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ECOLOGIA TROFICA DE ANUROS EN AREAS CON BOSQUE SECO
TROPICAL DE LA REGION CARIBE-COLOMBIA
ARGELINA BLANCO TORRES
Tesis presentada para optar el titulo de Doctor en Ciencias Biología
Area Curricular de Biología
Facultad de Ciencias
DIRECTORA
Dra. MARIA ARGENIS BONILLA G.
Departamento de Biología
Universidad Nacional de Colombia
CODIRECTORA
Dra. MARTA DURÉ P.
Centro de Ecologia Aplicada del Litoral
Conicet-Argentina
BOGOTA
2016
2
TABLA DE CONTENIDO
INTRODUCCIÓN 17
ELEMENTOS INTRODUCTORIOS 19
OBJETIVOS 19
Objetivo General 19
Objetivos Especificos 19
AREA DE ESTUDIO 20
SITIO 1:Cerrejón (Albania – La Guajira) 21
SITIO 2: Finca La Joya (El Copey – Cesar) 22
SITIO 3: Finca Las Delicias (Aracataca-Magdalena) 23
SITIO 4:Finca Los Mameyales (Piojo – Atlántico) 24
SITIO 5: Hacienda El Ceibal (Santa Catalina- Bolívar) 25
SITIO 6: RNSC Campoalegre (Los Córdobas – Córdoba) 26
CLIMA 27
IDENTIFICACION DE HABITATS OPTIMOS PARA ANUROS EN EL AREA DE
ESTUDIO 28
CAPITULO I. DINAMICA DE LA DIVERSIDAD DE ANUROS EN AREAS CON
BOSQUE SECO TROPICAL DEL CARIBE COLOMBIANO 33
INTRODUCCION 33
METODOS 35
Procedimiento de muestreo 35
Análisis de datos 36
RESULTADOS 38
Descripción general de la fauna anura 38
Estructura del ensamble 42
Variación temporal 44
DISCUSION 46
LITERATURA CITADA 49
CAPITULO II. ANALISIS DE LA INGESTA Y DINAMICA DE AGREMIACIONES 54
3
II.A. QUE COMEN LOS ANUROS DE BOSQUE SECO? 54
INTRODUCCIÓN 54
METODOS 55
Muestreo en campo 56
Extracción del contenido estomacal 56
Análisis de información 56
Caracterización de la dieta por especie 56
Relación entre la morfometria y la dieta 58
Determinación estrategias de forrajeo 59
RESULTADOS 61
Caracterización general de la dieta 62
Descripción de las dietas de especies de anuros 63
Famila Bufonidae 63
Rhinella humboldti (Gallardo, 1965) 63
Rhinella marina (Linnaeus,1758) 64
Familia Craugastoridae 65
Craugastor raniformis (Boulenger,1896) 65
Familia Hylidae 66
Dendropsophus ebracatus (Cope,1874) 66
Dendropsophus microcephalus (Cope,1886) 67
Hypsiboas pugnax (Schmidt, 1857) 68
Scarthyla vigilans (Duellman y de Sá, 1988) 69
Scinax rostratus (Peters,1863) 70
Scinax ruber (Laurenti, 1768) 71
Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758) 72
Phyllomedusa venusta (Wagler, 1830) 73
Familia Leptodactylidae 75
Engystomops pustulosus (Cope, 1864) 75
Pleurodema brachyops (Cope, 1869) 76
Pseudopaludicola pusilla (Ruthven,1916) 77
Leptodactylus insularum (Barbour,1906) 78
4
Leptodactylus fragilis (Brocchi, 1877) 79
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) 80
Leptodactylus poecilochilus (Cope, 1862) 81
Familia Microhylidae 82
Elachistocleis pearsei (Ruthven,1914) 82
Elachistocleis panamensis (Dunn, Trapido and Evans. 1948) 83
Comparación de características tróficas entre especies 85
Morfometria y dieta 86
Estrategias de forrajeo 90
DISCUSION 92
Importancia de los insectos en la dieta de anuros 92
Dieta por especie y consistencias con otros estudios 93
Morfología y modos de forrajeo 97
LITERATURA CITADA 99
II.B. RELACIONES DE NICHO ALIMENTARIO Y ESTRUCTURA DE GREMIOS
TROFICOS EN ANUROS DE BOSQUE SECO TROPICAL DEL NORTE DE
COLOMBIA: UN ANALISIS ESPACIO-TEMPORAL 106
INTRODUCCION 106
METODOS 108
Muestreo en campo 108
Extracción del contenido estomacal 109
Análisis de información 109
Caracterización dieta por especie 109
Dinámica espacio temporal de la ingesta de presas 110
Solapamiento trófico 110
Identificación de gremios tróficos 111
RESULTADOS 112
Dinámica espacio temporal de la ingesta de presas 115
Análisis espacio temporal de solapamiento 117
Identificación de gremios tróficos 121
DISCUSION 122
5
LITERATURA CITADA 128
CAPITULO III. INTERACCIONES DEPREDADOR-PRESA EN ANUROS DE
BOSQUE SECO TROPICAL DEL CARIBE COLOMBIANO: UN ENFOQUE
FUNCIONAL 133
INTRODUCCIÓN 133
METODOS 134
Selección de rasgos funcionales 134
Análisis estadístico 137
RESULTADOS 140
Agrupamiento de rasgos por RLQ 140
Rasgos de depredadores y presas que influencian la dieta de los depredadores 144
Relaciones entre los rasgos de presas y depredadores 145
DISCUSION 146
LITERATURA CITADA 151
CAPITULO IV. EFECTO DEL DISTURBIO Y LA ESTACIONALIDAD SOBRE
LA ESTRUCTURA DE LAS REDES TROFICAS DE ANUROS EN AREAS CON
BOSQUE SECO TROPICAL DEL CARIBE COLOMBIANO 156
INTRODUCCION 156
METODOS 158
Diseño de muestreo 158
Interacciones anuro-presas 159
Análisis de datos 160
RESULTADOS 161
Descripción espacio- temporal de la red anuro-presa 161
Efecto del disturbio y la estacionalidad sobre la red anuro-presa 164
DISCUSION 167
LITERATURA CITADA 171
CAPITULO V. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES 176
6
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Características geográficas y actividades antrópicas en los sitios de
muestreo. 21
Tabla 2. Coberturas de la tierra de Colombia bajo la metodología CORINE Land
Cover adaptada para el país (IDEAM, 2010) registradas en el área de estudio. 29
Tabla I-1. Especies, valores de abundancia y diversidad registrada por localidad para
áreas con bosque seco tropical del Caribe colombiano. 39
Tabla I-2. Valores de los estimadores y completitud para las curvas generadas:
muestreo general, por hábitats y sitios para anuros en áreas con bosque seco tropical
del Caribe-Colombia. 40
Tabla IIA-1. Tamaño de muestra, variables morfometricas y hábito de los anuros
estudiados 61
Tabla IIA-2. Comparación de la dieta de especies de anuros entre sitios y épocas
climáticas. 84
Tabla IIA-3. Relación entre variables morfometricas, numero y volumen promedio de
presas consumidas por especies de anuros de bosque seco tropical. 88
Tabla IIA-4. Amplitud de Levins (B), amplitud Coldwell y Futuyma (Bsta),
diversidad de Shannon (H), equitabilidad de Pielou (J), estrategia de forrajeo, tipo de
dieta y porcentaje de estómagos vacíos de los anuros estudiados (n). 90
Tabla IIB-1. Características de la dieta de especies de anuros estudiadas. 113
Tabla IIB-2. Comparación de la dieta de especies de anuros entre áreas intervenidas y
bosques a nivel de orden y especies-morfoespecies. 116
Tabla IIB-3. Valores de solapamiento (Indice de Pianka) y Varianza por sitio y época
climática entre anuros de áreas con bosque seco tropical del Caribe, Colombia. 118
Tabla III-1. Rasgos funcionales y categorías para depredadores considerados en el
análisis funcional con resultado del grupo asignado por RLQ. 150
Tabla III-2. Rasgos funcionales y categorías para presas consideradas en los análisis
con base en los resultados del grupo asignado por RLQ. 137
7
Tabla III-3. Grupos de rasgos funcionales identificados por el análisis RLQ para
anuros de bosque seco tropical del Caribe colombiano. La referencia de los códigos
se encuentran en la tabla IV-1. 141
Tabla III-4. Grupos de rasgos funcionales identificados por el análisis RLQ para
presas de anuros de bosque seco tropical del Caribe colombiano. 142
Tabla III-5. Correlaciones entre grupos de rasgos identificados en el análisis RLQ
obtenidas por el análisis de cuatro esquinas en la matriz D. 146
Tabla IV-1. Efecto del disturbio, época climática y tamaño de a red sobre la
estructura de la red trófica anuro-presa en áreas con bosque seco tropical del Caribe
colombiano. 165
8
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa de los sitios de estudio ubicados en tierras bajas del Caribe 20
Figura 2. Imagen satelital del Sitio 1: Cerrejón (Albania-La Guajira) 22
Figura 3. Imagen satelital del Sitio 2: Finca La Joya (El Copey – Cesar) 23
Figura 4. Imagen satelital del Sitio 3: Finca Las Delicias (Aracataca-Magdalena) 24
Figura 5. Imagen satelital del Sitio 4: Finca Los Mameyales (Piojo – Atlántico) 25
Figura 6. Imagen satelital del Sitio 5: Hacienda El Ceibal (Santa Catalina- Bolívar) 26
Figura 7. Imagen satelital del Sitio 6: RNSC Campoalegre (Los Córdobas – Córdoba) 27
Figura 8. Valores de precipitación promedio mensual (mm) y temperaturas
promedios mensuales (°C) registrados desde 1987 a 2007 en localidades
climatológicas del IDEAM para los sitios de muestreo. 28
Figura 9. Porcentaje de área ocupada por los diferentes hábitats potenciales para
anfibios en los sitios de muestreo. 30
Figura I-1. Curvas de rarefacción para acumulación de especies de anuros en áreas
con bosque seco tropical del Caribe colombiano: a) Curva general para todo el
esfuerzo de muestreo en los seis sitios. b) Valores observados e intervalos de
confianza sitio de muestreo. c) Valores observados e intervalos de confianza para las
áreas de bosque e intervenidas de todo el muestreo. 40
Figura I-2. Comparación por sitios, bosques y áreas intervenidas de la riqueza y
abundancia de anuros en el espacio. a) Riqueza de especies general, en bosques y
áreas intervenidas para cada sitio. b) Abundancia de anuros en áreas intervenidas y
bosques de cada sitio de muestreo. 41
Figura I-3. Curvas rango-abundancia de ensamblajes de anuros en bosque y área
intervenida en el caribe colombiano. 42
Figura I-4. Similitud entre áreas intervenidas y bosques de los sitios de muestreo
según el índice de Jaccard por incidencia (clásico) y abundancia (Chao et al., 2004). 43
9
Figura I-5. Comparación general, por bosques y áreas intervenidas de la riqueza y
abundancia de anuros en el tiempo. a) Riqueza de especies general, en bosques y
áreas intervenidas para cada época climática. b) Abundancia de anuros en áreas
intervenidas y bosques por época climática. 44
Figura I-6. a) Similitud en la composición de especies entre épocas climáticas. b)
Similitud entre la riqueza de especies según el índice de Jaccard clásico para las
épocas climáticas de manera general, bosques y áreas intervenidas. c) Comparación
entre sitios (general), bosques y áreas intervenidas a través de la similitud entre la
abundancia de especies (Jaccard por abundancia) para cada época climática. 45
Figura IIA-1.Variables corporales tomadas a cada ejemplar de anuro colectado. (A)
Longitud rostro-cloaca=LRC. (B) Ancho de la Mandíbula= AM. 59
Figura IIA-2. Características principales de las estrategias de forrajeo identificadas
para anuros: Forrajeros activos y Sit and wait. 60
Figura IIA-3. Aporte en riqueza de presas por los diferentes ordenes consumidos por
anuros en áreas con bosque seco tropical. 62
Figura IIA-4. Aporte en volumen y abundancia de presas por los diferentes ordenes
consumidos por anuros en áreas con bosque seco tropical. 63
Figura IIA-5. Rhinella humboldti (Familia Bufonidae), Cerrejón (Albania-La
Guajira). 63
Figura IIA-6. Rhinella marina (Familia Bufonidae), Finca El Ceibal (Santa Catalina-
Bolívar). 64
Figura IIA-7. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de
individuos de las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Bufonidae. 65
Figura IIA-8. Craugastor raniformis (Familia Craugastoridae) RNSC Campoalegre
(Los Cordobas- Cordoba). 65
Figura IIA-9. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de
individuos de las presas (Orden) consumidas por Craugastor raniformis. 66
Figura IIA-10. Dendropsophus ebracatus (Familia Hylidae) RNSC Campoalegre
(Los Cordobas- Cordoba). 67
Figura IIA-11. Dendropsophus microcephalus (Familia Hylidae), Finca Las Delicias
(Aracataca, Magdalena). 67
10
Figura IIA-12. Hypsiboas pugnax (Familia Hylidae), Finca Las Delicias (Aracataca,
Magdalena). 68
Figura IIA-13. Scarthyla vigilans (Familia Hylidae), Finca La Joya (El Copey-
Cesar). 69
Figura IIA-14. Scinax rostratus (Familia Hylidae), Finca El Ceibal (Santa Catalina-
Bolívar). 70
Figura IIA-15. Scinax ruber (Familia Hylidae), Finca Las Delicias (Aracataca,
Magdalena). 71
Figura IIA-16. Trachycephalus typhonius (Familia Hylidae), Finca El Ceibal (Santa
Catalina-Bolívar). 72
Figura IIA-17. Phyllomedusa venusta (Familia Hylidae), Finca Las Delicias
(Aracataca, Magdalena). 73
Figura IIA-18. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en numero de
individuos de las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Hylidae. 74
Figura IIA-19. Engystomops pustulosus (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El
Copey- Cesar). 75
Figura IIA-20. Pleurodema brachyops (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El
Copey- Cesar). 76
Figura IIA-21. Pseudopaludicola pusilla (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya
(El Copey- Cesar). 77
Figura IIA-22. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en numero de
individuos de las presas (Orden) consumidas por especies de la familia
Leptodactylidae subfamilia Leiuperinae. 78
Figura IIA-23. Leptodactylus insularum (Familia Leptodactylidae), Finca El Ceibal
(Santa Catalina-Bolívar). 78
Figura IIA-24. Leptodactylus fragilis (Familia Leptodactylidae), Finca El Ceibal
(Santa Catalina-Bolívar). 79
Figura IIA-25. Leptodactylus fuscus (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El
Copey- Cesar). 80
Figura IIA-26. Leptodactylus poecilochilus (Familia Leptodactylidae), Cerrejón
(Albania-La Guajira). 81
11
Figura IIA-27. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de
individuos de las presas (Orden) consumidas por especies de la familia
Leptodactylidae subfamilia leptodactylinae. 82
Figura IIA-28. Elachistocleis pearsei (Familia Leptodactylidae), Finca Las Delicias
(Aracataca, Magdalena). 82
Figura IIA-29. Elachistocleis panamensis (Familia Microhylidae), Cerrejón (Albania-
La Guajira). 83
Figura IIA-30. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en numero de
individuos de las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Microhylidae. 84
Figura IIA-31. Número de individuos y volumen promedio de presas ingeridas por
individuo de cada especie de anuro revisado. 86
Figura IIA-32. Longitud rostro cloaca promedio y desviación estandar de las especies
de anuros analizadas en bosque seco tropical del Caribe colombiano. 87
Figura IIA-33. Relación entre la longitud corporal y el Ln del ancho de la mandíbula
para las especies de anuros con estrategias de Forrajeo activo y captura al acecho.
A= Forrajeros, B: Captura al acecho. 87
Figura IIA-34. Relación entre el tamaño del depredador y el volumen promedio de
las presas consumidas por las especies de anuros con estrategias de forraje activo y
Captura al Acecho. A= Forrajeros, B: Captura al acecho. 89
Figura IIA-35. Relación entre el ancho de la mandíbula y el volumen promedio de las
presas consumidas por las especies de anuros con estrategias de Forrajeo activo y
Captura al acecho. A= Forrajeros, B: Captura al acecho. 89
Figura IIA-36. Distribución de las especies de anuros entre la condición de
especialista o generalista según un gradiente definido por sus valores de diversidad
de su nicho trófico. 92
Figura IIB-1. Frecuencia de ocurrencia (%) de valores de solapamiento trófico bajos,
medios y altos entre pares de especies anuros por cada sitio de estudio en áreas con
bosque seco tropical del Caribe, Colombia. 119
Figura IIB-2. Solapamiento trófico (Índice de Pianka) entre pares de especies de
anuros para cada sitio de estudio en áreas con bosque seco tropical del Caribe,
Colombia. 120
12
Figura IIB-3. Solapamiento trófico (Índice de Pianka) entre pares de especies de
anuros para cada época climática en áreas con bosque seco tropical del caribe,
Colombia. 121
Figura IIB-4. Gremios tróficos potenciales de anuros en áreas con bosque seco
tropical del caribe, Colombia basados en dieta y uso de hábitats. 122
Figura III-1. Formas corporales identificadas para las especies de anuros. a).
Alargado/puntiagudo, b). redondeado/puntiagudo, c). redondeado, d). Alargado. 136
Figura III-2. Formas corporales identificadas para las especies de presas de anuros en
bosque seco tropical a) rectangular, b) Circular, c) Ovoide. 136
Figura III-3. Diagrama de flujo de los métodos de tres matrices. 138
Figura III-4. Ordenación de los rasgos de los depredadores mediante RLQ en los
primeros dos ejes. Los círculos representan la agrupación de rasgos derivada del
análisis de conglomerados. 143
Figura III-5. Ordenación de los rasgos de las presas mediante análisis RLQ en los
primeros dos ejes. 144
Figura III-6. Correlaciones entre los rasgos funcionales de anuros nocturnos
(depredadores) y sus presas en bosque seco tropical del norte de Colombia. 145
Figura IV-1. Riqueza de especies en los diferentes niveles tróficos analizados para
hábitats naturales y con disturbio en tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe
colombiano. 162
Figura IV-2. Red trófica cuantitativa anuro-presa para áreas intervenidas y naturales
en tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe colombiano. 163
Figura IV-3. Red trófica cuantitativa anuro-presa para las diferentes épocas
climáticas en tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe colombiano. 164
Figura IV-4. Parámetros de la estructura de las redes tróficas de los anuros y de sus
presas estimados para áreas naturales y disturbadas en tierras bajas con bosque seco
tropical del Caribe colombiano. 166
Figura IV-5. Efecto de las diferentes épocas climáticas sobre la generalidad de la red
trófica anuro-presa presente en áreas con bosque seco tropical del Caribe
colombiano. 166
Figura V-6. Efecto de las diferentes situaciones de disturbio y épocas climáticas
sobre la modularidad en la red trófica anuro-presa presente en áreas con bosque seco
tropical del Caribe colombiano. 167
13
LISTA DE ANEXOS
Anexo IIA. Identificación de las tres morfoespecies de presas con mayor aporte en
volumen y abundancia para cada especie de anuro. * Especies en donde existen
morfotipos que solo aportan una presa a la dieta. 104
Anexo A. Blanco A., Navarro K., Solís C., Gutierrez L., Bonilla M.A. 2013.Anuros
del bosque seco tropical (Caribe Colombiano) ingieren al escarabajo exótico
Digitonthophagus gazella (Scarabaeinae: Onthophagini). ENTOMOTROPICA Vol.
28(3): 227-232. 180
Anexo B. Blanco-Torres, A., Duré, M., Bonilla M. A. 2015. Diet of Craugastor
raniformis Boulenger (Anura: Craugastoridae) in a tropical dry forest area of
northern Colombia. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 31(2): 331-332. 186
Anexo C. Blanco-Torres A., Duré M., Bonilla M.A. 2015. Observaciones sobre la
dieta de Elachistocleis pearsei y Elachistocleis panamensis en dos áreas intervenidas
de tierras bajas del norte de Colombia. Revista Mexicana de Biodiversidad, 86(2015):
538–540. 188
Anexo D. Flórez, E y Blanco-Torres, A. 2010. Registros de escorpiones incluidos en
la dieta de anuros en la costa atlántica colombiana/Revista Iberica de Aracnologia
18:105-106. 191
Anexo E. Urbina-Cardona J.N., Navas C., González I., Gómez-Martínez M., Llano-
Mejía J., Medina-Rangel G., Blanco-Torres A. 2014. Determinantes de la
distribución de los anfibios en el bosque seco tropical de Colombia: herramientas
para su conservación. En: El Bosque Seco Tropical en Colombia. Instituto Alexander
von Humboldt. Libro. Publicado Septiembre 2014. 192
Anexo F. Blanco-Torres A, Baez L, Patiño E y Renjifo JM. 2013. Herpetofauna del
valle medio del rio Ranchería (La Guajira-Colombia). Biodiversidad Neotropical
3(2): 113-122. 194
Anexo G. Blanco-Torres A, Renjifo J.M. 2014. Herpetofauna de Cerrejón, En:
Biodiversidad de Cerrejón. Publicado Noviembre 2014. 195
14
DEDICATORIA
A la memoria de mi abuela Adelina Pérez Ballesteros.
A mis padres Hermides y Nancy.
15
AGRADECIMIENTOS
A Dios y mi familia, en especial mis papas Hermides y Nancy y mi hermana Evila por estar
siempre, a León Pérez C. por la confianza y el apoyo.
