no Maranhão, e as abelhas de Parintins, Amazonas, afastadas
das demais (Figura 49).
A análise discriminante para a espécie mostrou os indivíduos não muito
próximos ao centróide caracterizando populações com muita variação morfológica
(Figura 50).
210
TABELA 40 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para 13
caracteres morfométricos em operárias de Melipona compressipes fasciculata
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em Parintins
(Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão).
Caracteres Morfométricos
PARINTINS N= 10
SÃO LUÍS N= 17
BARRA DO CORDA N= 10
H P
Comprimento da margem
anterior da tíbia
3,18±0,08 b 3,39±0,03 a 3,17±0,03 b 14,619 <0,01
Comprimento da margem
posterior da tíbia
3,53±0,05 b 3,83±0,03 a 3,62±0,03 b 22,23 <0,01
Comprimento da região
basal da tíbia
0,39±0,02 a 0,46±0,02 a 0,38±0,02 b 10,52 <0,01
Comprimento da região
apical da tíbia
1,44±0,02 b 1,66±0,03 a 1,44±0,03 b 19,01 <0,01
Comprimento da margem
anterior do basitarso
1,93±0,04 a 1,68±0,05 b 1,56±0,13 b 8,88 <0,01
Comprimento da margem
posterior do basitarso
1,77±0,02 a 1,66±0,05 a 1,37±0,11 b 9,93 <0,01
Comprimento da região
basal do basitarso
0,66±0,02 0,70±0,02 0,69±0,02 2,37 0,31
Comprimento da região
apical do basitarso
0,76±0,02 b 0,91±0,02 a 0,77±0,02 b 24,74 <0,01
Comprimento do digitarso 1,83±0,04 b 1,94±0,03 a 1,71±0,06 b 11,30 <0,01
Largura da asa 2,02±0,01 a 2,07±0,02 b 1,98±0,02 c 12,88 <0,01
Comprimento da asa 7,41±0,04 a 7,96±0,05 a 7,72±0,08 b 20,49 <0,01
Largura da célula marginal
da asa anterior
0,44±0,02 0,46±0,02 0,41±0,02 4,88 0,08
Comprimento da veia M da
asa anterior
0,93±0,02 b 1,06±0,02 a 1,01±0,02 a 18,93 <0,01
P<0,05, significativo. Médias (para cada linha) indicadas por diferentes letras diferem significativamente (P<0,05), usando o Teste Kolmogorov-Smirnov.
211
TABELA 41 – Primeiros três componentes principais da matriz de correlação entre
13 caracteres morfométricos medidos operárias de Melipona compressipes
fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão). A percentagem de
variação explicada por cada componente esta na base da tabela.
CÁRACTERÍSTICA
COMPONENTES PRINCIPAIS
1 2 3
Comprimento da margem anterior da
tíbia
0,807 -0,468 0,220
Comprimento da margem posterior
da tíbia
0,903 -0,243 0,092
Comprimento da região basal da tíbia 0,796 -0,357 -0,085
Comprimento da região apical do
basitarso
0,788 0,261 0,334
Largura da asa 0,761 0,031 -0,512
Comprimento da asa 0,782 0,313 -0,272
Comprimento da veia M da asa
anterior
0,741 0,548 0,198
Variância explicada pelos componentes
4,458 0,873 0,551
Percentagem do total de variância explicada (%)
63,684 12,470 7,874
212
-2 -1 0 1 2
CP1
-2
-1
0
1
2
3
CP
2
SPBC
Municípios
Figura 47 – Análise de componentes principais para Melipona compressipes
fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de Meliponários localizados em
Parintins (Amazonas), São Luís e Barra do Corda (Maranhão). Indivíduos
projetados contra seus valores para os dois componentes principais. P= Parintins,
S= São Luís, BC= Barra do Corda.
213
TABELA 42 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho em operárias de Melipona compressipes fasciculata
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas), São Luís e Barra
do Corda (Maranhão).
CARACTERÍSTICA MELIPONÁRIOS H P
Parintins
N= 10
São Luís
N=17
Barra do
Corda
N=10
Índice multivariado de
tamanho
-0,88
±0,17
0,85
±0,16
-0,56
±0,17
24,06 P<0,01
P<0,05, significativo.
214
BC P S
Municípios
-2
-1
0
1
2
Índ
ice
mu
ltiv
aria
do
de
ta
ma
nh
o
Figura 48 – Tamanhos médios de operárias de Melipona compressipes fasciculata
(Hymenoptera: Apidae), procedentes de Parintins (Amazonas), São Luís e Barra
do Corda (Maranhão), obtidos do primeiro componente principal. P= Parintins, S=
São Luís, BC= Barra do Corda.
215
6420-2-4-6-8
Função 1
2
0
-2
-4
Fu
nç
ão
2
10
98Centróide do local
10
9
8
Locais
Função Discriminante Canônica
Figura 49 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae),
mostrando os locais de onde foram coletadas. Os locais citados acima
correspondem a 8. Parintins (AM); 9. São Luís (MA); 10. Barra do Corda (MA).
216
6420-2
Função 1
2
1
0
-1
-2
-3
-4
Fu
nção
2
6
Centróide da espécie 6
Centróide
Melipona compressipes fasciculata
Figura 50 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de Melipona compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae),
procedentes de Meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luís e
Barra do Corda (Maranhão).
217
Número de hâmulos de Melipona compressipes fasciculata
Os valores médios e o erro padrão mostraram diferenças em que Barra do
Corda a maior média no número de hâmulos na asa posterior esquerda (13,79) e
direita (13,68). O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para
número de hâmulos da asa posterior esquerda (H= 7,61; P<0,02) e não
significativas para a asa direita (H= 4,28; P=0,12) em operárias de M.
compressipes fasciculata, procedentes de meliponários localizados em Parintins
(Amazonas), São Luis e Barra do Corda (Maranhão) (Tabela 43).
218
Tabela 43 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de
hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de Melipona
compressipes fasciculata (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados em Parintins (Amazonas), São Luis e Barra do Corda (Maranhão).
NÚMERO DE
HÂMULOS
PARINTINS
N= 10
SÃO LUIS
N= 10
BARRA DO
CORDA
N= 19
H P
Asa posterior esquerda 13,10
± 0,23
13,70
± 0,22
13,79
± 0,15
7,61 <0,02
Asa posterior direita 13,20
± 0,20
13,40
± 0,27
13,68
± 0,11
4,28 0,12
P<0,05, significativo.
219
5.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e
Lestrimelitta.
As médias e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres
morfométricos em operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp., Lestrimelitta
sp., Melipona rufiventris paraensis, procedentes de Meliponários localizados em
Manaus, Rio Preto da Eva (Amazonas) e Barra do Corda (Maranhão),
respectivamente, foi realizada e mostrou maiores médias para M. fuliginosa e as
menores para Partamona sp (Tabela 46).
220
Tabela 44 – Valores médios (± erro padrão) para 13 caracteres morfométricos em
operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp, Lestrimelitta sp, Melipona
rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae), procedentes de meliponários
localizados em Manaus, Rio Preto da Eva (Amazonas) e Barra do Corda
(Maranhão), respectivamente.
Caracteres
Morfométricos
Melipona
fuliginosa
N=8
Partamona
sp.
N=10
Lestrimelitta
sp.
N=9
Melipona
rufiventris
paraensis
N=10
Comprimento da margem anterior da tíbia
4,03±0,02 1,53±0,03 3,45±0,04 2,69±0,03
Comprimento da margem posterior da tíbia
4,41±0,04 1,64±0,03 3,61±0,04 2,95±0,11
Comprimento da região basal da tíbia
0,54±0,04 0,22±0,02 0,46±0,02 0,31±0,02
Comprimento da região apical da tíbia
1,73±0,03 0,54±0,02 1,29±0,04 1,14±0,04
Comprimento da margem anterior do basitarso
2,01±0,12 0,99±0,02 2,02±0,06 1,52±0,07
Comprimento da margem posterior do basitarso
1,94±0,08 0,91±0,02 1,67±0,03 1,27±0,08
Comprimento da região basal do basitarso
0,85±0,03 0,31±0,01 0,62±0,03 0,62±0,03
Comprimento da região apical do basitarso
0,87±0,02 0,24±0,01 0,75±0,02 0,64±0,01
Comprimento do digitarso 2,11±0,07 0,74±0,02 1,62±0,05 1,64±0,04
Largura da asa 2,25±0,02 1,23±0,01 1,89±0,03 1,62±0,02
Comprimento da asa 8,44±0,07 3,93±0,02 6,99±0,07 6,19±0,05
Largura da célula marginal da asa anterior
0,38±0,02 0,32±0,01 0,38±0,02 0,37±0,01
Comprimento da veia M da asa anterior
1,16±0,03 0,52±0,01 1,03±0,02 0,92±0,01
221
5.8. Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.
rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.
fuliginosa, M. rufiventris paraensis, Melipona sp, Partamona sp e
Lestrimelitta sp.
A análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos em
operárias de todas as espécies (Melipona compressipes manaosensis, M.
seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M.
compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e
Lestrimelitta sp) mostrou alta correlação canônica, 78,7% de variância e o índice
Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05). 76,4% dos casos originais foram
classificados corretamente (Figura 51).
Os valores médios e o erro padrão não mostraram diferenças. O teste de
Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para número de hâmulos da asa
posterior esquerda (H= 637,70; P<0,01) e direita (H= 610,01; P<0,01) entre
operárias de M. compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris,
M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M.
rufiventris paraensis (Tabela 45). M. fuliginosa apresentou a média mais alta para
o número de hâmulos tanto da asa esquerda quanto para a asa direita
(15,00±0,48 e 14,72,± 0,47, respectivamente) (Tabela 45). O teste de Mann-
Whitney (U) entre o número de hâmulos da asa posterior esquerda e direita das
espécies não apresentou diferenças significativas para os hâmulos da asa
posterior esquerda e direita, porém a média e o erro padrão apresentaram valores
médios diferentes para cada espécie (Tabela 46).
Análise discriminante para o número de hâmulos das asas posteriores
222
esquerda e direita contados nas operárias de todas as espécies, procedentes de
todos os Meliponários resultou em uma alta correlação canônica (0,903), 99,9% de
variância e um Wilks’Lambda significativo (λ < 0,05) para as duas estruturas
morfológicas. 26,9% dos casos originais foram classificados corretamente (Figura
52).
223
1050-5-10-15-20
Função 1
10
5
0
-5
-10
Fu
nção
2
22
20
11
9
65
4
3
2 1
Centróide da espécie
22
20
11
9
6
5
4
3
2
1
Espécie
Figura 51 - Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
em operárias de 1. Melipona compressipes manaosensis; 2. Melipona seminigra
merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4. Melipona interrupta grandis; 5. Melipona
rufiventris paraensis; 6. Melipona compressipes fasciculata; 9. Melipona crinita; 11.
Melipona fuliginosa; 20. Partamona sp; 22. Lestrimelitta sp (Hymenoptera:
Apidae).
