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UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO
DIVERSIDADE, DISTRIBUIÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL E CO-
OCORRÊNCIA COM PREDADORES EM TAXOCENOSES DE
GIRINOS DE ANUROS EM UMA ÁREA DE CAATINGA NO ALTO
SERTÃO SERGIPANO
IZABEL REGINA SOARES DA SILVA
MESTRADO ACADÊMICO
São Cristóvão
Sergipe - Brasil
2013
IZABEL REGINA SOARES DA SILVA
DIVERSIDADE, DISTRIBUIÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL E CO-
OCORRÊNCIA COM PREDADORES EM TAXOCENOSES DE
GIRINOS DE ANUROS EM UMA ÁREA DE CAATINGA NO ALTO
SERTÃO SERGIPANO
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Ecologia e Conservação
da Universidade Federal de Sergipe, como
requisito parcial para obtenção do título de
Mestre em Ecologia.
Orientador: Prof. Dr. Renato Gomes Faria
São Cristóvão
Sergipe - Brasil
2013
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
Silva, Izabel Regina Soares da S586d Diversidade, distribuição espaço-temporal e co-ocorrência
com predadores em taxocenoses de girinos de anuros em uma área de caatinga no Alto Sertão Sergipano / Izabel Regina Soares da Silva ; orientador Renato Gomes Faria – São Cristóvão, 2013. 66 f. : il. Dissertação (Mestrado em Ecologia e Conservação) – Universidade Federal de Sergipe, 2013.
O 1. Ecologia animal. 2. Larvas de anuros. 3. Ecologia de
comunidades. 4. Comportamento animal. 5. Regiões xéricas. I. Faria, Renato Gomes, orient. II. Título.
CDU: 597.8
4
5
Quando chove no sertão O sol deita e a água rola O sapo vomita espuma
Onde um boi pisa se atola E a fartura esconde o saco Que a fome pedia esmola
João Paraibano
“A menos que modifiquemos a nossa maneira de pensar, não seremos capazes de resolver os problemas causados pela forma como nos acostumamos a ver o mundo”.
Albert Einstein
Dedico este trabalho a minha Bisavó Odete e a minha avó Mª de Lourdes. Vocês foram fundamentais para eu me tornar o que sou hoje. Infelizmente vocês não estarão aqui para presenciar este dia tão esperado. Saudades.
AGRADECIMENTOS
Enfim mais uma etapa concluída! E todo esse processo não se realizaria sem a
participação direta ou indireta de muita gente as quais quero agradecer aqui...
Agradeço primeiramente a Deus, porque foi a ele que eu me apeguei em muitos
momentos de dificuldade.
À minha família por estar presente nos momentos importantes da minha vida,
torcendo por mim mesmo à distância. Em especial, aos meus avós Amaury, Marlene e
Mª de Lourdes (in memorian) pelo incentivo, carinho e dedicação, e principalmente, por
acreditarem na minha capacidade de conquistar meus sonhos.
Ao meu namorado Marcel, pelo carinho, amor, dedicação, e pela ajuda, seja em
campo, na triagem do material, na revisão do texto e na formatação das referências. E,
sobretudo, pela paciência e palavras de conforto nesse período de finalização da
dissertação. Este trabalho também é um pouco seu!!!
A meu Orientador Renato Gomes Faria, pela confiança depositada e pelo
conhecimento repassado. E ainda, pelo exemplo de perseverança! Muito obrigada por
tudo!!
Aos amigos da graduação, gente vocês também fazem parte disso tudo aqui!!
Independente das distâncias a nossa vontade de nos manter unidos é maior e nossas
torcidas um pelos outros são constantes!!
Aos amigos do Mestrado, foi muito bom ter vocês como companheiros nessa
jornada!!! Em especial a Valter, Marcelinho, Aline, Amanda, Lu, Dudu, Flávio, Arleu e
Lívia e, principalmente, a Tacy, que se tornou quase uma irmã! Muito obrigada, levarei
sempre vocês comigo!!
Aos amigos do laboratório de Herpeto, Stéphanie, Daniel, Francis, Rafael,
Crisanto, Bruno, Anthony, Breno e Adilson. E os da Ictiologia também, Daniel, Carol e
Marlene.
À Angélica, Jônatas e Brena pela companhia em campo!
À Lilian pela ajuda na confecção do mapa da unidade de conservação.
8
À Denise Rossa-Feres, Gilda Vasconcelos, Adriana Bocchiglieri e Marcelo
Fulgêncio pelas sugestões na qualificação do projeto.
À Adriana Bocchiglieri pela ajuda em algumas análises.
Aos docentes do Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação pelos
conhecimentos transmitidos.
À Juliana Cordeiro, muito obrigada por tudo Ju. O que seria dos alunos da pós
sem a secretária mais eficiente que a UFS já viu?!
Ao Sr. Didi e família, pela ajuda em campo e pelos conhecimentos transmitidos.
Agradeço também a CAPES pela concessão da bolsa, que custeou boa parte das
coletas.
À Secretaria de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Sergipe (SEMARH)
pela licença concedida para coleta e a disponibilização dos dados pluviométricos.
A Universidade Federal de Sergipe (UFS) pelo apoio logístico.
E, a todos que contribuíram de alguma maneira para realização deste trabalho,
Muito Obrigada!!
Sumário
LISTA DE FIGURAS ....................................................................................................... x
LISTA DE TABELAS ................................................................................................... xii
RESUMO .......................................................................................................................xiv
1. Introdução ............................................................................................................ 16
2. Objetivos .............................................................................................................. 19
2.1. Geral ............................................................................................................. 19
2.2. Específicos ................................................................................................... 20
3. Problemas e Hipóteses ......................................................................................... 20
4. Material e Métodos .............................................................................................. 21
4.1. Área de estudo .............................................................................................. 21
4.2. Metodologia ................................................................................................. 28
4.3. Análise dos dados ......................................................................................... 31
5. Resultados ............................................................................................................ 32
6. Discussão ............................................................................................................. 45
7. Conclusão ............................................................................................................ 51
8. Referencias bibliográficas ................................................................................... 52
ANEXOS ......................................................................................................................... 61
x
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Localização do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil, com a localização dos pontos de coleta situados no Centro Sul da Unidade (Mapa adaptado de SEMARH 2011). ............................................................................................................ 23
Figura 2: Açudes amostrados na UC Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo – SE. Período de seca. A: Cancela, B: Escola, C: Bonita, D: Luís I, E: Lagoa Luís II, F: Seca, G: Trilha, H: Bruno, I: Sede. Fotos A, B, C, D e H de Janeiro de 2012, e E, F, G e I de Outubro de 2011. (Imagens: Izabel R. S da Silva e Maria A. O. Bezerra). ......................................................................................................................... 26
Figura 3: Açudes amostrados na UC Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo – SE. Período úmido. A: Cancela, B: Escola, C: Bonita, D: Luís I, E: Lagoa Luís II, F: Seca, G: Trilha, H: Bruno, I: Sede. Fotos de Março de 2012. (Imagens: Izabel R. S da Silva e Maria A. O. Bezerra). .................................................................. 27
Figura 4: Armadilha "trowtrap" utilizada para capturar os girinos no Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo - SE. (Imagem: Izabel R S da Silva). ........... 29
Figura 5: Curva de rarefação de espécies observadas e obtidas através do estimador não paramétrico Chao 1 a partir do número de indivíduos registrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. ........................................................................ 34
Figura 6: Precipitação acumulada (mm) por mês para a região e hidroperíodo (Barras Cinza) dos açudes no MNGA, no período de Agosto de 2011 a Agosto de 2012. Os dados de precipitação acumulada para a área de estudo foi cedido pela SEMARH, e os dados são referentes ao município de Canindé do São Francisco. ................................. 36
Figura 7: Análise de Correspondência canônica (CCA) relacionando os descritores físico-químicos com as abundâncias de girinos (p= 0.7416). Temperatura da água (tempa), oxigênio dissolvido (oxi), potencial hidrogeniônico (ph), transparência (transp). Rhinella granulosa (Rgranulosa), R. jimi (Rjimi), Dendropsophus soaresi (Dsoaresi), Hypsiboas crepitans (Hcrepitans), H. raniceps (Hraniceps), Scinax pachycrus (Spachycrus), S. x-signatus (Sxsignatus), Physalaemus cicada (Pcicada), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfuscus), L. latrans (Llatrans), Leptodactylus sp. (Lsp), Dermatonotus muelleri (Dmulleri). ........................................ 41
Figura 8: Análise de Correspondência canônica (CCA) relacionando os descritores estruturais com as abundâncias de girinos (p= 0.1483). Área do açude (área), tipo de solo (solo), perfil da margem (margem), vegetação dentro do açude (vegetação). Rhinella granulosa (Rgranulosa), R. jimi (Rjimi), Dendropsophus soaresi (Dsoaresi), Hypsiboas crepitans (Hcrepitans), H. raniceps (Hraniceps), Scinax pachycrus (Spachycrus), S. x-signatus (Sxsignatus), Physalaemus cicada (Pcicada), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfuscus), L. latrans (Llatrans), Leptodactylus sp. (Lsp), Dermatonotus muelleri (Dmulleri). ................................................................................ 42
Figura 9: Similaridade no uso do micro-habitat entre girinos e predadores invertebrados mais abundantes registrados nos nove açudes amostrados no MNGA, no período de
xi
Setembro de 2011 a Agosto de 2012 (Bray-Curtis, r = 0,887). Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu), Belostomatidae (Bel) e Libellulidae (Lib). ..................................................................... 44
Figura A. 1: Precipitação acumulada dos meses de Agosto de 2011 a Agosto de 2012 e abundância mensal dos girinos coletados no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. .............................................................................................................. 62
Figura A. 2: Gráficos do teste de regressão linear simples entre a riqueza de espécies e a pluviosidade (A) e, entre a abundância e a pluviosidade (B) na área amostrada (MNGA), no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. ..................................... 63
xii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Espécies amostradas nos açudes do Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012, com suas respectivas abundâncias. ... 33
