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Luis L. Vázquez Yaril Matienzo Marlene Veitía Janet Alfonso

Conservación y manejo de enemigos naturales

de insectos fitófagos en los sistemas agrícolas de Cuba

Editado por CIDISAV, Ciudad de La Habana. 2008

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© Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal Calle 110 # 514 e/ 5ta B y 5ta F, Playa, Ciudad de La Habana. Cuba. CP 11600 http://www.inisav.cu Edita: Centro de Información y Documentación de Sanidad Vegetal (CIDISAV). Ciudad de La Habana. Cuba. © Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal, 2008. Todos los derechos reservados. Se prohíbe la reproducción total o parcial de esta obra sin la autorización de los autores o el editor. Editorial CIDISAV ISBN 978-959-7194-17-0 Diseño de carátula: Janet Alfonso Simonetti Revisión y edición: Marlene Veitía, Luis L. Vázquez y Yaril Matienzo. Impresión y encuadernación: Román Lazo Rabaza Ficha Bibliográfica: Vázquez, L. L.; Y. Matienzo; M. Veitía y J. Alfonso. Conservación y manejo de enemigos naturales de insectos fitófagos en los sistemas agrícolas de Cuba. INISAV. Ciudad de La Habana, Septiembre de 2008. 198p. Contiene figuras y tablas 1. Conservación de enemigos naturales 2. Control biológico 3. Manejo de plagas

Correspondencia y adquisición Lic. Norma Tur Prieto ntur@inisav.cu

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Prólogo de los autores La lucha contra las plagas en la agricultura generalmente se enfoca o circunscribe al uso de productos plaguicidas y, en algunos casos, a la integración de los bioplaguicidas y otros bajo un sistema de sustitución de insumos químicos por biológicos, todo lo cual se enmarca en los principios del producto para resolver los problemas de plagas, que se conoce como “síndrome de la revolución verde”. Por ello se ha propuesto como alternativa el Manejo Integrado de Plagas (MIP), en que se pueden integrar diversidad de componentes como el control biológico, las prácticas agronómicas de manejo del suelo y el cultivo, el manejo del hábitat, el uso de trampas, el manejo del riego, el manejo de variedades y semillas, entre otras prácticas que tienen efectos variados de carácter preventivo sobre la ocurrencia de plagas en los campos cultivados y que contribuye a disminuir o hacer más racional el uso de los plaguicidas sintéticos en los sistemas de producción con enfoque productivista. Sin embargo, se ha demostrado que en los sistemas de producción con enfoque de agricultura sostenible sobre bases agroecológicas, lo correcto es manejar la finca, que involucra prácticas organizativas y biofísicas en todo el predio o fincas, pues considera que las plagas no solamente interactúan con los campos cultivados, sino con otras plantas hospedantes, con los enemigos naturales que habitan en cualquier lugar de la finca, reciben influencia del clima y de todo el manejo que se realiza en dicho sistema. Esto significa que el manejo de plagas debe considerarse como un proceso complejo, que debe realizarse con enfoque de sistema y de acuerdo con las características de la agricultura en cada territorio, por lo que adquiere gran importancia el manejo de la finca como sistema complejo, en el que se deben aprovechar y favorecer las interacciones sinérgicas de la biodiversidad. Lo anterior ha permitido demostrar en la práctica que las interacciones complejas de la biodiversidad en un sistema de producción, si son favorecidas por el agricultor, pueden contribuir de manera significativa a reducir la ocurrencia de plagas y aumentar las producciones agropecuarias, en lo cual los enemigos naturales de plagas son protagonistas. Esta es precisamente la experiencia de Cuba en los últimos 10-15 años, donde la agricultura se ha diversificado y como consecuencia se ha favorecido el desarrollo de la biodiversidad funcional, en que la conservación de los enemigos naturales de plagas ha adquirido relevancia como componente del manejo del sistema de producción.

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Contenido 1.Introducción .........................................................................................................................7 2. Bases agroecológicas de la conservación ..........................................................................8

2.1. Regulación natural de insectos fitófagos .....................................................................8 2.2. Complejidad de los sistemas agrícolas......................................................................10 2.3. Biodiversidad en agroecosistemas ............................................................................15 2.4. Servicios de la biodiversidad .....................................................................................19 2.5. Enfoque sistémico en el manejo de plagas................................................................23 2.6. Factores que afectan la actividad de los enemigos naturales....................................27

3. Principales características y atributos de los enemigos naturales ...................................33 3.1. Predadores ................................................................................................................35 3.2. Parasitoides ...............................................................................................................36 3.3. Parásitos....................................................................................................................38 3.4. Patógenos..................................................................................................................39

4. Enemigos naturales de insectos fitófagos en Cuba ..........................................................41 4.1. Composición de especies ..........................................................................................41 4.2. Familias de entomófagos...........................................................................................47

4.2.1. Orden Hymenoptera ...........................................................................................47 4.2.2. Orden Diptera .....................................................................................................73 4.2.3. Orden Coleoptera ...............................................................................................78 4.2.4. Orden Neuroptera...............................................................................................81 4.2.5. Orden Hemiptera ................................................................................................82 4.2.6. Orden Thysanoptera...........................................................................................84 4.2.7. Orden Dermaptera..............................................................................................85

4.3. Comportamiento de los enemigos naturales..............................................................86 5. La conservación como estrategia de control biológico......................................................90

5.1.Manejo de agrotóxicos................................................................................................91 5.1.1.Sistema de monitoreo..........................................................................................91 5.1.2. Sustitución de plaguicidas ..................................................................................94 5.1.3.Selectividad de las aplicaciones de plaguicidas ..................................................95

5.2. Manejo de la diversidad florística.............................................................................103 5.2.1. Ambientes seminaturales .................................................................................105 5.2.2. Cercas vivas perimetrales ................................................................................107 5.2.3. Barreras vivas...................................................................................................109 5.2.4. Asociaciones de cultivos...................................................................................111 5.2.5. Tolerancia de la flora adventicia .......................................................................113 5.2.6. Coberturas vegetales del suelo ........................................................................116 5.2.7. Manejo fitogenético...........................................................................................117 5.2.8. Rotaciones de cultivos......................................................................................118 5.2.9. Mosaicos de cultivos.........................................................................................118

5.3. Fomento de plantas florecidas.................................................................................119 5.3.1. Características de las flores .............................................................................119 5.3.2. Interacciones con los insectos..........................................................................121 5.3.3. Cuidado de plantas florecidas...........................................................................123

5.4. Manejo de reservorios .............................................................................................126

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5.4.1. Reservorios de hormigas..................................................................................127 5.4.2. Reservorios de avispas ....................................................................................129 5.4.3. Plantas reservorios ...........................................................................................131 5.4.4. Traslado de partes o fragmentos de plantas ....................................................133 5.4.5. Recuperación de parasitoides ..........................................................................134 5.4.6. Manejo de epizootias........................................................................................135 5.4.7. Crias rústicas....................................................................................................138

6. Metodologías de campo para técnicos y agricultores .....................................................140 6.1. Evaluación de la estrategia de conservación en el contexto del manejo de plagas..............140 6.2. Inventario de enemigos naturales............................................................................141 6.3. Determinación de indicadores de la diversidad de enemigos naturales ..................143 6.4. Actividad de los enemigos naturales .......................................................................144 6.5. Evaluación de entomófagos en campo....................................................................145 6.6. Caracterización rápida de la diversidad biológica en los sistemas de producción................147 6.7. Registro de flores entomófilas .................................................................................152

7. Adopción por los agricultores de prácticas de conservación ..........................................154 8. Referencias.....................................................................................................................164 9. Anexos............................................................................................................................184 Índice de materia ................................................................................................................184 De los autores.....................................................................................................................184 Láminas ..............................................................................................................................184

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1.Introducción El control biológico constituye un componente que ha adquirido importancia en los programas de manejo de plagas agrícolas, toda vez que se considera promisorio en el tránsito hacia la agricultura sostenible y para los sistemas de producción que comercializan bajo las exigencias de producción más limpia; el mismo se puede realizar en tres formas o estrategias, expuestas por De Bach (1964): a través de la introducción de enemigos naturales específicos desde las áreas de origen de las plagas, mediante la reproducción masiva de especies eficientes para aplicar o liberar en los campos y por medio de la conservación de los enemigos naturales que habitan en los agroecosistemas. Las importaciones de enemigos naturales o control biológico clásico ha sido una de las prácticas más documentadas y particularmente en América Latina datan desde el comienzo del siglo veinte (Altieri et al., 1989; Vázquez et al., 2005c); la multiplicación masiva y aplicación, también conocida como aumento de controladores biológicos, se puede afirmar que ha sido una estrategia bien representada en algunos países latinoamericanos (Cave, 1995; Cruz y Segarra, 1992; Frederic, 1992; Klein, 1989; Rodríguez et al., 1993; Vázquez, 2004b); sin embargo, la conservación es la estrategia de control biológico que menos atención recibe por parte de los fitosanitarios y los agricultores, a pesar de que a veces es practicada inconscientemente, como sucede en los sistemas de agricultura tradicional de América Latina, donde hay más biodiversidad y muchas de las prácticas son tradicionales y sostenibles (Trujillo, 1992). Así Waage y Greathead (1988) mencionan que en términos económicos, la mayor contribución del control biológico a la agricultura no viene de los programas de introducción, de inoculación e inundación, sino de la actividad de los enemigos naturales nativos en la supresión de plagas, lo cual es ratificado por Pimentel (1998), quién afirmó que estos enemigos naturales regulan cerca del 90 % de las especies que pueden convertirse en plagas en sistemas naturales y agrarios. Lo anteriormente reseñado nos conduce a reflexionar respecto a la importancia de conservar la biodiversidad funcional, pues como señalara Rosset (1998), se posibilita el inicio de una sinergia que da paso a procesos ecosistémicos mediante ciertas funciones ecológicas, tales como la activación de la biología del suelo, el reciclaje de nutrientes y el mejoramiento de artrópodos y antagonistas benéficos. Por ello está adquiriendo aceptación la agricultura sostenible, que en esencia promueve el desarrollo de agroecosistemas con mínima dependencia de insumos químicos, entre otros, que faciliten sinergismos entre varios componentes biológicos de los mismos. Así las cosas, en el presente documento nos proponemos sensibilizar sobre la necesidad y las potencialidades de la conservación de los enemigos naturales de insectos fitófagos en los sistemas de producción, divulgar algunos aspectos teóricos de importancia fundamental para el entendimiento de esta estrategia de control biológico y documentar el alcance que ha tenido en los sistemas agrícolas de Cuba.

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2. Bases agroecológicas de la conservación

2.1. Regulación natural de insectos fitófagos En los ecosistemas naturales, las poblaciones de insectos fitófagos están en constante interacción con los factores abióticos (climáticos y otros) y bióticos (enemigos naturales) que caracterizan dichos sistemas, mediante procesos complejos que se influencian recíprocamente y que determinan la dinámica de las poblaciones de dichos fitófagos; por otra parte, en los sistemas agrícolas, además de estos factores, las tecnologías de cultivos y otros de carácter antropogénico se incorporan a estas interacciones, con efectos muy perturvadores de la dinámica de población de los fitófagos y de los propios factores bióticos que intervienen. Para comprender mejor la dinámica poblacional de un fitófago y de sus enemigos naturales, Huffaker y Messenger (1964) lo refirieron como el proceso por el cual se logra el mantenimiento de las cifras poblacionales, o de biomasa, dentro de ciertos límites superiores e inferiores, mediante la acción de todo el ambiente, incluyendo necesariamente un elemento que está inducido por la densidad, es decir, regulador, en relación con las condiciones del ambiente y las propiedades de la especie; agregan que el nivel de referencia alrededor del cual las poblaciones varían, es lo que se llama densidad de equilibrio. Es decir, la regulación natural incluye los factores vivientes (enemigos naturales, propiedades intrínsicas de la especie) y los no vivientes o físicos (luz, precipitaciones, temperatura y otros). Aquí es importante diferenciar dos términos que muchas veces se consideran sinónimos: control y regulación (Figura 1), que son procesos que producen efectos diferentes sobre las poblaciones, a saber (De Bach, 1964; Huffaker et al., 1971; Waage, 1991): • Control. Se refiere a factores de supresión que destruyen un porcentaje fijo de la

población independientemente de la densidad de la población. El control puede ser ejercido por los efectos mecánicos de la lluvia, la toxicidad de un plaguicida, etc. Cuando la población de un fitófago plaga es reducida rápida y sustancialmente por medio de un “control”, los efectos de dicho control son generalmente cortos y seguidos por una rápida resurgencia de la plaga (Figura 1A).

• Regulación. Incluye el efecto de los factores del medio ambiente, cuya acción es determinada por la densidad de la población; es decir, se destruye un porcentaje más alto cuando se incrementa la población y viceversa. Al aumentar la densidad de una especie plaga, se incrementa también la disponibilidad de recursos alimenticios y sitios de reproducción del factor regulador (enemigo natural), lo que permite incrementar también su propia densidad. Este incremento del enemigo natural trae como consecuencia un aumento en el porcentaje de mortalidad de la población de la plaga como resultado del parasitismo o la depredación, hasta llegar a cierto nivel máximo. Por

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el contrario, al decrecer la población de la plaga, la densidad del enemigo natural también disminuye como resultado de los efectos de la escasez de alimento, la dispersión y otros factores, lo cual resulta en un decremento en el porcentaje de mortalidad de la plaga por el enemigo natural, sea por parasitismo o por depredación, proceso que garantiza la no extincíon del huésped o presa, lo cual evita también la extinción del enemigo natural (Figura 1B).

Figura 1. Representación esquemática de las diferencias entre control y regulación de insectos fitófagos. A- Control y B- Regulación (Huffaker et al.,1971). Lo anterior demuestra que los mecanismos y efectos del proceso de regulación son diferentes de los procesos de control. Control implica una supresión densidad-independiente constante, sin importar la densidad, generalmente con efectos durante períodos cortos y fomenta las fluctuaciones altamente variables de las plagas. Regulación implica una supresión densidad-dependiente la cual se intensifica y se relaja de acuerdo a la densidad de la plaga; el efecto de regulación es el mantenimiento de la plaga y su enemigo natural en equilibrio dentro de niveles inferiores y superiores por un tiempo indefinido. Por ello se considera que los factores de mortalidad bióticos, como los parasitoides y predadores son típicamente reguladores, ya que actúan de forma densidad-dependiente, lo que constituye las bases ecológicas del control biológico. En contraste, los factores de mortalidad abióticos, como los plaguicidas, las condiciones climáticas, entre otros, son incapaces de regular la población de la plaga, debido a que su acción es densidad-independiente.

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Desde luego, estos conceptos han sido muy polémicos entre los ecólogos, pues Andrewarta y Birch (1954) consideraron que los factores densidad-dependientes no existen y ponen énfasis en los factores densidad-independientes, los que según ellos son responsables por la regulación de las poblaciones; sin embargo, Huffaker et al. (1971) ofrece argumentos que rechazan esta idea y que reafirman la importancia de los procesos densidad-dependientes. De hecho, para que exista verdadera regulación de poblaciones debe existir reciprocidad o retroalimentación, lo cual solo se logra con factores densidad-dependientes (bióticos), en donde las densidades del huésped o presa y del enemigo natural se retroalimenten mutuamente. Así las cosas, los enemigos naturales son capaces de modificar su estrategia de ataque en función de la densidad del huésped o presa principalmente en base a dos mecanismos: • Respuesta funcional. Se refiere a la respuesta (cambio) en el comportamiento de los

individuos en función de los cambios en la densidad del huésped o presa, pues una respuesta positiva significa un mayor consumo al aumentar la densidad del huésped o presa y viceversa.

• Respuesta numérica. Es la respuesta (reproducción, inmigración, sobrevivencia) de la población de un enemigo natural que resulta de los cambios en la densidad del huésped o presa, en que una respuesta positiva significa una mayor reproducción, inmigración y sobrevivencia al aumentar el número de huéspedes o presas y viceversa.

Esto significa que la actividad reguladora de los enemigos naturales es un factor importante, pero no el único, ni actúa de manera independiente, sino que recibe influencias de los demás factores antes citados, mediante interacciones complejas, muchas veces desconocidas; por ello, la conservación de los enemigos naturales de insectos fitófagos que constituyen plagas agrícolas debe tener, como premisa fundamental, tratar de acercar las condiciones del agroecosistema a las de los sistemas naturales, para favorecer los factores que tributan a la regulación. 2.2. Complejidad de los sistemas agrícolas Las bases para el manejo de los sistemas agrícolas la ofrece la Agroecología, que favorece el diseño de agroecosistemas sostenibles, mediante el aprovechamiento sinérgico de los recursos naturales sin degradar el medio ambiente. Por ello es muy importante entender el funcionamiento de los sistemas agrícolas, para poder contribuir a su complejización, como base para la conservación y el manejo de la biodiversidad, pues, como expresara Vandermeer (2006), es posible que el manejo de plagas esté comenzando a manejar seriamente el problema de la complejidad, la cual los ecólogos intentan comprender. Conceptualmente, los términos agroecosistema, sistema de producción y sistema agrícola han sido usados para discutir actividades agrícolas realizadas por grupos de personas; la escala o los límites del agroecosistema son difíciles de delimitar, aunque por lo general se caracterizan por unidades geográficas pequeñas, en las que el énfasis está puesto en las interacciones entre las personas, los recursos naturales y la producción de alimentos dentro de una finca o sistema de producción; por otra parte, el sistema agrícola o sisterma agrario es el territorio o región agrícola con determinadas características biofísicas (Altieri, 1996a).

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El agroecosistema posee determinados recursos, los cuales interactúan y pueden estar agrupados en las siguientes categorías (Altieri, 1996a): • Naturales: Suelo, agua, clima, biodiversidad, plantas y animales explotados. • Humanos: Personas que viven y trabajan dentro del predio y explotan sus recursos para

la producción agrícola. • Capital: Bienes y servicios creados, comprados o tomados en préstamo por las

personas asociadas a dicho sistema, para facilitar su explotación. • Producción: Producción agropecuaria de la finca, como los cultivos y los animales que

se comercializan. Los residuos de cultivos y crianza de animales son insumos que se reinvierten en el sistema.

Como se ha expresado, en el agroecosistema existen interacciones entre sus componentes, sucediendo entonces diversos procesos ecológicos, generalmente influenciados por la manipulación que realiza el agricultor de los recursos biofisicos de la finca, que son (Altieri, 1996a): • Procesos energéticos. La energía que ingresa como luz solar y se transforma mediante

la fotosíntesis y la cadena alimenticia (consumo). El trabajo humano y animal, los insumos de energía mecanizada, el contenido energético de los agroquímicos.

• Procesos bioquímicos. Los principales insumos bioquímicos de un agroecosistema son los nutrientes liberados por el suelo, la fijación de nitrógeno, los nutrientes de la lluvia y el agua, los fertilizantes, los alimentos del hombre y los animales. Los procesos son diversos y por ello los nutrientes se mueven cíclicamente a través del agroecosistema. Ejemplos son el ciclo de nitrógeno, fósforo y potasio; los derivados del abonado de los cultivos; de los restos de cosecha y del ganado; de las asociaciones de cultivos e incluso con ganadería (policultivos, agoforestería, silvopastoriles).

• Procesos hidrológicos. El agua es una parte fundamental en los agroecosistemas y su rol es decisivo. Los procesos hidrológicos principales son el papel fisiológico, la relación con los nutrientes, la lixiviación y la erosión. Además, el agua que consumen las personas y los animales generan procesos. También el agua como vehículo para la diseminación de disímiles organismos.

• Procesos de regulación biótica. La invasión y competencia de plantas, las plagas y su control. Se relacionan con el uso de variedades resistentes, manipulación de las fechas de siembra, espaciamiento de hileras, las acciones supresivas de plagas (plaguicidas, control biológico, técnicas culturales, control etológico, etc.).

Agrega Altieri (1996a) que otro aspecto importante que debe ser considerado en el agroecosistema es su estabilidad, y para entender esto es preciso analizar brevemente el desarrollo de la agricultura, pues en la agricultura tradicional los hombres simplificaron la estructura del medio ambiente en vastas zonas, reemplazaron la diversidad de la naturaleza con un número pequeño de plantas cultivadas y animales domésticos, alcanzando su forma extrema en el monocultivo, que ha traido como resultado neto un agroecosistema artificial que requiere de una constante intervención por parte del hombre. Refiere que, aunque los agroecosistemas modernos han demostrado ser capaces de sostener una población en crecimiento, hay evidencias considerables de que el equilibrio

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ecológico es muy frágil en estos sistemas artificiales y, de hecho, los sistemas modernos son inestables y la explicación de esto debe ser buscada en los cambios realizados por las personas. Estos cambios han apartado a los ecosistemas de cultivo del ecosistema natural, hasta el punto de que ambos se han vuelto notablemente diferentes en estructura y función. De hecho, los ecosistemas naturales reinvierten una proporción mayor de su productividad en el mantenimiento de la estructura física y biológica necesaria para sostener la fertilidad del suelo y la estabilidad biótica; en cambio, la exportación de alimentos y cosecha limita estas reinversiones en los agroecosistemas, haciéndolos altamente dependientes de insumos externos para lograr el ciclaje de nutrientes y la regulación de la población (Cox y Atkins, 1979). Los sistemas agrícolas intensivos o sobreexplotados difieren no solamente en sus niveles de productividad por superficie o por unidad de trabajo de insumo, sino también en las propiedades fundamentales. Es claro que si bien la tecnología ha incrementado enormemente la productividad en el corto plazo, también ha disminuido la sostenibilidad, equidad, estabilidad y productividad del sistema agrícola (Conway, 1985). Por ello se afirma que la intensificación de la agricultura es una prueba crucial de la resistencia de la naturaleza y que no se sabe cuanto más podrá el hombre seguir incrementando la magnitud del subsidio sin agotar los recursos naturales y provocar una mayor degradación del ambiente, y que antes de descubrir este punto crítico a través de una experiencia desafortunada, deberíamos luchar por diseñar agroecosistemas comparables en estabilidad y productividad con los ecosistemas naturales (Altieri, 1996a; Cox y Atkins, 1979). Desde luego, aunque el desarrollo de la agricultura ha contribuido a reducir los ecosistemas naturales, al ocupar vastas áreas para cultivar plantas de manera intensiva, concentrando la explotación agrícola en algunas especies de plantas en campos extensos y mediante tecnologías que requieren de maquinarias, agroquímicos, agua y energía, en los últimos años muchísimos productores han iniciado la complejización de estos sistemas por diversos motivos, a saber: • Necesidad de diversificar las producciones para acceder a diferentes mercados durante

todo el año. • Integración de animales y producción de alimentos para los mismos. • Adopción de sistemas complejos, como los policultivos, los silvopastoriles, la

agroforestería. • Los agricultores que han aprendido las ventajas de mantener sus fincas diversificadas,

no solo para obtener producciones sino para contribuir al desarrollo de la biodiversidad funcional, principalmente enemigos naturales de plagas y polinizadores.

• Acceso al mercado de productos orgánicos o el mercado de producciones más limpias, que necesitan disminuir la carga de agrotóxicos en sus predios.

• Desarrollo de políticas nacionales hacia la producción agraria sostenible. En las fincas donde se han adoptado estas prácticas, los efectos no se observan con rapidez, pero los niveles de plagas disminuyen con el tiempo, es más frecuente observar

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poblaciones de plagas reguladas por sus enemigos naturales, los polinizadores son más activos en las plantas florecidas y los gastos en insumos se reducen. De hecho, en los sistemas agrarios de Cuba, donde se promueve la agricultura sostenible, el nivel de diversificación alcanzado es alto, sobre todo en la segunda mitad de la década de los noventa, en que se han incrementado los productores en cooperativas e individuales, así como la agricultura urbana y periurbana, sistemas que se han alcanzado un enfoque agroecológico (Tabla 1). Tabla 1. Principales características de los sistemas agrarios de Cuba (Vázquez y Almaguel, 1997).

Tipos Características Enfoque tecnológico predominante

Rural del llano

Ecosistemas muy antropizados. Campos y fincas grandes y medianas, mezclados con mosaicos de campos

pequeños. Nivel medio de policultivos.

Areas de vegetación silvestre (sin cultivar).

Productivista, con áreas de sistemas

agoecológicos y mixtos (campesinos).

Rural de montaña

Ecosistemas casi naturales, poco antropizados.

Campos y fincas medianas y pequeñas. Nivel medio-alto de policultivos y

agroforestería.

Agroecológicos (campesinos)

Periurbano Ecosistemas muy antropizados. Campos medianos y pequeños.

Alto nivel de policultivos.

Agroecológicos con áreas mixtas.

Urbano Ecosistemas artificiales, muy antropizados. Parcelas pequeñas y sistemas en canteros. Agroecológicos

Un ejemplo de la influencia de los sistemas de cultivo en la ocurrencia de enemigos naturales se puede apreciar en el caso de la mosca blanca Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), que en estudios conducidos por Vázquez et al (1999) en que evaluaron los enemigos naturales en los diferentes sistemas de cultivos hortícolas existentes en el país, permitió conocer diferencias importantes en su actividad (Tabla 2), comprobandose que los sistemas más diversificados y los semiprotegidos sustentaban las mayores poblaciones de biorreguladores; sin embargo, en cultivos convencionales a campo abierto (campos medianos y grandes) y en cultivos protegidos (casas de cultivo), las poblaciones de estos eran mínimas.

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Tabla 2. Grado relativo de regulación por enemigos naturales de Bemisia spp. en los diferentes sistemas de cultivo (Vázquez et al., 1999).

Grado relativo de regulación

natural1 Condiciones ecológicas Sistemas de

cultivo Principales macro-

caracteristicas PA PR PT

Casas de cultivo

Cerrados. Techo de nylon y paredes de tela fina+nylon. Monocultivo.

− − −

Interiores con altas temperaturas (alrededor de 3-4 grados

centígrados mas alta que en el exterior). Baja biodiversidad. Pocas

facilidades para el forrageo y refugio de los biorreguladores.

Cobertores Techo de zaram. Lados

abiertos. Monocultivo.

+++ ++ +

Atenuación de las radiaciones solares directas y el calentamiento

de la superficie del suelo. Ventilación permanente con aire fresco. Facilidades de forrageo y refugio de los biorreguladores por

servicio ecológico de la colindancia.

Túneles Arco del tunel de nylon.

Extremos abiertos. Monocultivo.

+++ ++ _ Idem. al anterior, pero la ventilación en una sola dirección.

Policultivo a campo abierto

Campos pequeños, dispuestos en mosaicos

o bandas. Diversos cultivos anuales y rotaciones en sucesión.

++ ++ ++

Microclima fresco. Mayor diversidad de flora y fauna.

Incremento de las facilidades de forrageo y alimentación de

biorreguladores.

Barreras de maíz a campo abierto

Campos de diversos tamaños (grandes,

medianos y pequeños). Varias hileras de maiz en

los bordes e intercaladas.

++ +++ ++

Idem al anterior, con mayores facilidades para el forrageo y

refugio de los biorreguladores. Protección de las corrientes fuertes

de aire.

Agricultura Urbana

Solares yermos con policultivos anuales.

Campos muy pequeños. + ++ +

Microclima fresco. Protección de corrientes fuertes de aire. Menor

biodiversidad.

Convencional

(campo abierto)

Campos medianos y grandes. Monocultivos + + -

Mayor efecto del intemperismo (calentamiento de la superficie del suelo, Corrientes de aire). Menor

biodiversidad que en los anteriores sistemas. Menores facilidades de

forrageo y refugio.

(1) Grado de regulación relativa: nulo (-), bajo (+), medio (++), alto (+++). PA (parasitoides), PR (predadores), PT (entomopatógenos).

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Sobre este particular, las observaciones realizadas permiten considerar que, en el caso de los cultivos convencionales a campo abierto, se debe a los efectos del calor por calentamiento de la superficie del suelo, las corrientes de aire seco sobre el cultivo y la carencia de refugios alternativos; mientras que en casas de cultivo se presentan altas temperaturas (3-4 grados mayor que en el exterior de las mismas), además de predominar el monocultivo y por tanto menor diversidad vegetal. Resulta interesante el hecho de que en los cultivos semiprotegidos o con cobertores, estos biorreguladores encuentran condiciones microclimáticas favorables, además del servicio ecológico producto del intercambio con el exterior, que permite la localización de sitios de refugio, presas alternativas y alimento para los adultos de los parasitoides, condiciones muy necesarias para lograr mejor actividad de los biorreguladores. 2.3. Biodiversidad en agroecosistemas La diversidad de especies se considera como uno de los atributos de las comunidades en los ecosistemas naturales y ha adquirido gran relevancia en los sistemas agrarios. Según Krebs (1978) la diversidad tiene dos componentes: la riqueza de especies, que se expresa en el número de especies y, la equidad, que es el número de individuos de cada especie; en cambio, según Wilson (1988) y Groombridge (1992) la biodiversidad o diversidad biológica tiene un significado más amplio, pues aunque omite el componente de equidad, incluye tres planos de complejidad, que son los genes, las especies y los ecosistemas o hábitats; es decir, se entiende como la variabilidad de la vida en todas sus formas y niveles. Así las cosas, la diversidad está representada en los diferentes niveles respecto a su cuantificación absoluta o relativa (Virasoro, 1995), esto es: • Diversidad genética, relativa a la variabilidad intraespecífica o la variación de genes de

una especie, subespecie, variedad o híbrido (ejemplo de especies vegetales y sus variedades domésticas).

• Diversidad específica, que es la variedad numérica de las especies, medible en un continuo espacio temporal más o menos extenso (ejemplo: frecuencia específica).

• Diversidad a niveles taxonómicos, relativa a la variación de los organismos de una región a niveles superiores de la especie: géneros, familias y órdenes (ejemplo: inventario de artrópodos).

• Diversidad a nivel poblacional y sus procesos vitales, denominada a un grupo de organismos pertenecientes a diferentes especies que coexisten en un mismo hábitat o área y que interactuán en relaciones tróficas especiales (ejemplo: enemigos naturales de plagas).

• Diversidad a nivel de ecosistemas, relativa a una comunidad de organismos en un ambiente biofísico, interactuando como una unidad ecológica (ejemplos: sistema agrario, sistema de producción, agroecosistema).

• Diversidad a nivel de biomas, determinada por las regiones biogeográficas, definidas por una estructura, fisonomía, especies principales y una fisiografía específica (ejemplo: selva).

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En el orden funcional, las interacciones entre dos especies cualesquiera de una comunidad pueden ser neutras, es decir, que ninguna de ellas afecta directamente a la otra, o pueden afectar al menos a una de ellas. Los tipos principales de interacciones en una comunidad pueden ser (Fuentes, 1996): • Mutualismo: Ambas especies se benefician. • Comensalismo: Una especie se beneficia, mientras que la otra no se ve afectada. • Predación o depredación: La interacción es positiva para una especie y negativa para la

otra. • Parasitismo: La interacción es negativa para una especie y positiva para la otra. • Alelopatía: Una de las especies inhibe o tiene algún efecto negativo sobre la otra. • Competencia: Ambas especies inhiben o tienen algún efecto negativo sobre la otra. El escenario de todo este proceso es el ecosistema o sistema ecológico, que es el conjunto de seres vivos de una comunidad y el espacio físico donde viven y se relacionan recíprocamente. Desde luego, los límites de un ecosistema son relativos y pueden ser: naturales (precisos) o artificiales (imprecisos) y su tamaño puede ser variado. Los componentes principales de un ecosistema (biocenosis + biotopo) se relacionan al extremo que la modificación de uno de ellos implica la alteración del otro. Así, las relaciones entre estos componentes varían, pero por lo general se manifiesta un flujo de energía que va de unos organismos a otros, así como un reciclaje de sustancias minerales (desde el medio abiótico a los seres vivos y viceversa). En este contexto, desde el punto de vista del aprovechamiento de la energía y de la materia, los organismos del ecosistema se clasifican en tres grupos: los productores, que captan y aprovechan la energía de la luz solar para transformar sustancias inorgánicas (agua, dióxido de carbono, sales minerales) en sustancias orgánicas (ejemplo: las plantas); los consumidores, que aprovechan la materia orgánica de los productores para convertirla en materia orgánica propia (ejemplo: animales que se alimentan de las plantas o de otros animales); y descomponedores, que aprovechan los restos de animales y vegetales descomponiendo la materia orgánica en inorgánica (ejemplos: bacterias y hongos). Estos componentes forman la cadena trófica, que es la sucesión por la cual un organismo es consumido por otro, que a su vez es consumido por un tercero y así sucesivamente (ejemplo: cultivo consumido por plaga, esta por un parasitoide y este por un hiperparásito). A nivel del agroecosistema estas interacciones tróficas también se manifiestan, pero a un menor nivel que en los ecosistemas naturales, debido a diversos factores (Figura 2) que se derivan de la antropización desmesurada, ya que las características de autorregulación inherentes a las comunidades naturales se pierden cuando las personas modifican dichas comunidades, mediante la destrucción del frágil equilibrio de sus interacciones (Altieri, 1991). La biodiversidad en los agroecosistemas puede ser tan variada como los diversos cultivos, malezas, artrópodos o microorganismos involucrados, de acuerdo a características geográficas, climáticas, edáficas, humanas y a factores socioeconómicos; algunas de estas interacciones pueden ser utilizadas para introducir efectos positivos y directos, como el

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control biológico de plagas específicas de cultivos, la regeneración y aumento de la fertilidad del suelo y su conservación, por lo que la explotación de estas interacciones o sinergismos en situaciones reales, involucra el diseño y manejo del agroecosistema y requiere del entendimiento de numerosas relaciones entre los suelos, microorganismos, plantas, insectos herbívoros y enemigos naturales, entre otros (Altieri, 1996b).

Figura 2. Clasificación de los ecosistemas y factores que influyen en la conservación de los organismos benéficos (Modificado de Virasoro, 1996) Según Nicholls y Altieri (2005) la diversidad de artrópodos ha sido correlacionada con la diversidad vegetal en agroecosistemas; en general, una mayor diversidad de plantas conlleva a una mayor diversidad de herbívoros, y esto a su vez determina una mayor diversidad de predadores y parásitos resultando en cadenas tróficas complejas. Una biodiversidad total mayor puede entonces asegurar la optimización de procesos ecológicos claves y así el funcionamiento de los agroecosistemas (Altieri, l984). Hay varias hipótesis para apoyar la idea de que los sistemas diversificados estimulan una mayor biodiversidad de artrópodos (Altieri y Letourneau, l992), a saber: • Heterogeneidad de hábitat. Los sistemas de cultivos complejos albergan más especies

que los hábitat agrícolas simplificados. Los sistemas con asociaciones heterogéneas de plantas poseen más biomasa, recursos alimenticios y persistencia temporal; por lo tanto poseen más especies de insectos asociadas que los sistemas de monocultivo. Aparentemente, la diversidad de especies y la diversidad estructural de plantas son importantes para determinar la diversidad de insectos.

• Depredación. La abundancia incrementada de depredadores y parasitoides en asociaciones diversas de plantas reduce la densidad de presas/hospederos (Root, l973),

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por lo que la competencia entre herbívoros se reduce, lo que a su vez permite la adición de nuevas especies de herbívoros que soportan a más especies de enemigos naturales.

• Productividad. En general los policultivos son más productivos que los monocultivos (Francis, l986; Vandermeer, l989). Esta productividad incrementada resulta en una mayor biodiversidad de insectos dada la mayor abundancia de recursos alimenticios.

• Estabilidad. Esta hipótesis asume que la productividad en policutlivos es más estable y predecible que en monocultivos. Esta mayor productividad, aunada a la heterogeneidad de agroecosistemas complejos, permite a los insectos dividir el ambiente temporal y espacialmente, de modo que coexisten más especies de insectos.

Agregan que existen varios factores ambientales que influencian la diversidad, abundancia y actividad de parasitoides y predadores en los agroecosistemas: condiciones microclimáticas, disponibilidad de alimentos (agua, polen, presas, etc.), recursos del hábitat (sitios de reproducción, refugio, etc.), competencia inter-específica y presencia de otros organismos (hiperparásitos, predadores, etc), y los efectos de cada uno de estos factores variará de acuerdo al arreglo espacio-temporal de cultivos y a la intensidad de manejo, ya que estos atributos afectan la heterogeneidad ambiental de los agroecosistemas (Van den Bosch y Telford, l964). Un ejemplo que ilustra las diferencias entre varios ecosistemas se puede apreciar en los estudios conducidos durante los años 1997-2004 por Portuondo y Fernández (2004), quienes determinaron la biodiversidad del orden Hymenoptera en los macizos montañosos de la región oriental de Cuba, específicamente en la Sierra Maestra y en Sagua-Nipe-Baracoa (Figura 3), donde determinaron que las formaciones naturales presentaron mayor número de especies (más de 200) que las secundarias.

0 50 100 150 200 250

Pluvisilva

Bosque siempreverde

Bosque semideciduo

Matorral xenomorfo costero

Pinar

Pastizal

Cafetal

Figura 3. Especies de Hymenoptera por tipo de vegetación en los macizos montañosos de la región oriental de Cuba (Portuondo y Fernández, 2004).

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Aquí es interesante observar que entre los sistemas agrarios, los pastizales son los más diversos en cuanto a composición de especies de Hymenoptera, seguidos de los cafetales y los pinares, estos últimos con menos de 100 especies. 2.4. Servicios de la biodiversidad En ocasiones existe un análisis muy reducido de lo que se considera diversidad biológica en los sistemas agrícolas, sobre todo cuando se limita al germoplasma y su manejo o cuando se expresa la utilidad de los organismos benéficos; en cambio, la biodiversidad tiene una mayor expresión y es, quizás, uno de los principales factores que pueden contribuir al manejo de las plagas. Como se expresó anteriormente, la biodiversidad incluye el número de especies y las relaciones entre dichos organismos o seres vivos que la integran; es decir, se refiere a todas las especies de plantas, animales y microorganismos que existen e interactúan recíprocamente en un ecosistema, incluyendo la variedad genética asociada a dichas especies y a los ecosistemas en que se encuentran, así como el intercambio con otros ecosistemas. De manera general en todos los agroecosistemas existen plantas cultivadas o animales de crianza, la mayoría de ellos son especies y variedades o razas comerciales introducidas; plantas arvenses o plantas que crecen de forma espontánea dentro de los campos cultivados y en sus alrededores, que pueden ser endémicas, invasoras o introducidas; diversos animales y microorganismos que lo habitan y que realizan disímiles funciones, entre ellos los descomponedores de la materia orgánica en el suelo, los polinizadores, los enemigos naturales o biorreguladores, los asociados de forma mutualista con las plantas, los que contribuyen a que las plantas se enfermen o destruyan (plagas), entre otros organismos que se relacionan de forma directa o indirecta en la cadena trófica. Si partimos de estos antecedentes, una clasificación de la biodiversidad en los sistemas agrícolas (Figura 4), que considera los intereses del manejo agroecológico de plagas, puede ser la siguiente (Vázquez y Matienzo, 2006): • Biodiversidad introducida productiva: Biota introducida con fines económicos (plantas y

animales). Agrobiodiversidad. • Biodiversidad nociva: Los organismos que afectan las plantas y animales de interés

económico. Plagas agrarias. Pueden habitar el sistema, ser inmigrantes o introducidas. • Biodiversidad introducida funcional: Los organismos benéficos que se reproducen

masivamente y se introducen en el sistema mediante liberaciones o aplicaciones inoculativas o inundativas (controladores biológicos), sean artrópodos entomófagos, nematodos entomopatógenos, microorganismos entomopatógenos, microorganismos antagonistas, etc. También se incluyen aquí los abonos orgánicos que se aplican, las micorrizas que se inoculan y los polinizadores que se introducen y manejan, entre otros.

• Biodiversidad funcional: Los organismos que regulan naturalmente las poblaciones de fitófagos, fitoparásitos y fitopatógenos, que se consideran enemigos naturales (biorreguladores de las plagas). Además, los polinizadores naturales, los organismos descomponedores de la materia vegetal, los mejoradores de las propiedades físicas y

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químicas del suelo, entre otros que habitan el sistema y tienen efecto benéfico sobre el cultivo.

• Biodiversidad auxiliar: La biota que habita naturalmente en los sistemas agrícolas y que contribuye indirectamente al resto de la biodiversidad. Aquí se incluyen las plantas que crecen silvestres, los microorganismos epífitos y otros organismos que tienen diversas funciones con efecto indirecto. También la biodiversidad auxiliar fomentada, que son principalmente las plantas que se siembran en las cercas vivas, las barreras vivas y otras que acompañan a los cultivos o tienen funciones no productivas.

Desde luego, en el manejo de la biodiversidad en los agroecosistemas es importante entender las relaciones tróficas, principalmente entre las plantas cultivadas, las plagas u organismos nocivos y los biorreguladores o enemigos naturales, incluyendo los controles biológicos que se aplican y liberan. De hecho, los agroecosistemas están en cambios constantes, debido a las fechas de siembra de los cultivos y las diferentes prácticas agronómicas que realizan los agricultores, todo lo cual depende de las características de la finca, la experiencia del agricultor y las exigencias del mercado, entre otros factores, los que también reciben influencia del sistema agrario o región. Todos estos cambios o procesos tienen una contribución importante sobre la biodiversidad, la que puede ser beneficiada o perjudicada, según como sean conducidos y el grado de heterogeneidad que se logre. Un análisis realizado por Hilje y Hanson (1998), la crisis planetaria actual, que es seria y tiene múltiples facetas, han desterrado la falsa dicotomía entre la conservación ambiental y el desarrollo económico, para dar lugar al concepto de sostenibilidad, uno de cuyos pilares debe ser la preservación y el aprovechamiento económico de la biodiversidad contenida en ecosistemas tropicales.

Figura 4. Interacciones complejas de la biodiversidad en los sistemas agrícola (Vázquez, 2006c).

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La experiencia de los últimos años y el análisis de las prácticas agrícolas tradicionales, sugieren que la biodiversidad puede ser una estrategia importante en el manejo de plagas y particularmente en la acción de la heterogénea flora y fauna que regulan naturalmente las poblaciones de fitófagos y fitopatógenos (Vázquez, 1999a), por lo que se trata de favorecerla mediante el diseño y manipulación de sistemas agrícolas diversificados (Figura 5).

Figura 5. Representación esquemática de un sistema de producción agropecuaria diversificado, típico de las cooperativas de agricultores en Cuba. Precisamente, en los últimos 40-50 años los cambios ocurridos en la agricultura cubana han reducido los impactos negativos de los procesos productivos y se han incrementado los servicios ambientales, como consecuencia de haber realizado transformaciones a favor de la diversificación, primero al pasar del monocultivo en propiedades extensas (principios de los años sesenta del pasado siglo) a las grandes empresas estatales especializadas (hasta principios de los años noventa) y hacia la agricultura diversificada con el desarrollo del movimiento cooperativo y la agricultura urbana, entre otros, hasta la actualidad en que se han desarrollado los diferentes tipos de agricultores, con una reducción sustancial del número de fincas administradas por grandes empresas estatales (Figura 6).

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01020304050607080

Antes 1959 1959 1992 1996 2003

% d

e ár

ea

Figura 6. Cambios en la administración de las tierras (%) por empresas estatales en Cuba (Nova, 2001). Desde el punto de vista del desarrollo rural y con la proyección de lograr producciones sostenibles, estos cambios en la explotación de las tierras han tenido impactos económicos, sociales, tecnológicos y medioambientales de diversa importancia; no obstante, en relación con la prevención y disminución de las afectaciones por plagas, los resultados han sido muy positivos, ya que al aumentar los decidores en el manejo de las tierras y la diversificación de las producciones (agrobiodiversidad), entre otros cambios (Tabla 3), se favorecen los procesos ecológicos que contribuyen al manejo de las plagas. Tabla 3. Resumen de los cambios relativos a la diversificación de la agricultura en Cuba.

Períodos y nivel alcanzado1

Indicadores 1959-1985 1986-1993 1994-2007 Tendencia

2

Grandes empresas estatales ++ +++ ++ + Número de administradores de fincas + ++ +++ +++

Campos de grandes dimensiones ++ +++ ++ + Campos medianos y pequeños + ++ +++ +++

Número de cultivos permanentes ++ ++ ++ ++ Número de cultivos temporales + ++ +++ +++

Conservación del suelo + ++ +++ +++ Rotaciones de cultivos + ++ +++ +++

Asociaciones de cultivos + + ++ +++ Barreras vivas + ++ +++ +++

Cercas vivas diversificadas ++ + ++ +++ Policultivos + + ++ +++

Agroforestería + + + ++ Silvopastoriles + + ++ ++

Crianza de animales en las fincas ++ ++ +++ +++ Nutrición orgánica + + ++ +++ Control biológico + ++ +++ +++ Manejo del riego + ++ +++ +++

(1) Nivel bajo (+), nivel medio o en cambio (++), nivel máximo alcanzado (+++). (2) La tendencia se estimó sobre la base de que la agricultura cubana se propone el desarrollo agrario

sostenible sobre bases agroecológicas.

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2.5. Enfoque sistémico en el manejo de plagas El enfoque sistémico en el manejo de las plagas se sustenta en la Agroecología, que ofrece las bases para manejar las causas por las cuales los organismos nocivos a los cultivos arriban a los campos, se establecen y se desarrollan en altas poblaciones convirtiéndose en plagas. El enfoque de sistema involucra tres niveles básicos: el campo cultivado (sistema de cultivo), la finca (sistema de producción) y el territorio (sistema agrario), los cuales se consideran el ámbito donde se puede tener éxito en la reducción paulatina de los problemas de plagas (Figura 7) y en la conversión de los sistemas de producción de intensivos a agroecológicos.

Figura 7. Niveles de seguimiento y manejo de los problemas de plagas (Vázquez, 2003). Cuando practicamos un manejo agroecológico a nivel de la finca (sistema de producción), estamos entendiendo que las llamadas plagas no habitan solamente en el campo cultivado y que sus relaciones no son únicamente con las plantas que cultivamos; además, bajo este modelo el agricultor integra elementos económicos, tecnológicos y sociales que contribuyen a un enfoque holístico del problema. Así las cosas, el manejo de la finca tiene los siguientes propósitos (Vázquez, 2004a): • Diversificar las producciones agrarias. • Disminuir los costos (económicos y ecológicos) por energía externa (electricidad,

combustible, etc.). • Disminuir paulatinamente o sustituir los insumos externos (fertilizantes, plaguicidas,

material de propagación, etc.). • Manipular la diversidad de plantas (diversificación florística). • Reciclaje de residuos de las cosechas y la crianza de animales. • Conservar el suelo. • Mejorar el microclima. • Favorecer el desarrollo de los biorreguladores de plagas y los polinizadores. • Limitar o evitar el arribo, establecimiento e incremento de las plagas.

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• Otros menos perceptibles. Se ha demostrado que el manejo de la finca es más sistémico e involucra con mayor participación a la familia, incrementa la innovación rural y el empoderamiento de la comunidad de agricultores, con un alto valor colectivo agregado. Manejar la finca significa eliminar de la mente del agricultor el esquema de razonamiento reduccionista que le enseñó que para "resolver" los problemas de plagas había que utilizar un producto químico para su control; por ello se considera muy promisorio para agricultores que se proponen la conversión del sistema de intensivo a agroecológico. Los agroecosistemas, como sistemas ecológicos modificados por el hombre, pueden contribuir a largo plazo a la conservación e incremento de la biodiversidad, sea en las propias áreas cultivadas o en los sistemas naturales cercanos, ya que se ha demostrado que el componente social de los agroecosistemas es potencialmente un gran conservador natural. Cuando se maneja la finca se favorece la biodiversidad debido no solamente a las prácticas agronómicas que se realizan, sino al incremento de la diversidad de plantas, lo que genera variados efectos, la mayoría de ellos beneficiosos. Por supuesto, cuando se logra que los agricultores, extensionistas y directivos de una comunidad o región agraria entiendan las bases y principios agroecológicos, estarán en condiciones de favorecer el manejo del sistema agrario, que es la escala donde existen los diferentes sistemas de producción (fincas, ranchos, fundos, predios). A nivel del sistema agrario se pueden organizar programas territoriales, en los que participan los diferentes productores, las organizaciones comunitarias y otras que propician coordinaciones y decisiones que tienen repercusión sobre los predios o sistemas de producción y la comunidad en general, sobre todo desde el punto de vista de la sostenibilidad. Además, cuando estos programas están favorecidos por el gobierno, organizaciones no gubernamentales (ONGs), universidades, centros científicos, etc. y son estables, los avances en desarrollo local pueden ser superiores y a menor plazo. Precisamente, la red de 69 Estaciones Territoriales de Protección de Plantas (ETPP) del servicio estatal de sanidad vegetal en Cuba, que se crearon en el año 1964 (Figura 8), han desarrollado el manejo territorial de plagas (Tabla 4), en el cual se benefician los diferentes tipos de agricultores (individuales, cooperativizados, estatales y otros) en cada sistema agrario del país. El manejo territorial de plagas se desarrolla para los cultivos importantes en cada provincia e incluye las plagas clave o de mayor importancia, así como la prevención y mitigación de impactos por plagas exóticas.