224
Tabela 45 – Valores médios (± erro padrão) e Kruskall Wallis (H) para número de hâmulos da asa posterior direita e
esquerda entre operárias de Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta
grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis (Hymenoptera: Apidae).
NÚMERO
DE
HÂMULOS
Melipona
compressipes
N=354
Melipona
seminigra
N=388
Melipona
rufiventris
N=130
Melipona
interrupta
grandis
N=30
Melipona
crinita
N=29
Melipona
compressipes
fasciculata
N=39
Melipona
fuliginosa
N=7
Melipona
rufiventris
paraensis
N=10
H
P
Asa posterior
esquerda
13,52
± 0,05
12,11
±0,04
11,28
±0,06
13,33
± 0,14
11,31
± 0,13
13,59
± 0,12
15,00
± 0,48
11,60
± 0,16
637,70 <0,01
Asa posterior
direita
13,46
± 0,04
12,12
±0,05
11,32
±0,05
13,40
± 0,16
11,24
± 0,12
13,48
± 0,11
14,72
± 0,47
11,60
± 0,31
610,01 <0,01
P<0,05, significativo.
Tabela 46 – Valores médios (± erro padrão) e Mann-Whitney (U) entre o número de
hâmulos da asa posterior esquerda e direita de Melipona compressipes
manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita,
M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis (Hymenoptera:
Apidae).
NÚMERO DE HÂMULOS Asa posterior esquerda
Asa posterior direita
U P
Melipona compressipes
manaosensis (n=354)
13,52
± 0,05
13,46
± 0,04
61475,00 0,34
Melipona seminigra merrillae
(n= 388)
12,11
±0,044
12,12
±0,05
71619,00 0,94
Melipona rufiventris (n= 130) 11,28
±0,06
11,32
±0,05
7121,00 0,86
Melipona interrupta grandis
(n= 30)
13,33
± 0,14
13,40
± 0,16
448,00 0,97
Melipona crinita (n= 29) 11,31
± 0,13
11,24
± 0,12
438,50 0,75
Melipona compressipes
fasciculata (n= 39)
13,59
± 0,12
13,48
± 0,11
800,00 0,66
Melipona fuliginosa (n= 7) 15,00
± 0,48
14,72
± 0,47
28,50 0,59
Melipona rufiventris paraensis
(n= 10)
11,60
± 0,16
N=10
11,60
± 0,31
51,00 0,94
P<0,05, significativo.
226
50-5-10
Função 1
4
2
0
-2
-4
-6
-8
Fu
nção
2
1110
9 8 7
65 4
3
2
1
Centróide da Espécie
11
10
9
8
7
6
5
4
3
2
1
Espécie
Análise discriminante Canônica
Figura 52 - Análise discriminante para o número de hâmulos das asas esquerda e
direita contados nas operárias de 1. Melipona compressipes manaosensis; 2.
Melipona seminigra merrillae; 3. Melipona rufiventris; 4. Melipona interrupta grandis;
5. Melipona rufiventris paraensis; 6. Melipona compressipes fasciculata; 7. Melipona
sp; 8. Partamona sp 9. Melipona crinita; 10. Lestrimelitta sp; 11. Melipona fuliginosa
(Hymenoptera: Apidae).
6. DISCUSSÃO
227
6.1. A análise das médias, erro padrão e os testes de kruskall Wallis e Mann-
Whitney
6.1.1. Melipona compressipes manaosensis
Área Urbana de Manaus
Em M. compressipes manaosensis os valores médios, erro padrão e o teste
de Kruskall Wallis (H) para os 13 caracteres morfométricos em operárias
apresentaram diferenças significativas em todas as características morfológicas. As
médias mostraram que todos os meliponários diferem em suas médias como em
Alpatov (1918), Alpatov (1929) e Hepburn et al. (2004).
O GPA, localizado na região sul de Manaus, apresentou oito características
morfológicas com médias acima dos outros meliponários (comprimento da margem
anterior da tíbia, comprimento da região basal da tíbia, comprimento da margem
anterior e posterior do basitarso, comprimento da região apical do basitarso,
comprimento da região basal da tíbia). Por outro lado, as abelhas do meliponário do
Afonso, na região leste de Manaus, apresentaram apenas três características acima
da média (comprimento da região basal e apical da tíbia e largura da asa) e as
maiores medias das asas foram em Eulálio, meliponário localizado na região leste.
O meliponário do Tarumã, localizado na região oeste, obteve as maiores
médias dos comprimentos da tíbia, com exceção do comprimento da base anterior
da tíbia, e a maior média em comprimento da asa. No caso do basitarso o conjunto
de medidas foi maior em GPA, com exceção do comprimento da região basal do
basitarso.
228
A largura das asas teve médias próximas em todos os meliponários e
somente foi menor em Jonilson, meliponário localizado na região leste. No entanto, o
comprimento basal do basitarso somente obteve médias maiores em Glória, na
região sul de Manaus.
De modo geral, as diferentes espécies do gênero Melipona sp estudadas,
estão sob seleção artificial, mas ainda apresentam grande variabilidade. Talvez esta
variabilidade estivesse relacionada a componentes fenotípicos e genotípicos da
variação morfométrica multidimensional em uma população local de Melipona sp,
como indica o trabalho de Diniz-Filho & Pignata (1994) que, analisando quinze
caracteres em cento e cinqüenta abelhas, provenientes de quinze colônias,
determinaram os componentes fenotípicos e genotípicos da variação morfométrica
multidimensional em uma população local de Scaptotrigona postica (Diniz-Filho &
Pignata, 1994).
O trabalho reforça a idéia de que as correlações fenotípicas encontradas
estão mais associadas a complexos funcionais do corpo da abelha do que as
correlações genotípicas e os resultados indicam que inferências microevolutivas
utilizando os modelos de genética evolutiva podem ser baseadas nos padrões
fenotípicos multivariados (Diniz-Filho & Pignata, 1994).
Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera.
Os valores médios e o erro padrão para os 13 caracteres morfométricos em
operárias de M. compressipes manaosensis foram estudados e mostraram que as
operárias do Cacau-Pirera, localizada na outra margem do rio Negro, foram as que
apresentaram o maior número de estruturas morfológicas com médias altas, porém
Manacapuru, situada às margens do rio Solimões, foi à localidade que apresentou
as menores médias, apenas uma. Cacau-Pirera apresentou três médias mais altas
229
para tíbia e para asa, por outro lado, Manaus obteve as médias mais altas para o
basitarso e o maior digitarso em média.
O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas para dez dos
treze caracteres morfológicos estudados. Os três caracteres que não apresentaram
variações significativas foram: comprimento da região basal da tíbia, comprimento da
região apical do basitarso e largura da célula marginal da asa anterior.
Os valores médios, erro padrão e Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho em operárias procedentes de Meliponários localizados em
Manaus, Cacau-Pirera e Manacapuru diferenciaram-se significativamente e as
operárias do Cacau-Pirera tem o maior índice multivariado de tamanho e
Manacapuru o menor, Manaus apresentou um valor intermediário. O gráfico ilustra
esta situação e mostra que a população de abelhas do Cacau-Pirera tem grande
variabilidade, a de Manacapuru pouca e quase nenhuma em Manaus.
6.1.2. Melípona seminigra merrillae
Área Urbana de Manaus
O teste de Kruskall Wallis (H) mostrou diferenças significativas entre todas
as características morfológicas estudadas nos diferentes meliponários. A estação
experimental de hortaliças apresentou o maior número de estruturas morfológicas
com maior comprimento em média, são onze das treze estudadas. A população que
obteve menor média foi o meliponário Eulálio.
As abelhas do Tarumã e da Estação Experimental de Hortaliças, na região
oeste de Manaus, tem os maiores comprimentos médios da tíbia, largura e
comprimento de asa. A população do Tarumã tem os maiores comprimentos médios
do basitarso e as abelhas da Norma têm os maiores comprimentos de digitarso. No
230
entanto, Glória e Eulálio têm populações com os menores comprimentos em média.
O número de hâmulos da população da Estação Experimental de Hortaliças
é maior e significativo apenas na asa posterior esquerda e o menor número está na
população de abelhas da Norma, na região sul. Concordando com Schwarz (1948) e
Araújo et al. (2004).
Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera.
Os valores médios e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres
morfométricos em operárias de M. seminigra merrilae foram construídos e
mostraram que nem todas as estruturas variaram significativamente. O teste de
Mann-Whitney (U) indicou diferenças significavas para sete dos treze caracteres
morfológicos entre os locais estudados: comprimento da margem anterior e posterior
da tíbia, comprimento da região apical da tíbia, comprimento da região basal e apical
do basitarso, largura da asa e comprimento da asa.
A população de operárias do Cacau-Pirera tem os maiores comprimentos
médios em todas as características morfológicas com diferenças significativas, as
maiores tíbias, basitarsos e asas em relação às abelhas de Manaus.
6.1.3. Melípona rufiventris
Área urbana de Manaus
Existiram diferenças significativas em nove características morfológicas de
M. rufiventris: comprimento da margem anterior e posterior da tíbia, comprimento da
região basal da tíbia, comprimento da margem posterior do basitarso, comprimento
da região basal do basitarso, largura da asa, o comprimento da asa, a largura da
célula marginal e comprimento da veia M da asa anterior. Entre os três locais de
coleta, a Estação Experimental de Hortaliças apareceu como o meliponário onde as
231
abelhas apresentam as maiores médias em relação ao comprimento das estruturas
morfológicas estudadas, possuindo os maiores comprimentos médios da tíbia, do
basitarso e da asa.
O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de
M. rufiventris, em Manaus, apresentou diferenças significativas para as duas asas
diferenciando as populações de abelhas dos meliponários Eulálio, GPA/INPA e
estação experimental de hortaliças. O maior número de hâmulos, nas duas asas,
pertence à população do meliponário Eulálio.
Manaus e Cacau-Pirera
As médias, o erro padrão e o teste de Mann-Whitney (U) foram realizados
para 13 caracteres morfométricos em operárias de M. rufiventris mostraram
diferenças significativas entre as estruturas morfológicas e os locais de coleta em
seis dos treze caracteres: comprimento da margem anterior e posterior da tíbia,
comprimento da região apical da tíbia, comprimento da margem posterior do
basitarso, largura da asa e comprimento da asa. Das treze estruturas morfológicas
estudadas as abelhas de Cacau-Pirera obtiveram as maiores medidas nas tíbias,
digitarso e asas. As abelhas de Manaus têm as maiores médias para basitarso.
O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de M.
rufiventris não apresentou diferenças significativas que se pudessem diferenciar as
populações, não concordando com Schwarz (1948) e Hepburn et al. (2004).
6.1.4. Melipona interrupta grandis
Marajaí, Alvarães, Tefé.
As operárias de M. interrupta grandis apresentaram diferenças significativas
para cinco dos treze caracteres morfológicos estudados (comprimento da margem
232
anterior da tíbia, comprimento da margem posterior da tíbia, comprimento da região
basal da tíbia, largura da asa e comprimento da asa).