Tabela 2: Invertebrados potenciais predadores de girinos amostrados no Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012, com suas respectivas abundâncias. ................................................................................................. 34
Tabela 3: Diversidade alfa e equitabilidade de girinos dos nove corpos d’água avaliados no Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. .............................................................................................................. 35
Tabela 4: Diversidade Beta (1-CJ) dos girinos amostrados nos nove corpos d’água avaliados no Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Valores acima de 0,75 estão destacados em negrito. .......................... 35
Tabela 5: Abundância dos girinos nos períodos de ocorrência por mês e por açude (em ordem alfabética) coletada no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Leptodactylus latrans (Lla), Leptodactylus sp. (Lsp) e Dermatonotus muelleri (Dmu). ........................................................................................................................................ 37
Tabela 6: Sobreposição temporal (ocorrência mensal) entre os pares de espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Dermatonotus muelleri (Dmu). Em negrito os valores de sobreposição maiores que 0,75. .................................................... 38
Tabela 7: Amplitudes de nicho espacial (Simpson e Levins) para as espécies amostradas no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Número de categorias utilizadas, por cada espécie, dentre as 18 pré-estabelecidas na metodologia.38
Tabela 8: Sobreposição espacial (micro-habitat) entre os pares de espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu). Em negrito os valores de sobreposição maiores que 0,75. .................................................... 39
Tabela 9: Análise de Correspondência Canônica entre os componentes físico-químicos avaliados e as abundâncias das espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. ............................................................................................. 40
Tabela 10: Análise de Correspondência Canônica entre os componentes estruturais e as abundâncias das espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. .............................................................................................................. 40
Tabela 11: Regressões lineares simples (F) entre a riqueza de espécies e a pluviosidade e, entre a abundância e a pluviosidade na área amostrada (MNGA), no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. ............................................................................. 43
xiii
Tabela 12: Correlação Spearman, rs) entre girinos e predadores amostrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu), Belostomatidae (Bel) e Libellulidae (Lib). ..................................................................... 43
Tabela A. 1: Abundância dos girinos das espécies de anuros registradas nos nove corpos d'água amostrados no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012 no MNGA. ........................................................................................................................... 64
Tabela A. 2: Condições em que os girinos foram encontrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012, de acordo com as características estruturais e físico-químicas do ambiente e, categorias de micro-habitat utilizadas. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu). Tipo de solo: Arenoso (A), Lamoso (L) e Argiloso (Ar). Perfil de Margem: Plana (P), Inclinada (I) e Barranco (B). .......................................................................... 65
Tabela A. 3: Lista de espécies encontradas no MNGA com base da Coleção Herpetológica da Universidade Federal de Sergipe. ...................................................... 66
xiv
RESUMO
Diversos mecanismos mediam a diversidade, riqueza, abundância e distribuição dos
girinos nos corpos d’água. O objetivo do estudo foi caracterizar a composição de girinos
de uma área de Caatinga no Estado de Sergipe e avaliá-la em relação ao uso temporal
(períodos de ocorrência) e espacial (locais preferenciais dentro dos corpos d’água) nos
açudes. Buscando ainda, compreender a influência de alguns parâmetros ambientais e
de predadores, em potencial, sobre a abundância dos girinos. O estudo foi realizado no
Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de
2012. A coleta dos girinos e predadores foi realizada em forma de parcela em nove
açudes da localidade. Os fatores bióticos e abióticos foram coletados mensalmente nos
açudes que possuíam água. Foram coletados 2117 girinos e 710 predadores. A
diversidade alfa foi semelhante entre as lagoas e a beta foi considerada relativamente
baixa. A maioria dos girinos teve amplitude de nicho espacial elevada mostrando um
uso generalista do espaço e, as sobreposições espacial e temporal demonstraram uma
segregação entre as espécies no uso de micro-habitat e dos períodos de ocorrência.
Nenhuma das espécies apresentou relação entre suas abundâncias e os fatores físico-
químicos e estruturais dos açudes. A riqueza e abundância estiveram relacionadas a
pluviosidade. Girinos e predadores diferiram quanto ao uso do micro-habitat e apenas
três espécies apresentaram correlação positiva com os predadores. Os resultados obtidos
foram em alguns aspectos semelhantes a outros estudos realizados no bioma Caatinga e
em áreas secas do país. Evidenciou-se a importância dos açudes na manutenção das
populações locais e a necessidade de preservação dos mesmos. Estudos na Caatinga
ainda perfazem um desafio aos pesquisadores, principalmente a cerca da anurofauna do
Bioma, e estudos devem ser incentivados, tanto para que se possa conhecer mais sobre a
biologia larval dessas espécies quanto para que se possa obter melhores estratégias de
conservação para o grupo.
Palavras-chave: larvas de anuros, ecologia de comunidades, regiões xéricas.
xv
ABSTRACT
Several mechanisms mediate the richness, diversity, abundance and distribution of
tadpoles in the ponds. The purpose of this study was to characterize the composition of
tadpoles of an area of Caatinga in the State of Sergipe and evaluate it with respect to use
temporal (time of occurrence) and spatial (within the preferred local water bodies) in the
dams. Looking for understand the influence of some environmental parameters and
predators on the abundance of tadpoles. The study was conducted at the Natural
Monument Grota Angico in the period September 2011 to August 2012. The sample of
tadpoles and predators were doing in nine dams of the locality. The biotic and abiotic
factors were collected monthly in the dams that had water. 2117 tadpoles and 710
predators were collected. The alpha diversity was similar between the dams and the beta
diversity was considered relatively low. Most tadpoles had high spatial niche breadth
showing a general use of space. The spatial and temporal overlaps showed segregation
between species in the use of micro-habitats and seasons. None of the species showed
association between their abundances and the physical-chemical and structural of the
dams. The richness and abundance were correlated to rainfall. Tadpoles and predators
differed on the use of micro-habitat and only three species showed a positive correlation
with the predators. The results were in some ways similar to other studies in the
Caatinga biome and in dry areas of the country. Studies in the Caatinga are still a
challenge to researchers, especially about the frogs of the Biome, and studies should be
encouraged, so that you can know more about the biology of these species and so you
can get better conservation strategies for the group.
Key-words: Anuran larvae, Community ecology, Dry regions.
16
1. Introdução
Os anfíbios formam um grupo bastante diversificado em termos de espécies. O
grupo apresenta um ciclo de vida complexo, onde o desenvolvimento de muitas espécies
envolve uma fase larval aquática com respiração branquial e uma fase adulta terrestre,
com respiração pulmonar e cutânea (McDiarmid & Altig 1999). A presença de uma pele
permeável torna os anuros bastante susceptíveis a mudanças ambientais, sendo bons
indicadores do grau de perturbação de seus habitats (Wilson & Mccranie 2003).
Diversos fatores como a fragmentação e a destruição de ambientes naturais,
alterações climáticas e doenças introduzidas têm ameaçado populações de anuros em
todo o mundo (Eterovick & Sazima 2004). O declínio observado neste grupo nos faz
perceber a carência de estudos relacionados à ecologia e biologia desses organismos
(Alford & Richards 1999, Collins & Storfer 2003), sobretudo em regiões tropicais onde
é encontrada a maior diversidade de táxons do grupo (Duellman 1995).
Os eventos reprodutivos, em anfíbios,, encontram-se intimamente ligados ao
regime sazonal de chuvas e à disponibilidade de água no ambiente (Duellman & Trueb
1994). Em regiões onde a estação seca e chuvosa são eventos bem definidos, como na
região neotropical, a temporada reprodutiva costuma estar relacionada ao período mais
úmido. Porém, é possível que ela ocorra durante a estação seca, desde que a água esteja
disponível durante o tempo necessário para o desenvolvimento dos girinos (Duellman &
Trueb 1994).
Grande parte dos trabalhos envolvendo estudo de comunidades pontua a fase
de vida adulta desses organismos (Inger & Colwell 1977, Duellman 1978), porém o
número de estudos envolvendo a fase larval vem crescendo (Azevedo-Ramos 1995,
Santos et al 2007, Provete 2010, Vasconcelos et al 2011). Excetuando-se o fato de não
se reproduzirem, os girinos podem ser considerados seres independentes com
características ecológicas e comportamentais próprias (Azevedo-Ramos 1995).
Estudos com taxocenoses de girinos têm sido utilizados como modelos úteis no
intuito de desvendar os fatores que influenciam na distribuição de espécies em
diferentes corpos d’água (Alford 1999). Contribuem, também, na elaboração de
17
conceitos e modelos gerais sobre quais variáveis mais interferem na estruturação das
comunidades, principalmente as aquáticas (Gascon 1991).
Os padrões de uso e sobreposição de recursos são de grande interesse para os
ecólogos de comunidades, pois permitem revelar aspectos da coexistência de espécies
em uma taxocenose (Provete 2010). O espaço é tido como uma das mais importantes
dimensões do nicho de uma espécie (Pianka 1978), e este responde por grande parte dos
padrões de diversidade e organização da comunidade, seja ela local ou regional (Kneitel
& Chase 2004). Para as larvas de anuros, os principais recursos partilhados são o espaço
(Inger et al 1986) e os períodos de ocorrência (Toft 1985).
A distribuição espacial e os padrões temporais de girinos em corpos d’água
resultam da distribuição espacial e temporal dos adultos, os quais vão influenciar
diretamente na sobrevivência dessas larvas (Gascon 1991). Poucos estudos verificam a
influência das características do micro-habitat sobre a distribuição dos girinos. Rossa-
Feres e Jim (1996) viram que a partilha no uso de micro-habitat foi um mecanismo
importante na coexistência dos girinos de espécies com alta sobreposição no uso de
habitat, principalmente naqueles com maior heterogeneidade. A partilha de micro-
habitat é frequentemente associada à competição e predação, embora também possa
estar relacionada a diferentes histórias evolutivas (Eterovick & Fernandes 2001).