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Figura 8. Red de Estaciones Territoriales de Protección de Plantas (ETPP) y Laboratorios Provinciales de Sanidad Vegetal (LAPROSAV) de Cuba. Algunos programas son específicos para plagas monófagas (un cultivo o familia de plantas), otros para diferentes plagas claves en un cultivo, así como en el caso de complejos virosis-vectores, que son problemáticas fitosanitarias que requieren de coordinaciones y acciones a nivel de los sistemas agrícolas. En los últimos años se han desarrollado procesos de innovación agroecológica territorial, con énfasis en control biológico (Vázquez, 2008a), lo que ha permitido identificar, caracterizar y promover a los agricultores innovadores en todo el país (Vázquez et al., 2005) y desarrollar programas de manejo agroecológico de plagas (MAP) en que no se emplean plaguicidas sintéticos (Vázquez, 2006, 2007a). El manejo del sistema agrario debe ser compatible con su complejidad, para evitar errores que puedan afectar la sostenibilidad; además, debido a que es holístico, involucra diversos actores y factores, con gran valor colectivo agregado y contextualidad, que son aspectos muy necesarios en el desarrollo rural. Por ejemplo, según Vázquez et al. (2005a, 2007) en los sistemas agrarios urbanos de Cuba la complejidad se expresa básicamente en: • Mayor número de productores. • Diferentes tamaños de las fincas o predios. • Diversidad de cultivos y otras plantas de interés. • Diversidad de tecnologías. • Incremento de innovaciones. • Socialización de las producciones y su comercialización.

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• Mayor flujo de agrobiodiversidad. • Incremento de la diversidad biológica en general. • Desarrollo de procesos endógenos. • Desarrollo del etnomercado. Tabla 4. Principales componentes y características del manejo territorial de plagas que realizan las ETPP en los sistemas agrarios de Cuba.

Componentes Características

Educación para la sanidad vegetal

Educación a agricultores, extensionistas, decisores, estudiantes y la población en general. Radio local, seminarios, cursos, consultas, visitas a fincas, reuniones. Activistas fitosanitarios (agricultores que hacen vigilancia de plagas y contribuyen a la capacitación de otros agricultores).

Vigilancia de plagas exóticas1

Análisis de riesgos de introducción y establecimiento. Encuestas y trampeo en sistemas de cuadrantes cartográficos. Programas de prevención y mitigación.

Servicios técnicos2

Diagnóstico de plagas. Identificación de enemigos naturales. Certificación de material de siembra (semilla botánica y agámica, plántulas). Análisis fitosanitario de suelos para producir material de siembra. Inspección de máquinas de aplicación de plaguicidas. Análisis de residuos de plaguicidas.

Señalización de plagas3

Sistema territorial de monitoreo y aviso a agricultores sobre ocurrencia de plagas. Recorridos, campos estacionarios, bases de datos. Pronóstico climático de algunas enfermedades causadas por hongos fitopatógenos.

Coordinaciones Fecha de siembra, programa de siembra, variedades, pronóstico de plagas, obtención de material de siembra.

Manejo de plagas Programas territoriales de manejo de plagas por cultivo y campaña de siembra.

Innovación local

Agricultores innovadores y experimentadores. Intercambios, encuentros, visitas. Validación de nuevas tecnologías. Socialización de innovaciones.

Control biológico

Demandas y producciones locales de bioplaguicidas y entomófagos (coordinaciones con los centros de producción de medios biológicos). Manejo de especies, cepas y ecotipos de controles biológicos. Asistencia técnica a agricultores. Control de la calidad de las aplicaciones de controladores biológicos. Desarrollo de prácticas de conservación de enemigos naturales. Inventarios locales de enemigos naturales.

Prácticas agroecológicas

Capacitación sobre efectos, y promoción de acuerdo a las características del sistema de producción y los sistemas de cultivo. Integración al manejo de plagas.

Estadística fitosanitaria

Bases de datos locales sobre ocurrencia de plagas (incidencia, distribución, area afectada). Indicadores de impactos. Indicadores operativos.

(1) Los programas de vigilancia de plagas exóticas son de carácter nacional y las ETPP son las encargadas de realizarlos en cada territorio, con la participación de los diferentes tipos de agricultores.

(2) Los servicios técnicos se realizan de conjunto con los laboratorios provinciales (LAPROSAV). (3) La señalización de plagas es un servicio que se ofrece a todos los agricultores, independientemente de

los monitoreos que ellos mismos realizan. Como servicio territorial se emiten señales de avisos o alertas a los agricultores.

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Lo anteriormente reseñado respecto al manejo de plagas con enfoque de sistema, se considera que es la base para lograr que la conservación de los enemigos naturales de plagas constituya un componente en dichos programas. 2.6. Factores que afectan la actividad de los enemigos naturales La conservación de los enemigos naturales de las plagas no se puede concebir como una estrategia independiente de la producción agraria, ya que la mayoría de las prácticas relacionadas con las tecnologías de cultivos tienen algún efecto sobre la actividad de estos biorreguladores. De hecho, muchísimos estudios han demostrado que la agricultura ha estado enfrentando una crisis ambiental, cuya raíz, según Altieri (1994), radica en el uso de prácticas agrícolas intensivas, basadas en el uso de altos insumos que conllevan a la degradación de los recursos naturales a través de los procesos de erosión de suelos, salinización, contaminación con plaguicidas, desertificación, pérdida de la fitomasa y por ende, reducciones progresivas de la productividad. Así, la utilización de plaguicidas químicos es una de las estrategias más cuestionadas en los últimos años, ya que entre sus efectos negativos está la contribución al desbalance de las relaciones ecológicas que existen en los agroecosistemas, que por supuesto afectan los mecanismos de regulación natural de las plagas. Precisamente, esta es una de las razones por la que surge y se desarrolla el Manejo Integrado de Plagas (MIP), que según Stern et al., (1959), es un sistema de manipulaciones de las plagas que en el contexto del ambiente relacionado y el conocimiento de la dinámica de población de la plaga dañina, utiliza todas sus técnicas y métodos apropiados de la manera más compatible posible, para mantener la población de la plaga a niveles inferiores a los que causaría daño económico. En este sentido Rosset (1990) agrega que el MIP emplea una estrategia preventiva, en la medida posible, para minimizar los altos gastos de la estrategia curativa y esta última estrategia, cuya táctica más conocida es el control químico, se deja para los casos en que la prevención falla. Respecto a la estrategia preventiva, Altieri (1994) señala que aunque los herbívoros que son plaga pueden variar en su respuesta a la distribución, abundancia y dispersión de los cultivos, la mayoría de los estudios agroecológicos muestran que los atributos estructurales (por ejemplo combinación espacial y temporal) y de manejo (por ejemplo diversidad de cultivos, niveles de insumos, etc.) influencian a la dinámica poblacional de los herbívoros; agregan que algunos de estos atributos están relacionados con la biodiversidad y la mayoría son sensibles al manejo (por ejemplo secuencias y asociaciones de cultivos, diversidad de malezas, diversidad genética, etc.). Efectivamente, en los últimos años se ha incrementado la documentación sobre el efecto del sistema de cultivo sobre la biodiversidad en general y los enemigos naturales de plagas en particular; en este sentido las tácticas conservacionistas más estudiadas se relacionan

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precisamente con el manejo del cultivo o la manipulación del hábitat, además de otras que contribuyen a la conservación. Por ello, la diversificación de la agricultura, que entre otras características implica fraccionamiento de la tenencia de la tierra o diversificación de productores, fomento de diferentes cultivos y prácticas agrícolas sostenibles (Vázquez, 2006c), constituye una tendencia en varios países y particularmente en Cuba, donde las grandes empresas se han dividido en cooperativas y la agricultura urbana y periurbana han adquirido un gran desarrollo, se ha favorecido la diversificación, por lo que se estima que el impacto ecológico de esta estrategia sea significativo y en favor de la biodiversidad en estos agroecosistemas (Vázquez y Almaguel, 1997). Desde luego, a nivel del agroecosistema son diversos los factores que pueden afectar la actividad de los enemigos naturales y se pueden agrupar en: • Abióticos (esencialmente el clima) • Tecnologías agrarias • Biodiversidad funcional (competidores) • Plantas hospedantes y de refugio • Propia especie de enemigo natural (intrínsecos) • Fuentes de alimento y subsistencia • Huésped o presa • Antropogénicos (políticas, conocimientos técnicos, etc.) Para los organismos predadores y parasitoides, De Bach (1964) refirió como factores que más afectan a los siguientes: • Climáticos: Principalmente la temperatura (calor ó frío), la humedad (esencialmente la

baja humedad), la lluvia, el viento y la luminosidad. • Planta hospedera: Cuando no proveen suficiente protección o son poco atractivas

(presencia de semioquímicos, estructuras que molestan, etc.). • Escasez de agua o alimento: Los adultos de los parasitoides y predadores requieren de

fuentes de miel o néctar y polen para completar su dieta alimentaria. • Competencia: Que puede ser constante o intermitente con otras especies. • Agrotóxicos: Su efecto directo o de sus residuos sobre el vegetal, inclusive sobre la

presa o huésped. • Prácticas culturales: Diversas prácticas agronómicas, desde la preparación y manejo del

suelo, así como el cultivo, deprimen poblaciones de enemigos naturales. • Asincronía con la presa o huésped: Generalmente en el caso de los parasitoides, con el

ciclo biológico de su huésped, al no coincidir los estados favorables. • Resistencia del huésped: Generalmente en el caso de los parasitoides, motivada por

efecto de las plantas hospedantes o porque es una raza o biotipo no favorable para el parasitoide. También sucede con los predadores, cuando las presas tienen mecanismos de defensa.

Particularmente los hongos, bacterias y virus entomopatógenos pueden recibir efectos adversos de factores similares a los parasitoides y predadores, pero algunos son de mayor

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significación (Lecuona y Alves, 1996; Uribe, 1997; Ignoffo, 1992; Barbercheck, 1992), veamos: • Climáticos: La temperatura y la humedad en valores extremos pueden afectar, lo que

puede estar influenciado por la lluvia y el viento. Las radiaciones solares tienen gran efecto, al igual que el fotoperíodo.

• Agrotóxicos: Su efecto directo fundamentalmente, sobre todo por fungicidas. • Asincronía con el huésped: Todas las fases del huésped no son igualmente parasitadas

y ello determina la sobrevivencia del microorganismo. • Resistencia del huésped: Principalmente las características de sus integumento, que

varía en las diferentes fases, la presencia de secreciones de los huéspedes y el pH de su hemolinfa, entre otros. Por supuesto, todo el sistema inmunológico.

• Competencia: Que puede ser con otros microorganismos. • Planta hospedante: No proveen suficiente protección contra las radiaciones solares o el

viento, o sus superficies no facilitan la adherencia del microorganismos. • Prácticas culturales: Principalmente para los organismos que sobreviven en el suelo

(todas las propiedades físicas), aunque las labores de poda y otras que modifiquen la estructura de la planta pueden afectar.

Una forma de entender el efecto de diversos factores abióticos sobre los microorganismos entomopatógenos son los estudios que se han realizado para los productos biológicos, sobre todo los relativos a su persistencia sobre el follaje de las plantas sobre las cuales han sido asperjados (Tabla 5), ya que se ha demostrado que en el caso de que el bioproducto no tenga protección de las esporas, los efectos de las radiaciones solares directas y sobre el calentamiento de la superficie de las hojas pueden ser letales sobre el microorganismo utilizado. Tabla 5. Resumen de efectos de factores abióticos sobre los hongos entomopatógenos en condiciones de campo.

Microorga-nismo Utilización Factor Efectos Referencias

Nomuraea rileyi

Contra larvas de Spodoptera frugiperda

(Lepidoptera: Noctuidae) en hojas del cultivo de soya

(Glycine max)

Precipitaciones Lavan las hojas y

disminuyen la concentración de conidios.

Gardner et al (1977)

Lluvia Disminuye la concentración de conidios. Beauveria

bassiana

Hojas de alfalfa (Medicago sativa ) y

de trigo (Triticum aestivum) Tipo de follaje Retención de los conidios

en la planta

Inglis et al (1995a)

Beauveria bassiana Hojas de trigo

Radiaciones solares directas

durante 60 minutos

Disminución del 99,7 % de la viabilidad de los conidios

Inglis et al (1995b)

30

Continuación de la tabla 5 Microorga-

nismo Utilización Factor Efectos Referencias

Beauveria bassiana

Hojas de caupi (Vigna unguiculata)

Radiaciones ultravioleta

Efecto negativo en la persistencia de los

conidios

Daoust y Pereira (1968)

Beauveria bassiana Luz

utravioleta

Disminuye la tasa de crecimiento micelial

posterior a un minuto de exposición.

Diodato y Dos Santos

(1998)

Metarhizium flavoviridae

Radiaciones solares de

320 nm

Efectos negativos en los conidios

Moore et al (1993)

Metarhizium anisopliae

Hojas de caña de azúcar

Radiaciones solares

Disminuye la viabilidad de los conidios en

función de la posición que ocupen en las hojas

de la planta.

Alves et al (1984)

Por ejemplo, en estudios realizados en Cuba por Estrada y Guelmes (2004) con el hongo Beauveria bassiana en caña de azúcar (Saccharum spp.) demostraron que los conidios expuestos directa e indirectamente a las radiaciones solares solo permanecen viables durante 48 y 72 horas respectivamente (Figura 9), lo que atribuyen debido a efectos diversos sobre la viabilidad.

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

24 48 72 Tiempo (horas)

UFC

LuzSombra

Figura 9. Número de UFC (Unidades Formadoras de Colonias) de Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. (aspersiones con una suspensión de concentración de 6 x 107 conidios/mL) sobre hojas de caña de azúcar en condiciones de luz y de sombra (registradas con luxómetro) (Estrada y Guelmes, 2004). Entre los parásitos, los nematodos entomopatógenos pueden ser afectados principalmente por varios factores, a saber (Cortez, 2005; Smits, 1996; Uribe, 1997):

31

• Climáticos: La temperatura, las radiaciones UV, la deshidratación aguda del medio. • Resistencia del huésped: Respuesta inmune (encapsulación y otras). • Planta hospedante: Características del follaje y los órganos por donde se trasladan los

juveniles. • Prácticas culturales: Principalmente las que favorezcan la desecación y la incidencia de

los rayos solares. • Disponibilidad del huésped: Es imprescindible, e incluso la posibilidad de huéspedes

alternativos. Los entomonematodos necesitan una película o lámina de agua sobre los órganos de la planta o el suelo para poder desplazarse en la búsqueda del huésped, por lo que este es un factor esencial. De igual forma, los enemigos naturales de los insectos fitófagos también son afectados por los estreses de temperatura y humedad relativa; en particular la sequía prolongada se ha demostrado que afecta sensiblemente el desarrollo y la sobrevivencia de diversos grupos (Tabla 6), contribuyendo de esta forma al desequilibrio de las poblaciones de fitófagos-biorreguladores, así como a la reducción de los efectos de los controles biológicos que son liberados o aplicados de forma aumentativa (Vázquez, 2007). Tabla 6. Resumen del efecto relativo de la sequía prolongada sobre los biorreguladores de plagas. Observaciones en agroecosistemas de Cuba (Vázquez,2007).

Actividad del biorregulador

Grupos Fases de desarrollo mas afectadas

Efectos principales

Crisopas (Neuroptera: Chrysopidae) Adultos y huevos a, b

Cotorritas (Coleoptera: Coccinellidae) Huevos a, b

Moscas sirfidas (Diptera: Syrphidae) Larvas a

Predadores

Acaros (Acari:Phytoseiidae y otros)

Todos los estados de desarrollo a

Parasitoides Avispitas (Hymenoptera:

Chalcidoidea, Braconidae, Ichneumonidae)

Adultos a, c

Parásitos Nematodos (Heterorrhabditidae, Steinermatidae)

Todos los estados de desarrollo

d, e

Patógenos Hongos, bacterias y virus Todos los estados de desarrollo f

(a) Deshidratación por efecto directo de la temperatura de la superficie de las hojas y las radiaciones solares.

(b) Deshidratación y dificultades para ovipositar por temperatura de las hojas (c) Deshidratación por corrientes superficiales de aire caliente y por superficies de las hojas calientes y

secas (d) Deshidratación por baja humedad del suelo y la planta (e) Limitaciones para desplazarse en busca del huésped por no existir lámina de agua. (f) Deshidratación de las fases expuestas a la radiación solar directa y por efecto del calentamiento de los

órganos de la planta

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Aunque existen grupos de biorreguladores mas sensibles a las condiciones de sequía, de forma general la mayoría son afectados, sea por los efectos directos o por la reducción de sus presas, lo que contribuye a disminuir sus poblaciones. En particular los microorganismos entomopatógenos se deprimen significativamente bajo estas condiciones, debido a que los mismos son muy sensibles a las altas temperaturas y el ambiente seco (Barbercheck, 1992; Smits, 1996; Walstad et. al., 1970), existiendo muy pocas posibilidades de epizootias. En general, estos factores deben ser considerados con precisión en los programas de control biológico, especialmente si estos se insertan en programas de MIP, en los que pueden realizarse prácticas conservacionistas a partir del conocimiento específico de dichos factores. Por ello se insiste mucho en lograr que las fincas sean diversificadas, para favorecer que el microclima en los campos cultivados contribuya a evitar los efectos negativos, principalmente los debidos a la desecación superficial del follaje de las plantas y el suelo, que son ocasionados por las altas temperaturas y las corrientes superficiales de aire al actuar sobre los entomófagos, entomopatógenos y entomonematodos.

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3. Principales características y atributos de los enemigos naturales

Los enemigos naturales o biorreguladores de insectos son organismos que habitan en los agroecosistemas y que en su proceso co-evolutivo con sus huéspedes o presas, principalmente en el área de origen de los mismos, alcanzan diversos grados de relaciones tróficas en las que involucran a la planta cultivada, las arvenses que crecen dentro de los campos, las plantas que crecen espontáneamente en los alrededores, los insectos fitófagos que constituyen hospedantes o presas, las características edafoclimáticas, la tecnología de cultivo y el manejo del sistema de producción, lo que se considera un sistema complejo que determina, junto con las características biológicas de dicho enemigo natural, su actividad reguladora (Figura 10).

Figura 10. Relaciones tróficas y factores que influyen en la actividad de los enemigos naturales de insectos en los agroecosistemas. Entonces, según Smits (1997), se consideran enemigos naturales u organismos para el control biológico a los insectos, ácaros, vertebrados, nematodos, hongos, bacterias, virus y otros. Estos enemigos naturales se pueden clasificar, según diversas características en (Barrera, 1995; Greatheard y Waage, 1983): predadores, parasitoides, parásitos, patógenos, antagonistas y herbívoros. Respecto a los enemigos naturales de insectos, generalmente se ha considerado a los insectos entomófagos, como son los parasitoides y predadores; sin embargo, el concepto

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de enemigo natural es más amplio, pues incluye a todos los organismos que interactúan con el insecto fitófago (Tabla 7), sea plaga o no, de manera que reduce su actividad biológica o le causa la muerte, proceso que involucra diferentes factores bióticos y abióticos. Tabla 7. Principales atributos que diferencian los diferentes tipos de enemigos naturales de insectos (Vázquez, 1999b).

Tipos de enemigos naturales Atributos Patógenos Predadores Parasitoides Parásitos

Número de huéspedes o

presas atacadas.

Elevado, depende que entre en

contacto con el microorganismo.

No existe una relación clara,

aunque generalmente depende de la densidad de la

presa.

Define el número de la progenie del

parasitoide.

Unas especies desarrollan todo su

ciclo en el huésped, otras parte del mismo y el resto en vida libre u otro

huésped.

Búsqueda del huésped o presa.

No hay evidencias, excepto cuando están sobre la superficie del huésped, que

penetran en su interior.

Tanto los adultos como las

larvas y ninfas buscan su presa.

Sólo el adulto del parasitoide busca

su huésped.

Los juveniles buscan su presa.

Penetración al huésped o presa.

Por ingestión (Bacillaceas) y por la

cutícula (hongos).

Unos comen y otros pican y

chupan la hemolinfa.

La larva penetra el cuerpo por las articulaciones.

Los juveniles penetran por la boca

y el ano.

Acción sobre el huésped o presa. Invade el hemocele. Consumen la

presa.

Oviposita sobre, dentro o cerca del

huésped y se alimenta de este. Algunos también

predan el huésped.

Afecta el cuerpo en general o a un órgano específico.

Muerte del Huésped.

Por septisemia, es breve. Es inmediato.

Se produce cuando ha madurado

el estado juvenil del parasitoide.

Permiten que el huésped continúe

funcionando, aunque con menor actividad y al final muere o no.

Sistema de dispersión.

Las esporas se dispersan por el propio huésped,

mediante las corrientes de aire y

por otros artrópodos.

Por sus medios. Por el vuelo de los adultos.

Mediante el desplazamiento de juveniles y por el propio huésped.

Establecimiento.

Se establecen en el suelo y sobre cadáveres de huéspedes.

Se mantienen en bajas poblaciones

cuando no hay presas suficientes.

Se mantienen en bajas poblaciones

sobre sus hospedantes.

Se mantienen en bajas poblaciones

sobre sus presas en el suelo.

De hecho, los enemigos naturales de los insectos plagas han sido la fuente primaria para los programas de control biológico, principalmente para las estrategias de control biológico clásico y por aumento, a saber:

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• Control biológico clásico (importación de enemigos naturales): La búsqueda de enemigos naturales específicos y de buena actividad reguladora bajo condiciones naturales, generalmente en la región de origen del insecto plaga donde han coevolucionado con especificidad. Estos enemigos naturales se colectan, trasladan y liberan en las regiones o países donde dicha plaga se ha introducido o es necesario su control. Este proceso involucra análisis de riesgos y sistemas de bioseguridad.

• Control biológico por aumento (reproducción masiva y uso aumentativo para controlar plagas): Los enemigos naturales más eficientes se estudian desde el punto de vista biológico y ecológico, se determinan los mejores parámetros para su reproducción y se diseña y evalúa una tecnología de producción, para convertirlo en un controlador o medio biológico, el cual es multiplicado en biolaboratorios o biofábricas mediante diferentes tecnologías según el tipo de organismo.

3.1. Predadores Los predadores o depredadores son artrópodos que atacan y comen sus presas; los más comunes son insectos de los ordenes Coleoptera, Hemiptera, Diptera, Dermaptera, Neuroptera, Thysanoptera, Hymenoptera, así como ácaros y arañas de varias familias. Cuando los predadores consumen un amplio rango de presas se les denomina polífagos, los que consumen un rango estrecho son oligófagos y los altamente específicos se nombran monófagos. Desde el punto de vista de sus hábitos alimenticios también se clasifican en: masticadores, que simplemente mastican y devoran sus presas (Coccinellidae, Carabidae, etc.) y succionadores, que chupan los jugos de sus presas (Reduviidae, Anthocoridae, Chrysopidae, etc.). Algunos predadores inyectan una sustancia tóxica que rápidamente inmoviliza la presa o enzimas digestivas para facilitar su alimentación (Badii et al., 1996; Nicholls y Altieri, 2005). Un caso muy interesante son las arañas, que suelen ocupar una posición terminal en las cadenas tróficas, ya que desempeñan un papel importantísimo como predadores de insectos; estas paralizan a sus presas con el veneno de sus quelíceros, la mayoría inyectan enzimas digestivas en la presa, realizando una digestión externa, al menos parcial. Muchas mastican a la presa parcialmente con dientes que forman parte del artejo basal de los quelíceros, ahí se localizan también comúnmente pelos que permiten en muchos casos filtrar eficazmente el alimento, separando las partículas sólidas del líquido. Algunas producen una red (telaraña) en la que las presas caen por accidente, enredándose y pegándose en ella. En ese caso la araña, que permanece al acecho con las patas extendidas sobre la red, capta las vibraciones y se acerca a su presa. Hay predadores que además son fitófagos, porque pican y chupan la savia de la planta, los que en ocasiones realizan daños de importancia, como es el caso de la chinchita mírida Nesidiocoris tenuis, que pincha las flores en el cultivo del tomate (Lycopersicon esculentum), ocasionando que estas se sequen y caigan, además de predar las ninfas de la mosca blanca Bemisia tabaci en el mismo cultivo (Vázquez y López, 2000).

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Desde luego, la mayoría de los insectos predadores necesitan completar su dieta alimentaria con polen y néctar de las flores, principalmente para la reproducción. Según Badii et al (1995), en la naturaleza el sistema predador-presa es el resultado del proceso de coevolución de las poblaciones que interactúan, lo que permite que opere una selección de eficacia, la que es más estricta cuando la abundancia de esta última depende del primero, aunque en algunos sistemas no hay dependencia, por lo que disminuyen las presiones evolutivas. Existen otros casos como el refugio de la presa, en que no está presente el predador o el tamaño de la población de la presa es elevado y no resulta vulnerable a la predación e incluso puede suceder que la conducta territorial del predador restrinja su propia densidad (Pimlott, 1967; citado por Badii et al., 1995). Hay diferentes modelos para describir y predecir los resultados del proceso de predación (Badii et al., 1995), todos los cuales requieren de un nivel de estudios básicos para obtener el valor de las variables que se emplean, como por ejemplo: el número inicial de las presas, el número de predadores, los cambios en sus densidades poblacionales, las tasas de crecimiento, el número de presas que ataca al predador y otros de mayor especificidad. Estos modelos son de gran valor y de hecho se han utilizado en el estudio de diferentes sistemas predador-presa, contribuyendo significativamente a determinar las metodologías de liberación en programas aumentativos. 3.2. Parasitoides Los parasitoides se desarrollan dentro o sobre el insecto huésped, el cual casi siempre muere. El estado larvario del parasitoide es parásito, mientras que el adulto es de vida libre y muy activo, por ello se les nombra parasitoides. Algunos parasitoides en su estado adulto actúan como predadores, aunque en su concepción general varios autores consideran a los parasitoides como un tipo especial de predadores. Se ha considerado que los parasitoides se encuentran en un punto intermedio entre los extremos predador-parásito del comportamiento continuo en el espectro de hábitos alimenticios (Pérez-Lachaud, 1995). Los parasitoides más comunes son insectos de los ordenes Hymenoptera y Diptera. Los parasitoides no requieren más de un huésped para completar su ciclo de vida, pues son relativamente grandes en comparación con el huésped (Doott, 1959; Pérez-La Chaud, 1995). Casi todos los adultos de los parasitoides requieren completar su dieta alimentaria con néctar de las plantas, polen de las flores o indirectamente por la miel secretada por otros insectos. En este caso la proteína es utilizada para la producción de huevos y los azúcares para el huevo y su vida (Sagarra, 1998).

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Los parasitoides pueden ser de varios tipos (Hanson, 1990; Pérez-Lachaud, 1995): • Primarios y secundarios (hiperparasitoides) o terciarios (adelphoparasitismo) • Solitarios o gregarios • Endoparasitoides o ectoparasitoides • Idiobiontes o koinobiontes • Especialistas o generalistas • Telitocas o deuterotocas • Proovigénicos o sinovigénicos • Superparasitismo, multiparasitismo La complejidad de la conducta de estos organismos sugiere que su empleo en programas de control biológico debe estar precedido de estudios minuciosos. Los parasitoides primarios son los que parasitan huéspedes fitófagos; en cambio los secundarios o hiperparasitoides parasitan a otro parasitoide, que es un huésped. Algunas especies de hiperparásitos se desarrollan como hiperparasitoides de su propia especie, entonces se les denomina autoparasitismo o adelphoparasitoides, también nombrados parasitoides terciarios (Hanson, 1990; Pérez-Lachaud, 1995). Los hiperparasitoides son muy vigilados en programas de control biológico clásico, porque si invaden las crías o actúan eficientemente en el campo, se afecta el propósito de su huésped como controlador biológico. Sullivan (1987) refiere como hiperparásitos a algunos miembros de las familias Chalcididae, Encyrtidae, Eulophidae, Eupelmidae y otras. Viggiani (1984) cita a algunos Aphelinidae como parasitoides terciarios o sea, los machos son hiperparasitoides de las hembras. Parasitoides solitarios son aquellos en los que un solo individuo se desarrolla por huésped, mientras que en los parasitoides gregarios individuos de la misma progenie se desarrollan en el mismo huésped (Pérez-Lachaud, 1995). Los endoparasitoides inoculan el huevo a través del cuerpo del huésped y sus larvas se alimentan internamente; en cambio los ectoparasitoides depositan sus huevecillos en la superficie del huésped y la larva se alimenta a través de pequeñas punciones realizadas en la cutícula de este (Pérez-Lachaud, 1995). Los parasitoides idiobiontes son los que entran y salen del mismo estadio y detienen el desarrollo del huésped, mientras que los koinobiontes ovipositan en un estadio y salen en otro y por tanto les permiten desarrollarse. En los idiobiontes el huésped ya no continúa desarrollándose una vez que ha sido paralizado y parasitado; en cambio, con los koinobiontes, el huésped continúa en crecimiento, pues se paraliza de manera temporal (Hanson, 1990; Pérez-Lachaud, 1995). En función del número de huéspedes que parasitan, pueden ser especialistas , como los koinobiontes endoparasitoides que son más especializados y monófagos o generalistas, que tienen diversos huéspedes (Hanson, 1990).

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Los parasitoides koinobiontes tienen que vencer las barreras inmunológicas de su huésped o sea, la encapsulación por las células de la hemolinfa. Estos emplean varias estrategias para afrontar tales defensas; por ejemplo, varios Ichneumonidae ovipositan precisamente en un órgano interno, dejando los huevos ocultos donde no llegan los nemocitos del huésped, en otros grupos de esta familia, la hembra inyecta un virus en su huésped para incapacitar el proceso de encapsulación (Hanson, 1990). Las especies de parasitoides que son exclusivamente partenogenéticas se les denomina telitocas y la progenie está compuesta exclusivamente de hembras uniparentales. Las especies denominadas como deuterotocas pueden producir ocasionalmente algunos machos, pero la mayor parte del tiempo se comportan como telitocas. La partenogénesis en la mayoría de los himenópteros parasitoides es arrenotoquia o facultativa (Pérez-Lachaud, 1995). Los parasitoides son proovigénicos cuando la hembra emerge con un complemento de huevos maduros, los depositan en breve período y no vuelven a producir más durante su vida; los sinovigénicos por el contrario, continúan produciendo huevos a través del estado adulto (Pérez-Lachaud, 1995). El superparasitismo ocurre cuando un huésped es parasitado por más larvas de la misma especie que las que pueden alcanzar su madurez total. Si se trata de especies diferentes, se usa el término multiparasitismo y es el ataque simultáneo de un solo huésped por dos o más especies de parasitoides primarios (Pérez-Lachaud, 1995). En general, el comportamiento de los parasitoides es complejo y puede estar influenciado por diversos factores. En particular la selección del huésped se alcanza mediante estímulos visuales, olfatorios y acústicos. Resultan interesantes los estímulos que provienen de semioquímicos, que son percibidos por las antenas, los tarsos y el ovipositor. Las fuentes potenciales de tales estímulos provienen de la planta hospedante o de refugio, del huésped mismo, de daños e interacciones producto de la actividad del huésped, de organismos asociados o de una interacción de estos (Pérez-Lachaud, 1995; Sagarra, 1998). 3.3. Parásitos Los parásitos tienden a debilitar más que a matar a sus huéspedes y son mucho más pequeños que estos. Dependen de su huésped durante toda su existencia, excepto durante cortos períodos cuando se dispersan. No son tan buenos organismos para la lucha biológica, con la excepción de los nematodos entomopatógenos o entomonematodos. Los nematodos más utilizados en el control biológico son los Heterorhabditidae y Steinernematidae, que tienen un estado juvenil infectivo que protege y transporta una bacteria del género Xenorhabdus. El juvenil infectivo se introduce en el insecto por sus espiráculos, ano o boca; dentro del insecto el juvenil se mueve hacia el hemocele donde inocula la bacteria y se forma una septicemia, provocando la muerte en unas 48 horas, dependiendo del huésped (Capinera y Epsky, 1992).

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El parasitismo de los nematodos puede ser facultativo obligatorio, o bien externo e interno; de amplia distribución o restringido a un solo rango de huéspedes y puede afectar el cuerpo en general o un órgano específico. Algunas especies aparecen como parásitos por una generación y en otras son de vida libre. Otras especies pasan parte de su ciclo de vida en el huésped y parte en otro huésped (Castillo, 1995). 3.4. Patógenos Son microorganismos parasíticos que provocan patologías o enfermedades a sus huéspedes y pueden causarles la muerte. Los cadáveres de los huéspedes liberan millones de esporas, que pueden ser dispersadas con facilidad, al extremo de que pueden llegar a causar epizootias. Los patógenos de insectos pueden ser: bacterias, hongos, virus y otros. Bacterias: Las bacterias patógenas a los insectos normalmente causan algún tipo de septisemia, al presentarse la invasión de la bacteria al hemocele, con una consecuente reproducción y daño de la homeostasis del individuo infectado. También puede producir toxinas que aniquilan el huésped, para después estas reproducirse saprofíticamente en el cadáver (Ibarra, 1995). Las bacterias entomopatógenas de mayor importancia se encuentran en el orden Eubacterial, específicamente en la familia Bacillaceae y en el género Bacillus. Tienen el mayor potencial por ser productores de esporas. La más importante es Bacillus thuringiensis, aunque también hay otras especies como B. popilliae y B. sphaericus (Badii et al, 1996) y dentro de los pseudomonadales Serratia entomophila (Ibarra, 1995), Clostridium, Pseudomonas (Smits, 1997). En la naturaleza B. thuringiensis puede ser aislado de hábitats entre los que se incluye el suelo, el follaje de las plantas, los almacenes de granos y desde luego, los insectos enfermos o muertos. Aunque es reconocido como organismo entomopatógeno, no causa epizootias (Luna y Peña, 1996), excepto bajo ciertas condiciones en plagas de almacén (Smits, 1997). Hongos: En todos los casos la unidad infectiva es una espora, usualmente un conidio. La espora se adhiere sobre la cutícula del insecto huésped y si las condiciones del medio son óptimas, esta germina y da origen a un tubo germinativo que penetra directamente a la cutícula o produce unas células apresorias que le dan una adherencia mayor sobre el integumento del huésped. El hongo penetra al hemocele, donde normalmente crece en forma de levaduras llamadas cuerpos hifales o blastosporas, invade todos los órganos del insecto y después sale a la superficie de la cutícula para producir nuevos conidios. Pueden producir toxinas que provocan la muerte y otras anormalidades (De la Rosa,1995; Smits, 1997; Lecuona y Papierok, 1996).

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La mayoría de los hongos tienen un amplio rango de huéspedes, aunque algunos grupos son muy específicos, y los más frecuentes regulando poblaciones de insectos en agroecosistemas son de los géneros Beauveria, Metarhizium, Lecanicillium, Hirsutella, Paecilomyces, Entomophthora y Nomuraea (Smits, 1997; Bustillo, 1987; Smits, 1993). Virus: Son parásitos intracelulares obligatorios, es decir, no pueden reproducirse fuera de la célula del huésped, aunque algunos pueden sobrevivir en el medio ambiente en estado de animación suspendida, esperando la oportunidad de infectar a un nuevo huésped (Williams, 1995). Los baculovirus penetran al huésped con la ingestión de alimentos contaminandos con los poliedros, siendo el estado larval el que presenta mayor predisposición (Smits, 1993; Lobo de Souza y Lecuona, 1996; Williams, 1995). En el intestino medio la proteína del cuerpo de inclusión (poliedrina o granulina) se disuelve por el ambiente alcalino presente, liberándose las partículas virales que se fusionan con las membranas de las células del intestino y los nucleocápsidos virales las penetran. Dentro de la célula, las nucleocápsidas se transportan al núcleo. Allí, se desprende la cápsula y se libera el ADN, que sirve como plantilla en la producción de copias adicionales del genoma viral. Entonces, estas copias del ADN viral se usan en la producción de partículas progenies virales. El virus toma control de los mecanismos para la producción de macromoléculas celulares (polipéptidos y ácidos nucléicos) y los utiliza para la producción de nuevas partículas virales (Williams, 1995). En las etapas finales de la infección, la producción de virus es tanta, que el insecto se transforma en un saco de virus y muere. Inmediatamente después de la muerte, el tegumento se rompe y se liberan millones de cuerpos de inclusión sobre el follaje. Así se transmite el virus a otros insectos (Williams, 1995), aunque también ciertos enemigos naturales pueden contribuir a diseminar los virus (Lobo de Souza y Lecuona, 1996). Protozoarios: Los protozoarios penetran al huésped por vía oral. Una vez en el intestino penetran hacia la cavidad hemocélica en donde se multiplican y causan enfermedad en el huésped. Su acción es muy lenta, al extremo de que en muchos casos toma varios meses para desarrollar la enfermedad y causar la muerte. Rara vez alteran las funciones vitales del huésped (Bustillo, 1987).

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4. Enemigos naturales de insectos fitófagos en Cuba

4.1. Composición de especies En Cuba existe tradición en el conocimiento de la fauna entomológica en los agroecosistemas, por lo que hay diversos trabajos que estudian los grupos de insectos, sean los que se atacan los cultivos, así como estudios específicos de los géneros y especies de mayor interés, de lo cual hay diversidad de catálogos y otros tipos de publicaciones que han incluido la información existente respecto a los insectos que atacan a las plantas consideradas como importantes, incluyendo sus plantas hospedantes, ejemplo de lo cual es la obra de Bruner et. al. (1945), revisada y aumentada en 1975 (Bruner et al., 1975). Posteriormente se han realizado estudios sobre varios grupos de insectos, principalmente por Alayo (1967, 1970), Alayo y Garcés (1989), Alayo y Hernández (1987), Alayo y Valdés (1982), Holman (1974), Hochmut y Manso (1975), Martínez (1964), Mendoza y Gómez (1982), Zayas (1988, 1989), Vázquez (1979) y otros más recientes, que informan especies de insectos fitófagos, sus plantas hospedantes y enemigos naturales, todo lo cual fue actualizado por Vázquez (2006). Por otra parte, los organismos que regulan naturalmente las poblaciones de insectos fitófagos en los agroecosistemas de Cuba también han sido objeto de estudios durante muchos años, principalmente los himenópteros que tienen hábitos como parasitoides, las hormigas, que juegan un importante rol en los agroecosistemas y los coleópteros predadores, conocidos como cotorritas (Coccinellidae) y, mas recientemente, se han inventariado los nematodos y los hongos entomopatógenos. En la obra de Bruner et. al. (1975) hay un gran número de especies de entomófagos informadas, y existen diversos trabajos realizados por Alayo (1970), Alayo y Hernández (1978) y mas recientemente por Ceballos y Hernández (2002), López (2003), entre otros, que han contribuido al conocimiento de los parasitoides del orden Hymenoptera, así como otros trabajos de diversos ordenes y familias que han enriquecido notablemente los conocimientos sobre estos organismos (Tabla 8). Desde luego, según Genaro y Tejuca (1999), la fauna entomológica en Cuba presenta un nivel de conocimientos aceptable si se compara, en la región neotropical, con países suramericanos o islas caribeñas y, como es conocido, existen muchas especies de insectos fitófagos y sus enemigos naturales no descubiertas aún o depositadas en colecciones en proceso de identificación y publicación, ya que como expresara Vales et al. (1998), el 30 % de la fauna entomológica es endémica, aunque este dato es global, ya que hace falta mayor información sobre las especies conocidas, además de que el número de especies que esperan ser descubiertas se estima es alto.

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Tabla 8. Resumen del número de especies de enemigos naturales de insectos fitófagos informadas en Cuba.

Tipos de biorreguladores Bruner et. al. (1975)

Mendoza y Gómez (1982)

Vázquez (2006)

Insectos (parasitoides y predadores) 247 157 482

Arañas y ácaros (predadores) 3 1 19

Nematodos (parásito-patógenos) 2 2 12

Hongos (patógenos) 1 9 28

Bacterias (patógenos) 0 0 1

Virus (patógenos) 0 0 1

Totales 253 169 543

Precisamente, en el anexo 1 ofrecemos una lista taxonómica de las principales plagas de insectos en los agroecosistemas de Cuba y sus enemigos naturales, como muestra de la información existente al respecto. Estos organismos biorreguladores de insectos fitófagos han adquirido mucha importancia en los últimos años debido a que la agricultura cubana se ha diversificado y el manejo de plagas se sustenta sobre bases agroecológicas (Murguido y Elizondo, 2007; Vázquez, 2007b), en que la conservación se ha convertido en un componente esencial en los programas de manejo de plagas (Vázquez, 2007b). Los insectos que se manifiestan como entomófagos en Cuba están agrupados en diferentes ordenes, aunque los más conocidos son del orden Hymenoptera (Tabla 9), que incluye familias donde se encuentran diversas especies que se manifiestan como parasitoides e hiperparasitoides, así como otras familias que son predadores; además de algunas que son fitófagos. Los otros órdenes de insectos (Tabla 10) tienen hábitos muy interesantes, pues los dípteros, coleópteros, hemípteros, tisanópteros y lepidópteros son básicamente fitófagos; sin embargo, algunas familias tienen hábitos como entomófagos.

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Tabla 9. Clasificación de las principales familias de insectos entomófagos del orden Hymenoptera en Cuba (Vázquez, 2006).

Superfamilia Familias1 Géneros2 Stephanoidea Stephanidae Megischus

Braconidae

Agathis, Aleiodes, Allorhogas, Apanteles, Aphaereta, Aphidius, Aulacodes, Bracanastrepha,

Bracon, Cardiochiles, Chelonus, Cotesia, Diachasma, Diaretiella, Diolcogaster,

Glyptodoryctes, Habrobracon, Heterospilus, Homolobus, Hormius, Hymenochaonia,

Hypomicrogaster, Lysiphlebus, Macrocentrus, Mesocoelus, Meteorus, Microbracon, Microgaster,

Microplitis, Mirax, Opius, Pelecystoma, Protapanteles, Protapanteles, Protapanteles,

Toxoneuron, Zacremnops.

Ichneumonoidea

Ichneumonidae

Acroricnus, Anomalon, Calliephialtes, Campoletis, Chirotica, Cremastus, Diadegma, Eiphosoma,

Enicospilus, Gambrus, Indovia, Hyposoter, Hymenoepimecis, Lymeon, Mesostenus,

Microcharops, Nesolinoceras, Netelia, Ophion, Pachysomoides, Pimpla, Polycyrtus, Temelucha,

Tromatobia, Trichomma.

Bethylidae Cephalonomia, Goniozus, Prosierola, Sclerodermus. Chrysidoidea

Dryinidae Gonatopus

Apoidea Sphecidae Liris, Philantus, Scelifrons, Sphex, Stictia, Tachytes

Scoliidae Campsomeris, Scolia Vespidae Polistes Tiphiidae Myzinum, Tiphia

Vespoidea

Pompilidae Anoplius, Drepanaporus, Pepsis

Formicoidea Formicidae Pheidole, Brachymyrmex, Dorymyrmex,

Monomorium, Odontemachus, Paratrechina, Pheidole, Solenopsis, Tetramorium, Wasmania.

Proctotrupoidea Diapriidae Trichopria Platygastroidea Scelionidae Baeus, Idris, Gryon, Telenomus, Trissolcus

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Continuación de la tabla 9 Superfamilia Familias1 Géneros2

Aphelinidae Aphytis, Aspidiotiphagus, Coccophagus, Encarsia, Eretmocerus, Marietta.

Chalcididae Brachymeria, Chalcis, Conura, Trigonura.

Chalcidoidea

Encyrtidae

Acerophagus, Adelencyrtus, Aenasius, Aeptencyrtus, Ageniaspis, Ameromyzobia,

Anagyrus, Anicetus, Blepyrus, Bothriocraera, Carabunia, Cerchysiella, Cheiloneurus,

Cheilongurus, Chrysoplatycerus, Coccidoctonus, Coccidoxenoides, Comperia, Copidosoma,

Diversinervus, Encyrtus, Forcipestricis, Gahaniella, Hambletonia, Helegonatopus, Holcencyrtus,

Homalopoda, Homalotylus, Isodromus, Ixodiphagus, Leptomastidea, Leptomastix,

Metaphycus, Microterys, Neococcidencyrtus, Neodusmetia, Ooencyrtus, Plagiomerus,

Prochiloneurus, Pseudaphycus, Pseudhomalopoda, Psyllaephagus,

Syrphophagus,Trichomasthus. Eucharitidae Kapala, Obeza, Orasema.

Eulophidae

Aleuroctonus, Aprostocetus, Chrysocharis, Cirrospilus, Closterocerus, Diaulinopsis, Diglyphus,

Elachertus, Elasmus, Euderomphale, Euderus, Euplectromorpha, Euplectrus, Grotiusomyia,

Homalotylus, Horismenus, Melittobia, Minotetrastichus, Neopomphale,

Neotrichoporoides, Palmistichus, Pediobius, Proacrias, Quadrastichus, Sympiesis, Tachinobia,

Tamarixia, Tetrastichus, Zagrammosoma.

Eupelmidae Anastatus, Arachnophaga, Eupelmus, Lecaniobius, Metapelma, Uropelma.

Eurytomidae Bruchophagus, Eurytoma, Neorileya

Mymaridae Alaptus, Anagrus, Erythmelus, Gonatocerus, Mymar, Polymena.

Pteromalidae

Anisopteromalus, Catolaccus, Cerocephala, Eurydinoteloides, Cerocephala, Eurydinoteloides, Eurydinoteloides, Gastrancistrus, Heteroschema,

Mesopeltita, Pachyneuron, Pteromalus, Scutellista, Spalangia, Trigonoderus, Toxeumella, Zatropis.

Signiphoridae Chartocerus, Rozanobiella, Signiphora Torymidae Monodontomerus

Trichogrammatidae Brachyufens, Paracentrobia, Trichogramma, Ufens, Xenufens.

(1) Las familias se listan en orden alfabético dentro de cada orden y se incluyen las más importantes. (2) Los géneros son los informados sobre insectos fitófagos en Cuba, ya que hay otros géneros de estas

familias que se conocen en el país, pero que no se han colectado de sus hospedantes.

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Tabla 10. Clasificación de las principales familias de insectos entomófagos de otros ordenes en Cuba (Vázquez, 2006).

Ordenes Familias1 Géneros Cecidomyiidae Diadiplosis, Lobodiplosis, Mycodiplosis.

Ceratopogonidae Atrichopogon, Forcipomyia. Phoridae Syneura

Sarcophagidae Abapa, Acridiophaga, Helicobia, Sarcodexia Syrphidae Leucopodella, Ocyptamus, Pseudodoros, Toxomerus.

Diptera

Tachinidae

Archytas, Argyrophylax, Belvosia, Dibrachys, Doryphorophaga, Drino, Eucelatoria, Eusisyropa, Gonia, Hyphantrophaga, Leschenaultia, Lespesia,

Lixophaga, Lydellohoughia, Nemorilla, Oestrophasia, Peleteria, Spathimeigenia, Tachinophyton, Tachina,

Zelia. Carabidae Calleida, Scarites.

Coccinellidae

Botynella, Brachiacantha, Catana, Chilocorus, Coleomegilla, Cryptognatha, Curinus, Cycloneda,

Decadiomus, Delphastus, Diomus, Egius, Exochomus, Geodimmoockius, Hippodamia, Harmonia, Rodolia,

Scymnillodes, Scymnus, Thalassa, Zilus.

Coleoptera

Elateridae Alaus, Ignelater, Pyrophorus. Neuroptera Chrysopidae Chrysopa, Chrysoperla,Nodita

Anthocoridae Orius

Miridae Engyptatus, Macrolophus, Nesidiocoris, Paracarnus, Phylina, Termatophylidea, Tytthus Hemiptera

Reduviidae Zelus Thysanoptera Aelothripidae Franklinothrips

Carcinophoridae Anisolabis, Euborellia Forficulidae Doru Dermaptera

Labidae Marava (1) Las familias se listan en orden alfabético dentro de cada orden y se incluyen las más importantes. (2) Los géneros son los informados sobre insectos fitófagos en Cuba, ya que hay otros géneros de estas

familias que se conocen en el país, pero que no se han colectado de sus hospedantes. Aquí resulta importante expresar que la introducción de insectos entomófagos en Cuba ha sido bastante limitada, en comparación con otras islas del Caribe, pues desde principios del siglo pasado, de las 17 especies introducidas, algunas de ellas en varias ocasiones, dos resultaron exitosas (11,7 %), 13 no exitosas (76,5 %) y otras están en diferentes etapas del proceso de introducción (Tabla 11 ) (Vázquez et al., 2005). Las dos primeras introducciones, que se realizaron en los años 1928-1930 para el control de la mosca prieta de los cítricos (Aleurocanthus woglumi), plaga introducida que afectó sensiblemente la citricultura del país (Bruner et. al.,1975) y que posterior a estas introducciones se ha mantenido a bajos niveles poblacionales, considerándose como un ejemplo muy exitoso de introducción de agentes de control biológico en la región (Vázquez y Castellanos, 1997), con gran impacto para la citricultura nacional.

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Tabla 11. Lista tentativa de insectos entomófagos introducidos en Cuba para programas de control biológico clásico (Vázquez et al., 2005).