A população do meliponário Paulo apresentou um maior comprimento médio
do basitarso e o meliponário Marcos os maiores comprimentos médios da asa,
sendo que estas abelhas também possuem maior largura e comprimento médios da
asa.
Manaus e Marajaí, Alvarães, Tefé.
Há em M. interrupta grandis (o comprimento da margem anterior da tíbia,
comprimento da região basal da tíbia, comprimento da margem anterior do basitarso,
da margem posterior do basitarso, da região apical do basitarso, a largura da asa, o
comprimento da asa, a largura da célula marginal da asa anterior e o comprimento
da veia M da asa anterior).
A população de abelhas de Manaus apresentou médias mais altas dos
comprimentos da tíbia, basitarso e asa, possuem asas mais compridas em média e a
população de Marajaí maior largura média das asas não concordando com Araújo et
al. (2004), onde uma maior asa está relacionada com um maior corpo.
6.1.5. Melipona crinita
Marajaí, Alvarães, Tefé.
M. crinita apresentou três caracteres morfológicos dos treze estudados com
valores significativos, o comprimento da margem posterior da tíbia, a largura da
célula marginal da asa anterior e o comprimento da veia M da asa anterior. As
abelhas do meliponário Paulo apresentaram as maiores médias dos comprimentos
para tíbia e asa.
233
6.1.6. Melipona compressipes fasciculata
Parintins, Barra do Corda e São Luís.
As abelhas da espécie Melipona compressipes fasciculata apresentaram
diferenças significativas para onze dos treze caracteres morfométricos estudados.
Os caracteres morfológicos: comprimento da região basal do basitarso e largura da
célula marginal da asa anterior não apresentaram diferenças significativas pelo teste
Kruskall Wallis.
As abelhas de São Luís apresentaram as maiores médias de comprimento
dentre os três locais estudados, isto é, das treze estruturas morfológicas analisadas
onze são maiores nas abelhas de São Luís. As maiores medidas médias de tíbia e
asa são de São Luís, enquanto que a população de Barra do Corda apresentou as
médias de medidas das estruturas morfológicas mais baixas.
Algumas pesquisas tentam explicar a diferença de tamanho dos indivíduos
em uma mesma espécie, como Araújo et al. (2004) e Hepburn et al. (2004), porém
os trabalhos mostram que o efeito da variação geográfica no tamanho das abelhas
com ferrão Apis mellifera são muito comuns. Nos clássicos estudos de Alpatov
(1929) na Rússia e Cáucasos, as abelhas do sudeste diferem das do nordeste pelo
tamanho menor dos apêndices que são relativamente mais longos, pernas e asas.
Fato semelhante ocorre nas raças de abelhas que abrangem a Europa a região do
Subsaara, que diminuem de tamanho ao longo dos transectos feitos em latitudes. A
Apis m. mellifera do noroeste da Europa é maior que a raça do sudeste Apis m.
ligustica, porém ambas são maiores que a Apis m. adansonii da África equatorial
(Gadbin et al., 1979, Ruttner, 1975).
Smith (1961) não detectou a influência da altitude no tamanho das Apis m.
adansonii ao nível do mar e a 3400m de altitude, na África Central e Leste, porém
234
descreveu a pequena Apis m. litorea da costa da Tanzânia e uma abelha com
grande tamanho Apis m. monticola entre as altitudes 2400-3100m na monte
Kilimanjaro.
6.1.7. Melipona fuliginosa, Melipona rufiventris paraensis, Partamona e
Lestrimelitta.
Manaus, Barra do Corda e Rio Preto da Eva.
Esta comparação foi feita pela necessidade de mostrar que as abelhas do
gênero Melipona são morfologicamente diferentes das abelhas de outros dois
gêneros, que antes eram consideradas como tribos diferentes Partamona e
Lestrimelitta. Moure (1946) dividiu a então subfamília Meliponinae em três tribos:
Meliponini, Trigonini e Lestrimelittini. A tribo Meliponini era composta apenas por
espécies de um único gênero, Melipona. A tribo Lestrimelittini apenas por espécies
de abelhas muito pequenas que tinham como característica a ausência de corbícula
na tíbia posterior e compunham um único gênero, Lestrimelitta. A última tribo
englobava o restante das abelhas da subfamília Meliponinae e apresentava abelhas
de tamanhos variados, muitos gêneros e eram conhecidas como Trigonini.
Moure (1961) englobou Lestrimelitta na tribo Trigonini e a subfamília
Meliponinae manteve duas tribos, Meliponini com a presença de um único gênero
Melipona e o restante dos gêneros pertenciam à tribo Trigonini. Atualmente,
Michener (2000) considera apenas a tribo Meliponini que é composta de todos os
gêneros.
O ensino e a prática da meliponicultura fazem tanto o professor quanto o
aluno procurarem formas de melhor passar e captar o que é ensinado e o que é
aprendido. Teoricamente seria interessante para todos que estas abelhas fossem de
235
um grupo somente (Meliponini). Quando a prática do ensino é utilizada para que se
possa explicar as características das abelhas, para o leigo ou mesmo para o
meliponicultor, é mais fácil quando se separa as abelhas do que quando as agrupa.
Por isso, sempre a divisão sistemática de Moure (1961) é mais utilizada. Portanto, é
mais fácil explicar as abelhas, como em quaisquer outros grupos de seres vivos,
usando características que os diferencia e não o que as agrupa. Com isso, o uso
das duas tribos Meliponini e Trigonini (Moure, 1961) é mais aceita quando se ensina.
A análise feita com indivíduos de três gêneros que contemplam as três tribos
descritas por Moure (1946) tenta mostrar se o método para agrupar as abelhas é
eficiente e se a idéia de Moure seria viável. A análise das médias e a análise
discriminante foram realizadas com quatro espécies de três gêneros, Melipona
fuliginosa e Melipona rufiventris paraensis que pertencem à tribo Meliponini,
Partamona sp da tribo Trigonini e da tribo Lestrimelittini, Lestrimelitta sp.
As médias e o erro padrão foram obtidos para 13 caracteres morfométricos
em operárias de Melipona fuliginosa, Partamona sp, Lestrimelitta sp, Melipona
rufiventris paraensis mostraram que as médias separaram tanto as espécies, quanto
os gêneros e principalmente as tribos, o que reforça a hipótese de para uso prático.
236
6.2. A análise de componentes principais
6.2.1. Melípona compressipes manaosensis
Área urbana de Manaus
O primeiro componente apresentou uma percentagem baixa para explicar o
tamanho, porém quatro estruturas e o caractere morfológico que contribuiu para a
variação foi o comprimento da região apical da tíbia (0,854) apresentando alto índice
de quase uma unidade.
A representação gráfica dos indivíduos projetados contra o primeiro e
segundo componentes principais dos treze caracteres morfológicos mostrou um
agrupamento das populações de abelhas M. compressipes manaosensis nos
meliponários de Manaus, evidenciando uma grande semelhança morfológica entre
as mesmas e não dividindo claramente as populações, no caso as abelhas de um
meliponário.
Os valores médios, erro padrão e o teste de Kruskall Wallis (H) para o índice
multivariado de tamanho de M. compressipes manaosensis foram significativos
diferenciando as abelhas de cada meliponário e mostrando que o meliponário Glória
foi o que apresentou maior média (0,79). Portanto, foi gerado um gráfico dos
tamanhos médios de operárias confirmando os resultados obtidos anteriormente
onde em Glória os tamanhos médios das operárias são maiores e em Jonilson as
operárias têm os tamanhos médios menores.
Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera.
O primeiro componente que está relacionado ao tamanho explicou cerca de
48,722% e os outros dois, o segundo 24,769%, e o terceiro 15,300%, relacionados à
237
forma. As características morfológicas que mais se correlacionaram foram os
comprimentos anterior e posterior da tíbia e largura e comprimento da asa (0,621;
0,691; 0,677 e 0,795, respectivamente). A análise de componentes principais
projetando os Indivíduos contra seus valores para os dois componentes principais
apresentou as populações sobrepostas mostrando semelhança entre os caracteres
morfológicos. A população de abelhas do Cacau-Pirera apresentou menor tamanho
(1,31), Manaus (0,08) mostrou tamanho intermediário e a população de abelhas de
Manacapuru o menor tamanho médio. As abelhas do Cacau-Pirera tiveram maior
variabilidade e Manaus menor.
6.2.2. Melipona seminigra merrillae
Área Urbana de Manaus
As M. seminigra merrillae mostraram que 59,505% das variações podem ser
explicadas pelo tamanho e que os remanescentes 27,896% podem ser explicados
por variações na forma dos indivíduos. A primeira coluna de componentes principais
está relacionada ao tamanho e as outras colunas, a forma. O comprimento da asa e
da margem posterior da tíbia tem maior correlação 0,864 e 0,866 respectivamente.
A análise de componentes principais para M. seminigra merrillae foi
realizada com indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes
principais e mostraram que estes estão agrupados pelo fato de que seus tamanhos
são muito semelhantes formando, assim, uma mesma espécie.
O índice multivariado de tamanho de Melipona seminigra merrillae mostra
que existem diferenças significativas nas estruturas morfológicas entre os
meliponários. O maior índice multivariado de tamanho é representado pelas abelhas
do meliponário Tarumã (0,57) e o menor é do meliponário Eulálio (-0,76).
238
O gráfico gerado mostra que todas as populações apresentam pouca
variação. O Tarumã tem o maior índice, porém com as populações de abelhas da
Estação Experimental de Hortaliças, GPA/INPA, Klilton e Norma com tamanhos
médios próximos. Nos menores tamanhos médios aparecem as populações do
Afonso, Eulálio, Glória e Vidarico. A localização dos meliponário Klilton é na região
norte (quase região oeste) e o meliponário Vidarico no centro-oeste.
A seleção artificial tende a fazem que as populações fiquem mais
homogêneas e tenham perda de variabilidade (Falconer, 1989), é o que pode estar
acontecendo com a espécie de abelha M. seminigra merrillae criada nos
meliponários da área urbana de Manaus. Fato contrário pode ser explicado com
relação às populações de abelhas do meliponário Tarumã e Estação Experimental
de Hortaliças, que apesar de se localizarem na área urbana, são locais bem
próximos à zona rural de Manaus. Entretanto, foram constatados indivíduos de maior
tamanho justificando uma possível menor atuação da seleção artificial pelo contato
destas populações com as populações de abelhas selvagens de M. seminigra
merrillae.
Este fato pode estar ocorrendo com M. seminigra merrillae porque esta
espécie é a mais criada no município de Manaus e uma grande quantidade de
indivíduos em uma certa área, a cidade de Manaus, restringiria a possibilidade de se
conseguir alimento. A grande competição em relação à baixa disponibilidade de
recursos poderia estar intimamente ligada a uma diminuição no tamanho do corpo
destas abelhas. Esta hipótese concordaria com Ruttner (1988) onde o tamanho da
operária refletiria uma adaptação a condições ambientais. Em Meliponini, porque
para as abelhas sociais a maior parte da variação morfológica acontece
independentemente da filogenia, o tamanho de corpo da operária seria considerado,
239
geralmente, como uma adaptação a atividade de forrageamento e exploração de
recurso floral (Roubik et al., 1987; Baumgartner et al., 1989) e aproximadamente
75.5% de variação de tamanho de corpo em Meliponini correspondem a fatores
adaptáveis associados com exploração de recurso (Pignata & o Diniz-Filho, 1996).