Para Azevedo-Ramos (1995), múltiplos fatores podem agir como
estruturadores de comunidades de girinos, e que estas comunidades talvez sejam
moldadas pela interação desses fatores. A autora ressalta ainda que os fatores que
regulam uma poça podem ser diferentes daqueles que limitam sua distribuição em
escala regional. A heterogeneidade do habitat também tem sido considerada um fator
importante na diversidade (Huston 1994), na distribuição e coexistência de espécies
(Brandão & Araújo 1998, Conte & Rossa-Feres 2007). Em anuros, foi evidenciado que
a maior heterogeneidade do habitat em áreas de Mata Atlântica permite o maior número
de especializações quanto ao uso do habitat (Haddad & Prado 2005).
Além dos fatores bióticos, os abióticos também possuem influência na
determinação dos padrões de distribuição e abundância das espécies nas comunidades
(Wilbur 1984, Gascon 1991, Welborn et al 1996, Dayton & Fitzgerald 2001, Rodrigues
2006). Fatores como o hidroperíodo, frequência de inundação e tamanho dos corpos
d’água e, as características físico-químicas da água são consideradas componentes
18
abióticos estruturadores tanto de populações, como de comunidades de anfíbios
(Welborn et al 1996, Eterovick & Sazima 2000, Eterovick & Fernandes 2001).
O estágio larval em anuros é, provavelmente, o período de vida onde a seleção
ocorre de maneira mais intensa (Heyer 1973, Heyer 1979), sendo o crescimento da larva
um importante parâmetro na determinação do sucesso ao término deste estágio
(Scheibler et al 2002). Girinos de diferentes espécies podem utilizar recursos de forma
diferenciada (Heyer 1976), bem como estão sujeitos a alterações na disponibilidade e
uso de recursos de acordo com a densidade e a diversidade das populações (Torres-
Orozco et al 2002). Isto pode ser observado em girinos de Scinax duartei e
Odontophrynus americanus que ocorrem juntos nos mesmos trechos, porém a primeira
espécie se alimenta do perifíton das macrófitas enquanto a segunda busca alimento no
sedimento (Eterovick 1998).
A predação é outro fator limitante no sucesso larval. Os girinos possuem vários
predadores naturais, entre eles larvas e adultos de invertebrados, e podem sofrer elevada
pressão de predação, principalmente em poças temporárias (Borror & Delong 1998,
Azevedo-Ramos 1995). A coexistência de girinos e predadores pode ser mediada por
mecanismos antipredação, como a impalatabilidade (Hero et al 2001), alterações
morfológicas (McIntyre et al 2004), uso diferencial de habitat (Cruz & Rebelo 2005), e
comportamentais (Caldwell et al.1980). Ainda, Kopp et al (2006) verificaram que a
complexidade estrutural influência a coexistência entre os girinos e seus predadores,
muitas vezes reduzindo a taxa de predação.
A grande maioria dos estudos com girinos foi desenvolvida na região Sudeste
do país, principalmente nas áreas de floresta atlântica (Kopp et al 2006, Prado 2006,
Provete 2010). Estudos na floresta amazônica têm sido ampliados (Azevedo-Ramos
1995, Rodrigues 2006), porém, para a região de Caatinga os estudos são escassos,
ligados principalmente a descrições dos girinos de algumas espécies (ex. Vieira &
Arzabe 2008).
Estudos na Caatinga são muito importantes, pois este bioma constitui um
cenário único. As condições ambientais dos açudes mudam com imensa rapidez,
fazendo com que os organismos que nelas vivem se adaptem a estas condições. Estes
corpos d’água são geralmente rasos, o que possibilita a radiação solar chegar ao
substrato, fazendo com que haja o crescimento de macrófitas, criando um ambiente de
19
alta atividade primária propício a diversos grupos animais (Maltchik et al 1999). Além
disso, a cheia e a seca desses ecossistemas são processos rápidos, ligados ao balanço na
precipitação e evaporação (Maltchik et al 1999), sendo que nas lagoas intermitentes do
semiárido nordestino a evaporação possui taxas elevadas (Maltchik et al. 1999) fazendo
com que estas lagoas sequem mais rapidamente.
No estado, alguns estudos têm ampliado o conhecimento da anurofauna para o
estado (Gouveia 2010, Silva 2010, Caldas 2011, Ferreira et al 2011, Ferreira & Faria
2011, Silva 2011, Caldas et al 2012, Franco 2012, Gouveia et al 2012, Santana et al
2012) e, trabalhos com girinos foram iniciados nos últimos anos. Em áreas de Caatinga
e Mata Atlântica, Caldas (2011) estudou características ecológicas de adultos e girinos
de Phyllomedusa nordestina . Nesse estudo, informações sobre os girinos como a forma
de distribuição espacial e temporal desses organismos foram apresentadas apenas para a
região de Caatinga. Um estudo com girinos também foi realizado em uma área de Mata
Atlântica por Silva (2010), que trabalhou informações sobre a distribuição espacial e
temporal dos girinos e sua associação com características físico-químicas dos ambientes
em que se encontravam. Apesar do crescente número de trabalhos, com anfíbios, no
estado há muito que fazer, ainda mais considerando a ecologia de suas fases larvais que
são tão pouco conhecidas no Brasil.
2. Objetivos
2.1. Geral
Através do presente estudo pretende-se caracterizar a composição de girinos do
Monumento Natural Grota do Angico, uma área de Caatinga no Estado de Sergipe, e
avaliá-la em relação ao uso temporal (períodos de ocorrência) e espacial (locais
preferenciais dentro dos corpos d’água) nos açudes, bem como compreender a
influência de alguns parâmetros ambientais e de predadores, em potencial, sobre a
abundância dos girinos.
20
2.2. Específicos
i. Determinar a riqueza, abundância e diversidade dos girinos nos açudes do
Monumento Natural Grota do Angico;
ii. Analisar os possíveis padrões de distribuição temporal e espacial dos girinos
registrados em cada açude;
iii. Avaliar a influência de caracteres ambientais bióticos e abióticos na composição
da taxocenose de girinos dos açudes;
iv. Investigar a influência da pluviosidade na riqueza e abundância dos girinos nos
açudes estudados;
v. Verificar a influência de predadores, em potencial, na abundância de girinos nos
açudes amostrados.
3. Problemas e Hipóteses
Por meio deste estudo pretende-se responder algumas perguntas acerca da
ecologia dos girinos em área de Caatinga.
i. Alguns estudos mostram que a riqueza e a abundância de girinos podem ser
influenciadas pelas características ambientais do habitat, sejam elas bióticas ou
abióticas (Rossa-Feres & Jim 1996, Moore & Townsend 1998, Alford 1999,
Eterovick & Sazima, 2000, Eterovick & Fernandes, 2001). Será que as
características ambientais estudadas influenciam a riqueza e abundância das
espécies presentes no MNGA?
H0 – É esperado que as características ambientais estudadas nos açudes não
influenciem significativamente a riqueza e abundância de girinos nos corpos
d’água.
ii. Uma distribuição temporal e espacial diferenciada permite uma variação no uso
dos recursos ambientais, diminuindo as sobreposições de nicho e mediando a
21
coexistência entre as espécies (Rossa-Feres & Jim 2001, Eterovick & Sazima
2000, Eterovick & Barros 2003). Os girinos dos açudes amostrados diferem
quanto aos períodos de ocorrência e uso do micro-habitat?
H0: As larvas de anuros, na área amostrada, não utilizam de forma diferenciada
os recursos espaço-temporais.
iii. A predação é um dos fatores de maior influência na estruturação de comunidades
de girinos (Heyer et al 1975). E a coexistência entre eles pode ser mediada por
mecanismos de antipredação (Hero et al 2001, Cruz & Rebelo 2005). A
distribuição dos girinos é influenciada pela abundância de seus predadores
(Belostomatidae e/ou náiades de Odonata)?
H0: A abundância dos predadores não influencia a distribuição dos girinos nas
áreas amostradas.
4. Material e Métodos
4.1. Área de estudo
O estudo foi realizado na Unidade de Conservação Estadual Monumento
Natural Grota do Angico (MNGA) (9º 41’S e 38º 31’W) localizada entre os municípios
de Poço Redondo e Canindé de São Francisco, à margem direita do rio São Francisco,
no Alto Sertão Sergipano. A Unidade (Figura 1) possui uma área de 2138 hectares
(SEMARH 2007), totalmente inserida no domínio morfoclimático da Caatinga (sensu
Ab’Sáber 1977).
O MNGA está inserido na Unidade de Relevo denominada Depressão
Sertaneja, a paisagem é característica da região semiárida do Nordeste. Apresenta
altitudes que variam de 20 a 500 m, com elevações residuais de 500 a 800 m (SEMARH
2007).
22
A Unidade é caracterizada pelo clima semiárido seco e quente, com
precipitação anual variando entre 380 a 760 mm. A temperatura média anual é superior
a 18ºC e o potencial de evapotranspiração anual é maior que a precipitação (SEMARH
2007). As médias pluviométricas históricas estão em torno de 500 mm, com
precipitações irregulares, sendo o clima considerado árido limitado por espaços semi-
áridos (classe BShw de Köppen) (Nimer 1972, Santos & Andrade 1992). A hidrografia
das áreas de Caatinga é marcada pela presença quase exclusiva de rios temporários
(excetuando-se apenas o Rio São Francisco) e acúmulos de água de tamanho e duração
variáveis nos chamados tanques, açudes ou cacimbas (Prado 2005).
Silva (2011), em estudo botânico no MNGA, verificou que a comunidade
vegetal encontra-se em estágio sucessional inicial, com componente arbustivo-arbóreo
rico em espécies, porém com baixos valores de densidade e índice de diversidade. A
vegetação é composta basicamente por três estratos e uma formação arbustiva-arbórea
do tipo Caesalpinia – Aspidosperma – Jatropha (catingueira – pereiro – pinhão-bravo)
com árvores de maior porte distribuídas de modo esparso (Prado 2005). Quanto a
comunidade animal, esta é composta por 24 espécies de Mamíferos e 125 espécies de
Aves (SEMARH 2007). A Herpetofauna do MNGA é composta por 35 espécies de
répteis – entre anfisbenídeos, serpentes, lagartos e quelônios –, e 20 espécies de anfíbios
anuros (dados da Coleção Herpetológica da Universidade Federal de Sergipe –
CHUFS).