Introducciones de entomófagos Plagas Especies Origen y año Éxito logrado1

Icerya purchasi (Hemiptera: Diaspididae) en

cítricos

1. Rodolia cardinalis (Coleoptera: Coccinellidae)

Florida, Estados Unidos: 1928 Exitosa

2. Eretmocerus serius (Hymenoptera: Aphelinidae) Malasia: 1930 Exitosa

3. Encarsia (= Prospaltella) divergens

4. Encarsia (= Prospaltella) smithi (Hymenoptera: Aphelinidae)

Malasia: 1930, 1931 No exitosa

5. Catana clauseni (Coleoptera: Coccinellidae) Malasia: 1930 No exitosa

Aleurocanthus woglumi (Hemiptera: Aleyrodidae) en

cítricos

6. Scymnus smithianus (Coleoptera: Coccinellidae) Malasia: 1930 No exitosa

Aphis spiraecola (Hemiptera: Aphididae) en

cítricos

7. Harmonia (= Leis) sp. (Coleoptera: Coccinellidae) California: 1936 No exitosa

Pseudaulacaspis pentagona (Hemiptera: Diaspididae) en

morera

8. Encarsia berlesei (Hymenoptera: Aphelinidae) Italia: 1938 No exitosa

9. Paratheresia claripalpis (Diptera: Tachinidae)

Trinidad, Antigua: 1934, 1937

Amazonas, Brasil: 1938-1939

No exitosa

10. Metagonistylum minense (Diptera: Tachinidae)

Brasil, Florida (Estados Unidos): 1934-1940

Martinica: 1971 No exitosa

Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae) en

caña de azúcar

11. Cotesia flavipes (Hymenoptera: Braconidae)

Brasil, Venezuela, Perú: 1995-1998 En proceso

Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae)

en plátano

12. Dactylosternum abdominale 13. Dactylosternum

hydrophiloides 14. Plaesius javanus

(Coleoptera: Histeridae)

Jamaica: 1949 No exitosa

Cochinillas harinosas (Hemiptera: Pseudococcidae)

en diversos cultivos

15. Cryptolaemus montrouzieri (Coleoptera: Coccinellidae)

No conocido: 1917 Rusia: 1970

Trinidad y Tobago: 2002

Las primeras no exitosas, la más

reciente en proceso

16. Cephalonomia stephanoderis (Hymenoptera:Bethylidae) México: 2003 En proceso Hypothenemus hampei

(Coleoptera: Scolytidae) en cafeto 17. Phymastichus coffeae

(Hymenoptera: Eulophidae) México: 2004 En proceso

(1) Éxito logrado: Exitosa, cuando se logra la reducción significativa de la plaga a niveles aceptables; no exitosa, cuando no se establece, o se establece, pero actúa con muy baja efectividad.

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4.2. Familias de entomófagos A continuación se ofrecen las características de las principales familias de entomófagos en Cuba, con algunas ilustraciones para facilitar su identificación, todo lo cual fue sintetizado de Alayo y Garcés (1989), Alayo y Hernández (1978), Beingolea (1994), Bonnemaison (1964), García (1994), Gordon (1985), Zayas (1981). 4.2.1. Orden Hymenoptera Familia Aphelinidae: Insectos pequeños, usualmente de menos de 1 mm de longitud, de cuerpo alargado, de coloración oscura, negra o amarillenta, no metálica. Las antenas son de 4 a 5 segmentos, definidamente acodadas, con los tres segmentos terminales formando una maza o clava en algunos géneros (Figura 11). El ala anterior a menudo ostenta una línea calva, y la vena estigmal generalmente es muy corta o ausente (Figura 12).

Figura 11. Adultos de Aspidiotiphagus (a) y Eretmocerus (b) (Alayo y Hernández, 1978).

Figura 12. Características de las alas de un Aphelinidae (Coccophagus) (Alayo y Hernández, 1978)

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Las larvas parasitan los estados inmaduros de cóccidos, áfidos y aleyródidos, huevos de ortópteros, entre otros. En algunos géneros se observa que las larvas masculinas son hiperparásitos, mientras que las femeninas son siempre parásitas primarias. Esta familia está bien representada en nuestros agroecosistemas, siendo muy comunes y activas como parasitoides las especies siguientes (Alayo, 1970; Alayo y Blahutiak, 1981; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975; Ceballos et al, 1988; Ceballos y Hernández, 1992): • Aphytis chrysomphali (Mercet), parasitoide externo de ninfas del II-III instar y la hembra

adulta de Aspidiotus destructor, Cornuaspis beckii e Insulaspis gloverii (Hemiptera: Diaspididae).

• Aspidiotiphagus citrinus (Crawford), parasitoide interno solitario de ninfas del II instar de

Aonidomytilus albus, Chrysomphalus aonidum, Cornuaspis beckii, Insulaspis gloverii, Pseudaulacaspis pentagona (Hemiptera: Diaspididae).

• Coccophagus ceroplastae (Howard), parasitoide interno de Coccus viridis, Eucalymnatus

tessellates, Milviscutulus mangiferae, Saissetia coffeae, Saissetia oleae (Hemiptera: Coccidae), Nipaecoccus nipae (Hemiptera: Pseudococcidae).

• Coccophagus pulvinariae Compere, parasitoide de Aonidomytilus albus (Hemiptera:

Diaspididae), Coccus hesperidum, Coccus viridis, Saissetia oleae, Toumeyella cubensis (Hemiptera: Coccidae).

• Encarsia lounsburyi (Berlese & Paoli), parasitoide interno solitario de ninfas del II instar

de Chrysomphalus aonidum, Insulaspis gloverii, Parlatoria ziziphi, Pinnaspis minor strachani, Selenaspidus articulatus, Unaspis citri (Hemiptera: Diaspididae).

• Eretmocerus californicus Howard, parasitoide interno de Aleurothrixus floccossus

(Hemiptera: Aleyrodidae) . Como hiperparasitoide es muy común Marietta caridei (Brèthes), que se hospeda en Signiphora fasciata Girault (Hymenoptera: Signiphoridae), un parasitoide de Coccus viridis (Hemiptera: Coccidae), entre otros (Ceballos y Hernández, 1992; Hernández y Ceballos, 1991; Köhler, 1980). Familia Bethylidae: Esta familia presenta especies de tamaños desde 1 a 15 mm, una coloración de parda a negra, con reflejos metálicos verdes, amarillos, azules y violeta en algunas especies. Los machos generalmente son alados y raramente braquípteros. Las hembras pueden ser completamente aladas, braquípteras o ápteras, pues el dimorfismo sexual es desde moderado hasta muy evidente. La cabeza es alargada en las hembras prognatas. Las antenas están insertadas en el clípeo y tienen de 12 a 13 segmentos, con igual número en ambos sexos. Los palpos maxilares tienen un máximo de seis segmentos y los palpos labiales tres; las mandíbulas poseen de 1 a 5 dientes apicales. El pronoto, en las especies aladas, presenta en el margen anterior del disco una lámina que cubre el propleurón en vista dorsal. El mesonoto con notauli centrales y surcos parapsidales externos que pueden ser alargados, arqueados, cortos o ausentes en muchos géneros; escutelo con

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un par de foveas anteriores de formas y tamaños variados. Las alas anteriores con nervaduras reducidas, las posteriores siempre sin nervaduras. Los fémures fuertemente desarrollados; las tibias muchas veces con espinas anteriores. El abdomen con seis terguitos en las hembras y siete en los machos (Figura 13).

Figura 13. Vista dorsal del adulto de Bethylidae (Roth, 1973). Las larvas de los betílidos son ectoparasitoides idiobiontes primarios. Se conoce que estas avispas, en especial las hembras ápteras, atacan especies que anidan o viven en condiciones difíciles de penetrar, por ejemplo, en madera, dentro de los frutos, entre otras, lo que se interpreta que en las hembras las adaptaciones morfológicas como el cuerpo achatado, la cabeza prognata y los fémures anteriores fuertemente desarrollados les permiten explorar estos ambientes. Sus hospederos son coleópteros de diferentes familias, varias familias de lepidópteros e himenópteros, como las hormigas. De esta familia son más comunes en Cuba Cephalonomia sp., parasitoide de larvas de Sitophilus oryzae (Coleoptera: Curculionidae); Goniozus sp., parasitoide de Episinus condensatanus (Lepidoptera: Tortricidae); Prosierola cubana Evans, parasitoide de larvas de Jocara majuscula (Lepidoptera: Pyralidae); Sclerodermus sp., parasitoide externo de larvas de Apate monachus (Coleoptera: Bostrichidae), entre otros (Alayo, 1970; Bruner et al, 1975; Rodríguez, 1981; Zayas, 1981). Familia Braconidae: Son avispas relativamente pequeñas, raramente de más de 15 mm; con el abdomen tan largo como la cabeza y el tórax junto. El segundo y tercer segmentos abdominales son rígidos (Figura 14). Las alas carecen de una vena costal, pero tienen una vena recurrente en lugar de dos (Figura 15).

Son parasitoides de larvas de lepidópteros, hemípteros y dípteros; algunos son hiperparasitoides.

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Figura 14. Adultos de los bracónidos Lysiphlebus testaceipes (a) y Cotesia americanus (b) (Zayas, 1981).

Figura 15. Características de la venación de las alas de Braconidae, mostrando una sola vena recurrente (a) (Beingolea, 1994). Es una familia ampliamente representada en Cuba y son muy comunes en los cultivos por su actividad reguladora las especies siguientes (Alayo, 1970; Alvarez et al, 2002; Ayala et al, 1982, 1991; Bruner et al, 1975; Ceballos y Hernández, 1995; Gómez y Pérez, 1977; Rojas et al, 2000; Zayas, 1981): • Agathis stigmaterus (Cresson), parasitoide de larvas de Diatraea saccharalis

(Lepidoptera: Pyralidae). • Apanteles diatraeae Muesebeck, parasitoide gregario de larvas de Diatraea lineolata,

Diatraea saccharalis, Zeadiatraea zeacolella (Lepidoptera: Pyralidae). • Apanteles impiger Muesebeck parasitoide solitario de larvas de Diaphania hyalinata

(Lepidoptera: Pyralidae).

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• Chelonus insularis Cresson, parasitoide de huevo-larva de Spodoptera frugiperda,

Spodoptera exigua (Lepidoptera: Noctuidae). • Cotesia americana (Lepeletier) parasitoide de larvas de Erinnyis alope, Erinnyis ello,

Phlegethontius sexta jamaicensis (Lepidoptera: Sphingidae). • Diaretiella rapae (M'Intosh) parasitoide solitario de ninfas y adultos de Brevicoryne

brassicae Lipaphis erysimi Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae). • Lysiphlebus testaceipes (Cresson) parasitoide solitario de ninfas y adultos de Aphis

coreopsidis, Aphis craccivora, Aphis gossypii, Aphis nerii, Brevicoryne brassicae, Lipaphis erysimi, Rhopaslosiphum maidis, Toxoptera aurantii, Toxoptera citricidus (Hemiptera: Aphididae).

• Pseudapanteles dignus (Muesebeck) parasitoide de larvas de Keiferia lycopersicella

(Lepidoptera: Gelechiidae). • Rogas vaughani (Muesebeck) parasitoide solitario de larvas pequeñas de Remigia

latipes y Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). • Toxoneuron nigriceps (Viereck) parasitoide de larva-pupa de Heliothis virescens

(Lepidoptera: Noctuidae). Familia Chalcididae: Se reconocen estas especies principalmente por el gran engrosamiento de los fémures posteriores, el cuerpo robusto, de color amarillo o rojo con marcas negras, o bien negro intenso con marcas amarillas o blancas. La cabeza y tórax están gruesamente punteados. Los surcos parapsidales están bien visibles (Figura 16). Las antenas con 13 segmentos (Figura 17). Las larvas de todas las especies son parasíticas en pupas de lepidópteros, dípteros y coleópteros, funcionando algunas especies como hiperparásitas. Algunas especies comunes son: Brachymeria ovata (Say), parasitoide de pupas de Maruca testulalis, Omiodes indicatus, Sylepta silicalis (Lepidoptera: Pyralidae); Conura coccinea (Cresson), parasitoide de Leucophobetron argentiflua (Lepidoptera: Limacodidae); Conura femorata (Fabricius), parasitoide de Helicoverpa zea, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), entre otras (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner at al, 1975; Castiñeiras y Hernández, 1980; Portuondo, 2007). Resulta interesante en esta família el hábito como hiperparásitoide de espécies del gênero Conura, como es el caso de C. hirtifemora (Ashmead), que es parasitoide de Apanteles impiger, Apanteles marginiventris, Apanteles sp., Campoletis argentifrons, Campoletis sp., Cotesia marginiventris, Diadegma insularis, Diadegma sp., Pseudapanteles dignus, Rogas sp. (Hymenoptera: Braconidae), que son parasitoides de larvas de Diaphania hyalinata (Lepidoptera: Pyralidae), Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae), Heliothis virescens, Mocis sp., Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), Keifferia lycopersicella (Lepidoptera: Gelechiidae)(Alayo, 1970; Alayo y Hernández,1978; Alvarez et al, 2002; Ayala

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et al,1978; Bruner et al, 1975; Castiñeiras y Hernández,1980; Ceballos y Hernández, 1995; Portuondo, 2007).

Figura 16. Vista dorsal del adulto de Brachymeria (a) y vista lateral del adulto de Spilochalcis (b) (Alayo y Hernández, 1978).

Figura 17. Ala de Chalcididae (Beingolea, 1994). Familia Diapriidae: Los adultos son pequeños, de color marrón o negro brillante. Las antenas de las hembras presentan de 11 a 15 segmentos, las de los machos 13 o 14, con el primero o segundo segmento del flagelo modificados, el escapo es alargado, usualmente tres veces más largo que ancho, insertado en una placa frontal prominente, muy por encima del clípeo. La venación de las alas es variable, en algunos casos poseen la celda costal y marginal cerradas y la celda basal delimitada, otras veces únicamente con la vena submarginal presente y sin alcanzar la mitad basal del ala. Los pecíolos generalmente están bien desarrollados (Figura 18). Son básicamente parasitoides internos solitarios de larvas y pupas de Diptera, aunque algunos son gregarios. También se han informado como hiperparasitoides de pupas en la familia Tachinidae (Diptera).

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Figura 18. Vista dorsal del adulto de Trichopria cubensis (Zayas, 1981) Un miembro de esta familia conocido en Cuba es Trichopria cubensis Fouts, que actúa como hiperparasitoide de la mosca Lixophaga diatraeae Townsend (Diptera: Tachinidae), que a su vez es parasitoide del bórer de la caña de azúcar Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae) (Alayo, 1970; Bruner et al.,1975; Zayas, 1981). Familia Dryinidae: Las hembras son ápteras, muy parecidas a las hormigas, en las que los tarsos delanteros se han unificado en unos garfios para capturar y sujetar sus huéspedes mientras los parasitan. Las antenas están insertadas cerca de la boca. El tórax es largo y fino. El abdomen con un corto pecíolo, con nódulos en las hembras y el gáster pequeño y oval (Figura 19). Son parasitoides de estados de desarrollo de membrácidos, fulgóridos y cicadélidos (Hemiptera); es frecuente el poliembrionismo; las larvas, al emerger del cuerpo de su hospedero, hila un pequeño capullo donde se transforman. Se ha informado a Gonatopus sp., parasitoide solitario de ninfas y adultos de Tagosodes orizicolus (Hemiptera: Delphacidae) (Bruner et al, 1975; Zayas, 1981).

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Figura 19. Vista dorsal del adulto de Agonatopoides (Zayas 1981) Familia Encyrtidae: Los encírtidos son insectos de cuerpo corto y aplastado, de forma generalmente robusta, tamaño pequeño, usualmente de 1-2 mm de longitud. Las antenas a lo más con 11 segmentos, con 6 funiculares y escapo foliáceo a veces; los segmentos anulares ausentes. Las patas medias son saltadoras, provistas de espolones y basitarsos muy desarrollados. Las mandíbulas son pequeñas, provistas de 1-4 dientes. Los surcos parapsidales usualmente ausentes o muy superficiales; las axilas son transversas, con ángulos internos convergentes; el escutelo es grande, meatanoto y propódeo muy frecuentemente acortados. Las alas frecuentemente adornadas con fajas o manchas ahumadas y a veces ausentes o atrofiadas. El abdomen sésil; el pygostilos con un pincel de largos pelos y colocados a los lados del dorso del abdomen, lejos del ápice (Figura 20). Casi todas las especies de esta familia parasitan hemípteros adultos de la superfamilia Coccoidea; otras pocas atacan huevos o larvas de lepidópteros y coleópteros. En esta familia se presenta frecuentemente el fenómeno de la poliembrionía. Unas pocas especies actúan también como hiperparásitos. Algunas especies comunes como parasitoides son (Alayo y Blahutiak, 1981; Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975; Ceballos, 2007; Ceballos y Hernández, 1991, 1993; Hernández y Ceballos, 1993; Köhler, 1980; López, 2003): • Coccidoxenoides peregrinus (Timberlake), que es parasitoide solitario de larvas de

Planococcus albi, Planococcus angelicus, Planococcus citri, Planococcus minor (Hemiptera: Pseudococcidae).

• Diversinervus elegans Silvestri, parasitoide interno gregario de ninfas adultas de

Saissetia coffeae (Hemiptera: Coccidae). • Hambletonia pseudococcina Compere, parasitoide de ninfas y hembras adultas de

Dysmicoccus brevipes (Hemiptera: Pseudococcidae).

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• Leptomastix dactylopii Howard, parasitoide interno solitario del tercer estadio y las hembras adultas de Dysmicoccus brevipes, Planococcus albi, Planococcus angelicus, Planococcus citri, Planococcus minor, Planococcoides sp. (Hemiptera: Pseudococcidae).

• Metaphycus flavus (Howard), parasitoide de ninfas del II-III instar de Coccus

hesperidum, Ceroplastes floridensis, Coccus viridis (Hemiptera: Coccidae). • Ooencyrtus submetallicus (Howard), parasitoide de huevos de Anasa scorbutica,

Leptoglossus gonagra (Hemiptera: Coreidae), Ecpantheria albicornis (Lepidoptera: Arctiidae).

Figura 20. Vista dorsal del adulto de Comperia merceti (Comp.) (a) y de Aphicus (b) (Zayas, 1981 y Alayo y Hernández, 1978 respectivamente). Otra especie muy interesante es Ageniaspis citricola Logvinovskaya, parasitoide interno de la larva de Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae), quien se introdujo naturalmente y se ha distribuido por todo el país, manifestándose con tasas elevadas (Díaz, 2006; González et al, 2001). En esta familia se conoce también una relación muy interesante, se trata de Homalotylus terminalis (Say), un parasitoide de larvas de la cotorrita Cycloneda limbifer (Coleoptera: Coccinellidae), quien actúa como predadora de Aphis craccivora (Hemiptera: Aphididae)(Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; López, 2003). Como hiperparasitoide muy conocido es Cheiloneurus sp., que parasita a Microterys sp., otro encírtido que es parasitoide de Ceroplastes floridensis Comstock, Coccus hesperidum, Coccus viridis Green, Saissetia coffeae Walker, Toumeyella cubensis Heidel y Kohler (Hemiptera: Coccidae), entre otros (Ceballos y Hernández, 1992; Hernández y Ceballos, 1987). Familia Eulophidae: Los eulófidos son insectos de pequeño tamaño. El funículo antenal con no más de cuatro segmentos, en los machos a veces con ramificaciones. Los tarsos siempre con cuatro segmentos; las alas usualmente estrechas; los surcos parapsidales

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usualmente bien visibles, al igual que dos surcos longitudinales en el escutelo; las axilas generalmente son muy grandes, mayores que las escápulas (Figura 21 y 22).

Figura 21. Vista dorsal del adulto de Eulophus (a) y Tetrastichus (b) (Alayo y Hernández, 1978).

Figura 22. Vista lateral del adulto de Elasmus sp. (a) y dorsal de Elasmus maculatus (b) (Alayo y Hernández, 1978; Zayas, 1981). Los hábitos de estos insectos son variados, unas especies son parasitoides externos de himenópteros, lepidópteros y dípteros; otras son parasitoides de huevos y parasitoides internos, incluso hiperparasitoides.

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Son muy comunes (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Alvarez et al., 2003a, b; Bruner et al, 1975; Ceballos y Hernández, 1992; Díaz, 2006; Estrada y González, 1982; Rojas et al, 2000): • Closterocerus cinctipennis Ashmead, parasitoide de Perileucoptera coffeella

(Lepidoptera: Lyonetiidae). • Diglyphus intermedius (Girault), parasitoide de Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae). • Euderus pallidiscapus (Gahan), parasitoide de Faustinus cubae (Coleoptera:

Curculionidae) y Lonchaea bruneri (Diptera: Lonchaeidae). • Euplectrus platyhypenae Howard, parasitoide de Calpodes ethlius (Lepidoptera:

Hesperiidae), Gonodonta sp., Lacinipolia parvula, Leucania unipuncta, Spodoptera eridania, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae).

• Quadrastichus haitiensis (Gahan), parasitoide solitario de huevos de Pachnaeus litus

(Coleoptera: Curculionidae). • Tetrastichus howardi (Olliff), parasitoide de pupas de Diatraea saccharalis (Lepidoptera:

Pyralidae). • Zagrammosoma multilineatum (Ashmead), parasitoide externo gregario de

Perileucoptera coffeella (Lepidoptera: Lyonetiidae), Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae).

Resulta muy importante T. howardi, que se reproduce y libera masivamente en todo el país desde hace aproximadamente 5-7 años para la lucha contra D. saccharalis en cana de azúcar (Alvarez et al., 2003a, b) y contra otras especies de lepidópteros en la agricultura urbana y otros sistemas de cultivo. A esta familia pertenece una especie que se ha introducido naturalmente, se trata de Tamarixia radiata Waterston, parasitoide externo de ninfas de Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae). Familia Eupelmidae: Los eupélmidos tienen el cuerpo largo y estrecho; el disco del mesonoto cóncavo; los surcos parapsidales bien visibles y definidos. Las antenas siempre con un segmento anular. Las patas medias saltadoras, con espolones tibiales y basitarsos bien desarrollados. Son parasitoides o hiperparásitos en distintos grupos de insectos. En Cuba se conocen comúnmente a Anastatus diversus Gahan, parasitoide de Anasa scorbutica, Leptoglossus gonagra (Hemiptera: Coreidae); Eupelmus cyaniceps Ashmead, parasitoide de Faustinus cubae (Coleoptera: Curculionidae); Lecaniobius cockerellii Ashmead, parasitoide de Saissetia oleae (Hemiptera: Coccidae) y otros (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975).

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Figura 23. Vista lateral del adulto hembra de un Eupelmidae (a) (Beingolea,1994) y de Eupelmus sp. (b) (Alayo y Hernández, 1978). Es muy conocido como hiperparasitoide el caso de Arachnophaga albolinea Gahan, que parasita a Argyrophyla albincisa (Diptera: Tachinidae), que es parasitoide de Omiodes indicatus (Lepidoptera: Pyralidae), entre otros (Alayo,1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975). Familia Eucharitidae: Los eucharítidos son insectos de tamaño relativamente grande; el cuerpo está adornado con punturas y estrías, a veces con un viso metálico; el abdomen es elevado y comprimido, largamente peciolado; la cabeza es transversa y pequeña en comparación con el tórax que es alto y globoso; las antenas sin segmentos anulares ni maza apical, a veces flabelada en los machos (Figura 24). Estos insectos son parásitos de larvas y pupas de hormigas y en Cuba es muy conocido el caso de Orasema minutissima Howard, parasitoide de pupas de Wasmania auropunctata (Hymenoptera: Formicidae), entre otros (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Zayas, 1981)

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Figura 24. Vista lateral del adulto de Kapala sp. (Alayo y Hernández, 1978). Familia Eurytomidae: Los adultos suelen ser de color oscuro o negro. Las antenas tienen usualmente menos de 13 segmentos, y están insertadas hacia la mitad de la cara; la cavidad frontal profunda; los surcos parapsidales completos; el abdomen siempre convexo, ovoide o cilíndrico, más o menos liso, con ovipositor no prominente. El tórax con frecuencia gruesamente punteado y el pronoto bien desarrollado (Figura 25).

Figura 25. Vista dorsal del adulto de Bruchophagus (Alayo y Hernández, 1978). Las especies de esta familia exhiben una gran diversidad de hábitos; pueden ser parásitas primarias o hiperparásitas en insectos, hasta de diferentes órdenes, o bien ser fitófagas. Una especie muy importante habita en Cuba, perteneciente al género Bephratelloides Girault, la especie Bephratelloides cubensis (Ashmead), cuyas larvas viven dentro de las

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semillas de las anonáceas, arruinando de esta manera gran cantidad de frutas en los cultivos de anones, guanábanas y chirimoyas. Ejemplos como parasitoide en Cuba son Neorileya ashmeadi Crawford, quien parasita huevos de Leptoglossus gonagra (Hemiptera: Coreidae) y como hiperparasitoide Eurytoma walshi Howard, quien parasita a Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae), parasitoide de Sphingidae (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975) Familia Formicidae: Las hormigas representan una de las familias de insectos más exitosa y abundante. Se caracterizan por la forma del pedicelo abdominal; el primer segmento, o los dos primeros segmentos abdominales, llevan un nódulo jorobado y están fuertemente diferenciados del resto del abdomen. Las antenas son acodadas (por lo menos en la hembra) y con un primer segmento largo. Las hembras y los machos son alados antes del apareamiento y posteriormente pierden sus alas (Figura 26).

Figura 26. Vista lateral de obreras de Ponerinae (a) y Myrmecinae (b) (Beingolea, 1994) y vista dorsal de la obrera de Solenopsis geminata (c) (Zayas, 1981). Como es conocido, las hormigas viven en colonias formadas en diferentes hábitat (suelo, árboles, hojas unidas entre sí, etc.) o anidan temporalmente en troncos huecos o agujeros naturales en el suelo. Sus hábitos son variados, algunas especies son fitófagas, otras entomófagas, e incluso de hábitos combinados y otros. La especie más conocida como predador es Pheidole megacephala (Fabricius), quien parasita inmaduros de Anomis illita (Lepidoptera: Noctuidae) Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae), Heteropsylla cubana (Hemiptera: Psyllidae) Cylas formicarius (Coleoptera: Curculionidae) Atta insularis, Solenopsis geminata (Hymenoptera: Formicidae), entre otros insectos (Alayo, 1970; Bruner et al., 1975; Castiñeiras y Castellanos, 1983; Castiñeiras y Fernández, 1983).

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Otro caso conocido como predador es Tetramorium bicarinatum (Nylander) (= T. guineense F.), quien ataca inmaduros de Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae), Diatraea lineolata, Zeadiatraea zeacolella (Lepidoptera: Pyralidae), Remigia latipes (Lepidoptera: Noctuidae) Heteropsylla cubana (Hemiptera: Psyllidae), Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae)(Alayo, 1970; Bruner at al, 1975; Roche, 1975; Vázquez et al., 2006). También es común e interesante Solenopsis geminata (Fabricius), quien actúa como fitófaga al atacar la base de las plantas y las semillas recién sembradas en varios cultivos, además de actuar como predadora de Coccus viridis (Hemiptera: Coccidae), Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae) Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), Ips interstitialis (Coleoptera: Scolytidae) y otros insectos. Un caso de gran interés en Cuba es Paratrechina fulva (Mayr.), una especie que actúa como predador de inmaduros de diferentes insectos con gran voracidad; sin embargo, resulta una especie muy peligrosa en zonas urbanas y periurbanas, ya que ataca las mucosas de los pollos, cerdos y otros animales de crianza, además de los apiarios (Fontenla et al., 1995), por lo que no se recomienda su utilización como agente de control biológico. Familia Ichneumonidae: Esta familia presenta tamaño, forma y color variados, la mayoría de ellos lucen como avispas muy delgadas. El ovipositor de muchas especies es largo, tanto o más largo que el cuerpo, surgiendo antes de la punta del abdomen y proyectado exteriormente en forma permanente (Figura 27a). Los ichneumónidos difieren de los bracónidos en que tienen dos venas recurrentes debido a la confluencia de la primera celda discal y la primera submarginal, mientras que los bracónidos tienen solo una o ninguna, y en que la longitud del abdomen es mayor que la de la cabeza y el tórax junto. Las alas a veces están fuertemente teñidas o manchadas y adornadas con colores o reflejos metálicos (Figura 27b). Son parasitoides de larvas y pupas de insectos, así como arañas y sus ovisacos. Algunas de las subfamilias tienen hábitos restringidos, como los Banchinae que solo atacan larvas de Lepidoptera, los Diplazontinae que parasitan solamente a los Syrphidae (Diptera); otras poseen un mayor rango de hospederos como los Phygadeuontinae, los cuales son capaces de parasitar cualquier insecto encerrado en un capullo (cocoon). Algunas especies comunes en nuestros cultivos son (Alayo, 1970; Alvarez et al., 2002; Ayala et al, 1978, 1982; Bruner et al, 1975; González y Acevedo, 1981; Rojas et al, 2000; Ruiz, 1981; Zayas, 1981) : • Campoletis argentifrons (Cress.), parasitoide de Heliothis virescens (Lepidoptera:

Noctuidae). • Diadegma insularis Cresson, parasitoide interno solitario de la larva del 2-3 instar de

Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae). • Diadegma sp., parasitoide de larvas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae). • Eiphosoma dentator (Fabricius), parasitoide de larva-prepupa de Diaphania hyalinata,

Lineodes sp., Hymenia fascialis, Spoladea recurvalis (Lepidoptera: Pyralidae).

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• Enicospilus purgatus Say, parasitoide de larvas de Helicoverpa zea y Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae).

• Netelia semirufa Holmgren, parasitoide externo de larvas de Agrotis malefida y Agrotis

subterranea (Lepidoptera: Noctuidae). • Ophion flavidus Brulle, parasitoide de larva 5-prepupa de Spodoptera frugiperda

(Lepidoptera: Noctuidae). • Pimpla marginella Brullé, parasitoide de larvas de Alabama argillacea (Lepidoptera:

Noctuidae), Omiodes indicatus (Lepidoptera: Pyralidae), Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae).

• Polycyrtus semialbus Cresson, parasitoide de larvas de Diaphania hyalinata, Sylepta

silicalis (Lepidoptera: Pyralidae). • Temelucha fulvescens (Cresson), parasitoide de larvas de Diaphania hyalinata

(Lepidoptera: Pyralidae), Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae).

Figura 27. Adulto de Diadegma insularis (a) (Zayas, 1981) y ala de Ichneumonidae (b) (Bonnemaison, 1964). Familia Mymaridae: Los adultos son usualmente esbeltos y alargados, con una longitud de 0.20 mm. Las antenas son largas, ligeramente acodadas y con numerosos segmentos; las patas también son relativamente largas (Figura 28a). Las alas están provistas de largos flecos de pelos, siendo las posteriores lineares y pedunculadas (Figura 28b).

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Figura 28. Vista lateral del adulto de Polynema (a) y características de las alas de Mimaridae (b) (Alayo y Hernández, 1978). Son insectos básicamente parasitoides de huevos de insectos, principalmente de lepidópteros, coleópteros y hemípteros, incluidos los de algunos insectos acuáticos. La larva vive toda su vida dentro del huevo del hospedero; son frecuentes los casos de partenogénesis y poliembrionía.

Es muy conocido Anagrus empoascae Dozier, parasitoide de huevos de Empoasca kraemeri (Hemiptera: Cicadellidae); Anagrus perforator (Perkins), parasitoide de huevos de Tagosodes orizicolus (Hemiptera: Delphacidae) y Gonatocerus mexicanus Perkins, parasitoide de huevos de Draeculacephala portola portola (Hemiptera: Cicadellidae), entre otros (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Buner et al, 1975).

Familia Pompilidae: Son de coloración variada, pues los hay enteramente negros o de este color con el abdomen rojo, algunos son miméticos con los véspidos o simplemente ferruginosos. La tercera celda discoidal de las alas delanteras son en forma de una gasa. Las patas, especialmente en las posteriores, las tibias y tarsos son muy espinosos (Figura 29). Los pompílidos son parasitoides de larvas de lepidópteros, entre otros grupos de artrópodos, como es el caso de Drepanaporus (= Planiceps) collaris (Cresson), parasitoide de Leucoptera coffeella (Lepidoptera: Lyonetiidae), entre otras especies que parasitan arañas (Alayo, 1970; Alayo, 1976c; Zayas, 1981).

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Figura 29. Vista dorsal del adulto de Anoplius (Zayas, 1981) Familia Pteromalidae: En esta familia los adultos son muy pequeños, de color negro o verde-métalico, con el cuerpo compacto y robusto. Las antenas con 2-3 segmentos anulares; propódeo a veces con carinas sublaterales (plicae) que corren longitudinalmente cerca de los espiráculos. Las patas son normales, con los tarsos con cinco segmentos y las tibias posteriores con un solo espolón. El abdomen es más o menos triangular visto de perfil; surcos parapsidales incompletos (Figura 30). Las larvas de pteromálidos son parásitas externas gregarias en larvas y pupas de lepidópteros y coleópteros, mostrando poca selectividad en la elección de sus hospederos; algunas especies llagan a parasitar más de 40 especies diferentes de insectos, incluso perteneciente a distintos órdenes. Otras especies son hiperparásitas. Algunas especies son comunes, como (Alayo, 1970; Alayo y Blahutiak, 1981; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al., 1975; Ceballos y Hernández, 1992): • Cerocephala aquila (Girault), parasitoide de Dinoderus minutus (Coleoptera:

Bostrichidae). • Heteroschema sp., parasitoide de Liriomyza trifolii (Diptera: Agromyzidae). • Scutellista caerulea (Fonscolombe), parasitoide de Saissetia coffeae (Hemiptera:

Coccidae). • Spalangia sp., parasitoide de Leucoptera coffeella (Lepidoptera: Lyonetiidae).

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Figura 30. Vista dorsal del adulto de Habrocytus cerealellae (a) y vista lateral de un adulto de Habrocytus sp. (b) (Alayo y Hernández, 1978 y Zayas (1981). Un caso interesante y complejo es el hiperparásito Pachyneuron aphidis (Bouché), que parasita a Lysiphlebus testaceipes (Hymenoptera: Braconidae), quien actúa como parasitoide externo del parasitoide primario después que el áfido huésped se momifica, viviendo su larva y pupa dentro de la momia de Aphis coreopsidis, Aphis craccivora, Aphis gossypii, Aphis nerii, Brevicoryne brassicae, Lipaphis erysimi, Rhopalosiphum maidis, Toxoptera aurantii, Toxoptera citricidus (Hemiptera: Aphididae); también es hiperparásito de Homalotylus terminalis (Hymenoptera: Encyrtidae), quien es parasitoide de Cycloneda limbifer (Coleoptera: Coccinellidae), un predador de Aphis cracciviora (Bruner et al, 1975). Familia Scelionidae: Los adultos son diminutos, pudiendo medir hasta 0,3 mm, de color negro brillante. Las antenas son geniculadas, insertadas en la parte inferior de la frente, muy cerca del clípeo, usualmente poseen de 11-12 segmentos, ocasionalmente de 7 a 10 segmentos; en las hembras los segmentos apicales son clavados, pudiendo soldarse y perder la segmentación, en el mecho frecuentemente el quinto segmento antenal está modificado. El ala anterior ostenta las venas submarginal y estigmal, frecuentemente también la postmarginal. El gaster fuertemente esclerotizado, generalmente con seis o menos terguitos visibles. El peciolo verdadero se pierde, pues el primer segmento abdominal es casi tan ancho como el resto del metasoma. Los lados del metasoma, excepto en Telenominae, presentan crecimiento submarginal, el cual es parte de la unión entre los lateroterguitos y lateroesternitos. Los lateroesternitos presentes en los Scelioninae y Teleasinae, ausentes en los Telenominae (Figura 31). Los Scelionidae son parasitoides solitarios de huevos, aunque existen especies que parasitan huevos grandes y son gregarias. La evolución de los miembros de esta familia está muy relacionada con la de sus insectos hospederos, pues los grupos más primitivos (Scelioninae) están asociados con Orthoptera de ovipositor largo (Gryllacrididae, Gryllidae, Tettigonidae), mientras que las formas más

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avanzadas están asociadas con los ortópteros de ovipositor corto (Acrididae); desde luego, algunos miembros de esta subfamilia parasitan huevos de Coleoptera y Hemiptera (Heteroptera).

Figura 31. Vista dorsal del adulto de Macroteleia erythropus (Zayas, 1981) Cuando aparecieron otros grupos de insectos en su evolución como hospederos, algunos Scelionidae cambiaron a otros órdenes como Hemiptera (Heteroptera terrestres y acuáticos), Embioptera y Araneae. Así los Telenominae están principalmente asociados a Lepidoptera y Hemiptera (Heteroptera), y los Teleasinae parasita huevos de Coleoptera. Son muy comunes en Cuba Telenomus heliothidis Ashmead, que parasita huevos de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) y T. podisi Ashmead, que es parasitoide de huevos de Nezara viridula (Hemiptera: Pentatomidae)(Alayo, 1970; Bruner et al., 1975; Zayas, 1981). También es muy conocido Gryon carinatifrons (Ashmead), que parasita huevos de Anasa scorbutica y Leptoglossus gonagra (Hemiptera: Coreidae), entre otros (Alayo, 1970; Bruner et al., 1975; Zayas, 1981). Familia Scoliidae: Son insectos robustos y de gran tamaño, con un aguijón muy visible. Las antenas de los machos son largas y suavemente arqueadas, mientras que en las hembras son cortas y muy enroscadas. La cabeza es generalmente más estrecha que el tórax, con los ojos a veces marginados. Las patas son cortas y fuertes, situadas en coxas muy separadas; las tibias deprimidas, con setas largas. Las alas tienen la venación muy reducida, sin alcanzar el margen de éstas (Figura 32). Son parasitoides externos de Coleoptera, como es el caso de Campsomeris atrata (Fabricius), que es parasitoide de Strategus anachoreta (Coleoptera: Scarabaeidae) y de Campsomeris trifasciata trifasciata Fabricius, que parasita la larva de Dyscinetus minor, Phyllophaga sp. (Coleoptera: Scarabaeidae) (Alayo, 1970, 1975; Bruner et al, 1975).

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Figura 32. Vista dorsal del adulto de Campsomeris atrata (Zayas, 1981) Familia Signiphoridae: Los signifóridos son insectos muy pequeños, robustos, de color oscuro, deprimidos y pulidos; el abdomen es ampliamente sésil; las antenas son de 1-4 segmentos anulares entre el pedicelo y la maza, esta ultima formada por un segmento grande, el funículo no está desarrollado; el escutelo es muy estrecho, al igual que el metanoto y el propódeo con un área media grande y triangular (Figura 33).

Figura 33. Vista dorsal del adulto de Thysanus (Alayo y Hernández, 1978). Las larvas son parasitoides de cóccidos, funcionando como hiperparásitos de otros cálcidos que parasitan hemípteros y dípteros. Son muy comunes Chartocerus sp., parasitoide de Coccus viridis (Hemiptera: Coccidae); Signiphora fasciata Girault, parasitoide de Coccus viridis, Milviscutulus mangiferae

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(Hemiptera: Coccidae); Signiphora maculata Girault, parasitoide de Aonidomytilus albus (Hemiptera: Diaspididae) (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975; Ceballos y Hernández, 1992; Köhler, 1980). Muy interesante es el caso de Rozanobiella sp. n., parasitoide de Lixophaga diatraeae (Diptera: Tachinidae), quien se multiplica masivamente como parasitoide de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae) (Grillo y Fernández, 1998). Familia Sphecidae: Es una familia con muchas que difieren en apariencia y hábitos, anidando en situaciones diferentes, mayormente en el suelo. Se caracterizan por su abdomen peciolado, alas bien desarrolladas con venación completa, un lóbulo redondeado posteriormente en el pronotum que no alcanza las tégulas, el primer segmento del tarso posterior delgado, usualmente más corto que los demás juntos, y todo los pelos del cuerpo no ramificados (simples) (Figura 34).

Figura 34. Vista lateral del adulto de Sceliphron (a) y de Sphex (b) (Alayo, 1976). Dentro de la familia los grupos se especializan en un tipo de presa y construyen un tipo de nido determinado; unos pocos son parásitos cleptómanos (roban su presa a otras especies) o inquilinos (usan nidos construidos por otras especies o por otros individuos de su propia especie). Muy comunes son Sphex cubensis Fernald, predador de ninfas y adultos de Neoconocephalus obscurelus (Orthoptera: Tettigonidae); Tachytes tricinctus (Fabricius), predador de ninfas de Neoconocephalus obscurellus (Orthoptera: Tettigonidae) y Sphingonotus cubensis (Orthoptera: Acrididae); Tachytes insularis Cresson, predador de Conocephalus sp. (Orthoptera: Tettigonidae), entre otros (Alayo, 1970, 1976a, 1982).

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Familia Stephanidae: Los estefánidos son de forma alargada y fina, muy parecidos a los ichneumónidos, con la cabeza esférica y una larga cérvix. Están muy gruesamente punzada y ornada con fuertes surcos, especialmente sobre el vértex, donde aparecen cortos tubérculos espinosos que la coronan; las antenas son largas, filiformes, implantadas entre los ojos, sobre la boca; fémures y tibias posteriores muy engrosados, los primeros con espinas en su borde interno; el oviscapto fino y bastante más largo que el cuerpo (Figura 35).

Figura 35. Vista lateral del adulto de Megischus brunneus (Zayas, 1981). Son parasitoides de larvas de coleópteros xilófagos, como es el caso de Megischus brunneus Cresson, que es parasitoide de Psiloptera torcuata Dalm (Coleoptera: Buprestidae) (Alayo, 1970; Zayas, 1981). Familia Tiphiidae: Es una familia formada por insectos de gran tamaño, con especies aladas y cuyas hembras son ápteras. Esta familia tiene una característica muy peculiar, son

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peludas y grandes de patas cortas, negras o brillantemente coloreadas. Unas pocas especies de esta familia son ápteras y con semejanza a las hormigas. Presentan el mesosternum con dos extensiones en forma de lóbulos detrás, las cuales se proyectan entre las coxas medias cubriendo parcialmente sus bases (Figura 36a y 37). Un carácter clave son las alas posteriores presentando un lóbulo jugal (Figura 36b).

Figura 36. Vista dorsal del adulto de Myzinum laterale (a) (Zayas, 1981) y características de las alas de Tiphiidae (b) (Beingolea, 1994).

Figura 37. Vista dorsal de um adulto de Metocha (Tiphiidae) (Alayo, 1975). Los Tiphiidae atacan larvas de Scarabaeidae, como es el caso de Myzinum sp., parasitoide de la larva de Phyllophaga explanicollis (Coleoptera: Scarabaeidae) y Tiphia argentipes Cresson, parasitoide de larvas de Phyllophaga spp. (Coleoptera: Scarabaeidae), entre otras (Alayo, 1975; Bruner et al, 1975; Valdés y Mellado, 1984; Zayas, 1981). Familia Torymidae: Los adultos son alargados, de color verde metálico. El protórax está muy desarrollado, con los surcos parapsidales bien visibles. Las coxas posteriores grandes

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y alargadas y fémures posteriores a veces muy engrosados, recordando a los que exhiben los Chalcididae. Las antenas poseen 13 segmentos (1-3 anulares). Las hembras tienen el ovopositor recto y muy largo, llagando a tener en algunas especies una longitud varias veces mayor que le cuerpo entero (Figura 38).

Figura 38. Vista lateral del adulto de Idarnes (Alayo y Hernández, 1978) Algunas especies parasitan larvas de insectos en agallas (Cecidomyiidae y Cynipidae), otros huevos de ortopteroides, y algunas más son fitófagas, viviendo sus larvas dentro de semillas. Es muy común Monodontomerus cubensis Gahan, parasitoide de larvas de Leucophobetron argentiflua (Lepidoptera: Limacodidae) (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al, 1975). Familia Trichogrammatidae: Son himenópteros muy pequeños, que miden menos de 1 mm de longitud, de cuerpo corto y robusto. Las antenas son muy cortas y frecuentemente terminadas en una maza, con el funículo formado por no más de dos segmentos. Los tarsos

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poseen tres segmentos (Figura 39a). Las alas anchas, redondeadas y ciliadas, con la pilosidad dispuesta en hileras (Figura 39b).

Figura 39. Vista dorsal del adulto (a) (Zayas, 1981) y características del primer par de alas de Trichogramma (b) (Beingolea, 1994) Son típicamente parasitoides de huevos de lepidópteros, hemípteros, himenópteros, dípteros y coleópteros. En Cuba los miembros del género Trichogramma son muy conocidos, porque se reproducen y liberan masivamente en los cultivos como controles biológicos, proceso que involucra elementos de conservación, ya que los centros de reproducción colectan ecotipos de los sistemas agrícolas donde están liberando estos parasitoides, lo que contribuye a que se establezcan y su actividad como entomófago sea mejor. Se han informado varias especies de este género como enemigos naturales y otras han sido introducidas como controladores biológicos. También son muy comunes Brachyufens osborni (Dozier), que parasita huevos del picudo verde azúl Pachnaeus litus Germar (Coleoptera: Curculionidae) y Ufens niger (Ashmead), que parasita huevos de Draeculacephala portola portola (Hemiptera: Cicadellidae) (Alayo, 1970; Alayo y Hernández, 1978; Bruner et al., 1975; Estrada y González, 1982) Familia Vespidae: Esta familia se caracteriza morfológicamente porque los trocánteres posteriores son de un segmento, las antenas de 12 (hembras) o 13 (macho) segmentos. El ovipositor es corto, naciendo en la punta del abdomen como un aguijón, con una glándula venenosa y que se mantiene retraído en el abdomen cuando no está siendo usado (Figura 40a). Las alas usualmente plegadas longitudinalmente y con tres celdas submarginales; la primera celda discal larga, mucho más larga que la celda submedial; alas posteriores con un lóbulo jugal (Figura 40b). Los adultos de todas las especies son nectarívoros, pero cazan insectos, (moscas, orugas, incluso abejas) para alimentar a sus crías, como es el caso de Polistes cubensis Lepeletier, que preda larvas de Heliothis virescens, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), Leucoptera coffeella (Lepidoptera: Lyonetiidae), Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae), entre otros.

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Figura 40. Vista lateral del adulto (a) y características de las alas (b) de Polistes (Alayo, 1976). 4.2.2. Orden Diptera Familia Cecidomyiidae: Son insectos diminutos y frágiles, de patas muy largas y delgadas; las antenas con filamentos arqueados, como hilos formando gazadas. La cabeza es usualmente holóptica, o a veces los ojos están unidos por un estrecho puente (Figura 41a). Las alas tienen una nerviación muy reducida (Figura 41b). La mayoría de las larvas son de colores vivos, amarillo, rojo o anaranjado. Esta familia es causante de agallas en los tejidos vegetales, aunque algunos son predadores de áfidos, cóccidos, aleuródidos, thrips y ácaros. De esta familia es muy común Diadiplosis cocci Felt (= Karschomya coci Felton), cuya larva es predadora de Coccus viridis, Saissetia coffeae (Hemiptera: Coccidae), Planococcus albi, Planococcus angelicus, Planococcus citri, Pseudococcus sp. (Hemiptera: Pseudococcidae) (Bruner et al., 1975).

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Figura 41. Vista dorsal del adulto (a) y características del primer par de alas (b) de un Cecidomyiidae (Beingolea 1994). Familia Ceratopogonidae: Son moscas muy pequeñas, las alas las tiene adornadas con manchas y zonas oscuras, que producen un efecto variegado (Figura 42a). Las alas con la nervura R2 + 3 ausente y fusionada con la nervura R4 + 5. Además dos ramas de la nervura radial terminan en el margen costal (Figura 42b).

Figura 42. Vista dorsal de un adulto (a) y características del primer par de alas (b) de Ceratopogonidae (Beingolea 1994; Roth, 1963). Se conoce que los adultos tienen costumbres diversas, la mayoría son picadores y hematófagos (jejenes). Algunas especies atacan insectos (mariposas, adonatos, fásmidos y otros) y, Ceratopogon eriophorum Williston), predador de larvas de Melanchroia geometroides (Lepidoptera: geometridae) (Bruner et al., 1975).

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Familia Phoridae: Son moscas muy pequeñas, fácilmente reconocidas por su apariencia de llevar una joroba. Son de color negro o amarillento, patas muy grandes en relación con el cuerpo. Los fémures posteriores lateralmente aplanados (Figura 43a). Las alas presentan una venación característica: cerca del borde costal hay varias nervuras fuertes, que terminan poco después en la costa, hacia la mitad de la longitud del ala, de este grupo de nervuras emergen de 3 a 5 nervuras muy débiles y mas o menos rectas que se extienden por el ala hasta terminar en el borde posterior. Muchas especies carecen completamente de alas o las tiene muy reducidas en tamaño (Figura 43b).