A mis directoras María Argenis Bonilla y Marta Duré de quienes recibí no solo apoyo y
guía académica si no una gran amistad.
A la Universidad Nacional de Colombia y la Universidad del Atlántico, especialmente a mi
amigo Luis Carlos Gutierrrez por apoyarme desde que esto fue solo una idea alocada.
A Colciencias por las becas de Doctorados Nacionales y Joven Investigador que
financiaron esta investigación.
A los grupos de investigación BIOTUN de la Universidad Nacional de Colombia,
especialmente a Carolina por toda su atención en el laboratorio y Biodiversidad del Caribe
de la Universidad del Atlántico donde junto con los estudiantes de pregrado que me
ayudaron dimos nuestros primeros en investigación.
A los investigadores que me apoyaron con sus amplios conocimientos, paciencia y mucho
cariño en la realizacón de algunos capítulo Dr. Luciano Cagnolo (CIEC-Argentina), Dr.
Eduardo Pineda (Inecol-Mexico).
A las instituciones académicas que me formaron también durante todo este proceso
aportando tanto a mi vida profesional como personal: Centro de Ecología Aplicada del
16
Litoral (Corrientes – Argentina) por hacerme parte de todo, especialmente los doctores
Arturo kehr, Juan Jose Neiff, Eduardo Scheafer, Virginia Fernandez y Cinthia Gonzalez.
Instituto de Ecología-Inecol (Xalapa-Mexico) especialmente al Dr. Eduardo Pineda. Al
centro de Investigaciones Entomológicas de Cordoba (Córdoba-Argentina) especialmente
al Dr. Luciano Cagnolo, Dra. Silvina Fegnolio, Julia tavella, Nicolas Kusmanich y todo el
personal del instituto.
A las instituciones y dueños de predios que me apoyaron en cada sitio de muestreo.
A los entomologos especialistas en cada grupo de estudio que me tocó revisar, sin su
invaluable ayuda tanto fuera como dentro del país no hubiera sido posible el nivel de
detalle en los análisis, especialmente los Doctores Fernando Fernandez, Eduardo Florez,
German Amat y Rodulfo Ospina.
A todas las personas que me ayudaron en campo para la toma de datos mis mas infinitos
agradecimientos y mi mayor admiración de sus capacidades para afrontar la vida.
A todos mis amigos de aquí y de lejos por la compañia, el cariño y la comprensión dia a
dia, especialmente a Maria Claudia y Maria Inés por la ayuda incondicional donde no
importó ni el horario ni el sitio, todo mi cariño para ustedes.
A la familia Duré Pitteri por hacerme una mas de los suyos, ser mi segunda casa en un país
que he aprendido a querer infinitamente.
A todos los que estuvieron de alguna manera, los que mi humana mente comete el error de
olvidar por un segundo.
17
INTRODUCCION
Las comunidades se estructuran principalmente por las interacciones positivas y negativas
entre las especies; dentro de las interacciones negativas se encuentra la depredación que
constituye un aspecto fundamental en el estudio de la ecología trófica, la cual es importante
para el análisis del ensamblaje, evolución y organización de las comunidades de anuros,
tanto de adultos como de juveniles, en los diferentes ecosistemas, ya que permite conocer la
manera en que las distintas especies que forman parte de una comunidad explotan y
comparten los recursos (Wells, 2007; Dodd, 2010; Vitt y Cladwell, 2014). Conocer,
además, las distintas estrategias empleadas para obtener el alimento y la diversidad de
presas que componen la dieta, da indicios de la complejidad de estas comunidades.
Los factores que influyen la dieta de las especies son diversos, siendo estos internos,
externos e históricos (Perry y Pianka, 1997; Vitt y Caldwell, 2014). Dentro de estos son
muy importantes los rasgos funcionales de las especies que involucran tanto su
biomecanica como su ecología y comportamiento (Railsback y Harvey, 2013; Vitt y
Callwell, 2014), cuyo papel dentro de la dinmica de las interacciones tróficas no ha sido
investigado. Estas interacciones también están influenciadas por el número de elementos
interactuantes, de tal manera que es de gran importancia conocer la dinámica de la
diversidad de especies en el tiempo y espacio en los ensamblajes muestreados, como primer
abordaje al entendimiento del funcionamiento de los mismos.
Las ultimas investigaciones sobre ecología trófica de anuros en el neotrópico se han
centrado en la descripción de las dietas de poblaciones de una especie y en parte su
dinámica espacio temporal (p.e. Isaacs y Hoyos, 2010; Carvalho et al., 2011; Sugai et. al.,
18
2012; Rebouças et. al., 2013; Camera et. al., 2014) y han dejado de lado el estudio de las
dinámicas de las interacciones tróficas a nivel de comunidades y el impacto de los cambios
ambientales sobre las mismas. Al tener en cuenta que las interacciones no ocurren
aisladamente si no que están inmersas en una red de interacciones de especies (Junker et
al., 2012), esta investigación se centra en el analisis de la dinámica trófica de las especies
de anuros que coexisten en áreas con bosque seco tropical en el Caribe colombiano,
considerado un ecosistema altamente amenazado con una reducción al 8% de su cobertura
original (García et al., 2014), desde un punto de vista tanto especifico y a nivel de
comunidades con el uso de diferentes perspectivas (taxonómicas y funcionales) y el efecto
de las condiciones actuales del bosque seco tropical sobre la dinamica de estos ensambles.
Este documento se compone de seis secciones donde se desarrollan los objetivos de la
investigación y se estructuran de la siguiente manera: Una sección introductoria donde se
exponen los objetivos del proyecto, los que fueron presentandos y aprobados por la
Universidad Nacional de Colombia como propuesta de tesis, y la descripción del área de
estudio que aplica a toda la investigación. El Capítulo I es el análisis espacio temporal de la
dinámica de la diversidad de anuros nocturnos en bosque seco tropical del Caribe
colombiano. El Capítulo II consta de dos artículos que se refieren al análisis tradicional de
la ecología trófica de anuros. El primero describe las dietas, relaciones morfométricas y
estrategias de forrajeo de las especies de anuros estudiadas. El segundo artículo analiza la
conformación de gremios tróficos de estas especies. El Capítulo III es un análisis de la
relación funcional depredador presa en donde se explora el papel de los rasgos funcionales
en la determinación de la dieta de los depredadores. El Capítulo IV es un análisis desde la
herramienta de redes de interacción donde exploramos el papel de la estacionalidad y la
perturbación del bosque seco tropical en la red de interacción anuro-presa y su repercusión
en la estructura de la misma. Por ultimo el Capítulo V es una síntesis de los resultados de la
investigación.
19
ELEMENTOS INTRODUCTORIOS
HIPÓTESIS
La dinámica trófica de los anuros del bosque seco tropical del Caribe colombiano depende
de las variaciones climáticas, posición geográfica y uso de suelo de este ecosistema
OBJETIVOS
OBJETIVO GENERAL
Analizar la dinámica trófica de las especies de anuros que coexisten en áreas con bosque
seco tropical en el Caribe colombiano.
OBJETIVOS ESPECIFICOS
Analizar la variación espacio-temporal de la diversidad de especies de anuros que
coexisten en áreas con bosque seco tropical.
Describir y cuantificar la estructura trófica de las especies de anuros que coexisten en
áreas con bosque seco tropical.
Identificar los modos de forrajeo de las especies de anuros de boque seco tropical del
Caribe colombiano.
Identificar los gremios tróficos de anuros formados en los diferentes eventos climáticos
20
y sitios de estudio en bosque seco tropical del Caribe colombiano.
Describir y cuantificar la partición espacio-temporal del recurso trófico por especies de
anuros que coexisten en áreas con bosque seco tropical a escala local y regional.
AREA DE ESTUDIO
Mediante visitas previas en la zona de estudio, se observaron y discutieron las
características que ofrecían diferentes sectores del Caribe colombiano a las necesidades
planteadas en este trabajo. De igual manera se recopiló bibliografía de datos ecológicos,
geomorfológicos y de riqueza de anuros presente en algunas de ellas, así como análisis de
logística y seguridad para la efectiva realización de los trabajos de campo. Con base en esta
información se seleccionaron seis sitios de muestreo en tierras bajas del Caribe colombiano
(0 – 500 metros de altitud), con presencia de relictos de bosque seco tropical (Fig. 1 y Tabla
1). Los datos se colectaron entre los meses de enero a diciembre de 2007 en las dos épocas
de lluvias (mayo-junio, septiembre-noviembre) y sequía (febrero – marzo).
Figura 1. Mapa de los sitios de estudio ubicados en tierras bajas del Caribe. Base cartográfica
NASA, 2003; IGAC, 2014. (Mapa elaborado por Maria Claudia Franco R.). 1=Sitio 1; 2= Sitio 2; 3= Sitio 3;
4= Sitio 4; 5= Sitio 5; 6= Sitio 6.
21
Los sitios de estudio se diferencian en cuanto a ubicación, topografia, tamaños de
fragmentos, uso de suelo y clima (Tabla 1). Se seleccionaron por presencia de fragmentos
de bosque seco tropical, por tanto debian cumplir con los promedios anuales de
precipitación y vegetación registrados en Colombia para este ecosistema, así como estar
dentro del área de distribución del mismo en el país (García et. al., 2014), la diferencias en
uso de suelo, posibilidades de acceso, distribución a lo largo de las tierras bajas y seguridad
para la elaboración del trabajo. La mayor distancia lineal (medida en Google Earth) se
presenta entre los sitios 1 y 6 con un valor de 457 km aproximadamente.
Tabla 1. Características geográficas y actividades antrópicas en los sitios de muestreo.
Sitio Nombre Ubicación Altitud Extensión Act Antrópicas
S1 Cerrejón (Albania – La
Guajira)
11° 5'26.68"N
72°38'38.84"W
79 m 69.000 has Minería de carbón a cielo
abierto
S2 Finca La Joya (El
Copey – Cesar)
10° 4'18.14"N
74° 0'7.70"W
82 m 500 has Plantaciones palma
africana
Ganadería extensiva de
bovinos
S3 Finca Las Delicias
(Aracataca-Magdalena)
10°35'13.00"N
74° 8'32.08"W
197 m 400 has Conflicto armado.
Cultivos de pan coger.
Ganadería extensiva de
bovinos
S4 Finca Los Mameyales
(Piojo – Atlántico)
10°44'41.29"N
75° 5'34.05"W
206 m Cultivos de pancoger.
Ganadería extensiva de
bovinos
S5 Hacienda El Ceibal
(Santa Catalina-
Bolívar)
10°37'58.01"N
75°14'38.80"W
34 m 1200 has Ganadería semi-intensiva
de bovinos
S6 Reserva Natural de la
Sociedad Civil
Campoalegre (Los
Córdobas – Córdoba)
8°47'35.24"N
76°19'43.31"W
120 m 600 has Ganadería semi-intensiva
de bovinos
SITIO 1:Cerrejón (Albania – La Guajira)
22
El Cerrejón (La Guajira) se encuentra en el valle medio del río Ranchería y es un ecotono
entre la serranía de Perijá y la Sierra Nevada de Santa Marta. Se considera la mina de
carbón a cielo abierto más grande del mundo, por lo cual es posible observar la
modificación total de la cobertura vegetal original. Debido a los requerimientos de las
autoridades ambientales queda una amplia franja boscosa a los costados del río Ranchería y
los arroyos presentes en la misma, aunque el arroyo Tabaco (uno de los más grandes) se
encuentra dentro del área de minería y se le han realizado varias modificaciones (Tabla 1,
Figura 2).
Figura 2. Imagen satelital del Sitio 1: Cerrejón (Albania-La Guajira). Fuente:
Google Earth, 2015.
SITIO 2: Finca La Joya (El Copey – Cesar)
La Finca La Joya (Cesar-El Copey) pertenece al piedemonte de la sierra nevada de Santa
Marta, específicamente a la macrocuenca del río Ariguani. Presenta terrenos planos,
bosques de galería en los cauces de arroyos de gran extensión, y tiene un área de plantación
de Ceiba. Al lado de esta finca, y perteneciente al área de estudio de este proyecto, se
encuentran los predios de Palmas de la Costa de 10.000 ha aprox, donde se presenta una
23
plantación homogénea de palma africana para la extracción de aceite (Tabla 1, Figura 3).
Figura 3. Imagen satelital del Sitio 2: Finca La Joya (El Copey – Cesar). Fuente:
Google Earth, 2015.
SITIO 3: Finca Las Delicias (Aracataca-Magdalena)
La finca Las Delicias (Magdalena- Aracataca) pertenece al piedemonte de la Sierra Nevada
de Santa Marta, específicamente en la macrocuenca del río Tucurinca, con terreno ondulado
y dedicada a actividades de ganadería. Fue un área afectada por conflicto armado, motivo
por el cual estuvo un tiempo considerable fuera de toda actividad agropecuaria. Por tal
razón es posible encontrar muchos sectores con arbustales y áreas enmalezadas.
Actualmente funciona en el área un centro de entrenamiento del Ejercito Nacional de
Colombia y se está reestableciendo la ganadería extensiva y los cultivos de pan coger. Esto
se observa en áreas de potreros ya delimitadas. El bosque se limita a los cauces de los
arroyos y ríos Tucurinca y Aracataca (Tabla 1, Figura 4).
24
Figura 4. Imagen satelital del Sitio 3: Finca Las Delicias (Aracataca-Magdalena).
Fuente: Google Earth, 2015.
SITIO 4:Finca Los Mameyales (Piojo – Atlántico)
La finca Los Mameyales (Atlántico- Piojó) se encuentra en una zona de terreno ondulado,
perteneciente a la serranía de Piojo, con presencia de agua permanente debido a
nacimientos naturales de aguas subterráneas, las cuales son utilizadas para consumo
humano por las poblaciones aledañas. La franja de bosque se limita a las orillas de los
caños y nacimientos de agua, rodeados totalmente de zonas de cultivo de pancoger y suelos
utilizados para pastoreo de ganado (Tabla 1, Figura 5).
25
Figura 5. Imagen satelital del Sitio 4: Finca Los Mameyales (Piojo – Atlántico).
Fuente: Google Earth, 2015.
SITIO 5: Hacienda El Ceibal (Santa Catalina- Bolívar)
La Hacienda El Ceibal (Bolívar- Santa Catalina) presenta terrenos planos, arcillosos e
inundables. Está dedicada a la ganadería de bovinos. Se encuentran en ella potreros muy
bien diferenciados de las áreas boscosas, las cuales se componen de varios fragmentos de
bosques unidos por caminos, donde el de mayor tamaño tiene 300 has en excelente estado
de conservación (Tabla 1, Figura 6).
26
Figura 6. Imagen satelital del Sitio 5: Hacienda El Ceibal (Santa Catalina- Bolívar).
Fuente: Google Earth, 2015.
SITIO 6: RNSC Campoalegre (Los Córdobas – Córdoba)
La RNSC Campoalegre (Córdoba-Los Córdobas) está ubicada hacia la zona costera del
departamento de Córdoba. Posee terrenos medianamente ondulados, el suelo se destina a la
ganadería y es posible observar claras diferencias entre potreros y áreas boscosas. Presenta
un fragmento de bosque de alrededor 60 has en un excelente estado de conservación, el cual
ha sido declarado Reserva Natural de la Sociedad Civil. También cuenta con bosques de
galería de los arroyos que circundan la finca (Tabla 1, Figura 7).
27
Figura 7. Imagen satelital del Sitio 6: RNSC Campoalegre (Los Córdobas –
Córdoba). Fuente: Google Earth, 2015.
CLIMA
En la región existe un alto déficit hídrico casi todo el año, muy notorio para todos los sitios
en época seca (diciembre a marzo) y en general para el inicio de las lluvias (abril). Los
valores mensuales de temperatura oscilaron entre 26,6 y 30,1ºC, en los diferentes sitios, la
cual varía según la posición geográfica de cada uno. Los valores más altos de precipitación
se presentaron entre los meses de agosto y noviembre y los más bajos para los primeros
meses del año. Los sitios ubicados en áreas de serranía presentaron temperaturas menores
y humedad mayor que aquellas áreas bajas cercanas al mar y al efecto de los vientos como
los Sitios 1 y 5 (Fig. 8).
28
Figura 8. Valores de precipitación promedio mensual (mm) y temperaturas promedios
mensuales (°C) registrados desde 1987 a 2007 en localidades climatológicas del IDEAM
para los sitios de muestreo. S1= Cerrejón, S2=La Joya, S3=Las Delicias, S4= Mameyales, S5= El
Ceibal, S6= Campoalegre.
S1
S3
S5S2
S4
S6
29
LITERATURA CITADA
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Wells K.D. 2007.The ecology and behavior of amphibians. University Chicago Press, Chicago,
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CAPITULO I. DINAMICA DE LA DIVERSIDAD DE ANUROS EN AREAS CON
BOSQUE SECO TROPICAL DEL CARIBE COLOMBIANO
INTRODUCCION
Para anfibios la pérdida de hábitat se considera la razón principal por la cual muchas
especies ingresan en alguna categorías de amenaza. La modificación de las coberturas
naturales incide en las condiciones ambientales de los microhábitats que solo persisten en
hábitats conservados (Stuart et al., 2004, 2008; Nori et al., 2015). Las poblaciones de
anfibios pueden ser más sensibles al cambio de hábitat que las especies enfatizadas
tradicionalmente (p.e. aves, mamíferos) dado que son afectadas por barreras de dispersión
creadas por la nueva matriz del hábitat (Block, 1998; Brito 2008). También es posible la
ocurrencia de efectos secundarios que inciden en la conservación de las especies de
anfibios, tales como la perdida de la interacción entre especies. Por ejemplo, la
modificación en la disponibilidad de recursos tróficos puede convertirse en un factor
limitante (Stuart et al., 2008). Sin embargo, algunos estudios han demostrado la
31
importancia de las áreas intervenidas como elementos claves en la conservación de
anfibios, especialmente cuando presentan manejos adecuados de las coberturas existentes
(Gardner et al., 2007a; Melo et al., 2013; Palacios et al., 2013; Angarita et al., 2015).
A nivel mundial el Neotrópico es una de las regiones con mayor biodiversidad para muchos
grupos biológicos, particularmente para los anfibios (Tundisi y Matsumura-Tundisi, 2008;
Urbina-Cardona, 2008; Cáceres-Andrade y Urbina-Cardona, 2009; Rull, 2011). Sin
embargo, también es una región con grandes transformaciones del hábitat tanto históricas
como actuales, donde predominan paisajes fragmentados, que se presentan como una
mezcla de áreas conservadas con áreas modificadas, las que pueden mantener poblaciones
de especies silvestres, incluyendo a los anfibios, los que se han estudiado en los últimos
años (Gardner et al., 2007a; Perfecto y Vandermeer, 2010; Taballeri et al., 2010; Melo et
al., 2013).
El bosque seco tropical es considerado uno de los biomas más amenazados en el mundo;
para el Neotrópico se estima una pérdida aproximada del 66% de su cobertura original
(Portillo-Quintero y Sánchez-Azofeifa, 2010). En Colombia, la historia de pérdida data
desde hace unos 500 años. Es posible que a finales del siglo XIX y principios de siglo XX
se haya dado la mayor pérdida de este ecosistema, debido a la colonización de estas áreas
planas y muy útiles para el establecimiento de cultivos y ganadería. Esta última generó la
mayor causa de pérdida de estos bosques (Viloria, 2003; Meisel y Pérez, 2006; Galvis y
Mesa, 2014; García et al., 2014). Hacia la década de los años 50’ del siglo pasado, este
ecosistema ya presentaba un alto grado de degradación. Actualmente, en Colombia solo
existe el 6% de su cobertura original, distribuidos en parches relictuales inmersos en
matrices compuestas por ganadería, agricultura, minería y areas urbanizadas (García et al.,
2014).
Basados en esta condición del bosque y la sensibilidad que presentan los anfibios a la
modificación y pérdida de hábitats, se espera que los ensamblajes ubicados en áreas con
bosque seco tropical de tierras bajas del Caribe en Colombia presenten diferencias en su
32
estructura entre las áreas intervenidas y fragmentos de bosques. Estas diferencias estarían
representadas en la disminución de la abundancia en áreas intervenidas y cambios en la
composición ente el interior de los bosques y la matriz antrópica (Urbina et al., 2014). El
propósito de este trabajo fue evaluar el papel‚ tanto de los remanentes de bosque seco
tropical como de las áreas intervenidas para mantener la diversidad de anfibios de tierras
bajas del Caribe colombiano, debido a que esta región presenta los remanentes en mejor
estado del bosque seco tropical en Colombia (García et al., 2014) pero tiene muy poca
información sobre sus comunidades de anfibios. Se compararon la riqueza de especies de
anfibios nocturnos‚ la abundancia‚ la estructura de los ensambles y la composición de
especies entre un conjunto de bosques y un conjunto de áreas intervenidas en tierras bajas
del Caribe. La comparación se llevó a cabo también entre épocas climáticas (lluviosa-seca)
del año para reconocer la dinámica temporal de la diversidad de anfibios, en función del
nivel de transformación del hábitat. Finalmente, se exploró si la los patrones de similitud
estaban asociados a diferencias geográficas y ambientales de los sitios.
METODOS
Procedimiento de muestreo
Para la toma de datos de anuros nocturnos en cada hábitat el muestreo consistió en
recorridos con búsqueda libre (Angulo et al., 2006), con una duración de hora y media
entre las 19:00 y 23:00 horas durante dos noches por cada visita. Se realizaron tres horas de
búsqueda en cada hábitat por visita, repetido en tres épocas climáticas (nueve horas de
muestreo) y en seis localidades de estudio. El esfuerzo de muestreo fue de 54 horas por
cada hábitat y de 108 horas en total, con un solo colector.