Aqui nós examinamos as implicações de espaço de distância de vôo de máximo
para várias espécies de abelhas sem ferrão.
O primeiro componente principal, responsável pelo tamanho, mostrou que
61,176% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os
remanescentes 26,549% podem ser explicados por variações na forma dos
indivíduos. Duas características morfológicas apresentaram valores altos e positivos
(próximos de uma unidade). Estas duas apresentaram-se intimamente
correlacionadas e com valores próximos de uma unidade: comprimento da margem
posterior da tíbia e da asa, com 0,869 e 0,867 respectivamente. As abelhas de
Cacau-Pirera (1,78) são maiores que as de Manaus (-0,05) e apresentam maior
variação.
Manaus e Cacau-Pirera
A análise de componentes principais para M. seminigra merrillae com os
indivíduos projetados contra seus valores para os dois componentes principais
mostra indivíduos agrupados definindo apenas uma população. O índice
multivariado de tamanho em operárias de M. seminigra merrillae mostraram
diferenças significativas, sendo que o maior índice é da população do Cacau-Pirera.
A população de abelhas do Cacau-Pirera apresenta uma variabilidade maior que a
de Manaus.
Para as três espécies mais criadas em Manaus, M. compressipes
manaosensis, M. seminigra merrillae e M. rufiventris a seleção artificial, como foi
240
discutido anteriormente, pode explicar as diferenças entre estas espécies e as de
Cacau-Pirera, que foram coletadas em estado selvagem, e as abelhas coletadas em
caixas racionais em meliponários em Manaus. A seleção artificial tende a modelar os
indivíduos de forma que fiquem parecidos morfo-fisiologicamente e geneticamente,
ou seja, com pouca variabilidade (Falconer, 1989). Com os indivíduos selvagens que
sofrem seleção natural, como é o caso das abelhas coletadas em Cacau-Pirera, a
variabilidade é maior, pois os espécimes estão expostos ao meio ambiente natural.
6.2.3. Melípona rufiventris
Área urbana de Manaus
O primeiro componente explicou cerca de 60% o que corresponde ao
tamanho, e os outros a forma que são o segundo 23,524%, e o terceiro 10,225%.
O primeiro componente principal apresentou quatro características
morfológicas correlacionadas, porém o comprimento da margem anterior e posterior
da tíbia mostraram índices mais altos (0,830 e 0,827, respectivamente) que os
demais se aproximando de uma unidade.
Análise de componentes principais para M. rufiventris com os indivíduos
projetados contra seus valores para os dois componentes principais foi feita e
mostrou as três populações sobrepostas indicando que os indivíduos têm as treze
medidas morfológicas bem aproximadas. Porém, nota-se que GPA e Estação
Experimental de Hortaliças são mais próximos, em relação a suas medidas, e se
agruparam mais enquanto que a população do meliponário Eulálio mostrou
indivíduos com medidas não tão próximas.
O índice multivariado de tamanho em operárias apresentou valores
significativos para todos os meliponários e os tamanhos médios obtidos do primeiro
241
componente principal mostram indivíduos com tamanhos diferentes. O maior índice
multivariado de tamanho é da população da Estação Experimental de Hortaliças
(0,61). A população que mais apresentou variação é a do meliponário Eulálio, porém
o menor tamanho.
Manaus e Cacau-Pirera
A análise de componentes principais aplicada a M. rufiventris mostrou os três
primeiros componentes explicaram cerca de 100% da variação total presente na
matriz de covariância entre os caracteres morfológicos. O primeiro componente
explicou cerca de 67,180% do tamanho, o segundo 26,197%, e o terceiro 6,623%
respondem pela forma.
O primeiro componente principal apresentou três características
morfológicas sendo que duas com alto grau de correlação, comprimento da margem
anterior e posterior da tíbia com 0,920 e 0,903, respectivamente. Os componentes
projetados mostraram agrupamento entre as populações de Cacau-Pirera e Manaus.
O índice multivariado de tamanho em operárias de M. rufiventris resultou em
diferenças significativas entre as populações e que as abelhas do Cacau-Pirera
possuem maior índice multivariado de tamanho (0,79) e variabilidade grande em
relação à população de Manaus.
6.2.4. Melipona interrupta grandis
Marajaí, Alvarães, Tefé.
Os três primeiros componentes de M. interrupta grandis explicaram cerca de
92,169% da variação total presente na matriz de covariância entre os caracteres
morfológicos. O primeiro componente relacionado ao tamanho, explicou cerca de
63,738%, o segundo e o terceiro que estão relacionados à forma explicaram
242
16,726% e 11,705%, respectivamente.
O primeiro componente principal apresentou quatro estão altamente
correlacionadas o comprimento da margem posterior da tíbia e a largura da asa
estão mais correlacionadas (0,959 e 0,930, respectivamente) e comprimento da
margem anterior e basal da tíbia (0,882 e 0,820, respectivamente) também
correlacionados.
A análise de componentes principais apresentou duas populações sem muita
semelhança entre os caracteres morfológicos.
M. interrupta grandis revelou ter diferenças significativas entre as duas
populações, sendo que as abelhas do meliponário Marcos têm maior índice
multivariado de tamanho (1,22). O gráfico do tamanho multivariado médio das
operárias construído comprovou e mostrou que a população do meliponário Marcos
variou mais que as de Paulo.
Manaus e Marajaí, Alvarães, Tefé.
Os três primeiros componentes explicaram cerca de 98,057% da variação
total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos.
O primeiro componente explicou cerca de 60,054% da variância, o segundo
27,029%, e o terceiro 10,974%. Duas características morfológicas estão altamente
correlacionadas, o comprimento da margem posterior e anterior do basitarso com
índices de 0,881 e 0,874, respectivamente.
Um gráfico dos indivíduos projetados contra seus componentes mostrou que
as duas populações, Manaus e Alvarães, sobrepõem-se e que os indivíduos
possuem os comprimentos médios das estruturas morfológicas semelhantes.
O índice multivariado de tamanho foi significativo entre as duas populações
mostrando que as abelhas de Manaus são maiores em média (0,95) e apresentam
243
maior variação.
6.2.5. Melipona crinita
Marajaí, Alvarães, Tefé.
Os três primeiros componentes explicaram cerca de 93,640% da variação
total presente na matriz de covariância entre os caracteres morfológicos e o primeiro
componente principal, relacionado ao tamanho, explicou cerca de 67,018% da
variação, o segundo e o terceiro componente, relacionados à forma das estruturas
morfológicas, explicara respectivamente 20,353% e 6,369%.
Quatro das treze características morfológicas estudadas mostraram-se
altamente correlacionadas: o comprimento da região apical da tíbia, apical do
basitarso, margem anterior e posterior da tíbia apresentaram os índices muito
próximos de uma unidade 0,874; 0,851; 0,826 e 0,809, respectivamente. O gráfico
construído para as operárias de M. crinita com indivíduos projetados contra seus
valores para os dois componentes principais apresentaram proximidade de vários
indivíduos mostrando semelhança entre eles e todos formam uma única população.
O índice multivariado de tamanho em operárias de M. crinita foi feito e
mostrou diferenças significativas entre as populações e que as abelhas do
meliponário Paulo são maiores (0,04) e com maior variação que as do meliponário
José.
6.2.6 Melipona compressipes fasciculata
Parintins, Barra do Corda e São Luís.
Os primeiros três componentes principais da matriz de correlação mostraram
que 63,684% das variações podem ser explicadas pelo tamanho, e que os
244
remanescentes 20,344% podem ser explicados por variações na forma dos
indivíduos. Todos os pesos das variáveis do primeiro componente apresentaram
valores altos e positivos (próximos de uma unidade), porém o comprimento da
margem posterior da tíbia apresentou a mais alta correlação 0,903.
O gráfico dos componentes principais mostrou que as populações dos três
locais não são se agruparam.
O índice multivariado de tamanho de M. compressipes fasciculata mostrou
diferenças significativas (H = 24,37; P<0,01). As operárias de M. compressipes
fasciculata coletadas no meliponário de São Luís apresentaram o maior índice de
tamanho (0,85), Barra do Corda (-0,56) e Parintins (-0,88).
Os diferentes índices multivariados de tamanho da M. compressipes
fasciculata pode sugerir, nas três localidades coletadas, a influência ambiental, já
que o Maranhão é um estado brasileiro onde vários dos ecossistemas se limitam e
alguns são exclusivos da região, resultando em uma adaptabilidade ou, no caso, um
tamanho corporal diferente em resposta ao ambiente. Outra possibilidade baseia-se
em que as variações fenotípicas e genotípicas entre as abelhas situadas no
Maranhão, podem ser decorrentes de mudanças climáticas em épocas anteriores e
a quantidade de ecossistemas diferentes no estado do Maranhão (Bezerra, 1999).
A presença de clines não pode ser descartada, pois em estudos padrões de
variação geográfica em quinze caracteres morfométricos de Tetragonisca angustula
angustula Latreille, em oito populações locais do Centro-Oeste e Sudeste do Brasil
(Estados de Goiás, Minas Gerais e São Paulo), apresentaram diferenças
significativas para todos os caracteres utilizando-se análises de variância uni e
multidimensionais (ANOVA e MANOVA). A análise fatorial revelou dois grupos
distintos de caracteres, e aqueles relacionados ao tamanho geral do corpo
245
apresentaram um padrão de variação clinal norte-sul com abelhas maiores
ocorrendo na região mais ao sul, ao contrário do que ocorre nas M. compressipes
fasciculata em São Luís, Barra do Corda (Maranhão) e Parintins (AM). Esse padrão
clinal é um efeito adaptativo em grandes escalas geográficas, relacionado à variação
climática. Entretanto, outros caracteres não relacionados ao tamanho do corpo não
apresentaram padrões espaciais, apesar da heterogeneidade espacial, indicando
que fatores evolutivos estocásticos, como a deriva genética, podem ser importantes
para explicar a diferenciação morfométrica entre as populações (Diniz-Filho et al.,
1998). Diniz-Filho (1999) reforça esta hipótese quando relaciona o tamanho do corpo
de seis espécies de Bombus às mudanças geográficas gerando clines com a
diminuição e aumento da latitude.