O MNGA é cercado por povoados e assentamentos, o que o torna uma área de
intensa atividade agropastoril. Assim, é comum ser encontrado, dentro da Unidade,
bovinos, caprinos, equinos e ovinos, além de cães domésticos (SEMARH 2007), que
utilizam a vegetação e os açudes para subsistência.
23
Figura 1: Localização do Monumento Natural Grota do Angico, Sergipe, Brasil, com a localização dos pontos de coleta1 situados no Centro Sul da Unidade (Mapa adaptado de SEMARH 2011).
1 Os pontos de coleta aparentemente fora do MNGA estão situados em uma área doada após a elaboração do plano de manejo e, que ainda não está demarcada nos mapas cedidos pela SEMARH.
24
4.1.1. Corpos d’água amostrados
Dentre os possíveis locais de coleta no MNGA foram selecionados nove corpos
d’água (Figuras 2 e 3) de acordo com o ambiente e a logística do trabalho. Todos os açudes2
foram considerados artificiais. Alguns foram escavados e outros mesmo sendo originários de
depressões naturais que acumulavam água da chuva, foram posteriormente escavados para
aumentar a capacidade de armazenamento.
i. Açude do Bruno – Possui uma área que variou de 28 a 182 m2 com uma
profundidade máxima de 0,4 m. A margem é plana e a vegetação predominante
é do tipo arbustivo-arbórea. Macrófitas estiveram presentes por todo o corpo
d’água, porém em baixa densidade. Apresenta solo argiloso, o qual é bastante
pisoteado, devido à passagem constante de gado, sendo considerado um dos
açudes mais impactados (Cordenadas: 37º40’57” W, 9º39’50” S).
ii. Açude Bonita – Sua área variou de 12 a 139 m2 com profundidade máxima de
0,6 m. Sua margem é inclinada, com vegetação herbáceo-arbustiva
predominante. Possui macrófitas de diversas espécies em sua borda, com
presença de plantas flutuantes e submersas. O solo é arenoso nas margens,
porém no interior do açude é, no geral, lamoso (Coordenadas: 37º41’39” W,
9º40’00” S).
iii. Açude da Cancela – Possui a maior área dentre os açudes estudados (variando
de 21 a 485 m2) e tem profundidade chegando a 1,8 m, quando totalmente cheia.
Sua margem, do tipo plana, é composta principalmente por vegetação herbácea,
com o interior quase que totalmente tomado por macrófitas (80 a 90% da
superfície), em especial Pistia sp. O solo é do tipo arenoso e apresenta alguns
afloramentos rochosos em seu interior (Coordenadas: 37º40’53” W, 9º41’14” S).
iv. Açude da Escola – Sua área varia de 9 a 196 m2 e profundidade de 1,1 m.
Cerca de 60% do seu perímetro é constituído por uma margem plana, sendo o
2 Apesar de popularmente, nas regiões de Caatinga, os corpos d’água receberem diferentes nomenclaturas de acordo com o tamanho e profundidade (ex. açude, barreiro, cacimba, pia, bacia, etc.) chamaremos aqui, pelo nome mais popular açude.
25
restante em barranco. A margem é composta principalmente por vegetação
herbácea, com o interior quase que totalmente tomado por macrófitas, em
particular Pistia sp. O solo é do tipo arenoso e apresenta alguns afloramentos
rochosos em seu interior (Coordenadas: 37º40’52” W, 9º40’37” S).
v. Açude Luís I– Sua área varia de 43 a 112 m2 com profundidade máxima de 0,7
m. Possui margem em barranco, com vegetação herbácea. No interior apresenta
plantas submersas. O solo é arenoso nas margens, porém bastante argiloso em
seu interior, muito provavelmente devido ao acúmulo de matéria orgânica
depositado no local (Coordenadas: 37º41’22” W, 9º39’58” S).
vi. Açude Luíz II – Possui área de 64,4 m2 e profundidade de 0,5 m. Possui margem
em barranco, com predominância de vegetação herbácea, porém com arbustos e
árvores presentes. Possui vegetação arbórea próxima à margem, possibilitando a
utilização do açude por espécies de anuros mais arborícolas. O solo é arenoso
(Coordenadas: 37º41’14” W, 9º40’10” S).
vii. Açude Seca – Sua área é de 53 m2 com 0,1 m de profundidade máxima
encontrada. Possui margem plana e vegetação predominante arbustivo-arbórea.
Em épocas de chuva apresenta um aspecto parecido com o de um brejo. O solo é
arenoso (Coordenadas: 37º40’55” W, 9º39’50” S).
viii. Açude da Sede – Apresenta uma área que varia de 26 a 33 m2 com profundidade
máxima encontrada de 0,85 m Possui margem inclinada com vegetação
arbustiva-arbórea. Solo é arenoso e em seu interior é tomado por vegetação
submersa, cerca de 60% (Coordenadas: 37º41’08” W, 9º39’56” S).
ix. Açude da Trilha – Apresenta uma área de 210 m2 com profundidade máxima de
0,6 m. Possui margem inclinada com vegetação arbustivo-arbórea. Há vegetação
submersa em seu interior, a qual contempla cerca de 70% de sua área. O tipo de
solo é arenoso (Coordenadas: 37º41’09” W, 9º39’46” S).
26
A
H G
D F E
C B
I
Figura 2: Açudes amostrados na UC Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo – SE. Período de seca. A: Cancela, B: Escola, C: Bonita, D: Luís I, E: Lagoa Luís II, F: Seca, G: Trilha, H: Bruno, I: Sede. Fotos A, B, C, D e H de Janeiro de 2012, e E, F, G e I de Outubro de 2011. (Imagens: Izabel R. S da Silva e Maria A. O. Bezerra).
27
A
B
F
C
D
E
G
H
I
Figura 3: Açudes amostrados na UC Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo – SE. Período úmido. A: Cancela, B: Escola, C: Bonita, D: Luís I, E: Lagoa Luís II, F: Seca, G: Trilha, H: Bruno, I: Sede. Fotos de Março de 2012. (Imagens: Izabel R. S da Silva e Maria A. O. Bezerra).
28
4.2. Metodologia
As coletas foram realizadas mensalmente nos nove açudes ao longo de um ano
(setembro de 2011 a agosto de 2012), com permanência, em média, de cinco dias
consecutivos em campo. A cada mês os açudes eram percorridos para verificar se havia água
ou não neles. Se houvesse água a coleta era realizada. Foram escolhidos os horários entre 6 h
às 10 h e 16 h às 18 h, como horários preferenciais de coleta devido a menor incidência solar.
Inicialmente era realizada a caracterização do habitat. Foram avaliados alguns
componentes físico-químicos e estruturais, estes parâmetros foram medidos mensalmente nos
açudes que possuíam água. A temperatura da água foi aferida a cerca de 40 cm da margem do
açude, utilizando um termômetro digital (precisão 0,1 ºC, Mininpa®). Para a medição do
potencial hidrogeniônico e oxigênio dissolvido era retirado um volume de água do açude, com
um recipiente limpo e neste eram feitas as medições. Para isto foram utilizados medidor
digital e portátil de pH (MOD pH1900 - Instrutherm®), e medidor de oxigênio dissolvido
portátil (HANNA® - HI9146 digital), respectivamente.
A transparência da água foi mensurada com disco de secchi, sendo o disco
posicionado mais ou menos no meio do açude, ponto de maior profundidade. O comprimento
e largura dos açudes foram medidos com fita métrica e suas áreas estimadas através da
fórmula da área da elipse. A porcentagem de vegetação aquática, o tipo de solo (arenoso,
lamoso ou argiloso) e o perfil da margem (plana, inclinada ou barranco) dos açudes foram
analisados de acordo com observações diretas em campo.
Após a verificação dos componentes ambientais era realizada as amostragens nos
corpos d’água para a obtenção dos dados espaciais e captura de girinos e predadores. As
coletas foram realizadas em forma de parcelas com auxílio de uma armadilha “trowtrap”
(1,10 x 0,55 x 0,55 m), de estrutura de PVC, aberta em ambas as extremidades horizontais e
coberta nas laterais por uma tela de nylon (1,5 mm) para evitar a entrada e saída de animais da
parcela. Os animais foram recolhidos da parcela usando um puçá de tela de nylon (1,5 mm).
Cada imersão do instrumento (Figura 4) na água foi considerada uma parcela. E a
distância entre cada parcela foi de no mínimo, um metro. A quantidade de parcelas foi
variável em cada açude, de acordo com o volume de água presente, obtendo-se um máximo de
nove parcelas por açude/mês. As parcelas foram distribuídas aleatoriamente, porém, de forma
a contemplar diferentes profundidades e micro-habitats.
29
Figura 4: Armadilha "trowtrap" utilizada para capturar os girinos no Monumento Natural Grota do Angico, Poço Redondo - SE. (Imagem: Izabel R S da Silva).
Com o intuito de causar a menor perturbação possível no açude eram realizadas
primeiro as parcelas na margem do açude e depois avançava-se para o interior do mesmo. O
“trowtrap” era submerso no corpo d’água sendo posicionado verticalmente. Depois de
posicionado era verificado se havia espaços entre a extremidade inferior da armadilha e o solo
por onde os espécimes pudessem escapar. Constatada a presença de espaços, descartava-se a
parcela e a mesma era refeita em outro local do açude. Para evitar que os animais escapassem
da área perturbada, antes que a armadilha fosse posicionada, em cada parcela, aguardava-se
de 1 a 2 min, para estabilizar o ambiente.