Figura 43. Vista lateral del adulto (a) y esquema del ala (b) de un Phoridae (Beingolea, 1994). Viven en diferentes ambientes, como en hongos, tejidos vegetales descompuestos, material animal muerto, excrementos, etc. También hay especies que son parasitoides y predadores de diferentes insectos, arañas y caracoles. En Cuba es muy común y efectiva Syneura cocciphila (Coquillet), predadora de huevos de Icerya purchasi (Hemiptera: Margarodidae) (Bruner et al, 1975). Familia Sarcophagidae: Los adultos generalmente son de coloración grisácea y mate, con rayas grises longitudinales en el tórax; el abdomen más o menos con dibujo cuadriculado, combinando el gris y el negro. La arista de las antenas es plumosa en su mitad basal. Los ojos nunca son pilosos. Las alas tienen la nervura M1+2 angulosa, usualmente con una corta venilla que emerge del ángulo, y termina mucho antes del ápice del ala (Figura 44). Las larvas tienen hábitos alimenticios diversos, muchas se alimentan de excrementos de mamíferos y de tejido animal muerto, otras parasitan artrópodos y moluscos. Los adultos se alimentan de sustancias azucaradas (néctar, jugo de frutos). Son más comunes Abapa pedata (Aldrich) (= Sarcophaga pedata Ald.), parasitoide de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae); Sarcodexia stenodontes Townsend (= Sarcophaga sternodontes (Towns.), parasitoide interno solitario de larvas y pupas de

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Alabama argillacea, Remigia latipes (Lepidoptera: Noctuidae), Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae) (Bruner et al., 1975).

Figura 44. Características de las alas de un Sarcophagidae (Alayo y Garcés, 1989).

Familia Syrphidae: Esta familia presenta coloración generalmente brillante, pueden ser de tamaño grande o mediana usualmente, aunque existen también insectos más pequeños. Algunas especies mimetizan himenópteros. Los ocelos son pequeños; los ojos casi siempre están contiguos en los machos y bien separados en las hembras. El abdomen está formado por 4-6 segmentos visibles; las patas usualmente son cortas (Figura 45a). El carácter más útil para reconocer a estos dípteros consiste en un engrosamiento longitudinal parecido a una nervadura que se observa en las alas entre las nervuras R y M; este engrosamiento es llamado nervura espúrea y es muy fácil de detectar si el ala se observa a trasluz (Figura 45b).

Figura 45. Adulto (a) y ala (b) de Ocyptamus (Alayo y Garcés, 1989. Las larvas son fitófagas en algunas especies, otras son detritívoras, pero la mayoría son predadores de áfidos, unos pocos atacan cóccidos, cercópidos y larvas de lepidópteros. Son muy comunes Ocyptamus (= Baccha) costatus (Say), predador de Toumeyella cubensis (Hemiptera: Coccidae); Ocyptamus (= Baccha) dimidiatus (Fabricius) y

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Ocyptamus (= Baccha) scutellatus Loew, predadores de Rhopalosiphum maidis (Hemiptera: Aphididae); Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.), predador de Myzus (Nectarosiphon) persicae, Rhopalosiphum maidis, Sipha flava, Toxoptera citricidus (Hemiptera: Aphididae) y Metaleurodicus cardini (Hemiptera: Aleyrodidae); Toxomerus floralis (Fabricius), predador de Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae) (Bruner et al., 1975). Familia Tachinidae: Esta familia tiene un aspecto robusto y sobre todo muy erizado de cerdas, aunque no todas las especies tienen una figura similar. Otras de las características que los distinguen es tener el metaescutelo bien desarrollado, formando una fuerte convexidad bajo el esculeto y la hipopleura armada de fuertes cerdas (Figura 46a). Las alas con la Cu1b marcadamente angulada a partir de su vena madre, con la apariencia de ser una vena transversa (Figura 46b). Las larvas son todas parasíticas, usualmente en larvas de lepidópteros, aunque otras especies han sido observadas parasitando distintos grupos de insectos; usualmente la hembra fija sus huevos al cuerpo de la larva hospedera, por esto no constituye una regla fija, y muchas variaciones han sido observadas. Una vez nacida la larva se introduce en el cuerpo del hospedero, llegando a consumirlo completamente para completar su desarrollo. A esta familia pertenece Lixophaga diatraeae (Townsend), parasitoide de larvas de Diatraea lineolata, Diatraea saccharalis, Elasmopalpus lignosellus (Lepidoptera: Pyralidae), que se reproduce masivamente en una red de laboratorios y se libera para la lucha contra D. saccharalis en cana de azúcar, con muy buenos resultados desde mediados del siglo pasado (Fuentes et al, 1998).

Figura 46. Vista lateral de un adulto (a) y características del ala (b) de un Tachinidae (Alayo y Garcés, 1989; Boingolea, 1994). Son muy comunes (Bruner et al., 1975):

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• Archytas marmoratus (Townsend), quien parasita larvas y pupas de Helicoverpa zea, Heliothis virescens, Leucania inconspicua, Leucania unipuncta, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae).

• Eucelatoria armigera (Coquillet) (= Blondelia (= Frontina) armigera Coq.), parasitoide de

larvas de Leucania inconspicua, Remigia latipes, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae).

• Eucelatoria australis Townsend (= Compsilura oppugnator Walt.), parasitoide de larvas

de Agathodes designalis (Lepidoptera: Pyralidae), Leucania unipuncta (Lepidoptera: Noctuidae).

• Eusisyropa blanda (Osten-Sacken) (= Zenillia blanda (Ostern-Sacken), parasitoide

interno de larvas de Agrotis malefida, Agrotis subterránea, Anticarsia gemmatilis, Spodoptera frugiperda, Spodoptera ornithogalli (Lepidoptera: Noctuidae), Ascia monuste eubotea (Lepidoptera: Pieridae), Gesta gesta (Lepidoptera: Hesperiidae).

4.2.3. Orden Coleoptera Familia Carabidae: La cabeza, incluyendo los ojos, es más estrecha que el tórax y la base de los élitros; varían en longitud desde menos de 1 mm a 80 mm. En general son negros o de colores oscuros, algunos son de colores llamativos o presentan dibujos de colores vivos, como el amarillo. La mayoría de las especies no tienen escamas ni están cubiertas de setas, a pesar de que todos tienen al menos algunas setas táctiles sobre y alrededor del borde de los élitros y el pronoto. Élitros pulidos y brillantes, con estrías claras, generalmente entre 7 y 10 por élitro, las antenas por lo general son largas y filiformes, de 10 a 11 segmentos. Los ojos generalmente son grandes y prominentes. Las especies predadoras los tienen reducidos o ausentes. Las mandíbulas frecuentemente son grandes, fuertes, afiladas y proyectadas hacia adelante. Protórax con las suturas notopleurales bien definidas, Los carábidos generalmente son de patas largas y son corredores veloces. La mayoría tienen alas bien desarrolladas y pueden volar, sin embargo algunas especies que viven en el suelo, particularmente en las de elevaciones altas, presentan alas posteriores reducidas o no tienen, y algunas tienen los élitros unidos (fusionados) (Figura 47). Todos los carábidos presentan glándulas de defensa en el extremo del abdomen, las cuales producen sustancias nocivas para prevenir el ataque de depredadores. Son encontrados bajo piedras, leños, a orillas de ríos y estanques, troncos podridos, bajo la corteza, sobre troncos de árboles, frutos caídos, sobre las hojas, sobre pastos, residuos, o corriendo por el suelo; la mayoría son nocturnos. Las larvas viven en el suelo y predan sobre insectos que viven allí, orugas de lepidópteros que bajan al suelo a pupar, etc. Casi todas las especies son predadoras generalistas de artrópodos y otras son específicas de colémbolos, larvas de lepidópteros, áfidos, psócidos, grillos, hormigas y termitas.

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Figura 47. Vista dorsal del adulto de un Carabidae (Beingolea 1994). Son más conocidos Calleida rubricollis Dej., predador de Diaphania hyalinata (Lepidoptera: Pyralidae) y Scarites subterraneus Fabricius, predador de Conoderus amplicollis (Coleoptera: Elateridae) (Bruner et al., 1975). Familia Coccinellidae: Los coccinélidos, mariquitas o cotorritas son insectos de tamaño pequeño, contorno oval o circular, convexos y a menudo de colores brillantes y con manchas. Su cuerpo es de variado tamaño, pues oscilan entre 0,9 a 11 mm. Las antenas son de 7 a 11 segmentos, cortas, claviformes (Figura 48a). Entre sus características principales se encuentran los tarsos de 3 segmentos y las uñas tarsales dentadas en la base (Figura 48 b yc). La cabeza es pequeña e hipognata, un poco retraída en el protórax; los élitros cubren el abdomen el cual es ocultado completamente por ellos. El pronoto es corto (Figura 49). Tienen hábitos diurnos, adultos y larvas viven sobre las plantas, las larvas tienen unas mandíbulas largas y filosas y se alimentan de pequeños insectos, al igual que los adultos. Los coccinélidos son predadores de pulgones, huevos y larvas pequeñas de lepidópteros, ácaros, cóccidos, cochinillas harinosas, thrips y otros insectos de cuerpo blando. Consumen el néctar de las flores, agua y el fluido dulce que segregan los áfidos como suplemento.

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Figura 48. Vista dorsal de un adulto (a), el tarso (b) y la una tarsal (c) de un Coccinellidae (Beingolea, 1994).

Figura 49. Adultos de Cycloneda sanguinea (a), Chilocorus cacti (b), Hippodamia convergens (c) (Gordon, 1985). Familia Elateridae: Los elatéridos, gusanos de alambre o cocuyos son insectos de tamaño mayormente grande, capaces de saltar y tomar la posición normal cuando yacen sobre sus espaldas, con un ruido y una acción de resorte realizada mediante la espina prosternal que encaja en el mesosternum. Reconocibles por su forma alargada, usualmente con lados paralelos, extremos redondeados y esquinas posteriores del pronotum prolongadas en

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espinas que apuntan hacia atrás (Figura 50a). Se les llama gusanos de alambre por las características de sus larvas (Figura 50b).

Figura 50. Adulto (a) y larva (b) de Elateridae (Bonnemaison, 1964). Muchas especies son fitófagas, las larvas viven en el suelo alimentándose de las raíces y los adultos se alimentan en flores, bajo la corteza y otras partes de la planta. Algunas especies son predadores al alimentarse de otros insectos. Son muy comunes Alaus patricius (Candeze), predador de larvas de Rhina oblita (Coleoptera: Curculionidae); Ignelater (= Pyrophorus) havaniensis Laporte, predador de larvas de Conoderus amplicollis, Conoderus bifoveatus, Megapenthes sp. (Coleoptera: Elateridae) y Cosmopolites sordidus (Coleoptera: Curculionidae), entre otros (Bruner et al., 1975). 4.2.4. Orden Neuroptera Familia Chrysopidae: Las crisopas son los neurópteros verdes de ojos dorados. Son variables en tamaño con una longitud de las alas anteriores de entre 7 y 35 mm. La mayoría de las especies tienen cuerpos y venas de las alas de color verde. La cabeza y el tórax frecuentemente presentan franjas rojas o negras y las alas y sus venas pueden estar marcadas con puntos o líneas negras. Hay sólo un aparente sector radial que se origina del radio en el ala anterior. Los machos y las hembras son prácticamente iguales en apariencia general (Figura 51). Todas las larvas son depredadoras y la mayoría de ellas se alimentan de insectos de cuerpo blando.

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Figura 51. Vista lateral del adulto (a) y dorsal de la larva (b) de un Chrysopidae. Es muy común Chrysopa cubana (Hagen), quien preda a Aleurocanthus woglumi, Aleurotrachelus trachoides (Hemiptera: Aleyrodidae), Heteropsylla cubana (Hemiptera: Psyllidae), Planococcus citri (Hemiptera: Pseudococcidae); Nodita firmini Navas, predador de Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), Thrips palmi (Thysanoptera: Thripidae), entre otros (Bruner et al., 1975). 4.2.5. Orden Hemiptera Familia Anthocoridae: Los adultos son de pequeño tamaño, 1 a 5 mm, y colores oscuros, mientras que las ninfas son de colores amarillo, naranja y conforme se acercan al estado adulto toman un color oscuro. La probóscide es de tres segmentos. Las antenas presentan los dos primeros segmentos robustos y los dos últimos filamentosos, formando un fino filamento terminal. Los ocelos están presentes y son pequeños (Figura 52).

Figura 52. Vista dorsal de la ninfa (a), el adulto (b) y el primer par de alas (c) de un Anthocoridae.

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Los adultos y las ninfas se alimentan de huevos y formas móviles de ácaros, trips, larvas de lepidópteros y otros pequeños insectos.

La más común es Orius insidiosus (Say), predador de Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), Frankliniella breviseta, Frankliniella cephalica, Frankliniella cubensis, Frankliniella williamsi, Thrips palmi (Thysanoptera: Thripidae), Sipha flava (Hemiptera: Aphididae) (Bruner et al., 1975). Familia Miridae: Esta familia se caracteriza por presentar formas variables al igual que sus colores. Presenta un cuerpo frágil. La probóscide es de cuatro segmentos. Ocelos ausentes (Figura 53). Entre sus especies se encuentran fitófagos y predadores de cierto interés. Algunas de estas especies son zoofitófagas: complementan su dieta de artrópodos alimentándose de la planta. Tienen interés en el control de moscas blancas, trips y pulgones. Son muy comunes Engyptatus (= Cyrtopeltis) varians (Distant), predador de inmaduros de Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae), Phlegethontius sexta jamaicensis (Lepidoptera: Sphingidae); Nesidiocoris (= Cyrtopeltis) tenuis Reuter, predador de Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae), Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae); Termatophylidea gisselleae Grillo, predador de Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae); Tytthus parviceps (Reuter), predador de Tagosodes cubanus, Tagosodes orizicolus (Hemiptera: Delphacidae)(Bruner et al., 1975).

Figura 53. Vista dorsal del adulto (a) y del primer par de alas (b) de un Miridae.

Familia Reduviidae: Son insectos de tamaño medio a grande, usualmente negros o marrones, algunos con marcas blancas. La cabeza es estrecha y alargada, usualmente con una sutura transversal cerca de los ojos y con la porción detrás de los ojos angostada y formada como un cuello; la proboscis de tres segmentos, usualmente corta y curvada, ajustando en un surco en el prosternum. El abdomen es ensanchado en el centro, exponiendo los márgenes de los segmentos más allá de las alas (esto no ocurre en el género Zelus) (Figura 54).

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Los redúvidos se conocen como chinches asesinas. Son predadores de insectos de cuerpo blando y larvas de lepidópteros y se conocen comúnmente a Zelus longipes (L.), predador de Heteropsylla cubana (Hemiptera: Psyllidae), Conchylodes diphteralis, Diaphania hyalinata (Lepidoptera: Pyralidae), entre otros (Bruner et al., 1975).

Figura 54. Vista dorsal del adulto de un Reduviidae. 4.2.6. Orden Thysanoptera Familia Aeolothripidae: Los miembros de esta familia son trips de tamaño medio, generalmente de cuerpo café de unos 2.5 mm de longitud. Sus alas anteriores son anchas con su extremo redondeado, y presentan dos venas longitudinales y tres transversales, frecuentemente con 1 ó 2 bandas transversales de color oscuro. Sus antenas presentan nueve segmentos, pero en la mayoría de las especies los segmentos 5 al 9 están reducidos y la unión entre ellos es amplia, y los segmentos 3 y 4 tienen un área sensorial en forma de línea. En el esqueleto interno de la cabeza, el tentorio tiene un puente completo, así como ramas anteriores y posteriores. El extremo del abdomen de las hembras presenta un ovipositor ancho y vuelto hacia arriba, y el abdomen de los machos tiene el primer segmento alargado con un par de arrugas dorsales longitudinales (Figura 55). Los aeolotrípidos son predadores de ácaros y otros artrópodos pequeños, pero además se alimentan de polen. La especie más común es Franklinothrips vespiformis Crawford, predador de Frankliniella cephalica, Frankliniella cubensis, Frankliniella insularis, Frankliniella williamsi, Thrips palmi (Thysanoptera: Thripidae) (Bruner et al., 1975).

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Figura 55. Vista dorsal (a) y lateral (b) de Franklinothrips vespiformis.

4.2.7. Orden Dermaptera Familia Carcinophoridae: Las especies de este grupo son típicamente oscuras en coloración, sin alas posteriores y de gran tamaño (de 40 a 60 mm). Algunas especies muestran una franja amarilla sobre los élitros. Las alas posteriores sobresalen de los élitros en un número pequeño de especies. Los cercos generalmente son cortos y son más curvados en los machos que en las hembras (Figura 56a). Es común Anisolabis annulipes (Luc.), predador de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae), entre otras (Bruner et al., 1975). Familia Forficulidae: Esta familia está formada por especies de tamaño mediano a grande, de 14 a 24 mm de longitud, muy ágiles y variables en color y forma. El cuerpo es cilíndrico, delgado y con alas bien desarrolladas. El segundo segmento tarsal de los forficúlidos es típicamente aplanado y bilobulado. Esta especie presenta cercos medianamente largos con pigidio en forma de punzón que utilizan los machos en sus luchas. El abdomen es ancho y deprimido (Figura 56b). Es muy común Doru lineare (Esch.), predador de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae), Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) (Bruner et al., 1975). Familia Labiidae: Esta familia presenta especies de tamaño grande a muy pequeño (2.5 a 14 mm de longitud), siempre con élitros y en general con las alas posteriores visibles desde arriba. Los cercos de los machos son variables en tamaño y forma. Los élitros varían en tamaño pero usualmente son cortos. Algunas de las especies presentan dimorfismo alar (formas aladas y no aladas) en ambos sexos por lo que se tiene que tener cuidado de no identificarlas como especies diferentes. La presencia de alas aparentemente está asociada

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a la dispersión cuando las condiciones ambientales no son las más favorables. Las hembras de esta familia son muy similares a los machos (Figura 56c). Es mas conocida Marava (= Prolabia) unidentata (Polisot de Beauvois), predador de Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae), entre otras (Bruner et al., 1975).

Figura 56. Vista dorsal de Carcinophora americana (a), Familia Carcinophoridae; Doru taeniatum (b), Familia Forficulidae y Paralabella dorsalis (c), Familia Labiidae. 4.3. Comportamiento de los enemigos naturales Resulta interesante que, debido a las transformaciones de la agricultura cubana, la incidencia de plagas habituales y ocasionales ha disminuido, lo que sin dudas se debe al efecto acumulativo de diferentes factores, entre ellos la cultura agroecológica que han adquirido los agricultores, todo lo cual ha favorecido un aumento de las prácticas que contribuyen a la diversidad y actividad de los enemigos naturales de plagas en los sistemas agrícolas del país. Algunas investigaciones realizadas en el país han permitido conocer la actividad de los entomófagos que regulan poblaciones de insectos plagas, lo que evidencia la importancia de realizar prácticas de conservación de estos organismos benéficos. Por ello diversas especies de insectos fitófagos, que han sido consideradas como plagas ocasionales y potenciales (Mendoza y Gómez, 1982; Vázquez,1979; Martínez, 1964 y otros), no se han manifestado dañinas en los últimos 12 años y aunque los factores que han estado influyendo son de naturaleza múltiple, es evidente que los mismos han tenido una influencia importante en el desarrollo y actividad reguladora de sus enemigos naturales, ya

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que estas especies están presentes en los agroecosistemas, pero en poblaciones relativamente bajas en sus diversas plantas hospedantes y en interacción con sus enemigos naturales (Tabla 12). Tabla 12. Plagas de insectos eficientemente reguladas por sus enemigos naturales en los sistemas agrícolas de Cuba.

Cultivos Insectos fitófagos Enemigos naturales Cafeto Saissetia coffeae

Walker (Hemiptera : Coccidae)

Guagua hemisférica

Parasitoides: Coccidoctonus (=Quaylea) dubius (Giraut), Diversinervus elegans Silvestri, Encyrtus infelix Embleton, Gahaniella saissetiae Timberlake, Metaphycus helvolus Compere (Hymenoptera: Encyrtidae), Cocophagus (=Aneristus) ceroplastae Howard, Coccophagus compere Girault, Coccophagus cubaensis Compere, Cocophagus (=Aneristus) mangiferae Dozier, Coccophagus saissetiae Gahan (Hymenoptera: Aphelinidae), Scutellista caerulea (Fonscolombe), Mesopeltita sp. (cercana a M. atrocyanea (Masi) (Hymenoptera: Pteromalidae), Eupelmus sp. (Hymenoptera: Eupelmidae). Predadores: Chilocorus cacti (Linnaeus), Scymnus sp. (Coleoptera: Coccinellidae), Diadiplosis cocci Felton (Diptera: Cecidomyiidae), Laetilia obscura Dyar, Laetilia coccidivora Comstock (Lepidoptera: Pyralidae). Patógenos: Lecanicillium (=Verticillium) lecanii (Zimm.) Viegas (Hyphomycetes: Moniliales).

Caña de azúcar

Sipha flava (Forbes) (Hemiptera: Aphididae) Pulgón amarillo de la

caña

Predadores: Chilocorus cacti L., Cycloneda sanguinea lymbifer Casey, Diomus (=Scymnus) roseicollis Muls.,Hippodamia convergens Guerin. (Coleoptera: Coccinellidae), Orius insidiosus (Say.) (Hemiptera: Anthocoridae), Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae).

Remigia latipes (Guenée)(=Mocis)

(Lepidoptera: Noctuidae)

Gusano de las yerbas, gusano medidor de las yerbas, medidor de las

hierbas

Parasitoides: Brachymeria sp. (Hymenoptera: Chalcididae), Enicospilus sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Euplectromorpha sp. (Hymenoptera: Eulophidae), Aleiodes laphygmae (Viereck), Rogas nigristemmaticum (Enderlein), Habrobracon sp., Homolobus truncator (Say), Microbracon sp., (Hymenoptera: Braconidae), Eucelatoria armigera (Coquillet) (= Blondelia (= Frontina) armigera Coq.), Lespesia archippivora Riley (= Achaetoneura archippivora Will.) (Diptera: Tachinidae). Predadores: Sarcodexia stenodontis Townsend (= Sarcophaga sternodonte (Townsend) (Diptera: Sarcophagidae), Tetramorium bicarinatum (Nylander) (Hymenoptera: Formicidae), Conocephalus fasciatus (De Geer) (Orthoptera: Tettigonidae).

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Continuación de la tabla 12 Cultivos Insectos fitófagos Enemigos naturales Cítricos Aleurocanthus woglumi

Ashby (Hemiptera : Aleyrodidae)

Mosca prieta de los cítricos

Parasitoides: Encarsia merceti Silvestri, Encarsia (=Prospaltella) opulenta Silvestri (Hymenoptera: Aphelinidae), Eretmocerus serius Silvestri, Encarsia (= Prospaltella) divergens Silvestri, Encarsia (= Prospaltella) smithi (Silvestri) (Hymenoptera: Aphelinidae). Predadores: Botynella quinquepunctata Weise, Coleomegilla maculata DeGeer, Decadiomus bahamicus (Casey), Decadiomus peltatus Erichson, Delphastus pallidus Le Conte, Delphastus pusillus (Le Conte), Diomus (= Scymnus) roseicollis (Mulsant), Scymnillodes splendidus Chpn., Scymnus ochroderus Mulsant Catana clauseni Chpn., Scymnus smithianus Silvestri (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysopa cubana (Hagen), Chrysopa poeyi Navás (Neuroptera: Chrysopidae). Patógenos: Aschersonia aleyrodis Webber (Coleomycetes: Sohaeropsidales).

Frijoles Omiodes indicata (Fabricius)

(=Hedylepta) (Lepidoptera : Pyralidae)

Pega-pega de los frijoles y la soya

Parasitoides: Trichogramma oatmani Torre (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Grotiusomyia nigricans (Howard) (Hymenoptera: Eulophidae), Microbracon sp., Stantonia lamprosemae Mues. (Hymenoptera: Braconidae), Argyrophyla albincisa Wiedemann (Diptera: Tachinidae), Brachymeria ovata (Say.) (Hymenoptera: Chalcididae), Pimpla (=Coccygomimus) marginella (Brullé) (Hymenoptera: Ichneumonidae).

Erinnyis alope (Drury) (Lepidoptera:Sphingidae)

(Primavera de la fruta bomba)

Parasitoides: Cotesia (=Apanteles) americana (Lepeletier) (Hymenoptera: Braconidae).

Fruta bomba

Davara caricae (Dyar) (Lepidoptera: Pyralidae)

Taladrador del cogollo de la frutabomba

Parasitoides: Rogas sp. (Hymenoptera: Braconidae).

Apate monachus Fabricius (Coleoptera: Bostrichidae) Negro libre, taladrador de

los frutales

Parasitoides: Sclerodermus sp. (Hymenoptera: Bethylidae), Glyptocolastes sp. (Hymenoptera: Braconidae).

Oiketicus kirbyi Guilding (Lepidoptera: Psychidae) Gusano de cartucho del

aguacatero

Parasitoides: Chirotica sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae). Patógenos: Nomuraea rileyi (Farlow) Samson (Hyphomycetes: Moniliales).

Frutales en

general

Platynota rostrana (Walker) (Lepidoptera: Tortricidae)

Plegador cabecinegro

Parasitoides: Sympiesis sp. (Hymenoptera: Eulophidae), Apanteles balthazari (Ashmead), Apanteles sp., Chelonus sp. (Hymenoptera: Braconidae).

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Continuación de la tabla 12 Cultivos Insectos fitófagos Enemigos naturales

Maíz Diatraea lineolata (Walker)

(Lepidoptera: Pyralidae) Perforador o bórer del

maíz

Parasitoides: Lixophaga diatraeae (Towns.) (Diptera: Tachinidae), Apanteles diatraeae Muesebeck (Hymenoptera: Braconidae). Predadores: Tetramorium bicarinatum (Nylander)(Hymenoptera: Formicidae).

Manduca sexta jamaicensis Butler

(Lepidoptera: Sphingidae)

Primavera del tabaco, veguero

Parasitoides: Drino inca (Towndsend) (= Sturmia inca Towns.) (Diptera: Tachinidae), Apanteles flaviventris Cresson, Cotesia (=Apanteles) americana (Lepeletier) (Hymenoptera: Braconidae). Predadores: Engyptalus (=Cyrtopeltis) varians (Distant) (Hemiptera: Miridae).

Agrotis subterranea (Fabricius)

(Lepidoptera: Noctuidae) Cachazudo común

Parasitoides: Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Netelia semirufa (Holmgren) (= Paniscus semirufus Holm.), Eniscopilus sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), Eusisyropa blanda (Osten-Sacken) (= Zenillia blanda (Ostern-Sacken)) (Diptera: Tachinidae).

Pthorimaea operculella (Zeller)

(Lepidoptera: Gelechiidae)

Candelilla del tabaco, minador de la hoja y el tubérculo de la papa

Parasitoides: Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Agathis sp., Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae).

Solanáceas

Faustinus cubae (Boheman) (Coleoptera:

Curculionidae) (Picudito del ají)

Parasitoides: Eupelmus cyaniceps (Ashmead) (Hymenoptera: Eupelmidae), Euderus pallidiscapus (Gahan) (Hymenoptera: Eulophidae).

Yuca Aonidomytilus albus (Cockerell)

(Hemiptera: Coccidae) Guagua blanca de la

yuca

Parasitoides: Aspidiotiphagus citrinus (Crawf.), Cocophagus pulvinariae Compere (Hymenoptera: Aphelinidae), Signiphora maculata Girault (Hymenoptera: Signiphoridae).

Desde luego, cuando se practica el monocultivo, los campos son extensos, se intensifican las prácticas culturales y el uso de plaguicidas sintéticos es indiscriminado, estas especies se convierten en plagas de importancia, todo lo cual ha sido comprobado en diferentes ocasiones.

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5. La conservación como estrategia de control biológico

La conservación de los enemigos naturales, como estrategia del control biológico, consiste en proteger, favorecer el desarrollo y manipular a estos organismos en el agroecosistema. Existen diversas tácticas conservacionistas, cuya efectividad dependerá de variados factores, principalmente de la base científica que los sustente en cada caso particular, el rigor en su aplicación y el seguimiento que se mantenga de la demografía del sistema complejo cultivo-plaga-biorregulador-flora auxiliar. Como ha señalado Gautam (1996), la conservación implica la manipulación del hábitat en favor de la efectividad de los organismos en la supresión de plagas, para cuidar del balance en el ecosistema. La conservación tiene como base ecológica el control natural, que según Quesada (1985) es la combinación de factores bióticos y abióticos que regulan las poblaciones de fitófagos en la naturaleza. Es decir, el control natural (entendiéndose control biológico natural) es aquel que se da como resultado de la evolución de los sistemas naturales y sin intervención del hombre, mientras que la conservación son las acciones o manipulaciones que se realizan en el habitat para preservar y favorecer la eficiencia de estos enemigos naturales. En esencia, la conservación va dirigida a los enemigos naturales que habitan los agroecosistemas, con el propósito de incrementar la actividad reguladora de las especies más eficientes o de lograr mayores tasas de regulación como resultado de la acción conjunta de las diferentes especies; pero, también se benefician los controladores biológicos que se liberan o aplican en los programas aumentativos. La conservación no sólo es para los parasitoides y los predadores, sino también para los parásitos y antagonistas, cuya función reguladora es importante. Los pilares de la conservación de los enemigos naturales son tres: minimizar o evitar las intervenciones degradativas, principalmente de agrotóxicos, modificar el agroecosistema para que sea más propicio a estos organismos y proporcionar mayor biodiversidad. Precisamente, los ecólogos afirman que la estructura trófica de los ecosistemas es el mayor determinante de su biodiversidad, ya que los sistemas agrícolas son generalmente más simples que los habitats naturales, pues tienen menos especies de plantas, menos consumidores primarios y en general menor número de especies de enemigos naturales (Waage, 1991); aunque, según Hall et al (1980), la baja diversidad de enemigos naturales en las áreas cultivadas generalmente se atribuye al efecto de las prácticas de cultivo, que dificultan el establecimiento para la persistencia de estas especies, porque las plagas desaparecen con el cultivo cuando se cosecha.

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En este sentido, Altieri y Letourneau (1992) documentaron que muchos estudios han demostrado que es posible estabilizar las poblaciones de insectos en los agroecosistemas mediante el diseño y la construcción de arquitecturas vegetales que mantengan poblaciones de enemigos naturales o que posean efectos disuasivos directos sobre los herbívoros-plaga. Así, al reemplazar los sistemas simples por los sistemas complejos como los policultivos, la agroforestería y los silvopastoriles, o agregar diversidad a los sistemas existentes, se logra influir en la abundancia de los enemigos naturales y su efectividad. Lo anteriormente reseñado argumenta la necesidad de lograr agroecosistemas con un mayor número de componentes similares a los ecosistemas naturales, para proveerlos de factores que favorezcan la biodiversidad, entre otros de gran impacto sobre la conservación. De hecho, a medida que desarrollamos políticas y prácticas que tiendan a la antropización de los sistemas, disminuye el efecto de los factores beneficiosos a la conservación. Por otra parte, los agroecosistemas que poseen un servicio ecológico de sistemas naturales cercanos tienen mayor estabilidad de su fauna benéfica, e incluso, ante la utilización de agrotóxicos u otros factores desestabilizadores de fitófagos-entomófagos, estos últimos recuperan sus poblaciones con mayor rapidez. Como veremos más adelante, la conservación se interrelaciona con diversas disciplinas y con otras tácticas de lucha contra las plagas, por ello consideramos que existen varios componentes básicos que la convierten en una estrategia agroecológica, los que se exponen a continuación. 5.1.Manejo de agrotóxicos Diversos estudios han demostrado que los insecticidas y fungicidas sintéticos constituyen los principales agrotóxicos que afectan a los enemigos naturales de insectos fitófagos en los agroecosistemas (Foster et al., 1997); aunque, también se consideran tóxicos por sus efectos los preparados bioquímicos a partir de órganos de plantas y los bioplaguicidas de microorganismos entomopatógenos, entre otros. Esto ha motivado que en los programas de conservación de enemigos naturales de plagas el manejo de agrotóxicos involucre las prácticas que eviten o minimicen estos efectos, mediante un sistema que considere su compatibilidad bajo las condiciones de campo, como base para las decisiones que debe tomar el agricultor en el manejo de sus cultivos. Lo anteriormente expresado significa que cuando se va a transitar hacia producciones orgánicas o agroecológicas, el manejo de agrotóxicos requiere de un sistema de buenas prácticas que esté integrado al manejo del cultivo y de la finca. 5.1.1.Sistema de monitoreo Las evaluaciones o monitoreos periódicos para conocer el comportamiento de las poblaciones del insecto fitófago y sus enemigos naturales constituyen la base para el manejo de agrotóxicos en sistemas de producción agrícola.

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Estos monitoreos se realizan con varios propósitos, a saber: Decidir intervenciones de agrotóxicos: Es lo que se conoce como señalización, que consiste en evaluar el índice de infestación del insecto plaga y si este alcanza el índice o nivel de daño económico, se decide la aplicación de un plaguicida. Este sistema tiene una gran contribución en la reducción de la carga tóxica de estos productos sobre el agroecosistema, en comparación con las aplicaciones calendariadas o programadas, disminuyendo los efectos secundarios de los plaguicidas. Por supuesto, cuando este se inserta en un programa de MIP, las ventajas son mayores. La experiencia cubana en este aspecto es positiva; así, desde que se crearon las Estaciones Territoriales de Protección de Plantas (ETPP) en el año 1975, se inició el sistema de señalización, que se sustenta en tres elementos fundamentales: 1-el establecimiento de parcelas de provocación para seguir de cerca la ocurrencia y desarrollo poblacional de las plagas y sus enemigos naturales; 2-la selección de campos estacionarios para evaluar en lugares representativos del territorio las características de la manifestación de las plagas y 3-la realización de recorridos a todas las áreas (Murguido,1997; Jiménez, 2007). Con estos tres elementos se conforma el estado de un cultivo en un territorio o sistema agrícola respecto a la intensidad y distribución de sus plagas principales, todo lo cual se compara con los datos de años anteriores y la información agroclimatológica, y si alcanzan el índice (nivel de daño económico), se emite la señal recomendando la aplicación del plaguicida indicado. Los resultados de este sistema de señalización permitieron al país la racionalización del uso de plaguicidas, con un gran impacto económico, social y ecológico, que fue ostensible desde los primeros años de su implantación, con reducciones de más del 50% del volumen de plaguicidas sintéticos aplicados en los sistemas agrícolas (Figura 57). La experiencia acumulada ha permitido que en los programas actuales de Manejo Integrado de Plagas (MIP) que se han adoptado por los agricultores en Cuba, el monitoreo de las poblaciones de las plagas y sus enemigos naturales se sustente sobre métodos científicos y contribuya a la toma de decisiones, considerando el nivel de los mismos en cada área cultivada (Vázquez, 2006, 2007b).

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as

1974 1977 1980 1983 1986 1989 1992 1995 1998 2001 2004

Figura 57. Comportamiento de la carga tóxica de plaguicidas sintéticos sobre los sistemas agrícolas de Cuba (Vázquez, 2003 actualizado). Decidir la aplicación de un agrotóxico considerando la actividad de los enemigos naturales: Consiste en tomar en consideración los niveles de los enemigos naturales para decidir la aplicación de un plaguicida, para lo cual se requieren estudios profundos sobre la actividad de estos organismos. Un ejemplo práctico que se ha desarrollado desde finales de los años ochenta del pasado siglo, cuando se introdujo en Cuba el minador de la hoja (Liriomyza trifolii) en hortalizas, granos y viandas, es considerar la actividad de los enemigos naturales en las decisiones de aplicar insecticidas. Esta plaga es eficientemente regulada por un complejo de parasitoides (Borges y Plá, 1988) y se ha podido comprobar bajo condiciones de campo que cuando el nivel de parasitoidismo global alcanza el 40 % con tendencia a incrementarse, no es necesario realizar aplicaciones de insecticidas, aunque las poblaciones de la plaga estén en el nivel de daño económico, recomendándose en este caso continuar las evaluaciones y si el parasitismo se mantiene, no aplicar (Vázquez et al., 2001). Otra experiencia existente en Cuba es en el caso del minador de la hoja del cafeto (Perileucoptera cofeella), que también tiene un efectivo complejo de parasitoides (Konnorova, 1982, 1987; Carracedo y Zorrilla, 1989), lo que ha permitido decidir el empleo de insecticidas según las tasas en que dichos parasitoides se manifiesten (Tabla 13), ya que se han obtenido valores críticos poblacionales del complejo de parasitoides capaces de mantener bajo tolerancia del 15 % la incidencia de esta plaga (Simón, 1989). Desde luego, muchos agricultores de experiencia que conocen bien el comportamiento de los insectos plagas, realizan observaciones en sus cultivos y consideran la etapa tecnológica del cultivo, el nivel de la plaga, los daños, el mercado, los costos/beneficios y la presencia-abundancia relativa de enemigos naturales, con lo cual deciden si aplican o no un insecticida o fungicida.

94

Tabla 13. Valores críticos de los índices poblacionales del complejo parasítico de P. coffeella para las regiones cafetaleras de Cuba (Simón, 1989).

Provincias Regiones cafetaleras Indice de Parasitoidismo (%)

Guantánamo Bayate 18,5 II Frente 11,0 La Maya 12,0 III Frente 5,0

Palma Soriano 14,5 Santiago de Cuba

Guamá 10,0 Granma Guisa 11,4

Villa Clara Manicaragua 13,1 Pinar del Río Bahía Honda 10,0

Determinar el efecto acumulativo de las prácticas agroecológicas en el sistema de producción: Para los sistemas que realizan manejo agroecológico de plagas, no es factible determinar la efectividad individual de las diferentes prácticas, ya que muchas de ellas son de efecto múltiple y acumulativo, como por ejemplo las asociaciones de cultivos, las barreras vivas, entre otras; por ello se considera más práctico realizar monitoreos cada 7-10 días de las poblaciones de insectos fitófagos y sus enemigos naturales, como criterio para conocer el efecto acumulativo de las diferentes prácticas realizadas. También se realizan registros de plagas e inventarios de enemigos naturales en fechas determinadas, como indicador del desarrollo de la biodiversidad en los sistemas de producción, lo que indica la efectividad acumulada de las prácticas realizadas cada año. 5.1.2. Sustitución de plaguicidas La sustitución de insumos químicos por biológicos en la lucha contra las plagas es una alternativa que favorece la conservación de los enemigos naturales, ya que el control biológico por aumento constituye una vía menos tóxica, partiendo del hecho de que se emplean parasitoides, predadores y patógenos eficientes, los que se reproducen masivamente y pueden ser liberados o aplicados con criterio inundativo o inoculativo. Desde luego, esta estrategia de lucha requiere de estudios básicos profundos, principalmente ecológicos y económicos que sustenten la viabilidad y la tecnología de su utilización. De hecho, la Organización Mundial de la Salud (OMS) estableció en 1967 que cualquier material de origen biológico que se pretenda introducir como plaguicida deberá ser sometido a los mismos estudios de toxicidad que se aplican a los productos sintéticos (Repetto, 1992), no sólo por su posible efecto sobre la salud humana o animal, sino por su impacto ambiental. Por supuesto, cuando una plaga es controlada con medios biológicos se está disminuyendo la carga tóxica sobre el ecosistema y por tanto se favorece la actividad de los enemigos

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naturales, ya sea sobre la plaga principal u objeto de control o sobre las plagas secundarias. Por ello en Cuba se ha considerado imprescindible que el control biológico por aumento se inserte dentro de los programas de Manejo Integrado de Plagas, porque estos bioproductos contribuyen a disminuir la carga toxica de los plaguicidas sintéticos y constituyen ahorro de importaciones, fuentes de empleo local, entre otras ventajas (Figura 58).

Figura 58. Área anual (miles de hectáreas) en que se emplean controladores biológicos en los sistemas agrícolas de Cuba. Aunque el criterio de sustitución de insumos ha sido muy criticado (Rosset, 1990), en la práctica se ha demostrado que tiene diversos efectos positivos durante los primeros años, ya que contribuye a reducir la carga tóxica de los plaguicidas sintéticos e influye sobre los técnicos y agricultores para que entiendan que existen alternativas (Vázquez, 2003). Desde luego, lo más aconsejable es que formen parte del Manejo Integrado de Plagas (MIP), para evitar se creen los mismos problemas que con el uso indiscriminado de plaguicidas sintéticos. Por supuesto, los efectos de los bioplaguicidas y los plaguicidas bioquímicos sobre los enemigos naturales de insectos también hay que considerarlos, pues se ha demostrado que pueden ser tóxicos, aunque menos que los plaguicidas sintéticos. 5.1.3.Selectividad de las aplicaciones de plaguicidas En el contexto del control químico de insectos se desarrolló el concepto de selectividad fisiológica de las moléculas insecticidas, a partir de ensayos de laboratorio; pero, se considera muy restringido debido a que bajo condiciones de campo es más aceptado la selectividad ecológica de las aplicaciones, que según Jacas y Viñuela (1993) puede conseguirse ya sea mediante el empleo de plaguicidas fisiológicamente selectivos o realizando las aplicaciones con selectividad ecológica.

0100200300400500600700800900

1000

Mile

s de

ha

1988 1990 1992 1994 1996 1998 2000 2002 2004

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Para enfocar los estudios toxicológicos en este ámbito, la Organización Internacional de Lucha Biológica (OILB) ha establecido una metodología, con indicadores que permiten caracterizar un agrotóxico en función de la reducción del efecto beneficioso (Tabla 14). Tabla 14. Criterios de la OILB para clasificar los productos en función de su toxicidad y persistencia sobre entomófagos (Viñuela et al, 1993).

En función de su toxicidad Categorías Laboratorio Semi-campo y campo

1: Inofensivo < 30% <25% 2: Ligeramente tóxico 30-79% 25-50% 3: Moderadamente tóxico 80-99% 51-75% 4: Tóxico >99% >75%

En función de la persistencia de su actividad Categorías Duración de su actividad

1: No persistente < 5 días 2: Ligeramente persistente 5-10 días 3: Moderadamente persistente 15-30 días 4: Persistente >30 días

Según Jacas y Viñuela (1993) estos estudios se realizan de forma secuencial, primero en condiciones de laboratorio (condiciones extremas de exposición al producto) y luego en condiciones de campo. Para que un producto se lleve a la fase de campo, debe tener más de un 30% de reducción de la capacidad beneficiosa, respecto al testigo. Son diversos los productos que se han evaluado, muchos de ellos han sido de amplio uso y se puede apreciar su efecto sobre entomófagos comunes, no sólo de insecticidas, sino de fungicidas (Tabla 15). Por ello resulta necesario considerar muy en serio el uso de estos productos en el agroecosistema, ya sea por su efecto sobre los enemigos naturales, sobre los polinizadores o sobre los entomófagos que se liberan masivamente. Estudios realizados con Lecanicillium lecanii, un entomopatógeno que parasita naturalmente poblaciones de hemípteros en diversos cultivos y que es de amplio uso en Cuba contra la mosca blanca Bemisia tabaci Gennadius (Vázquez, 2002), demostraron que los plaguicidas benomyl, difenoconazol, dimetoato y propacloro son tóxicos; zineb, mancozeb y tiram son catalogados como moderadamente tóxicos, mientras que metalaxyl, metamidofos, trifluralin, metribuzín, napropamida y oxicloruro de cobre se consideran ligeramente tóxicos y endosulfán y difenamida son inofensivos "in vitro" (Muiño y Larrinaga, 1998), lo que demuestra que también los entomopatógenos pueden ser afectados por los plaguicidas sintéticos. Desde luego, también los bioplaguicidas pueden resultar tóxicos a los entomófagos (Burkova y Krasavina,1997) a través de las estructuras patogénicas de los microorganismos que los componen o mediante los metabolitos secundarios o toxinas que se producen como parte de su proceso vital; algunos bioplaguicidas actúan básicamente por ingestión, como es el caso de los obtenidos a partir de la bacteria esporígena Bacillus thuringiensis y otros

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actúan por contacto, como son los hongos de los géneros Beauveria, Metarhizium, Lecanicillium y otros. Tabla 15. Efecto¹ de algunos insecticidas y fungicidas químicos sobre la fauna de insectos entomófagos en cultivos (resumido de Jacas y Viñuela, 1993).

Productos (i.a.) Trichogramma Chrysopa Coccinellidae Syrphidae Encarsia Anthocoridae

Cipermetrin 4(a,b,c)² 2(a) 4(a) 4(a) 4(a) 4(a)

Endosulfán 4(a) 3(b,c) 1(a) 3(a) 4(a)

4(a) 1(b) 3(d)

Dimetoato 4(a,b,c) 4(a) 4(a) 4(a) 4(a) 3(a) Carbaril 4(a,b,c) 4(a) 4(a) 4(a) - 4(a)

Diazinon 4(a,b) 2(c) 4(a) - - 4(a)

3(b) 1(a)

Clorpirifos 4(a,b,c) 4(a) 4(a) 4)a) 4(a) 1(a)

Deltametrina 4(a) 2(b) 4(d)

3(a) 4(d) 4(a,d) 4(a,d) 4(a) 4(a,d)

Dicofol 3(a) 1(b) 2(d)

1(a) 2(d) 1(a) 4(a) - 1(d)

Mancozeb 2-3(a) 1-3(a) 1(a) 1-3(a) 1(a,b,c,d) -

Ox. Cobre 1(a) 3(a) 1(c) 1(a) 1(a) - 1(a)

Maneb 4(a) 1(b) 4(c)

1(a) 1-2(a) 1(a) - 3(a)

Azufre 3(a) 1(b) 4(c)

3(a) 1(c) 3(a) 2(a) 4(a)

1(b) 1-3(a) 2(d)

(1) Ver la clasificación en la tabla anterior. (2) a: estado de vida susceptible (Lab); b: estado de vida protegido (Lab); c: semi-campo; d: campo.

Los entomopatógenos tienen básicamente cuatro formas de acción sobre estos artrópodos benéficos, a saber: • La acción directa en el momento de la aplicación. En este caso son más importantes los

hongos entomopatógenos. • A través del producto aplicado, que permanece sobre la superficie de los órganos de la

planta y actua sobre el entomófago cuando se desplaza sobre esta. Igualmente es más importante el efecto de los hongos entomopatógenos.

• Si el entomófago acude a las flores y secreciones para alimentarse. Aquí es más importante el efecto de Bacillus thuringiensis.

• Cuando el entomófago se alimenta de presas o huéspedes que están infectados, aunque esto es menos frecuente, ya que generalmente los entomófagos no actúan

98

sobre huéspedes enfermos. Cualquiera de los entomopatógenos pueden ser importantes.

Todos estos aspectos son muy importantes en el uso y la efectividad de estos biopreparados, pero también son esenciales en cuanto a la conservación de la fauna benéfica. En el caso de los productos a base de B. thuringiensis, es necesario tomar en consideración que los adultos de los parasitoides y predadores se alimentan del polen y néctar de las plantas, los que constituyen la vía para que la bacteria penetre en el cuerpo de estos insectos. Por ello, entre los elementos básicos en el uso de productos de Bt, es importante conocer y tomar en consideración la dinámica de los enemigos naturales y los momentos en que el cultivo o la flora auxiliar están florecidas. Esto permite organizar las aplicaciones con selectividad ecológica, al igual que se recomienda con los insecticidas. Desde luego, en la literatura sobre este particular no abundan referencias sobre efectos negativos de productos a base de Bt sobre los entomófagos (Cadogan et al, 1995; Barahona et al, 1991). Incluso, en Cuba se utiliza con éxito en la lucha contra Liriomyza trifolii, Phyllocnistis citrella y Heliothis virescens observándose que no interfiere la actividad de los parasitoides. Otra connotación no menos importante es el efecto de los hongos entomopatógenos sobre los biorreguladores, que debido a su acción por contacto pueden infectar estos insectos directamente o cuando se encuentran sobre las superficies de la planta que fue tratada con dichos productos. Sobre este particular se está insistiendo mucho en los últimos años y los resultados de las investigaciones realizadas avalan el efecto negativo de estos productos (Tabla 16), aunque por supuesto, de mucho menor impacto que los agrotóxicos. Esto sugiere la necesidad de su manejo adecuado, principalmente incluir las pruebas toxicológicas con entomófagos en los nuevos bioplaguicidas, así como conocer la ecología de estos insectos, para realizar las aplicaciones con criterio de selectividad ecológica. Precisamente, la importancia de la toxicidad de los plaguicidas sobre las personas ha contribuido a la adopción de varios criterios de decisión (Tabla 17), los cuales pueden servir de referencia o antecedentes para introducir nuevos elementos en las investigaciones y decisiones sobre uso de plaguicidas y conservación de enemigos naturales de plagas. En Cuba muchos de estos parámetros se consideran según la documentación de los productos y las normas internacionales; sin embargo, en otros casos se realizan estudios bajo las condiciones particulares de los agroecosistemas del país (Dierksmeier, 1995), como los términos de carencia, que forman parte del manejo del cultivo y de su comercialización, por ello constituyen elementos de obligada consulta en la Lista Oficial de Plaguicidas Registrados (CNSV, 2005); así como los estudios locales sobre limites máximos de residuos (LMR), cuyos valores determinados bajo las condiciones de Cuba se emplean para la mayoría de los plaguicidas (Hernández et al., 2003).

99

Estos criterios también se manejan para las abejas, ya que son artrópodos que tienen una función decisiva en la polinización, además de que constituyen un producto muy importante para el mercado, por ello en la lista oficial de plaguicidas registrados se ofrecen los valores de toxicidad de dichos productos sobre estos insectos (CNSV, 2005). Tabla 16. Principales estudios realizados en Cuba del efecto de los entomopatógenos sobre enemigos naturales de insectos que constituyen plagas en cultivos agrícolas.

