¿Puede el control biológico mejorarse en el cultivo del pimiento?
Alberto Urbaneja, Sarra Bouagga y Meritxell Pérez-Hedo (Unidad Asociada de Entomología UJI-IVIA. Centro
de Protección Vegetal. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias, IVIA. [email protected])
El cultivo del pimiento en invernadero es quizás el cultivo donde más establecido se encuentra
el uso de control biológico aumentativo en la cuenca mediterránea (Calvo y col., 2012; Jacas
and Urbaneja, 2008). La mayoría de las plagas de pimiento pueden controlarse con la liberación
y conservación de enemigos naturales, por lo que el uso de plaguicidas no es muy frecuente.
La principal plaga de este cultivo es el trips occidental de las flores Frankliniella occidentalis
(Pergande) (Thysanoptera: Tripidae), principalmente debido a su papel como vector del virus
del bronceado del tomate (TSWV). Además, la mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius)
(Hemiptera: Aleyrodidae) es una plaga secundaria importante que debilita el cultivo a través
de la extracción de savia y reduce la calidad del fruto cuando acumula fumagina (Urbaneja
y col., 2007).
Historia del control biológico en pimiento
Dos hitos importantes han tenido lugar en este
cultivo para hacer frente a las dos plagas clave an-
teriormente mencionadas (Blom, 2008). En primer
lugar, a partir de finales de los años 90 del siglo
pasado comenzó a ser común el uso del ácaro
depredador Amblyseius cucumeris (Oudemans)
(Acarina: Phytoseiidae) y el chinche Orius lae-
vigatus (Fieber) (Hemiptera: Anthocoridae) para
el control de trips (Van der Blom y col., 1997),
mientras que a principios de esta década el pa-
rasitoide Eretmocerus mundus Mercet comenzó
liberarse para el control de mosca blanca (Stansly
y col., 2005a; Stansly y col., 2005b). El uso com-
binado de A. cucumeris y O. laevigatus resultó
un gran éxito para el control de trips en aquellos
ciclo de cultivo que el trasplante se produce nor-
malmente en invierno y la cosecha termina en
verano (p.e. Campo de Cartagena), debido a que
las condiciones climáticas son favorables para
el establecimiento de los dos enemigos natura-
les (Sanchez and Lacasa, 2002), y la presión de
plagas es baja al principio del cultivo (Sánchez
y col., 2000). Sin embargo, en aquellos ciclos
de cultivo en los que el trasplante se produce en
verano y el cultivo finaliza en la primavera-verano
siguiente (p.e. Almería), esta estrategia de control
biológico no funcionaba principalmente debido
a las condiciones climáticas adversas de alta
temperatura y baja humedad relativa (Urbaneja
y col., 2002), y a la presión extremadamente alta
de plagas al principio del cultivo (Calvo y col.,
2012). Además, el uso de E. mundus redujo sig-
nificativamente, pero no eliminó totalmente, la
necesidad de realizar tratamientos con plaguicidas
adicionales contra B. tabaci (Calvo y col., 2009).
El segundo hito se produjo con la irrupción
en el mercado de control biológico del ácaro
depredador Amblyseius swirskii Athias-Henriot
(Acari: Phytoseiidae) (Koppert and Wageningen
UR, 2014). La sustitución en el paquete de con-
trol biológico en pimiento de A. cucumeris por A.
swirskii, que se adapta perfectamente a condiciones
áridas (Nomikou, 2003; Nomikou y col., 2001),
dio lugar a un control efectivo tanto de B. tabaci
como de F. occidentalis, ya que este fitoseido es
extremadamente eficaz sobre ambas plagas en una
HortícolasTransferencia Tecnológica
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Figura 1. Base del programa de control biológico en pimiento. El fitoseido A. swirskii para el control de mosca blanca y el antocórido O. laevigatus para el control de trips.
amplia gama de condiciones climáticas (Calvo y
col., 2009; Calvo y col., 2011; Calvo y col., 2012;
Calvo y col., 2008). Desde la incorporación de A.
swirskii en los programas de control de plagas en
pimiento (Figura 1), el uso del control biológico
se ha generalizado en casi toda el área productora
de pimiento (Blom, 2008).