Os girinos foram retirados de cada parcela com o auxílio de um puçá. Passava-se o
puçá por toda a extensão da armadilha, e se após cinco passadas do puçá não fosse retirado
nenhum animal encerrava-se a parcela. Os girinos coletados foram fixados em formol a 10%,
logo após a coleta, e acondicionados em potes contendo etiqueta com local de coleta, data e
número da parcela para posterior identificação em laboratório. O processo de identificação,
em nível de espécie, foi realizado com base nos artigos de descrição de espécies e chaves de
30
identificações disponíveis na literatura (ex. Carneiro et al 2004, Rossa-Feres & Nomura 2006,
Vieira & Arzabe, 2008), com auxílio de lupa estereoscópica, e também através da
metamorfose de alguns espécimes em labortatório.
Para a obtenção dos dados espaciais em cada parcela realizada foram medidas a
distância em relação à margem mais próxima e a profundidade dentro da armadilha, com o
auxílio do puçá com cabo graduado. A presença ou não de vegetação no interior da parcela foi
também registrada. A partir destas informações foram estabelecidas categorias de micro-
habitat:
Distância da margem: perto (0-50 cm), meio (50-100 cm) e distante (>100
cm);
Profundidade: raso (0-10 cm), intermediário (10-20 cm) e fundo (>20 cm);
Vegetação: presente e ausente.
A combinação destas informações permitiu definir 18 categorias: Perto, raso e com
vegetação (PRC); Perto, meio e com vegetação (PMC); Perto, fundo e com vegetação (PFC);
Perto, raso e sem vegetação (PRS); Perto, meio e sem vegetação (PMS); Perto, fundo e sem
vegetação (PFS); Intermediário, raso e com vegetação (IRC); Intermediário, meio e com
vegetação (IMC); Intermediário, fundo e com vegetação (IFC); Intermediário, raso e sem
vegetação (IRS); Intermediário, meio e sem vegetação (IMS); Intermediário, fundo e sem
vegetação (IFS); Distante, raso e com vegetação (DRC); Distante, meio e com vegetação
(DMC); Distante, fundo e com vegetação (DFC); Distante, raso e sem vegetação (DRS);
Distante, meio e sem vegetação (DMS); Distante, fundo e sem vegetação (DFS). Estas
combinações foram utilizadas para a avaliação da distribuição espacial.
Os invertebrados, potenciais predadores, foram coletados seguindo a mesma
metodologia dos girinos. Esses foram armazenados em álcool 70%, logo após a coleta, e
acondicionados em potes contendo etiqueta com local de coleta, data e número da parcela
para posterior identificação em laboratório. A identificação, em nível de família, foi realizada
com base em chaves de identificações disponíveis na literatura (Froehlich 2007) com auxílio
de lupa estereoscópica.
31
4.3. Análise dos dados
O esforço amostral foi verificado através das curvas médias de acumulação, que
foram calculadas para dois estimadores não-paramétricos (Chao 1 e Chao 2) utilizando os
dados de espécies encontradas versus indivíduos de cada espécie. Para obtenção das curvas
foi utilizado o programa EstimateSWin 7.5.2 (Colwell 2006), empregando 10.000
aleatorizações. Os estimadores são baseados na ocorrência de espécies raras e no número de
amostras para estimar o total de espécies na comunidade (Santos 2003). Dentre os dois
estimadores foi eleito Chao 1 por ter apresentado o menor desvio padrão e refletir uma
tendência à estabilização da curva, seguindo recomendação de Santos (2003).
A diversidade alfa em cada açude foi calculada através do índice de Shannon-
Wiener (H’) (Pielou 1966, Magurran 1988) e a diversidade beta (diferença da composição de
espécies entre as açudes) foi calculada pelo inverso do índice de Jaccard (1-Cj) (Krebs 1999)
ambos utilizando o programa PAST 1.80 (Hammer et al. 2001).
Para a avaliação da amplitude de nicho espacial (micro-habitat) das espécies foi
utilizado o índice de Levins padronizado (Ba , Krebs 1999). A partir destes dados foram
consideradas generalistas no uso do micro-habitat as espécies com Ba 0,5 e especialistas as
com Ba0,1. As demais espécies foram consideradas com amplitude de nicho intermediária.
A sobreposição de nicho espacial (uso do micro-habitat) e temporal (ocorrência
mensal) foi estimada pelo índice de sobreposição φij de Pianka (1974) entre pares de espécies
observadas na área. O índice varia de zero (nenhuma sobreposição) a um (sobreposição total),
com base nas frequências de uso do recurso. Os testes incluíram as espécies com mais de 10
registros, para a sobreposição espacial, e que ocorreram em três meses ou mais, para a
sobreposição temporal. Os dados foram processados no Módulo de Sobreposição de Nicho do
programa ECOSIM (Gotelli & Entsminger, 2009) utilizando a abundância de espécies
presentes em cada uma das 18 categorias pré-estabelecidas acima para avaliação do nicho
espacial e, a abundância de espécies em relação aos meses de coleta.
Para verificar se há relação entre a abundância de espécies e as características do
habitat foram utilizadas análises de correspondência canônica (CCA). Nesta análise, os eixos
são determinados de acordo com as variáveis ambientais, produzindo diagramas ou “Biplots”
em que as espécies são apresentadas como pontos ótimos aproximados no espaço
32
bidimensional, e as variáveis ambientais como vetores ou setas, indicando a direção das
mudanças destas variáveis no espaço da ordenação (Ter Braak 1987, Ter Braak & Prentice
1988). A extensão dos vetores no gráfico mostra a força da correlação entre a variável
ambiental e as abundâncias das espécies, sendo assim, vetores longos representam uma maior
influência que vetores curtos. E, as espécies que se encontram mais próximas e no final dos
vetores sofrem maior influência da variável (Ter Braak & Smilauer 2002). Foram realizadas
duas CCAs, uma para as variáveis físico-químicas e outra para as características estruturais do
ambiente, ambas realizadas no programa PAST 1.80 (Hammer et al. 2001), com teste de
permutação adotando 9.999 aleatorizações. Para a análise, os valores de porcentagem da
vegetação foram previamente transformados através da fórmula ARCSENp no Microsoft
Office Excel.
Para verificar a influência da pluviosidade na riqueza e na abundância dos girinos
foram realizadas duas regressões lineares, uma para a riqueza e outra para abundância,
considerando o volume de precipitação acumulada no período de 30 dias anteriores a coleta.
A análise foi realizada no programa Bioestat 5.0 (Ayres et al 2007).
A sobreposição espacial entre os girinos e os principais invertebrados, predadores
(Belostomatidae e náiadess de Odonata) foi avaliada utilizando o índice de similaridade de
Bray-Curtis (Krebs, 1999). E a influência da abundância desses predadores sobre a
abundância de girinos foi verificada através da correlação de Spearman (rs). Para a análise foi
utilizado os dados de abundância das famílias de invertebrados mais abundantes
(Belostomatidae e Libellulidae).
5. Resultados
Durante o período de coleta foram capturados 2117 girinos de 13 espécies
pertencentes a cinco famílias3 e 710 invertebrados predadores pertencentes a sete famílias
(Tabelas 1 e 2). Dos nove açudes amostrados o que apresentou maior riqueza foi Escola, com
3 Classificação adotada ela Sociedade Brasileira de Herpetologia (SBH, 2012).
33
11 espécies, seguido de Bruno, Bonita, Cancela e Trilha com nove. A maior abundância de
girinos foi encontrada no açude Seca (n=515), seguido de Luíz I (n=388) (Tabela A.1).
Através da construção das curvas médias de acumulação obteve-se uma estimativa de
riqueza de 13 espécies através do estimador não paramétrico Chao 1 (ver Figura 5). A curva
tendeu a estabilização para o esforço realizado, e mostrou que 100% das espécies estimadas,
que estavam utilizando os corpos d’água no período amostrado, foram coletadas.
Tabela 1: Espécies amostradas nos açudes do Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012, com suas respectivas abundâncias.
Família / Espécie Abundância
Bufonidae
Rhinella granulosa (Spix, 1824) 69
Rhinella jimi (Stevaux, 2002) 180
Hylidae
Dendropsophus soaresi (Caramaschi & Jim, 1983) 103
Hypsiboas crepitans (Wied-Neuwied, 1824) 38
Hypsiboas raniceps Cope, 1862 50
Scinax pachycrus (Miranda-Ribeiro, 1937) 34
Scinax x-signatus (Spix, 1824) 550
Leiuperidae
Physalaemus cicada Bokermann, 1966 329
Physalaemus sp. 51
Leptodactylidae
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) 85
Leptodactylus latrans (Steffen, 1815) 3
Leptodactylus sp. 9
Microhylidae
Dermatonotus mulleri (Boettger, 1885) 616
Total 2117
34
Tabela 2: Invertebrados potenciais predadores de girinos amostrados no Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012, com suas respectivas abundâncias.
Ordem/Família Abundância
Hemiptera
Belostomatidae 88
Odonata
Coenagrionidae 4
Cordulidae 1
Lestidae 8
Libellulidae 595
Perilestidae 3
Pseudostigmatidae 11
Total 710
Figura 5: Curva de rarefação de espécies observadas e obtidas através do estimador não paramétrico Chao 1 a partir do número de indivíduos registrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
0
2
4
6
8
10
12
14
1 201 401 601 801 1001 1201 1401 1601 1801 2001
Núm
ero
de e
spéc
ies
Indivíduos
Sobs (Mao Tau)
Chao 1 Mean
35
A diversidade alfa de cada açude foi relativamente semelhante (Tabela 3). Os
maiores índices de diversidade foram observados para os açudes Bruno e Escola (H’= 2),
seguido do açude Trilha (H’=1,71). Já os de menor diversidade foram os açudes Bonita e Luíz
I (H’= 1). Em relação a diversidade β (Tabela 4) as maiores diferenças foram verificadas entre
Luíz II e Cancela (1-Cj=0,909), Luíz I e Cancela (1-Cj=0,818) e, Seca e Cancela (1-Cj=0,75).