Enemigo natural Plaga y cultivo Entomopatógenos evaluados

Mortalidad (%) Referencias

Pheidole megacephala (F) (Hymenoptera:

Formicidae)

Cylas Formicarius (F)

(Coleoptera: Curculionidae)

en boniato

Beauveria bassiana B. thuringiensis (Dipel)

B. thuringiensis (Bitoxibacilin 202)

1,64 (L) 1,34 (L) 2,24 (L)

Castiñeiras y Calderón (1982)

Diadegma sp (Hymenoptera:

Heliothis virescens en tabaco

B. thuringiensis ( BTB) Dendrobacillin (Dipel) 0 (L)

Jiménez (1996), Rijo y Barrios

(1986)

Cycloneda sanguinea

(Coleoptera. Coccinellidae)

Hemípteros en cítricos. B. thuringiensis 0 (L) Almaguel et al.

(1993).

Telenomus sp. (Hymenoptera:

Spodoptera frugiperdda

(Lepidoptera: Noctuidae)

en maíz

Noumoraea rileyi B. thuringiensis

0 (L) 0 (L) Blanco (1997)

Nodita fermini Navas

(Neuroptera: Chrysopidae)

Heliothis virescens

(Lepidoptera: Noctuidae) en tabaco

Lecanicillium lecanii Bacillus thuringiensis

0 (L) 0 L)

Acosta y Rijo (1997, 1998)

Cotesia americanus (Lepeletier)

(Hymenoptera: Braconidae)

Erinnys ello (L) (Leidoptera: Sphingidae)

en yuca

L. lecanii B. bassiana

95 (L) 84 (L)

Vázquez et al (1998)

Precisamente, durante el tránsito hacia la producción agraria sostenible, en que se integran los plaguicidas sintéticos, los bioplaguicidas y los entomófagos en los programas de Manejo Integrado de Plagas (MIP), hay que incluir a los enemigos naturales en los criterios de decisión, ya que su importancia en el la lucha contra las plagas adquiere mayor connotación.

100

Tabla 17. Criterios relacionados con la toxicidad de los plaguicidas a las personas1

Criterios Características

Dosis letal media (DL50 LD50) Es la cantidad de plaguicida expresada en mg plaguicida/kg peso corporal que causa la muerte a la mitad de los individuos ensayados. Es el parámetro toxicológico más importante. Siempre se debe indicar el animal a la que se ha determinado esa dosis letal media ya que esta varía de unos animales a otros, e incluso según el sexo.

Concentración letal media (CL50 CL50)

Es la concentración de plaguicida en el aire o en agua que causa la muerte a la mitad de los individuos ensayados. Se usa para productos que puedan encontrarse en aire o agua. Se expresa en mg plaguicida/ L de fluido (aire, agua).

Dosis efectiva media (DE50 ED50)

Se refiere a la dosis de plaguicida que causa la inactivación de la mitad de los individuos ensayados. Se expresa en mg plaguicida/kg peso corporal.

Concentración efectiva media (CE50 EC50)

Es la concentración de plaguicida en el aire o en agua que causa la muerte a la mitad de los individuos. Se expresa en mg plaguicida/L.

Inhibición media (I50) Es la concentración de plaguicida que afecta a la mitad de la actividad de un determinado sistema enzimático in vitro. Evalúa la actividad de un plaguicida sobre un determinado sistema enzimático por lo que sirve para evaluar si el plaguicida tiene efectos secundarios.

Plazo de seguridad (PS) Es un parámetro agronómico. Se refiere al tiempo mínimo que debe transcurrir entre la aplicación del plaguicida y la recolección del cultivo. La concentración de plaguicida en los tejidos es menor al 1% de la concentración inicial. Este plazo es muy variable: hay productos que con gran rapidez se degradan, de manera que su PS es de dos semanas o incluso menor; y hay otros que se degradan lentamente y su PS puede llegar a meses.

Tolerancia máxima o limite máximo de residuos en alimentos (LMR)

Es la cantidad máxima de un plaguicida que puede admitirse en un alimento, sea de origen animal o vegetal. A este efecto se considera alimento todas las bebidas, sean alcohólicas o no. Hay LMR distintos para otros contaminantes distintos a plaguicidas. Se expresa en mg PC/Kg alimento y se determina en función de la toxicidad del plaguicida para la persona y la proporción en que ese alimento está en la dieta media. Este parámetro también se aplica al agua potable y se mide en mg/L .Estos límites son muy bajos.

Ingesta máxima diaria aceptable (IDA)

Es la dosis máxima de un plaguicida que puede ingerirse diariamente sin que ocasione daños detectables durante la vida de un individuo. Se expresa en mg PC/día. También se puede calcular la ingesta máxima semanal aceptable. La IDA se obtiene en animales y se multiplica por un factor de seguridad.

Nivel permisible Es la concentración máxima de plaguicida que puede contaminar un alimento sin riesgo de toxicidad crónica. En la práctica el NP es igual o superior al LMR.

(1) http://www.elergonomista.com/saludpublica/toxicidad.htm Por ello, debido al efecto de las moléculas de insecticidas y fungicidas, de los plaguicidas bioquímicos, así como de los microorganismos entomopatógenos sobre los enemigos

101

naturales, es necesario adoptar el criterio de selectividad ecológica de las aplicaciones de estos productos, la que involucra dos elementos principales, a saber: • Toxicidad de Plaguicidas sobre Enemigos Naturales (TP-EN): Es el efecto tóxico directo

del producto sobre los enemigos naturales. • Residualidad Tóxica de Plaguicidas a Enemigos Naturales (RTP-EN): Es el tiempo, en

horas o días, en que el efecto residual del producto aplicado está activo sobre los órganos de las plantas y en concentraciones letales a los enemigos naturales.

Esto es importante en la secuencia de las aplicaciones de dichos productos y en el intervalo entre estas, sea para los enemigos naturales que están actuando sobre los insectos fitófagos en el campo o cultivo donde se realizó dicha aplicación, o para los que arriban posteriormente a dicho campo para actuar y establecerse. Esta persistencia de la actividad de los plaguicidas sintéticos depende de diversos factores, principalmente de las características del producto, de las condiciones fisiológicas del cultivo y de los factores ambientales, principalmente las radiaciones solares y la temperatura; en cambio, para los bioplaguicidas entomopatógenos, depende de la formulación del bioproducto, de la concentración de esporas, de la virulencia y de las condiciones ambientales, principalmente la temperatura, las radiaciones solares y las corrientes de aire, entre otras. Desde luego, en el caso del efecto de los residuos sobre los enemigos naturales, es preciso realizar estudios detallados. Por ejemplo, cuando los ensayos toxicológicos se realizan por el método de papel de filtro impregnado, es posible acercarnos al valor del límite de residuos en que no se afectan los entomófagos, pero es necesario realizar pruebas con superficies de las plantas, por el efecto de estas sobre la interacción agrotóxico-biorregulador y luego experimentar otras interacciones a nivel de campo. Así, según Jacas y Viñuela (1993) la selectividad ecológica temporal se alcanza utilizando productos de poca persistencia y aplicándolos en momentos precisos, es decir, al anochecer o cuando el parasitoide está protegido dentro del huésped o desfasados con el “pico” poblacional de la plaga, todo lo cual se puede lograr con mayor éxito en la medida en que se conozca con profundidad, la ecología del fitófago y el entomófago. Agregan que, en otro sentido, la selectividad ecológica espacial se logra dirigiendo las aplicaciones a determinadas partes de la planta o el campo en cuestión como por ejemplo los tratamientos en bandas, incluso también se pueden establecer sitios de reserva para los enemigos naturales, como partes del campo u otros cercanos, zonas de barbecho, etc. Otros elementos de selectividad ecológica de las aplicaciones de plaguicidas son el tipo y dirección de las boquillas, la solución final, la formulación, el tamaño de las gotas y la deriva. Es importante entender que en materia de aplicaciones de plaguicidas la compatibilidad tiene dos dimensiones: la compatibilidad de productos para las mezclas y la compatibilidad de la aplicación en el campo con los enemigos naturales, las abejas, los animales domésticos y las personas.

102

Por ello es necesario conocer que los plaguicidas sintéticos presentan diferente forma de actuar en la planta, unos solo quedan depositados en la superficie de la planta, pero otros penetran en ella, mientras los hay que pueden eliminarse rápidamente ya que son lavados con la lluvia y el rocío, incluso otros penetran en pocas horas en la planta, la envenenan y se pueden mover dentro del sistema circulatorio de esta; todo lo cual puede influir en la toxicidad que estos presentan a los entomófagos. Es decir, unos tienen movimiento translaminar y no se mueven de una parte a otra, en cambio otros tienen movimiento acrópeto a través de lo cual pueden ser aplicados en la raíz y llegar hasta las zonas apicales de la planta, incluso, a pesar de ser altamente tóxicos, quedar localizados en la zona donde este se aplique o moverse hacia una zona en particular (Figura 59).

Figura 59. Síntesis del movimiento de los plaguicidas sintéticos sobre las plantas. Esta forma de actuar de los plaguicidas (Tabla 18) puede influir en el tipo de aplicación al cultivo y en las características de la aplicación, pues una aplicación localizada al suelo evita problemas de deriva y resta efectos tóxicos en la filosfera de la planta. Tabla 18. Ejemplo de plaguicidas sistémicos y su movimiento en la planta

Grupo Sustancia activa Movimiento

Cloronicotílicos Imidacloprid Acrópeto Derivados de las tioureas Diafenthiuron Translaminar

Carbamato Carbofuran Basípeto

Organofosforado Fenamifos Basípeto Un ejemplo lo constituyeron las aplicaciones que se realizaron durante la siembra de papa (Solanum tuberosum) en el período 2000-2001 para el control de Thrips palmi (Figura 60), en las cuales existieron campos tratados con imidacloprid al tubérculo en la siembra y otros sin tratar; en muchos de los campos sin tratar al suelo hubo que realizar un mayor número de aplicaciones de dicho insecticida al follaje, la ocurrencia de la plaga fue mayor y en varios hubo brotes intensos de Liriomyza trifolii, por la afectación de sus biorreguladores (Veitía, 2001).

basípeto acrópeto translaminar

Movimiento de los plaguicidas en las plantas

103

Esta experiencia práctica demuestra que la aplicación selectiva de un insecticida al suelo sobre una plaga en específico, como es el caso de T. palmi, puede evitar efectos secundarios sobre los enemigos naturales de esta u otras plagas cuando dichas aplicaciones se realizan sobre el follaje de las plantas.

0

5

10

15

20

30 d 36 d 65 d 71 d 78 d

Fregat 12 (Imidacloprid al tubérculo) Fregat 13 (sin desinfectar tubérculo)

Días después de la siembra

indi

vidu

os/h

oja

Figura 60. Comportamiento de las poblaciones de Thrips palmi (individuos/hoja) en campos de papa con aplicaciones de imidacloprid al tubérculo en el momento de la siembra (Fregat-12) y en campos con aplicaciones al follaje de las plantas (Fregat-13). Provincia La Habana (Veitía, 2001). 5.2. Manejo de la diversidad florística Son diversos los estudios que han demostrado que es posible prevenir infestaciones o estabilizar poblaciones de plagas en agroecosistemas, mediante el diseño y la construcción de arquitecturas vegetales que mantengan poblaciones de enemigos naturales o que posean efectos disuasivos directos sobre dichas plagas (Altieri, 1996b). De hecho, la diversidad en una comunidad dada depende de la forma como se reparten los recursos ambientales y la energía a través de sistemas biológicos complejos; por ello, la biodiversidad es quizá el principal parámetro para medir el efecto directo o indirecto de las actividades humanas en los ecosistemas, aunque como es conocido, la más llamativa transformación provocada por el hombre es la simplificación de la estructura biótica, y la mejor manera de medirla es a través del análisis de la biodiversidad (Halffter y Ezcurra, 2002). El mantenimiento e incremento de la biodiversidad natural proporciona una gran variedad de servicios ecológicos. En ecosistemas naturales, la cubierta vegetativa de un bosque o pradera previene la erosión del suelo, regula el ciclo del agua, controlando inundaciones, reforzando la infiltración y reduciendo la escorrentía del agua. En sistemas agrícolas, la biodiversidad cumple funciones que van más allá de la producción de alimentos, fibra, combustible e ingresos (Altieri, 1994). Así las cosas, la respuesta de las poblaciones de plagas a las manipulaciones ambientales depende de sus grados de asociación en uno o más de los componentes vegetales del sistema (Perrin, 1977).

104

Por ello, es aceptable el argumento de Trujillo (1992) de que una de las evidencias de éxito que puede lograrse con el desarrollo de programas de conservación, se puede observar intuitivamente en la práctica de la agricultura tradicional. Y agrega que, por razones de naturaleza diversa, este tipo de agricultura está intrínsecamente diversificada en Latinoamérica, ya sea dentro de cada campo cultivado, con presencia de varias especies o variedades de cultivo o en forma de mosaicos dentro de una zona. En el orden práctico, según Risch et al. (1983); citado por Altieri (1996b) se pueden esperar bajos potenciales de plagas en los agroecosistemas que exhiban las siguientes características: • Alta diversidad a través de mezclas de plantas en el tiempo y el espacio. • Discontinuidad del monocultivo en el tiempo mediante rotaciones, uso de variedades de

maduración temprana, uso de períodos sin cultivo o preferenciales sin hospederos, etc. • Campos pequeños y esparcidos en un mosaico estructural de cultivos adyacentes y

tierra no cultivada. • Presencia de un componente de cultivo dominante perenne (frutales, forestales), que

favorece la diversidad estructural y floral. • Altas densidades de cultivo o presencia de niveles tolerables de malezas dentro o fuera

del cultivo. • Alta diversidad genética. Agregan que la diversidad trófica se alcanza mediante el manejo del hábitat y ciertas manipulaciones agronómicas, como resultado de ello se debe lograr: • Proporcionar alimentación (polen y néctar) a los adultos de los parasitoides y

predadores. • Facilitar sitios de refugio o protección a los adultos de estos enemigos naturales de

plagas. • Proveer de huéspedes/presas alternativas a los enemigos naturales (parasitoides,

predadores, patógenos, antagonistas). • Presencia de barreras físicas o disuasivas de herbívoros plagas, que impiden o limiten

el arribo de estas (efecto de su estructura, semioquímicos, etc.). • Favorecimiento de microclima beneficioso para los enemigos naturales (insectos,

ácaros, hongos, virus, bacterias, etc.), principalmente humedad relativa, temperatura, insolación y corrientes de aire, entre otros).

• Facilitar el movimiento de los enemigos naturales a través de corredores ecológicos. Estas fuentes alternativas de alimento aumentan las posibilidades de estabilidad, debido a que se incrementan las cadenas capaces de mantener a estos consumidores secundarios (enemigos naturales) y por tanto se incrementa la regulación de los primarios (plagas). De hecho, promover la diversidad trófica en los agroecosistemas no es tarea sencilla y requiere tiempo. Por supuesto, los resultados no se apreciarán a corto plazo y el impacto económico, ecológico y social es alto (Vázquez, 1999). Por ello, la diversidad florística consiste en promover diversas plantas en la finca, sin excluir los cultivos y es uno de los componentes de mayor importancia en la prevención y

105

supresión de plagas en los sistemas de producción, ya que es necesario incrementar la biodiversidad y esto se puede lograr cuando se hace más compleja la vegetación que existe en las fincas (Powell, 1986; Waage, 1991). Las ventajas no solamente son económicas (otras producciones) y sociales (ornamentación, protección, etc.), sino porque al aumentar la diversidad de plantas se crean condiciones para reducir la ocurrencia de plagas y favorecer el desarrollo de los biorreguladores, entre otras como se verá a continuación (Vázquez, 2004a): • Reduce la ocurrencia de plagas inmigrantes por efectos de barrera física, confusión

(color y olor) y disminuye la manifestación de plagas que habitan en la finca, por efecto de la reducción de los recursos (hospedantes) preferidos y por tanto de las fuentes de infestación.

• Favorece el desarrollo de los enemigos naturales (biorreguladores) de las plagas, al proveerlos de presas o huéspedes alternativos (entomófagos y entomopatógenos), sitios de refugio (entomófagos) y complemento en la alimentación (adultos de los entomófagos).

• Contribuye a un microclima más favorable para los biorreguladores de las plagas, principalmente la atenuación de las corrientes superficiales de aire, la disminución de la temperatura y la regulación de la humedad relativa, entre otros factores.

Desde luego, las prácticas que favorecen la diversidad florística en el sistema de producción son de efecto múltiple y no siempre son ostensibles, por lo que los resultados no se observan a corto plazo. Entre las tácticas que propician la diversidad en los ecosistemas agrícolas se pueden mencionar los sistemas complejos como los policultivos, los silvopastoriles y la agroforetería. A continuación se muestran algunos ejemplos de prácticas de manejo de la diversidad florística, muchas de ellas de carácter agronómico y bien conocidas, otras relacionadas con el manejo del hábitat a nivel del sistema de producción. 5.2.1. Ambientes seminaturales Las áreas o ambientes seminaturales constituyen una de las principales fuentes de servicios ecológicos que se están recomendando en los sistemas de producción agraria, ya que consisten en disponer de espacios dentro de las fincas en los que la biodiversidad funcional pueda desarrollarse sin las interferencias de las aplicaciones de agrotóxicos, las prácticas agronómicas, entre otras. Sus efectos son diversos y las ventajas se aprecian con el tiempo, pues se trata de simular sistemas naturales dentro de los sistemas agrícolas, sea en determinados sitios no cultivables de las fincas, en los lados de los campos e incluso dentro de los campos cultivados, sobre todo cuando estos son extensos. Son diversos los estudios que refieren que la vegetación natural puede ser utilizada para promover el control biológico, ya que las sobrevivencia y actividad de muchos enemigos

106

naturales depende en general de los recursos ofrecidos por la flora segetal y circundante al sistema de producción (Méndez, 2001; Sampedro et al., 2002). Desde el punto de vista de la dispersión de estos organismos benéficos, igualmente ha sido documentado su movimiento desde los márgenes con vegetación natural hacia el centro de los cultivos, alcanzando mayores niveles de regulación biológica las hileras de cultivos adyacentes a vegetación natural (Altieri, 1994). Los ambientes seminaturales más recomendados dentro de los sistemas de producción agrícola son los siguientes: Agroforestería y silvopastoriles: Estos sistemas complejos pueden ser realizados en determinados sitios de las fincas, lo que ofrece ventajas económicas y servicios ambientales. Arboledas o minibosques: Constituyen sitios muy provechosos, que no solamente tienen funciones productivas, sino servicios ecológicos muchas veces no percibidos, pero demostrados científicamente, como es el caso de funcionar como corredor ecológico y refugio de la biodiversidad, sobre todo si estas arboledas son diversificadas. Cuando en las fincas se crean espacios para fomentar pequeñas arboledas, estas pueden tener diferentes funciones productivas, incluso para la crianza de animales, la lombricultura, el compostaje, el fomento de reservorios de hormigas predadoras, la crianza de entomófagos, entre otras que son bien conocidas por los agricultores. Sitios o realengos: Los sitios de vegetación marginal o realengos constituyen áreas no cultivadas en la cual se desarrolla la vegetación de forma espontánea. En algunos realengos se establecen cultivos de secano con escasa atención o aplicación de insumos. Estas áreas al no ser tratadas con plaguicidas o permanecer con vegetación espontánea, constituyen sitios donde se refugian los entomófagos cuando existen condiciones adversas para su subsistencia como son la aplicación de plaguicidas, alta insolación, cosecha y demolición del cultivo. En estas áreas los entomófagos encuentran un ambiente propicio para su subsistencia en cuanto a temperatura, humedad, fuente de presas o para su descendencia y fuente de nectar y polen. Franjas o bandas intercaladas: Constituye un reto para los campos de grandes extensiones, ya que la mecanización de las labores hay que considerarla en el diseño de estas franjas o bandas intercaladas. Tienen el propósito de proveer de fuentes alternativas de alimentación y sitios de refugio de enemigos naturales y polinizadores. Estas franjas o bandas pueden ser de similar altura a la del cultivo o con plantas de diferente arquitectura y fecha de floración, como puede ser el maíz, sorgo enano y otras; debido a que están ubicadas dentro de los campos, también reciben parte de los productos

107

plaguicidas que se apliquen foliarmente sobre el cultivo, los que llegan por la deriva de la aplicación, pero no tan directamente. En Cuba se han utilizado con éxito en el cultivo de la papa, mediante el intercalamiento de varias hileras de maíz, las cuales sirven de refugio a entomófagos cuando se realizan las aplicaciones de plaguicidas químicos y por tanto estos pueden migrar un tiempo después al cultivo y restablecer el equilibrio (Murguido et al., 2001). 5.2.2. Cercas vivas perimetrales Las cercas vivas han sido una práctica muy interesante, no solo por su importancia para delimitar las propiedades y evitar el trasiego de personas y animales, sino porque puede ser productiva cuando está sembrada de frutales u otras plantas que se aprovechan como productos agrícolas y brindan determinados servicios ecológicos. Cuando la cerca viva es diversificada y se siembran plantas que hospedan biorreguladores, esto es una contribución ecológica al cultivo, ya que estos organismos están disponibles para atacar las plagas al sembrar los nuevos campos, además de que les sirven de refugio ante factores adversos (aplicaciones de plaguicidas, labores de cosecha, etc.) y constituyen barreras físicas para plagas inmigrantes (Tabla 19). Desde luego, la selección de las especies a utilizar como cerca viva depende de las características del sistema de producción, así como de los propósitos del agricultor, como ha sido documentado para los sistemas integrados de agricultura-ganadería (Funes, 2000), al igual que en la agricultura urbana y periurbana (Vázquez et al., 2005a). Los beneficios que ofrece esta práctica se relacionan a continuación (Vázquez, 2004a): • Se logra una mayor diversifican de la producción ya que algunas de estas plantas se

aprovechan. • Algunas especies constituyen sitios de refugio para los enemigos naturales y otras

especies benéficas. • Funcionan como corredores ecológicos al facilitar el movimiento de los enemigos naturales. • Proveen de presas y huéspedes alternativos a los predadores, parasitoides y

microorganismos que habitan en el sistema. • Crean barreras físicas o disuasivas para las especies nocivas. • Favorecen el microclima de los campos.

108

Tabla 19. Plantas utilizadas por los agricultores como cerca viva perimetral y efecto sobre las plagas y los entomófagos (resumido de Veitia, 2004).

Planta Efectos Piñón bien vestido (Gliricidia sepium)

Refugio de entomófagos, alimentación de adultos de entomófagos, barrera física a fitófagos inmigrantes

Cardón (Euphorbia lactea) Barrera física a fitófagos inmigrantes

Paraíso (Melia azederach) Barrera física a fitófagos inmigrantes

Nim (Azadirachta indica) Barrera física a fitófagos inmigrantes

Leucaena (Leucaena leucocephala)

Refugio de entomófagos, alimentación de adultos de entomófagos, barrera física a fitófagos inmigrantes

Anonáceas (Annona spp.) Barrera física a fitófagos inmigrantes

Cocotero (Cocos nucifera) Barrera física a fitófagos inmigrantes, reservorio de entomófagos.

Vetiver (Anatherum zizanioides) Barrera física a fitófagos inmigrantes

Adelfa (Nerium oleander) Barrera física a fitófagos inmigrantes

Guayaba (Psidium guajava) Barrera física a fitófagos inmigrantes, reservorio de entomófagos.

Cítricos (Citrus spp.) Barrera física a fitófagos inmigrantes, reservorio de entomófagos.

Los estudios realizados por Matienzo (2007) en cocotero (Cocos nucifera) que se utiliza como cerca viva en la agricultura urbana, indican que esta práctica puede favorecer el desarrollo de diversos enemigos naturales, al servirles de sitio de refugio y multiplicación de los predadores Cycloneda sanguinea limbifer, Chilocorus cacti y Chrysopa poeyi (Figura 61).

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10

20

30

40

50

60

27-1

1-03

4-12

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11-1

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25-1

2-03

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8-1-

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11-3

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18-3

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25-3

-04

Indi

vidu

os/p

lant

a

Cycloneda sanguinea Chrysopa poeyi Chilocorus cactiFecha de muestreo

Figura 61. Abundancia de insectos biorreguladores en cocotero sembrado como cerca perimetral. UBPC Organopónico - Vivero Alamar. Ciudad de La Habana (Matienzo, 2007).

109

Igualmente el cultivo de la guayaba (Psidium guajava) tiene potencialidades como reservorio de insectos biorreguladores como C. sanguinea, C. poeyi, Hyperaspis bigeminata, C. cacti, Siapus sp., Delphastus pallidus, entre otros (Figura 62), que fueron hallados asociados a poblaciones de varios fitófagos (Paracoccus marginatus, Metaleurodicus cardini, Coccus viridis y Aphis gossypii) en este cultivo cuando se emplea como cerca viva perimetral.

05

10152025303540

A S O N D E F M

C. sanguinea limbifer C. cacti H. bigeminataA. tissoti C. poeyi R. lophanthaeSiapus sp H. cockerelli C. sanguinea sanguineaD. pallidus

Figura 62. Insectos biorreguladores asociados a plantas de guayaba. UBPC Organopónico - Vivero Alamar, Ciudad de La Habana (Matienzo et al., 2007).

5.2.3. Barreras vivas Las barreras vivas son las plantas que se siembran convenientemente en los alrededores de los campos y que pueden tener varias funciones, principalmente las siguientes (Vázquez y Fernández, 2007a, b): • Barrera física para poblaciones inmigrantes de plagas • Confusión de los adultos inmigrantes de ciertas plagas • Repelencia de plagas • Refugio, alimentación y desarrollo de biorreguladores (reservorios) • Mejora del microclima Las plantas más recomendadas como barreras vivas son el maíz y el sorgo, sobre todo la asociación de maíz y sorgo enano en la barrera. También se puede incorporar a las barreras antes mencionadas el girasol, porque es una planta cuyas flores ayudan a la alimentación de los adultos de los parasitoides y predadores. En el caso de la agricultura urbana, las plantas más utilizadas como barreras vivas que favorecen la conservación de entomófagos son el maíz, seguido del sorgo y el girasol, aunque existen agricultores que utilizan otras plantas, pero a un nivel muy bajo (Tabla 20).

Meses

Indi

vidu

os/p

lant

a

110

Tabla 20. Porcentaje de agricultores y plantas que se manejan en los alrededores de los canteros, parcelas o campos, consideradas como barreras vivas. Ciudad de La Habana (Vázquez et al., 2007).

Desde luego, la mayoría de los agricultores emplean las barreras vivas simples, pues muy pocos hacen combinaciones de maíz-sorgo, maíz-girasol y menos los que incluyen las tres. Estudios realizados en condiciones de agricultura urbana, han documentado que esta práctica funciona como sitios de refugio y alimentación de numerosas especies de enemigos naturales de las plagas (Figura 63), tal es el caso de los insectos que se refugian en las barreras de maíz asociadas al cultivo de la habichuela (Vigna spp.), al hospedar a Cycloneda sanguinea limbifer, Orius insidiosus, Lysiphlebus testaceipes, Paragus sp., Polistes cubensis, Condylostylus sp., Hyperaspis bigeminata, tres especies de taquínidos y Apis mellifera como polinizador (Matienzo, 2005).

00,5

11,5

22,5

33,5

4

O NMeses

Indi

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os/p

lant

a

C. sanguinea limbifer Paragus sp O. insidiosusP. cubensis A. mellifera Condylostylus spL. testaceipes H. bigeminata Tachinidae 1 Tachinidae 2 Taquinidae 3

Figura 63. Abundancia de insectos biorreguladores en barreras de maíz asociadas al cultivo de la habichuela. UBPC Organopónico - Vivero Alamar, Ciudad de La Habana (Matienzo, 2005).

Igualmente en barreras de maíz asociadas al cultivo de la berenjena (Solanum melongena), han sido registradas las especies Cycloneda sanguinea limbifer, Polistes cubensis, Orius

Plantas utilizadas como barreras vivas

Sistema de cultivo Maíz (Zea mays)

Sorgo (Sorghum vulgare)

Girasol (Helianthus

annuus) Organopónicos 86,4 32 23

Huertos intensivos 92 42 17 Fincas típicas 63,4 3,9 21,6

111

sp., Scymnus sp., una especie de (Diptera: Syrphidae) y dos de especies de Taquinidae (Diptera) asociadas a los fitófagos Peregrinus maidis Ashm. y Ropalosiphum maidis Fitch (Figura 64).

0

0,5

1

1,5

2

E F M Meses

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C. sanguinea limbifer Syrphidae A. melliferaP. cubensis Orius sp Scymnus spTachinidae 1 Tachinidae 2

Figura 64. Abundancia de insectos benéficos en barreras de maíz asociadas a berenjena en un sistema agrícola urbano de Ciudad de La Habana (Matienzo et al., 2007). El girasol (Helianthus annus), ha sido otra de las especies utilizadas con este propósito, como se muestra en las experiencias evaluadas por Rijo et al., (1999) en estudios realizados en el organopónico Camilo Cienfuegos, del municipio Marianao, de la provincia Ciudad de La Habana, donde la utilización del girasol como barrera viva favoreció el incremento de neurópteros, coccinélidos, hemípteros, dermápteros, dípteros e himenópteros, señalando que sus altas poblaciones posibilitaron que el agricultor realizada el trasladado de dichos biorreguladores a otras plantas cultivadas, donde los fitófagos eran abundantes. El empleo de girasol en barreras intercalado en los campos resulta muy atractivo a los entomófagos; sin embargo, según estudios realizados por Jones y Gillett (2005), estos insectos no acuden con facilidad a los campos cercanos, por lo que una práctica es precisamente trasladarlos, para lo cual se pueden hacer colectas con frascos u otras prácticas. 5.2.4. Asociaciones de cultivos Los sistemas de cultivos múltiples consisten en la siembra de dos o más cultivos en la misma superficie durante el año (Hernández, 1995; Leyva, 2005). Las combinaciones de cultivos en espacio y tiempo tienen efectos muy variados, directa o indirectamente, las principales ventajas son las siguientes (Vázquez y Fernández, 2007b): • Mayor ganancia por unidad de superficie (ahorros, ingresos, mercados) • Diversificación de la producción

112

• Mejora del suelo • Incremento de la biodiversidad • Mejora del microclima • Incremento del reciclaje de nutrientes • Efectos supresivos sobre los organismos nocivos a las plantas • Diversos efectos beneficiosos sobre los biorreguladores • Disminución en el uso de agroquímicos • Disminución en mecanización y consumo de combustible para labores. Un aporte esencial es que propician el desarrollo de los enemigos naturales, al proveerlos de presas alternativas, sitios de refugio, fuentes de alimentación de adultos, microclima favorable, etc. El caso de la asociación con maíz es el más documentado (Tabla 21), precisamente por constituir una de las experiencias más ricas de la agricultura tradicional, principalmente la asociación maíz- frijol. En Cuba, por ejemplo se aprecian buenos resultados, principalmente en el sector cooperativo, donde las asociaciones maíz- frijol se han incrementado y surgen otras variantes muy interesantes, como la asociación maíz - boniato, que permite el aumento de la fauna de hormigas, que actúa sobre el tetuán del boniato (Cylas formicarius), a la vez que reduce la ocurrencia de Spodoptera frugiperda al maíz. En estas asociaciones es tangible el incremento de los parasitoides y predadores, que encuentran un hábitat muy favorable para su desarrollo. Tabla 21. Principales asociaciones de cultivos que se practican en Cuba1 y efectos sobre entomófagos2.

Efectos sobre las plagas

Sistema asociado Cultivo principal Cultivo asociado

Boniato – maíz Incremento de hormigas predadoras de Cylas formicarius

Presencia de avispas predadoras de lepidópteros plagas del maíz.

Incremento de parasitoides de S. frugiperda.

Col- tagetes Presencia de Orius insidiosus, predador de Bemisia tabaci

Se observan algunos adultos de parasitoides en las flores.

Col – ajonjolí Presencia de coccinélidos y parasitoides de Brevicoryne

brassicae.

Melón – maíz

Pepino – maíz

Aumento de Orius insidiosus, coccinélidos y crisopas, predadores

de Thrips palmi

Presencia avispas predadoras de larvas de lepidópteros.

Col – tomate – sorgo – ajonjoli

Aumento de cotorritas que predan áfidos y avispas parasitoides de Plutella xylostella y otros lepidópteros.

Maíz - calabaza – ajonjoli

Las flores de calabaza y ajonjolí contribuyen a la alimentación de los entomófagos de Spodoptera frugiperda en maíz.

El maíz reduce la ocurrencia de Diaphania hyalinata a la calabaza y favorece sus parasitoides.

113

Continuación de la tabla 21 Sistema asociado Efectos sobre las plagas

Cultivo principal Cultivo asociado

Maíz - calabaza – vigna

Las flores de calabaza y vigna contribuyen a la alimentación de los entomófagos de Spodoptera frugiperda en maíz.

El maíz reduce la ocurrencia de Diaphania hyalinata a la calabaza y favorece sus parasitoides.

Incremento de parasitoides de Diaphania hyalinata

Incremento de parasitoides de Spodoptera frugiperda Calabaza – maíz

Las flores de la calabaza sirven de alimento a los adultos de entomófagos de Spodoptera frugiperda y Diaphania hyalinata.

Tomate – ajonjoli

El ajonjolí funciona como barrera y disuasión de adultos inmigrantes de

B. tabaci

Pepino –ajonjoli El ajonjolí funciona como barrera y

disuasión de adultos inmigrantes de B. tabaci

Frijol – girasol

Se favorecen enemigos naturales de Empoasca kraemeri,

principalmente Se reduce incidencia de

crisomélidos defoliadores.

Presencia de crisopas

Yuca – frijol El frijol entre hileras de yuca reduce

la ocurrencia de Erynnis ello y Lonchaea chalybea.

Se reduce la incidencia de la mosca blanca Bemisia tabaci y se

incrementan los parasitoides de esta plaga.

Yuca – maíz Se reduce la ocurrencia de E. ello, L. chalybea

Se incrementan los enemigos naturales de S. frugiperda.

Maíz – tomate Se reduce la ocurrencia de B. tabaci y Liriomyza trifolii

Maíz – frijol Se incrementan los parasitoides de S. frugiperda

Se reduce la ocurrencia de B. tabaci, E. kraemeri y Aphis spiraecola

Yuca – maíz – frijol Las plagas de los tres cultivos se reducen por efecto de confusión.

Los enemigos naturales se desarrollan y logran mejor actividad reguladora.

Papa-maíz

Se incrementan los predadores de Thrips palmi, principalmente Orius

insidiosus y Franklinothrips vespiformis.

Incremento de avispas, coccinélidos, chinchitas predadoras, así como de

parasitoides de áfidos.

(1) Según Pérez y Vázquez (2001) y Vázquez et al., (2005a) (2) Observaciones que hemos realizado directamente en los campos de la provincia La Habana. 5.2.5. Tolerancia de la flora adventicia Es la vegetación o todas aquellas plantas que crecen en los campos junto con el cultivo, tradicionalmente consideradas como plantas indeseables, malezas, malas hierbas, las que pueden permanecer en los canteros, parcelas o campos al concluir la cosecha, ya sea mediante estructuras radiculares reproductivas o sus semillas botánicas, o arribar antes o durante el cultivo, por diferentes vías, estableciéndose e incrementándose.

114

La importancia de estas plantas influye en la dinámica del cultivo y en las comunidades bióticas asociadas; así, las malezas que crecen dentro y en los alrededores de los campos ofrecen muchos rcursos a los enemigos naturales, tales como presas u hospederos alternativos, polen o néctar, así como microhábitats que no están disponibles en los monocultivos (Altieri y Nicholls, 2007; Cortez, 2004). Por ello el concepto de maleza o malas hierbas está muy cuestionado hoy en día, pues se ha demostrado que algunas de estas especies pueden ser toleradas, por lo que resulta importante que el agricultor conozca todas las plantas que crecen en sus campos, cuáles compiten con el cultivo por los nutrientes, el agua o la luz, cuáles son fuentes de infestación por plagas, cuáles son reservorios de enemigos naturales de plagas, cuáles contribuyen a la disuasión de las plagas por confusión o repelencia, cuáles tienen efecto alelopático sobre otras malezas, entre otras funciones de estas plantas erróneamente consideradas como malas. Las experiencias más recientes en el empleo de plantas de cobertura y las asociaciones de cultivos han demostrado que la competencia es relativa y puede ser manejada por el agricultor. Desde luego, el agricultor conoce que en un sistema de producción hay diferencias en cuanto a la tolerancia de malezas (Tabla 22), pues en algunos casos la eliminación total puede traer consecuencias negativas respecto a la conservación del suelo. Tabla 22. Criterios relativos para la tolerancia de arvenses en la agricultura urbana y sus efectos (Vázquez et al., 2006).

Microhábitats Efectos Tolerancia relativa Canteros o canaletas Competencia Ninguna

Parcelas Competencia Ninguna

Campos típicos Competencia, reservorios de plagas y enemigos naturales, cobertura. Selección de especies

Arboledas Cobertura, reservorios de plagas y enemigos naturales. Selección de especies

Espacio entre canteros Reservorios de plagas y enemigos naturales. Ninguna

Espacio entre parcelas Reservorios de plagas y enemigos naturales Ninguna

Caminos Reservorios de plagas, enemigos naturales, cobertura.

Chapea periódica, no guataquea

Cercas vivas Reservorios de plagas, enemigos naturales, cobertura Selección de especies

Espacios no cultivados Reservorios de plagas, enemigos naturales, cobertura

Chapea periódica, no guataquea,

selección de especies. En la práctica se ha podido observar que hay agricultores que toleran algunas malezas como el bledo (Amaranthus sp.) y la escoba amarga (Parthenium hysterophorus), las que se consideran magníficos reservorios de entomófagos; otros toleran el cardo santo (Argemone

115

mexicana) y el romerillo (Bidens pilosa), porque han observado a los parasitoides alimentándose de sus flores. Estudios realizados han permitido comprobar que efectivamente la escoba amarga (P. hysterophorus), es hospedante de varias especies de áfidos y reservorio de coccinélidos predadores como Cycloneda sanguínea (Figura 65), así como el romerillo blanco (B. pilosa) que presentan abundantes poblaciones de Orius insidiosus.

00,20,40,60,8

11,21,4

Escoba amarga Romerillo Malva de cohinolarva pupa adulto

indi

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os/p

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a

Figura 65. Abundancia de Cycloneda sanguinea (Coleoptera: Coccinellidae) en plantas arvenses presentes en los bordes de un campo de papa en la Finca Delicias Grandes, Alquízar, La Habana (Veitía, 2008). Observaciones realizadas en parcelas de pepino (Cucumis sativus) con alta población de verdolaga (Portulaca oleracea), se evidenció que hubo una menor incidencia de los fitófagos Aphis gossypii, Dyaphania hyalinata, Thrips palmi y Polyphagotarsonemus latus, y un incremento de la actividad de los enemigos naturales C.sanguinea limbifer, Lysiphlebus testaceipes, Polistes cubensis, sírfidos y Apis mellifera (Figura 66).

0

5

10

15

20

25

S O N

C. sanguinea P. cubensis Syrphidae A. mellifera L. testaceipes

Meses

Figura 66. Abundancia de insectos benéficos en C. sativus – P. oleracea. UBPC Organopónico-Vivero Alamar. Ciudad de La Habana (Matienzo, 2005).

Indi

vidu

os/p

lant

a

116

Estas plantas arvenses pueden encontrarse en los alrededores de los campos, en las guardarrayas y caminos donde no compiten por nutrientes con los cultivos principales en la finca y sin embargo pueden ser manejadas como reservorios de entomófagos.

5.2.6. Coberturas vegetales del suelo Las plantas que se consideran de cobertura son aquellas que tienen un sistema radicular poco profundo y cubren la superficie del suelo, por lo que no compiten con el cultivo y ayudan a mantener la humedad del suelo, frenan el desarrollo de las plantas indeseables y protegen el suelo de la erosión por las corrientes de agua. Existen plantas de cobertura que se asocian a los cultivos, las que se han utilizado más en los frutales y otras plantas perennes, como es el caso del café; aunque también se ha sugerido introducir esta práctica en los cultivos anuales, por sus múltiples efectos, principalmente de repelencia y confusión de plagas. Las plantas que se siembran como coberturas y las plantas adventicias (nobles) que se toleran entre hileras de plantas (camellón) pueden funcionar con efectos benéficos múltiples, principalmente por lo siguiente (Simón, 1989; Vázquez, 2004): • Contribuye a la conservación del suelo. • Contribuye al incremento de la materia orgánica en el suelo • Evita el desarrollo de las plantas competidoras • Favorece un microclima más fresco (humedad relativa y temperatura). • Protege a los adultos de los parasitoides de la acción del intemperismo (radiaciones

solares, corrientes de aire). • Protege a los adultos de los parasitoides del contacto directo con los plaguicidas

(químicos y biológicos). • Sus flores son fuentes de alimentación de los adultos de los parasitoides. • Contribuye al desarrollo de la microflora y microfauna del suelo (microorganismos

descomponedores, hormigas, etc.). • Favorece la descomposición del fruto que cae al suelo durante la cosecha. • Mejora las condiciones del suelo para lograr una mejor actividad y sobrevivencia de los

nematodos entomopatógenos (habitantes del suelo o aplicados como bioplaguicidas). Aquí es importante observar la utilidad de estas plantas para los enemigos naturales, pues se ha demostrado que sus efectos son múltiples y de esto hay evidencias científicas en el caso del cultivo del café, en que la siembra de coberturas vivas constituyen sitios de refugio a los parasitoides ante las aplicaciones foliares de plaguicidas, a su vez que les sirven de alimento en la época en que florecen (Simón, 1989; Vázquez, 2001). Por otra parte, cuandos se siembran coberturas entre hileras de cultivos, la fauna de hormigas predadoras y otros artrópodos benéficos que habitan en el suelo se incrementan, pues debido a que el sistema radicular es superficial y al incremento de la materia orgánica que se acumula entre las raíces y tallitos de dichas plantas, se crean condiciones propicias para el desarrollo de estos organismos, convirtiéndose en magníficos reservorios, principalmente de hormigas predadoras.

117

5.2.7. Manejo fitogenético Consiste en utilizar variedades de cultivos que sean de ciclo corto, resistentes o tolerantes a las plagas, que sean de ciclo corto y no permitan que estas las afecten o que sean de siembra temprana y escapen a su ataque de las plagas, entre otros atributos. Aunque el manejo fitogenético tiene sus mayores efectos en la reducción de las afectaciones por plagas, principalmente por fitopatógenos, el hecho de contribuir a la diversificación vegetal tiene influencias también en los enemigos naturales, ya que disponen de mayores alternativas cuando estas variedades florecen en otras fechas, toleran bajas poblaciones de plagas que les sirven de alimento, entre otras ventajas. Desde luego, el manejo de variedades contribuye de forma directa al manejo de plagas pero también puede influir en la conservación de entomófagos puesto que existen algunas variedades que poseen mayor presencia de pelos o tricomas que dificultan o inhiben la actividad de parasitoides y predadores, su desplazamiento y en ocasiones pueden quedarse adheridos a estos, por lo que las características de la superficie de las hojas u otros órganos hay que considerarla respecto a los entomófagos si estos son importantes en dicho cultivo. También pueden intervenir factores químicos, como los semioquímicos de la planta, tales como ciertos alcaloides, taninos o compuestos volátiles que tienen diversos efectos (Tabla 23), como las kairomonas, apneumonas y sinomonas, que influyen en el comportamiento de los enemigos naturales (Price, 1993), a saber: • Kairomonas: Segregadas por las plantas en respuesta al ataque de los herbívoros y

atraen a sus enemigos naturales. • Apneumonas: Señales emitidas por órganos muertos de la planta (frutos podridos en el

suelo, etc.) que contribuyen a la actividad de los predadores o parasitoides de herbívoros. • Sinomonas: Son mutuamente beneficiosas para quien la emite (la planta) y el receptor,

como puede ser un biorregulador de herbívoros. Tabla 23. Ejemplos de semioquímicos involucrados en relaciones tri-tróficas en insectos y ácaros (Price, 1993).

Parasitoide o Predador Hospedero o presa Estimulante Acción

Trichogramma evanescens Huevos de herbívoros Tricosano Estimulante en la

Búsqueda del huésped Diaretiella rapae Brevicoryne brassicae Sinigrin Kairomona Diaretiella rapae Brevicoryne brassicae Allyl isothiocyanato Sinomona

Cotesia marginiventris Spodoptera exigua (Z)-3- hexanal Sinomona

Microptilis crociepes Heliothis virescens 13-Methyl hentriacontane Estimulante en la búsqueda del huésped

Biosteres longicaudatus Moscas de la fruta (Tephritidae)

Producto fermentado de la fruta Apneumona

Orgilus lepidus Phthorimaea operculella Acido n-Heptanoico Estimulante en la búsqueda del huésped

Phytoseiulus persimilis Tetranychus urticae Linalool, methil salicilato (E)-B-ocimene Sinomona

118

5.2.8. Rotaciones de cultivos La rotación de los cultivos en los campos es una práctica que ofrece diversas ventajas de carácter económico, químico, físico y biológico, y constituye un sistema que se desarrolla a nivel de la finca, según las condiciones biofísicas de esta. La rotación de cultivos puede tener propósitos particulares, según las características del suelo y la finca, propósitos generales, para actuar sobre múltiples problemas, entre otros, aunque en la mayoría de los sistemas de rotación lo más importante es la conservación del suelo. Los principales beneficios de la rotación de cultivos son los siguientes: • Tiene efectos importantes sobre la reducción de las malezas, los nematodos y los

microorganismos fitopatógenos que habitan en el suelo, además de algunas plagas insectiles, siempre que el agricultor conozca las plagas que se favorecen o deprimen con los cultivos que se incluyen en el esquema de rotación.

• La rotación con cultivos de cobertura es muy recomendada, ya que cuando las plantas de estos cultivos se desarrollan (cierran), no dejan espacio para el crecimiento de las malezas y el cultivo siguiente es menos afectado por estas plantas indeseables.

• Algunas plantas tienen efectos alelopáticos, propiedad que puede ser aprovechada cuando se incluyen en el esquema de rotación.

• Si es considerada la profundidad del sistema radicular, la rotación puede mejorar las propiedades físicas del suelo.

• También debe considerarse la capacidad de aportar nitrógeno y materia orgánica de los cultivos en rotación.

• Si el agricultor conoce la capacidad de ciertas especies de plantas para extraer nutrientes a diferentes profundidades del suelo, esto se puede manejar en el sistema de rotación.

• Puede favorecer los enemigos naturales que habitan en el suelo porque proveen restos vegetales (raíces y biomasa de la parte aérea que se incorpora) de diversas características que sirven de fuentes de alimentación y sustratos para dichos organismos.

5.2.9. Mosaicos de cultivos Los mosaicos de cultivos o policultivos constituyen una de las prácticas de mayor importancia en la agricultura agroecológica, ya que se ha demostrado las ventajas de la diversificación de cultivos al nivel de la finca, principalmente por sus efectos en el microclima, en la reducción de las afectaciones por organismos nocivos, en la mejora de los suelos, la diversidad de alimentos para animales de crianza y en la diversificación de productos. Desde luego, esta diversificación debe tener presente el sistema de rotación, los efectos negativos de la colindancia de cultivos susceptibles a los mismos organismos nocivos, entre otros.

119

Cuando en un agroecosistema existen campos de diferentes cultivos, los entomófagos encuentran fuentes alternativas de refugio y alimentación, sea por las características arquitectónicas de dichas plantas, por la existencia de poblaciones de sus huéspedes o presas y por las flores en diferentes momentos.

5.3. Fomento de plantas florecidas El fomento de plantas florecidas a nivel del sistema de producción es una resultante del manejo de la diversidad florística y adquiere particular importancia como práctica de conservación de enemigos naturales, porque estas constituyen una fuente de recursos nutricionales, tales como el polen y néctar para completar la dieta de los adultos de entomófagos (Fernández et al., 2001; Vázquez, 2004; Nicholls y Altieri, 2005), principalmente las flores de Umbelíferae, Compositae y Leguminosae, que exhiben polen expuesto (Nicholls, 2006). A nivel del sistema de producción, los enemigos naturales pueden encontrar estos recursos alimenticios en las flores de las plantas cultivadas, en las plantas arvenses florecidas que se asocian a los cultivos, en las especies que se fomentan como barreras y cercas vivas, así como en las plantas florecidas que crecen y se desarrollan en los ambientes circundantes (Long et al., 1999) y agrega Pereira (1994) que los insectos parasitoides tienen requerimientos adicionales en su estado adulto tales como aminoácidos y carbohidratos, los que son obtenidos particularmente del néctar y polen de las plantas (flores y estructuras extraflorales). 5.3.1. Características de las flores Es importante tener en cuenta que las flores varían en cuanto a la forma de la corola, el tamaño, la coloración y disposición de sus estructuras florales; de esa manera González y Arbo (2008) las agrupan en plantas con flores solitarias y aisladas, así como flores en diferentes tipos de inflorescencias. Dichas inflorescencias pueden ser simples o complejas, estas últimas pueden ser a su vez monopodiales o simpodiales. Las características de las inflorescencias simples se relacionan a continuación: • Racimo: Constituido por un eje principal y el raquis, con brácteas en cuya axila se

encuentran flores pediceladas. • Espiga: Semejante al racimo, pero se diferencia por tener flores sésiles o sentadas

(ejemplo las poáceas). • Espiguilla o espícula: Es la inflorescencia elemental de las gramíneas o poáceas.

