Современные представления о происхождении и эволюции

цветкаД.Д. Соколов, М.В. Ремизова

кафедра высших растений, биофак МГУ

Natura non facit saltum

Letter from Charles Darwin to Joseph Dalton Hooker, written 22 July 1879, page 3.

Высшие растения

Плауновидные, папоротники, семенныеНачало широкой диверсификации голосеменных

Первые цветковые (пыльца)

Что-то кроме пыльцыВысшие двудольные

Широкое внедрение в растительные сообщества

Покрытосеменные – самая крупная, но и самая молодая группа высших растений

Вопрос о происхождении покрытосеменных не вставал до второй половины 19 века (когда Дарвин назвал его отвратительной тайной)

Однако до этого времени он не разрабатывался не из-за отсутствия представлений об эволюции, а из-за отсутствия представлений о существовании такой группы, как покрытосеменные растения!!

Тайнобрачные:Цветки едва заметны нашему невооруженному глазу

Наличие цветков – очевидный признак покрытосеменных Большинство теорий, созданных для объяснения загадочного

происхождения покрытосеменных, сфокусированы на преобразовании репродуктивных структур голосеменных в

цветки покрытосеменных

Тот «факт», что репродуктивные структуры

голосеменных – не цветки – всего лишь договоренность, принятая многими

ботаниками

R. von Wettstein (1901)Ephedra viridis

Angiospermae: Balanophora Gymnospermae: Welwitschia

Невозможно дать четкое определение понятия «цветок», которое давало бы возможность выявления цветков у всех покрытосеменных и

позволяло бы показать их отсутствие у всех голосеменных

Главное в цветке – это гинецей из плодолистиков(а). Но что это такое (в плане происхождения) – неясно.

И плодолистик (либо весь гинецей) может быть незамкнутым…

канал

Строение и развитие гинецея Ceratophyllum (Ceratophyllaceae)И.И. Шамров (1983)

Филогенетические связи между надпорядками покрытосеменных растений по А.Л. Тахтаджяну (1987)

Филогенетические связи между надпорядками покрытосеменных растений по А.Л. Тахтаджяну (1987)

Молекулярно-филогенетические данные

Early-divergent angiosperms

monocotseudicots

early-divergent angiosperms

monocotseudicots

MAGNOLIIDAE

Филогенетические связи между надпорядками покрытосеменных растений по А.Л. Тахтаджяну (1987)

Представление о том, что огромное разнообразие планов строения цветка магнолиид отражает архаичный характер данной группы, хорошо согласуется с современными данными

MAGNOLIIDAE

monocots

core eudicots

дерево: APG III (2009)

Два наиболее стабильных

плана строения

цветка

Veratrum(Engler’s Syllabus)

Tibouchia semidecandra

(Melastomataceae)(Engler’s Syllabus)

Staphylea (Staphyleaceae)

магнолииды (s.l.)

monocotsco

re eu

dicot

s

дерево: APG III (2009)

Cabomba (Nymphaeales): число органов как у однодольных, но все 6 тычинок в одном круге

Вероятно, ни один из представителей магнолиид не имеет типичного для однодольных плана строения цветка, хотя никаких очевидных запретов на это состояние мы не знаем

магнолииды (s.l.)

monocotsco

re eu

dicot

s

дерево: APG III (2009)

Lactoris (Piperales): отличается от типичных цветков однодольных однокруговым околоцветником

Вероятно, ни один из представителей магнолиид не имеет типичного для однодольных плана строения цветка, хотя никаких очевидных запретов на это состояние мы не знаем

магнолииды (s.l.)

monocotsco

re eu

dicot

s

дерево: APG III (2009)

Cocculus (Ranunculales): 4 круга околоцветника

Orophea corymbosa (Magnoliales):

отличается от типичного цветка однодольных

трехкруговым околоцветником

Вероятно, ни один из представителей магнолиид (и даже базальных представителей высших двудольных) не имеет типичного для однодольных плана строения цветка, хотя никаких очевидных запретов на это состояние мы не знаем

магнолииды (s.l.)

monocotsco

re eu

dicot

s

дерево: APG III (2009)

Sabia (Sabiaceae): пентамерия, но нет чередования кругов

Вероятно, ни один из базальных представителей высших двудольных не имеет харктерного для многих высших двудольных плана строения цветка

магнолииды (s.l.)