Control de pulgones
A pesar del éxito rotundo del control biológico
en pimiento, el manejo de algunas plagas se-
cundarias en ocasiones todavía requiere alguna
intervención con plaguicidas (Blom, 2008). Este
podría ser el caso de los pulgones. A pesar de
que existen muchos agentes de biocontrol como
productos comerciales para las especies más
comunes de áfidos en pimiento, Myzus persicae
(Sulzer), Myzus persicae nicotianae Blackman,
Aphis gossypii Glover, Macrosiphum euphorbiae
Thomas y Aulacorthum solani Kaltenbach (Hemip-
tera: Aphididae), estos son no siempre suficiente-
mente eficaces (Belliure y col., 2008; Sanchez y
col., 2011). En ocasiones se requieren múltiples
liberaciones de enemigos naturales que aumen-
tan considerablemente el coste final del programa
de control biológico en este cultivo (Messelink y
col., 2011). Una alternativa para mejorar el con-
trol biológico de pulgones podría ser el uso de
chinches depredadores (Hemiptera: Miridae) que
debido a su comportamiento zoofitófago podrían
establecerse en el cultivo de pimiento antes que se
aparecieran las infestaciones de pulgones (Mes-
selink y col., 2011; Messelink and Janssen, 2014;
Pérez-Hedo and Urbaneja, 2014).
Estudios previos sugieren el papel positivo
de los míridos depredadores, Nesidiocoris tenuis
(Reuter), Macrolophus pygmaeus Rambur y Di-
cyphus maroccanus Wagner (Hemiptera: Miridae)
(Hemiptera: Miridae en el control de pulgones en
pimiento (Messelink y col., 2011; Messelink and
Janssen, 2014; Perdikis and Lykouressis, 2004;
Pérez-Hedo and Urbaneja, 2014). Pérez-Hedo y Ur-
Transferencia TecnológicaHortícolas
Figura 2. Preferencia en un olfactómetro en Y horizontal (ver imagen) por parte de hembras de N.
tenuis, M. pygmaeus y D. maroccanus entre planta infestada con M. persicae y planta sana. Las barras marcadas con (*) indican diferencias significativas (Chi-test; P < 0,05). Adaptado de Perez-Hedo y Urbaneja (2014).
baneja (2014) demostraron que las hembras de las
tres especies de míridos depredadores se alimen-
tan activamente de M. persicae y son fuertemente
atraídas por el olor de plantas infestadas por M.
persicae (Figura 2). Por otra parte, las tres especies
de míridos pueden reproducirse sobre pulgones
y establecer sus poblaciones en pimiento, siendo
capaces las tres especies de reducir significativa-
mente el número de M. persicae por hoja respecto
a un tratamiento control.
Uso de míridos en pimiento
En el experimento de Pérez-Hedo y Urbaneja
(2014), los míridos se liberaron cuando las den-
sidades de población de los pulgones fueron re-
lativamente altas y aun así el control de áfidos fue
satisfactoria, pero lógicamente lento. Por tanto, se-
ría muy interesante establecer primero los míridos
en el cultivo (antes de la aparición de pulgones) y
determinar su eficacia tanto sobre:
i) recursos alternativos de alimentos (por ejemplo,
el polen de las flores u otras presas alternativas
que se pudieran adicionar)
ii) otros fitófagos plaga presentes en el cultivo.
Estos dos aspectos serían necesarios cono-
cerlos ya que uno de los posibles inconvenientes
que puede tener el uso de míridos en el cultivo de
pimiento es que no son capaces de mantenerse en
el cultivo en ausencia de presa. En esta línea de tra-
bajo, Messelink y col., (2014) demostraron que los
míridos, como por ejemplo M. pygmaeus, pueden
establecerse en pimiento mediante la adición su-
plementaria de huevos de Ephestia mezclados con
quistes de Artemia y que además, esta combinación
resulta altamente satisfactoria en la posterior inva-
sión de pulgones. Paralelamente, hemos compro-
bado que N. tenuis y M. pygmaeus son capaces de
regular las poblaciones tanto de B. tabaci como de
F. occidentalis en pimiento cuando ambos míridos
son liberados inoculativamente al inicio del cultivo
y el ataque de los fitófagos se produce a posteriori
(mismo autores; trabajo en preparación) (Figura
3). Estos dos resultados apuntan a que los míridos
podrían ser liberados al inicio del cultivo y así estar
ya establecidos cuando los pulgones aparezcan en
el sistema. Además, Messelink and Janssen (2014)
no observaron depredación intragremial cuando M.