Ruttner et al. (2000) apresentou clines como resposta as características
morfológicas de abelhas de Apis mellifera entre o mediterrâneo e o Mar de Cáspio,
entre os paralelos 34º e os 38º, e confirma a hipótese que as abelhas parecendo nos
altiplanos Iranianos e abelhas maiores ao redor do Mar de Cáspio estão resolvidas
pela existência de dois clines separados, um que estende do mediterrâneo aos
altiplanos Iranianos e um segundo cline em estendendo da costa de Cáspio às
altitudes altas das Montanhas de Elbrus. Análises de características de
morfométricas multivariadas de Apis cerana no sudeste do Himalaia confirmam a
presença de clines, pois as abelhas diminuem em tamanho de oeste para leste, mas
aumentam em tamanho com altitude crescente (Hepburn et al., 2001). O que
concorda com o caso das populações de M. interrupta grandis em que uma variação
no tamanho ocorre nos sentidos norte-sul e leste-oeste.
246
6.3. A análise discriminante
6.3.1. Melípona compressipes manaosensis
Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera.
A análise discriminante em operárias de M. compressipes manaosensis
mostrou os centróides independentes e não sobrepostas em relação aos locais
coletados, porém apresentou populações agrupadas.
Dois agrupamentos populacionais e três populações teoricamente isoladas
montam o gráfico. O primeiro agrupamento é formado pelos meliponários Vidarico,
Eulálio, Klilton, Afonso e Manacapuru e o segundo agrupamento Jonilson, GPA-
INPA e Norma. Glória apesar de ligeiramente afastado do segundo agrupamento
situa-se geograficamente próximo aos mesmos. O Tarumã está eqüidistante aos
dois agrupamentos e o Cacau-Pirera possui uma população de abelhas com
características morfológicas bem particulares.
O primeiro agrupamento mostra uma característica geográfica diferente,
Klilton e Vidarico são da região oeste de Manaus, Afonso e Eulálio são da região
leste e Manacapuru é uma cidade do outro lado do rio. Este agrupamento sugere
grande intercâmbio natural entre as populações mais próximas, pelo menos entre os
meliponários próximos, e há uma provável troca de populações com a finalidade de
reprodução com possível ação humana. As abelhas dos meliponários citados
anteriormente, em Manaus, são tão similares às operárias de Manacapuru que isto
pode sugerir a utilização de meliponicultura migratória que consiste em levar ninhos
de um local a outro para fins reprodutivos das abelhas resultando em maior
variabilidade genética para os criadores.
247
A suposição de que as operárias de Glória se unissem ao um segundo grupo
é pelo fato destes meliponários estarem geograficamente próximos, porém a grande
similaridade entre os caracteres morfológicos das abelhas do GPA, Norma e
Jonilson, que os afasta das populações de Glória, se deve possivelmente ao grande
intercâmbio entre estes Meliponários.
6.3.2. Melipona seminigra merrillae
Manaus e Cacau-Pirera
O gráfico mostra um agrupamento contendo Tarumã, Norma, Estação
Experimental de Hortaliças e o GPA/INPA. Um segundo agrupamento seria Afonso,
Glória e Eulálio. As abelhas do meliponário Vidarico estariam eqüidistantes destes
agrupamentos, o meliponário do Klilton está mais afastado dos anteriores e as
abelhas do Cacau-Pirera isolado.
6.3.3. Melipona rufiventris
Manaus
A análise discriminante diferenciou as populações dos locais estudados. As
populações que mais se aproximaram e agruparam, segundo os treze caracteres
morfológicos, foram às populações do GPA e estação experimental de hortaliças.
Houve também uma sobreposição, porém menor entre as abelhas do Cacau-Pirera
com as da Estação Experimental de Hortaliças. A população do meliponário Eulálio
mostrou-se mais isolada com muito pouca sobreposição ou semelhança dos
caracteres morfológicos com as populações dos meliponários GPA e estação
experimental de hortaliças.
248
Manaus e Barra do Corda
Abelhas de subespécies diferentes de M. rufiventris (M. rufiventris e M.
rufiventris paraensis) foram estudadas utilizando a análise discriminante. Populações
de abelhas de meliponários de Manaus, Cacau-Pirera (Amazonas) e de Barra do
Corda (Maranhão) foram analisadas.
A análise mostrou um agrupamento com três populações bastante
semelhantes, segundo os treze caracteres morfológicos utilizados, e duas
populações relativamente isoladas. As três populações semelhantes são formadas
pelas abelhas dos meliponários GPA/INPA, Estação Experimental de Hortaliças e a
população de Cacau-Pirera. A população do meliponário Eulálio mostrou ter pouca
relação com o agrupamento citado anteriormente. Quase que totalmente separada
das demais e a população de abelhas de Barra do Corda mostra-se com caracteres
morfológicos totalmente diferenciados.
A população de Barra do Corda pertence à subespécie M. rufiventris
paraensis (Schwarz, 1932) ou M. paraensis (Silveira et al., 2002) diferentemente
das populações de Manaus e Cacau-Pirera que são próximas e pertencem à espécie
M. rufiventris do Amazonas. Esta situação anteriormente citada explica o fato da
análise discriminante ter separado tão bem as duas subespécies. Outro fato é da
população de abelhas de Cacau-Pirera, que se localiza do outro lado do rio Negro,
ser muito mais semelhante a do meliponário GPA/INPA e da população de abelhas
da Estação Experimental de Hortaliças do que a população do meliponário Eulálio.
Isto se deve, provavelmente, a meliponicultura migratória anteriormente citada. A
diferença entre os caracteres morfológicos que fazem da população do meliponário
Eulálio ser tão diferente das demais reforça a hipótese de que as abelhas são
originárias de outras localidades.
249
A população de Barra do Corda mostra indivíduos, segundo os caracteres
morfológicos, pouco semelhantes às populações de abelhas dos meliponários de
Manaus e Cacau-Pirera mostrando os mesmos com muita variabilidade.
6.3.4. Melipona interrupta grandis
Manaus e Marajaí, Alvarães, Tefé.
Análise discriminante para os 13 caracteres morfométricos medidos
operárias de M. interrupta grandis mostrou indivíduos dispersos, com caracteres
morfológicos variados, porém formando uma única população.
6.3.5. Melipona crinita
Marajaí, Alvarães, Tefé.
Análise discriminante de operárias de Melipona crinita em relação à espécie
mostrou indivíduos relativamente concentrados próximos a centróide, com grande
variabilidade, mas com menor variação nas estruturas morfológicas que M.
rufiventris.
6.3.6. Melipona compressipes fasciculata
Parintins, Barra do Corda e São Luís.
A análise discriminante de operárias de M. compressipes fasciculata
apresentou indivíduos formando três populações diferentes de abelhas, sendo que
as populações de São Luís e Barra do Corda mostram-se próximas, porém nenhum
dos indivíduos se sobrepõe. Esta proximidade entre as populações deve estar
relacionada com a proximidade geográfica, pois as duas estão localizadas no estado
do Maranhão.
250
O gráfico da análise discriminante mostra claramente a possibilidade de
clines envolvendo esta questão, fato anteriormente discutido.
6.3.7. Todas as abelhas (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes
fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e
Lestrimelitta sp) e locais (Manaus, Cacau-Pirera, Manacapuru, Marajaí,
Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão).
As análises discriminantes não revelaram morfo-agrupamentos
(morphoclusters), ou melhor, subdivisões adicionais em grupos de biométricos. A
separação de morfo-agrupamentos está relacionada a diferenças fisiográficas que
criam um isolamento de reprodutivo temporal parcial associado com altitude. Todas
as espécies apresentaram um centróide único mostrando que todas formam um
grupo homogêneo, mesmo espécies que apresentaram alta variabilidade em relação
aos caracteres morfométricos comportaram-se como um grupo único contrariando
alguns trabalhos como Ruttner et al. (2000), Hepburn et al. (2001). Os morfo-
agrupamentos seriam constatados se na análise discriminante de uma espécie
fossem apresentadas dois ou mais centróides confirmando uma diferença
morfológica muito grande.
A análise discriminante das espécies, subespécies e gêneros em relação aos
treze caracteres morfométricos estudados. O gráfico mostrou três espécies
separadas das demais e sete com os centróides muito próximos. Lestrimelitta sp
apresenta-se completamente afastada dos agrupamentos, destacando-se. As
espécies do gênero Melipona, M. fuliginosa e M. interrupta grandis, considerados os
maiores Meliponina, estão separados do agrupamento.
251
A análise discriminante mostra a situação dos gêneros e espécies em
relação aos treze caracteres morfométricos estudados. O gráfico mostrou três
espécies separadas das demais e sete com os centróides muito próximos.
Lestrimelitta sp apresenta-se completamente afastada do agrupamento, destacando-
se. As espécies do gênero Melipona, M. fuliginosa e M. interrupta grandis,
considerados os maiores Meliponina, estão separados do agrupamento, porém
próximos pela afinidade taxonômica.
O agrupamento inclui dois grupos menores que são: 1. centróides quase
sobrepostos que são duas subespécies M. compressipes manaosensis e M.
compressipes fasciculata; 2. três espécies com centróides próximas que são M.
rufiventris paraensis com o centróide ao lado de M. crinita e um pouco afastado,
porém próximo o centróide da M. rufiventris de Manaus. O centróide da M. seminigra
merrillae está entre os dois grupos anteriormente citados e logo ao lado o centróide
da espécie Partamona sp, bem definida e coesa, mostrando ser um agrupamento
separado.
A análise discriminante utilizando o número de hâmulos formou dois
agrupamentos e dois centróides ficaram afastados Lestrimelitta sp e M. fuliginosa. O
primeiro agrupamento reuniu cinco espécies em dois agrupamentos: 1. M. seminigra
merrillae e Partamona sp; 2. M. rufiventris, M. rufiventris paraensis e M. crinita. O
outro agrupamento reuniu Melipona sp, M. compressipes manaosensis, M.
compressipes fasciculata e M. interrupta grandis.
Tanto a análise discriminante do número de hâmulos quanto à dos treze
caracteres morfológicos utilizados direcionam-se para um mesmo resultado, que é
confirmado por (Moure, 1992; Silveira et al., 2002).
252
Com relação às abelhas do gênero Melipona a análise discriminante condiz
com a divisão de indivíduos em subgêneros (Moure, 1992; Silveira et al., 2002),
onde as espécies M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. rufiventris paraensis e M.
crinita pertencem ao subgênero Michmelia Moure, 1975 e Melipona sp, M.
compressipes manaosensis, M. compressipes fasciculata e M. interrupta grandis ao
subgênero Melikerria Moure, 1992.
Segundo Silveira et al. (2002), o subgênero Michmelia é um grupo
relativamente uniforme, do qual pertencem M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M.
rufiventris paraensis e M. crinita, porém formas como M. fuliginosa que se afastam
das outras espécies. As análises discriminantes, para os treze caracteres
morfométricos e para o número de hâmulos das asas esquerda e direita, mostraram
este fato com clareza não agrupando M. fuliginosa com as outras espécies do
mesmo subgênero. O subgênero Melikerria é retratado corretamente pelas análises
discriminantes, para os treze caracteres morfométricos e para o número de hâmulos
das asas esquerda e direita mostrando ser um grupo também homogêneo, segundo
Silveira et al. (2002).