А.Л. Тахтаджян I.W. Bailey

по «Жизни растений»

по P.K. Endress

тычинка снаружи

тычинка изнутри

Degeneria: тычинки экстрорзные

Austrobaileya: тычинки интрорзные

дерево: APG III (2009)

Однодольные, высшие двудольные

Amborella trichopoda(Endress, Igersheim, 2000)

Типы строения плодолистиков

КондупликатныйArtabotrys, Annonaceae(Endress, 1994)

Асцидиатный Austrobaileya, Austrobaileyaceae

(Endress, 1994)

Цветок с асцидиатными

плодолистиками (Potamogeton)

Постгенитальное зарастание брюшного шва в кондупликатном плодолистике

По Eames

Способность к постгенитальным срастаниям – приобретение именно покрытосеменных растений. Вероятно, этот тип срастания возник в ходе ранней

эволюции плодолистика.

Пликатная зона

Асцидиатнаязона

Persea, Lauraceae(Endress, Igersheim, 1997)

Tofieldia, Tofieldiaceae(Remizowa et al., 2006)

В асцидиатной зоне брюшной шов зарастает конгенитально

Концепции кондупликатного и асцидиатного плодолистиков развивались в рамках представлений о листе как органе листовой природы (мегаспорофилле)

Кондупликатный плодолистик

Лист, в почкосложении вдоль сложенный

Асцидиатный (=пельтатный)

плодолистик

Асцидиатный лист

Tucker (2003): Swartzia

Potamogeton

пликатная концепция: постгенитально => конгенитально

ЗАРАСТАНИЕ БРЮШНОГО ШВА У ПЛОДОЛИСТИКА

NB Сторонники пликатной концепции не отрицают ни наличия у растений асцидиатных плодолистиков, ни конгенитальных срастаний.

ЗАРАСТАНИЕ БРЮШНОГО ШВА У ПЛОДОЛИСТИКА

асцидиатная концепция: конгенитально => постгенитально

или

P.K. Endress, J.A. DoyleAmerican Journal of Botany 96(1): 22–66. 2009.

все прочие двудольные,

включая бобовые и

розоцветные

P.K. Endress, J.A. DoyleAmerican Journal of Botany 96(1): 22–66. 2009.

Эвантовая теория

Псевдантовая теория

APGII (2003)

Trithuria submersa (Hydatellaceae)

Cabombaceae + Nymphaeaceae

Nymphaea

Trithuria lanterna (Hydatellaceae), Северная Австралия

Trithuria cowieanaHydatellaceae, Nymphaeales

Centrolepis banksiiCentrolepidaceae, Poales

Проростки Hydatellaceae (схемы продольного и поперечных срезов)Красный – эндосперм, зеленый – первый лист, белый – гипокотиль и семядоли

Sokoloff et al. (2013)

эндосперм

зародыш

оперкулум

перисперм

Nymphaea lotus (семя)

Trithuria inconspicua (1-семенной плод)Friedman (2008), Rudall et al. (2008)

Trithuria cowieana

тычинка

плодолистики

1 mm

филлом обертки

Две морфологические интерпретации репродуктивных структур Hydatellaceae

Псевдантий = многоосная модель

Одноосная модельRudall et al., 2007, 2009Sokoloff et al., 2010

Trithuria cowieana

Самый молодой филлом

Самый молодой

плодолистик

Gingko

Cycadales

Pinaceae

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

Прочие хвойные

Amborella

Hydatellaceae

Cabombaceae

Nymphaeaceae

Austrobaileyales

Chloranthaceae

Ceratophyllum

Прочие магнолииды

Высшие двудольныеОднодольные

Nymphaeales

Современные представления об объеме и филогенетическом положении

кувшинкоцветных(молекулярные данные)

Возникновение цветка

Нарушение важнейших закономерностей морфогенеза цветка

x

зона

ты

чино

кзо

на п

ести

ков

Archaefruсtus(нижний мел)(Sun et al. 2002 по Rudall a. Bateman, 2010)

Schweitzeria = Irania(триас)

(по Schweitzer из Тимонин и др. 2007)

ChloranthaceaeHedyosmum

(Eklund, 1999)

Sarcandra Chloranthus Ascarina

AscarinaHedyosmumДиаграммы цветков Chloranthaceae

Два сценария эволюции цветка Chloranthaceae(Doyle et al., 2003)

Amborella

fgp.bio.psu.edu Nymphaea

Trithuria lanterna(целое растение)