pygmaeus se liberó conjuntamente al inicio del cul-
tivo con O. laevigatus, ya que ambos depredadores
coexistieron en el cultivo sin aparente perjuicio en-
tre ellos. De hecho, el control de trips y de pulgones
fue mucho mejor cuando ambos depredadores se
utilizaron conjuntamente.
Activación defensiva de la planta de pimiento
Es ampliamente conocido que las plantas pueden
responden defensivamente al ataque de herbívoros
liberando compuestos volátiles que pueden modificar
el comportamiento (repelencia o atracción) de fitófa-
gos plaga o de sus enemigos naturales. Pérez-Hedo
y col., (2015) demostraron que plantas de tomate
previamente expuestas a N. tenuis podrían ser menos
atractivas para los herbívoros, como B. tabaci, y más
atractivas a enemigos naturales como el parasitoide
Encarsia formosa (Gahan) (Hymenoptera: Aphelini-
dae) que plantas no expuestas. Estas respuestas se
debieron a que las picaduras de N. tenuis modifica-
ron el perfil de varias fitohormonas en planta, que
se tradujeron en un aumento de la síntesis del ácido
abscísico (ABA) que activa las sustancias volátiles
que dan lugar a un efecto de no preferencia sobre la
mosca blanca B. tabaci, y a un aumento la síntesis
del ácido jasmónico (JA) que activa las sustancias
volátiles que atraen al parasitoide E. formosa. Por tan-
to, el uso de depredadores zoofitófagos en pimiento
podría ocasionar respuestas defensivas similares a las
obtenidas en tomate. Recientemente, hemos confir-
mado que la fitofagia tanto de N. tenuis, como de M.
pygmaeus puede activar mecanismos de defensa en
la planta de pimiento capaces de repeler a la mosca
blanca B. tabaci y al trips F. occidentalis. Por ello, la
utilización de míridos en el cultivo de pimiento podría
suponer un beneficio adicional ya que indirectamente
podría inducir respuestas defensivas en la planta y
por consiguiente modificar el comportamiento de los
fitófagos plaga.
Perspectivas
Por todo lo expuesto anteriormente, pensamos que
el uso de míridos en pimiento podría ser una nueva
estrategia de control a tener en cuenta ya que:
- Son capaces de controlar pulgones y de alimen-
tarse de un elevado número de presas alternati-
vas.
- Ayudan en el control de B. tabaci y de F. occi-
dentalis.
- Son capaces de mantenerse en cultivo cuando
hay presas y/o cuando se les suministra alimen-
tación alternativa.
- El uso combinado de míridos y O. laevigatus
mejora el control de pulgones y trips.
- No existen interferencias entre O. laevigatus y
míridos. La depredación intragremial en este
caso no es negativa.
- Pueden añadir un efecto beneficioso al activar
defensas en la planta de pimiento.
Sin embargo, son varios los interrogantes que
quedan todavía por resolver. Entre ellos es urgente
conocer i) qué especie de mírido sería la más ade-
cuada para las condiciones mediterráneas, ii) el
uso combinado con A. swirskii y iii) caracterización
de la respuesta de la planta y en especial determinar
el efecto de los volátiles (HIPVs) inducidos en el
segundo y tercer nivel trófico.
Transferencia TecnológicaHortícolas
Figura 3. Número de B. tabaci (media ± ES ) por planta de pimiento. Se liberaron 4 moscas blancas por semana y por planta. Los míridos N. tenuis, M. pygmaeus y D. maroccanus se liberaron en semillero una semana antes del trasplante a una dosis de suelta de 0,5 individuos / planta (mismos autores; datos en preparación).
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Transferencia TecnológicaHortícolas
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