A análise discriminante também revelou que as subespécies apresentam
uma maior semelhança morfométrica como nos casos de M. rufiventris e M.
rufiventris paraensis, e M. compressipes manaosensis e M. compressipes
fasciculata. Fato interessante foi M. crinita estar muito próxima a M. rufiventris e M.
rufiventris paraensis. Importante foram as espécies apresentarem os centróides
próprios mostrando os grupos mais próximos que em relação espécie-espécie,
porém com populações separadas e coesas na semelhança morfológica.
253
6.4. Valor médio, erro padrão, análise de componentes principais e análise
discriminante.
Os métodos morfométricos foram eficientes em separar grupos de
organismos próximos, como em Daly (1985). Na verdade, as análises morfométricas,
aliadas à estatística multivariada quantificaram variações morfológicas,
principalmente na forma e no tamanho das estruturas medidas, como em Araújo et
al. (2004). As abelhas da tribo Meliponini, bem como as abelhas do gênero Apis,
responderam bem aos estudos de variação morfométrica, como em Alpatov (1918),
Alpatov (1929), Ruttner (1988), Radloff et al. (2003) e Hepburn et al. (2004).
O uso das médias e o desvio padrão definiram as populações de abelhas
dos meliponários em todas as espécies, porém para as espécies Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris e M. compressipes
fasciculata o resultado se mostrou mais claro, como em Alpatov (1929) e Radloff et
al. (2003). A análise das médias agrupou as espécies e separou as populações.
Este fato pode ser confirmado pelo teste de Kruskall Wallis (H) que considerou as
diferenças significativas na maioria das estruturas morfológicas estudadas em todas
as espécies.
Este fato concorda com muitos autores, pois as colônias não só diferem nas
médias das características morfológicas, mas também nos coeficientes de
correlação entre características (Alpatov et al., 1925). As variações intracoloniais
(dentro da colônia) e intercoloniais (entre colônias) diferenciam nas populações, a
escola russa examinou assiduamente amostras e realizou grandes estudos nas
abelhas do gênero Apis da Eurásia no último século (Alpatov, 1929). O que confirma
os resultados do estudo feito com Meliponini.
Assim, no caso de características quantitativas de alta herdabilidade como
254
são os caracteres morfológicos (Oldroyd et al., 1983; Oldroyd et al., 1991), a
variação intracolonial pode ser maior que a variação intercolonial em populações
diferentes de Apis (Adams et al., 1977; Oldroyd et al., 1983; Rinderer et al., 1990);
mas, o inverso pode acontecer em várias populações naturais de Apis (Hepburn &
Radloff, 1998). Reciprocamente, há menor variação "dentro de uma amostra da
colônia" e maior a variação "entre amostras de colônia" (Falconer, 1989). Com isso,
pode-se explicar a diferença entre os meliponários de Manaus e as populações de
outras localidades.
As análises de médias, componentes principais e a análise discriminante
detectaram variações na forma e no tamanho das estruturas avaliadas, como em
Alpatov (1929), Ruttner (1988), Ruttner et al. (2000) e Hepburn et al. (2001). A
análise de componentes principais resumiu um conjunto grande de medidas, em três
componentes principais, e formou grupos, principalmente quando foram
confrontados. A análise de componentes principais é uma técnica exploratória
(Reyment et al., 1984).
O índice multivariado de tamanho mostrou que as populações de abelhas do
Cacau-Pirera são maiores que as criadas em meliponários de Manaus e
Manacapuru. As abelhas de Cacau-Pirera foram coletadas em ambiente selvagem
enquanto as outras em área urbana. As abelhas de Cacau-Pirera apresentaram
maior variabilidade que as abelhas criadas em meliponários em Manaus e
Manacapuru, porém quando as abelhas são analisadas nos meliponários os
tamanhos não diferem muito e sua variabilidade muito baixa, bem exemplificada em
M. seminigra merrillae em meliponários de Manaus. Portanto, as abelhas das
espécies M. compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae e M. rufiventris, em
particular, mostraram tamanhos maiores em Cacau-Pirera. E quando analisadas em
255
Manaus a Estação Experimental de Hortaliças apresentou populações de abelhas
maiores em seu tamanho, com exceção de M. compressipes manaosensis, onde o
GPA/INPA apresentou as maiores médias no total.
Analisando M. seminigra merrillae nota-se as diferenças em relação a M.
compressipes manaosensis e M. rufiventris. Em M. seminigra merrillae, entre os
meliponários de Manaus, o tamanho médio das abelhas apresentou dois grupos
homogêneos com médias muito próximas e pouca variabilidade. Este fato mostra,
provavelmente, a atuação de seleção artificial sobre as abelhas desta espécie em
Manaus, havendo uma modelagem dos indivíduos e populações em relação a uma
média (Falconer, 1989). Fato este discutido anteriormente. Brandeburgo (1995),
pesquisando colônias de abelhas africanizadas Apis mellifera quando estas foram
comparadas com a média geral, verificou-se que as colônias mais desenvolvidas
eram formadas de indivíduos com características próximas da média. Nas colônias
menos desenvolvidas, as quais abandonaram suas caixas após algum tempo,
apresentavam indivíduos com características mais distantes da média. Este fato
justificaria a manutenção de indivíduos morfologicamente com um tamanho médio e
eliminação dos indivíduos abaixo desta média.
A análise de componentes principais mostrou que o tamanho médio do corpo
das abelhas, na maioria dos casos, apresentava tamanho médio das asas maior
confirmando estarem correlacionados como em Araújo et al. (2004). É o caso da
população de Cacau-Pirera e em Manaus na Estação Experimental de Hortaliças.
Na análise discriminante depurou os dados trazendo informações definitivas
sobre os agrupamentos, como nos componentes principais (Marcus, 1990). Segundo
Reis (1988) as funções discriminantes são combinações de variáveis que melhor
determinam grupos definindo-os.
256
A análise discriminante efetivou os resultados descartando totalmente a
hipótese de que haveria morfo-agrupamentos, como foi descrito anteriormente,
dentro das espécies e mostrando que as espécies diferem significativamente, dentro
de suas populações e das localidades estudadas. A análise discriminante foi
determinante para agrupar e separar as abelhas de todas as espécies, segundo a
sua distribuição geográfica mesmo dentro de um município como ocorreu entre os
meliponários de Manaus.
Em M. compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae e M. rufiventris,
segundo os treze caracteres morfológicos, a análise discriminante separou as
abelhas dos meliponários de Manaus em populações diferenciadas, pois cada
meliponário apresentou um centróide e não caracterizou morfo-agrupamentos
porque não houve mais de um centróide em cada população. As abelhas do Cacau-
Pirera foram separadas das populações de Manaus e as populações de Manacapuru
que também se separam das demais, este fato não foi confirmado quando
comparado com os resultados de Ruttner et al. (2000) e Hepburn et al. (2001) em
Apis sp.
Ao fazer a análise das três espécies M. compressipes manaosensis, M.
compressipes fasciculata e M. interrupta grandis a discriminante foi decisiva
separando, primeiramente, M. interrupta grandis das outras duas espécies
mostrando que são espécies diferentes. No caso de M. compressipes manaosensis
e M. compressipes fasciculata, as mesmas ficaram sobrepostas mostrando que
estas duas abelhas têm alta similaridade entre os treze caracteres morfológicos,
porém foram consideradas como dois agrupamentos diferentes. Pelo fato dos
caracteres morfológicos se agruparem fortemente entre dois centróides, mostrando
que são semelhantes, porém formam dois grupos. No caso destas duas subespécies
257
de abelhas, as populações são muito próximas e foram definidas pelos dois
centróides caracterizando as duas subespécies.
Em M. seminigra merrillae e M. rufiventris, a análise também distanciou a
população de Cacau-Pirera das populações de Manaus. Quando as subespécies M.
rufiventris e M. rufiventris paraensis são comparadas, a análise discriminante
mostrou que são subespécies diferentes e definidas, pois nenhum dos treze
caracteres morfológicos apresentaram relação entre a população de Manaus e a
população de Barra do Corda.
A análise discriminante forneceu subsídios para a discussão de clines
realizada anteriormente em M. compressipes fasciculata pelo fato de que as
populações desta espécie oriundas de São Luís (Maranhão), região norte e
litorânea, e Barra do Corda (Maranhão), região central do estado, não apresentarem
nenhuma semelhança entre os treze caracteres morfológicos estudados.
6.5. Número de hâmulos
O número de hâmulos foi decisivo na definição de espécies, subespécies e
até populações neste trabalho e concorda com os trabalhos feitos sobre abelhas dos
gêneros Melipona, em Schwarz (1948), e Apis, em Hepburn et al. (2004). Estes
trabalhos sugerem a análise do número de hâmulos como de grande importância
para a identificação das abelhas. Schwarz (1948), também relacionou o número
médio de hâmulos por espécie e citou que é comum os hâmulos variarem em
número em um mesmo indivíduo, como é retratado neste trabalho. Schwarz (1948)
também sugeriu que, porque eles aumentarem a estabilidade da asa, um número de
hâmulos maior está associado com a capacidade de vôo maior. Portanto, a distância
de vôo de máximo, condicionada por tamanho de corpo, tem que ter uma influência
258
direta na capacidade de dispersão da população (Araújo et al., 2004). Araújo et al.
(2004) também constatou que o número de hâmulos tem relação com a distância de
vôo de máximo e com o tamanho de corpo generalizado (R2 = 0.757). Porém,
quando a análise de regressão linear que usa apenas contagens de tamanho de asa
generalizado espécie-específico é utilizada, estes valores eram altamente
correlatados com distância de vôo de máximo (r = 0.938).
6.5.1. Melipona compressipes manaosensis
Manaus
O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significativas para o número
de hâmulos da asa posterior esquerda (H = 16,99; P = 0,03), porém, o número de
hâmulos da asa posterior direita não foi significativo (H = 2,72; P = 0,95). O
meliponário do Klilton tem abelhas apresentando um número de hâmulos da asa
posterior esquerda maior em média e o Jonilson a menor média. Quanto aos
hâmulos da asa posterior direita a população de abelhas do Tarumã tem em média
um maior número e o menor a população do meliponário do Sr. Eulálio. O que
concorda com Schwarz (1948).
Manaus, Manacapuru e Cacau-Pirera.
O número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias de M.
compressipes manaosensis apresentou diferenças significativas nas duas asas. O
número de hâmulos da asa posterior esquerda das abelhas de Manaus teve um
maior número de hâmulos em média e na asa posterior direita a população do
Cacau-Pirera teve, em média, um número maior.
O número médio de hâmulos nas asas, em Manaus, variou de 13,80 (Klilton)
a 13,00 (Jonilson), na asa esquerda e 13,66 (Tarumã) a 13,30 (Eulálio), na asa
259
direita. A média para a asa esquerda das abelhas de Manaus é 13,46 e para a asa
direita 13,50. Segundo Schwarz (1948), as operárias têm de 13 a 14 hâmulos e uma
média de 13,42. A média do número de hâmulos das abelhas de Manaus, Cacau-
Pirera e Manacapuru resultaram para a asa esquerda em 13,35 e para a asa direita
13,45 o que concorda aproximadamente com Schwarz (1948). As abelhas do Cacau-
Pirera têm menor número de hâmulos na asa direita e segundo os treze caracteres
morfológicos tem maior asa o que concorda com Schwarz (1948).