Los muestreos se realizaron entre los meses de febrero y noviembre de 2007. Cada
localidad se visitó en tres ocasiones: época seca (febrero-marzo), lluvias menores (mayo-
junio) y lluvias mayores (octubre- noviembre). Durante cada muestreo se registró tanto el
número de especies, como el número de individuos (únicamente postmetamórficos), lo que
fue considerado como la abundancia de cada especie. Para la identificación de las especies
33
se usaron claves y guías de campo (Renjifo y Launberg, 1999; Cuentas et al., 2002) y se
utilizó la nomenclatura usada por Amphibian Species of the World (Frost, 2014).
Análisis de datos
Para comparar los valores de riqueza se elaboraron de curvas de acumulación de especies
basadas en número de individuos (tamaño de la muestra), lo que permite estandarizar las
diferencias en abundancias de los lugares muestreados (Gotelli y Colwell, 2001; Colwell,
2004). Estas curvas se elaboraron para el área en general, cada uno de los sitios y áreas de
bosque e intervenidas. Para la comparación de la riqueza especifica (S) de anuros entre
sitios y bosques y áreas intervenidas para cada sitio de estudio, se aplicó el método de
contraste de diversidad basados en el solapamiento de intervalos de confianza propuesto
por MacGregor-Fors y Payton (2013).
Para explorar el efecto de la variación climática sobre los anuros se analizaron la
composición y riqueza de manera descriptiva entre las tres épocas analizadas. Luego se
exploraron similitudes mediante la aplicación del índice de Jaccard clásico y por
abundancia (Chao, 2005) para las mismas épocas y se usó como criterio de corte una
similitud igual o mayor al 60%.
RESULTADOS
Descripción general de la fauna anura
Los sitios con mayor riqueza de especies fueron el Sitio 6 con 17 especies y 373 individuos,
seguido por el Sitio 5 con 16 especies y 463 individuos. Algunas especies se encontraron
sólo en el Sitio 6 (Craugastor raniformis y Dendropsophus ebracata) y algunas se
compartieron entre dos o tres sitios: Chiasmocleis panamensis, Leptodactylus savagei,
34
Phyllomedusa venusta, Elachistocleis pearsei y Trachycephallus typhonius .
Tabla I-1. Especies, valores de abundancia y diversidad registrada por localidad para áreas
con bosque seco tropical del Caribe colombiano. S1= Cerrejón, S2=La Joya, S3=Las Delicias, S4=
Mameyales, S5= El Ceibal, S6= Campoalegre. El códido asignado a cada esepcie se utilizará como guía en
algunas salidas gráficas.
La curva de colector general (Fig.I- 1a y d) tuvo 100% de ajuste en los estimadores usados.
A medida que se acumuló el muestreo las especies únicas fueron disminuyendo y las
duplicadas mostraron un pequeño aumento en número, estabilizándose desde la parte media
en esta curva. Por tanto, los valores de estos estimadores fueron bajos, lo que demuestra
una correcta captura de datos de las especies estudiadas. Para cada uno de los sitios el
ajuste fue mayor al 88%. Con el esfuerzo de muestreo aplicado las curvas de acumulación
llegaron a una fase asintótica (Fig. I-1b y Tabla I- 2).
Figura I-1. Curvas de rarefacción para acumulación de especies de anuros en áreas con
bosque seco tropical del Caribe colombiano: a) Curva general para todo el esfuerzo de
muestreo en los seis sitios. b) Valores observados e intervalos de confianza sitio de
muestreo. c) Valores observados e intervalos de confianza para las áreas de bosque e
intervenidas de todo el muestreo.
Tabla I-2. Valores de los estimadores y completitud para las curvas generadas: muestreo
general, por hábitats y sitios para anuros en áreas con bosque seco tropical del Caribe-
Colombia. ACE= Abundance–based coverage estimator.
Especies
Observadas
ACE Chao 1
Completitud
%
General 22 22 22 100
Area Intervenida 20 25,34 21,5 98-100
Bosque 20 20,38 20 79-98
Sitio 1 14 14 14 100
Sitio 2 14 15,11 14 93-100
Sitio 3 15 16,79 15,5 89-97
Sitio 4 11 11,4 11 97-100
35
Especies
Observadas
ACE Chao 1
Completitud
%
Sitio 5 16 18,22 16,5 88-97
Sitio 6 17 17,42 17 97-100
La completitud para cada hábitat (área intervenida y bosque) fue superior a 80% y se
obtuvo una curva asintótica para ambos (Fig. I-1c y Tabla I-2).
Se presentaron tres situaciones en la riqueza (Fig. I-2a), la primera donde esta fue mayor en
cada uno de los sitios no fue igual a la observada de forma general, por tanto, ésta depende
también del sitio donde se encuentran esos hábitats (X= 14 gl=1, p<0,05 ver anexo).
Figura I-2. Comparación por sitios, bosques y áreas intervenidas de la riqueza y abundancia de
anuros en el espacio. a) Riqueza de especies general, en bosques y áreas intervenidas para cada
sitio. b) Abundancia de anuros en áreas intervenidas y bosques de cada sitio de muestreo. AI= Áreas
Intervenidas, BQ= Bosque.
Estructura del ensamble
Los sitios presentaron diferencias en el número de individuos observados. Los sitios 5, 2 y
1 fueron los que presentaron mayor abundancia (Tabla I-1). Siete especies fueron las más
0
4
8
12
16
20
S1 S2 S3 S4 S5 S6
No. d
e es
pec
ies
Sitio
Gral
AI
BQ
0
100
200
300
400
500
S1 S2 S3 S4 S5 S6
No.
In
d
Sitios
AI
BQ
a b
36
Figura I-3. Curvas rango-abundancia de ensamblajes de anuros en bosque y área
intervenida en el caribe colombiano. Los valores del eje Y están expresados en log10. Los números
corresponden a los establecidos a cada especie de anuro en la tabla 1.
La
La especie que sufrió mayor cambio en abundancia fue L. poecilochilus, con una
disminución del 93% en zonas intervenidas. T. typhonius y C. calcarata presentaron una
disminución menos drástica (solo un individuo menos en áreas intervenidas), mientras que
C. raniformis y L. savagei solo se encontraron en interior de bosque.
Figura I-4. Similitud entre áreas intervenidas y bosques de los sitios de muestreo según el
índice de Jaccard por incidencia (clásico) y abundancia (Chao et. al., 2004). El clúster tiene
una línea de corte al 60% de similitud. BQ= Bosque y el número identifica al sitio al cual pertenece de cada
uno de los seis sitios estudiados. AI= Área intervenida y el numero identifica al sitio al cual pertenece de
cada uno de los seis sitios estudiados.
7
1419
613
16 2
4
18
15
17 12
10 11
318
20
9
21
613
7
14
162
11517
9 8
10
1812
22
19
5
321
111
10
100
1000No.Ind.
Especies
Bosque A.Intervenida
37
Se presentó una alta similitud entre los bosques y las áreas intervenidas. Sin embargo, hubo
mayor similitud entre sitios debido a la abundancia que a la composición de especies. Las
áreas intervenidas fueron más similares entre si que los bosques. El bosque del sitio 6
(BQ6) no presentó similitud por composición y abundancia con áreas intervenidas ni
bosques de los demás sitios, una tendencia similar pero menos marcada se presentó el
bosque del sitio 5 (BQ5). Hubo mayor similitud en composición de especies entre el bosque
del sitio 1 y el área intervenida del sitio 2. Respecto a la abundancia hubo más pares de
sitios con valores más altos de similitud ((AI3-BQ4)-AI4, (BQ3-AI6), AI2-AI5, BQ1-
BQ2) (Fig. I-4).
De acuerdo al test de Mantel la similitud por incidencia entre bosques y áreas intervenidas
de los sitios de estudio fue independiente de la distancia (r = -0.205, p= 0.814), la altitud (r
= 0.014, p= 0.571) y la precipitación (r =0.005, p= 0.586). La similitud entre estos por la
abundancia también fue independiente de la distancia (r = -0.307, p= 0.914), la altitud (r = -
0.008, p= 0.643) y la precipitación (r =-0.067, p= 0.762).
Variación temporal
No hubo variación significativa en el número de especies entre épocas a escala regional. El
valor más alto se obtuvo en lluvias mayores (21 especies) y los valores más bajos en lluvias
menores y en temporada seca con 20 especies en cada época. Los bosques presentaron
mayor número de especies en época de lluvias (17 sp) que en la seca (14 sp), mientras que
las áreas intervenidas presentaron un número más estable de riqueza que vario de 17 a 16
especies entre épocas climáticas (Fig.I-5a).
Figura I-5. Comparación general, por bosques y áreas intervenidas de la riqueza y
0
5
10
15
20
25
Seco Ll. Menores Ll. Mayores
No
. d
e es
pec
ies
Época climática
Gral
AI
BQ
0
200
400
600
800
Seco LL. Men. Ll. May.
No
. d
e in
div
idu
os
Época climática
AI
BQ
38
abundancia de anuros en el tiempo. a) Riqueza de especies general, en bosques y áreas
intervenidas para cada época climática. b) Abundancia de anuros en áreas intervenidas y
bosques por época climática. Gral= General, AI= Áreas Intervenidas, BQ= Bosque.
Se presentó un aumento del 17,3% en la abundancia al comparar la época seca con el inicio
de las lluvias. La abundancia disminuyó de manera poco considerable al incrementarse las
lluvias. Los bosques presentaron una menor abundancia a lo largo de todo el año. La mayor
abundancia dentro de estos se presentó en lluvias menores y la menor en sequia. Las áreas
intervenidas presentaron mayor abundancia en lluvias mayores, con una disminución
considerablemente en la temporada de sequia (Fig I-5b).
Dendropsophus ebraccata se registró exclusivamente en lluvias menores. Cerathophrys
calcarata, Leptodactylus savagei y Elachistocleis pearsei se observaron durante dos
épocas, lo que indica un alto número de especies compartidas entre todas las épocas
climáticas. Existen diferencias solo en las abundancias de muy pocas especies y la mayoría
(18 sp) se encuentran en todas las épocas climáticas (Fig. I-7a).
Figura I-6. a) Similitud en la composición de especies entre épocas climáticas. b) Similitud
entre la riqueza de especies según el índice de Jaccard clásico para las épocas climáticas de
manera general, bosques y áreas intervenidas. c) Comparación entre sitios (general),
bosques y áreas intervenidas a través de la similitud entre la abundancia de especies
(Jaccard por abundancia) para cada época climática. Gral= General, AI= Áreas Intervenidas,
BQ= Bosque.
La similitud de las épocas en cuanto a composición y abundancia de las especies de
manera general fue muy alta (>70%). La similitud aumentó al comparar las épocas
climáticas teniendo en cuenta solo los bosques o las áreas intervenidas de cada sitio. Estas
últimas arrojaron un valor más alto de similitud entre las distintas épocas (>98%).
En composición de especies (Jclass) la época seca tuvo mayor similitud con la época de
lluvias mayores. En este caso la mayor similitud se presentó en las áreas intervenidas (Fig.
II-6b). En cuanto a la abundancia se observó el mismo patrón en todas las comparaciones.
De manera general hubo una alta similitud, aunque las áreas intervenidas presentaron los
39
mayores valores (Fig. I-6c).
DISCUSION
Las especies de anuros observadas en este estudio fueron las mismas que han sido
reportadas para el bosque seco tropical del norte de Colombia (Renjifo y Launberg, 1999;
Acosta-Galvis, 2000; Cuentas et al., 2002; Rodríguez et al., 2008; Rueda-Solano y
Castellanos-Barliza, 2010; Romero y Lynch, 2010; Galvis et al., 2011; Blanco-Torres et
al., 2013). La alta representatividad del muestreo (completitud) espacial y temporal permite
realizar los análisis de cada sitio y entre estos de una forma valida (Colwell y Coddington,
1994). Por tanto, esta investigación presenta datos significativos para hacer inferencias
sobre la fauna anura de bosque seco tropical en tierras bajas del norte de Colombia.
El escenario en lo concerniente a grandes procesos de modificación del hábitat natural, se
obtienen los menores números de especies, lo que le otorga un valor significativo a la
conservación de estos relictos de bosque. Para la mayoría de los sitios la gran modificación
del hábitat hace que los bosques se comporten como un borde y esto genera que no exista
diferencia espacial en la riqueza y composición entre estos y las áreas intervenidas.
Sin embargo, al comparar la diversidad de especies entre sitios los resultados muestran que
no hay diferencias significativas, aunque los sitios se encuentren separados por grandes
distancias, ubicadas en zonas geográficas disimiles y con uso de suelo muy diferentes. La
mayoría de las especies presentan grandes áreas de distribución en toda la región norte de
Colombia. Esto indica que la región de tierras bajas del norte de Colombia presenta una
baja diversidad beta espacial, presentando un patrón anidado en donde cada localidad
contiene una muestra representativa de la diversidad regional (Halffter y Moreno, 2005).
En el área de estudio las áreas intervenidas albergaron mayor riqueza de anuros que los
fragmentos de bosques relictuales y la estructura de los ensamblajes no se diferenció entre
estos dos ambientes, a diferencia de los ensamblajes de anfibios de bosques húmedos que
son mas propensos a la pérdida de su estructura original (Cortés-Gómez et al., 2013). Este
40
resultado puede estar influenciado por las actividades productivas presentes en el bosque
seco tropical, las cuales traen consigo la necesidad del abastecimiento constante de agua
mediante construcción de cuerpos de aguas artificiales y sistemas de riego, lo cual
disminuye el déficit hídrico natural del bosque seco tropical y permite la supervivencia de
especies altamente dependientes al agua como son los anfibios.
La abundancia de anuros en puede ser un factor dependiente también del tamaño del área,
ya que la matriz actual de las tierras bajas del Caribe colombiano se compone de áreas
intervenidas. Por tanto estas área adquieren un valor significativo en la supervivencia de
este grupo bajo el proceso de perdida de este ecosistema, tal como lo sugerido en algunos
estudios recientes (Wanger et al., 2009; Melo et al., 2013).
Las áreas intervenidas presentaron mayor heterogeneidad de microambientes, mientras que
las áreas de bosque son mas complejas pero menos heterogéneas en cuanto a la oferta de
microambientes (Blanco y Bonilla, 2010). Muchas de las especies en los sitios de estudio
colonizan estos nuevos ambientes, los cuales brindan condiciones favorables para forrajeo y
reproducción, especialmente en zonas húmedas con vegetación herbácea y arbolada
construidas por el hombre para el ganado o riego, y extensas áreas inundables con
pastizales y arbustales que dependen de la época de lluvias, los cuales existen en toda las
tierras bajas del Caribe. Por tanto existen procesos locales o variables como calidad y
disponibilidad de microhabitats que operan a escala poblacional y pueden determinar la
sobrevivencia de anfibios en ambientes modificados (Buskirk, 2005; Suazo et al., 2008).
La conservación de anfibios para la zona norte de Colombia debe incluir el establecimiento
de procesos productivos responsables con la conservación del hábitat y mantenimiento de la
calidad del recurso hídrico. Esto podría llevar a resultados que permitan el establecimiento
de áreas optimas para anuros, debido a la importancia de las zonas riparias en la diversidad
de herpetofauna de bosque seco (Suazo-Ortuño et al., 2010; Urbina-Cardona et al., 2014).
A nivel de especies la respuesta a los cambios antropicos es diferencial. Existen algunas
particularmente sensibles a la perturbación como: L. poecilochilus, T. typhonius, C.
41
calcarata y C. raniformis. Esto puede presentarse por el tamaño, dieta, modos
reproductivos (Lunney et al., 1997; Suazo-Ortuño et al., 2010) y necesidades ambientales
muy especificas. Por tanto la pérdida y aislamiento actual de fragmentos de bosque seco
tropical es crítico para la supervivencia de estas especies. En consecuencia, se debe tener
cautela a la hora de definir de manera general la respuesta de cada una de las especies
frente a la perdida de hábitat (Gardner et al., 2007b).
Sin embargo, algunas especies utilizan indistintamente los dos habitas como R. marina, R.
granulosa, L. fuscus, L. bolivianus, L. fragilis, H. pugnax, S. vigilans, D. microcephalus, S.
rostrata, S. ruber, E. pustulosus y Pleurodema brachyops que constituyen el 50% de la
fauna estudiada. Estas especies presentan un aumento significativo de su abundancia (en la
mayoría de los casos del 100%) en áreas intervenidas a escala regional. Estas especies
presentan áreas de distribución muy amplias y es común observarlas tanto en bosques como
en áreas abiertas (Blanco y Bonilla, 2010; Acosta-Galvis, 2012; Angarita et al., 2015).
El bosque et al., 2006; Urbina-Cardona 2011; Loyola et al., 2012), se puede decir que la
alteración de los ciclos hidrológicos para el bosque seco tropical es crítica en el Caribe
colombiano. Los resultados muestran claramente que un atraso en el inicio de las lluvias
afectaría notablemente la diversidad local y regional y un aumento de la época de lluvias
también puede afectar negativamente estos ensamblajes.
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CAPITULO II. ANALISIS DE LA INGESTA Y DINAMICA DE AGREMIACIONES
46
De este capítulo se han realizado tres publicaciones (Anexos A, B y C):
Blanco A., Navarro K., Solís C., Gutierrez L., Bonilla M.A. 2013.Anuros del bosque seco
tropical (Caribe Colombiano) ingieren al escarabajo exótico Digitonthophagus gazella
(Scarabaeinae: Onthophagini). Entomotropica, 28(3): 227-232 (Anexo A).
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Elachistocleis pearsei y Elachistocleis panamensis en dos áreas intervenidas de tierras
bajas del norte de Colombia. Revista Mexicana de Biodiversidad, 86(2015): 538–540
(Anexo C).
II.A. ¿QUE COMEN LOS ANUROS DE BOSQUE SECO?
INTRODUCCIÓN
y 1995): los forrajeros activos (o buscadores activos) con preferencia por algún tipo de
presa, y los “sit and wait” (sentarse y esperar) o al acecho, los cuales no muestran
preferencia por algún tipo de presa (Rödel y Braun, 1999; Solé et al., 2002; Berazategui et
al., 2007).
Se ha demostrado que la morfología de una especie influye en la selección de sus presas
(Zug y Zug, 1979; Toft, 1980a,b; Parmelee, 1999; Emerson, 1985; Biavati et al., 2004;
Guzmán y Salazar, 2012), la cual a su vez está mediada tanto por el tipo de hábitat como
por la estacionalidad. De acuerdo con esto, cada tipo de presa puede variar en cantidad y
calidad (Duellman y Trueb, 1986; Das, 1996; Hirai y Matsui, 2000; Hirai, 2004; López et
al., 2007, 2009). Especies con diferentes dietas poseen diferencias morfológicas y distintos
47
comportamientos de alimentación y por tanto la obtención de los recursos estaría
estrechamente relacionada con el tamaño del cuerpo del predador y el de su presa.
El estudio de la ecología trófica en anfibios es de gran importancia en el análisis de las
interacciones biológicas, ya que los animales redirigen la energía proveniente de la ingesta
de invertebrados a niveles tróficos superiores (Burton y Likens, 1975), tanto en los
ecosistemas acuáticos como en los terrestres (Stebbins y Cohen, 1995). Tambien permite
conocer las condiciones y recursos que las especies requieren para su supervivencia y en
dado caso para su manejo. Ya que una alteración del medio natural puede afectar la
disponibilidad de recursos y las condiciones para las especies de depredadores, la
información trófica también es útil para entender la función de los anuros en los
ecosistemas naturales e intervenidos (Martínez-Coronel y Pérez-Gutiérrez, 2011).
En esta investigación se describe la composición y estructura de la dieta, las relaciones
entre la morfología y las presas consumidas y las estrategias de forrajeo de las especies de
anuros en áreas con bosque seco tropical del Caribe colombiano.
METODOS
Muestreo en campo
El trabajo de campo se realizó durante las épocas de sequia, primera temporada de lluvias
(lluvias menores) y segunda temporada de lluvias (lluvias mayores) entre los meses de
febrero a diciembre de 2007. Se efectuaron tres muestreos en cada sitio de estudio con una
duración de cinco noches por sitio. Los individuos se colectaron manualmente dentro de los
fragmentos de bosque y las áreas intervenidas entre las 19:00 y 23:00 horas.
Extracción del contenido estomacal
Al final de cada muestreo los individuos fijados en formol (Angulo et al., 2006) se llevaron
inmediatamente al laboratorio, donde se realizó su respectiva disección. Se determinó el
48
sexo y extrajo el contenido estomacal. Las muestras de los contenidos se preservaron en
viales individuales con solución de etanol al 70%. Cada contenido extraído de los
individuos colectados se acondicionó en una caja de petri, donde se separaron por ítems
diferenciales (adultos y larvas) y se llegó a la menor categoría taxonómica posible. Para el
análisis de datos se identificaron todas las presas a nivel de especie y morfoespecie,
mediante claves taxonómicas y consultas a especialistas en cada grupo.