Tabela 3: Diversidade alfa e equitabilidade de girinos dos nove corpos d’água avaliados no Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
Bruno Bonita Cancela Escola Luiz I Luiz II Sede Seca Trilha
Riqueza 9 9 9 11 4 3 6 6 9 Abundância 93 193 302 211 388 97 189 515 129
Diversidade 2,00 1,00 1,25 2,00 1,00 1,08 1,41 1,07 1,71 Equitabilidade 0,84 0,48 0,57 0,79 0,49 0,98 0,79 0,60 0,78
Tabela 4: Diversidade Beta (1-CJ) dos girinos amostrados nos nove corpos d’água avaliados no Monumento Natural Grota do Angico, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Valores acima de 0,75 estão destacados em negrito.
Bruno Bonita Cancela Escola Luiz I Luiz II Sede Seca Trilha
Bruno
Bonita 0,000
Cancela 0,615 0,615
Escola 0,333 0,333 0,462
Luiz I 0,556 0,556 0,818 0,636
Luiz II 0,667 0,667 0,909 0,727 0,600
Sede 0,333 0,333 0,636 0,583 0,571 0,500
Seca 0,333 0,333 0,750 0,455 0,333 0,500 0,286
Trilha 0,000 0,000 0,615 0,333 0,556 0,667 0,333 0,333
Acerca do nicho temporal apenas um (Cancela) dos nove açudes reteve água durante
todo o período de amostragem. Três açudes apresentaram hidroperíodo de apenas um mês
(Luíz II, Seca e Trilha) e, nos demais o hidroperíodo variou de dois (Sede) a 10 meses
(Escola) (Figura 6).
36
A maior parte das espécies foi observada nos açudes por três meses ou mais (Tabela
5). Rhinella jimi e R. granulosa ocorreram em apenas um mês e os Leptodactylus spp. em
apenas dois meses, esses foram excluídos da análise de sobreposição de nicho temporal. Os
girinos apresentaram uma sobreposição observada média de 0,39308 com o índice de Pianka
(pobservado<pesperado=0,9982; Sobreposição simulada = 0.18175), mostrando uma segregação no
uso do nicho temporal. Apenas oito pares de espécies tiveram sobreposição temporal acima de
0,75 (Tabela 6). As maiores sobreposições de nicho temporal foram observadas entre
Dermatonotus muelleri e Physalaemus cicada (φij = 0,992) e, Physalaemus sp e Scinax x-
signatus (φij = 0,953) (Tabela 6).
Figura 6: Precipitação acumulada (mm) por mês para a região e hidroperíodo (Barras Cinza) dos açudes no MNGA, no período de Agosto de 2011 a Agosto de 2012. Os dados de precipitação acumulada para a área de estudo foi cedido pela SEMARH, e os dados são referentes ao município de Canindé do São Francisco.
37
Tabela 5: Abundância dos girinos nos períodos de ocorrência por mês e por açude (em ordem alfabética) coletada no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Leptodactylus latrans (Lla), Leptodactylus sp. (Lsp) e Dermatonotus muelleri (Dmu).
JAN FEV JUN
Espécie / Local B
run
o
Bo
nit
a
Can
cela
Esc
ola
Lu
íz I
Bru
no
Bo
nit
a
Can
cela
Esc
ola
Lu
íz I
Bru
no
Can
cela
Esc
ola
Lu
íz I
Can
cela
Esc
ola
Can
cela
Can
cela
Bru
no
Bo
nit
a
Can
cela
Esc
ola
Lu
íz I
Lu
íz I
I
Sed
e
Seca
Tri
lha
Bo
nit
a
Can
cela
Esc
ola
Lu
íz I
Sed
e
Bo
nit
a
Can
cela
Esc
ola
Esc
ola
Can
cela
Esc
ola
Can
cela
Esc
ola
Rgr 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 15 2 35 2 0 0 8 4 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Rji 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 180 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Dso 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 7 5 0 0 5 0 0 14 33 0 0 0 0 0 0 0 0 27 0 11 0 1Hcr 0 0 11 1 0 0 0 13 2 0 0 2 7 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Hra 0 0 0 5 0 0 0 0 23 0 0 0 17 0 1 3 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Spa 2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 24 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4Sxs 0 0 2 0 2 0 0 0 1 11 14 0 2 0 0 0 0 0 2 27 0 2 9 42 40 41 30 59 25 8 62 46 54 0 0 12 22 21 0 16Pci 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 0 0 0 0 0 0 0 2 12 0 9 0 28 50 186 37 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Psp 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 15 4 4 0 0 0 0 0 5 0 0 0 0 21 0 0 0 0 0 0 0 0Lfu 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 22 0 16 8 27 4 2 3 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Lla 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Lsp 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 3 0 0 0 0 0 0 3 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Dmu 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 4 4 5 221 0 20 268 14 0 0 0 70 0 0 0 0 9 0 0 0 0
ABRSET NOV DEZ MAROUT AGOMAI JUL
38
Tabela 6: Sobreposição temporal (ocorrência mensal) entre os pares de espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Dermatonotus muelleri (Dmu). Em negrito os valores de sobreposição maiores que 0,75.
Dso Hcr Hra Spa Sxs Pci Psp Dmu Dso 0,000 0,000 0,113 0,650 0,910 0,727 0,909 Hcr 0,906 0,479 0,061 0,005 0,032 0,000 Hra 0,584 0,673 0,007 0,010 0,000 Spa 0,146 0,133 0,104 0,120 Sxs 0,673 0,953 0,755 Pci 0,800 0,992 Psp 0,869 Dmu
A maioria dos girinos (54%, n=7) teve amplitude de nicho espacial elevada ( 0,5),
mostrando um uso generalista do espaço (Tabela 7). Hypsiboas crepitans e Leptodactylus
latrans foram as espécies que apresentaram maiores amplitudes de nicho (0,80). Nenhuma
espécie foi considerada especialista (<0,1) sendo que seis (46%) tiveram amplitude de nicho
intermediária (Tabela 7).
Tabela 7: Amplitudes de nicho espacial (Simpson e Levins) para as espécies amostradas no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Número de categorias utilizadas, por cada espécie, dentre as 18 pré-estabelecidas na metodologia.
Espécies N° de categorias
utilizadas 1/B
Levins padronizado
Rhinella granulosa 4 2,47 0,49 Rhinella jimi 7 4,14 0,52 Dendropsophus soaresi 9 5,10 0,51 Hypsiboas crepitans 6 5,00 0,80 Hypsiboas raniceps 8 5,06 0,58 Scinax pachycrus 6 3,48 0,50 Scinax x-signatus 16 6,16 0,34 Physalaemus cicada 8 4,90 0,56 Physalaemus sp. 6 3,76 0,55 Leptodactylus fuscus 7 3,80 0,47 Leptodactylus latrans 2 1,80 0,80 Leptodactylus sp. 3 1,98 0,49 Dermatonotus muelleri 8 2,96 0,28
39
Em relação à avaliação da sobreposição de nicho espacial (Tabela 8), L. latrans e
Leptodactylus sp. foram retiradas da análise por apresentarem menos de 10 indivíduos. A
sobreposição observada média dos nichos espaciais foi de 0,34561 indicando uma segregação
no uso do micro-habitat pelas espécies estudadas. Apenas quatro pares de espécies
apresentaram alta sobreposição, foram eles: H. crepitans e H. raniceps (φij = 0,818), S. x-
signatus e D. mulleri (φij = 0,798), H. raniceps e L.fuscus (φij = 0,789) e H.crepitans e S. x-
signatus (φij = 0,775).
Tabela 8: Sobreposição espacial (micro-habitat) entre os pares de espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu). Em negrito os valores de sobreposição maiores que 0,75.
Rji Rgr Dso Hcr Hra Spa Sxs Pci Psp Lfu Dmu
Rji - 0,323 0,097 0,356 0,394 0,033 0,440 0,689 0,554 0,470 0,275 Rgr
- 0,114 0,407 0,666 0,197 0,238 0,202 0,315 0,519 0,036
Dso
- 0,445 0,240 0,076 0,357 0,347 0,046 0,208 0,464 Hcr
- 0,818 0,118 0,775 0,338 0,128 0,668 0,484
Hra
- 0,341 0,602 0,360 0,293 0,789 0,329 Spa
- 0,191 0,065 0,090 0,080 0,073
Sxs
- 0,540 0,126 0,451 0,798 Pci
- 0,641 0,339 0,658
Psp
- 0,162 0,030 Lfu
- 0,212
Dmu -
As abundâncias dos girinos não estão relacionadas com as características físico-
químicas ou estruturais investigadas (Figura 7 e 8; Tabelas 9 e 10). Para maiores detalhes
sobre em que condições ambientais foram encontrados os girinos visualizar a tabela A.2 nos
anexos.
40
Tabela 9: Análise de Correspondência Canônica entre os componentes físico-químicos avaliados e as abundâncias das espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
Eixos Autovalores % p
Temperatura da água 0,3138 50,58 0,7416 pH 0,1992 32,11 0,3303 Oxigênio dissolvido 0,1073 17,30 0,1956
Transparência 7,23E-05 0,01 0,4739
Tabela 10: Análise de Correspondência Canônica entre os componentes estruturais e as abundâncias das espécies coletadas no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
Eixos Autovalores % p
Tipo de solo 0,5690 69,35 0,1483 Vegetação aquática 0,2213 26,98 0,1802 Perfil da margem 0,0268 3,27 0,9631
Área 0,0034 0,41 0,2258
41
Figura 7: Análise de Correspondência canônica (CCA) relacionando os descritores físico-químicos com as abundâncias de girinos (p= 0.7416). Temperatura da água (tempa), oxigênio dissolvido (oxi), potencial hidrogeniônico (ph), transparência (transp). Rhinella granulosa (Rgranulosa), R. jimi (Rjimi), Dendropsophus soaresi (Dsoaresi), Hypsiboas crepitans (Hcrepitans), H. raniceps (Hraniceps), Scinax pachycrus (Spachycrus), S. x-signatus (Sxsignatus), Physalaemus cicada (Pcicada), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfuscus), L. latrans (Llatrans), Leptodactylus sp. (Lsp), Dermatonotus muelleri (Dmulleri).