Em análise feita utilizando os treze caracteres morfológicos realizados
anteriormente, a maior tamanho de abelha foi à população do meliponário Glória,
porém a largura e comprimento médio de asa foram maiores na população do
meliponário Tarumã, concordando com o maior número de hâmulos da asa direita. O
maior tamanho de asa foi das abelhas do meliponário Jonilson que concorda com as
contagens dos hâmulos da asa esquerda.
6.5.2. Melipona seminigra merrillae
Manaus
Os valores médios, o erro padrão e o teste de Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda de M. seminigra merrillae
foram analisadas e os hâmulos da asa posterior esquerda apresentam diferenças
significativas, porém na asa posterior direita isto não aconteceu. Os hâmulos da asa
posterior esquerda do meliponário do Vidarico são os que aparecem em maior
número em média (12,27), porém tem um dos menores tamanhos de asa e de corpo.
Manaus e Cacau-Pirera
Quanto às médias, o erro padrão e o teste de Mann-Whitney (U), para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda em operárias, com
260
diferenças significativas para as duas asas, sendo que a população do Cacau-Pirera
possui em média mais hâmulos (12,70). A população de abelhas do Cacau-Pirera
apresentou maior tamanho de asa e corpo, concordando com Araújo et al. (2004).
Schwarz (1948) mostra uma variação hamular de 11 a 13 para M. fasciata
seminigra e M. fasciata merrillae e uma média de 12,13 e 11,75, respectivamente.
As abelhas de Manaus apresentaram para a asa direita e esquerda uma média de
12,09. A população de Cacau-Pirera apresentou média para a asa esquerda e direita
de 12,70. As abelhas de Manaus apresentaram média mais próxima a de Schwarz
(1948) que as abelhas de Cacau-Pirera. A população de abelhas do Cacau-Pirera
apresentou um maior número de hâmulos, tem as maiores asas e tamanho do corpo,
este dado concorda com Schwarz (1948) e (Araújo et al., 2004).
6.5.3. Melipona rufiventris
Manaus
O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para número de
hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. rufiventris. As
abelhas do meliponário Eulálio mostraram um maior número de hâmulos para a asa
esquerda (11,65) e para a asa direita (11,85), entretanto, as abelhas do meliponário
Eulálio têm menor tamanho de asa e de corpo contrariando Schwarz (1948) e
(Araújo et al., 2004). As abelhas do meliponário GPA/INPA obtiveram os menores
números de hâmulos nas asas direita e esquerda.
O teste de Mann-Whitney (U) não indicou diferenças significavas para
número de hâmulos das asas posterior esquerda e direita em operárias de M.
rufiventris, procedentes de meliponários localizados em Manaus e Cacau-Pirera,
Amazonas.
261
Em Manaus a média entre os meliponários foi de 11,36 para a asa esquerda
e 11,43 para a asa direita. Entre os locais, Manaus e Cacau-Pirera, a média foi de
11,29 para a asa esquerda e 11,26 para a asa direita. Estes valores médios se
aproximam do valor médio de M. fasciata paraensis e M. fasciata rufiventris com
11,35 (10 a 13 hâmulos) e 11,29 (10 a 13 hâmulos), próximo do descrito por
Schwarz (1948).
6.5.4. Melipona interrupta grandis
Os valores médios, o erro padrão e o teste de Mann-Whitney (U) não
indicaram diferenças significavas para número de hâmulos da asa posterior
esquerda e direita em operárias de M. interrupta grandis de meliponários localizados
em Manaus e Alvarães. Porém, em média as abelhas de Alvarães têm maior número
de hâmulos em média, asa esquerda e direita (13,50) que as de Manaus.
Para Alvarães e Manaus, as abelhas apresentaram médias hamulares para
as asas esquerda e direita de 13,25 e 13,35, respectivamente. Segundo Schwarz
(1948), para M. interrupta grandis o número de hâmulos varia de 12 a 16 e
apresenta uma média de 13,62, pouco acima do resultado médio em Manaus e
Alvarães.
6.5.5. Melipona crinita
Marajaí, Alvarães e Tefé.
O teste de Mann-Whitney (U) indicou diferenças significavas para número de
hâmulos da asa posterior esquerda e direita em operárias de M. interrupta grandis,
procedentes de meliponários localizados em Manaus e Alvarães. A análise mostrou
que as abelhas do meliponário José têm maior número de hâmulos em média, asa
262
esquerda (11,88) e asa direita (11,67), que as abelhas do meliponário Paulo, sendo
que as abelhas do meliponário Paulo têm maior tamanho médio, não concordando
com Schwarz (1948) e (Araújo et al., 2004).
As abelhas apresentaram média hamular para a asa esquerda de 11,46 e
para a direita 11,36, esta média concorda com Schwarz (1948) e com a espécie M.
fasciata rufiventris com 10 a 13 hâmulos e média de 11,29 hâmulos. M. crinita não
havia sido descrita por Schwarz em 1948, porém em Moure & Kerr (1950) é que M.
crinita é descrita. A similaridade de M. crinita com M. rufiventris e M. rufiventris
paraensis foi mostrada em análise discriminante e se apresentaram bem próximas.
6.5.6. Melipona compressipes fasciculata
O teste de Kruskall Wallis (H) indicou diferenças significavas para número de
hâmulos da asa posterior esquerda (H= 7,61; P<0,02) e não significativas para a asa
direita (H= 4,28; P=0,12) em operárias de M. compressipes fasciculata, procedentes
de meliponários localizados em Parintins (Amazonas), São Luis e Barra do Corda
(Maranhão). A média do número de hâmulos da asa posterior esquerda (13,79) e
direita (13,68) apresenta-se maior nas abelhas de Barra do Corda.
Segundo as análises de componentes principais, as abelhas de Barra do
Corda são as que têm menores comprimentos médios das estruturas morfológicas,
tem as menores asas e o maior número de hâmulos, que deve estar relacionado
com a precisão no vôo.
A média hamular para a asa esquerda foi de 13,53 e 13,42 para a asa
direita. Schwarz (1948) sugere de 13 a 15 hâmulos e média de 13,65 para M.
interrupta fasciculata, o que mostra muita semelhança nos resultados conseguidos
neste trabalho.
263
6.5.7. Todas as abelhas (Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae, M. rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes
fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris paraensis, Partamona sp e
Lestrimelitta sp) e locais (Manaus, Cacau-Pirera, Manacapuru, Marajaí,
Parintins - Amazonas; São Luís e Barra do Corda - Maranhão).
M. fuliginosa apresentou a média mais alta para o número de hâmulos tanto
da asa esquerda quanto para a asa direita (15,00±0,48 e 14,72,± 0,47,
respectivamente) e M. crinita a menor (11,31±0,13 e 11,24±0,12, respectivamente).
O teste de Mann-Whitney (U) entre o número de hâmulos da asa posterior esquerda
e direita de Melipona compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M.
rufiventris, M. interrupta grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M.
fuliginosa e M. rufiventris paraensis não apresentou diferenças significativas.
Os valores médios, o erro padrão e o teste de Kruskall Wallis (H) para
número de hâmulos da asa posterior direita e esquerda entre operárias de Melipona
compressipes manaosensis, M. seminigra merrillae, M. rufiventris, M. interrupta
grandis, M. crinita, M. compressipes fasciculata, M. fuliginosa e M. rufiventris
paraensis resultou em diferenças significativas.
O agrupamento acima é confirmado por Schwarz (1948), em relação ao
número de hâmulos, porque M. compressipes manaosensis, M. interrupta grandis,
Melipona sp (meliponário Afonso) e M. compressipes fasciculata se agruparam, bem
como M. rufiventris paraensis, M. crinita e M. rufiventris (Manaus). M. fuliginosa,
Lestrimelitta sp ficaram distantes e M. seminigra merrillae ficou muito próxima a
Partamona sp devido às medidas morfológicas adotadas, mas estão separadas e
definidas como espécies de gêneros diferentes como em Hepburn et al. (2004).
264
Em seus estudos com várias espécies do gênero Apis, Hepburn et al. (2004)
confirmaram em seus resultados diferenças significativas do número de hâmulos
entre A. m. intermissa e A. andreniformis, A. florea e A. cerana; também entre A.
cerana, A. koschevnikovi, A. andreniformis e A. florea. Portanto, foram achadas
diferenças significativas na distribuição do número de hâmulos e variabilidade entre
populações. Diferenças significativas foram descobertas, entre as populações de
uma espécie, na distribuição do número de hâmulos entre países em A.
andreniformis, A. florea, A. cerana e A. Koschevnikovi.
O número de hâmulos também pode não fornecer diferenças significativas
entre e dentro de espécies. Rinderer et al. (1989) e Rinderer et al. (1995) mostraram
que, em número de hâmulos, as médias e os coeficientes de variação diferem
significativamente entre A. florea e A. andreniformis, mas não diferiu
significativamente entre A. koschevnikovi e A. cerana.
Segundo Alpatov (1928), abelhas do gênero Apis mal alimentadas tiveram
significativamente um número menor de hâmulos que abelhas bem alimentadas, Lee
(1974) calculou anteriormente a correlação entre o número de hâmulos e o tamanho
da asa anterior em operárias de A. mellifera e foi baixo este índice. Estudos
confirmaram baixas correlações entre comprimento da asa anterior e número de
hâmulos dentro de espécies, ainda que uma correlação significativamente alta fosse
encontrada entre as espécies (Hepburn et al., 2004).
O número de hâmulos e sua extensão linear têm alto índice de herdabilidade
que é modificado por meio de seleção genética. O número de hâmulos difere
significativamente entre os sexos e castas femininas, variam entre a maioria das
espécies de Apis como também em categorias de infraespecíficas. As distribuições
de freqüência de hâmulos e a extensão das asas anteriores variam
265
significativamente ao nível de população, a exibição clines em latitudes e longitudes
em relação a grandes distâncias e são úteis na classificação de populações de Apis
(Hepburn et al., 2004).
6.6. Sobre hâmulos e asas
Melipona compressipes manaosensis
Em estudos feitos com Meliponini, o tamanho generalizado das asas está
correlacionado à distância de vôo atingido por uma abelha, sugerindo que abelhas
ocupam área maior quanto maior for o tamanho do corpo (Araújo et al., 2004).
Em Melipona compressipes manaosensis, na área urbana de Manaus, o
índice multivariado de tamanho ou o tamanho generalizado foi maior nas abelhas do
meliponário Glória que tem largura e comprimento médios da asa com 2,08 e 7,86,
respectivamente, e apresentou um tamanho de 0,79. O meliponário Afonso possui
as operárias com tamanho médio de 0,52 e largura e comprimentos médios de asa
2,04 e 7,86, asas maiores que as abelhas do meliponário Glória, porém tamanho
médio um pouco maior. A variabilidade das abelhas foi alta em todos os
meliponários, exceto no GPA/INPA.