Para este estudio se extrajeron los contenidos estomacales de 20 especies de anuros. Sin
embargo, los analisis se efectuaron solo a 19 especies, sustrayendo a Dendropsophus
ebracatus de los análisis de comunidades debido al bajo número de datos obtenidos
Análisis de información
Caracterización de la dieta por especie
Para caracterizar la dieta por especie de los anuros se calculó el número de individuos
ingeridos y el tamaño (volumen promedio) de las presas; de esta manera se cuantificó la
importancia numérica y volumétrica de cada ítem alimentario. Para calcular el volumen de
cada presa completa (adultos y larvas) se midió el largo (sin tomar en cuenta antenas,
mandíbulas, ovopositores ni extremidades) y el ancho (en el punto medio del cuerpo) con
un calibrador digital (precisión de 0.01 mm), para obtener el volumen aproximado mediante
la siguiente fórmula volumétrica del esferoide (Dunham, 1983):
𝐕 =𝟒
𝟑𝛑 (
𝐋
𝟐) (
𝐀
𝟐)
𝟐
donde V representa el volumen de la presa (mm3), L es la longitud del cuerpo y A es el
ancho del mismo. Los restos de presas (adultos y larvas) se clasificaron taxonómicamente,
en la medida de lo posible. Así, ciertas categorías de presas se incluyeron en el análisis de
frecuencias pero no en el volumétrico. Los morfotipos identificados se presentan en este
documento como ítems alimentarios (I.A). El material acompañante y la materia orgánica
49
no identificable (MONI) no se incluyeron en los análisis.
La frecuencia de ocurrencia se calculó mediante el número de veces que apareció el ítem
alimentario en los estómagos revisados para cada especie. La diversidad de presas se
calculó mediante el índice de Shannon (H) y la equidad de Pielou (J).
Se calculó un índice de importancia de categoría de la presa por agrupación de estómagos
para cada especie (IPS) mediante la siguiente ecuación:
IPS = (F% + N% + V%) / 3
donde F%= es el porcentaje de ocurrencia, N%= porcentaje numérico y V%= porcentaje
volumétrico (Biavati et al., 2004; Cajade et al., 2010).
La amplitud de nicho trófico se calculó mediante el índice de Levins (Levins, 1968):
B = pij2
donde pij representa la probabilidad de encontrar el ítem i en la muestra j.
Este índice refleja el uso que hacen los organismos de los recursos, independientemente de
su disponibilidad relativa (Feinsinger et al., 1981).
Teniendo en cuenta que el número de recursos puede variar entre sitios, épocas o que los
consumidores los perciban de manera distinta, posteriormente se estandarizó esta medida de
amplitud de nicho siguiendo la metodología sugerida por Colwell y Futuyma (1971),
aplicando la siguiente fórmula:
Bst= (Bosb-Bmin)/(Bmax – Bmin)
donde Bosb =B (Índice Levins), Bmin =1 la amplitud de nicho máxima posible, Bmax = n, la
amplitud de nicho máxima posible. Este índice depende del número de recursos disponibles
o reconocidos y sus valores fluctúan entre 0 y 1, por lo que se pueden comparar dos
especies que consumen un número diferente de ítems alimentarios (Jaksic y Marone, 2007).
50
Para que este trabajo fuera comparable con la bibliografía publicada sobre ecología trófica
de anuros se analizaron las presas a nivel taxonómico de orden.
Relación entre la morfometria y la dieta
La medición de los individuos se realizó in situ antes de su montaje, las variables
corporales tomadas para cada ejemplar fueron la longitud rostro cloaca (LRC) y el ancho de
la mandíbula (AM), con un calibrador digital de 0.01 mm de precisión (Fig. IIIA-1).
Figura IIA-1.Variables corporales tomadas a cada ejemplar de anuro colectado. (A)
Longitud rostro-cloaca=LRC. (B) Ancho de la Mandíbula= AM. Tomado y Modificado de
Guzmán y Salazar (2012).
Se exploró la relación entre la longitud rostro cloaca y ancho de la mandíbula de los
consumidores, la longitud rostro cloaca y el número de presas consumidas y por último el
ancho de la mandíbula y el tamaño de las presas (volumen promedio) mediante un análisis
de regresión aleatorio en el software Ecosim Professional v1.2d (Entsminger, 2012).
Determinación estrategias de forrajeo
En los dos tipos de estrategias de forrajeo descritas tanto para anuros como para otros
vertebrados, se pueden describir características claves que identifican a cada una de estas
(Toft, 1981; Perry y Pianka, 1997; Duré, 2004; Vitt y Cladwell, 2014). Estas variables se
tuvieron en cuenta para identificar las estrategias de las especies de anuros analizadas,
reflejadas en medidas calculadas como amplitud de nicho, diversidad y equitatividad de la
dieta, promedio del número y volumen de presas consumidas y relaciones morfométricas
con las presas. Se utilizó bibliografía publicada sobre dietas y sobre distribución e historia
natural de las especies estudiadas o sus congéneres, y se hicieron observaciones en campo
sobre hábitos y uso de hábitats.
51
Para identificar forrajeros activos o de encuentro con sus predadores es elevada. Como
resultado el costo de búsqueda y digestión del alimento es alto y el de captura bajo (Toft,
1981; Perry y Pianka, 1997; Duré, 2004; Vitt y Cladwell, 2014).
Los “sit and wait” (sentarse y esperar) o al acecho (Fig. IIA-2b), generalmente son
corporalmente más grandes e tasa metabólica con respecto a la de un forrajero activo, ya
que el costo de búsqueda es bajo, al igual que el de la digestión, aunque el costo de captura
es elevado (Toft, 1981; Perry y Pianka, 1997; Duré, 2004; Vitt y Cladwell, 2014).
Generalmente, la amplitud del nicho trófico es menor en los forrajeros activos con relación
a los del tipo “sit and wait” (Toft, 1981, 1985, 1995; Simon y Toft, 1991; Perry y Pianka,
1997). La morfometria de la especie es un aspecto influyente en la selección de presas, y
está influenciada por el hábitat y la estacionalidad. Por tanto, especies con diferentes dietas
poseen diferencias morfológicas y diferentes comportamientos de alimentación. En
consecuencia, la obtención optima de los recursos estaría estrechamente relacionada con el
tamaño del cuerpo del predador y el de su presa (Duré, 2004).
Figura IIA-2. Características principales de las estrategias de forrajeo identificadas para
anuros: Forrajeros activos y “Sit and wait”. Tomado de Duré (2004).
RESULTADOS
Se revisaron 1164 estómagos de 20 especies de anuros nocturnos en tierras bajas del Caribe
colombiano. El 60% de las mismas presento hábitos terrestres y el 40% arborícolas (Tabla
IIA-1). En la mayoría se encontró una cantidad considerable de ejemplares con contenido
estomacal
Se observó una gran variabilidad en el tamaño corporal de las especies estudiadas, debido a
que la muestra incluyó desde especies pequeñas como Pseudopaludicola pusilla hasta
algunas de gran tamaño como Rhinella marina. También dentro de cada especie fue posible
capturar ejemplares en un rango amplio de tamaños (Tabla IIA-1).
Tabla IIA-1. Tamaño de muestra, variables morfométricas y hábito de los anuros
estudiados. LRC= Longitud rostro cloaca; Hábito: T= Terrestre, A=Arborícola.
52
Caracterización general de la dieta
Se identificaron 438 ítems alimentarios a nivel de morfoespecie, de los cuales en orden de
importancia la mayor riqueza estuvo dada por la clase Insecta con 16 órdenes y 96 familias,
seguida por la clase Aracnida con cinco ordenes y 33 familias, en tercer lugar de
importancia la clase Mollusca con dos ordenes y dos familias y por último Anfibia con un
orden y dos familias. El resto de las clases (Chilopoda, Isopoda, Malacostraca, Oligochaeta
y Reptilia) estuvieron cada una representadas por un orden y una familia (Figura IIA-3).
Figura IIA-3. Aporte en riqueza de presas por los diferentes ordenes consumidos por anuros
en áreas con bosque seco tropical.
En cuanto a
Figura IIA-4. Aporte en volumen y abundancia de presas por los diferentes órdenes
consumidos por anuros en áreas con bosque seco tropical. Los ítems alimentarios se ordenan en un
gradiente de mayor a menor número de morfotipos y los valores de los ejes se colocan en log10 para observar
mejor la contribución de cada grupo.
Descripción de las dietas de especies de anuros
Famila Bufonidae
Rhinella humboldti (Gallardo, 1965)
0
20
40
60
80
100
120
140
160
Coleoptera
Hymenoptera
Hemiptera
Diptera
Orthoptera
Arachnae
Lepidoptera
Acarina
L.Indet
Blaodea
Diplopoda
Chilopoda
Escorpiones
Gastropoda
Isoptera
Opiliones
Anura
Collembolla
Basomatofora
Decapoda
Isopoda
Trichoptera
Oligochaeta
Pseudoescorpion
Sauria
Thysanoptera
No.M
orfo
pos
53
Figura IIA-5. Rhinella humboldti (Familia Bufonidae), Cerrejón (Albania-La Guajira).
Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares lumétrica y numérica fueron del orden Coleóptera, Hymenoptera e
Isoptera (Anexo IIA). R. humboldti presentó un valor bajo de amplitud de nicho trófico e
intermedio de diversidad respecto a las demás especies de anuros analizadas (Tabla IIA-4).
Rhinella marina (Linnaeus,1758)
Figura IIA-6. Rhinella marina (Familia Bufonidae), Finca El Ceibal (Santa Catalina-
Bolívar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares. marina las de diversidad en comparación con las demás especies de
anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
1 cm
1 cm
54
Figura IIA-7. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de individuos de
las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Bufonidae. Hy= Hymenoptera, Co=
Coleoptera, Is= Isoptera, L.Di= Larva de Diptera, Dipl= Diplopoda, Ar= Arachnae, He= Hemiptera, Bl=
Blattodea, L.Ind= Larva Indeterminada, Ort= Ortoptera, Di= Diptera, Ac= Acari, Tri= Trichoptera, L. Co=
Larva de Coleoptera, L. Lep= Larva de Lepidoptera, Chi= Chilopoda, Iso= Isopoda, Esc= Escorpiones,
Op=Opiliones, Ps= Pseudoescorpion.
Familia Craugastoridae
Craugastor raniformis (Boulenger,1896)
Figura IIA-8. Craugastor raniformis (Familia Craugastoridae) RNSC Campoalegre (Los
Cordobas- Cordoba). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los IIA). Esta especie presentó valores intermedios de amplitud y diversidad de nicho
trófico respecto a las demás especies de anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
Figura IIA-9. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de individuos de
las presas (Orden) consumidas por Craugastor raniformis. Hy= Hymenoptera, Co= Coleoptera,
L.Di= Larva de Diptera, Dipl= Diplopoda, Ar= Arachnae, Ort= Ortoptera, Iso= Isopoda, Lep= Lepidoptera,
Familia Hylidae
Dendropsophus ebracatus (Cope,1874)
1 cm
55
Figura IIA-10. Dendropsophus ebracatus (Familia Hylidae) RNSC Campoalegre (Los
Cordobas- Cordoba). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-10) 3 fueron hembras y 10 machos.
La especie se observó solo en el Sitio 6 del área de estudio, en el área intervenida. Debido a
que solo un ejemplar presentó contenido estomacal, el cual fue un coleóptero que no se
pudo determinar, esta especies no está incluida en los análisis para comunidades, aún
cuando se logró capturar una cantidad considerable de ejemplares para revisión.
Dendropsophus microcephalus (Cope,1886)
Figura IIA-11. Dendropsophus microcephalus (Familia Hylidae), Finca Las Delicias
(Aracataca, Magdalena). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-11) 25 fueron hembras y 96 machos.
1 cm
1 cm
56
La especie se observó en todos los sitios de estudio, tanto en el interior de los bosques
como en las áreas intervenidas (Anexo IIA). Este anfibio presentó valores intermedios de
amplitud y diversidad de nicho trófico con respecto a las demás especies de anuros
evaluadas (Tabla IIA-4).
Hypsiboas pugnax (Schmidt, 1857)
Figura IIA-12. Hypsiboas pugnax (Familia Hylidae), Finca Las Delicias (Aracataca,
Magdalena). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-12) 49 fueron hembras y 97 machos.
La especie se observó en todos los sitios de estudio, tanto en el interior de los bosques
como en las áreas intervenidas. de diversidad en comparación con las demás especies de
anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
Scarthyla vigilans (Duellman y de Sá, 1988)
1 cm
57
Figura IIA-13. Scarthyla vigilans (Familia Hylidae), Finca La Joya (El Copey- Cesar).
Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-13) 13 fueron hembras y 33 machos.
La especie se observó en los sitios 1, 2, 5 y 6, tanto IIA). Esta especie mostró valores
intermedios de amplitud y diversidad de nicho trófico con respecto a las demás especies de
anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
Scinax rostratus (Peters,1863)
1 cm
1 cm
58
Figura IIA-14. Scinax rostratus (Familia Hylidae), Finca El Ceibal (Santa Catalina-
Bolívar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-14) 7 fueron hembras y 31 machos. La
especie se observó en los sitios 3, 5 y 6, tanto en el interior del bosque como en las áreas
intervenidas. Su dieta amplitud de nicho trófico e intermedio de diversidad en comparación
con las demás especies de ranas evaluadas (Tabla IIA-4).
Scinax ruber (Laurenti, 1768)
Figura IIA-15. Scinax ruber (Familia Hylidae), Finca Las Delicias (Aracataca,
Magdalena). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-15) 13 fueron hembras y 32 machos.
La especie se observó en los sitios 2, 3, 5 y 6, tanto en el interior del bosque como en las
áreas intervenidas. un valor alto de amplitud de nicho trófico e intermedio de diversidad
con respecto a las demás especies de anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
1 cm
59
Trachycephalus typhonius (Linnaeus, 1758)
Figura IIA-16. Trachycephalus typhonius (Familia Hylidae), Finca El Ceibal (Santa
Catalina-Bolívar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-16) 2 fueron hembras y 14 machos. La
especie se observó en los sitios 3, 4 y 5, tanto en el interior del bosque como en las áreas
intervenidas. Su dieta estuvo constituida por presas de de nicho trófico y bajo de diversidad
con respecto a las demás especies de anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
1 cm
60
Phyllomedusa venusta (Wagler, 1830)
Figura IIA-17. Phyllomedusa venusta (Familia Hylidae), Finca Las Delicias (Aracataca,
Magdalena). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-17) 6 fueron hembras y 22 machos. La
especie se observó en todos de amplitud de nicho trófico e intermedio de diversidad en el
conjunto de especies de anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
Figura IIA-18. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de individuos de
las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Hylidae. Hy= Hymenoptera, Co=
Coleoptera, Dipl= Diplopoda, Ar= Arachnae, He= Hemiptera, Bl= Blattodea, L.Ind= Larva Indeterminada,
Ort= Ortoptera, Di= Diptera, Ac= Acari, L. Co= Larva de Coleoptera, L. Lep= Larva de Lepidoptera, Esc=
Escorpiones, Op=Opiliones, Lep= Lepidoptera, L. Tri= Larva de Tricoptera.
Familia Leptodactylidae
Engystomops pustulosus (Cope, 1864)
1 cm
61
Figura IIA-19. Engystomops pustulosus (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El
Copey- Cesar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-19) 13 fueron hembras y 62 machos.
La especie se observó en todos los sitios de estudio, tanto en el interior del bosque como en
las áreas intervenidas. presentó valores bajos de amplitud y diversidad de nicho trófico,
comparada con las demás especies de anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
Pleurodema brachyops (Cope, 1869)
1 cm
62
Figura IIA-20. Pleurodema brachyops (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El
Copey- Cesar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-20) 33 fueron hembras y 62 machos.
La especie se observó en todos los sitios de estudio, tanto en el interior del bosque como en
las áreas intervenidas. Su anuro presentó un valor bajo de amplitud de nicho trófico y alto
de diversidad entre las especies de ranas evaluadas (Tabla IIA-4).
Pseudopaludicola pusilla (Ruthven,1916)
1 cm
63
Figura IIA-21. Pseudopaludicola pusilla (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El
Copey- Cesar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-21) 25 fueron hembras y 55 machos.
La especie se observó en los sitios 1, 2 y 5, tanto en el interior del bosque como en las
áreas intervenidas. Su dieta La especie P. pusilla presentó un valor bajo de amplitud de
nicho trófico y alto de diversidad con respecto a las demás especies de anuros evaluadas
(Tabla IIA-4).
Figura IIA-22. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en numero de individuos de
las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Leptodactylidae subfamilia
Leiuperinae. Hy= Hymenoptera, Co= Coleoptera, Is= Isoptera, L.Di= Larva de Diptera, Ar= Arachnae,
He= Hemiptera, Bl= Blattodea, L.Ind= Larva Indeterminada, Ort= Ortoptera, Di= Diptera, Ac= Acari, L.
Co= Larva de Coleoptera, L. Lep= Larva de Lepidoptera, Iso= Isopoda, Ps= Pseudoescorpion. Thy=
Thysanoptera, Olg=Oligochaeta, Gas= Gastropoda, Coll= Collembolla.
Leptodactylus insularum (Barbour,1906)
1 cm
64
Figura IIA-23. Leptodactylus insularum (Familia Leptodactylidae), Finca El Ceibal (Santa
Catalina-Bolívar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-23) 12 fueron hembras y 71 machos.
La especie se observó en todos los sitios de estudio, tanto en el interior del bosque como en
las áreas intervenidas. Su Esta especie presentó un valor intermedio de amplitud de nicho
trófico y alto de diversidad dentro del grupo de anuros evaluados (Tabla IIA-4).
Leptodactylus fragilis (Brocchi, 1877)
Figura IIA-24. Leptodactylus fragilis (Familia Leptodactylidae), Finca El Ceibal (Santa
Catalina-Bolívar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
1 cm
1 cm
65
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-24) 26 fueron hembras y 67 machos.
La especie se observó en los sitios 1, 2, 3, 5 y 6, tanto en el interior del bosque como en las
áreas intervenidas. (Anexo IIA). Este anuro presentó un valor intermedio de amplitud de
nicho trófico y alto de diversidad en comparación con las demás especies de ranas
evaluadas (Tabla IIA-4).
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799)
Figura IIA-25. Leptodactylus fuscus (Familia Leptodactylidae), Finca La Joya (El Copey-
Cesar). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-25) 10 fueron hembras y 37 machos.
La especie se observó en los sitios 1, 2, 3, 4 y 6, tanto en el interior del bosque como en las
áreas intervenidas. de nicho trófico con respecto a las demás especies de anuros evaluadas
(Tabla IIA-4).
Leptodactylus poecilochilus (Cope, 1862)
1 cm
66
Figura IIA-26. Leptodactylus poecilochilus (Familia Leptodactylidae), Cerrejón (Albania-
La Guajira). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-26) 7 fueron hembras y 33 machos. La
especie se observó en los sitios 1,2, 4 y 5, tanto en el interior del bosque como en las áreas
intervenidas (Anexo IIA). L. poecilochilus presentó un valor intermedio de amplitud de
nicho trófico y alto de diversidad dentro del grupo de especies de anuros evaluadas (Tabla
IIA-4).
Figura IIA-27. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en número de individuos de
las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Leptodactylidae subfamilia
Leptodactylinae. Hy= Hymenoptera, Co= Coleoptera, Is= Isoptera, L.Di= Larva de Diptera, Dipl=
Diplopoda, Ar= Arachnae, He= Hemiptera, Bl= Blattodea, L.Ind= Larva Indeterminada, Ort= Ortoptera, Di=
Diptera, L. Co= Larva de Coleoptera, L. Lep= Larva de Lepidoptera, Chi= Chilopoda, Esc= Escorpiones, Sa=
Sauria, Lep= Lepidoptera, Gas= Gastropoda, Dec= Decapoda, Bas= Basommatophora, An= Anura.
Familia Microhylidae
Elachistocleis pearsei (Ruthven,1914)
1 cm
67
Figura IIA-28. Elachistocleis pearsei (Familia Leptodactylidae), Finca Las Delicias
(Aracataca, Magdalena). Fotografía: Argelina Blanco Torres
De los ejemplares capturados (Tabla IIA-1, Fig. IIA-28) todos eran machos. La especie se
observó en los sitios 3 y 5, tanto en el interior del bosque como en las áreas intervenidas.
Su dieta estuvo constituida por 4 morfoespecies de presas distribuidas en Arachnae e
Hymenoptera de la familia Formicidae. El orden más importante fue Hymenoptera (IPS=
99,6), ya que presentó el mayor aporte volumétrico, numérico y de frecuencia de ocurrencia
(Fig. IIA-30). Las principales morfoespecies de importancia volumétrica y numérica fueron
de estos dos órdenes mencionados (Anexo IIA). Esta especie presentó un valor intermedio
de amplitud de nicho trófico y bajo de diversidad en comparación con las demás especies
de anuros evaluadas (Tabla IIA-4).
Elachistocleis panamensis (Dunn, Trapido and Evans. 1948)
1 cm
68
Figura IIA-29. Elachistocleis panamensis (Familia Microhylidae), Cerrejón (Albania-La
Guajira). Fotografía: Argelina Blanco Torres
Todos los ejemplares capturados (Tabla IIIA-1, Fig. IIA-29) fueron machos. La especie se
observó en las áreas intervenidas de los sitios 1 y 6. Su dieta estuvo constituida por presas
de 6 morfoespecies, distribuidas en Hymenoptera (Formicidae) e Isoptera. El orden más
importante fue Isoptera (IPS= 51,5) debido a su importante contribución en volumen,
número y frecuencia de ocurrencia (Fig. IIA-30). Las morfoespecies que fueron importantes
por su volumen y abundancia numérica pertenecieron a estos dos órdenes (Anexo IIA).
Dentro del conjunto de anuros evaluados, E. panamensis tuvo un valor de amplitud de
nicho trófico intermedio y un registro bajo de diversidad (Tabla IIA-4).