Современные данные, включая палеоботанические, говорят о вторичном характере гигантизма цветков у покрытосеменных

Эвантовая теория

Псевдантовая теория

Беннеттитовые и гнетовые – основные группы голосеменных , рассматривавшиеся в связи с эвантовой и псевдантовой теориями

Bennettitales: Cycadeoidea

Bennettitales: Cycadeoidea

Плодолистик по Eames)

Проантостробил Эуантостробил

E.A. Arber & J. Parkin (1907): The origin of angiosperms

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

(Беннеттитовые)

Гнетовые

Кладистический анализ морфологических

признаков (1980-е годы)Цветковые

гингкосаговникихвойные

Антофитная гипотеза: цветкоподобные репродуктивные структуры возникли до покрытосемянности.

Но: все так же трудно было понять происхождение плодолистика…

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

(Беннеттитовые)

Гнетовые

Кладистический анализ морфологических

признаков (1980-е годы)Цветковые

гингкосаговникихвойные

Антофитная гипотеза: цветкоподобные репродуктивные структуры возникли до покрытосемянности.

Но: все так же трудно было понять происхождение плодолистика…

Williamsoniella (Bennettitales), по Harris (1964)

Welwitschiaфункционально мужская репродуктивная единица

по Goebel

Muhammad A.F. & Sattler R. Vessel structure of Gnetum and the origin of angiosperms. Amer. Journ. Bot. 69: 1004-1021 (1982).

Doyle J.A. & Donoghue M.J. Seed plant phylogeny and the origin of angiosperms: an experimental cladistic approach. Bot. Rev. 52: 321-431(1986).

Friedman W.E. Double fertilization in Ephedra, a nonflowering seed plant: its bearing on the origin of angiosperms. Science 247: 951-954 (1990).

Антофитная гипотеза: цветкоподобные репродуктивные структуры возникли до покрытосемянности.

Но: все так же трудно было понять происхождение плодолистика…

Парацитные устьица – общая черта гнетума, вельвичии, беннеттитовых и многих архаичных цветковых

туника

корпус

D.W. Taylor & L.J. Hickey (1996): Flowering plant origin, evolution, and phylogeny

Нео-псевдантовая гипотеза

GinkgoopsidaPinopsida

Cycadopsida(вкл. Gnetum,Welwitschia)

Представления С.В. Мейена об

эволюции семяпочекнуцеллус интегументы

Покрытосеменные – радиоспермические растения (?)

Narthecium, Remizowa et al. (2006)

Радиоспермические голосеменные

Tetracentron sinense(современное покрытосеменное растение)

Sahnioxylon rajmahalense (ископаемое, сближаемое с беннеттитами)

Bennettitales

Гамогетеротопия – явление, при котором в ряду поколений половой диморфизм по какому-либо признаку сменятся на мономорфизм, причем

удерживаются признаки одного из полов

Схема гамогетеротопного образования плодолистика покрытосеменных из репродуктивных структур беннеттитов (Meyen, 1984)

С.В. Мейен(1935-1987)

гингко

саговники

Pinaceae

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

прочие хвойные

Гнетовые

Голо-семенные

Цветковые

Современные представления о родственных связях

цветковых растений (молекулярные данные)

Goremykin et al. (1996), Samigullin et al. (1999), Hansen et al. (1999)

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

(Беннеттитовые)

Гнетовые

Антофитная гипотеза

Цветковые

гингкосаговникихвойные

Кладистический анализ морфологических

признаков

гингко

саговники

Pinaceae

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

прочие хвойные

Гнетовые

Голо-семенные

Цветковые

Современные представления о родственных связях

цветковых растений (молекулярные данные)

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

(Беннеттитовые)

Гнетовые

Гипотеза Мейена

Цветковые

саговникигингкохвойные

анализ морфологических

признаков?