As médias para o índice multivariado de tamanho entre as operárias de M.
compressipes manaosensis resultaram em abelhas maiores em Cacau-Pirera (1,31),
de tamanho médio em Manaus (0,08) e menores em Manacapuru. As médias de
largura e comprimento das asas (2,18 e 8,06 para Cacau-Pirera, 2,07 e 7,81 para
Manaus e 2,05 e 7,75 para Manacapuru) refletiram esta diferença e concordaram
com o tamanho médio das operárias. Portanto, o tamanho das asas se relacionou
com o tamanho do corpo concordando com Araújo et al. (2004).
266
As operárias de Cacau-Pirera que foram coletadas em ambiente selvagem
apresentaram maior tamanho e variação que em Manaus e Manacapuru, onde são
criadas em caixas racionais dentro de meliponários e apresentaram variabilidade
baixa. Esta variação de tamanho pode estar relacionada com a adaptação a
condições naturais segundo Ruttner (1988). A possibilidade de maior competição
pelo recurso alimentar também pode estar atuando, pois segundo Pignata e Diniz-
Filho (1996) 75,5% de tamanho do corpo em Meliponini está relacionado a fatores
adaptáveis associados com a exploração do recurso. Portanto, as abelhas do
Cacau-Pirera podem buscar seu alimento em locais mais distantes.
O número de hâmulos em M. compressipes manaosensis para a área
urbana de Manaus apresentou médias maiores para os meliponários Klilton, Tarumã
e Vidarico não se relacionando com as operárias com asas maiores dos
meliponários Glória e Afonso. No caso das três localidades estudadas, o número de
hâmulos não se relacionou com as maiores asas, sendo que as abelhas de Manaus
têm maior número de hâmulos seguidas de Manacapuru e Cacau-Pirera onde as
operárias têm um maior tamanho médio das asas, concordando com Lee (1974),
Rinderer et al. (1989), Rinderer (1995) e Hepburn et al. (2004).
A relação positiva entre distância de vôo, área de asa e tamanho do corpo
parece ser correta, porém a hipótese de que um número maior de hâmulos pode
conferir maior capacidade de vôo parece não se correlacionar positivamente como
descreveu Schwarz (1948), no caso das operárias de M. compressipes
manaosensis.
Melipona seminigra merrillae
Em Melipona seminigra merrillae da área urbana de Manaus as maiores
267
médias de largura e comprimento de asa são conferidas aos meliponários Tarumã
(1,91 e 7,21) e Estação Experimental de Hortaliças (1,91 e 7,28). O índice
multivariado de tamanho confirmou as maiores operárias oriundas dos meliponários
Tarumã (0,57) e Estação Experimental de Hortaliças (0,43), como descreveu Araújo
et al. (2004). A variação foi pequena em todos os meliponários.
O número de hâmulos mostrou-se maior na população de abelhas do
meliponário Estação Experimental de Hortaliças tanto na asa esquerda (12,40)
quanto na direita (12,30).
Quando há comparação entre as abelhas do Cacau-Pirera e Manaus, as
operárias do Cacau-Pirera apresentam-se como as de maior largura e comprimento
alar (1,99 e 7,42) enquanto que nas operárias de Manaus uma medida menor (1,87
e 7,09). O índice multivariado de tamanho confirmou as médias anteriores e as
operárias de Cacau-Pirera são maiores (1,78) que as de Manaus (-0,05), além das
abelhas de Cacau-Pirera apresentarem maior variabilidade e as de Manaus quase
nenhuma. Confirmado o descrito por Araújo et al. (2004).
O número de hâmulos confirma uma relação positiva entre os locais. A
população do Cacau-Pirera possui, em média, um número maior de hâmulos na asa
esquerda (12,70) e direita (12,70) e maior variabilidade que as abelhas de Manaus.
Neste caso, as abelhas com maiores tamanhos têm maior número de hâmulos como
foi descrito por Schwarz (1948).
Melipona rufiventris
As médias da largura e comprimento das asas em Melipona rufiventris, da
área metropolitana de Manaus, mostraram que a população de abelhas da Estação
Experimental de Hortaliças tem maior tamanho de asa (1,77 e 1,61) que as abelhas
268
dos meliponários GPA/INPA e Eulálio. O tamanho multivariado confirmou a
população de abelhas da Estação Experimental de Hortaliças como as de tamanho
maior (0,61), porém menor variabilidade que as abelhas do meliponário Eulálio que
são menores em tamanho. Concordando com Araújo et al. (2004).
O número de hâmulos, nas asas esquerda e direita (11,65 e 11,85), para as
populações dos meliponários de Manaus foi maior nas abelhas do meliponário
Eulálio, que tem menor tamanho multivariado. Este resultado não confirma as
afirmações de Schwarz (1948).
Para as abelhas de Manaus e Cacau-Pirera, a largura e comprimento
médios da asa foi maior em Cacau-Pirera (1,83 e 6,68) que em Manaus (1,75 e
6,57). O índice multivariado confirmou o tamanho maior para as abelhas do Cacau-
Pirera (0,79) com alta variabilidade, como em Araújo et al. (2004). O número de
hâmulos para as abelhas de Manaus e Cacau-Pirera não foi significativo.
Melipona interrupta grandis
Em Melipona interrupta grandis para os dois meliponários de Marajaí, a
largura e comprimento médios da asa foram maiores no meliponário Marcos (2,55 e
9,12) em que as abelhas têm o maior tamanho (1,22), como o descrito por Araújo et
al. (2004). Quando se compara as médias das abelhas de Manaus e Marajaí, as
abelhas de Manaus apresentam maior comprimento de asa (9,24), menor largura
alar (2,43), maior tamanho (0,95) e menor variabilidade. Portanto, o número de
hâmulos é maior na população de Marajaí, tanto na asa esquerda (13,50) quanto na
direita (13,50), não concordando com Schwarz (1948).
269
Melipona crinita
O índice multivariado de tamanho em Melipona crinita apresentou valores
maiores para as abelhas do meliponário Paulo (0,04), porém o número de hâmulos
foi maior no meliponário José, tanto na asa esquerda (11,88) quanto na asa direita
(11,67). Contrariando o postulado por Schwarz (1948).
Melipona compressipes fasciculata
Em Melipona compressipes fasciculata a largura e comprimento médios da
asa privilegiam as abelhas de São Luís (Maranhão) que possuem 2,07 e 7,96,
respectivamente. O índice multivariado de tamanho confirma o resultado retirado das
médias e com Araújo et al. (2004), onde a população de abelhas de São Luís são as
maiores (0,85). O número de hâmulos novamente contraria o descrito por Schwarz
(1948), pois a população com maior número de hâmulos tanto na asa esquerda
(13,79) quanto na direita (13,68) é a Barra do Corda (Maranhão).
Uma explicação viável para indivíduos maiores com asas maiores
apresentarem um menor número de hâmulos seria de que estes indivíduos
necessitam de amplitude de vôo, ou melhor, voar longe para conseguir o recurso. As
abelhas de tamanho pequeno com asas pequenas possivelmente teriam maior
número de hâmulos porque privilegia a precisão no vôo, pois não podendo voar tão
longe para conseguir o alimento tem que apresentar maior destreza, agilidade no
vôo. Este fato reporta ao trabalho de Araújo et al. (2004) onde abelhas maiores
conseguem transpor áreas fragmentadas e escapar de uma possível extinção,
porém as de menor porte não teriam esta possibilidade concorrendo para a sua
manutenção no próprio fragmento florestal.
A observação de que as populações selvagens apresentam maior tamanho
270
foi notado e muitas vezes maior variabilidade que as populações criadas em caixas
racionais em meliponários, com isso as causas dessa variabilidade pode estar
relacionada à seleção sofrida por essas populações de abelhas.
Há uma variabilidade considerável dentro das populações locais, sem
qualquer relação com as populações vizinhas. Os fatores que geram esta
variabilidade podem incluir deriva genética ou mesmo eventos localizados de
seleção artificial, outra possibilidade interessante é que processos de migração
localizados e sem direções preferenciais, atuando em algumas populações,
produzem tais distorções (Wiese, 1985). Outros efeitos de seleção natural sobre a
frente de colonização, por sua vez, podem estar atuando sobre as variações no
tamanho das abelhas ou, mais provavelmente, sobre características eco-fisiológicas
relacionadas geneticamente a esse tamanho (Ratnieks, 1991).
Uma causa para esta variabilidade pode estar relacionada com o
desenvolvimento embrionário, pois a deficiência da quantidade e a qualidade do
alimento fornecido às larvas, como em Silva et al. (2005), podem levar à formação
de castas diferentes (rainha, operárias ou intercastas) acarretando problemas
também no desenvolvimento larval e determinação de castas.
271
7. CONCLUSÃO
A morfometria mostrou ser uma ferramenta importante de auxílio à
morfologia e sistemática;
As médias, erro padrão e o teste de Kruskall Wallis deram excelentes
resultados separando as populações de abelhas dos meliponários de Manaus,
bem como as populações de Manaus e relação às de outras localidades;
A análise de componentes principais mostrou uma percentagem de variância
explicada de, aproximadamente, 60% e gerando uma coluna de componentes
positivos e valores próximos de uma unidade em quase todas as espécies, com
exceção de Melipona compressipes manaosensis em que a variância foi de 48%;
A análise discriminante foi decisiva para definir localidades, meliponários,
espécies, subespécies e populações;
As populações de abelhas da área metropolitana de Manaus, criadas em
caixas racionais foram diferenciadas, entre os meliponários e apresentaram
menor variabilidade que as abelhas selvagens de Cacau-Pirera;
M. seminigra merrillae mostrou pouca variação em seu tamanho médio
formando praticamente dois grupos distintos nos meliponários da área urbana de
Manaus;
As populações de abelhas do Cacau-Pirera apresentaram os tamanhos
médios de abelhas maiores em M. compressipes manaosensis, M. seminigra
merrillae e M. rufiventris comparadas com as abelhas da região de Manaus;
As abelhas M. compressipes fasciculata apresentaram clines geográficos no
Maranhão em relação aos treze caracteres morfológicos estudados;
As abelhas estudadas apresentaram relação entre o tamanho médio do
272
corpo e o tamanho médio das asas, porém com relação ao número de hâmulos
este fato não ocorreu;
A média do número de hâmulos das espécies estudadas corresponde
corretamente aos estudos feitos anteriormente por Schwarz (1948);
O número de hâmulos não apresentou relação direta com o tamanho das
asas que, por conseqüência, correlacionou-se com o tamanho do corpo;
As espécies de abelhas estudadas foram agrupadas, tanto quanto os treze
caracteres morfológicos quanto ao número de hâmulos, em dois subgêneros
dentre os quatro descritos por Moure (1992);
273
8. BIBLIOGRAFIA CITADA
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