Figura IIA-30. Frecuencia de ocurrencia y aporte en volumen y en numero de individuos de
las presas (Orden) consumidas por especies de la familia Microhylidae. Hy= Hymenoptera, Is=
Isoptera, Ar= Arachnae.
1 cm
0
20
40
60
80
100
Is Hy
%
Elachistocleis panamensis
Abd
Vol
Frec
0
20
40
60
80
100
Hy Ar
%
Elachistocleis pearsei
69
Ninguna de las especies de anuros estudiadas presentó diferencias significativas en su dieta
entre los sitios y las épocas climáticas al ser contrastadas a nivel de orden y morfotipo
(Tabla IIA-2).
Tabla IIA-2. Comparación de la dieta de especies de anuros entre sitios y épocas climáticas.
Sitios Épocas
Especie Orden p Morfotipo p Orden p Morfotipo p
C. raniformis
NA
-8,86 0,99 -20,73 0,99
D. microcephalus -17,52 0,999 -67,61 0,99 -6,32 0,99 -57,83 0,99
E. pearsei Sin Var
NA NA NA
NA
E. panamensis Sin Var
-1,53 0,99 NA
-1,53 0,99
E. pustulosus -38,87 0,99 219,4 0,99 -16,03 0,99 -101 0,99
H. pugnax -16,13 0,99 -241,2 0,99 -4,76 0,99 -137,8 0,99
L. fragilis -16,99 0,99 -173,6 0,99 -9,28 0,99 -132,1 0,99
L. fuscus -5,5 0,99 -41,59 0,99 -3,94 0,99 -50,24 0,99
L. insularum -32,54 0,99 -386,1 0,99 -19,91 0,99 -265 0,99
L. poecilochilus -9,69 0,99 -136 0,99 -3,43 0,99 -76,86 0,99
P. venusta -19,42 0,99 -20 0,99 -5,8 0,99 -7,51 0,99
P. brachyops -26,89 0,99 -574,5 0,99 -6,45 0,99 -311,7 0,99
P. pusilla -12,27 0,99 -157,2 0,99 -12,03 0,99 -189,4 0,99
R. humboldti -12,53 0,99 -472 0,99 -4,66 0,99 -222,7 0,99
R. marina -15,08 0,99 -583,8 0,99 -4,77 0,99 -341,8 0,99
S. vigilans -3,22 0,99 -21,8 0,99 -5,04 0,99 -17,82 0,99
S. rostratus -11,2 0,99 15,61 0,99 -13,05 0,99 -7,4 0,99
S. ruber -3,1 0,99 -20,1 0,99 -8,59 0,99 -26,58 0,99
T. typhonius 0,9 0,6 -1,47 0,99 -0,95 0,99 -4,34 0,99
70
Comparación de características tróficas entre especies
La riqueza y el número de presas consumidas presentó variación entre las especies, R.
marina consumió el mayor número diferente de presas a nivel de morfoespecie y también el
mayor promedio de presas ingeridas por individuo. Le siguió Pleurodema brachyops en
cuanto a riqueza de presas y Rhinella humboldti en el número promedio de presas en por
ingesta. Las especies con meno riqueza de presas consumidas fueron los microhylidos
(Elachistocleis pearsei y Elachistocleis panamensis), mientras que la familia Hylidae
mostró en todas sus especies el menor valor del número de presas ingeridas por individuo
(Fig. IIA-31).
Figura IIA-31. Número de individuos y volumen (mm3) promedio de presas ingeridas por
individuo de cada especie de anuro revisado. La figura se organiza de menor a mayor según el volumen
promedio de presas ingeridas. Barras con líneas corresponden a las especies con estrategias de captura al acecho (Sit-and-
wailt) y barras solidas a las especies Forrajeras Activas.
Los hílidos (Hypsiboas pugnax, Trachycephalus typhonius y Phyllomedusa venusta)
consumieron una volumen promedio de presas más grandes que el resto de las especies de
anuros. Rhinella marina, Trachycephalus typhonius y Leptodactylus insularum presentaron
el volumen promedio de presas por estómagos más alto dentro de las especies evaluadas
(Fig. IIA-31).
Hubo variación entre las presas (a nivel de morfoespecies) que representaron los tres
primeros ítems alimentarios de cada especie de anuro. Los órdenes más representativos
donde se ubican estas morfoespecies fueron Hymenoptera, Isóptera, Coleóptera,
Orthoptera, Isopoda, Lepidóptera, Hemíptera, Blattodea, Acari y Arachnae (Anexo IIA).
Morfometria y dieta
Las especies de bosque seco presentaron gran variación en tamaño (13,25 – 67,60 mm
promedio LRC). Se identificaron algunos tipos morfológicos, como por ejemplo los anuros
de cuerpo grueso y extremidades cortas (bufónidos y microhílidos). Los hílidos que
71
presentan extremidades largas, cabeza ancha y ojos grandes. Los leptodactílidos tienen
patas relativamente largas, mandíbulas largas y de gran abertura. Los leiuperinidos
muestran patas relativamente largas, cuerpos gruesos y mandíbulas más pequeñas (Tabla
IIA-1, Fig. IIA-32).
Figura IIA-32. Longitud rostro cloaca promedio y desviación estandar de la medida rostro -
cloaca en las especies de anuros analizadas en bosque seco tropical del Caribe colombiano.
Hubo una relación directa y significativa entre la longitud rostro cloaca y el ancho de la
mandíbula para todas las especies analizadas, pertenecientes a ambas tácticas de forrajeo
Forrajeros activos: r2
= 0,96, p<0,05 (Fig. IIA-33A), Captura al acecho: r2
= 0,96, p<0,05
(Fig. IIA-33B).
Figura IIA-33. Relación entre la longitud corporal y el Ln del ancho de la mandíbula para
0
20
40
60
80
100
P. v
enus
ta
R. m
arin
a
T. ty
phon
ius
H. p
ugna
x
L. ins
ular
um
L_fus
cus
R. h
umbo
ldti
S. ros
tratu
s
L_poe
cilo
chilu
s
C. r
anifo
rmis
S. rub
er
L. fra
gilis
P. b
rach
yops
E. pea
rsei
E. pus
tulo
sus
D. m
icro
ceph
alus
E. pan
amen
sis
S. vig
ilans
P. p
usill
a
LR
C (
mm
)
1 1.25 1.5 1.75 20
0.4
0.8
1.2
1.6
22
1.6
1.2
0.8
0.4
0
1 1.25 1.5 1.75 2
Ln(LRC)
Ln(y)=0.51+0.36Lnx;r2=0.96;p<0.05
Ln(AM)
A
Ln(y)=-0.37+0.33Lnx;r2=0.96;p<0.05
B
1 1.2 1.4 1.6 1.8 2
0.6
0.8
1
1.2
1.4
1 1.2 1.4 1.6 1.8 2
0.6
0.8
1
1.2
1.4
72
las especies de anuros con estrategias de Forrajeo activo y captura al acecho. A=
Forrajeros, B: Captura al acecho.
El número de presas no estuvo relacionado con el tamaño del depredador en ninguno de los
tipos de estrategias de alimentación, ya que esta relación no se presentó en ninguna de las
especies analizadas (Tabla IIA-3).
Tabla IIA-3. Relación entre variables morfometricas (LRC y AM), número y volumen
promedio de presas consumidas por especies de anuros de bosque seco tropical. Negrita=
relación significativa.
Se observó una relación significativa entre el tamaño del depredador (longitud rostro
cloaca) y el volumen promedio de las presas para todas las especies analizadas,
pertenecientes a ambas tácticas de forrajeo Forrajeros activos: r2
= 0,09; p<0,05 (Fig. IIA-
34A), Captura al acecho: r2
= 0,16; p<0,05 (Fig. IIA-34B).
Figura IIA-34. Relación entre el tamaño del depredador y el volumen promedio de las
presas consumidas por las especies de anuros con estrategias de forraje activo y Captura al
Acecho. A= Forrajeros, B: Captura al acecho.
Se encontró una relación significativa entre el ancho de la mandíbula y el volumen
promedio de las presas para todas las especies analizadas, pertenecientes a ambas tácticas
de forrajeo Forrajeros activos (r2
= 0,07; p<0,05; Fig. IIA-35A), Captura al acecho (r2
=
Ln(LongitudRostroCloaca)
Ln(y)=-18.11+1,3Lnx;r2=0.09;p<0.05
Ln(Volumen
presas)
Ln(y)=-85,08+4,3Lnx;r2=0.16;p<0.05
0.9 1.2 1.5 1.8 2.1
-1.6
0
1.6
3.23.2
1.6
0
-1.6
0.9 1.2 1.5 1.8 2.11 1.2 1.4 1.6 1.8 2
-2
-1
0
1
2
3
1.2 1.4 1.6 1.8 21
-2
-1
0
1
2
3
A B
73
0,14; p<0,05; Fig. IIA-35B).
Figura IIA-35. Relación entre el ancho de la mandíbula y el volumen promedio de las
presas consumidas por las especies de anuros con estrategias de Forrajeo activo y Captura
al acecho. A= Forrajeros, B: Captura al acecho.
El tamaño de la presa no siempre estuvo relacionado con el tamaño del depredador, ya que
en ambos grupos de anuros hubo especies que presentan esta relación significativa y otras
donde la relación no existe. Sin embargo, en los forrajeros esta relación es menos aleatoria
que en los de captura al acecho (Tabla IIA-3).
Estrategias de forrajeo
Se observaron diferentes valores de amplitud de dieta y diversidad que en ocasiones no se
relacionaron debido a los valores de equidad en la dieta. La especie con mayor amplitud de
nicho trófico fueron L. poecilochilus seguida por S. Rostratus (Tabla IIA-4).
De las dos estrategias de forrajeo identificadas en las especies de anuros estudiadas, el
Forrajeo Activo estuvo presente en 10 especies terrestres, las cuales presentaron menores
proporciones de estómagos vacíos. La Captura al Acecho (Sit-and-wait) se observó en
nueve especies, de estas siete arborícolas y una terrestre, con mayor proporción de
estómagos llenos (Tabla IIA-4).
Ln(AnchoMandíbula)
Ln(y)=-11.69+3.27Lnx;r2=0.07;p<0.05
Ln(Volumenpresas)
Ln(y)=-69.3+12.16Lnx;r2=0.14;p<0.05
A B0 0.4 0.8 1.2 1.6
-1.6
0
1.6
3.23.2
1.6
0
0
-1.6
0.4 0.8 1.2 1.60.6 0.8 1 1.2 1.4
-2
-1
0
1
2
33
2
1
0
-1
-2
0.6 0.8 1 1.2 1.4
74
Tabla IIA-4. Amplitud de Levins (B), amplitud Coldwell y Futuyma (Bsta), diversidad de
Shannon (H), equitabilidad de Pielou (J), estrategia de forrajeo, tipo de dieta y porcentaje
de estómagos vacíos de los anuros estudiados (n).
La mayoría de las especies presentaron hábitos generalistas, algunas con preferencia
(mayor frecuencia y abundancia) en la ingesta de ciertas presascus (Fig. IIA-36).
Figura IIA-36. Distribución de las especies de anuros entre la condición de especialista o
generalista según un gradiente definido por sus valores de diversidad de su nicho trófico.
Los valores de diversidad 0-2 están dados según el índice de Shannon.
DISCUSION
Importancia de los insectos en la dieta de anuros
La dieta es un fenómeno complejo de explicar. Puede ser descrito con tres diferentes
mediciones: a) la frecuencia relativa de presas, la cual representa el número de veces que un
ítem alimentario se encuentra en los depredadores analizados; b) la contribución relativa del
numero de presas y c) el volumen de cada una de ellas. Estas medidas ofrecen información
adicional a la dieta de los predadores (Parmelee, 1999). En este análisis se le da
importancia a estas tres medidas para tratar de entender desde una visión más completa la
composición y estructura de la dieta de las especies de anuros de bosque seco tropical en
tierras bajas del Caribe.
Con algunas excepciones, los anuros ingieren gran cantidad de invertebrados (Whitaker et
al., 1977; Duellman y Lizana, 1994; Silva y Brito-Pereira, 2006; Solé y Rödder, 2010;
Cicort-Lucaciu et al., 2011). Los anuros de bosque seco tropical del Caribe colombiano no
son una excepción ya que presentaron esta característica al consumir una alta diversidad de
75
ítems alimentarios, donde la clase insecta representó la mayor parte del espectro de presas
consumidas. Los órdenes más representativos (riqueza, frecuencia, abundancia y volumen)
en la dieta de éstos anuros fueron Hymenoptera (Formicidae), Isoptera y Coleoptera.
Coleóptera es el grupo de insectos más diverso a nivel mundial (Triplehorn y Johnson,
2005) y esto explicaría la alta oferta en los ambientes estudiados, que se vio reflejada en las
dietas de los anfibios analizados.
Los insectos sociales aportan muchas presas a la dieta de estos anuros. Aunque las
hormigas son pequeñas y de bajo valor nutricional (Parmelee, 1999), constituyen un recurso
abundante y concentrado para sus consumidores debido a la distribución por
conglomerados en todas las especies consumidas (Pianka y Parker, 1975). Hymenoptera, y
en particular los formícidos, fue el orden más importante en los estómagos de bufónidos,
microhylidos y en P. brachyops, tendencia observada en estas especies y sus congéneres en
otras áreas de estudio (Toft 1981; Parmelee, 1999; Diaz-Paez y Ortiz, 2003). Isóptera fue el
orden más representativo en la dieta de E. pustulosus y el segundo en microhílidos y en P.
brachyops, lo que comprueba la preferencia en el consumo de termitas por estas especies.
Se identificó un número alto de morfotipos de larvas que aportaron valores elevados en
volumen en la dieta de las especies de anuros. Se ha demostrado que los estados larvales de
ciertos artrópodos se encuentran en la hojarasca, mientras los adultos prefieren estratos
superiores en el bosque (Pfeiffer, 1996). Así mismo, fue importante el aporte de miriápodos
e isópodos, formas de vida que habitan especialmente el suelo en regiones tropicales
(Levings y Windsor, 1996). Por tanto, debido a que la mayoría de las especies de anuros
estudiadas son de hábitos terrestres, su dieta contiene un mayor número de presas terrestres
(adultos y larvas) pertenecientes a artrópodos que se encuentran en la parte baja del bosque.
Dieta por especie y consistencias con otros estudios
Las dos
Morfología y modos de forrajeo
76
La interacción depredador –presa generalmente es tamaño-dependiente. Las mediciones
sobre la talla de los depredadores y sus presas son claves en el entendimiento de las
relaciones alimentarias y las cadenas tróficas asociadas. Esta relación puede variar de
acuerdo al tipo de hábitat (Nakazawa et al., 2013). En anfibios se sugiere que el tamaño y
ancho de la mandíbula determinan el tamaño máximo de la presa y la habilidad de abertura
mandibular está relacionada con el tamaño del depredador (Toft 1980ab, 1981, 1985; Lima,
1998; Parmelee, 1999; Nisikawa, 2000). En el presente trabajo se demuestra que,
considerando a la totalidad de especies dentro de cada una de las estrategias de forrajeo,
existe relación entre las dos variables morfológicas del depredador consideradas (ancho de
la mandíbula y longitud rostro-cloaca) y el volumen promedio de sus presas Sin embargo,
al analizar la relación entre el ancho de la mandíbula y el volumen promedio de las presas
para cada especie en particular, se observó que en algunos casos dicha relación no fue
significativa.
Muchos de los anuros de mayor tamaño analizados en este estudio, consumieron presas de
tamaño grande, excepto aquellos que tiene preferencias por hormigas como es el caso de
los bufónidos (Nisikawa, 2000). Para estas especies, al igual que en el estudio de caso de
Parmelee (1999), el tamaño máximo y medio de las presas aumentaron con respecto al
tamaño del depredador. Sin embargo, la mayoría de las especies estudiadas presentaron una
alta variabilidad de tamaños de presas. Por lo tanto, aquellas de tamaño mínimo (acaros,
hormigas, etc.) debilitarían la relación entre estas variables (Guzmán y Salazar, 2012).
La morfología de la cabeza fue más influyente en el tipo de presa que el tamaño corporal.
Esto se debería a que las mandíbulas cortas pueden ayudar a agilizar el ciclo alimenticio de
captura de presas en aquellos depredadores que deban consumir grandes cantidades de
presas (Parmelee, 1999), como es el caso de los forrajeros con preferencia en hormigas y
termitas de este estudio. Esta relación, sin embargo, no se presenta cuando se analiza el
tamaño del depredador con respecto al número de presas consumidas. La teoría de forrajeo
predice que, en la maximización de la entrada neta de energía, se pueden clasificar las
presas de acuerdo tanto a la proporción del tiempo de manipulación como al contenido
77
energético que ésta aportaría a la dieta. Al incrementar el tamaño de la presa también se
aumenta el costo de manipulación; por tanto la composición trófica de cada especie no
puede estar limitada únicamente al tamaño de la presa (Perry y Pianka, 1997; Stephens y
Krebs, 1986).
Los anuros de bosque seco tropical del Caribe presentaron los dos modos de forrajeo
identificados para anfibios: forrajero activo (Bufonidae, Craugastoridae, Leptodactylidae y
Microhylidae) que aumenta los costos de búsqueda y disminuye los de manipulación, y
captura al acecho (Hylidae y L. fuscus), que disminuye el costo de búsqueda y aumenta el
de manipulación. Dentro de los forrajeros activos se encuentran especies con tendencia a
la preferencia por ciertos grupos de presas y algunas, como los microhílidos, con
especialización en el consumo de termitas y hormigas. El ensamblaje de anuros tuvo un
comportamiento generalista en la ingesta de presas, sin excluir que a nivel de especie
existan especialistas en su alimentación, lo cual es congruente con lo encontrado para otras
comunidades de anuros (Nisikawa, 2000). Estas diferencias en el modo de forrajeo soportan
la idea de que las limitaciones de tamaño en la alimentación determinan la naturaleza de la
estructura y dinámica de la red trófica (Nakasawa et al., 2013). De igual forma, el
comportamiento de las especies de anuros de bosque seco tropical, las condiciones de los
los hábitats y su estado de conservación, entre otros factores internos, externos e históricos
influencian la red trófica (Perry y Pianka, 1997).
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Anexo IIA. Identificación de las tres morfoespecies de presas con mayor aporte en volumen
y abundancia para cada especie de anuro. * Especies en donde existen morfotipos que solo aportan
una presa a la dieta.
84
II.B. RELACIONES DE NICHO ALIMENTARIO Y ESTRUCTURA DE GREMIOS
TROFICOS EN ANUROS DE BOSQUE SECO TROPICAL DEL NORTE DE
COLOMBIA: UN ANALISIS ESPACIO-TEMPORAL
INTRODUCCION
. Uno de estos conceptos es el de gremio, definido como el agrupamiento de aquellas
especies que utilizan de forma similar un mismo recurso que puede ser explotado de igual
manera al utilizar estructuras similares, capturar cantidades equivalentes de recurso y
adquirirlas de forma activa o pasiva (Root, 1967; Hawkins y MacMahon, 1989; Simberloff
y Dayan, 1991; Martínez Ramos, 2008). Definir la vía de utilización más adecuada para
explicar la expresión: “de manera semejante” ha sido un tema ampliamente discutido, y
queda completamente claro que es un punto neurálgico para entender relaciones
interespecificas en las comunidades (Hawkins y MacMahon, 1989; Simberloff y Dayan,
1991). También es la piedra angular del concepto de gremio y su entendimiento en la
práctica.
del ambiente sobre la dinámica de sus estructuras (Morin, 1983; Ortega-Rubio et al., 1995;
Telleria y Santos 1995; Williams y Hero, 1998; Parker et al., 2001; Chuan y Sodhi, 2004;
Adams, 2007).
La relación entre la identificaciones de gremios de especies y las necesidades de manejo y
conservación ambiental es muy estrecha (Martínez Ramos, 2008). Así, el poder definir
cuáles son las especies que explotan cada tipo anuros en bosque seco tropical en Colombia,
donde se ha perdido la mayor parte de su condición natural, es una valiosa herramienta en
el diseño de estrategias de conservación y recuperación de este importante ecosistema.
En anfibios, como en los demás grupos de animales, se ha trabajado en la identificación de
gremios por consumo de alimento. Los trabajos de Toft (1980a,b y 1981) y Parmelee
(1999) son la primera aproximación a la identificación de gremios forrajeadores en anuros
neotropicales. También se han desarrollado trabajos en salamandras y estados larvarios de
85
anuros (Morin, 1983; Wilbur, 1997; Williams y Hero, 1998; Adams 2007). En este trabajo,
se identificaron los gremios tróficos y se cuantificó el solapamiento entre especies de
anuros con el objetivo de analizar la partición del recurso trófico entre estas especies de
tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe colombiano.
METODOS
Muestreo en campo
El trabajo de campo se realizó durante la época seca (T1) entre los meses de febrero y
marzo, primera temporada de lluvias o lluvias menores (T2) entre mayo-junio y segunda
temporada de lluvias o lluvias mayores (T3) entre octubre-diciembre. Se efectuaron tres
muestreos por cada sitio de estudio con una duración de cinco noches en cada oportunidad,
entre las 19:00 y 23:00 horas.