42
Figura 8: Análise de Correspondência canônica (CCA) relacionando os descritores estruturais com as abundâncias de girinos (p= 0.1483). Área do açude (área), tipo de solo (solo), perfil da margem (margem), vegetação dentro do açude (vegetação). Rhinella granulosa (Rgranulosa), R. jimi (Rjimi), Dendropsophus soaresi (Dsoaresi), Hypsiboas crepitans (Hcrepitans), H. raniceps (Hraniceps), Scinax pachycrus (Spachycrus), S. x-signatus (Sxsignatus), Physalaemus cicada (Pcicada), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfuscus), L. latrans (Llatrans), Leptodactylus sp. (Lsp), Dermatonotus muelleri (Dmulleri).
43
O período de amostragem foi considerado atípico em termos de precipitação (Figura
6). Dois picos foram observados em Fevereiro e Julho, mas apenas as chuvas de Fevereiro
contribuíram nos volumes de água retidos nos açudes amostrados. Toda a precipitação
registrada para este mês foi concentrada em três dias. Já as chuvas de Julho foram espaçadas
durante todo o mês e contribuíram apenas para a manutenção da umidade no local. A riqueza
(p=0,0393) e a abundância (p=0,0161) apresentaram relação direta com a pluviosidade
(Tabela 11).
Tabela 11: Regressões lineares simples (F) entre a riqueza de espécies e a pluviosidade e, entre a abundância e a pluviosidade na área amostrada (MNGA), no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
Pluviosidade
F p
Riqueza 54,997 0,0393 Abundância 82,396 0,0161
Girinos e predadores apresentaram baixa similaridade em relação aos micro-habitats
ocupados (Figura 9). Hypsiboas crepitans e Hypsiboas raniceps apresentaram correlação
positiva com os predadores Belostomatidae e Scinax x-signatus com Libellulidae (Tabela 12).
As demais espécies não apresentaram correlação significativa com os predadores analisados.
Tabela 12: Correlação Spearman, rs) entre girinos e predadores amostrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu), Belostomatidae (Bel) e Libellulidae (Lib).
Rgr Rji Dso Hcr Hra Spa Sxs Pci Psp Lfu Lla Lsp Dmu
Bel Rs -0,05 -0,10 0,09 0,27 0,23 -0,12 0,05 0,02 -0,04 0,06 0,05 0,05 0,00
P 0,41 0,14 0,16 <0,001 <0,001 0,07 0,44 0,76 0,58 0,36 0,53 0,44 0,96
Lib Rs 0,11 0,12 -0,01 -0,07 -0,31 0,01 0,25 0,11 0,06 0,03 0,04 0,01 0,10
P 0,10 0,07 0,87 0,29 0,63 0,93 <0,001 0,10 0,33 0,62 0,48 0,83 0,15
44
Figura 9: Similaridade no uso do micro-habitat entre girinos e predadores invertebrados mais abundantes registrados nos nove açudes amostrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012 (Bray-Curtis, r = 0,887). Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu), Belostomatidae (Bel) e Libellulidae (Lib).
45
6. Discussão
6.1. Diversidade:
Os valores estimado e observado de espécies (13) de anuros (fase larval) para a área
do MNGA indicam que a metodologia e o esforço amostral empregados foram adequados, ou
seja, as espécies cujas larvas se desenvolviam nos açudes durante o período de coleta foram
devidamente amostradas. Porém, esses valores são inferiores aos registrados para a Unidade
de Conservação (20 espécies; Tabela A.3) indicando que algumas espécies provavelmente não
utilizam ou utilizaram os açudes amostrados no período trabalhado.
Já era esperado que algumas espécies inventariadas para o MNGA não fossem
coletadas visto que os corpos d’água amostrados eram todos lênticos. É o caso de
Corythomantis greeningi (Juncá et al 2008) que, em geral, utiliza como sítio reprodutivo
ambientes lóticos. Leptodactylus vastus na área do MNGA só foi observada em área de riacho
(Gouveia, 2010). Algumas espécies, observadas nos açudes trabalhados em anos anteriores
(Gouveia 2010, Caldas 2011), não foram amostradas neste estudo (ex. Phyllomedusa
nordestina e Pleurodema diplolistris) indicando possível seleção de períodos mais favoráveis
à reprodução pelas mesmas.
É possível que algumas espécies de anuros consigam detectar períodos de estiagem
prolongados, onde os corpos d’água existentes não reteriam água por tempo suficiente para o
desenvolvimento de suas larvas. Nestes casos esses animais poderiam optar por não
reproduzir até que as condições mínimas exigidas para isso fossem alcançadas. Mecanismos
fisiológicos e/ou comportamentais podem estar relacionados ou interligados com esse
mecanismo de percepção, porém como ocorre ou como é intermediado esse processo ainda
não está muito claro (Pereira 2009). Este autor estudando os mecanismos de estivação4 em
Pleurodema diplolistris, relata que não estão claros os mecanismos utilizados por estes
animais para detectar mudanças em ambientes imprevisíveis como a Caatinga, onde as chuvas
podem não ocorrer ou ter quantidade incompatível com a reprodução.
4 A estivação é relatada para P. diplolistris e para espécies do gênero Physalaemus e Proceratophrys (Navas et al 2004).
46
O hidroperíodo do corpo d’água também é uma variável ambiental que determina,
principalmente, o tempo necessário para que o girino possa completar sua metamorfose
(Aichinger 1987), mas também determina a quantidade de predadores que podem estar
presentes (Welborn et al. 1996). O açude Cancela apresentou o maior hidroperíodo, porém, a
maior abundância de girinos foi verificada no açude Seca que apresentou um hidroperíodo de
apenas um mês. O hidroperíodo curto do açude proporcionou um ambiente quase sem
predadores, possivelmente aumentando o sucesso larval e favorecendo espécies de reprodução
explosiva.
A temperatura também parece exercer um papel importante no ciclo reprodutivo
anual dos anuros. Alguns animais não respondem a presença de chuva em condições frias e,
também, se a chuva estiver associada a temperaturas altas (Pinter et al 1992). Para Titon-Jr. &
Gomes (2012) a estação reprodutiva também se encontra associada às determinações
ambientais como o período de chuvas e a quantidade de água disponível. A maioria das
espécies de ambientes xéricos apresentam reprodução explosiva e adaptações
comportamentais ao ambiente durante a estação seca (Gallardo, 1979, Duellman, 1999).
Titon-Jr. & Gomes (2012) evidenciam ainda a existência de padrões de adaptação a condições
xéricas em diversos parâmetros associados ao balanço hídrico em anfíbios. No presente
estudo algumas espécies apresentaram padrão explosivo de reprodução, como R. granulosa,
R. jimi, D. soaresi e D. muelleri, e estiveram associadas as chuvas de fevereiro. Este padrão
pode aumentar o sucesso reprodutivo dessas espécies, já que teriam retenção de água por um
tempo maior nos açudes para o desenvolvimento de suas larvas e uma abundância menor de
predadores.
A prevalência de espécies das famílias Hylidae e Leptodactylidae, também
encontrado nos estudos de Arzabe et al (2005), Vasconcelos e Rossa-Feres (2005) e Vieira et
al (2007), concorda com o padrão observado para a região Neotropical (Duellman 1978,
Achaval & Olmos 2003). Bem como encontrado por Vieira et al (2007) e Arzabe et al (2005)
em área de Caatinga na Paraíba. A anurofauna observada é composta por espécies
características de formações abertas sul-americanas. A maioria das espécies coletadas durante
o estudo é considerada por Rodrigues (2003) de ampla ocorrência, por serem espécies
generalistas, quanto ao uso do habitat, e por ocorrerem em tipos variados de caatinga (Ex.
Rhinella granulosa). Xavier e Napoli (2011), em estudo com comunidades de anuros em áreas
xéricas da Bahia, encontrou Scinax pachycrus associadas a campos rupestres, com
fitofisionomia muito próxima a caatinga e, Hypsiboas crepitans sendo comum em áreas de
47
borda de mata e habitats abertos nas adjacências. Os locais de ocorrência dessas espécies
foram semelhantes ao deste estudo, onde foram encontradas em regiões mais abertas com
vegetação espaçada (Xavier & Napoli 2011).
Uma alta diversidade de espécies foi verificada para a área do MNGA, porém essa
deve ser interpretada com ressalva, pois provém da alta equitabilidade e não da riqueza de
espécies realmente. Já que a espécie mais abundante, Dermatonotus muelleri, representou
menos de 30% do total registrado. A alta equitabilidade registrada possivelmente advém da
baixa abundância da maioria das espécies. Em estudos semelhantes, porém com comunidade
de anuros em área de pronunciada estação seca, Santos et al (2007) e Oliveira (2008) também
apresentaram resultados parecidos. O primeiro atribuiu a baixa abundância de algumas
espécies ao rigor do clima da região, que apresenta período seco prolongado e
imprevisibilidade no mês de início das chuvas. E o segundo, a presença de peixes predadores
em algumas poças. Para o presente estudo, o mais plausível é que este resultado esteja mais
relacionado ao clima da região.
A diversidade β entre os corpos d’água foi considerada relativamente baixa, o mesmo
foi encontrado por Vasconcelos e Rossa-Feres (2005), Santos et al (2007) e Oliveira (2008),
em ambiente de pronunciada estação seca. Segundo os autores essa baixa diversidade β pode
refletir uma série de adaptações necessárias à sobrevivência nesses locais devido à ocupação
de ambientes instáveis ou alterados pelo homem. Ambiente semelhante ao encontrado no
estudo, onde a maioria dos açudes tem um hidroperíodo curto e são usados como base para a
pecuária local.