Presenta en la base dos glumas o brácteas, luego siguen los antecios dispuestos dísticamente.

• Amento: Tipo especial de espiga, en el que el eje principal es blando y péndulo (ejemplo salix, nogal).

• Capítulo: Posee el eje muy corto y dilatado, formando un receptáculo común. En su base hay un involucro compuesto por numerosas brácteas (ejemplos: girasol, crisantemos, margaritas).

120

• Umbela: Deriva del racimo, con entrenudos muy acortados y brácteas arrosetadas. Todas las flores tienen pedúnculos de igual longitud y aparentan salir de un mismo punto (ejemplo la cebolla).

• Espádice: Espiga con el raquis grueso, la bráctea que acompaña a la inflorescencia se denomina espata y está muy desarrollada (ejemplo los Anthurium spp.)

• Corimbo: Semejante a un racimo, con los pedicelos florales de longitud variable, los inferiores más largos y se acortan a medida que se acercan al ápice, de manera que todas las flores quedan a la misma altura (ejemplo algunas Brasicáceas).

Entre las complejas monopodiales se encuentran los dibotrios, tal es el caso de los racimos, umbelas y espigas dobles, así como las panículas o panojas que son un tipo especial de racimo doble y según su forma pueden clasificarse en panículas racimosas, umbeliformes y corimbiformes. Las simpodiales pueden ser Cimoides, Dicasio terminal, Monocasios, Cincino, Bóstrix, Flabelo o ripidio, Drepanio, Pleiocasios, Pseudo-umbela, Tirso, Sicono, Ciatio (González y Arbo, 2008). Dentro de las recompensas que las flores les ofrecen a los insectos visitantes se encuentran el polen (Loayza y Ríos, 1999), que es el elemento fecundante masculino de la flor, a partir del cual, los polinizadores, los enemigos naturales de los fitófagos en particular, los adultos de diversos fitófagos y otros insectos, obtienen los nutrientes necesarios para la reproducción y el mantenimiento del balance energético. Los estudios realizados muestran su elevado valor nutricional (Tabla 24), aunque es preciso destacar que dicha composición puede variar de acuerdo a la especie floral de la cual procede, así como de diversos factores abióticos. Tabla 24. Composición química del polen (Valdés, 2004).

Componentes Composición Humedad 12-20% Proteínas 15-28%

Fibra bruta 0.4% (celulosa, almidón y pectinas) Carbohidratos 25-40% (gucosa, fructosa y sacarosa)

Aminoácidos libres 22-50mg/g (20 a.a diferentes) Vitaminas Complejo b completo, provitamina a,c,d,e

Ácidos orgánicos Fórmico Enzimas Fosfataza, amilasa, e invertasa (catalizadores del metabolismo) Minerales 2.5-6% (K, Ca, Na, Mg, Fe, P, Cl, Mn, Cu, Si, otros)

Lípidos Trigliceridos, ácidos grasos esenciales, esteroles, vitaminas liposolubles, hidrocarburos y pigmentos.

En relación al néctar, algunos autores los describen como una de las recompensas primarias, más importantes, ofrecidas por una flor (Simpson y Neff, 1983); algunos indicadores como la calidad y la cantidad de solutos del néctar, van a estar influenciadas por las condiciones microclimáticas de cada ambiente en particular. De esta manera, son diversos los factores que influyen en las características y en los patrones de producción del néctar de las flores (Búrguez y Corbet, 1991; Kearns e Inouye, 1993), a saber:

121

• Las características morfológicas de la flor • La edad de la flor • El microclima dentro de la flor • Las condiciones ambientales externas Así, Corbet y Wilmert (1981) refieren que de acuerdo a las características morfológicas de las flores, los cambios en la humedad relativa del ambiente tienen un mayor efecto sobre las flores con corola abierta que en aquellas con corola tubular. En este sentido, los gradientes de humedad dentro de la flor tubular pueden persistir aún si en el ambiente la humedad es muy baja. Desde luego, no es solo el valor nutricional el elemento que los visitantes tienen en cuenta para su recolección y consumo, es importante destacar que otros atributos también son considerados, como por ejemplo el aroma, la facilidad de acceso a la flor y el ritmo de disponibilidad (Valdés, 2004). 5.3.2. Interacciones con los insectos Así, las interacciones que se establecen entre las flores y sus visitantes van a estar influenciadas tanto por las características morfológicas de las flores como por la recompensa floral que estas les ofrecen (Loayza y Ríos, 1999). De esta manera, según refieren Altieri y Nicholls (2005), el tamaño y la forma de las flores determinan en gran medida el tipo de enemigo natural que puede acceder a su polen y néctar, resultando más atractivas las que son generalmente pequeñas y relativamente abiertas. De igual modo OSU (2000) recomienda el cultivo de algunas plantas con flores pequeñas, tales como las margaritas, la milenrama, el eneldo, el hinojo, la angélica y el trébol. Estas relaciones de las flores con los insectos ha tenido un gran desarrollo en los sistemas de polinización y en la producción de miel de abejas, lo que constituye un importante ejmplo práctico de conservación de insectos benéficos, ya que en los lugares donde estas interacciones son bien manejadas, el uso de agrotóxicos y otras prácticas nocivas es racional. En el caso particular de Cuba, una de las especies cultivadas que ha sido atractiva para la entomofauna benéfica es el noni (Morinda citrifolia L.), especie que florece y fructifica durante todo el año (Ramos, 2002), cuyas flores son visitadas frecuentemente por insectos biorreguladores y polinizadores como (Figura 67): Cycloneda sanguinea (Coleoptera: Coccinellidae), Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae), Polistes cubensis Lep. (Hymenoptera: Vespidae), Xylocopa cubaecola Lucas (Hymenoptera:Apoidae) y algunas especies de dipteros (Matienzo et al., 2007). Así también los estudio realizados por Fernández et al., (2001) en Santiago de Cuba, han mostrado el potencial de diversas arvenses como fuentes alternativa de polen y néctar para los insectos biorreguladores de plagas, tal es el caso de la fauna de himenópteros asociados a las flores de Parthenium hysterophorus L., especie que se desarrolla de forma abundante en las áreas cultivadas y no cultivadas (tabla 25).

122

05

10152025303540

S O N D E F M

Indi

vidu

os/p

lant

a

C. sanguinea P. cubensis A. mellifera Condylostylus spX. cubaecola Tachinidae 1 Tachinidae 2 Tachinidae 3

Figura 67. Insectos biorreguladores y polinizadores que visitan las inflorescencias de noni (M. citrifolia). UBPC Organopónico - Vivero Alamar, Ciudad de La Habana (Matienzo et al., 2007). Tabla 25. Himenópteros asociados a las flores de P. hysterophorus (resumido de Fernández, et al., 2001).

Familia Especie Zacremnos cressoni Cameron

Apanteles sp. Chelonus spp.

Braconidae

Rogas sp. Pimpla sp.

Theronia sp. Compsocryptus fascipeniis (Brullé)

Polycyrtus semialbus (Cresson) Casinaria sp.

Eiphosoma sp. Enicospilus spp. Thyreodon sp.

Ichneumonidae

Ophyonellus sp. Phasgonophora sp.

Brachymeria sp. Chalcididae Conura spp.

Poliste major Palissot de Beauvois P. cubensis Lepeletier

P. poeyi Lepeletier Vespidae

P. incertus Cresson Esto conlleva a reflexionar sobre la importancia que tiene el manejo de las plantas que se desarrollan en cada finca en particular.

Meses

123

5.3.3. Cuidado de plantas florecidas Por tal razón, resulta importante que el agricultor mantenga en su finca un ambiente que favorezca la disponibilidad y calidad de estos recursos a través del manejo del microclima, lo cual se logra mediante los mosaicos y asociaciones de cultivos, las barreras vivas y las cercas vivas, entre otros arreglos de plantas. Son muy útiles los ambientes seminaturales en diferentes sitios de las fincas, donde crecen espontáneamente plantas que florecen en diferentes meses del año, garantizando el suministro constante de polen y néctar para los insectos que los requieren. Igualmente, el fomento de plantas entomófilas como el girasol y el noni, es una práctica muy explotada por los agricultores. En Cuba actualmente son diversas las especies que son consideradas de gran valor como plantas melíferas en los agroecosistemas (Tabla 26), las que también deben ser atractivas para los entomófagos y por ello resulta importante conocer su fenología, para facilitar el manejo de las mismas con vistas a que estén dispersas en el sistema de producción y disponibles para estos insectos. Desde luego, aunque otras especies de plantas son de importancia como melíferas en ecosistemas naturales (Tabla 27),muchas de ellas pueden estar en los alrededores de los sistemas agrícolas y por tanto son importantes también. De hecho, los ambientes de vegetación silvestre constituye hábitats que ofrecen importantes sitios alternos para el refugio de algunos enemigos naturales ante condiciones adversas o áreas con recursos alimenticios, tales como el polen o néctar de las flores para parasitoides y predadores (Nicholls y Altieri, 2005). Por ello, como se expresó anteriormente, en los últimos años la tolerancia de las plantas silvestres en los sistemas agrícolas está siendo considerada como una de las prácticas que contribuye a la conservación de los enemigos naturales.

124

Tabla 26. Fenología de la floración de las principales plantas melíferas en sistemas agrícolas de Cuba (resumido de Faz, 1983; Pérez, 2004).

Especie E F M A M J J A S O N D Arachis hypogaea L.

(Maní)1

Bidens pilosa L. (Romerillo) x x x x x x x x

Bursera simaruba (L.) (Almácigo azucarero) x x x

Citrullus vulgaris Scrad. (Melón de agua)1

Citrus spp. (Cítricos)2

Cocos nucifera L. (Cocotero, coco) x x x x

Coffea arabica L. (Cafeto)2

Cucurbita spp. (Calabazas)1

Gliricidia sepium (jaqc.) (Piñón florido, piñón

amoroso, bienvestido) x x x

Helianthus annus L. (Girasol)1

Hibiscus cannabinus L. (Kenaf)1

Ipomoea batata L. (Boniato)1

Ipomoea triloba L. (Campanilla morada) x x x

Mangifera indica L. (Mango)2

Medicago sativa L. (Alfalfa)1

Melicoccus bijugatus jacq. (Mamoncillo) x

Persea americana Mill. (Aguacatero) x x x

Roystonea regia (Kunth) x x x x x x x x x x x x Sida urens L.

(Malva peluda) x x x x x x

Sida rhombifolia L. (Malva de cochino) x x

(1) Las flores de los cultivos anuales se encuentran en los campos aproximadamente a los 30-50 días después de la siembra y estas plantas se cultivan en cualquier época del año, según las características de cada región del país.

(2) Los cultivos permanentes, como los frutales, florecen en diferentes épocas para cada región, generalmente primero desde la zona oriental del país.

125

Tabla 27. Fenología de la floración de las principales plantas melíferas en ecosistemas naturales de Cuba (resumido de Pérez, 2004).

Especie E F M A M J J A S O N D Allophylus cominia (L.)

(Palo de caja) x x

Antigonon leptopus Hook & Arn. (Coralillo) x x x x x x x

Avicennia germinans (L.) (Mangle prieto) x x x x x

Buchenavia capitata (Vahl.) (Júcaro amarillo) x x

Bucida buceras L. (Júcaro negro) x x x

Bucida spinosa (Northrop.) (Júcaro espinoso, jucarillo) x x

Bumelia salicifolia L. Sw. (Cuya, almendrillo, çarolina) x x x

Calycophylum candidissimun (Vahl)d.c. (Dagame) x x x x x

Casearia hirsuta Sw. (Raspalengua) x x x

Chrysobalanus icaco L. (Icaco) x x x x x x x

Coccoloba uvifera L. (Uva caleta, Uvero) x x x x x

Cupania americana L. (Guara común, guarana hembra) x x

Dalbergia ecastaphyllum (L.) (Péndola, bejuco serna blanco) x x

Erythroxylum havanense Jacq. (Jiba) x x x x

Erythroxylum confusum Britton (Arabo) x

Eugenia axillaris (sw.) Willd. (Guairaje) x x x x x

Geoffroea inermis W. Wright (Yaba) x x x x x x

Gerascanthus alliodorus (Ruiz et Pav.)

(Baría) x x x x

Gouania polygama (Jacq.) Urb. (Bejuco leñatero, leñatero, jaboncillo) x x x

Guaiacum officinale L. (Guayacan, guayacán negro, palo santo) x x x x

Jambosa vulgaris d.c (Pomarosa) x x x x

Lonchocarpus pentaphyllus (poir.) (Guama de costa, frijolillo amarillo) x x

Lysiloma latisiliqum (L.) Benth (Soplillo) x x x x x

Mastichodendrom foetidissimum (Jacq.) (Jocuma, caguani) x x x x

126

Continuación de la tabla 27 Especie E F M A M J J A S O N D

Matayba apetala macf. (Macurije) x X

Metopium brownei (jacq.) Urb.

(Guao de costa) x x x

Myrica cerífera L. (Arraijan) x x x x

Phyla nodiflora (L.) (Oro azul, orozuz) x x x x x x x x x x x

Pithecellobium arboreum (L.)Urb. (Moruro rojo, Moruro prieto) x x x x x x

Pisonia aculeata L. (Zarza, Uña de gato, Zarza espinosa) x x

Pithecellobium unguis-cati (L.) (Uña de gato) x x x x

Pseudolmedia spuria (sw.) Griseb. (Macagua) x x

Rheedia aristata Griseb (Manaju, espuela de caballero) x x x x

Tabebuia angustata britt (Roble blanco) x x x x x

Trichilia glabra L. (Siguaraya) x x

Turbina corymbosa (L.) (Aguinaldo) x x x

Viguiera helianthoides kunth (Romerillo de costa) x x

Zanthoxylum elephantiasis macfd. (Ayua baria, Bayua) x

Zanthoxylum martinicense (lam.) Dc. (Ayua, Ayua macho, Ayuda) x

5.4. Manejo de reservorios El manejo de los biorreguladores de insectos plagas a través de reservorios es una práctica fácil de desarrollar por el agricultor, que además contribuye a disminuir su dependencia de insumos externos, a la vez que favorece las producciones agroecológicas, ejemplo de lo cual es el fomento de reservorios de la hormiga Pheidole megacephala para el control biológico de Cylas formicarius (Coleoptera: Curculionidae) en el cultivo del boniato (Ipomoea batata), que se emplea en Cuba desde finales de los años ochenta del siglo pasado y que ha contribuido a sustituir la utilización de insecticidas contra esta plaga (Figura 68). Los reservorios pueden ser mediante la confección de jaulas rústicas y la cría de los entomófagos en planticas establecidas en pequeñas macetas; mediante el traslado de partes de plantas, en las cuales abundan las colonias del entomófago (ejemplo: huevos de coccinélidos), insectos con síntomas de parasitismo (ejemplos: el algodón de la yuca y áfidos con síntomas de parasitismo). También insectos con síntomas de estar enfermos por hongos, bacterias o virus entomopatógenos. Igualmente otra alternativa es mediante el establecimiento de plantas insectarios o plantas reservorios de entomófagos, entre otras modalidades, muchas de las cuales se ofrecen a continuación.

127

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000

16000

1988 1990 1992 1994 1996 1998 2000 2002 Figura 68. Superficie (Hectáreas) anual en Cuba donde se han realizado inoculaciones de Pheidole megacephala para la lucha contra el tetuán del boniato (Cylas formicarius). 5.4.1. Reservorios de hormigas Las hormigas predadoras que habitan en los agroecosistemas pueden ser multiplicadas y luego liberadas en los campos mediante procedimientos sencillos que se realizan en la propia finca, como es el caso de la hormiga leona (Pheidole megacephala), la que muestra una eficiente actividad reguladora de las poblaciones del tetuan del boniato, Cylas formicarius (Castiñeiras et al., 1982). La metodología que se emplea en el país para la realización de los reservorios de esta hormiga se ofrece a continuación: Ubicación y formación de los reservorios: Son aquellos lugares donde se han detectado reservorios naturales de la hormiga, ya que ecológicamente se tienen aseguradas las condiciones para el establecimiento de los mismos. Estos lugares pueden ser arboledas, áreas donde existan cercados de piña ratón y árboles y áreas donde se cultive plátano, las cuales deben ser previamente localizadas.

Una vez localizadas las áreas con reservorios naturales de la hormiga, se seleccionarán aquellas que presenten mayores niveles de población de las mismas, procediéndose a la formación del reservorio artificial, para lo cual se delimitarán en áreas de 1 ha para el caso de las arboledas y platanales, donde no deben realizarse tratamientos químicos de ninguna índole ni deben ser demolidas. En el caso de establecerse el reservorio artificial en áreas de piña ratón y árboles, este se ubicará a lo largo de los cercados y a una distancia no mayor de 2 m de los mismos. Para iniciar la formación del reservorio artificial, se trasladaran hacia el área delimitada todos los pseudo-tallos de plátano de las áreas que estén en el cultivo y demolición, donde

128

se procederá a cortarlos en trozos de 40 a 50 cm de largo, los que serán ubicados en el área delimitada, formando estibas que deben tener aproximadamente de 10 a 15 cm de largo y entre 0,40 y 0,50 m de altura. En el área del reservorio artificial las estibas tendrán una formación paralela, dejando entre una y otra, una zona de 3 m aproximadamente. Se harán todas las estibas posibles en dependencia de la cantidad de pseudos-tallos que se puede acopiar. En el caso de no ser suficiente la población de hormigas para iniciar la formación del reservorio artificial, estas pueden trasladarse de otros lugares donde se hayan detectado, utilizando trampas de hojas o pseudo-tallos de plátano, bejuco de boniato, cocos secos u otros residuos de cosecha. La cantidad de reservorios artificiales de la hormiga a establecer, estará en dependencia del área de boniato a atender con este predador, así como de la ubicación y lejanía del cultivo. Se recomienda establecer un reservorio artificial por cada 130 hectáreas de boniato a atender. Mantenimiento y explotación de los reservorios: Los reservorios artificiales de P. megacephala deben ser atendidos sistemáticamente para garantizar las condiciones de subsistencia e incremento de las colonias de hormiga. Entre estas condiciones juegan un papel fundamental, la alimentación, la humedad y la sombra. Las estibas de los reservorios artificiales deben ser mojadas con una periodicidad semanal, para lo cual debe ser utilizada una pipa con manguera. Se recomienda tapar las estibas con hojas de plátano, pencas de guano o sacos humedecidos, a fin de aumentar la sombra y propiciar humedad lo mas estable posible que garanticen la subida de las hormigas a las trampas de pseudos-tallos. En los reservorios artificiales de P. megacephala las zonas de 3 m entre estibas, serán consideradas como áreas de pecoreo de las hormigas. En estas áreas se garantizara la alimentación de las hormigas ubicando en recipientes (latas, cartuchos, bolsas de nylon etc.) diferentes sustancias nutritivas ricas en proteínas y carbohidratos tales como residuos de comedores, pescado, azúcar etc. Una vez deformada cada estiba, será revisada cada 3 o 4 días para detectar la subida de las hormigas a las trampas de pseudo-tallos de plátano y determinar la presencia de los diferentes estados biológicos de P. megacephala La explotación de las estibas se iniciara tan pronto como se observe la presencia de huevos y reinas en las trampas de pseudos-tallos de plátano. Aquellas trampas donde se observen estos estados, no serán extraídas de las estibas. El proceso de extracción de pseudos-tallos de plátano con hormigueros se iniciará por donde se comenzó a formar la estiba. En ningún caso se explotarán las estibas totalmente o sea en cada estiba en explotación se dejarán de 3 a 4 m sin explotar, a partir de los cuales se formará una nueva estiba en el mismo lugar. De esta forma se garantiza la continuidad de las poblaciones de hormigas en el reservorio artificial.

129

La explotación de los pseudos-tallos de plátano con hormigueros se realizará con cuidado, evitando en lo posible perturbar a las hormigas, los pseudos-tallos no deben ser arados y se colocarán a lo largo de la carreta como si estuvieran en la estiba, posteriormente para su traslado hacia las áreas de boniato, serán tapados con hojas de plátano, pencas de guano o sacos húmedos. Para cada reservorio artificial establecido, debe existir una libreta de control técnico, en la cual se anotarán las fechas de inicio y formación de cada estiba, las fechas de inicio y terminación de la explotación de las mismas, el control de la humedad y la alimentación, así como su periodicidad y las observaciones que deben ser realizadas en las estibas sobre el nivel de la población o incremento de las colonias de hormigas. 5.4.2. Reservorios de avispas Las avispas como insectos predadores se consideran como un potencial del control biológico, avalado por resultados en su utilización en varios países (Beingolea, 1986; Sarmiento, 1994). Entre sus ventajas como controladores biológicos se señalan las siguientes (Sarmiento, 1994): • Son oportunistas, con un amplio y flexible rango de presas preferidas, principalmente

larvas de lepidópteros. • En las especies formadoras de enjambres, el gran número de individuos por colonia

ejerce una presión significativa sobre el entorno al atrapar mayor cantidad de presas. • Los nidos y sus poblaciones son estables, pues su duración es de años, con gran

capacidad de búsqueda. • Existen diversidad de especies en las regiones tropicales y subtropicales. Refiere Jeanne (1980) que es posible agrupar en dos grandes categorías las avispas sociales del neotrópico, de acuerdo a los hábitos de conformación de una colonia, estructura social y del nido, a saber: • Fundadoras individuales. Nidos con un solo panal descubierto y adherido al sustrato por

un pie delgado, el cual no sobrepasa las 300 celdas y los 200 individuos; cuyas colonias pueden ser iniciadas por 1-3 avispas. Principalmente los géneros Polistes y Mischocyttarus. Según Zayas (1981) ambos géneros están representados en Cuba.

• Formadoras de enjambres. Nidos cubiertos con uno o más panales, que pueden llegar a tener entre millares de celdas y 15-20 mil individuos, cuyas colonias pueden ser iniciadas por enjambres de numerosos individuos. Principalmente los géneros Polybia, Agelaia, Brachygastra, Synoeca. Según Zayas (1981) están representados en Cuba los géneros Zethus (Zelthinae), Eumenes, Euodynerus, Eudodynerus, Pachodynerus, Stenodynerus, Ancistrocerus (Eumeninae).

Desde luego, el manejo de estas avispas por el agricultor requiere de cuidados, sobre todo conocimientos sobre sus hábitos de conducta, de forma tal que puedan manejarse con efectividad y el mínimo de riesgos a las personas.

130

Para que un agricultor comience a manejar las avispas como predadores de insectos plagas, lo primero que debe hacer es saber reconocerlas en el campo, conocer sus nidos y entender sus hábitos de cortesía. Diversas especies de avispas han sido manejadas por los agricultores mediante la colocación de soportes o casitas para establecer las colonias o acercar los nidos a los campos cultivados, principalmente contra el minador de la hoja del cafeto(P. coffeella) en Brasil y contra la primavera de la yuca (Erinnyis ello) en Colombia (Martín y Arias, 1978), para citar dos ejemplos. El procedimiento general para el establecimiento de avispas del genero Polistes es el siguiente (Martín y Arias, 1978): • Primero se construyen soportes o casitas, los cuales deben ser de estructuras de

madera y el techo de guano u otro material. Dichas casitas pueden tener cuatro patas o una sola en el centro, de forma tal que su altura máxima sea de 2,0 m. El tamaño del techo de la casita puede ser de alrededor de 1,0 x 1,0 m. No tiene lados o paredes, es decir, estas casitas están conformadas por el techo y el soporte o patas.

• Los nidos se pueden fijar con alambre en la parte inferior de los techos de dichas casitas, para que estén guarecidas de la acción de las lluvias u otros factores y para que esté fuera del alcance de los niños.

• Estas casitas se colocan en los campos, preferiblemente por donde pasan los canales de agua.

• Para colectar el nido, se toma una bolsa plástica, se infla bien para que quede expandida y se acerca al nido, de abajo hacia arriba; una vez introducido el nido se cierra la bolsa y se arranca o despega el pedúnculo del nido sin dañarlo. Posteriormente se introduce por la bolsa una pequeña cantidad de Co2 u otro gas que duerma las avispas. Una vez dormidas, se abre la bolsa, se introducen las avispas en un frasco de vidrio o plástico de boca ancha con tapa ventilada (malla fina o tela).

• El traslado de los nidos hacia las casitas debe hacerse inmediatame, para no alterar la colonia. Para ello una vez atado el nido en la casita, se destapa suavemente el frasco y se acerca a su nido correspondiente y se deja para que las avispas salgan lentamente y se observa si reconocen y acuden a su nido.

• Otra modalidad es colocar las casitas y esperar a que las avispas acudan a construir sus nidos, ya que en los campos generalmente no existen condiciones para ello, pues lo principal es que existan superficies secas y duras, como la madera de las estructuras de los techos, las paredes de mampostería u otros materiales. Si existen estas superficies y están protegidas de la luz directa del sol y la lluvia, las avispas fomentan ahí sus nidos en la parte inferior de los techos de dichas casitas.

Es muy importante que estén bien identificados los nidos con las avispas colectadas, para que no se confundan. Esta operación requiere entrenamiento para trabajar con avispas, ya que el acceso al nido bruscamente puede alterarlas. Tambien es importante dormirlas y pasarlas a frascos porque pueden picar la bolsa de colecta.

131

5.4.3. Plantas reservorios La planta reservorio es aquella que de forma natural o semiartifical es capaz de hospedar una abundante o diversa población de enemigos naturales, que resulten beneficiosos al cultivo principal y que a su vez no sea hospedante de herbívoros o patógenos que afecten al cultivo en cuestión o que los mantenga en bajas poblaciones. Las plantas reservorios las podemos agrupar según la forma de cultivo, su porte y el número de enemigos naturales que hospeda. Puede ser cultivada “ex profeso” o presentarse de forma natural y ser manejada por el agricultor en cualquier parte de la finca. Así mismo, los enemigos naturales se pueden presentar de forma natural como generalmente ocurre en nuestras condiciones o ser artificialmente inoculados por el agricultor. En el caso de los entomófagos, debido a sus hábitos alimenticios, estas plantas deben tener determinadas características (Figura 69) para que pueden jugar su papel en la conservación de estos insectos benéficos, principalmente respecto a su estructura y tipos de flores.

Figura 69. Principales características de las plantas reservorios de entomófagos. Entre las plantas reservorios de entomófagos se conocen al girasol (Helianthus annus), manzanilla (Matricaria recutita), caléndula (Calendula officinalis), cilantro de Castilla (Coriandrum sativum), hinojo (Foeniculum vulgare) y romerillo (Bidens pilosa), entre otras (Tabla 28).

132

De las plantas reservorios de entomófagos en huertos y organopónicos la familia botánica más representada es la Compositaceae o Asteraceae, a la cual pertenecen las especies Tagetes sp. y Helianthus annus ampliamente utilizadas en huertos de la agricultura urbana. Tabla 28. Plantas reservorios de entomófagos que emplean los agricultores en Cuba (Veitía, 2007)

Cultivo Acción que realiza

Albahaca blanca (Ocimun basilicum L.)

Reservorio de Orius insidiosus, míridos y parasitoides de Agromyzidae (proporciona fuente de néctar y

alimento) Caléndula

(Calendula officinalis L.) Atrae insectos beneficiosos como sírfidos, míridos, óridos

y parasitoides de minadores Coriandro

(Coriandrum sativum L.) Reservorio de coccinélidos

Eneldo (Anethum graveolens)

Sus flores pequeñas son fuente de néctar para enemigos naturales como los bracónidos

Hinojo (Foeniculum vulgare) Reservorio de coccinélidos

Girasol (Helianthus annus L.)

Reservorio de crisópidos, parasitoide de áfidos, sírfidos, y coccinélidos

Escoba amarga (Parthenium hysterophorus)

Reservorio de coccinélidos. Es fuente de presas no afines al cultivo principal. Excepto para plantas

ornamentales de la familia Compositaceae

Romerillo blanco (Bidens pilosa)

Reservorio de Orius sp. Es fuente de presas (tisanópteros asociados a las inflorescencias) y de néctar

y polen para completar la dieta Sorgo (Sorghum vulgare) Reservorio de coccinélidos y parasitoides de áfidos

Maíz (Zea maiz) Reservorio de coccinélidos, parasitoides de áfidos, crisopas, Orius sp. y avispas.

En cuanto a la percepción de los agricultores sobre el manejo de plantas reservorios de entomófagos (Figura 70), las que más comúnmente son reconocidas por ellos son sorgo, girasol y maíz, y las más reconocidas son las que pertenecen a la familia Compositaceae (Veitía, 2008).

133

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Especies botánicas

Figura 70. Resultado de una encuesta nacional sobre plantas como reservorio de entomófagos en la agricultura cubana. 2003-2005 (Veitía, 2008). 5.4.4. Traslado de insectos parasitados El traslado de partes de plantas con insectos fitófagos que presentan síntomas de parasitismo es una práctica factible y sostenible de realizar por el agricultor. En tal sentido estos fragmentos de plantas pueden ser depositados directamente en el campo en lugares que reúnan las condiciones de temperatura, radiación y humedad adecuadas o ser criados en frascos o cajas de emergencia de los adultos de los parasitoide y luego ser liberados en las áreas que más convenga al agricultor de acuerdo con las necesidades de control de plagas en los cultivos. En aquellas áreas que terminaron su ciclo de cultivo, el agricultor puede recoger las partes de plantas que presenten estos síntomas, introducirlos en frascos y criarlos hasta su emergencia, para luego liberarlos en otros campos o ubicarlos en plantas que constituyan reservorios de estos entomófagos. Las mayores experiencias en Cuba sobre traslado de biorreguladores, para luego inocularlos en los campos cultivados se ofrecen a continuación (Vázquez y Matienzo, 2008). Traslado de plagas que portan biorreguladores (parasitoides, parásitos, patógenos) en cualquiera de sus fases de desarrollo: • Huevos de lepidópteros parasitados por Trichogramma y Telenomus. • Minadores de las hojas parasitados.

Compositácaeas Poáceas Lamiáceas

134

• Afidos parasitados por Lysiphlebus testaceipes. • Moscas blancas parasitadas por Encarsia y Eretmocerus. • Guagua verde (Coccus viridis) parasitadas por Lecanicillium lecanii. • Afidos parasitados por Entomophthora. • Moscas blancas y mosca prieta parasitados por Aschersonia. • Larvas de Spodoptera parasitadas por Euplectrus. • Algodones de Apanteles en yuca. • Huevos del picudo verde azul (Pachnaeus litus) parasitados por Tetrastichus. • Larvas de insectos parasitadas por nematodos. • Frutos de café infestados por broca (Hypothenemus hampei) parasitada por Beauveria

bassiana. Traslado directo de biorreguladores desde reservorios: • Hormiga leona (Pheidole megacephala) predador del tetuán del boniato (Cylas

formicarius) • Otras hormigas predadoras. • Adultos de la chinche Zelus. • Ninfas y adultos de Orius insidiosus. • Acaros predadores para el control del ácaro verde de la yuca y araña roja. • Larvas y adultos de cotorritas (Coccinellidae) • Huevos y larvas de Crisópidos. • Adultos de Rogas, Chelonus y Diadegma. • Fomento de crías de avispas. • Adultos de coleópteros parasitados por hongos. • Larvas de lepidópteros parasitadas por virus. 5.4.5. Recuperación de parasitoides La recuperación de parasitoides es una práctica relativamente poco utilizada por los agricultores; sin embargo, es fácil de preparar y manipular, a la vez que resulta muy efectiva en cultivos permanentes como los frutales. Existen dos sistemas prácticos con estos propósitos, a saber: Las cajas de recuperación. Es una práctica muy utilizada para insectos conocidos como guaguas o cocoideos (Hemiptera) y consiste en construir cajas de madera o cartón, de aproximadamente 1,0-1,5 metros por cada lado, completamente oscuras, excepto un orificio superior donde se coloca un recipiente transparente para la colecta de los parasitoides. El procedimiento es muy sencillo, en los campos de cítricos u otros arboles se cortan ramas u hojas que están afectadas por los coccoideos y en las cuales se conoce previamente que existen poblaciones de parasitoides efectivos. Estos órganos cortados se introducen en bolsas de nylon grandes y se trasladan al sitio donde están colocadas las cajas de recuperación. En las mismas se introducen dichas ramas durante aproximadamente 10-15 días para colectar los adultos de los parasitoides que emerjan y acudan en el frasco colector atraídos por la luz.

135

Los parasitoides colectados se liberan posteriormente en los campos y sitios donde hay menos actividad de dichos parasitoides o en campos donde estos no se manifiestan. Estas cajas se colocan sobre bases de madera con patas, en las cuales se colocan recipientes con petróleo o grasa para evitar el acceso de las hormigas. El lugar de ubicación de dichas cajas debe ser bajo techo, par evitar el deterioro por las lluvias y la incidencia directa de las radiaciones solares. Pozos de moscas: Es un sistema específico para moscas de las frutas (Diptera: Tephritidae) y consiste en seleccionar sitios en los campos de frutales donde se se abren huecos en el suelo, de aproximadamente 1,0 x 2,0 metros de lado y 1,0 metro de profundidad. Dichos pozos se cubren con un bastidor o estructura de madera que tenga una malla fina por donde no puedan salir los adultos de la mosca y puedan salir los adultos de los parasitoides. Los frutos que caen al suelo se echan en el pozo y luego se tapa con el bastidor de malla durante aproximadamente 7-10 días, tiempo en el cual los adultos de parasitoides de larvas de moscas de la fruta que han emergido puedan salir hacia el exterior. El manejo de estos pozos de moscas requiere de mucha pericia del agricultor, para evitar que se echen muchas. 5.4.6. Manejo de epizootias Las epizootias causadas por microorganismos en poblaciones de insectos constituyen una manifestación significativa de estos enemigos naturales, sobre todo cuando se presenta en especies que se consideran plagas en cultivos de importancia; sin embargo, como señalaran Maddox (1990) y Tanada y Kaya (1993), la conservación de entomopatógenas en raras ocasiones ha sido considerada en los programas de control biológico. La manifestación de epizootias en poblaciones de insectos es un fenómeno natural (Tanada, 1963) que se propicia por diversos factores, principalmente las características propias del insecto hospedero, del patógeno y del medio ambiente, los cuales interactúan entre si (Carruthers et al., 1991), además del efecto del manejo que se realiza en el sistema de producción (Ignoffo, 1992). A este comportamiento se le ha denominado epizootias y, epizootiología, al estudio de las causas y formas de las enfermedades masivas a todos los niveles de intensidad de una población de insectos (Hajek y St. Leger, 1994); aunque, desde luego, este fenómeno puede ocurrir en otros invertebrados, por lo que en el caso particular de los insectos es más pertinente nombrarlo epientomotias. Los insectos, al igual que todo organismo, son sensibles a enfermedades causadas por hongos, bacterias, virus, nematodos, protozoarios, como causa primaria, pero pueden existir una serie de factores que interactúan para predisponer al agente infecciosos y al insecto a desarrollar la enfermedad; cuando esta se presenta a niveles de intensidad bajos se le conoce como enzootica y cuando se manifiesta por un cierto período con un alto índice de frecuencia recibe el nombre de epizootia.

136

Las epizootias pueden ser naturales, cuando se presentan las condiciones para que estos microorganismos entomopatógenos, que son enemigos naturales de los insectos hospedantes, se manifiesten masivamente; también pueden ser artificiales, cuando los entomopatógenos eficientes se reproducen masivamente y se aplican en los campos, como ocurre con muchos de los hongos entomopatógenos que se aplican en Cuba como bioplaguicidas. Los casos más llamativos de epizootias naturales en insectos que constituyen plagas bajo nuestras condiciones han sido los siguientes: • Las epizootias causadas por hongos del género Aschersonia sobre poblaciones de

Aleurocanthus woglumi, Aleurothrixus floccossus y Dialeurodes kirkaldyi (Hemiptera: Aleyrodidae) en los cítricos son uno de los casos más conocidos por su persistencia y nivel de actividad (Hernández, 2007; Mora, 1984).

• El Virus de la Poliedrosis Nuclear (VPN), que se manifiesta en poblaciones de larvas de

Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) y otros lepidópteros; aunque es muy raro, en determinadas épocas se presentan de manera muy agresiva sobre las poblaciones de estos insectos.

• El hongo Numoraea rileyi, que se manifiesta también bajo determinadas condiciones en

larvas de diversas especies de lepidópteros, principalmente las siguientes: Anticarsia gemmatilis, Helicoverpa zea,Spodoptera eridania, Spodoptera frugiperda, Spodoptera sunia, Trichoplusia brassicae (Lepidoptera: Noctuidae) Oiketicus kirbyi (Lepidoptera: Psychidae). Es un microorganismo muy agresivo y las epizootias que se han observado tienen efectos significativos sobre las poblaciones de estos insectos (Becerra, 1981).

• El hongo Metarhizium anisopliae también se ha observado causando epizootias en

poblaciones de Pachnaeus litus, Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae) y de Prosapia bicinta fraterna (Hemiptera: Cercopidae); en esta ultima especie de manera muy intensa y con bastante frecuencia (Elósegui et al., 2006).

• Igualmente el hongo Lecanicillium lacanii causa epizootias en poblaciones de diversas

especies de hemípteros, principalmente las siguientes: Aspidiotus destructor (Diaspididae), Coccus viridis (Coccidae), Diaphorina citri (Psilidae), Saissetia coffeae y Toumeyella cubensis (Coccidae). De particular importancia por su actividad y persistencia son las epizootias en poblaciones de la guagua verde (C. viridis) en cafetos y en cítricos (Kohler, 1980; Vázquez, 2005).

• El hongo Paecilomyces fumosoroseus, el cual ha sido observado en muy bajas

poblaciones causando epizootias en poblaciones de la mosca blanca Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae)(La Rosa et al., 1992; Vázquez, 2002).

• El hongo Beauveria bassiana es una de las especies de microorganismos que más comúnmente causa epizootias bajo las condiciones de nuestros agroecosistemas, aunque por lo general estas no son intensas ni persistentes, a saber: Cylas formicarius, Hypothenemus hampei, Lachnopus hispidus, Pachnaeus azurescens, Pachnaeus litus (Coleoptera: Curculionidae), Diatraea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae), Diaphorina citri, Heteropsylla cubana (Hemiptera: Psyllidae), Pseudacysta perseae (Hemiptera:

137

Tingidae) (Elósegui et al., 2006). En el caso de la broca del café (H. hampei), estas han sido generalizadas en todo el país, con una tendencia a incrementarse (Vázquez et al., 2006).

Desde luego, existen otros hongos entomopatógenos que se han aislado de poblaciones de insectos fitófagos, muchos de ellos en la fase de enzootias, ya que las condiciones no han sido propicias para la manifestación de epizootias. Para que las epizootias en insectos fitófagos se presenten se requieren determinadas condiciones, principalmente que el patógeno esté presente naturalmente, que la plaga se desarrolle normalmente en el cultivo y que las condiciones climáticas sean favorables al microorganismo, entre otros factores; todas estas condiciones no siempre coinciden y por ello no es común observar epizootias en los campos cultivados. Diversos estudios argumentan las ventajas de la diversificación de cultivos sobre la manifestación de epizootias, sea por el favorecimiento de hospederos para estos microorganismos o para contribuir a su establecimiento en el suelo (Cortez, 2005), pues se ha demostrado que el principal reservorio de microorganismos en los agroecosistemas es el suelo (Tanada y Kaya, 1993). Como expresara Cortez (2005), los entomopatógenos no se encuentran solos en los agroecosistemas, sino en una compleja red de interacciones; así, por ejemplo, Podisus maculiventris (Say) (Hemiptera: Pentatomidae), un predador de Anticarsia gemmatalis (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae), después de alimentarse de larvas infectadas con el Virus de la Poliedrosis Nuclear, excretó cristales intactos del virus que eran virulentos para larvas sanas (Abbas y Boucias, 1984). Precisamente, el manejo de las epizootias en insectos que constituyen plagas resulta una práctica de conservación muy promisoria y es posible cuando existen antecedentes locales de que puede manifestarse, o ya se ha observado en determinados sitios del agroecosistema. En estos casos lo primero que debe hacer el agricultor es observar detenidamente las plantas o partes de estas donde se encuentran los insectos enfermos, para determinar si existen diferencias respecto al hábitat donde esta se menifiesta, con relación a otros sitios donde la plaga esta presente, pero la enfermedad no se observa. Muchas veces estas son más frecuentes e intensas en sitios húmedos o donde menor incidencia hay de las radiaciones solares, o en sitios menos ventilados del campo, entre otras condiciones del microclima que son determinantes para el desarrollo de estos organismos. Desde luego, otras veces la epizootia se manifiesta muy localizada y las condiciones climatológicas existen en toda la finca, pero el microorganismo no tiene posibilidades de dispersarse, ya que su mecanismo de dispersión no existe o es bajo. Ambos criterios o elementos prácticos requieren de mucha observación y pericia, para poder manejar eficientemente la epizootia, lo cual puede hacerse mediante las siguientes prácticas, o sus combinaciones:

138

• Realizar modificaciones en el agroecosistema para crear condiciones propicias para el desarrollo del microorganismo entomopatógeno. Generalmente esto se logra mediante la diversificación de plantas, las barreras vivas, las coberturas del suelo y las cercas vivas, entre otras prácticas agroecológicas.

• Trasladar insectos enfermos desde las partes del campo o la finca donde se menifiesta la epizootia, hacia los lugares donde esta presente la plaga. En el caso de los insectos sésiles, esto se puede realizar colectando hojas u otros órganos donde están los insectos enfermos, se introducen en una caja de cartón o bolsas de papel y luego se sujetan a las hojas o ramas de las plantas en donde se quieren trasladar. Cuando se trate de insectos móviles, se colectan estos directamente y se dispersan en los campos donde se quieren trasladar.

• Otra forma es colectar los insectos enfermos, introducirlos en un recipiente bien limpio, echarles un poco de agua y batirlos suavemente con una batidora (posición de menos velocidad). Una vez concluido esto, se pueden introducir en una mochila de aspersión y aplicarlo directamente en las ramas donde las poblaciones del insecto fitófago son mayores.

El manejo de epizootias en poblaciones de insectos que se manifiestan como plagas resulta una práctica de conservación muy promisoria; pero, lamentablemente, aun no hay suficientes experiencias prácticas, a pesar de que está al alcance del agricultor en su finca.

5.4.7. Crias rústicas Las crias rústicas constituyen insectarios que se realizan bajo condiciones de campo, para colectar y multiplicar poblaciones de entomófagos que habitan en la finca y que se requiere incrementar o inocular en sitios donde no están presentes. Estos insectarios pueden ser de diferentes tipos, a saber: • Jaulas rústicas de diferentes dimensiones, que poseen varios compartimientos, donde

se colocan planticas en bolsas de nylon, macetas plásticas o de barro. Se cría el insecto fitófago que sirve de hospedante y se inoculan poblaciones del entomófago. Estas jaulas se colocan debajo de arboledas para reducir efecto de radiaciones solares directas y aprovechar condiciones de temperatura y humedad. Son insectarios o jaulas pequeñas.

• Areas que se aíslan con malla fina, dentro de las cuales se siembran plantas que crian los insectos huéspedes y sus enemigos naturales. Estas se pueden ubicar también debajo de arboledas. Son insectarios de mayores dimensiones, pero directamente en el suelo.

• Instalaciones rústicas, con techo o cubierta de plástico, dentro de las cuales se colocan jaulas de cría. Se utiliza como alimento para huéspedes partes de plantas o plántulas. Son insectarios de mayores dimensiones, pero en la propia finca.

Estos tipos de insectarios se construyen con materiales rústicos o de desecho, al igual que las jaulas, que también pueden ser de alambre grueso. La malla debe ser del tipo antiáfido. Se utiliza en la cubierta un tipo de nylon grueso u otros materiales plásticos.

139

Estas crías rústicas no requieren de sistemas de control de la calidad, ni normas de bioseguridad, pues los hospedantes y los entomófagos se colectan en poblaciones que habitan los mismos agroecosistemas donde se realizan las crías. La manipulación de estos insectarios puede hacerse por una persona especializada o que comparta otras labores. En Cuba existen resultados que avalan las ventajas de realizar crías de entomófagos en jaulas rústicas, lo cual se ha adoptado en huertos y organopónicos de la agricultura urbana de casi todo el país, tal es el caso de los resultados obtenidos por Milan et al. (2007), que durante los años 2002 al 2004, mediante cursos y talleres de capacitación a agricultores lograron generalizar un método de cría rústica de coccinélidos mediante lo cual se confeccionaron insectarios en casi todas las unidades de producción vinculadas a la agricultura urbana en el país. En dichas jaulas se reprodujeron las especies Cycloneda sanguinea limbifer, Coleomegilla cubensis, Hippodamia convergens y Chilocorus cacti, que se utilizaron para la lucha contra áfidos, moscas blancas, cóccidos, pseudocóccidos, Diaphorina citri, Ascia monuste eubotea y otros, que atacan los cultivos de cítricos, hortalizas, plátano, guayaba, maíz, quimbombó, berenjena, plantas ornamentales, habichuela, calabaza, col, noni, acelga, pepino y tomate. Las ventajas de este método de conservación de enemigos naturales es que el agricultor conserva y aumenta los entomófagos que habitan en su finca, con recursos fáciles de adquirir, en jaulas que confecciona el mismo.

140

6. Metodologías de campo para técnicos y agricultores

Como es conocido, existen metodologías específicas para realizar investigaciones básicas y fundamentales orientadas sobre biodiversidad en sistemas agrícolas; sin embargo, no están disponibles metodologías sencillas para los agricultores y los técnicos, que aunque tienen un mayor grado de error, resultan muy útiles. Muchos agricultores realizan experimentos e innovaciones en sus fincas y carecen de métodos que se adapten a sus necesidades y posibilidades, inclusive cuando se apoyan en los técnicos; también hay agricultores que conocen a los enemigos naturales y realizan prácticas de conservación, pero no disponen de métodos para realizar evaluaciones que les permitan un manejo de la finca. Por ello las metodologías que más adelante se exponen, tienen precisamente el propósito de contribuir a que los técnicos y agricultores evalúen la biodiversidad en los sistemas de producción, principalmente los enemigos naturales de plagas y las prácticas que los favorecen. 6.1. Evaluación de la estrategia de conservación en el contexto del manejo de plagas Como en todos los programas de manejo de plagas en la agricultura, la efectividad de las tácticas empleadas se evalúa por tres indicadores principales: Rendimientos del cultivo, calidad de la cosecha, reducción de la intensidad de la plaga. Ahora bien, en el caso del control biológico mediante la conservación y el manejo de los enemigos naturales de plagas, se deben emplear además otros indicadores que permitan conocer el efecto acumulativo e impactos de las diferentes prácticas adoptadas por los agricultores. Es decir, precisar las tácticas conservacionistas que forman parte del programa de manejo y la cuantía de su utilización en tiempo y espacio (Tabla 29). Desde luego, muchas son de efecto múltiple, por ello se considerarán en el análisis en dependencia de su importancia en la conservación. Estos indicadores de pueden evaluar anualmente, preferiblemente en la misma fecha, para comparar los resultados de cada año, analizar la tendencia de dichos indicadores y conocer el efecto de las prácticas adoptadas, entre otras ventajas.

141

Tabla 29. Indicadores para evaluar adopción e impactos de las tácticas de conservación de enemigos naturales en programas de manejo de plagas (adaptado de Vázquez, 1999).

Tácticas principales Indicador cuantitativo

Reducción o regulación en el uso de agrotóxicos

Aplicaciones anuales (número). Plaguicidas utilizados (cantidad).

Cambios en el tipo de plaguicida (según su selectividad fisiológica) (área o cantidad).

Aplicaciones con selectividad ecológica (área y número). Sustitución de insumos químicos por biológicos

Aplicaciones anuales (número por tipos). Cultivos atendidos solamente con medios biológicos (área).

Manipulaciones agronómicas y manejo

del hábitat

Policultivos (área) Silvopastoriles (área). Agroforestería (área).

Mini bosques o arboledas (área) Ambientes seminaturales (área)

Labores culturales (área). Introducción de variedades (área).

Regulación de sombra y poda (área). Fomento de plantas melíferas (área).

Manejo de coberturas vegetales (área).

Manejo de enemigos naturales

Establecimiento de reservorios (número). Traslado de insectos parasitados (área cubierta).