Los anuros se colectaron manualmente dentro de los fragmentos de bosque y áreas
intervenidas. A estas últimas corresponden las áreas sin bosque con diferentes uso de suelo
(ganadería, agricultura, minería, infraestructura, etc). Para cuantificar el uso de los
ambientes se tomaron datos generalmente artificiales construidos como reservorios para
ganadería, agricultura y uso doméstico y algunos charcos naturales producto de las lluvias
que pueden ser temporales o permanentes; ribera de bosque (BQ-Ribera), la zona
adyacente o borde del bosque que se encuentra entre este y el área intervenida, y por ultimo
el interior de bosque (BQ-Interior), referente a las zonas muestreadas al interior de los
fragmentos de bosque. Generalmente los recorridos se ejecutaron hacia el centro de cada
tipo de ambiente.
Extracción del contenido estomacal
Al final de cada muestreo, los individuos fijados se llevaron inmediatamente al laboratorio,
donde se realizó su disección. Se determinó el sexo y se extrajo el contenido estomacal.
Las muestras de los mismos se preservaron en frascos individuales con solución de etanol
al 70%. Cada contenido extraído se colocó en una caja de Petri, donde se separaron por
86
ítems diferenciables (adultos y larvas) y se llegó a la menor categoría taxonómica posible.
De esta forma, para el análisis de datos, se logró llevar todas las presas a especie y
morfoespecie, mediante claves taxonómicas y consulta a especialistas en cada grupo.
Análisis de información
Para este trabajo, las presas se clasificaron y analizaron tanto a nivel de Orden para detectar
grandes patrones alimentarios y obtener resultados equiparables con otros estudios, como a
nivel de especie o morfoespecie, con el objetivo de apreciar la variabilidad de presas, en
tiempo y espacio.
Caracterización dieta por especie
Para caracterizar la dieta por especie de anuro se determinó, tanto el número como el
volumen de presas por estómago, para cada tipo de ítem alimentario.
El volumen (mm3) de cada tipo de presa por estómago se calculó mediante la fórmula del
ellipsoide (Dunham, 1983)
𝐕 =𝟒
𝟑𝛑 (
𝐋
𝟐) (
𝐀
𝟐)
𝟐
donde V representa el volumen de la presa, 𝝅 = 3,14159 , L es la longitud del cuerpo y A es
el ancho del mismo. La frecuencia de ocurrencia se calculó mediante el número estómagos
en los que se encontró cada ítem para cada especie.
La diversidad de presas se calculó mediante el índice de Shannon-H’ (Ln) . La amplitud del
nicho trófico para cada especie se estimó mediante el índice de Levins (Levins, 1968) :
B = pij2
donde pij representa la probabilidad de encontrar el ítem i en la muestra j. El mismo refleja
el uso de los recursos por parte de los organismos, independientemente de su disponibilidad
87
relativa en el ambiente (Feinsinger et al., 1981).
El tipo de dieta (especialista o generalista) y las estrategias de forrajeo (forrajeo activo o
“Sit-and-wait”) se definieron considerando las principales características alimentarias de
cada especie, tales como: amplitud de nicho, diversidad y equitatividad de la dieta, número
de presas consumidas, promedio del volumen de las presas por estómago y relaciones
morfométricas de los anuros con sus presas (Toft, 1981; Perry y Pianka, 1997; Vitt y
Caldwell, 2014). Además, se interpretaron los resultados obtenidos con ayuda de la
bibliografía publicada sobre las dietas, distribución e historia natural de las especies
estudiadas o congéneres y observaciones en campo de hábitos y uso de hábitats.
Dinámica espacio temporal de la ingesta de presas
Para analizar diferencias espaciales y temporales en la dieta se probaron supuestos
estadísticos de normalidad (Hammer et al., 2001). Las diferencias en la estructura de la
dieta entre bosques y áreas intervenidas, se exploraron a través de la prueba no paramétrica
de Mann-Whitney.
Solapamiento trófico
Se calculó el solapamiento trófico espacial y temporal de las especies de anuros; la variable
en todos los casos fue el número de individuos de cada ítem alimentario (expresada en
proporciones). Se utilizó el índice de solapamiento de Pianka (Pianka, 1973) del software
Ecosim Professional v1.2d (Entsminger, 2012
s que oscilan entre 0 (dieta con diferentes tipos de presas) a 1 (dieta con igual tipo de
presas). EcoSim determina si hay diferencias entre los valores de solapamiento observados
y esperados, realizando un muestreo aleatorio de los datos suministrados. Para esto utiliza
aleatorizaciones de Monte Carlo y crea “pseudocomunidades” de las cuales obtiene
patrones que luego compara estadísticamente con la matriz de datos reales. El algoritmo
de aleatorización utilizado fue el RA3, el cual retiene la amplitud del nicho y reordena los
ceros. Este algoritmo es uno de las recomendados para este tipo de análisis (Gotelli y
Ellison, 2013). Todos los valores originales de la matriz fueron aleatorizados 1000 veces
88
(Gotelliy Entsminger, 2005).
Con los resultados obtenidos También se graficaron las interacciones entre pares de
especies con los mismos valores de solapamientos. Esto permite visualizar la superposición
entre pares de especies, por sitio de muestreo y época climática.
Identificación de gremios tróficos
Con los datos on el resultado de este análisis y la información de la caracterización de dieta
por cada especie de anuro se pudieron identificar los distintos gremios tróficos.
RESULTADOS
Se analizaron).
89
Tabla IIB-1. Características de la dieta de especies de anuros estudiadas. No.=Número consecutivo asignado a cada especie para referenciarla en las
graficas. Amplitud=Amplitud de dieta de Levins, entre paréntesis se consigna el valor de amplitud estandarizada; Diversidad=Diversidad de nicho trófico (índice de Shannon);
Estrategia de forrajeo= S&W:Sit-and-wait, FA: Forrajero Activo, Tipo dieta= GEN:Generalista, ESP:Especialista, GEN(P):Generalista con preferencia; Hábito: T=Terrestre,
A=Arborícola; Composición dieta: F: grupo u orden de presa con mayor frecuencia de ocurrencia , Abd: Grupo u orden de presa con mayor número de individuos, Vol: grupo u
orden de presa con mayor volumen ingerido; Ac=Acarina , Ar=Arachnae, Col=Coleoptera, Dip=Diptera, Dipl:Diplopoda, For=Formicidae, Hem=Hemíptera, Hym=Hymenoptera,
Is=Isoptera, Iso=Isopoda, L=Larva, Lep=Lepidoptera, Ort=Orthoptera.
90
La amplitud promedio de nicho trófico (Levins) para todas las especies fue de 4,36. El
52,6% de estas tuvieron una dieta cuya amplitud estuvo por encima de este valor promedio
y un 47,4% por debajo del mismo. La estrategia de forrajeo más común en estas especies
fue el forrajeo activo, el cual se presentó en el 52,6% de las mismas, mientras que los
cazadores al acecho “Sit-and-Wait” fueron el 42,1% del total de especies.
La mayoría de las especies fueron generalistas en el consumo de presas (89,5%), algunas
con marcada preferencia por el consumo de ciertos ítems alimentarios en particular. Solo
dos especies se catalogaron como especialistas (Elachistocleis pearsei y Elachistocleis
panamensis) debido al consumo de hormigas y termitas. Hubo un mayor número de
especies de anuros de hábitos terrestres que arborícolas. Los coleópteros fueron las presas
más comunes en sus dietas, así como himenópteros (principalmente formícidos), ortópteros,
isópteros y arácnidos (Tabla IIB-1).
Dinámica espacio temporal de la ingesta de presas
Hubo diferencias significativas entre los sitios al analizar el aporte de los ítems
alimenticios en volumen (ítems), sitio 6 (138 ítems), sitio 3 (119 ítems) y sitio 4 (105
ítems).
Hymenoptera (conformado principalmente por formícidos) fue el orden que más aportó en
términos numéricos en los sitios de muestreo (>58%), excepto el sitio 4, donde los
isópteros fueron los mejor representados (60,67%).
En volumen el orden 3 Orthoptera fue el orden que más contribuyó (24,58% y 25,42%
respectivamente); para el sitio 6 el orden más importante fue Hymenoptera (48,31%) y para
el sitio 4 fue Isoptera (28,29 la mayor cantidad de ítems alimentarios (40 ítems). El sitio 4
presentó el mayor número de ítems alimenticios únicos o exclusivos (21).
Las áreas intervenidas tuvieron mayor riqueza de ítems alimentarios (357 ítems) que las
áreas de bosque (223 ítems). Los bosques presentaron 47 ítems alimentarios únicos y las
91
áreas intervenidas 122. Se presentaron diferencias significativas entre la riqueza de items
alimentarios ofrecidos por las areas intervenidas y los bosques (U= 3; Permutación Monte
Carlo (p)= 0,01). En ambas, los coleópteros (AI: 33,53% ; BQ:38,78%), Himenópteros
(AI:18,40%; BQ:10,89%) y Ortópteros (AI:12,74% ; BQ:11,24%) fueron los que
proporcionaron el mayor volumen.
Al analizar la dieta, considerando los ítems alimentarios al nivel taxonómico de Orden,
nueve especies de anuros presentaron diferencias en el consumo de presas entre bosques y
áreas intervenidas. Además conservaron estas diferencias al comprar estos hábitats según
las especies y morfoespecies consumidas. Sin embargo, tres especies (E. pustulosus, S.
vigilans y S. rostratus) mostraron diferencias solamente en el análisis específico (Tabla IIB-
2).
Tabla IIB-2. Comparación de la dieta de especies de anuros entre áreas intervenidas y
bosques a nivel de orden y especies-morfoespecies. N=Número de tipos de presas para ambos
hábitats, AI=Número de tipos de presas en áreas intervenidas, BQ=Número de tipos de presas en bosques,
U=valor del índice de Mann-Whitney, p=valor de significancia. En negrita los valores que indican diferencias
significativas (p< 0,05). X= las muestras no fueron suficientes para el análisis estadistico para C. raniformis y
la dieta fue igual para Elachstocleis.
ESPECIE ORDEN MORFOESPECIE
N AI BQ P
N AI BQ P
D. microcephalus 9 9 6 0,07 27 20 9 0,008
E. pearsei X X X X X X X X
E. panamensis X X X X X X X X
E. pustulosus 14 10 10 0,73
33 17 0,002
H. pugnax 11 10 8 0,49 62 40 30 0,12
L. fragilis 14 13 7 0,0006 56 50 9 6,71E-12
L. fuscus 11 11 1 0,0001
26 1 3,46E-09
L. insularum 19 17 12 0,37 118 69 64 0,52
L. poecilochilus 11 6 10 0,002 44 9 38 7,89E-09
P. venusta 7 7 2 0,01 12 10 2 0,004
P. brachyops 15 13 11 0,01 131 115 30 4,51E-22
P. pusilla 14 10 11 0,74 54 32 29 0,31
R. humboldti 12 11 5 0,01 104 94 30 2,72E-16
R. marina 20 20 10 0,001 168 141 49 2,21E-17
S. vigilans 5 4 3 0,11 13 11 3 0,008
92
ESPECIE ORDEN MORFOESPECIE
N AI BQ P
N AI BQ P
S. rostratus 9 6 2 0,06 11 8 3 0,03
S. ruber 8 6 5 0,89 13 8 7 0,75
T. typhonius 6 1 6 0,01 9 1 8 0,01
Las épocas climáticas presentaron diferencias en cuanto a la riqueza de especies y
morfoespecies de presas consumidas. En la época seca se registró el menor número de
ítems alimentarios (193 categorías) y durante las lluvias menores se observó el número
máximo de categorías de presas (13,8%) fueron los órdenes que aportaron el mayor
volumen a la dieta de los anuros en época seca. En lluvias menores Coleoptera (47,2%),
Hymenoptera (18,3%) y Orthoptera (7,53%) fueron los órdenes de mayor participación en
volumen. En lluvias mayores continuó como primer aportante el orden Coleoptera
(26,70%) seguido por Orthoptera (12%) e Hymenoptera (11,1%).
Análisis espacio temporal de solapamiento
Si bien, en términos generales el solapamiento trófico se mantuvo constante para cada uno
de los sitios de muestreo y épocas climáticas. Para todos los casos los valores de varianza
fueron significativamente más altos que lo esperado por azar, con excepción del Sitio 6
(Tabla IIB-3).
Tabla IIB-3. Valores de solapamiento (Indice de Pianka) y varianza por sitio y época
climática entre anuros de áreas con bosque seco tropical del Caribe, Colombia. X OBS= Media
Observada, XSIM= Media Simulada, DS=Desviación Estándar (equivale a la raíz cuadrada de la varianza),
VarObs= varianza Observada, VarSim= Varianza Simulada. p=valor de significancia.
En general, los valores de solapamiento Los sitios 6, 1 y 4 presentaron los menores valores
de solapamiento entre especies de anuros. En el sitio 2 se observó la mayor frecuencia de
valores altos de solapamiento (0,66 – 1), seguido por los sitios 3 y 5 (Fig. IIB-1).
93
Figura IIB-1. Frecuencia de ocurrencia (%) de valores de solapamiento trófico bajos,
medios y altos entre pares de especies anuros por cada sitio de estudio en áreas con bosque
seco tropical del Caribe, Colombia.
En el sitio 2, solapamiento con otras (5) en el sitio 3, seguida por Scinax ruber, Pleurodema
brachyops y L. insularum, las cuales se solaparon con valores altos con otras cuatro
especies (Fig. IIB-2).
Pleurodema brachyops eo. En los sitios 1 y 6 P. brachyops fue la única especie que formó
mayores pares de solapamiento alto entre especies, interactuando con tres especies en el
primer sitio y con dos en el sitio 6. En el sitio 4 también fue la especie más solapada,
formando pares con otras cuatro especies. Le siguieron con otras cinco especies, seguida
por Hypsiboas pugnax y L. insularum, las cuales presentaron altos valores de
superposición con otras cuatro especies cada una (Fig. IIB-2).
Figura IIB-2. Solapamiento trófico (Índice de Pianka) entre pares de especies de anuros
para cada sitio de estudio en áreas con bosque seco tropical del Caribe, Colombia. El grosor
de la línea representa el valor del solapamiento. Los números corresponden a cada especie de anuro de la
Tabla IIB-1.
En la época seca (T1) se presentó la mayor cantidad de pares de especies con altos valores
0
20
40
60
80
Sitio 1 Sitio 2 Sitio 3 Sitio 4 Sitio 5 Sitio 6
% F
RE
CU
EN
CIA
0-0.32
0.33-0.65
0.66-1
94
de solapamiento. especies más cada una. En lluvias mayores (T3), nuevamente se
incrementaron los pares de especies con alta superposición trófica. L. fragilis se solapó con
nueve especies más, seguida por P. brachyops y L. insularum con seis especies cada una.
Por último, R. humboldti, R. marina y L. fuscus quienes formaron pares con cinco especies
cada una (Fig. IIB-3).
Figura IIB-3. Solapamiento trófico (Índice de Pianka) entre pares de especies de anuros
para cada época climática en áreas con bosque seco tropical del caribe, Colombia. El grosor
de la línea representa el valor del solapamiento. Los números corresponden a cada especie de anuro de la
Tabla IIB-1.
Identificación de gremios tróficos
El tendencias a agruparse en este ordenamiento. Las mismas mostraron patrones diferentes
en sus hábitos alimenticios y por tanto no fue posible ubicarlas en algún gremio trófico
definido (Fig. IIB-4). Sin embargo,” compuesto por Scinax rostratus, S. ruber y
Dendropsophus microcephalus.
Figura IIB-4. Gremios tróficos potenciales de anuros en áreas con bosque seco tropical del
caribe, Colombia basados en dieta y uso de hábitats. Las áreas encerradas en líneas punteadas
representan los probables gremios tróficos.
DISCUSION
El bosque seco tropical alberga una gran diversidad de especies de artrópodos (Rangel et
al., 1995; Camero et al., 2005; Palacios-Vargas et al., 2007; Barraza et al., 2010; Martínez
et al., 2010; Pizano y García, 2014). Esto se ve reflejado en la dieta de los anfibios que
habitan esta región. Particularmente, en este estudio se observó un alto número de ítems
alimentarios, lo que reflejaría tanto una alta disponibilidad y variabilidad alimentaria, como
el predominio de especies de anuros con dietas generalistas.
95
Si bien los anuros de bosque seco tropical del Caribe son, , se registró el consumo
preferencial de algún ítem alimentario en particular, como en el caso de las. Estos
resultados coinciden con estudios anteriores realizados en numerosas especies de bufónidos
(Toft, 1981; Clarke, 1974; Lajmanovich, 1994; Duré y Kehr, 1996; Vignes, 1998; Caldwell
y Vitt, 1999; Parmelee, 1999; Gelover et al., 2001; Menéndez-Guerrero, 2001; da Rosa et
al., 2002; Isacch y Barg, 2002; Solé et al., 2002; Van Sluys et al., 2006; Santana y Juncá,
2007; Rocha et al., 2007; López et al., 2007; Duré et al., 2009; Cossovich et al., 2011) y
microhílidos (Parmelee, 1999; Van Sluys et al., 2006; López et al., 2007; Rocha et al.,
2007; Cossovich et al., 2011), para las cuales se reportó esa preferencia alimentaria. Dicha
tendencia estaría relacionada con la mirmecofagia reportada para muchas especies de
anuros (p.e. Caldwell, 1996; Vences et al., 1997; Saporito et al., 2004,). sumo de
hemípteros.
Uno de los principales interrogantes que se plantean al abordar estudios de la dieta es la
resolución taxonómica de las presas con la cual las presas a nivel específico ayuda a
caracterizar la variabilidad de ítems alimentarios disponibles para los anuros a
determinadas escalas espaciales y temporales (dicha variabilidad se subestima al trabajar
con grandes grupos), lo que permite explorar y confirmar detalladamente mecanismos de
coexistencia, como la partición de recursos (Piatti y Souza, 2011).
Por lo tanto se presentaron como unidades independientes, lo cual puede generarse por las
diferencias geográficas y las actividades antrópicas propias de cada sitio. Los resultados
sugieren que las variaciones geográficas, sumadas a las diferencias en el uso del suelo,
influyeron en la variabilidad de la presas de estas especies. Por otra parte, es importante
destacar que las diferencias en el uso de los hábitats por las especies de anuros inciden en el
tipo de presa consumida (Toft, 1981; Parmelee, 1999), de tal forma que las disimilitudes en
su dieta, a nivel de especies y morfoespecies, se produciría tanto por la variedad de
ambientes que ocupan como por las diferencias en la oferta de presas de los mismos.
Los anuros forrajeros activos que poseen dietas del tipo generalista, capturan sus presas
conforme a la abundancia de cada sitio. Por lo tanto, las diferencias antes mencionadas se
96
verían reflejadas en sus dietas. Esto haría que en las zonas muestreadas se consuman
distintas presas y en diferente proporción.
Al comparar áreas intervenidas y bosques, se observa que al considerar las presas a nivel de
especie o morfoespecie, algunos anuros presentaron diferencias significativas en la
composición de su dieta. Sin embargo, estas diferencias no se evidenciaron en algunas
especies al compararlas agrupando las presas a nivel de Orden. Tal es el caso de E.
pustulosus, S. rostratus y S. vigilans. Todas estas especies se caracterizan por presentar un
consumo marcado de órdenes que cuentan, además, con un alta riqueza específica
(Triplehorn y Johnson, 2005), por lo cual la variabilidad se hace más evidente.
Del mismo modo, existe una dinámica en la estructura temporal de las dietas dependiente
de las variaciones climáticas del área de estudio. Es así como en la época seca el número de
presas (especies y morfoespecies) fue mucho menor que en épocas húmedas, lo que
disminuiría también la similitud entre las dietas de las distintas especies. e anuros en este
ambiente (Whitfield y Donelly, 2006; Palacios-Vargas et al., 2007).
En lo que respecta al análisis de solapamiento trófico,”, en los que aun no ha tenido lugar la
divergencia de nichos bajo presión selectiva (Albrecht y Gotelli, 2001). En todos los sitios
siempre hubo un mayor número de pares de especie con valores de solapamiento bajos. Si
bien se presentaron valores altos de consumibles en distintos sitios y épocas (Gotelli y
Entsminger, 2005).
Por otra parte, los de la misma comunidad (Gotelli y Entsminger, 2005).
Al analizar las dietas en las diferentes épocas climáticas, en todos los casos el solapamiento
observado fue significativamente las especies en épocas de escasez intentan evitar al
máximo la competencia y así optimizar los recursos disponibles. número de pares de
especies solapadas. Por lo tanto, se podría pensar que la dinámica de las interrelaciones
tróficas del ensamble de anuros no dependen de la variación climática y que esta no
modifica la oferta alimenticia del bosque seco tropical.
97
De acuerdo con los patrones tróficos observados para las especies de anuros de este estudio,
se puede concluir que algunas de ellas forman dos gremios tróficos, altamente
diferenciables en la como de las diferencias en el uso de suelo, debido a que los patrones de
forrajeo de los depredadores se mantienen en el tiempo y el espacio. (Root, 1967; Hawkins
y MacMahon, 1989).
El primer gremio identificado está en áreas abiertas, principalmente en potreros. Emplean
con preferencia la búsqueda activa para la obtención de sus presas o con preferencia o son
especialistas en el consumo de termitas y gremio ha sido propuesto en otros trabajos para
ambientes neotropicales, conservando una composición de especies similar u otras con
estrecha cercanía filogenética (Toft, 1980; Parmelee, 1999; Wells, 2007).
Otro gremio claramente definido fue el. Si bien sus dietas son generalistas, todas ellas
presentan un alto consumo de arácnidos. A pesar de que los depredadores con estrategia de
captura al acecho no se dietas es similar a la encontrada en estas mismas especies y
congéneres en otros estudios (Duré, 1999; Parmelee, 1999; Muñoz-Guerrero et al., 2007;
Teixeira y Rodder, 2007).