гингко

саговники

Pinaceae

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

прочие хвойные

Гнетовые

Голо-семенные

Цветковые

Современные представления о родственных связях

цветковых растений (молекулярные данные)

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

(Беннеттитовые)

Нео-псевдантовая гипотеза

Цветковыегингкосаговникихвойные

Кладистический анализ морфологических

признаков

Хвойные, кроме сосновых

Неукороненное молекулярное древо современных семенных растений с длинами ветвейGraham, Iles (2009)

Gingko

Cycadales

Pinaceae

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

Прочие хвойные

Amborella

Hydatellaceae

Cabombaceae

Nymphaeaceae

Austrobaileyales

Chloranthaceae

Ceratophyllum

Прочие магнолииды

Высшие двудольныеОднодольные

Гнетовые

Голо-семенные

Цветковые

Современные представления о родственных связях между

группами семенных растений(молекулярные данные)

Как «нанизать» ископаемые на это молекулярное древо – большая проблема

Gingko

Cycadales

Pinaceae

Ephedra

Welwitschia

Gnetum

Прочие хвойные

Amborella

Hydatellaceae

Cabombaceae

Nymphaeaceae

Austrobaileyales

Chloranthaceae

Ceratophyllum

Прочие магнолииды

Высшие двудольныеОднодольные

Гнетовые

Голо-семенные

Цветковые

Современные представления о родственных связях между

группами семенных растений(молекулярные данные)

Как «нанизать» ископаемые на это молекулярное древо – большая проблема

И уже совсем сложно выяснить, не искажены

ли отношения между современными таксонами

на молекулярном дереве из-за вымирания

огромного числа групп голосеменных

Michael W. Frohlich

Frohlich M.W. & Parker D.S. The Mostly Male theory of flower evolutionary origins: from genes to fossils. Syst. Bot. 25, 155–170 (2000).

Frohlich M.W. An evolutionary scenario for the origin of flowers. Nature 4: 559-566 (2003).

мутант по гену Floricaula и дикий тип львиного зева

http://rico-coen.jic.ac.uk

Дерево, полученное при анализе нуклеотидных последовательностей гена Floricaula/LEAFY методом максимальной экономии (Frohlich & Parker, 2000)

Frohlich, 2003

Corystospermaceae = Umkomasiaceae

Женские фруктификацииKtalenia

Мужские фруктификацииPteruchus

(триас – юра – нижний мел)

(не все авторы относят этот род к Corystospermaceae )

Umkomasiaceae =

Corystospermaceae

Анатомическое строение типичного листа

Флоэма

Ксилема

Зоны экспрессии гена INNER NO OUTER (INO) ,

схема

Наружный интегумент

Внутренний интегумент

Нуцеллус

Обертка купулы користоспермовых была сложена морфологически адаксиальной

стороной наружу, в то время как наружный интегумент цветковых, вероятно, имеет

морфологически адаксиальную поверхность на внутренней стороне

Umkomasia(Corstospermales)Klavins et et. (2002)

Очень сильный удар по преимущественно мужской теории:Более поздние исследования показали, что ортолог и паралог Floricaula/LEAFY имеет на самом деле очень сложные паттерны экспрессии у голосеменных, не

коррелирующие с полом репродуктивных структур.

«мужской» «женский»Bateman et al. (2010)

Doyle (2012)

Caytoniales

Развернутый кондупликатный Плодолистик «примитивного»

цветкового

Капсула кейтонии

прямая семяпочка с 1 интегументом

Обращенная семяпочка с 2 интегументами у цветковых

с абаксиальностью и адаксиальностью в данном

случае все ок!

following Gaussen (1946) and Stebbins (1974)

кейтониевые

Глоссоптерисовые – вероятные родственники кейтониевых и цветковых

Doyle (2008)

Глоссоптерисовые – вероятные родственники кейтониевых и цветковых

Doyle (2008)кейтониевые

Caytoniales

Glossopteridales

Angiospermae

Doyle (2008)

Асцидиатный плодолистик

ПЛОДОЛИСТИК НЕ РАВНО СПОРОФИЛЛ (?)

Эта мысль не нова!

Croizat, 1964 Melville, 1962

1. Стенка плодолистика и плацента, несущая семязачатки, - две раздельные структуры. 2. Плацента - некая осевая или листовидная структура, занимающая терминальное или пазушное положение.3. Лист или листья, дающие начало стенке плодолистика, обворачиваются вокруг плаценты и срастаются с ней.

Однако эти авторы говорили о многократном возникновении плодолистиков немного разными путями и об отсутствии гомологии между цветками разных покрытосеменных, что не подтверждается современными данными

мутант по гену Floricaula и дикий тип Antirrhunum

Данные генетики развития цветка говорят в пользу того, что плодолистик (как и другие части цветка) – орган листовой природы, что плохо согласуется с кейтониевой гипотезой

Рационализация регуляции морфогенеза цветка в ходе эволюции или будем продолжать поиски «проантостробила»?