Liberación o traslado de predadores (área cubierta). Crías rústicas (cantidad de jaulas, cantidad liberada)

Cajas de recuperación (cantidad de cajas, cantidad liberada) Índices de enemigos

naturales Parasitismo global (cultivos, plagas, agricultores) Relación predador/presa (cultivos, agricultores)

Diversidad de enemigos naturales

Número de taxas (especies, familias, cultivos, agricultores) Índices ecológicos (diversidad, equitatividad, dominancia)

Biodiversidad en la finca Grado de complejidad de la finca Son muy recomendados para los programas territoriales o el análisis a nivel de los sistemas agrícolas. 6.2. Inventario de enemigos naturales El inventario de enemigos naturales constituye un indicador del desarrollo de estos organismos en los sistemas agrícolas, por lo que también es una medida de los efectos resultantes de las prácticas de conservación y manejo. Es bastante común la realización de estos inventarios a nivel de los sistemas agrícolas de Cuba, lo cual es conducido por las Estaciones Territoriales de Protección de Plantas (ETPP) con el apoyo de los Laboratorios Provinciales de Sanidad Vegetal (LAPROSAV). Estos inventarios se realizan básicamente de dos formas diferentes, a saber:

142

• Mediante la evaluación en campos de las fincas de diferentes agricultores, considerando cultivos de importancia y época del año, para lograr la representatividad a nivel sistema agrícola. Estos son realizados por los propios técnicos, ya que se requiere de informaciones más precisas de carácter cualitativo y cuantitativo.

• A través de la colecta de enemigos naturales o insectos enfermos o parasitados para su identificación, lo cual es realizado por los agricultores y los técnicos; los resultados se van registrando.

Los datos que se notan en todos los casos son los siguientes: • Unidad de producción • Fecha de colecta: • Cultivo o planta: • Plaga: La identificación se realiza en dos etapas: primero los técnicos de la estación lo ubican presuntivamente en orden y familia; posteriormente envían una muestra al laboratorio provincial donde se confirma la identificación preliminar realizada y se trata de identificar hasta género y especie, según las posibilidades de dicho laboratorio. La estación registra los resultados finales en su base de datos, la cual está conformada por varios elementos básicos (Tabla 30) que constituyen el inventario de enemigos naturales de plagas en el sistema agrario. Tabla 30. Principales elementos registrados en la base de datos sobre enemigos naturales de plagas en sistemas agrícolas. Entrada por enemigo natural:

Enemigos naturales Huéspedes o presas Datos de colecta

Orden Familia Especie Especie Orden y familia

Cultivo o planta

Unidad de producción Fecha

Entrada por huésped o presa (plaga):

Huéspedes o presas Enemigos naturales Datos de colecta

Especie Orden y familia

Cultivo o planta Orden Familia Especie Unidad de

producción Fecha

Entrada por cultivo:

Huésped o presas Enemigos naturales Cultivo Fecha

Especie Orden y familia Orden Familia Especie

143

Esta base de datos se registra en hojas cuadriculadas o en EXCEL, esto último facilita la búsqueda y ordenamiento según las entradas de los datos. Cuando el inventario de enemigos naturales se realiza de forma cuantitativa por los técnicos, es decir, se determinan las poblaciones de cada especie en el momento de realizar la colecta, es muy útil como complemento de los inventarios, para lo cual se pueden determinar indicadores de diversidad. 6.3. Determinación de indicadores de la diversidad de enemigos naturales Actualmente son diversos los índices ecológicos que se han generado para cuantificar la diversidad de especies como un indicador del estado de los ecosistemas (Spellerberg, 1991), ya sean naturales o intervenidos por el hombre. Una basta compilación sobre la diversidad y aplicabilidad práctica de estos índices ha sido documentada por Moreno (2001); desde luego, su utilización depende de los intereses de cada investigación. De esta manera, existen diferentes métodos en función de las variables a medir, a saber: • Métodos basados en la cuantificación del número de especies presentes Ejemplo:

Riqueza de especies, Margalef, Mehinink, entre otros. • Métodos basados en la estructura de la comunidad, es decir, la abundancia proporcional

de cada especie: Shannon-Wiener, Pielou, Brillouin, Simpson, entre otros. La principal ventaja de estos índices es que agrupan mucha información en un solo valor y nos permiten hacer comparaciones rápidas entre la diversidad de distintos hábitats o la diversidad de un mismo hábitat a través del tiempo. Un programa que facilita la estimación rápida de la diversidad de especies lo ofrecen Pérez y Sola (1993). En este sentido, uno de los índices más ampliamente utilizados para medir la diversidad de un hábitat es el de Shannon – Wiener (Margalef , 1972):

H´ = - � pi ln pi Donde pi es la proporción de individuos de la especie i-ésima encontrados en la muestra y su valor suele oscilar entre 1.5 y 3.5 Por otra parte, también puede estimarse la Equitatividad, la cual se expresa como el cociente entre la diversidad real (H´) y la máxima (H´ máx), así como S, que se refiere al número de especies e indica en los valores próximos a 1 que la comunidad está equilibrada (Magurran, 1988):

E = H´ / H máx = H´ / ln S

Otras medidas son las de Dominancia, como el índice de Simpson que se ponderan según la abundancia de las especies más comunes, más que a partir de la riqueza de especies (Ramos, 2001):

D = � (n (n – 1) / N ( N – 1)

144

Donde n es el número de individuos de la especie i-ésima y N es el número total de individuos. En este caso, a medida que D se incrementa, la diversidad decrece. Ahora bien, es posible también medir la diversidad de especies en términos de diferencia o similitud, entre localidades o sitios diferentes, en este sentido frecuentemente se utiliza el coeficiente de Jaccard (Fontenla, 1995):

CSSC

CC21

j −+=

Donde s1 y s2 se refieren al número de especies en las comunidades 1 y 2 y C al número de especies comunes a las dos comunidades. Aquí es importante conocer que estos índices varían entre 0 (cuando no existen especies comunes) y 1 (cuando todas las especies son comunes) a ambas localidades o sitios muestreados. Así, desde el punto de vista práctico estos índices permiten caracterizar la diversidad y distribución de los organismos fitófagos y enemigos naturales asociados a nivel espacial y temporal, a la vez que constituyen indicadores biológicos que favorecen el desarrollo de estrategias para el manejo y la conservación de la fauna de interés para el control biológico de plagas (Matienzo, 2005). 6.4. Actividad de los enemigos naturales Consiste en determinar el porcentaje de parasitismo para los parasitoides, parásitos y patógenos y la relación predador/presa para los predadores (Tabla 31) y se realiza para conocer la actividad de los enemigos naturales en determinado momento o para el registro anual de la actividad de estos a nivel del sistema de producción. El registro de iactividad de enemigos naturales se puede mediar anualmente, siempre en la misma fecha (mes) para comparar años respecto a la resultante de las prácticas agroecológicas que se realizan en la finca. Índice de Parasitismo Global: Es la resultante de todo el parasitismo que se manifiesta en la población de una especie de fitófago que habita un cultivo. Se expresa en porcentaje e incluye los parasitoides (Hymenoptera, Diptera), los parásitos (nematodos) y los patógenos (hongos, bacterias, virus). Para realizarlo se colectan al azar 100 individuos/hectárea de la especie plaga, se introducen en bolsas o recipientes plásticos y se trasladan a un local donde puedan ser separados en: individuos parasitados (IP), individuos enfermos (IE), Pupas de las cuales han emergido parasitoides (PP). En algunos casos y si existen condiciones, se pueden dejar individuos en observación o cría, para esperar a que se manifieste mejor el parasitismo o este emerja, en el caso de los entomófagos; igualmente se pueden colocar en cámara húmeda para los hongos entomopatógenos o realizar montajes al microscopio óptico para las bacterias y virus.

145

Relación predador/presa: Es la relación entre la población que preda de los predadores que se hallan en el cultivo y la población predada del insecto fitófago evaluado. Esta evaluación se realiza al azar en 30 puntos/hectárea; cada punto es de un metro cuadrado y la evaluación se realiza durante un minuto de observación, contando la cantidad de individuos del predador y de la presa. Aquí es importante que se evalúe la fase del predador que realmente realiza dicha actividad, pues en algunos casos (por ejemplo las crisopas), el adulto no actúa como tal; en el caso de la presa o plaga, la fase que es predada. Tabla 31. Indicadores empleados para evaluar la actividad de parásitos enemigos naturales de insectos en condiciones de campo (modificado de Vázquez et al., 1999).

Índices Formula Elementos Unidad de evaluación

IPG (Índice de

Parasitismo Global(%)

IP + IE + PP IPG = —---——-—

TE

IP= Individuos parasitados IE= Individuos enfermos PP= Pupas de las cuales han emergido parasitoides TE= Total de individuos evaluados

Se determina por la población de

individuos de la plaga evaluada

RPp (Relación predador/

presa)

P RPp = — p

P = Número de individuos de la fase que preda. p= Número de individuos de la fase predada.

Se determina por unidad de muestreo (planta, hojas, etc.)

IP= Individuos con síntomas de parasitismo, expresados en cambios de coloración, oscurecimiento característico de la presencia de larvas y pupas del parasitoide. IE= Se observa en su exterior el endurecimiento y oscurecimiento general, la esporulación del hongo entomopatógeno, el aspecto lechoso de la hemolinfa atacada por la bacteria. PP= Se observa el orificio circular de salida del parasitoide. 6.5. Evaluación de entomófagos en campo Como su nombre lo indica, es un método menos preciso que el anterior, pero más factible para agricultores, ya que no se requiere hacer conteos de poblaciones, pero si es necesario conocer los principales grupos de biorreguladores. Se emplea únicamente para parasitoides y predadores, aunque puede considerarse los patógenos cuando están manifestando los síntomas de la enfermedad. Para utilizar esta escala es importante tener definidos los grupos de enemigos naturales más comunes de las plagas de los cultivos de interés en la localidad, lo cual puede ser definido por los técnicos sobre la base de publicaciones o investigaciones locales, como por ejemplo los mencionados en la tabla 32. Por ello se recomienda capacitar al agricultor sobre las características de las diferentes fases de desarrollo de los enemigos naturales y los insectos plagas.

146

Tabla 32. Grupos de enemigos naturales de insectos fitófagos comunes en Cuba

Nombre común Familias Géneros más

conocidos Tipo de

actividad Fase que la

realiza Cotorritas Coccinellidae Coleomegilla Predador Adulto, larva Crisopas Chrysopidae Chrysopa Predador Larva

Sirfidos Syrphidae Toxomerus, Oxyptamus Predador Larva

Anthocoridae Orius Predador Ninfa, adulto Chinchitas Miridae Cyrtopeltis Predador Ninfa, adulto

Arañas Varias Theridula Predador Inmaduros, adultos

Avispas Vespidae Polistes Predador Adulto Tijeretas Forficulidae Doru Predador Adulto

Cálcido Chalcidoidea

Encarsia, Eretmocerus, Euplectrus, Telenomus

Parasitoide Larva

Bracónido Braconidae Apanteles, Cotesia Parasitoide Larva Icneumónido Ichneumonidae Diadegma Parasitoide Larva

Trichogramma Trichogrammatidae Trichogramma Parasitoide Larva La evaluación cualitativa de la actividad de los enemigos naturales se puede realizar mediante una escala de índices de ocurrencia (Tabla 33), que se basa en la observación durante aproximadamente un minuto en cada una de las 30 plantas que se evalúan en el campo al azar y en diagonal. Tabla 33. Escala para evaluar el índice de ocurrencia de enemigos naturales (IOEN) bajo condiciones de campo por el propio agricultor.

Índice de ocurrencia

Diversidad de biorreguladores Población relativa de biorreguladores

0 No se observan Ninguna

1 Se observa un solo grupo

Presencia (1-2 individuos después de una observación detallada)

2 Se observan dos o más grupos

Presencia (1-2 individuos después de una observación detallada)

3 Se observan 1-3 grupos

Ligera (3-5 individuos después de una búsqueda detallada).

4 Se observan 1-3 grupos

Media (se observan fácilmente más de 3 individuos en la planta)

5 Se observan uno o más grupos

Intensa (se observan inmediatamente altas poblaciones de al menos uno de los grupos en la

planta). Como se aprecia, esta escala tiene en consideración la diversidad de biorreguladores y la población relativa, lo que indica que el agricultor debe observar si hay más de un tipo de biorregulador y su abundancia.

147

El agricultor puede anotar en una libreta los resultados de las evaluaciones a las 30 plantas y luego calcular el índice general mediante la fórmula siguiente: IOEN= ( 0 x n) + (1 x n) + (2 x n) + (3 x n) + (4 x n) + (5 x n)/ 5N (100) Donde: IOEN es el Índice de Ocurrencia de Enemigos Naturales

0, 1, 2, 3, 4 y 5 son los índices de la escala

n es el número de plantas que había con cada índice

(0 x n), (1 x n)...son el producto de la multiplicación del valor de la escala por el número de plantas con dicho valor.

5 es el valor mayor de la escala N es el total de plantas evaluadas Los resultados se almacenan en libretas o bases de datos y se realizan análisis comparativos de los diferentes años. 6.6. Caracterización rápida de la diversidad biológica en los sistemas de producción La caracterización rápida de la biodiversidad en la finca es un elemento fundamental para conocer si dicho sistema reúne los requisitos para favorecer la actividad de los enemigos naturales, entre otras ventajas. En la medida que el sistema sea más complejo, habrá sitios de refugio, alimentación y multiplicación disponibles para estos organismos, así como condiciones climatológicas favorables para su desarrollo. A continuación expondremos, de la forma más sencilla posible, cada uno de los componentes y los indicadores que deben ser evaluados, de los cuales se especifican los detalles para su cuantificación a nivel de la finca (Vázquez y Matienzo,2006). Esta evaluación puede realizarse para un agroecosistema o un sistema de producción, ya que está concebida para la mínima expresión del sistema de producción agraria, donde se realizan las prácticas agroecológicas y se recomienda que sea realizada de conjunto entre el técnico y el agricultor. Biodiversidad introducida productiva. Es la biota introducida con fines económicos. Agrobiodiversidad. • Diversidad de cultivos: Número de cultivos sembrados durante el año en la finca.

148

• Variedades de cultivos: Cultivos en que se manejan variedades. Del total de cultivos sembrados, en cuantos se manejaron variedades con cualquier propósito fitosanitario, sea porque se utilizó una variedad precoz, o variedades tolerantes a determinada plaga, etc.

• Asociaciones de cultivos: Siembras que se realizaron asociadas. Del total de siembras efectuadas en el año, el porcentaje que fue en asociación con dos o más cultivos.

• Barreras vivas: Siembras que se realizaron con barreras vivas. Del total de siembras efectuadas en el año, el porcentaje que tuvo barreras vivas en cualquiera de los lados de los campos. La barrera viva se incluye en la biodiversidad productiva porque generalmente el agricultor la cosecha con diversos fines (maíz, millo, girasol, etc.).

• Especies de barreras vivas: El número de plantas utilizadas como barreras vivas de todas las realizadas en el año.

• Rotación de cultivos: Campos que rotaron durante el año. Del total de campos de la finca, el porcentaje de ellos que rotó, aunque sea una vez.

• Rotación con cultivos de cobertura: Del total de los campos, el porcentaje que rotó con cultivos de cobertura.

• Asociación con cobertura viva: Siembras que se realizaron asociadas con cobertura viva. Del total de siembras, el porcentaje que se asoció con cobertura viva.

• Sombra temporal: Siembras protegidas con sombra temporal. Del total de las siembras realizadas, el porcentaje que se protegió con sombra temporal. Aquí se considera que la sombra temporal fue productiva o sea, que se cosechó y aprovechó. Si no fuese así, entonces se incluye en la biodiversidad auxiliar.

Biodiversidad funcional. Son los organismos que regulan naturalmente las poblaciones de fitófagos, fitoparásitos y fitopatógenos, que se consideran enemigos naturales. Los biorreguladores de plagas. • Reservorios de biorreguladores de plagas: Sitios o grupos de plantas donde se

conservan biorreguladores de plagas. Número de sitios con estas características que se manejan en la finca.

• Diversidad de enemigos naturales: Número de grupos de enemigos naturales observados en la finca (predadores, parasitoides, entomopatógenos, etc.).

Biodiversidad auxiliar. Es la biota vegetal que habita naturalmente en los sistemas agrícolas y que contribuye indirectamente al resto de la biodiversidad. Aquí se incluyen las plantas que crecen silvestres o se manejan, pero no fundamentalmente con fines productivos, entre otras. • Plantas repelentes: Siembras con plantas repelentes. Porcentaje de siembras que

incluyeron plantas repelentes. Aquí solamente se reflejan las plantas repelentes que se manejan en los campos, sea en los bordes de los campos, parcelas o canteros o asociadas. No se incluyen las que se emplean en las cercas vivas, pues se consideran allí.

• Especies de plantas repelentes: Número de especies de plantas utilizadas como repelentes durante el año y para toda la finca.

• Cercas vivas perimetrales. Lados de la finca con cercas vivas. Porcentaje del perímetro de la finca que está sembrado con cerca viva.

149

• Especies cercas vivas perimetrales: Número de especies de plantas que componen la cerca viva de la finca.

• Sombra permanente: Número de siembras con sombra permanente. Generalmente la sombra permanente tiene diversas funciones y en muchos casos está estratificada. Es muy usual en cultivos permanentes como el café y el cacao. Aunque puede ser aprovechada con fines productivos, su función principal es auxiliar.

• Especies de sombra permanente: Número de especies de árboles que integran la sombra permanente que existe en la finca.

• Arboleda o mini-bosque: Número de arboledas que existen en la finca. Puede tener función productiva, pero desde el punto de vista del manejo de plagas le otorgamos mucho valor a sus efectos sobre los enemigos naturales de plagas.

• Especies de árboles: Número de especies de árboles (maderables y frutales) que integran las arboledas o mini-bosques.

• Vegetación herbácea y arbustiva silvestre: Las plantas que crecen espontáneamente en los alrededores de las cercas, los caminos y zonas no cultivadas. Porcentaje aproximado de la superficie de la finca donde crecen estas plantas.

• Plantas con flores: Número de meses en que hubo presencia de plantas con flores a nivel de la finca.

Biodiversidad introducida funcional. Son los organismos que se reproducen masivamente y se introducen en el sistema mediante liberaciones o aplicaciones inoculativas o inundativas. Los controles biológicos, sean artrópodos entomófagos, nematodos entomopatógenos, microorganismos entomopatógenos, microorganismos antagonistas, etc. • Entomófagos: Los entomófagos que se liberan (inoculativa o inundativa) a partir de crías

realizadas con este propósito. Número de liberaciones realizadas en el año. • Entomopatógenos o bioplaguicidas: Los biopreparados de microorganismos

entomopatógenos que se aplican. Número de aplicaciones en el año. • Antagonistas: Los bioplaguicidas a base de Trichoderma u otros antagonistas de

fitopatógenos. Número de aplicaciones que se realizan en el año. Biodiversidad nociva. Los organismos nocivos, sean o no considerados como plagas. Pueden ser autóctonos o introducidos. • Fitófagos. Cantidad de especies de insectos y ácaros que se manifiestan afectando los

cultivos principales. • Fitopatógenos. Cantidad de enfermedades causadas por hongos, bacterias, virus u

otros que se manifiestan en los cultivos principales. • Fitoparásitos. Cantidad de especies de nematodos u otros que se manifiestan en los

cultivos principales. Para denominar la complejidad del sistema de producción se propone una escala de cinco grados (Tabla 34), que nos permite de forma rápida medir cada componente de la biodiversidad y determinar el grado de complejidad de dicha biodiversidad a nivel de la finca, como un indicador de la diversidad de la biota de mayor interés para el manejo de plagas.

150

Tabla 34. Escala para clasificar los sistemas de producción respecto a la complejidad de su biodiversidad (Vázquez y Matienzo, 2006).

Expresión de los resultados Grado de

complejidad del sistema

Denominación del grado de complejidad del

sistema Número Porcentaje

(%) 0 Simplificado 0 0 1 Poco compleja 1-3 1-25 2 Medianamente compleja 4-6 26-50 3 Compleja 7-10 51-75 4 Altamente compleja Más de 10 Más de 75

Cada componente es calificado según esta escala y al final se suman los valores o grados de cada componente, se dividen entre el total de componentes evaluados y se halla el promedio, que es el resultado final que permite clasificar el sistema (Tabla 35). Como se observa en la metodología antes expuesta, esta constituye un procedimiento sencillo, que está al alcance de los técnicos y agricultores y que puede ser muy útil en el manejo y conservación de enemigos naturales de plagas. Tabla 35. Modelo para registrar y realizar los cálculos finales de la caracterización de los sistemas de producción respecto a su biodiversidad (Vázquez y Matienzo, 2006)

EVALUACIÓN RÁPIDA DEL GRADO MEDIO DE

BIODIVERSIDAD EN SISTEMAS DE PRODUCCIÓN

Finca: Organización: Municipio:

Año: Área total (Hectáreas):

Lista de cultivos sembrados en el año:

Componentes de la biodiversidad Expresión para el año que se evalúa Valores

obtenidos

Grado de complejidad

según la escala

BIODIVERSIDAD INTRODUCIDA PRODUCTIVA Diversidad de cultivos Número de cultivos sembrados

Variedades de cultivos Cultivos en que se manejan variedades (% del total)

Asociaciones de cultivos Siembras asociadas (% del total)

151

Continuación de la tabla 35

Componentes de la biodiversidad Expresión para el año que se evalúa Valores

obtenidos

Grado de complejidad

según la escala

Barreras vivas Siembras con barreras vivas (% del total)

Rotación de cultivos Campos que rotaron (% del total de siembras)

Rotación con cultivos conservadores del suelo

Cultivos de cobertura (% de las siembras)

Asociación con cobertura viva

Campos protegidos con cobertura viva (% de siembras)

Sombra temporal Siembras protegidas con sombra temporal (% del total)

BIODIVERSIDAD FUNCIONAL Reservorios de biorreguladores de plagas

Número de sitios donde se protegen biorreguladores

Diversidad de enemigos naturales Numero de grupos

BIODIVERSIDAD AUXILIAR

Plantas repelentes Siembras con plantas repelentes (% del total)

Especies de plantas repelentes

Número de especies con estas propiedades

Cercas vivas perimetrales Lados de la finca con cerca viva (% del perímetro)

Especies de las cercas vivas Número de especies

Sombra permanente Número de siembras con sombra permanente

Especies de sombra permanente

Número de especies de sombra permanente

Arboleda o mini-bosque Número existentes Especies de la arboleda Número de especies Vegetación herbácea y arbustiva en la finca

Superficie de la finca con vegetación herbácea y arbustiva (%)

Plantas com flores Número de meses BIODIVERSIDAD INTRODUCIDA FUNCIONAL

Entomófagos Número de liberaciones Entomopatógenos Número de aplicaciones Antagonistas Número de aplicaciones

BIOTA NOCIVA Fitófagos Cantidad de especies ostensibles Fitopatógenos Cantidad de espécies ostensibles Fitoparásitos Cantidad de especies ostensibles

Suma de todos los grados Total de componentes evaluados

Porcentaje Grado de complejidad del sistema

152

6.7. Registro de flores entomófilas Las flores entomófilas son aquellas que resultan atractivas para los insectos; pero, como es conocido, estas relaciones insecto-flor son específicas, por lo que unas pueden ser más atractivas para las abejas, otras para los insectos fitófagos y otras para los entomófagos, entre otros, por lo que el conocimiento de estas relaciones es de importancia práctica en el manejo de la finca. Una práctica que pueden realizar los agricultores en sus fincas es llevar un registro de la fenología de la floración de las plantas, sean cultivadas o espontáneas, ya que como se ha expresado, estas constituyen una fuente importante de alimentación de adultos de parasitoides y predadores. Junto con este registro, es útil evaluar quienes son los visitantes más comunes de las flores de dichas plantas, para conocer las de mayor interés en la conservación de los enemigos naturales. Esto lo puede realizar el propio agricultor o los niños, sean de su familia o de alguna escuela cercana, lo que también contribuye a que estos se vinculen más con el entendimiento y el cuidado de la naturaleza. Para realizar el registro debe hacerse un croquis de vegetación de toda la finca, delimitando bien los campos que se cultivan, los ambientes seminaturales existentes y los caminos; es decir, todo sitio de la finca poblado por plantas debe estar reflejado en el croquis. Cada uno de estos sitios resultan importantes, sobre todo por su ubicación, ya que las interacciones que se manifiestan en un sistema de producción son complejas, por lo que hay que considerar los múltiples efectos que puedan existir. Por ello cada sitio se rotula con sus respectivos datos, para lo cual el agricultor puede utilizar una simbología que le resulte práctica, como por ejemlo: campos de cultivos permanentes, campos de cultivos temporales, ambientes seminaturales, caminos, cercas perimetrales, etc. Entonces, los sitios de cada categoría se enumeran para poder ubicarlos con facilidad. El registro de flores entomófilas se realiza en diferentes épocas del año, según las características del clima y las fechas de siembra de la localidad; aunque lo más recomendado es realizarlo cada tres meses durante los dos primeros años y luego dos veces al año. El registro puede realizarse como máximo durante 1-7 días mediante el procedimiento siguiente: • Se planifica un recorrido o ruta por toda la finca, de forma tal que se aproveche el

tiempo, es decir, que sea optimo, y que incluya todos los sitios reflejados en el croquis de vegetaciones.

• En cada sitio hay que pararse en un punto medio o de mayor visibilidad y observar detenidamente alrededor, hasta la distancia que permite la vista, y localizar la mayor cantidad de plantas diferentes, sean herbáceas, arbustivas y arbóreas, para evaluar una planta al azar de cada especie presente en dicho sitio.

153

• Luego hay que acercarse a cada planta florecida y observar si en la flor hay algún insecto, para anotar de quien se trata. En este caso no se requiere identificar la especie, sino el tipo de insecto visitante, a saber: polinizador (abejas), parasitoide (avispitas, moscas), predadores (avispas, cotorritas, chinchitas y otros). Se anota la cantidad observada de cada uno durante aproximadamente un minuto de observación. Para realizar esta no se debe tocar la planta y solo acercarse unos 0,5-1,0 m, ya que si trata de acercarse más los insectos pueden volar.

• Hay que anotar su nombre vulgar de cada planta; si no la conoce, puede describirla o tomar una muestra para identificarla posteriormente, lo cual puede hacerse con la ayuda de otra persona que las conozca o en algún laboratorio de servicios o universidad cercana. La muestra debe incluir la rama, hojas y flor, todo lo cual se coloca entre las páginas de una revista de papel gaceta o entre hojas de periódico, de forma tal que pierda la humedad y se conserve sin descomponerse.

El registro (Tabla 36) puede reflejarse en libretas o en una computadora, inclusive en bases de datos que permitan realizar análisis específicos para las diferentes épocas del año, período de siembra, tipos de flores, grupos de entomófagos, entre otros que pueden ser graficados y que contribuyen a un manejo eficiente de estas plantas a nivel del sistema de producción. Tabla 36. Modelo para anotaciones del registro de flores entomófilas en la finca. Finca: Fecha de evaluación: Realizada por:

Visitantes de las flores Sitios Plantas florecidas Polinizadores Parasitoides Predadores Otros

154

7. Adopción por los agricultores de prácticas de conservación

La adopción de prácticas de conservación de los enemigos naturales en Cuba, se muestra como un avance y evidencia de que estas son factibles de llevar a la práctica por los propios agricultores. Desde luego, para entender estos resultados es preciso conocer que a principios de los años sesenta del pasado siglo la lucha contra las plagas agrícolas en Cuba se realizaba básicamente con plaguicidas que se aplicaban de forma calendariada, es decir, con una frecuencia determinada (generalmente cada siete días), tal y como ocurre en la mayoría de los países de la región; en cambio, posterior a la creación del servicio estatal de sanidad vegetal en los años 1973-1974, se comenzaron a desarrollar alternativas a estos productos, iniciadas con los sistemas de diagnóstico y señalización, luego el programa de lucha biológica y posteriormente el manejo integrado de plagas, hasta llegar a la etapa actual en que se está adoptando de manera generalizada el manejo agroecológico de plagas, en que los plaguicidas químicos se emplean solamente ante determinada necesidad, muy justificadamente (Vázquez, 2006b). Esto ha permitido consolidar en la práctica diferentes criterios en el manejo de los plaguicidas, sobre la base de contribuir a la conservación de los enemigos naturales de plagas, lográndose que en los casos en que se empleen dichos productos se realice lo siguiente:

• Señalización o monitoreo para tomar decisiones en las aplicaciones de plaguicidas (según índice de la plaga).

• Evaluar la actividad y tendencia de las poblaciones de biorreguladores. • Realizar las aplicaciones de los plaguicidas localizadas por bandas o dirigidas a las

ramas de la planta. • Sustitución de productos químicos por biológicos. • No utilizar productos químicos del grupo de los fosforados. • Limitar los tratamientos aéreos. • Sustitución de las mezclas de insecticidas por alternativas de menor impacto sobre los

biorreguladores. • Reducción paulatina del número de aplicaciones de productos químicos. • Disminuir la carga tóxica en el manejo de los minadores de las hojas. • Aplicar el producto en el momento que menos afecte a los biorreguladores. • Emplear técnicas de aplicación de menor efecto directo sobre el follaje de las plantas. • Utilización de feromonas con plaguicidas para lograr aplicaciones localizadas. • Sustitución de plaguicidas químicos por plaguicidas bioquímicos o productos naturales y

minerales.

155

Por eso se afirma que el desarrollo de prácticas agroecológicas de manejo de plagas en Cuba es parte de la transición de la agricultura del país, lo que constituye un proceso complejo, que se ha enriquecido con las políticas agrarias, los aportes científico-técnicos y una gran participación de los agricultores, sobre la base de un trabajo constante, con muy pocos recursos energéticos y tecnológicos, para buscar solución a los disímiles problemas que se generan en la producción agraria bajo condiciones tropicales, lo cual ha contribuido al incremento de los conocimientos y actuación de los agricultores (Tabla 37) sobre el control biológico y las prácticas agronómicas, así como la conservación de los enemigos naturales de plagas como componente en los programas de manejo agroecológico de plagas (Vázquez, 2007b). Tabla 37. Cambios en la percepción de los agricultores respecto a la conservación de los enemigos naturales de plagas.

Elementos considerados 2003 2007 Diferenciar artrópodos plagas de enemigos naturales + ++ Reconocer otros tipos de enemigos naturales (hongos, bacterias, virus) - ++ Identificar en campo a los enemigos naturales + ++ Conocimiento sobre las prácticas de conservación + +++ Adoptar prácticas de conservación + +++

En particular sobre la identificación de los entomófagos los agricultores y técnicos han recibido capacitación sobre los grupos más comunes, lo que ha permitido que puedan reconocerlos en los cultivos y propiciar las prácticas de conservación, como lo muestra una encuesta nacional que realizamos recientemente a técnicos y agricultores (Figura 71), en que se pudo comprobar un alto nivel de respuestas positivas en la identificación de varios grupos, tanto por parte de los técnicos como de los agricultores. En esta misma encuesta se preguntó a los agricultores las prácticas de conservación que ellos realizan en sus fincas y a los técnicos las prácticas de conservación que observan con mayor frecuencia en las areas donde trabajan y los resultados fueron muy interesantes, principalmente por la cantidad de prácticas que se han adoptado por los agricultores (Tabla 38) y por el alto nivel de adopción que tiene el criterio de reducir o no utilizar plaguicidas sintéticos y el empleo de barreras de maíz, sorgo y girasol, que son dos prácticas de conservación muy recomendadas, la primera relacionada con la protección tóxica y la segunda para favorecer el desarrollo de estos organismos.

156

84 86 88 90 92 94 96 98 100

CoccinellidaeChrysopidae

Miridae y AnthocoridaeForficulidaeFormicidae

AraneaeReduviidae

VespidaeChalcidoidea e Ichneumonoidea

Agricultores Técnicos

Figura 71. Resultados de la exploración cognitiva a agricultores y técnicos de base sobre los principales grupos de entomófagos en los agroecosistemas. Encuestas individuales (texto y dibujos) realizadas a 136 personas en las diferentes provincias del país durante el año 2005. Tabla 38. Conducta de técnicos y agricultores sobre prácticas de conservación de enemigos naturales en Cuba1.

Nivel de adopción (%) Prácticas adoptadas en sistemas agrícolas Agricultores Técnicos

1. Reducir o no aplicar plaguicidas químicos 85 75 2. Fomentar barreras vivas (maíz, sorgo, girasol) 70 70 3. Cría rústica de coccinélidos en insectarios de campo 40 21 4. Manejo de plantas como reservorios 26 29 5. Uso de bioplaguicidas 18 20 6. Liberaciones de entomófagos 13 30 7. Traslado de enemigos naturales desde reservorios 16 18 8. Asociaciones de cultivos 13 14 9. Tener plantas florecidas en la finca 9 11 10. Asistir a las actividades de capacitación 6 11 11. Manejar las plantas repelentes 4 18 12. Fomentar cercas vivas diversificadas 5 7 13. Tolerar arvenses 5 13 14. Sembrar mosaicos de cultivos 4 5 15. Fomento de reservorios de hormigas 4 5 16. Aplicar plaguicidas botánicos 4 4 17. Manejar los restos de cosecha 4 4 18. Fomentar arboledas en la finca 4 2 19. Diversificación de cultivos a nivel de la finca 4 2 20. Mantener la humedad de los campos 3 4 21. Monitoreo de plagas y enemigos naturales 1 5 22. Manejo de coberturas vivas 1 4 23. Rotación de cultivos 3 - 24. Aplicación localizada de los plaguicidas 1 - 25. Laboreo mínimo del suelo 1 -

(1) Resultados de una encuesta escrita a 56 técnicos y 80 agricultores en las diferentes provincias de Cuba durante el año 2005.

157

Un análisis más detallado indica que la conservación de los enemigos naturales de plagas constituye una práctica en Cuba que ha adquirido varias dimensiones, pues existen diferentes casos o modelos de su adopción, a saber: • Cultivos bajo programa de conservación: Son los cultivos en que la conservación de los

enemigos naturales constituye el principal componente del manejo de plagas. Ejemplos: caña de azúcar, cítricos, pastos y forrajes.

• Culivos en que la conservación es un componente esencial: Son cultivos que eventualmente pueden emplear plaguicidas, pero realizan prácticas agroecológicas y la conservación es un componente fuerte de dichos programas. Ejemplos: yuca, cafeto.

• Cultivos en que la conservación es un componente que contribuye: En estos casos no es un componente esencial, pero es parte del programa. Ejemplos: maíz, tabaco.

Las principales prácticas agroecológicas que se han adoptado por los agricultores en estos programas (Tabla 39) constituyen una evidencia de su importancia, sobre todo por el área que representan en el país y los años en que se están aplicando. Tabla 39. Nivel de adopción de prácticas de conservación de enemigos naturales en algunos cultivos de Cuba.

Cultivos

Superficie cultivada (miles de

hectáreas)

Principales plagas de insectos

Nivel de conservación de enemigos

naturales

Prácticas más utilizadas

Caña de azucar 1 547,2 Diatraea

saccharalis Alto

No se utilizan insecticidas en más de 50 años. Existe un programa generalizado de control biológico con entomófagos, que ha sido exitoso.

Yuca Erinnyis ello Alto

No se utilizan plaguicidas sintéticos. Asociaciones con maíz. Liberaciones de Trichogramma spp. Traslado de parasitoides (Cotesia americanus). Aplicaciones de Bacillus thuringiensis ante la presencia de larvas de E. ello.

Boniato

769,1

Cylas formicarius Medio-alto

Se utilizan insecticidas en casos de ataques severos y en áreas para semilla. Aplicaciones de Beauveria bassiana en la semilla y con trampas de feromona. Traslado de colonias de la hormiga predadora Pheidole megacephala desde reservorios.

Cítricos 166,2 Aleurocanthus

woglumi Pachnaeus litus

Alto No se utilizan insecticidas en aplicaciones foliares, salvo excepciones muy justificadas.

Cafeto 136,9

Perileucoptera coffeella

Hypothenemus hampei

Alto

No se utilizan insecticidas y fungicidas foliares. Aplicaciones de Beauveria bassiana. Prácticas agronómicas del suelo y cultivo.

158

Continuación de la tabla 39

Cultivos

Superficie cultivada (miles de

hectáreas)

Principales plagas de insectos

Nivel de conservación de enemigos

naturales

Prácticas más utilizadas

Pastos y forrajes 2 179,9 Mocis latipes Alto

No se utilizan insecticidas sintéticos. Utilización de bioplaguicidas y entomófagos.

Agricultura urbana 53,0 Diversas Alto

No se utilizan plaguicidas sintéticos. Utilización de bioplaguicidas y entomófagos. Se practica la diversificación vegetal en el sistema de producción. Se realizan crías rústicas de entomófagos y otras prácticas de conservación.

La caña de azúcar (Saccharum spp.) constituye un cultivo en que el control biológico es tradicional y exitoso, pues se ha practicado la cría y liberación aumentativa de parasitoides (Lixophaga diatraeae, Trichogramma spp. y Tetrastichus howardi), se han realizado introducciones de entomófagos y se practica la conservación de los enemigos naturales de otras plagas. El cultivo del cafeto ha sido crucial la esta etapa de generalización del programa de manejo integrado contra el Minador de la Hoja (Simón, 1989), que introdujo nuevos elementos como el manejo del hábitat y la conservación de los enemigos naturales y consideraba en el índice o umbral económico para la aplicación el nivel de parasitismo. La principal táctica de conservación de este programa es la no utilización de insecticidas foliares y la reducción de las aplicaciones de fungicidas (Simón, 1989). A pesar de que se había recomendado utilizar estos insecticidas en casos absolutamente necesarios y según el índice de las plagas (CNSV, 1989), y que en el programa de lucha integrada contra el minador se decidía la aplicación de insecticidas foliares según nivel de parasitismo y se delimitaba el área real a aplicar (Simón, 1989), la experiencia demostró que estos productos son considerablemente negativos para los biorreguladores de las principales plagas (Simón, 1999), de tal forma que en la práctica se logró que los cafeticultores dejaran de utilizarlos. El caso del minador del café (Tabla 40) es muy notorio, pues comenzó con monitoreos y decisiones respecto al uso de insecticidas foliares tomando en consideración el parasitismo, pero manteniendo las aplicaciones de insecticidas granulados al suelo, lo que contribuyó a la recuperación de la fauna de enemigos naturales, básicamente parasitoides Hymenoptera, que alcanzaron tasas de hasta el 70-75% de parasitoidismo global (Simón, 1989).

159

Tabla 40. Síntesis de las prácticas de conservación de los enemigos naturales en el programa de manejo del minador de la hoja del cafeto (Leucoptera coffella (Guerin-Meneville) en Cuba (Según Simón, 1989).

Estrategias Principales tácticas Control químico • No se recomienda la utilización de insecticidas foliares.

• En caso de requerirse aplicar un insecticida contra L.coffeella, se debe considerar el índice de parasitismo global y su tendencia. Si este es mayor del 10% en producción o del 20% en fomento, no se debe aplicar insecticidas; si en el muestreo siguiente la tendencia es a incrementarse, se mantienen las observaciones. Si es necesario aplicar algún insecticida foliar contra cualquier plaga, debe realizarse una evaluación previa para delimitar el área o foco, con el propósito de no aplicar generalizadamente.

• Considerar la dinámica poblacional del minador en la localidad para programar las aplicaciones de fungicidas cúpricos contra enfermedades.

Lucha biológica • Inventario, frecuencia y distribución de parasitoides en las áreas productoras. • Evaluación del parasitismo global a través de la metodología de señalización.

Manejo del hábitat

• Fomento de cobertura viva, por sus múltiples funciones, entre ellas servir de refugio y alimento (flores) a los adultos de los parasitoides.

• Regulación de la sombra permanente, en función de favorecer el desarrollo del parasitismo.

• Fomento de frutales en los alrededores de los campos, como fuente de alimento a los adultos de los parasitoides.

Con posterioridad a la introducción de la broca del café (Hypothenemus hampei) se realizaron aplicaciones foliares de insecticidas; pero estas se han reducido a casos absolutamente necesarios, pues esta plaga se maneja con el uso de prácticas de saneamiento, aplicaciones de Beauveria bassiana, uso de trampas de captura y liberaciones de entomófagos (Vázquez, 2005). En el cultivo de los cítricos es importante resaltar las dos primeras introducciones, que se realizaron en los años 1928-1930 para el control de la mosca prieta de los cítricos (Aleurocanbthus woglumi), plaga introducida que afectó sensiblemente la citricultura del país (Bruner et. al.,1975) y que posterior a estas introducciones se ha mantenido a bajos niveles poblacionales, considerándose como un ejemplo muy exitoso de introducción de agentes de control biológico en la región (Vázquez y Castellanos, 1997), con gran impacto para la citricultura nacional. En este cultivo ha resultado exitosa la estrategia de conservación de los enemigos naturales de plagas introducidas (Tabla 41), toda vez que las plantaciones de cítricos se manejan mediante prácticas agroecológicas, lo que ha permitido que al introducirse estas especies de fitófagos, se observa una rápida interacción con los biorreguladores generalistas que habitan en las mismas; además, en el caso del minador de la hoja (Phyllocnistis citrella) y del psílido de los cítricos (Diaphorina citri), posterior a la introducción de dichas plagas también se introdujeron naturalmente sus enemigos naturales específicos Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Hymenoptera: Encyrtidae) y Tamarixia radiata Waterson (Hymenoptera: Eulophidae) respectivamente (Vázquez et. al., 2001), los que también han sido favorecidos por la estrategia de conservación.

160

Tabla 41. Resumen de las principales tácticas de conservación de los enemigos naturales utilizadas en los programas de manejo de plagas introducidas en los cítricos en fase de producción (Vázquez et al., 2001).

Plagas Principales tácticas Integración al manejo Resultados Situación actual

T. citricidus

Seguimiento de las poblaciones de la plaga

y sus enemigos naturales..

Uso de insecticidas según índices de la plaga y niveles de enemigos

naturales.

Aplicaciones de Lecanicillium lecanii

Para campos con tendencia a incrementos

de poblaciones de la plaga.

Incremento de la actividad de los

enemigos naturales.

La plaga se manifiesta, pero con

altas tasas de regulación por sus

enemigos naturales.

P. citrella

Seguimiento de las poblaciones de la plaga

y sus enemigos naturales.

Uso de insecticidas en casos de ataques

intensos.

Aplicaciones de Bacillus thuringiensis

Desde los ataques iniciales.

Incremento de la diversidad y actividad de enemigos naturales.

La plaga continúa siendo importante.

La actividad reguladora de los

enemigos naturales es alta (tasas de hasta el 60 % de parasitoidismo

global).

D. citri

Seguimiento de las poblaciones de la plaga

y sus enemigos naturales.

Uso de insecticidas químicos en ataques

intensos.

Incremento de la diversidad y

actividad de los enemigos naturales.

La plaga se manifiesta en altas

poblaciones, pero se observa un

incremento de la actividad de los

enemigos naturales. En la agricultura urbana, que son sistemas diversificados en que se practica el manejo agroecológico, se ha podido comprobar que los agricultores de Ciudad de La Habana poseen experiencia en el manejo de varios reservorios de biorreguladores, tales como cotorritas, avispas, chinche asesina, león de los áfidos, tijeretas, parasitoide de áfidos, algodón de la yuca y parasitoides de guaguas, con el fin de regular diversas plagas en boniato, plátano, acelga, quimbombó, maíz, pepino, cítricos, tomate, guayaba, habichuela, yuca y cocotero (Tabla 42). Para lograr estos resultados se ha efectuado diversas actividades de ducación agroecológica, ya que bajo estos sistemas de cultivo, los enemigos naturales (predadores, parasitoides, parásitos, patógenos) tienen una participación sustancial en la regulación de poblaciones de plagas. El nivel de adopción por los agricultores de prácticas agroecológicas de manejo de plagas es una muestra de los cambios que han sucedido en la agricultura cubana (Figura 72) a favor de la conservación de la biodiversidad funcional, pues la mayoría de las prácticas adoptadas son beneficiosas o no causan efectos negativos sobre la sobre los organismos benéficos que habitan en los agroecosistemas.

161

Tabla 42. Principales reservorios de biorreguladores de insectos fitófagos que son manejados por los agricultores urbanos en Ciudad de La Habana (Vázquez et al., 2007).

Especie de biorregulador Plaga que regula Cultivos que reciben el servicio

Hormiga leona (Pheidole megacephala)

Tetuán del boniato (Cylas formicarius)

Picudo negro del plátano (Cosmopolitas sordidus)

Babosas

Boniato, plátano, acelga

Cotorritas (Cycloneda sanguinea y

otros) Afidos o pulgones (Aphididae) Quimbombó, maíz, pepino, acelga, cítricos y otros.

Avispas Larvas de lepidópteros (Sphingidae, Noctuidae) Tomate, cítricos

Chinche asesina (Zelus longipes)

Larvas de palomilla del maíz (Noctuidae) Maíz

León de los áfidos (Chrysopa spp.) Afidos o pulgones (Aphididae) Guayaba y otros cultivos.

Tijeretas (Doru lineare y otros) Larvas de palomilla del maíz Maíz

Parasitoide de áfidos (Lysiphlebus testaceipes)

Afidos o pulgones Habichuela, quimbombó, cítricos y otros.

Algodón de la yuca (Cotesia spp.)

Primavera de la yuca (Erinnyis ello) Yuca

Hongo entomopatógno (Aschersonia spp. )

Guaguas o cóccidos y moscas blancas (Aphididae, Coccidae,

Diaspididae, Aleyrodidae) Cítricos y otros frutales.

0

20

40

60

80

100Aplicaciones de Bioplaguicidas

Liberaciones de entomófagos

Conservación de benéficos

Asociaciones de cultivos

Plantas repelentes

Diversificación florísticaUso de preparados botánicos

Rotaciones de cultivos

Manejo de cercas vivas

Arrope de biomasa vegetal

Nutrición biológica

Figura 72. Nivel de adopción de prácticas agroecológicas por los agricultores en Cuba (Vázquez, 2007a).

162

Estos resultados han permitido consolidar un proceso en todo el país (Vázquez, 2008), que combina la educación agroecológica con la innovación (Figura 73), modelo que se ha consolidado y que ha contribuido a que los técnicos y agricultores adquieran una cultura agroecológica que les permita entender los principios de muchas de las prácticas que ellos realizan habitualmente en sus fincas, además de contribuir a perfeccionar, validar y adoptar diversos programas de manejo agroecológico de plagas.

Figura 73. Estructura temática (en letra mayúscula) de los cursos-talleres nacionales, provinciales y territoriales en que participan los técnicos y directivos de la sanidad vegetal y la producción agraria y aportes de los mismos para las personas que participan (en letra minúscula)(Vázquez, 2008). Como resultado de este proceso se han validado y adoptado por los agricultores del país programas de manejo agroecológico de plagas de insectos de importancia, que consideran las relaciones tróficas en el sistema de producción (finca), el cultivo, las plagas y sus enemigos naturales, lo cual ha contribuido a la adopción de prácticas que favorecen la conservación y explotación de la biodiversidad, como componente importante del manejo de plagas, lo que se considera uno de los principales impactos del presente proceso. Los programas agroecológicos adoptados en todo el país son los siguientes: • Gusanos de las cucurbitáceas, Diaphania spp. • Primavera de la yuca, Erinnyis ello. • Cogollero del tabaco, Heliothis virescens. • Polilla de la col, Plutella xylostella. • Tetuán del boniato, Cylas formicarius. • Mosca blanca, Bemisia tabaci. • Palomilla del maíz, Spodoptera frugiperda. • Pulgones en hortalizas y viandas.

163

• Chinche del aguacate, Pseudacysta perseae. • Escolitidos en pinos, Ips spp. • Broca del café, Hypothenemus hampei. • Minador del café, Leucoptera coffeella. • Bibijagua, Atta insularis.

Se considera que un factor que ha favorecido este programa, es el hecho de que los agricultores tienen mayormente el sexto grado de enseñanza, la nueva generación de agricultores posee nivel de secundaria básica y muchos de ellos son técnicos o ingenieros agrónomos; además de que tienen diversas oportunidades para su actualización técnica y el intercambio con otros agricultores.

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9. Anexo Lista de las principales plagas de insectos y sus enemigos naturales en los agroecosistemas de Cuba

La lista que a continuación se ofrece incluye solamente los insectos que constituyen plagas de mayor importancia en cultivos de Cuba en la actualidad, de los cuales se informa el nombre científico, el orden, la familia y el nombre común. Seguidamente se informan los enemigos naturales (artrópodos, nematodos, microorganismos) de dichas plagas en Cuba, que están documentados en la literatura e informados por Vázquez (2006). De todos se ofrece su nombre científico, orden y familia. En todos los casos fueron excluidos los hiperparasitoides. La mayoría de estas especies de insectos plagas tienen un relativo nivel de regulación por sus enemigos naturales, sobre todo cuando las prácticas de manejo favorecen a estos organismos benéficos. Hortalizas, viandas, granos y frutos menores Aphis craccivora Koch (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón de los frijoles): Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), Leucopis bella Loew (Diptera: Chamaemyiidae), Pseudodoros clavatus (F.) (=Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae), Cycloneda sanguinea limbifer Casey (Coleoptera:Coccinellidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Crysopidae). Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón de los melones): Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), Aphelinus sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), Leucopis bella Loew (Diptera: Chamaemyiidae), Coleomegilla maculata (DeGeer), Cycloneda sanguinea limbifer Casey, Hippodamia convergens Guér. (Coleoptera: Coccinellidae), Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae), Entomophthora sp. (cercana a fresenii) (Zygomycetes: Entomophthorales). Ascia monuste eubotea (Godart) (Lepidoptera: Pieridae) (Gusano de la col): Eusisyropa blanda (Osten-Sacken) (= Zenillia blanda (Ostern-Sacken) (Diptera: Tachinidae). Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera:Aleyrodidae) (Mosca blanca): Encarsia luteola Howard, Encarsia nigricephala Dozier Encarsia transvena Timberlake, Encarsia quaintancei Howard, Eretmocerus haldemani Howard (Hymenoptera: Aphelinidae), Chrysoperla externa Navás, Nodita firmini Navás (Neuroptera: Chrysopidae), Engyptatus (=Cyrtopeltis) varians (Distant), Nesidiocoris (=Cyrtopeltis) tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae), Orius insidiosus (Say) (Hemiptera: Anthocoridae), Delphastus pallidus LeConte (Coleoptera: Coccinellidae), Theridula gongygaster Simon, Theridula sp. (Araneae: Theridiidae), Paecilomyces fumosoroseus (Wise) Brown and Smith (Hyphomycetes: Moniliales).