Un número estrechamente relacionada con la alta variabilidad y abundancia de presas que
ofrecen estos bosques y áreas intervenidas. Esto último permitiría la segregación trófica
observada entre estas especies.
Los gremios definidos y Ulloa-Chacón, 1999; Camero et al., 2005; Escorcia et al., 2012;
Pizano y García, 2014). La mayoría de las especies de hábitos forrajeros formaron gremios
y esto podría estar relacionado con el hábito de búsqueda activa, lo cual permitiría la
especialización o preferencia por un tipo; Benítez et al., 2014,). Debido a esto, cualquier
disturbio que repercuta en la probabilidad de supervivencia de las especies dentro del
gremio, no afectaría drásticamente la probabilidad de supervivencia de la comunidad. Esta
estructuración permite mayor estabilidad en el tiempo y frente a procesos de disturbio, lo
que explicaría la alta capacidad de estas comunidades a soportar pérdida de hábitat natural
98
de bosque seco tropical en Colombia.
Las especies de anuros estudiadas usaron tanto los bosques como áreas intervenidas,
tuvieron la misma hora de actividad, la mayoría posee hábitos terrestres y se agremian por
el consumo de grandes grupos de presas (Orden). Sin embargo, la diversidad de especies
dentro de estos grandes grupos de presas, genera variación en la composición de sus dietas
y permitiría que se disminuya sustancialmente la probabilidad de competencia entre
especies de depredadores, en este punto se refleja la segregación del nicho desde la
dimensión trófica.
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CAPITULO III. INTERACCIONES DEPREDADOR-PRESA EN ANUROS DE
BOSQUE SECO TROPICAL DEL CARIBE COLOMBIANO: UN ENFOQUE
FUNCIONAL
INTRODUCCIÓN
La en un análisis de la variabilidad fenotípica de los organismos (Hooper et al., 2005; Díaz
et al., 2005; Petchey et al., 2009; Cadotte et al., 2011). Esto es importante ya que
frecuentemente resulta difícil establecer la relación de un proceso con la composición
taxonómica de una comunidad (Martín-López et al., 2007). las comunidades y los
ecosistemas (Lavorel et al., 1997; Violle et al., 2007; de Bello et al., 2010).
Aunque el análisis de la diversidad funcional ha tenido su mayor desarrollo conceptual en
estudios de plantas (p.e. Blaum et al., 2011; Cadotte et al., 2011; Luck et al. 2012).
Actualmente se ha realizado un avance importante en animales (e.g. Barragán et al., 2011;
Reynaga y Dos Santos, 2012; Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona, 2015). Sin embargo, los
trabajos que incluyen especies de anfibios son muy escasos y están enfocados a entender la
evolución de la diversidad a través de los rasgos funcionales y el papel del filtro ambiental
en la misma, tanto para adultos como para renacuajos (Ernst et al., 2006, 2012; Strauß et
al., 2013).
Se ha demostrado que factores se han descrito dos tipos de depredadores; por un lado los
llamados forrajeros activos (active foragers) y por el otro aquellos que usan la táctica de
captura al acecho (sit-and-wait) (Schoener, 1971; Perry y Pianka, 1997; Toft, 1981; Vitt y
Caldwell, 2014). Sin embargo, se carece de información precisa que permita definir los
caracteres específicos que generan los tipos de relaciones tróficas en las diferentes especies.
104
Esto es así debido a que los estudios de dieta en anfibios se han centrado en el enfoque
taxonómico de la interacción trófica, que no logra explicar las complejas relaciones entre
especies (Railsback y Harvey, 2013; la misma y por lo tanto la relación es mediada por
rasgos funcionales propios de los depredadores y de las presas, más que por características
taxonómicas de los mismos (Beckerman et al., 2010; Railsback y Harvey, 2013).
En este trabajo se abordó el resultan de la variabilidad de los rasgos individuales (Railsback
y Harvey, 2013). Por tanto, el objetivo de este capítulo es explorar las relaciones entre los
rasgos funcionales de los depredadores y sus presas en la dieta de los anuros, con el fin de
establecer si estos rasgos determinan la ocurrencia de relaciones tróficas entre los anuros
nocturnos y sus presas en áreas con bosque seco tropical del Caribe colombiano.
METODOS
Selección de rasgos funcionales
Para realizar los. Todos los rasgos incluidos se basaron en aspectos morfológicos,
fisiológicos y ecológicos siguiendo la propuesta de rasgos funcionales para anfibios de
Trochet et al. (2014).
Para las llenos en las distintas épocas climáticas (Whitfield y Donnelly, 2006); y aspectos
de su autoecología como: 8: con base en las observaciones de campo las categorías fueron
las diferentes épocas climáticas que se diferencian por los valores de precipitación (Tabla
III-1).
105
Figura III-1. Formas corporales identificadas para las especies de anuros. a).
Alargado/puntiagudo, b). redondeado/puntiagudo, c). redondeado, d). Alargado.
Para los ntrado y de esta división se establecieron los tamaños pequeño, mediano y grande.
Figura III-2. Formas corporales identificadas para las especies de presas de anuros en
bosque seco tropical a) rectangular, b) Circular, c) Ovoide.
Dentro de las relacionadas con el comportamiento se consideró la presencia o no de
comportamiento gregario (6) (Tabla III-2).
Tabla III-2. Rasgos funcionales y categorías para presas consideradas en los análisis con
base en los resultados del grupo asignado por RLQ. R: matriz de rasgos de los depredadores, L:
matriz de interacciones tróficas, Q: matriz de rasgos de las presas.
Análisis estadístico
La metodología aplicada en este trabajo) (Legendre et al., 1997; Dray y Legendre, 2008) y
un (Dolédec et al., 1996) (Fig. III-3).
a b c d
106
Las matrices las matrices las matrices R, L y Q como se describe en la Figura III-3.
Figura III-3. Diagrama de flujo de los métodos de tres matrices. El método de cuatro
esquinas se utilizó para probar estadísticamente cada combinación de rasgos tanto de presas
como depredadores. El análisis RLQ se utilizó para facilitar el agrupamiento ecológico y la interpretación
de los resultados. Modificado de Spitz et al. (2014).
El primer de una relación entre la composición de las presas en la dieta de los depredadores
y los rasgos funcionales de las presas (modelo de permutación 2) permutando la totalidad
de las filas y, por otra parte, la hipótesis alternativa H2 prueba la ausencia de un vínculo
entre la composición de las presas en la dieta de los depredadores y los rasgos funcionales
de los depredadores; aquí se permutan la un valor de significancia α<0,05.
El análisis L, que representa la relación entre estas (Ribera et al. 2001; Dray et al., 2003).
Gráficamente resume y representa la principal coestructura en las tres matrices R, L y Q. El
RLQ se ejecutó usando la función conjuntamente para identificar los grupos de rasgos de
presas y depredadores. Los grupos de depredadores y presas se obtuvieron mediante un
L
Dieta (%No. Ind)
Presa
Dep
redad
or
R
Presencia/Ausencia
(0/1)
Rasgos depredadores
Q
Presencia/Ausencia
(0/1) Rasg
os
pre
sas
D
Resultados fourth corner
(correlaciones)
Rasgos depredadores
Rasg
os
pre
sas
Análisis RLQ: Ordenación simultánea de 3 matrices
Dieta Rasgos Presas Rasgos Depredadores
107
análisis de conglomerados calculado sobre los puntajes de los dos primeros ejes de
puntuación de las matrices R y Q (Hartigan y Wong, 1979).
RESULTADOS
Agrupamiento de rasgos por RLQ
Para depredadores en tamaño son un factor importante en la determinación de todas las
asociaciones generadas. En tal sentido, la locomoción es fundamental en la determinación
de los grupos C y D y la cinemática de los grupos C, D y E.
Grupo C: constituido por rasgos como tamaños pequeños y medianos igual que para el
ancho de mandíbula, relación media tamaño/mandíbula y formas redondas, con alta
capacidad de movimiento (modo de locomoción excavadores, caminadores y brincadores),
con elongación inercial de la lengua, patrón reproductivo explosivo y de hábitos terrestres.
Estos rasgos se asocian a estrategias de búsqueda activa (Tabla III-3).
Tabla III-3. Grupos de rasgos funcionales identificados por el análisis RLQ para anuros de
bosque seco tropical del Caribe colombiano. La referencia de los códigos se encuentran en la tabla
IV-1.
En cuanto a las presas, el análisis permitió identificar cuatro grupos relacionados a la
capacidad de escape y evasión, debido a que están determinadas por rasgos referentes a la
movilidad y forma de las presas (Tabla III-4):
Grupo 2: constituido por los rasgos morfológicos circular u ovoide y tamaño grande, y por
los rasgos fisiológicos sin defensas, saltadores y voladores. Se asocian a presas de alto valor
nutricional pero con mayor capacidad de escape
108
Grupo 3: integrado por los rasgos morfológicos de dureza media, tamaños pequeños y
medianos, por el rasgo fisiológicos de defensa mecánica, y por el rasgo ecológico de no ser
gregarios. Estas características se asocian a presas de poco valor nutricional, que requieren
mayores costos de búsqueda y manipulación.
Tabla III-4. Grupos de rasgos funcionales identificados por el análisis RLQ para presas de
anuros de bosque seco tropical del Caribe colombiano. La referencia de los códigos se encuentran
en la tabla IV-2.
Para las ordenaciones, el porcentaje de varianza explicada por los dos primeros ejes del
análisis RLQ fue de 85,3%. El primer eje explicó el 66,3% y el segundo eje el 19%. En el
caso de los depredadores, en la época de lluvias (SE2 y 3) y en ambientes intervenidos (HA
4 y 6), con mandíbulas pequeñas, hasta depredadores de mandíbulas grandes (JW5), de
ambientes intervenidos (HA5), cavícolas y con elongación hidrostática de la lengua (K3)
(Fig. III-4).
Figura III-4. Ordenación de los rasgos de los depredadores mediante el análisis RLQ en los
primeros dos ejes. Los círculos representan la agrupación de rasgos derivada del análisis de
conglomerados. La definición de los códigos se encuentran en la Tabla IV-1.
En cuanto a las presas, el primer eje RLQ se correlacionó especialmente con aquellos
rasgos morfológicos que un gradiente desde presas sin comportamiento gregario (G2),
pequeñas (SP2) y con defensa mecánica (D2) hasta presas gregarias (G1), quitinosas (HP3)
y con defensas químicas (D1) (Fig. III-5).
109
Figura III-5. Ordenación de los rasgos de las presas mediante el análisis RLQ en los
primeros dos ejes. Los polígonos representan la agrupación de rasgos derivada del análisis de
conglomerados. Las referencia de los códigos se encuentran en la Tabla IV-2.
Rasgos de depredadores y presas que influencian la dieta de los depredadores
Se rechazó la hipótesis nula
Para los depredadores los rasgos funcionales claves en la determinación de su dieta fueron
aquellos relacionados con el la relación tamaño mandíbula (SJ) y el hábitat usado (HA).
Además, ciertos rasgos como el tamaño (S), el ancho de la mandíbula (JW), la
estacionalidad (SE) y el patron reproductivo (RP) no estuvieron relacionadas con la
composición de la dieta de estos de predadores (Fig. III-6).
Figura III-6. Correlaciones significativas entre los rasgos funcionales de anuros nocturnos
(depredadores) y sus presas en bosque seco tropical del norte de Colombia. Las líneas azules
110
representan correlaciones negativas y las rojas representan correlaciones positivas. La referencia de los rasgos
puede verse en las Tablas IV-1 y IV-2.
A nivel de las presas, los rasgos la forma (F), la movilidad o capacidad de movimiento por
parte de la presa. Se encontraron también algunas relaciones significativas con la dureza
(HP) y tamaño de la presa (SP). Por último, se observó que la condición gregaria de las
presas no fue determinante en la composición de la dieta de los depredadores (Fig. III-6).
Relaciones entre los rasgos de presas y depredadores
Las asociaciones sugeridas por el inercial de la lengua, y redondos). El Grupo 2 de presas,
específicamente de rasgo ovoide, estuvo correlacionado con el Grupo D de depredadores,
concretamente de rasgos saltador terrestre y de expulsión mecánica de la lengua (Tabla III-
5).
Tabla III-5. Correlaciones entre grupos de rasgos identificados en el análisis RLQ obtenidas
por el análisis de cuatro esquinas en la matriz D. Los espacios en blanco indican falta de
correlación y los espacios rojos indican las correlaciones positivas.
DISCUSION
Con base en los patrones de y Pianka 1997; Wells, 2007). A través de la perspectiva
funcional usada en esta investigación se determinó que existen rasgos de los depredadores
que están totalmente ligados con rasgos funcionales de las presas.
Se comprobó la existencia de de escape), se sustentan totalmente en la teoría de forrajeo
óptimo. De acuerdo con este supuesto, los altos costos energéticos de los depredadores
activos, utilizados en la búsqueda de alimento o en su manipulación, se equilibran con las
altas ganancias en nutrientes de presas de alto valor nutricional (Perry y Pianka, 1997;
Brose et al., 2008).
111
Este enfoque funcional, de la lengua. Estas característas se relacionan altamente con presas
rectangulares, de escasa movilidad o caminadoras; adicionalmente la elongación inercial se
asocia también a presas blandas.
Por otra parte, la segunda entre depredadores con características de captura al acecho con
presas que generan altos costos de manipulación (Toft, 1981; Perry y Pianka, 1997;
Parmelee, 1999; Vitt y Caldwell, 2014).
Los análisis taxonómicos de la relación al nivel taxonómico con el que se trabaje y,
consecuentemente con ello, serán también muy disímiles los valores de riqueza,
abundancia, diversidad, equitabilidad, amplitud, grado de solapamiento trófico y demás
medidas en la dieta, lo que repercute directamente en una efectiva caracterización de la
ecología trófica de las especies. Se ha sugerido también que el proceso de forrajeo en
anfibios esta influenciado por, los mecanismos de selección asociados a estas descripciones
siguen sin poder explicarse.
Este estudio pone en evidencia como la forma, la movilidad o capacidad de desplazamiento
y el método de defensa. Estos resultados apoyan lo sugerido sobre las características que
influyen en la dieta de los anfibios (Vitt y Caldwell, 2014) y hacen un importante aporte al
definir específicamente qué rasgos influyen directamente en esta relación depredador-presa
de los anuros del bosque seco tropical.
La mayoría de los estudios en diversidad funcional se han enfocado en entender el efecto de
las modificaciones y de la Sin embargo, la perspectiva funcional en estudios de ecología
trófica es aún escasa, ya que la gran mayoría de los trabajos abordan el análisis desde un
enfoque taxonómico (Spitz et al., 2014). Por tanto, se considera necesario utilizar esta
perspectiva funcional con la finalidad de entender las relaciones ecológicas que el enfoque
taxonómico no ha logrado resolver (Railsback y Harvey, 2013).
En este trabajo los is permitiría una correcta interpretación para ello. De igual forma,
aunque estas agrupaciones se encuentren referenciadas en muchas publicaciones como
112
grupos funcionales, los mismos según su propia definición están ligados directamente a
similitud en una o varias funciones entonces que para este tipo de análisis se planteen
futuras investigaciones que exploren las funciones ecosistémicas ligadas a este tipo de
agremiaciones en particular.
Tabla III-1. Rasgos funcionales y categorías para depredadores considerados en el análisis
funcional con resultado del grupo asignado por RLQ. Los colores indican el grupo que forman los
diferenets rasgos.
113
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117
CAPITULO IV. EFECTO DEL DISTURBIO Y LA ESTACIONALIDAD SOBRE
LA ESTRUCTURA DE LAS REDES TROFICAS DE ANUROS EN AREAS CON
BOSQUE SECO TROPICAL DEL CARIBE COLOMBIANO
INTRODUCCION
Las y el funcionamiento ecosistémico (Amarasekare, 2008).
Una característica común de las redes de interacciones antagónicas (entre las que se
encuentran las interacciones ocurren fuera de estos sub-conjuntos (Lewinsohn et al., 2006).
Las estructuras modulares se pueden explicar por la organización del nicho trófico de las
especies y su estudio puede determinar el efecto de la perturbación en comunidades
118
biológicas (Guimerá et al., 2010).
La creciente modificación y pérdida de hábitats naturales es la mayor amenaza para la
biodiversidad y el funcionamiento de energético hacia una o pocas especies en el sistema
(Wootton et al., 1996; Tylianakis et al., 2007; O’Gorman et al., 2012). Por ejemplo, se ha
demostrado que las especies con menor cantidad de interacciones serían más vulnerables a
extinciones que las más conectadas (Visser et al., 2011).
Por otra parte, la estacionalidad tiene una fuerte influencia en la dinámica de las
interacciones (McCann et al., 2005). En algunos ecosistemas neotropicales donde existen
marcadas diferencias entre las épocas redes tróficas para entender las respuestas de los
ecosistemas a variaciones del ambiente (Dunne et al., 2002).
Los anuros son importantes depredadores en ambientes tropicales porque consumen un
amplio espectro de presas, por lo que generalmente se describen como depredadores
generalistas (Vitt y Caldwell, 2014). Sin puede variar sustancialmente entre especies.
La dieta de los anuros está determinada por características morfológicas, fisiológicas y
comportamentales (Parmelee, 1999; anuros y por lo tanto se ha determinado como esencial
la investigación en su autoecología, estructura de comunidades y respuesta a gradientes
ambientales (Urbina-Cardona et al., 2014).
El bosque seco tropical se considera uno de los biomas más amenazados del mundo debido
a la pérdida de su cobertura original por transformación antrópica. Es además un sistema
con marcada estacionalidad, donde se presentan épocas de sequia y lluvias que modifican la
dinámica de las especies y recursos (al., 2008). El estado de conservación actual de este
grupo es de gran interés debido a su papel en el funcionamiento de los ecosistemas, en
aspectos como el mantenimiento de los flujos de energía y el control biológico en
agroecosistemas, entre otros (Stuart et al., 2008).
Teniendo en cuenta el grado de intervención actual del bosque seco tropical en Colombia y
119
su marcada temporalidad, así como la necesidad de entender la estructura de las
comunidades de anfibios que lo habitan, este estudio evalúa el efecto de la estacionalidad,
los disturbios y la combinación de ambos factores sobre las propiedades de las redes
tróficas de anuros nocturnos de bosque seco tropical. Además, se evaluó si el grado de
modularidad de las redes está asociado a las estrategias de forrajeo y preferencia de hábitat
de las especies analizadas.
METODOS
Diseño de muestreo
El estudio se desarrolló en seis sitios de tierras bajas (0-500 m) del Caribe colombiano, en
el ecosistema de bosque seco tropical, con diferentes tipos de intervención (Tabla I-1.). En
cada sitio se seleccionaron dos situaciones de disturbio diferentes: áreas intervenidas
(disturbio) y bosques no disturbados (natural). Cada sitio se visitó en tres épocas climáticas
del año 2007: época seca (febrero-marzo), inicio de lluvias “lluvias menores” (mayo-junio)
y la época de mayor precipitación anual “lluvias mayores”, durante los meses de octubre y
noviembre.
En cada muestreo se realizaron recorridos de dos horas entre las 19:00 y 23:00 horas,
teniendo en cuenta que este es el horario de máxima actividad de las especies de anuros.
Las muestras (Tabla IIIA-1) se tomaron mediante relevamiento por encuentros visuales
(Angulo et al., 2006) y se conservaron en etanol. En el laboratorio, se revisó el contenido
de cada espécimen colectado, separando los ítems identificables. En cada contendido
estomacal se contó el número de individuos por presa y cada presa se identificó al menor
nivel taxonómico posible.
Interacciones anuro-presas
Para describir las relaciones entre los anuros y sus presas se construyeron redes de
interacción con base en el las cuales seis fueron eliminadas por presentar menos de 3
especies de anuros. Aunque el canibalismo entre anuros es posible (Solé y Rödder, 2010),
120
en este estudio solo se encontraron tres interacciones de este tipo en todos los sitios de
muestreo por lo que en los análisis la red trófica fue tratada como red bipartita.
Para cada red se calcularon las siguientes métricas: del total posible, C), equidad
(representa la distribución de la intensidad de interacciones entre todos los vínculos
posibles entre especies), anidamiento (estructura de redes en que generalistas interactúan
con generalistas y especialistas mientras que estos últimos lo hacen solo con generalistas),
modularidad (propiedad de la red que surge cuando las especies forman subgrupos en los
que la interacción es más frecuente dentro de esos Team, 2010) y Modular (Darcie et al.,
2014).
Análisis de datos
Para analizar el efecto de la estacionalidad, del disturbio y de su combinación sobre las
interacciones anuro-presa se aplicó red como covariable para considerar el efecto del
tamaño sobre los parámetros de red (Tylianakis et al., 2007). () ) para tener el cuenta las
correlaciones entre los residuales de datos tomados en diferentes intervalos de tiempo. Esto
supone una correlación igual de las observaciones dentro tiempo corto (Crawley, 2007).
Los modelos se ajustaron usando máxima) (Crawley, 2007).
En el modelo lineal de efectos, el sitio como factor aleatorio resultó no significativo para
todos los casos (p>0,05), pero el efecto del disturbio y la época climática sobre la riqueza
de especies. Dado que los estadísticos de redes no estuvieron afectados por
pseudoreplicacion temporal ni espacial y con el fin de evitar cometer errores de tipo I
debido a múltiples pruebas en el mismo conjunto de datos (Tylianakis et al., 2007) paquete
nlme (Pinheiro et al., 2009).
Por último, para explorar los mecanismos que determinan las diferencias en modularidad,
se clasificó a los anuros en función de: a) su dentro el conjunto de redes de mayor y menor
modularidad de las situaciones de disturbio y época climática.
121
RESULTADOS
Descripción espacio- temporal de la red anuro-presa
La red trófica anuro-presa en las tierras bajas del bosque seco tropical en el Caribe
colombiano estuvo compuesta por 19 especies de anuros y 436 tipos de presas. El disturbio
afectó la riqueza de anuros y de sus presas: los hábitats disturbados mostraron 1,7 veces
más especies de anuros y 3,5 veces más especies de presas que los hábitats no disturbados
(Fig. IV-1). La estacionalidad no mostró efectos significativos sobre la riqueza de especies
(Tabla IV-2).
Figura IV-1. Riqueza de especies en los diferentes niveles tróficos analizados para hábitats
naturales y con disturbio en tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe colombiano.
Promedio del numero de especies de los datos agrupados en todas las repeticiones para cada tipo de hábitat.
Al sumar todas las interacciones registradas en todas las áreas de disturbio y naturales en
todas las épocas climáticas muestreadas (mayor diversidad de interacciones en esta red
(GN=0,28). Sin embargo, en las áreas de disturbio R. marina fue la especie que consumió
mayor número de individuos y tuvo más interacciones (grado normalizado= 0,39).
122
Figura IV-2. Red trófica cuantitativa anuro-presa para áreas intervenidas y naturales en
tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe colombiano. En cada red las barras inferiores
representan las presas y su abundancia, las superiores los depredadores y su abundancia. El ancho de los
vínculos (gris) indica la frecuencia de cada interacción trófica. Estas redes son una sumatoria de de datos para
todas las estaciones y sitios para cada tipo de hábitat.
La conectancia presentó valores similares en) y época seca(0,093). Para la época seca la red
trófica presentó 18 especies de 343). En todos los casos R. marina y R. humboldti fueron
las especies que presentaron mayor consumo en número de individuos (Fig. IV-3).
123
Figura IV-3. Red trófica cuantitativa anuro-presa para las diferentes épocas climáticas en
tierras bajas con bosque seco tropical del Caribe colombiano. En cada red las barras inferiores
representan las presas y su abundancia, las superiores los depredadores y su abundancia. El ancho de los
triángulos (gris) indica la frecuencia de cada interacción trófica. Estas redes son una sumatoria de datos para
todos los sitios y tipos de hábitat en cada estación.
Efecto del disturbio y la estacionalidad sobre la red anuro-presa
La estructura de la red trófica entre los anuros y sus presas por el disturbio (
Tabla IV-1. Efecto del disturbio, época climática y tamaño de la red sobre la estructura de
la red trófica anuro-presa en áreas con bosque seco tropical del Caribe colombiano.
GLM* p<0.05; ** p<0.01; *** p<0.001; NS p>0.05
124
Cuando los De la misma forma, la estacionalidad solo afectó a la generalidad y,
dependiendo de la situación de disturbio, a la modularidad de la red trófica de anuros
(Tabla IV-1).
En promedio, tanto las alta en áreas naturales (Fig. IV-4c). Finalmente, el anidamiento de la
red fue más alto en hábitats disturbados pero la modularidad fue mas alta en hábitats
naturales (Fig IV-4e, 4f respectivamente).
Figura IV-4. Parámetros de la estructura de las redes tróficas de los anuros y de sus presas
estimados para áreas naturales y disturbadas en tierras bajas con bosque seco tropical del
Caribe colombiano. Boxplots generados del GLM con la función boxplots en R.
Los anuros perdieron en promedio al menos una presa desde la estación de lluvias mayores
a la de lluvias menores y dos especies de presas de éstas a la época seca (Fig. IV-5). La
modularidad de las redes tróficas fue
Figura IV-5. Efecto de las diferentes épocas climáticas sobre la generalidad de la red trófica
anuro-presa presente en áreas con bosque seco tropical del Caribe colombiano. Boxplots
generados del GLM con la función boxplots en R.
Figura IV-6. Efecto de las diferentes situaciones de disturbio y épocas climáticas sobre la
modularidad en la red trófica anuro-presa presente en áreas con bosque seco tropical del
125
Caribe colombiano. Boxplots generados del GLM con la función boxplots en R.
La composición de de modularidad) fue independiente tanto de la estrategia de forrajeo
(Test Exacto de Fisher, p=0,999) como de la preferencia de hábitat (Test Exacto de Fisher,
p=0,999).
DISCUSION
La transformación de la vegetación natural por las actividades humanas ha dado lugar a
cambios dramáticos en la composición y diversidad de especies en todo el mundo (Tilman
et. al., 2001). El disturbio simplifica la estructura de la vegetación en sentido vertical,
reduciendo así la heterogeneidad ambiental (Laliberté y Tylianakis, 2010), es la principal
causa de perdida de anfibios en el mundo (Cushman, 2006; Isacs y Urbina-Cardona 2011;
Deichman et al., 2012). Sin embargo, aún
El aumento en las precipitaciones en valores altos o bajos de acuerdo a la época climática.
Sin embargo, esta hipótesis sólo fue confirmada para la generalidad de anuros, ya que la
estacionalidad no afectó las demás métricas de las redes. Ese resultado implica que el
aumento en la disponibilidad y diversidad de presas permite que las especies de anuros
tengan una mayor amplitud de sus nichos tróficos, la cual se reduce en época de seca, en la
que la segregación trófica evitaría la competencia entre las especies (Toft, 1981; Parmelee,
1999).
Considerando que las diferencias en las dietas están influenciadas por la utilización
diferencial del hábitat por los del hábitat modifica la eficiencia en la captura de presas o
detectabilidad, la dieta y la respuesta funcional del predador hacia la presa (Beckerman et
al., 2010), por lo que prevalecería la generalización en la selección de presas debido a la
homogenización ambiental. Entonces se podría esperar que las redes tróficas de ambientes
no disturbados mostraran mayor modularidad, menor generalidad y menor conectividad que
redes de ambientes disturbados. En este estudio se comprueba que el disturbio afecta a la
estructura de redes tróficas de anuros y presas en tierras bajas del caribe colombiano, donde
126
los ambientes poco disturbados muestran mayor modularidad y menor anidamiento.
Tanto presas como predadores tuvieron menores valores de generalidad y vulnerabilidad,
respectivamente en zonas no disturbadas, lo que sustenta la hipótesis acerca de restricciones
en las interacciones predador- y zonas urbanizadas, constituyendo un servicio ecosistémico
de los anfibios en áreas productivas (Attademo et al., 2005).
Si bien está comprobado el efecto de la intervención (García et al., 2014). Se esperaba que
la abundancia y diversidad de presas fuera mínima en sitios disturbados durante la estación
seca. Si bien no se registró un efecto marcado de esta combinación de factores sobre la
estructura de las redes, si se observó una notable influencia sobre la modularidad, la cual
fue significativamente mayor en ambientes poco perturbados.
La redes compuestas por está relacionada con el tipo de hábitat que prefieren las diferentes
especies de anfibios que los conforman. De esta manera, los anuros de hábitos arborícolas
forman módulos donde interactúan con presas diferentes de las de los anuros terrestres. Por
otra parte, las redes de áreas disturbadas presentan mayor anidamiento lo que refleja una
menor segregación de nichos entre las, 1996).
Aunque se ha detectado que las áreas intervenidas presentan un papel importante en el
mantenimiento de especies de la herpetofauna y en la conservación de anfibios en el bosque
seco tropical (Gardner et al., 2007b; Blanco-Torres y Bonilla, 2010; Palacios et al., 2013),
la riqueza y diversidad de anfibios se ve alterada en paisajes modificados (Palacios et al.,
2013). En bosque seco tropical la evaluación de ciertas propiedades de las comunidades de
anfibios como la abundancia, riqueza o disturbados (Semlitsch, 2000; Urbina-Cardona et
al., 2014). Claramente, el disturbio del bosque seco tropical afecta la estructura de las
comunidades de anfibios al impedir la segregación natural de nichos dentro de la red
trófica, lo que posiblemente aumente la competencia entre especies en áreas antropizadas.
Esta situación favorecería que las especies más funcional de los anfibios en los ecosistemas
por constituir el vínculo entre hábitats acuáticos y terrestres, esta situación podría derivar
en la pérdida de importantes funciones ecosisté,micas entre las cuales podría nombrarse la
127
dinámica de la materia orgánica y los flujos de energía entre niveles tróficos y entre
hábitats (Whiles et al., 2006).
Los resultados muestran cambios de la comunidad puede ser materia de futuros estudios.
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132
CAPITULO V. CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
La riqueza y la composición de los anuros nocturnos del bosque seco tropical no
presentaron variación entre las épocas climáticas ni entre las áreas intervenidas y los
bosques. Algunas zonas antrópicas como los reservorios de agua con vegetación arborea
fueron importantes para el establecimiento de ciertas especies‚ al ofrecer hábitats con agua
disponible casi todo el año. Por tanto, en cuanto a la dinámica de la diversidad actual, los
anuros nocturnos postmetamorficos mostraron una alta resiliencia a la alteración del hábitat
en el bosque seco tropical del Caribe colombiano.
Por otro lado‚ las variaciones en la. Así, la alteración de los ciclos hidrológicos en este
ecosistema podría ser crítica; una modificación en el inicio o en el periodo de las lluvias
afectaría notablemente la diversidad de los anuros en las escalas local y regional.
Los análisis tróficos con las presas a nivel de estuvieron relacionadas con los cambios
ambientales del bosque seco tropical debido a las variaciones climáticas durante el año.
Las estrategias de forrajeo identificadas en anuros de bosque seco tropical (forrajeo activo y
captura al acecho) fueron constantes tanto en el tiempo como en el espacio.
Las especies de anuros presentaron que las limitaciones de tamaño en la elección de las
presas determinaron la estructura y dinámica de la red trófica, así como también estuvieron
influenciadas por los hábitos de las especies de depredadores y los hábitats usados.
Los valores bajos de solapamiento colombiano podría estar mediada por la partición de
recursos tróficos a nivel específico, la cual se mantiene en el tiempo y espacio.
La estructura de la dieta de los hallazgos sugieren que los anuros equilibran los costos
energéticos en la búsqueda de alimento o costos de manipulación con las ganancias
energéticas de las presas ingeridas.
133
La estructura de la red trófica estuvo hábitats perturbados alterando la estratificación
natural de las especies de anuros y a su vez podría alterar tanto las dinámicas poblacionales
como las relaciones co-evolutivas de las especies.
La interacción anuro-presa como en bosque seco tropical del Caribe colombiano.
RECOMENDACIONES
Se recomienda para futuros estudios de ecología trófica de anfibios en tierras bajas con
bosque seco tropical:
Incluir dentro de los estudios las especies diurnas registradas para esa zona, así como las
nocturnas netamente acuáticas, por lo que también seria necesario la aplicación de otras
metodologías de captura.
Diseñar un estudio que analice el antes y después del disturbio, es decir caracterizar la
dinámica trófica al muestrear un mismo sitio antes y después del manejo agropecuario.
Aumentar el tamaño muestreal de aquellas especies raras de las cuales son escasos los datos
de su dieta.
Un aprovechamiento importante de este análisis en conservación de anfibios de bosque
seco tropical, que actualmente enfrentan la pérdida casi total de sus hábitats naturales,
podría ser el determinar qué tipo de depredadores (refiriéndose a un grupo de rasgos
funcionales que pueden asociarse) están más asociados a ciertos tipos de presas, y cómo
bajo escenarios de pérdida o modificación de diversidad algunos depredadores pueden ser
más sensibles a esos cambios, identificándolos y permitiendo proyecciones futuras a traves
de la modelación de esta dinámica.
134
ANEXOS
135
Anexo A
136
137
138
139
140
141
142
Anexo B.
Acta Zool. Mex. (n.s.) 31(2) (2015) 331ISSN 0065-1737 Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 31(2): 331-332 (2015)
Nota Científica
(Short Communication)
DIETA DE CRAUGASTOR RANIFORMIS BOULENGER (ANURA: CRAUGASTORIDAE) EN UN
AREA CON BOSQUE SECO TROPICAL DEL NORTE DE COLOMBIA
Recibido: 30/09/2014; aceptado: 05/03/2015
Blanco-Torres, A., Duré, M. & Bonilla, M. A. 2015. Diet of Crau-
gastor raniformis Boulenger (Anura: Craugastoridae) in a tropical
dry forest area of northern Colombia. Acta Zoológica Mexicana
(n. s.), 31(2): 331-332.
ABSTRACT. We characterize the diet of Craugastor raniformis, a
terrestrial frog that inhabits the tropical dry forest in Colombia. The
diet is constituted mostly of orthopterans, millipedes, arachnids and
ants. Considering the morphological characteristics of this species, di-
et composition, gut vacuity index, trophic niche breadth and diversity,
we consider this species would behave like a sit and wait predator.
Craugastor raniformis se distribuye desde Panamá hasta
las zonas bajas de los Andes y valles interandinos en Co-
lombia (Frost 2014). Entre otros ambientes, en Colombia
la especie habita el bosque seco tropical, el cual actual-
mente sólo presenta una mínima porción de su cobertura
original, condición que lo ubica como uno de los ecosis-
temas más amenazados del país (Miles et al. 2006). Esta
investigación sobre el uso de recursos tróficos por parte
de esta especie aporta conocimiento sobre la historia na-
tural de la misma y a la ecología de especies presentes en
este ecosistema altamente vulnerable.
Se realizaron tres muestreos en la Reserva Natu-
ral de la Sociedad Civil Campoalegre (8°47’35.24”N-
76°19’43.31”O Datum: MAGNA-SIRGAS, 120 m de
elevación), uno en cada época climática del bosque se-
co tropical: época seca (febrero), primera temporada
de lluvias (mayo) y segunda temporada de lluvias (oc-
tubre). La Reserva Natural comprende un fragmento de
bosque de aproximadamente 100 has, y está dedicada a
la ganadería semi-intensiva de vacunos. Los individuos
fueron colectados manualmente entre las 19:00 y 23:00
h y fijados in situ en etanol. Para cada contenido (solo
estómagos) extraído se separaron e identificaron las pre-
sas a la menor categoría taxonómica posible, y se logró
clasificarlas a morfoespecie. El volumen (mm3) se calcu-
ló para presas completas con un calibrador digital (pre-
cisión de 0.01 mm) utilizando la fórmula del esferoide
(Dunhan 1983). La frecuencia de ocurrencia se estimó
como el número de veces que apareció el ítem alimen-
tario en los estómagos con contenidos (n = 10). Se ob-
tuvo la amplitud de nicho trófico mediante el índice de
Levins (Levins 1968), la diversidad de presas por medio
del índice de Shannon-H’ (ln) (Shannon & Weaver 1949)
y el índice de importancia de categoría de presa por agru-
pación de estómagos (IPS) propuesto por Biavati et al.
(2004). Para todos los cálculos se utilizaron las presas
a nivel de orden, de esta manera los resultados pueden
compararse con otros trabajos publicados sobre dieta de
anuros.
La especie fue observada únicamente en el interior del
bosque, en el suelo cerca o en la ribera de los arroyos. Se
capturaron 21 ejemplares, con una longitud rostro cloa-
ca promedio ( ± D. E.) de 32.96 ± 8.7 mm y ancho pro-
medio de mandíbula de 11.91 ± 3.59 mm. El 47.6% de
los estómagos revisados estuvieron vacíos y se observó
un promedio de presas ingeridas por estómago de 1.7 ±
1.05 individuos. Su dieta estuvo constituida por 13 mor-
foespecies de presas (Cuadro 1). El orden más importan-
te fue Orthoptera (IPS = 40.8) el cual presentó el mayor
aporte volumétrico, Diplopoda presentó el mayor aporte
numérico y de frecuencia de ocurrencia. Las principales
morfoespecies de importancia volumétrica y numérica
pertenecieron a los órdenes Orthoptera, Hymenoptera e
Isopoda (Cuadro 1). Esta especie presentó un valor de
amplitud y diversidad de nicho trófico de 6.15 y 1.93, res-
pectivamente.
Craugastor raniformis se comporta como un depreda-
dor al acecho (“sit-and-wait”), debido al alto porcentaje
de estómagos vacíos, bajo número de presas promedio
ingeridas, valor alto de amplitud del nicho alimentario
y presas relativamente grandes (Vitt & Caldwell 2014).
Las presas más importantes en su dieta (ortópteros, co-
leópteros y diplópodos) concuerdan con los resultados
obtenidos para especies congéneres en otros lugares y
Eleutherodactylus (género al que pertenecía anteriormen-
te) con hábitos similares (Parmelee 1999, Whitfield &
Donnelly 2006, Arroyo et al. 2008, Martínez-Coronel &
Pérez-Gutiérrez 2011). Sin embargo, los ejemplares ana-
lizados para el presente trabajo consumieron una menor
riqueza de presas en comparación con los estudios ante-
riormente citados.
143
144
Anexo C.
145
146
540 A. Blanco-Torres et al. / Revista Mexicana deBiodiversidad 86 (2015) 538–540
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147
Anexo D.
NOTA BREVE:
Registros de escorpiones incluidos en la
dieta de anuros en la costa atlántica
colombiana
Eduardo Flórez D. & Argelina Blanco-Torres
Resumen: Se citan dos especies de escorpiones (Tityus tayrona y Ananteris columbiana)
como presas de anuros en la región de la costa Atlántica de Colombia.
Palabras clave: Escorpiones, presas, dieta anuros, Colombia.
Records of scorpions included in the Anuran diet in the Colombian
Atlantic coast.
Abstract:
Two colombian scorpions (Tityus tayrona y Anateris columbiana) are cited as preys of anuran in the Colombian Atlantic coast.
Keywords: Scorpions, preys, anuran diet, Colombia
Las dietas de los anuros son diversas, y varios grupos de artrópodos es-
tán incluidos en ellas. Los escorpiones han sido registrados en diversas oca-
siones como presas de varias especies de anfibios (Polis et al. 1981, Armas
1987, McCormick & Polis 1990, Lourenço & Cuellar 1995, Teruel 1996 y
Botero-Trujillo 2006).
Al efectuar un análisis de las dietas de anuros, mediante la revisión de
contenidos estomacales, en diversas localidades del litoral de la costa atlánti-
ca colombiana, durante los meses de enero a diciembre del 2007, se detecta-
ron varios ejemplares de escorpiones, los cuales fueron determinados como
Tityus tayrona Lourenço, 1991 y Ananteris columbiana Lourenço, 1991,
ambas especies pertenecientes a la familia Buthidae. Las determinaciones se
realizaron de acuerdo con la información presentada en Flórez (2001).
Las especies de anuros involucradas fueron determinadas de acuerdo
con los trabajos de Cuevas et. al. (2002) y Renjifo & Launberg (1999), como
Leptodactylus bolivianus Boulenger 1898, Leptodactylus fuscus (Schneider,
1799), Hypsiboas pugnax (Schmidt, 1857) y Rhinella marina (Linnaeus,
1758) (Tabla 1). Los ejemplares de anuros y escorpiones han sido deposita-
dos en las Colecciones Zoológicas del Instituto de Ciencias Naturales de la
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.
El presente se constituye en el primer registro de los escorpiones T. tay-rona y A. columbiana como presas de anuros, mientras que los anuros Lepto-
dactylus bolivianus, L. fuscus e Hypsiboas pugnax son citados por primera
vez como depredadores de escorpiones.
Los anuros hallados pertenecen a las tres familias ya registradas como
depredadoras de escorpiones en la región neotropical (Bufonidae, Hylidae y
Leptodactylidae). Las especies detectadas presentan hábitos nocturnos y te-
rrestres, excepto H. pugnax que es arborícola, y se encuentran asociadas a
ambientes tanto conservados como intervenidos, en áreas con bosque seco
tropical de tierras bajas del caribe colombiano (Cuentas et. al 2002).
En la tabla 2 se presenta la incidencia de la presencia de escorpiones en
los contenidos estomacales de anuros en la región de la costa atlántica co-
lombiana, la cual aparentemente es baja (6.75%); sin embargo el registro de
cinco eventos de depredación durante el período de muestreo, es un hecho
altamente significativo dada la relativa carencia de información sobre éste
tipo de interacción.
NOTA BREVE: Registros de escorpiones incluidos
en la dieta de anuros en la costa
atlántica colombiana Eduardo Flórez D
Instituto de Ciencias. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá C-elect.: [email protected]
Argelina Blanco-Torres Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia. Bogotá. C-elect.: [email protected]
Revista Ibérica de Aracnología ISSN: 1576 - 9518. Dep. Legal: Z-2656-2000.
Vol. 18 Sección: Artículos y Notas. Pp: 105-106 Fecha publicación: 30-Junio-2010
Edita: Grupo Ibérico de Aracnología
(GIA) Grupo de trabajo en Aracnología de la Sociedad Entomológica Aragonesa (SEA) Avda. Radio Juventud, 37 50012 Zaragoza (ESPAÑA) Tef. 976 324415 Fax. 976 535697 C-elect.: [email protected] Director: Carles Ribera C-elect.: [email protected] Indice, resúmenes, abstracts vols. publicados:
http:/www.sea-entomologia.org Página web GIA:
http://gia.sea-entomologia.org Página web SEA:
http:/www.sea-entomologia.org
148
Anexo E.
149
150
Anexo F.
151
Anexo G.