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Brevicoryne brassicae (Linnaeus) (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón de la col): Diaretiella rapae (M' Intosh), Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae). Cosmopolites sordidus (Germar) (Coleoptera:Curculionidae) (Picudo negro del plátano): Ignelater (=Pyrophorus) havanensis Laporte (Coleoptera: Elateridae), Tetramorium bicarinatum (Mylander) (Hymenoptera: Formicidae). Cylas formicarius (Summers) (Coleoptera: Curculionidae) (Tetúan del boniato): Pheidole megacephala (Fabricius) (Hymenoptera: Formicidae), Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin (Hyphomycetes: Moniliales), Heterorrhabditis sp. (Nematoda: Heterorhabditidae). Diaphania hyalinata (Linnaeus) (Lepidoptera: Pyralidae) (Gusano de los melones): Trichogramma pintoi Voegelé (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Eiphosoma nigrovittatum Cresson, Eiphosoma dentator (Fabr.), Eiphosoma sp., Enicospilus flavus (Fabr.), Gambrus ultimus (Cresson), Polycirtus semialbus (Cress.), Temelucha fulvescens (Cress.), Temelucha apicalis (Cress.) (Hymenoptera: Ichneumonidae), Cotesia marginiventris (Cresson) (=Apanteles marginiventris Cresson), Apanteles impiger Muesbeck (Hymenoptera: Braconidae), Nemorilla floralis (Fall.), Lespesia archippivora Riley (=Achaetoneura archippivora Will.) (Diptera:Tachinidae), Aeridiophaga (=Sarcophaga) lambens Wiedeman (Diptera: Sarcophagidae), Calleida rubricollis Dej. (Coleoptera: Carabidae), Zelus longipes (L.) (Hemiptera: Reduviidae). Draeculacephala producta Ball (Hemiptera:Cicadellidae) (Salta hojas de cabeza puntiaguda, salta hojas común): Gonatocerus (=Lymaenon) mexicanus (Perk.) (Hymenoptera: Mymaridae), Ufens niger (Ashm.) (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Tetragnata pallescens (Kern.) (Araneae: Tetragnathidae). Dysmicoccus brevipes (Cockerell) (Hemiptera: Pseudococcidae) (Chinche harinosa de la piña): Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), Pseudaphycus angustifrons Gahan (Hymenoptera: Encyrtidae). Empoasca kraemeri Ross y Moore (Hemiptera: Cicadellidae) (Salta hojas de los frijoles): Anagrus empoascae Dozier (Hymenoptera: Mymaridae), Especie no identificada (Hymenoptera: Dryinidae), Entomophthora sphaerosperma Fres. (Zygomycetes: Entomophthorales). Erinnyis ello (Linnaeus) (Lepidoptera: Sphingidae) (Primavera de la yuca): Trichogramma oatmani Torre, Trichogramma pintureauoi Rodríguez y Galán, Trichogramma pretiosum Riley (Hymenoptersa: Trichogrammatidae), Cotesia (=Apanteles) americana (Lepetelier) (Hymenoptera: Braconidae). Gryllus assimilis (Fabricius) (Orthoptera: Gryllidae) (Grillo negro común): Carnyochaeta singularis García (Nematoda: Ichthyocephalidae), Cephalobium socialis Leidy (Nematoda: Diplogasteridae), Liris (=Notogonidea) sp. (Hymenoptera: Sphecidae). Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera : Noctuidae) (Gusano de la mazorca del maíz, gusano del fruto del tomate, gusano de la cápsula del algodón): Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Enicospilus purgatus Say (Hymenoptera: Ichneumonidae), Conura (=Spilochalcis) femorata (F.) (Hymenoptera: Chalcididae), Archytas

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marmoratus (Townsend) (= Archytas piliventris (V. de Wulp.) (Diptera: Tachinidae), Nomuraea rileyi (Farlow) Samson (Hyphomycetes: Moniliales), Geocoris bullatus (Say) (Hemiptera: Lygaeidae). Heliothis virescens (Fabricius) (Lepidoptera: Noctuidae) (Cogollero del tabaco): Archytas marmoratus (Townsend) (= Archytas piliventris (V. de Wulp.) (Diptera: Tachinidae), Netelia sp., Diadegma insularis, Eiphosoma sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), Apanteles sp., Toxoneuron (=Cardiochiles) nigriceps (Viereck) (Hymenoptera: Braconidae), Campoletis argentifrons Cresson (Hymenoptera: Ichneumonidae), Cycloneda sanguinea sanguinea (L.) (Coleoptera: Coccinellidae), Engyptatus (=Cyrtopeltis) varians Distant, Macrolophus praeclarus Distant, Phylina sp. (Hemiptera: Miridae), Zelus longipes (L.) (Hemiptera: Reduviidae), Polistes cubensis Say. (Hymenoptera: Vespidae), Especie no identificada (Nematoda: Mermitidae), Beauveria brongniartii (Hyphomycetes: Moniliales). Herpetogramma bipunctalis (Fabricius) (Lepidoptera: Pyralidae) (Pega-pega de la remolacha): Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae). Hortensia similis (Walker) (Hemiptera: Cicadellidae) (Salta hojas verde común): Tetragnatha pallescens (Kenn.) (Araneae: Tetragnathidae). Hydrellia sp. (Diptera: Ephydridae) (Minador de la hoja del arroz): Opius sp. (Hymenoptera: Braconidae). Keiferia lycopersicella (Walsingham) (Lepidoptera: Gelechiidae) (Minador de la hoja del tomate, minador gigante): Pseudapanteles dignus (Muesebeck) (= Apanteles dignus Muesebeck) (Hymenoptera: Braconidae). Lagocheirus dezayasi Dillon (Coleoptera: Cerambycidae) (Tuétano de la yuca): Cryptus ornatipennis (Cresson) (Hymenoptera: Ichneumonidae). Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae) ( Pulgón del nabo): Diaeretiella rapae (Mintosh), Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae). Liriomyza trifolii (Burguess) (Diptera: Agromyzidae) (Minador de la hoja): Microgaster sp., Opius dimidiatus Ashmead, Opius mandibularis Gahan (Hymenoptera: Braconidae), Heteroschema sp. (Hymenoptera: Pteromalidae), Diglyphus intermedius (Girault), Chrysocharis parksi Crawford (Hymenoptera: Eulophidae). Myzus (Nectarosiphon) persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón verde del melocotonero): Aphelinus sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), Diaeretiella rapae (Mintosh) (Hymenoptera: Braconidae), Ocyptamus sp., Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae), Brachiacantha decora (Casey), Coleomegilla cubensis Casey, Coleomegilla maculata (DeGeer), Cycloneda sanguinea limbifer Casey, Cycloneda sanguinea sanguinea (L.) (Coleoptera: Coccinellidae). Neoconocephalus obscurelus Redtenbacher (Orthoptera:Tettigoniidae) (Esperanza gris del arroz): Tachytes tricinctus (Fabricius), Sphex cubensis Fernald (Hymenoptera: Sphecidae).

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Nezara viridula (Linnaeus) (Hemiptera: Pentatomidae) (Chinche verde hedionda): Telenomus podisi Ashm. (Hymenoptera: Scelionidae) Oebalus insularis Stal (Hemiptera: Pentatomidae) (Chinche hedionda de las espigas del arroz): Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae). Paracoccus marginatus Williams y Granara de Willink (Hemiptera: Pseudococcidae) (Cochinilla harinosa de la papaya): Syrphophagus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), Tetrastichus sp., (Hymenoptera: Eulophidae), Pachyneuron sp., Gastrancistrus sp. (Hymenoptera: Pteromalidae), Zilus sp., Cycloneda sanguinea limbifer Casey, Chilocorus cacti (L.), Hyppodamia convergens Guerin, Coleomegilla maculata (DeGeer), Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, Scymnus sp. (Coleoptera: Coccineliidae), Chrysopa gloriae Alayo, Chrysopa debilis Navás (Neuroptera: Chrysopidae), Leucopodella sp., Ocyptamus sp. (Diptera: Syrphidae). Peregrinus maidis (Ashmead) (Hemiptera: Delphacidae)(Salta hojas peregrino del maíz, salta hojas fulgórido del maíz): Anagrus flaveolus Waterhouse (Hymenoptera: Mymaridae), Toxomerus (Mesograpta) subannulatus Loew (Diptera: Syrphidae) , Aspergillus flavus Link (Hyphomycetes: Moniliales). Plutella xylostella (Linnaeus) (Lepidoptera: Plutellidae) (Polilla de la col):Trichogramma pintoi Voegelé (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Pimpla (=Coccigomimus) marginella Brullé, Diadegma insulare (Cresson) (Hymenoptera: Ichneumonidae), Apanteles sp., Rogas sp. (Hymenoptera: Braconidae), Toxomerus floralis (F.) (Diptera: Syrphidae). Rhopalosiphum maidis (Fitch) (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón del maíz): Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), Cycloneda sanguinea sanguinea Casey, Coleomegilla cubensis Casey, Cycloneda sanguinea limbifer Casey., Chilocorus cacti (L.), Diomus (=Scymnus) roseicollis Mulsant, Hyppodamia apicalis Casey, Hyppodamia convergens Guerin, (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae),* Ocyptamus scutellatus Loew, Ocyptamus dimidiata (F.), Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae). Spodoptera exigua (Hübner) (Lepidoptera : Noctuidae) (Prodenia verde): Cotesia marginiventris Cresson, Chelonus insularis Cresson, Rogas sp. (Hymenoptera: Braconidae), Temelucha apicalis (Cresson) (Hymenoptera: Ichneumonidae), Geocoris bullatus (Say.) (Hemiptera: Lygaeidae). Spodoptera frugiperda (Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) (Palomilla del maíz, gusano de las yerbas): Trichogramma spp (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Telenomus heliothidis Ashmead, Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae), Cotesia marginiventris (Cresson), Chelonus insularis (Cresson), Rogas sp., Aleiodes laphygmae Viereck, Aleiodes vaughani (Muesebeck), Homolobus truncator (Say) (Hymenoptera: Braconidae), Euplectrus plathyhypenae (Howard) (Hymenoptera: Eulophidae), Enicospilus purgatus (Say), Ophion flavidus Brullé, Temelucha fulvescens (Cress.), Netelia sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), Conura femorata (F.), Conura side (Walker) (Hymenoptera: Chalcididae), Archytas marmoratus (Townsend), Gonia texensis Reinchard, Eucelatoria armigera (Coquillet) (= Blondelia (= Frontina) armigera Coq.), Eusisyropa blanda (Osten-Sacken) (= Zenillia blanda

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(Ostern-Sacken), Lespesia archippivora Riley (= Achaetoneura archippivora Will.) (Diptera: Tachinidae), Hexamermis sp. (Nematoda: Mermithidae), Numuraea rileyii (Farlow) Samson (Hyphomycetes: Moniliales), Virus de la poliedrosis nuclear (VPN), Solenopsis geminata (Fabricius) (Hymenoptera: Formicidae), Polister major Palissot de Beauvois, Polistes cubensis Lepeletier (Hymenoptera: Vespidae), Doru lineare (Dohrn) (Dermaptera: Forficulidae). Spodoptera ornithogalli (Guenée) (Lepidoptera : Noctuidae) (Mantequilla de rayas amarillas): Eusisyropa blanda (Osten-Sacken) (= Zenillia blanda (Ostern-Sacken) (Diptera: Tachinidae). Tagosodes orizicolus (Muir) (Hemiptera: Delphacidae) (Salta hojas del arroz): Anagrus (=Paranagrus) perforator Perkins (Hymenoptera: Mymaridae), Gonatopus sp. (Hymenoptera: Dryinidae), Tytthus parviceps (Reuter) (Hemiptera: Miridae), Elenchus sp. (Strepsiptera: Elenchidae), Coleomegilla cubensis Casey (Coleoptera: Coccinellidae), Tetragnata pallescens (Kenn) (Arachnida: Tetragnathidae). Thrips palmi Karny (Thysanoptera: Thripidae) (Thrips de la papa): Amblyseius aerialis Muma, Amblyseius largoensis Muma, Amblyseius manihoti Moraes, Neoseiulus gracilis Muma, Proprioseiopsis asetus (Cant), Typhlodromalus peregrinus Muma, Aceodromus sp. (Acari: Phytoseiidae), Orius insidiosus Say (Hemiptera: Anthocoridae), Franklinothrips vespiformis (Crawford) (Thysanoptera: Aelothripidae), Toxomerus sp., Ocyptamus sp. (Diptera: Syrphidae), Coleomegilla cubensis Casey, Cycloneda sanguinea Casey (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysopa spp., Nodita firmini Navas (Neuroptera: Chrysopidae). Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera:Thripidae) (Thrips de la cebolla): Orius insidiosus (Say) (Hemiptera: Anthocoridae). Trichoplusia ni (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) (Falso gusano medidor de la col): Eusisyropa (= Zenillia) autographae Sell. (Diptera: Tachinidae), Nomuraea rileyi (Farlow) Simson (Hyphomycetes: Moniliales). Frutales (cítricos, aguacatero, mango, guayaba, cacaotero, cocotero, cafeto) Aleurothrixus floccossus (Maskell) (Hemiptera : Aleyrodidae) (Mosca blanca lanuda de los cítricos): Encarsia cubensis Gahan, Encarsia haitiensis Dozier, Encarsia quaintancei Howard, Eretmocerus californicus Howard, Eretmocerus haldemani Howard, Eretmocerus paulistus Hempel (Hymenoptera: Aphelinidae); Neopomphale aleurothrixi (Dozier) (= Euderomphale aleyrothrixi Dozier), Neopomphale (=Cardioaster) flavimedia Howard (Hymenoptera: Eulophidae), Aschersonia aleyrodis Webber (Coelomycetes: Sohaeropsidales). Anastrepha obliqua (Macquart) (Diptera : Tephritidae) (Bicho de San Juan, mosca antillana de las frutas): Diachasma sp., Bracanastrepha (=Opius) anastrephae Muesebeck (Hymenoptera: Braconidae). Anastrepha suspensa (Loew) (Diptera: Tephritidae) (Mosca de la fruta del Caribe): Macrocheles sp. (Acari: Macrochelidae).

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Aphis spiraecola Patch (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón cítrico verde): Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae), Aphelinus sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), Leucopis bella Loew (Diptera: Chamaemyiidae), Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae), Coleomegilla maculata (DeGeer), Cycloneda sanguinea limbifer Casey, Hippodamia convergens Guér. (Coleoptera: Coccinellidae), Harmonia (=Leis) sp. (Coleoptera: Coccinellidae). Aspidiotus destructor Signored (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua común del cocotero): Aphytis chrysomphali (Mercet) (Hymenoptera: Aphelinidae), Chilocorus cacti (Linnaeus), Egius platycephalus Mulsant, Exochomus cubensis Dimm., Talassa flaviceps Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), Lecanicillium (=Verticillium) lecanii (Zimm.) Viegas (Hyphomycetes: Moniliales). Chrysomphalus aonidum (Linnaeus) (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua redonda de la Florida): Aphytis holoxantus De Bach, Aspidiotiphagus citrinus (Crawford), Aspidiotiphagus lounsburyi (Berlese y Paoli), (Hymenoptera: Aphelinidae), Pseudhomalopoda prima Girault (Hymenoptera: Encyrtidae), Sphaerostilbe aurantiicola (B. y Ba.)(Basidiomycetes: Agaricales), Podonectria coccicola Ellis y Evanhant (Laculoascomycetes: Pleosporales). Coccus viridis (Green) (Hemiptera : Coccidae) (Guagua verde): Chartocerus sp. (Hymenoptera: Signiphoridae), Coccophagus pulvinariae Compere (Hymenoptera: Aphelinidae), Metaphycus flavus Howard, Metaphycus stanleyi Compere, Microterys sp., Cheilongurus sp., Nikolskiella sp., Mercetiella sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), Coccophagus ceroplastae Howard (Hymenoptera: Aphelinidae), Thysanus fasciatus (Girault) (Hymenoptera: Signiphoridae), Laetilia obscura Dyar. (Lepidoptera: Pyralidae), Geodimmoochius explanatum Chapin, Curinus peleus Muls., Chilocorus cacti (L.) (Coleoptera: Coccinellidae), Solenopsis geminata (F.), Brachymirmex heeri Fored (Hymenoptera: Formicidae), Diadiplosis cocci Felton (Diptera: Cecidomyiidae), Lecanicillium (=Verticillium) lecanii (Zimm.) Viegas, Fusarium pallido-roseum (Cooke), Fusarium coccophilum (Desm.), Fusarium larvarum (Desm.) (Hyphomycetes: Moniliales). Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) (Psílido de los cítricos): Tamarixia radiata Waterston (Hymenoptera: Eulophidae), Chilocorus cacti (Linnaeus), Coleomegilla cubensis Casey, Cycloneda sanguinea (Linnaeus), Exochomus cubensis Dimm., Scymnus distinctus Casey, Scymnus sp. (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae), Ocyptamus sp. (Diptera: Syrphidae), Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin, Hirsutella citriformis Speare, Lecanicillium (= Verticillium) lecanii (Zimm.) Viegas (Hyphomycetes: Moniliales). Elaphidion cayamae Fisher (Coleoptera: Cerambycidae)(Barrenador de los cítricos): Monomorium floricola Jerdon, Camponotus planatus Roger, Wasmania auropunctata (Roger) (Hymenoptera: Formicidae), Coenocoelius nigriventis (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), Cryptus (=Nesolinoceras) ornatipennis (Cresson) (Hymenoptera: Ichneumonidae). Hypothenemus hampei Ferrari (Coleoptera: Scolytidae)(Broca del café): Pheidole megacephala (F.), Wasmania auropunctata Roger, Solenopsis geminata (F.), Pseudomyrmex sp. (Hymenoptera: Formicidae), Laemophloeus sp. (Coleoptera:

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Laemophloeidae), Cathartus sp. (Coleoptera: Cucujidae), especies no identificadas de Anthocoridae (Hemiptera), Bethylidae, Encyrtidae y Aphelinidae (Hymenoptera), Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin (Hyphomycetes: Moniliales). Lepidosaphes beckii (Newman) (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua purpúrea de los cítricos): Aspidiotiphagus citrinus (Crawford), Aphytis lepidosaphes Compere, Aphytis crysomphali Mercet (Hymenoptera: Aphelinidae), Sphaerostilbe aurantiicola (B. y Ba.) (Basidiomycetes: Agaricales), Podonectria coccicola Ellis y Evanhant (Laculoascomycetes: Pleosporales). Lepidosaphes gloverii (Packard) (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua larga de los cítricos): Aphytis chrysomphali (Mercet), Aspidiotiphagus citrinus Howard, Aspidiotiphagus lounsburyi (Berlese y Paoli), Encarsia (=Prospaltella) aurantii Howard, Encarsia sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), Cheletogenes ornatus (C. y F.) (Acari: Cheyletidae), Chilocorus cacti (L.), Exochomus cubensis Dimn. (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae), Myriangium duriaei Mant. y Berk. (Laculoascomycetes: Myringidales), Podonectria coccicola (Ellis y Evenhant) Petch (Laculoascomycetes: Pleosporales), Sphaerostilbe auranticola (B. y Ba.) (Basidiomycetes: Agaricales), Nectria flammea (Tul.) Dingley (Pyrenomycetes: Hypocreales). Leptoglossus gonagra (Fabricius) (Hemiptera: Lygaeidae) (chinche de las frutas cítricas): Ooencyrtus submetallicus (How.) (Hymenoptera: Encyrtidae), Neorileya ashmeadi Cwfd. (Hymenoptera: Eurytomidae), Anastatus diversus Gahan (Hymenoptera: Eupelmidae), Gryon carinatifrons (Ashm.) (Hymenoptera: Scelionidae). Nipaecoccus nipae (Maskell) (Hemiptera : Pseudococcidae) (Chinche harinosa del cocotero) : Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, Decadiomus (=Scymnus) bahamicus Casey (Coleoptera: Coccinellidae), Lobodiplosis pseudococci Felton (Diptera: Cecidomyiidae), Coccophagus (=Aneristus) ceroplastae Howard (Hymenoptera: Aphelinidae), Pseudaphycus utilis Timberlake (Hymenoptera: Encyrtidae). Pachnaeus litus (Germar) (Coleoptera: Curculionidae) (Picudo verde-azul, picudo de los cítricos): Ufens osborni Dozier (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Tetrastichus haitiensis Gahan (Hymenoptera: Eulophidae), Oestrophasia (=Cenosoma) sp. (Diptera: Tachinidae), Neoplectana sp. (Nematoda: Steinermematidae), Metarrhizium anisopliae (Metch.) Sorokin, Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin (Hyphomycetes: Moniliales). Parlatoria ziziphi (Lucas) (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua de los cítricos de Ceballos): Aphytis sp., Aspidiotiphagus lounsburgi Berlese and Paoli, Aspidiotiphagus sp. (cercano a citrinus (Craw.), Encarsia sp., (Hymenoptera: Aphelinidae), Alaptus sp. (Hymenoptera: Mymaridae), Aschersonia aleyrodis Weber, Aschersonia goldiana Succ. y Ellis (Coelomycetes: Sohaeropsidales), Sphaerostilbe aurantiicola (B. y Ba.) (Basidiomycetes: Agaricales), Podonectria coccicola Ellis y Evanhant (Laculoascomycetes: Pleosporales). Perileucoptera coffeella (Guérin-Menéville) (Lepidoptera : Lyonetiidae) (Minador de la hoja del cafeto): Achrysocharoides sp., Chrysocharidia sp., Cirrospilus sp., Chrysocharis sp., Closterocerus cinctipennis Ashm., Diaulinopsis sp., Elachertus sp., Horismenus cupreus Ashmead, Miotropis sp., Proacrias sp. (posiblemente P. coffeae Thering), Zagrammosoma

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multilineatum Ashmead (Hymenoptera: Eulophidae), Spalangia sp. (Hymenoptera: Pteromalidae), Mirax sp. (Hymenoptera: Braconidae), Drepanaporus collaris (Cresson) (Hymenoptera: Pompilidae), Polistes cubensis Lepeletier (Hymenoptera: Vespidae). Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae) (Minador de la hoja de los cítricos): Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Hymenoptera: Encyrtidae), Cirrospilus sp., Zagrammosoma multilineatum Ashmead, Tetrastichus sp. (Hymenoptera: Eulophidae), Elasmus sp. (Hymenoptera: Elasmidae), Chrysopa spp. (Neuroptera: Chrysopidae), Polistes cubensis Lepeletier (Hymenoptera: Vespidae). Pinnaspis strachani (Cooley) (Hemiptera : Diaspididae) (Guagua nevada menor de los cítricos): Aspidiotiphagus lounsburyi Berlese y Paoli (Hymenoptera: Aphelinidae), Aphytis sp. (Hymenoptera: Aphelinidae), Chilocorus cacti Linnaeus (Coleoptera: Coccinellidae), Chrysopa sp. (Neuroptera: Chrysopidae), Cheyletogenes ornatus (Canestrini et Fanzago) (Acari: Cheyletidae), Sphaerostilbe fulva (Basidiomicetes: Agaricales). Planococcus citri (Risso) (Hemiptera: Pseudococcidae) (Chinche harinosa cítrica): Leptomastix dactylopii Howard, Leptomastidea abnormis (Girault), Coccidoxenoides peregrinus (Timberlake) (Hymenoptera: Encyrtidae), Aspergillus flavus Link (Hyphomycetes: Moniliales), Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), Diadiplosis cocci Felton (Diptera: Cecidomyiidae), Chrysopa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae), Leucopis bella Loew (Diptera: Chamaemiiydae). Pseudacysta perseae (Heid.) (Hemiptera: Tingidae) (Chinche de encaje del aguacatero): Beauveria bassiana (Bals.) Willemin, Hirsutella sp. (Hyphomycetes: Moniliales), Eusceius hibisci (Casey) (Acari: Phytoseiidae), Chrysoperla externa Navas, Nodita vegana Navas, Nodita cerverai Navas (Neuroptera: Chrysopidae), Cycloneda sanguinea limbifer Casey (Coleoptera: Coccinellidae), Paracarnus cubanus Brunner, Paracarnus myersi China, Termatophylidea gisselleae Grillo (Hemiptera: Miridae), Cunaxa sp. (Acari: Cunaxidae), Lyssomanes sp. (Araneae: Salticidae), Theridula sp. (Araneae: Theridiidae). Selenaspidus articulatus (Morgan) (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua roja antillana): Aphytis lingnanensis Compere, Aspidiotiphagus lounsburyi (Berlese y Paoli) (Hymenoptera: Aphelinidae), Sphaerostilbe aurantiicola (B. y Ba.) (Basidiomycetes: Agaricales), Podonectria coccicola Ellis y Evanhant (Laculoascomycetes: Pleosporales). Strepsicrates smithiana (Walsingham) (Lepidoptera: Tortricidae) (Plegador de los retoños del guayabo): Elachertus sp. (Hymenoptera: Eulophidae). Toumeyella cubensis Heidel y Kohler (Hemiptera: Coccidae) (Guagua lomo de tortuga de los cítricos): Gahaniella saissetiae (Timberlake), Metaphycus sp., Trichomasthus (= Coccidoxenus) sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), Cocophagus cubaensis Compere, Cocophagus pulvinariae Compere (Hymenoptera: Aphelinidae), Mesopeltita truncatipennis (Ashmead) (Hymenoptera: Pteromalidae), Lecanobius sp. (Hymenoptera: Eupelmidae), Thalassa flaviceps Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), Laetilia coccidivora (Comstock) (Lepidoptera: Pyralidae), Ocyptamus costatus Say (Diptera: Syrphidae), Lecanicillium (=Verticillium) lecanii (Zimm.) Viegas (Hyphomycetes: Moniliales).

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Toxoptera aurantii Boyer (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón pardo de los cítricos): Lysiphlebus fuscatus, Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae), Leucopis bella Loew (Diptera: Chamaemyiidae), Coleomegilla maculata (DeGeer), Cycloneda sanguinea lymbifer Casey, Cycloneda sanguinea sanguinea (L.), Chilocorus cacti L., Diomus (=Scymnus) roseicollis Muls., Zilus bruneri Chapuin (Coleoptera: Coccinellidae). Toxoptera citricidus Kirkaldyi (Hemiptera: Aphididae) (Pulgón negro de los cítricos): Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae), Chilocorus cacti L., Cycloneda sanguinea lymbifer Casey, Cycloneda sanguinea sanguinea (L.), Diomus (=Scymnus) roseicollis Mulsant, Hyppodamia convergens Guerin, Zilus bruneri Chapuin (Coleoptera: Coccinellidae), Pseudodoros clavatus (F.) (= Baccha clavata (F.) (Diptera: Syrphidae). Unaspis citri Comstock (Hemiptera: Diaspididae) (Guagua nevada de los cítricos): Aspidiotiphagus lounsburyi (Berlese y Paoli), Aphytis lingnanensis Compere, Aphytis lepidosaphes Comp. (Hymenoptera: Aphelinidae), Cheyletogenes ornatus (Canestrini et Fanzago) (Acari: Cheyletidae), Sphaerostilbe aurantiicola (B. y Ba.) (Basidiomycetes: Agaricales). Caña de azúcar Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Pyralidae) (Bórer de la caña de azúcar): Trichogramma eupractidis Girault, Trichogramma fuentesi Torre, Trichogramma oatmani Torre, Ufens niger (Ashmead) (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Agathis stigmaterus (Cresson), Apanteles diatraeae (Muesebeck), Macrocentrus sp. (Hymenoptera: Braconidae), Hyposoter sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), Lixophaga diatraeae (Townsend) (Diptera: Tachinidae), Abapa pedata (Aldrich) (= Sarcophaga pedata Ald.), Helicobia rapax (Walker) (= Sarcophaga rapax Wal.), Sarcodexia (=Sarcophaga) sternodontis (Townsend) (Diptera: Sarcophagidae), Tetrastichus howardi (Ollif) (Hymenoptera: Eulophidae), Cephalobus elongatus De Man (Nematoda: Heterorhabditidae), Hexameris meridionalis Stein. (Nematoda: Mermitidae), Solenopsis geminata (Fabricius), Paratrechina fulva (Mayr), Monomorium sp., Pheidole megacephala (Fabricius) (Hymenoptera: Formicidae), Pyrophorus noctilucus (Linnaeus) (Coleoptera: Elateridae), Marava (=Prolabia) unidentata (P. de Beauv.) (Dermaptera: Labiidae), Doru lineare (Esch.) (Dermaptera: Forficulidae), Anisolabis annulipes (Lucas), Anisolabis sp., Euborellia sp. (prob. annulipes Lucas (Dermaptera: Carcinophoridae), Aspergillus sp., Penicillium sp., Fusarium sp., Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin (Hyphomycetes: Moniliales), Isaria (Cordyceps) barbery (Pyrenomycetes: Clavicipitales). Elasmopalpus lignosellus (Zeller) (Lepidoptera : Pyralidae) (Bórer menor del maíz, perforador menor de los retoños de la caña): Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Lixophaga diatraeae (Townsend) (Diptera: Tachinidae), especie no identificada (Hymenoptera: Bethylidae). Leucania inconspicua Herrich Schäffer (Lepidoptera: Noctuidae) (Oruga del cogollo de la caña): Archytas marmoratus (Townsend), Belvosia sp., Eucelatoria armigera (Coquillet) (= Blondelia (= Frontina) armigera Coq.)), Hyphantrophaga sp. (Diptera: Tachinidae), Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae).

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Pseudaletia unipuncta (Haworth) (Lepidoptera: Noctuidae) (Oruga del cogollo de la caña): Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae), Euplectrus platyhypenae How. (Hymenenoptera: Eulophidae), Archytas marmoratus (Townsend), Belvosia sp., Eucelatoria australis Townsend (= Compsilura oppugnator Walt.), Hyphantrophaga sp. (Diptera: Tachinidae), Entomophthora sp. (Zygomycetes: Entomophthorales), Nomuraea rileyi (Farlow) Samson (Hyphomycetes: Moniliales). Saccharicoccus sacchari (Cockerell)(Hemiptera: Pseudococcidae) (Chinche harinosa rosada de la caña de azúcar): Anagyrus saccharicola Timberlake (Hymenoptera: Encyrtidae), Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccinellidae), Aspergillus flavus Dirk., Aspergillus parasiticus Speare (Hyphomycetes: Moniliales). Saccharosydne saccharivora (Westwood) (Hemiptera: Delphacidae) (Salta hojas antillano de la caña): Aprostocerus (=Ootetrastichus) sp. (Hymenoptera: Eulophidae), Anagrus flaveolus Waterhouse (Hymenoptera: Mymaridae), Stenocranophilus cuadratus Pierce (Strepsiptera: Halictophagidae). Forestales (pino, leucaena, meliáceas) Dioryctria horneana (Dyar) (Lepidoptera: Pyralidae) (Polilla de los retoños del pino): Calliephialtes comstocki (Cresson) (Hymenoptera: Ichneumonidae), Cirrospilus sp. (Hymenoptera: Eulophidae). Heteropsylla cubana Crawford (Hemiptera: Psyllidae) (Psílido de la leucaena): Psyllaephagus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae), Dorymyrmex insulanus (Busckley), Pheidole megacephala (Fabricius), Tetramorium bicarinatum (Nylander), Wasmania auropunctata (Roger) (Hymenoptera: Formicidae), Chilocorus cacti (Linnaeus), Coleomegilla cubensis Casey, Cycloneda sanguinea sanguinea (Linnaeus), Diomus bruneri Chpn. (Coleoptera: Coccinellidae), Zelus longipes Linnaeus (Hemiptera: Reduviidae), Chrysopa cubana (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae), especies no identificadas (Araneae), especie no identificada (Diptera: Syrphidae), Cladosporium sp., Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hyphomycetes: Moniliales), Bacillus sp. (Bacilli: Bacillares). Hypsipyla grandella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) (Taladrador de los retoños del cedro): Mesostenus sp., Trichomma sp. (Hymenoptera: Ichneumonidae), Agathis sp., Apanteles sp., Habrobracon (=Bracon) cushmani Muesebeck (Hymenoptera: Braconidae), Eupelmus sp. (Hymenoptera: Eupelmidae). Ips calligraphus (Germar) (Coleoptera: Scolytidae) (Descortezador del pino): Dorymyrmex pyranicus (Roger), Solenopsis geminata (Fabricius), Wasmania auropunctata (Roger) (Hymenoptera: Formicidae). Neodiprion insularis (Cresson) (Hymenoptera: Diprionidae) (Mosca del pino): Especie no identificada (Hymenoptera: Chalcididae), Pteromalus sp. (Hymenoptera: Pteromalidae), Dibrachys sp., Spathimeigenia sp. (Diptera: Tachinidae), Especie no identificada (virus). Phyllophaga (Cnemarachis) explanicollis (Chapin) (Coleoptera : Scarabaeidae) (Chicharrón o gallego del pino): Myzinum sp., Tiphia sp. (Hymenoptera: Tiphiidae).

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Rhyacionia frustrana (Comstock) (Lepidoptera: Tortricidae) (Perforador del brote del pino): Elachertus sp. (Hymenoptera: Eulophidae), Catolaccus (=Habrocytus) sp., Pteromalus sp. (Hymenoptera: Pteromalidae), Goniozus (=Parasierola) sp. (Hymenoptera: Bethylidae), Conura (=Spilochalcis) side (Walker), Conura (=Spilochalcis) sp. (leptis) (Hymenoptera: Chalcididae), Tetrastichus sp. (Hymenoptera: Eulophidae), Lixophaga sp. (Diptera: Tachinidae).

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Indice de materias

A

Actividad de los plaguicidas sintéticos............100 Adelphoparasitismo ..........................................36 Agricultura sostenible ...............................3, 6, 12 Agroecosistema (s)…4, 6, 9, 10, 11, 14, 15, 16,

17, 18, 19, 23, 26, 27, 30, 32, 39, 40, 41, 47, 86, 89, 90, 91, 95, 97, 102, 103, 104, 118, 122, 126, 136, 137, 138, 146, 155, 159, 184

Agroforestería ...................................21, 105, 140 Agrotóxicos ... 4, 12, 89, 90, 91, 97, 104, 120, 140 Alelopatía..........................................................15 Ambientes seminaturales....................4, 104, 140 Arboledas ...............................................105, 113 Arquitecturas vegetales ............................90, 102 Asociaciones de cultivos….4, 21, 110, 147, 150,

155

B

Bacterias…15, 28, 30, 32, 38, 41, 103, 125, 134, 143, 144, 148, 154

Barreras vivas.......................4, 21, 108, 147, 150 Biodiversidad……3, 4, 6, 10, 12, 13, 14, 15, 16,

17, 18, 19, 20, 23, 26, 27, 89, 90, 93, 102, 104, 105, 111, 139, 146, 147, 149, 159, 161

Biodiversidad auxiliar ................................19, 147 Biodiversidad funcional….3, 6, 12, 18, 27, 104,

147, 159 Biodiversidad introducida funcional...........18, 148 Biodiversidad introducida productiva ........18, 147 Biodiversidad nociva.................................18, 148

C

Cadena trófica ............................................15, 18 Cajas de recuperación....................................133 Características de las flores........................4, 118 Carga tóxica............................91, 92, 93, 94, 153 Cercas vivas perimetrales...........4, 106, 148, 150 Coberturas vegetales..................................4, 115 Coleoptera…..4, 30, 34, 44, 45, 48, 54, 56, 59,

60, 63, 64, 65, 66, 69, 70, 71, 77, 78, 80, 86, 87, 88, 98, 114, 120, 125, 135, 136, 184, 185, 186, 187, 188, 189, 190, 191, 192, 193, 194

Comensalismo..................................................15 Compatibilidad ..........................................90, 100 Compatibilidad de la aplicación ......................101 Competencia.................................15, 27, 28, 113 Complejidad............ 10, 14, 24, 36, 140, 149, 150 Complejización .............................................9, 11

Comportamiento............................. 4, 85, 92, 102 Conservación de los enemigos naturales…….3,

4, 5, 6, 7, 9, 16, 19, 23, 25, 26, 27, 41, 71, 85, 89, 90, 93, 97, 103, 108, 113, 115, 116, 117, 118, 120, 122, 130, 134, 136, 137, 138, 139, 140, 143, 149, 151, 153, 154, 155, 156, 157, 158, 159, 161

Consumidores .................................... 15, 89, 103 Control biológico….3, 4, 6, 9, 11, 16, 24, 31, 32,

34, 36, 38, 44, 45, 60, 89, 93, 94, 105, 125, 128, 134, 139, 143, 154, 156, 157, 158, 199

Control biológico clásico............................. 34, 45 Control biológico por aumento ......................... 34 Control natural.................................................. 89 Crias rústicas ............................................. 5, 137 Cultivos múltiples ........................................... 110

D

Densidad-dependiente ................................... 8, 9 Densidad-independiente ................................ 8, 9 Depredación........................................... 8, 15, 17 Dermaptera .......................4, 34, 44, 84, 188, 193 Descomponedores ............................. 15, 18, 115 Deuterotocas.............................................. 36, 37 Diptera………4, 30, 34, 35, 44, 45, 52, 56, 57,

60, 63, 67, 72, 86, 87, 88, 110, 134, 143, 184, 185, 186, 187, 188, 189, 190, 191, 192, 193, 194

Diversidad…..3, 4, 5, 11, 13, 14, 16, 17, 18, 22, 23, 25, 26, 40, 58, 85, 89, 90, 102, 103, 104, 117, 118, 128, 140, 142, 143, 146, 149, 159

Diversidad a nivel de biomas ........................... 14 Diversidad a nivel de ecosistemas ................... 14 Diversidad a nivel poblacional.......................... 14 Diversidad a niveles taxonómicos .................... 14 Diversidad específica ....................................... 14 Diversidad florística.................... 4, 102, 104, 118 Diversidad genética.......................................... 14 Diversidad trófica ................................... 103, 104 Diversificación de la agricultura.................. 21, 27 Dominancia .................................................... 142

E

Ecosistema .............................. 11, 15, 18, 89, 93 Ectoparasitoides......................................... 36, 48 Endoparasitoides ............................................. 36 Enemigos naturales….1, 2, 3, 4, 5, 6, 7, 9, 12,

13, 14, 16, 17, 18, 19, 25, 26, 27, 30, 32, 33, 34, 39, 40, 41, 71, 85, 86, 89, 90, 91, 92, 93, 94, 95, 97, 98, 100, 101, 102, 103, 104, 105,

196

106, 107, 109, 111, 112, 113, 114, 115, 116, 117, 118, 119, 122, 130, 131, 134, 135, 137, 138, 139, 140, 141, 142, 143, 144, 145, 146, 147, 148, 149, 150, 151, 153, 154, 155, 156, 157, 158, 159, 161, 184

Enfoque sistémico ........................................4, 22 Ensayos toxicológicos.....................................100 Entomófagos…...4, 5, 18, 25, 31, 33, 40, 41, 42,

44, 45, 46, 85, 90, 95, 96, 97, 98, 100, 101, 104, 105, 106, 107, 108, 110, 111, 112, 113, 115, 116, 118, 122, 125, 130, 131, 132, 137, 138, 144, 148, 151, 152, 154, 155, 156, 157, 158

Entomófilas .................................5, 122, 151, 152 Entomonematodos................................30, 31, 37 Entomopatógenos……13, 18, 28, 29, 31, 37, 40,

90, 95, 96, 97, 98, 99, 100, 104, 115, 125, 135, 136, 144, 147, 148

Epizootias ............... 5, 31, 38, 134, 135, 136, 137 Equidad ......................................................11, 14 Equitatividad ...................................................142 Estabilidad ....................................11, 17, 90, 103

F

Fauna entomológica .........................................40 Fenología de la floración.........................123, 124 Flora adventicia ..........................................4, 112 Flores5, 35, 36, 80, 96, 108, 111, 112, 114, 115,

118, 119, 120, 121, 123, 130, 131, 148, 150, 151, 152, 158

Fungicidas ........ 28, 90, 95, 96, 99, 156, 157, 158

G

Gregarios....................................................36, 52

H

Hábitat……3, 14, 16, 17, 27, 59, 89, 103, 104, 111, 136, 140, 142, 157, 158

Hemiptera…..4, 12, 34, 44, 45, 47, 50, 52, 53, 54, 56, 59, 60, 62, 64, 65, 67, 71, 72, 74, 76, 81, 82, 83, 86, 87, 88, 133, 135, 136, 184, 185, 186, 187, 188, 189, 190, 191, 192, 193

Heterogeneidad de hábitat................................16 Hiperparasitoides..............36, 41, 48, 52, 55, 184 Hongos .................................................30, 38, 41 Hymenoptera……4, 17, 18, 30, 34, 35, 40, 41,

42, 45, 46, 47, 50, 57, 59, 64, 86, 87, 88, 98, 120, 143, 157, 158, 184, 185, 186, 187, 188, 189, 190, 191, 192, 193, 194

I

Idiobiontes ........................................................36

Indicadores de la diversidad....................... 5, 142 Innovación agroecológica................................. 24 Insectarios...............................126, 137, 138, 155 Insecticidas…..90, 92, 94, 95, 96, 97, 99, 125,

153, 156, 157, 158, 159 Interacciones en una comunidad ..................... 15 Inventario de .............................................. 5, 140

K

Kairomonas.................................................... 116 Koinobiontes .............................................. 36, 37

M

Maleza ........................................................... 113 Manejo agroecológico18, 22, 24, 93, 153, 154,

159, 161 Manejo de la finca .................. 3, 22, 23, 139, 151 Manejo de plagas…..3, 4, 5, 6, 10, 20, 22, 25,

26, 41, 116, 139, 140, 148, 149, 154, 156, 159, 161, 199

Manejo fitogenético .................................... 4, 116 Manejo Integrado de Plagas ...... 3, 26, 91, 94, 98 Manejo territorial de plagas ........................ 23, 25 Melíferas .................................122, 123, 124, 140 Metodologías............................................ 35, 139 Monitoreo ....................................... 4, 25, 91, 153 Monófagos ................................................. 34, 37 Mosaicos de cultivos .................................. 4, 117 Multiparasitismo ......................................... 36, 37 Mutualismo....................................................... 15

N

Néctar de las flores .................... 35, 78, 119, 122 Nematodos…..18, 29, 32, 37, 38, 40, 115, 117,

133, 134, 143, 148, 184 Neuroptera……4, 30, 34, 44, 80, 87, 98, 184,

187, 188, 189, 190, 191, 194

O

Oligófagos........................................................ 34

P

Parasitismo…….8, 15, 38, 92, 125, 132, 140, 143, 144, 157, 158

Parasitoides……4, 5, 9, 13, 14, 17, 27, 28, 30, 32, 33, 35, 36, 37, 40, 41, 47, 48, 50, 52, 53, 55, 56, 60, 62, 63, 65, 66, 67, 69, 71, 74, 86, 87, 88, 89, 92, 93, 97, 103, 106, 108, 111, 112, 114, 115, 116, 118, 122, 131, 132, 133, 134, 143, 144, 147, 151, 152, 156, 157, 158, 159

Parásitos .......................................... 4, 30, 33, 37

197

Patógenos ............................4, 30, 33, 38, 86, 87 Persistencia .............. 16, 28, 29, 90, 95, 100, 135 Plaguicidas bioquímicos .....................94, 99, 154 Plaguicidas fisiológicamente selectivos ............94 Plaguicidas sintéticos…….3, 24, 88, 91, 92, 94,

95, 98, 101, 154, 156, 157 Plantas florecidas .............4, 5, 12, 118, 122, 155 Plantas reservorios .........................................126 Polen……..17, 27, 35, 36, 83, 97, 103, 105, 113,

118, 119, 120, 122, 131 Policultivos................ 10, 12, 13, 17, 90, 104, 117 Polífagos...........................................................34 Polinización...............................................98, 120 Pozos de moscas ...........................................134 Prácticas agroecológicas……93, 137, 143, 146,

154, 156, 158, 159, 160 Predación .........................................................15 Predadores…..4, 9, 13, 16, 17, 27, 28, 30, 32, 33,

34, 35, 40, 41, 72, 74, 75, 76, 78, 80, 82, 83, 86, 87, 88, 89, 93, 97, 103, 106, 107, 108, 111, 112, 114, 116, 122, 128, 129, 133, 140, 143, 144, 147, 151, 152, 159

Predador-presa.................................................35 Primarios ..........................................................36 Procesos bioquímicos.......................................10 Procesos de regulación biótica .........................10 Procesos energéticos .......................................10 Procesos hidrológicos.......................................10 Productividad....................................................17 Proovigénicos ...................................................36 Protozoarios......................................................39

R

Regulación natural..........................................4, 7 Relación predador/presa.................................143 Relaciones tri-tróficas .....................................116 Relaciones tróficas ...........................................32 Reservorios5, 105, 108, 113, 115, 125, 126, 127,

130, 131, 132, 133, 140, 155, 156, 159, 160 Reservorios de avispas ..............................5, 128 Reservorios de hormigas............................5, 126 Residualidad Tóxica de Plaguicidas a Enemigos

Naturales....................................................100 Respuesta funcional ...........................................9 Respuesta numérica...........................................9

Riqueza de especies................................ 14, 142 Rotaciones de cultivos ......................... 4, 21, 117

S

Selectividad de las aplicaciones................... 4, 94 Selectividad ecológica de las aplicaciones94, 100 Selectividad ecológica espacial...................... 100 Selectividad ecológica temporal..................... 100 Semioquímicos........................... 27, 37, 103, 116 Sequía........................................................ 30, 31 Servicios ecológicos................102, 104, 105, 106 Silvopastoriles .......................10, 12, 90, 104, 105 Sinomonas ..................................................... 116 Sinovigénicos ............................................. 36, 37 Sistema agrario .................14, 19, 22, 23, 24, 141 Sistema agrícola ...................10, 11, 91, 110, 141 Sistema de cultivo ...................................... 22, 26 Sistema de producción3, 10, 14, 20, 22, 25, 32,

93, 104, 105, 106, 113, 118, 122, 134, 143, 146, 149, 151, 152, 157, 161

Sistema ecológico ............................................ 15 Sistemas agrarios .................... 12, 14, 18, 24, 25 Sistemas agrícolas…….1, 2, 4, 6, 7, 9, 11, 18,

19, 20, 24, 71, 85, 86, 89, 91, 92, 94, 102, 105, 122, 123, 139, 140, 141, 147, 155

Sistemas de producción……3, 5, 6, 22, 23, 91, 93, 104, 105, 139, 146, 149

Superparasitismo ............................................. 36 Sustitución de insumos .......................... 3, 93, 94 Sustitución de plaguicidas.................... 4, 93, 154

T

Telitocas........................................................... 36 Thysanoptera ................4, 34, 44, 81, 82, 83, 188 Tolerancia de arvenses.................................. 113 Toxicidad.......................7, 93, 95, 97, 98, 99, 101 Toxicidad de Plaguicidas sobre Enemigos

Naturales .................................................. 100 Traslado de insectos parasitados........... 132, 140

V

Virus....................................39, 41, 135, 136, 188

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De los autores Luis L. Vázquez Moreno. Ingeniero Agrónomo. Doctor en Ciencias. Investigador y Profesor Titular. Instituto de Investigaciones de Sanidad vegetal (INISAV). Ciudad de La Habana. Entomología, manejo de plagas, agroecología. Correo electrónico: lvazquez@inisav.cu Yaril Matienzo Brito. Ingeniero Agrónomo. Master en Agroecología. Estudiante de Doctorado en Sanidad Vegetal. Investigador agregado. Instituto de Investigaciones de Sanidad vegetal (INISAV). Ciudad de La Habana. Entomología, control biológico, agroecología. Correo electrónico: ymatienzo@inisav.cu Marlene M. Veitía Rubio. Ingeniero Agrónomo. Doctor en Ciencias Agrícolas. Investigador Auxiliar. Instituto de Investigaciones de Sanidad vegetal (INISAV). Ciudad de La Habana. Entomología, manejo de plagas, control biológico. Correo electrónico: mveitia@inisav.cu Janet Alfonso Simonetti. Técnico en Química. Instituto de Investigaciones de Sanidad vegetal (INISAV). Ciudad de La Habana. Estudiante de Ingeniería Agronómica. Entomología. Correo electrónico: lvazquez@inisav.cu

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