6.2. Distribuição Espacial e Temporal:
Quanto ao uso temporal dos açudes, a ocorrência de algumas espécies (H. crepitans e
H. raniceps) esteve mais associada ao período regular de chuvas do ano anterior e início de
2011, onde com o início da estação seca de 2011 não foi mais percebido girinos dessas
espécies em estágio inicial. A concentração de chuvas em fevereiro acabou restringindo
algumas espécies (R. granulosa e R. jimi) a apenas um mês de ocorrência, essas espécies
possuem reprodução explosiva e a metamorfose é de curta duração. Os girinos apresentaram,
de modo geral, uma segregação quanto aos períodos de ocorrência. Nos estudos de Santos et
48
al (2007), Eterovick e Sazima (2000) e Prado et al (2005), também foi verificado segregação
temporal, diferente do encontrado por Rossa-feres e Jim (1994) que acharam uma alta
sobreposição para os girinos. O que mostra que não há ainda um padrão estabelecido para o
uso temporal do habitat, sendo as relações pontuais, que variam de acordo com a localidade,
espécies e o regime pluviométrico, principalmente (Santos et al 2007). Apenas sete pares de
espécies se sobrepuseram temporalmente. Os pares D. soaresi/P. cicada, Physalaemus sp/S.
x-signatus, D.muelleri / Physalaemus sp. e D.muelleri / P. cicada apesar de apresentarem
sobreposição temporal foram encontrados em micro-habitats distintos. Dermatonotus
muelleri / S. x-signatus e H. raniceps / H. crepitans além de apresentarem sobreposição
temporal, tiveram também sobreposição espacial. Um destaque deve se dar para Physalaemus
sp. / P. cicada, que foram observados co-ocorrendo em alguns açudes. Provavelmente esses
animais teriam grandes chances de competir por recursos nesses locais, em situações de baixa
disponibilidade dos mesmos. Como pode ser visto na tabela 5, quando essas espécies
ocorrem nos mesmos açudes uma das duas é bem mais abundante que a outra. Competição
entre co-específicos não é rara em adultos e girinos e, já foi observado também nos estudos de
Rossa-Feres e Jim (2001) e Oliveira (2008).
Quanto à amplitude de nicho espacial, o estudo apontou um número grande de
espécies generalistas concordando com a hipótese de Levins (1968), em que espécies de
ambientes instáveis ou alterados pelo homem tendem a apresentar maior amplitude no uso de
recursos. Caso da área de estudo, onde os açudes servem como fonte de água para animais
domésticos e para a própria população próxima da Unidade. Alguns trabalhos (Santos et al
2007, Eterovick e Barata 2006, Oliveira 2008) apresentam um baixo número de espécies
generalistas, mesmo em áreas não tão conservadas. O maior número de espécies generalistas
talvez se deva também a imprevisibilidade do regime de chuvas, assim como encontrado por
Eterovick e Barros (2003), para girinos na Serra do Cipó – MG. Os autores atribuem a
variação das características dos riachos, resultante do padrão imprevisível na distribuição das
chuvas, favorecendo espécies com maiores amplitudes de nicho para uso de micro-habitat. Já
Vasconcelos e Rossa-Feres (2005), em estudo com anuros adultos em poças abertas no
noroeste paulista, atribuem essa maior amplitude a elevada sobreposição espacial.
Em geral, os girinos apresentaram uma baixa sobreposição espacial, levando a uma
segregação no uso do micro-habitat, o que pode ter proporcionado a coexistência de tantas
espécies na área estudada. Como dito anteriormente, dois pares de espécies (H. raniceps / H.
crepitans e, D. muelleri / S. x-signatus) sobrepuseram os períodos de ocorrência e
49
compartilharam dos mesmos micro-habitats. Possivelmente seriam esses pares os de maior
suscetibilidade a pressões de competição, em situações de restrição de recursos. Azevedo-
Ramos (1995) e Dias (2008) também encontraram segregação espacial nas respectivas
taxocenose de girinos estudadas.
6.3. Características do ambiente:
A heterogeneidade de habitats vem sendo reconhecida como um fator importante na
variação da diversidade (Hudson 1994), o que possibilita a partilha tanto de habitats (Brandão
& Araújo 1998, Conte & Rossa-Feres 2007) quanto de micro-habitats (Rossa-Feres & Jim
1996, Bertoluci & Rodrigues 2002, Oliveira 2008). Neste trabalho, nenhuma das variáveis
ambientais (físico-químicas e estruturais) estudadas influenciou a abundância dos girinos. É
provável que em anos de seca extrema, como o período estudado, onde poucos corpos d’água
estão disponíveis para a colonização, os adultos não levem em consideração o sitio
reprodutivo mais adequado e sim, a utilização do que está disponível naquele momento.
Talvez, em anos mais regulares de chuvas, alguns dos parâmetros ambientais investigados
influenciem sim na abundância dos girinos. Um maior número de açudes com água, com
hidroperíodos mais prolongados, confere as espécies um leque maior de possibilidades e
chances de escolhas de condições ótimas ao desenvolvimento das larvas, onde a taxa de
sobrevivência será maior para os girinos.
O papel da complexidade estrutural ainda não está bem definido, de modo geral,
apenas algumas variáveis apresentam significância em alguns estudos realizados. Candeira
(2007), em São Paulo, verificou a influência apenas de variáveis como o hidroperíodo, a
profundidade, altura e porcentagem de cobertura vegetal dos corpos d´água. Já Santos et al
(2005), em outra área de pronunciada estação seca de São Paulo, também apresentou o
hidroperíodo como variável significativa para a riqueza. Assim como no presente estudo, em
Vasconcelos e Rossa-feres (2005) houve ausência de relação entre a abundância de anuros
com a complexidade estrutural dos corpos d’água, sendo correlacionada apenas com as
variáveis climáticas (pluviosidade e temperatura).
Quanto à relação de riqueza e abundância com a pluviosidade, já se era esperado que
essa fosse significativa, pois no mês subsequente ao pico de chuvas ocorreu o acréscimo de
50
seis espécies no estudo e houve a coleta de grande quantidade de indivíduos (1490
indivíduos). O mesmo foi observado por Carvalho (2008) no pantanal do Mato Grosso e por
Prado et al (2005) no Mato Grosso do Sul. A maioria dos anfíbios apresenta período
reprodutivo curto associado à estação chuvosa (Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Vieira et al
2007), principalmente em áreas com estação seca rigorosa, como a Caatinga, não se conhece
espécies de reprodução contínua (Arzabe 1999). Mesmo para áreas de pluviosidade elevadas,
um dos principais fatores que afetam a reprodução de anuros é a distribuição das chuvas
(Aichinger 1987). Duellman (1995) ressalta ainda que fortes picos de chuva possuem maior
influência sobre a atividade reprodutiva que o volume total de chuva no período. Esta
afirmação corrobora com o encontrado no estudo, onde as chuvas concentradas de fevereiro
elevaram a riqueza e abundância das espécies estudadas. Outros estudos também
apresentaram a mesma relação de riqueza e abundância com a pluviosidade (Vasconcelos &
Rossa-Feres 2005, Candeira 2007, Santos et al 2007, Oliveira 2008), o que nos leva a pensar
que seja um padrão para a ocorrência de girinos, principalmente em áreas secas, pois está
diretamente ligada a atividade reprodutiva dos adultos. Carvalho (2008) ressalta que esse tipo
de comportamento de oviposição no início das chuvas pode estar tanto ligado à história
evolutiva do grupo, como evitar que os girinos habitassem ambientes com predadores já
estabelecidos.
6.4. Predadores:
Não houve similaridade entre os micro-habitats de girinos e predadores. A
abundância de predadores invertebrados, de maneira geral, não influenciou a abundância dos
girinos. O mesmo foi percebido por Oliveira (2008), porém diferente do apresentado aqui, o
autor obteve correlação negativa entre a abundância dos girinos de algumas espécies com
predadores (Naíades de Odonata e Belostomatidae). No estudo, três espécies apresentaram
correlação positiva com predadores, talvez o porte das espécies e a existência de algum
mecanismo de impalatabilidade permitam a estas a convivência com alguns de seus
predadores. Além da impalatabilidade a defesa química, é um mecanismo comum em girinos
de corpos d’água efêmeros e que possuem forrageio ativo (Álvarez e Nicieza 2009).
Outro parâmetro a ser discutido aqui é a importância das açudes temporárias para a
taxocenose de anuros. Num ambiente onde chuva é um fator determinante na disponibilidade
51
de sítios de oviposição e que a região é carente de corpos d’água permanentes, os corpos
temporários exercem um papel importante na sustentação das populações locais. Podendo
servir de base para ações de manejo e conservação da anurofauna (Santos et al 2007). Alguns
estudos que compararam a riqueza de espécies com corpos d’água permanentes e temporários
evidenciam uma maior riqueza de espécies nos corpos temporários (Santos et al 2007). A
presença de predadores também pode influenciar a riqueza e/ou abundância das espécies, e
em poças temporárias a abundância de predadores é menor se comparada a poças permanentes
(Heyer et al. 1975). Em ambientes lênticos, a estrutura da comunidade de predadores varia
através de um gradiente crescente de hidroperíodo: poças efêmeras - temporárias -
permanentes (Welborn et al. 1996).
7. Conclusão
Os resultados obtidos foram em alguns aspectos semelhantes a outros estudos
realizados no Bioma Caatinga e em áreas secas do país. A composição de espécies foi
próxima a verificada em outras áreas xéricas, e a riqueza e abundância estiveram diretamente
associadas ao regime de chuvas da região. Os girinos apresentaram uma segregação tanto no
uso temporal quanto de micro-habitat das açudes. Além disso, as amplitudes de nicho espacial
foram consideradas altas, mostrando que a maioria das espécies possui um uso generalista de
recursos espaciais.
Nenhum fator de complexidade de habitat, físico-químico ou estrutural, influenciou a
abundância de girinos na área de estudo. Possivelmente outros fatores, como os climáticos,
interfiram mais na composição da taxocenose estudada. Não houve similaridade entre os
micro-habitats de girinos e predadores.
Ressalta-se ainda a importância de poças temporárias para a atividade reprodutiva de
adultos e desenvolvimento dos girinos, podendo ser estes os únicos corpos d’água disponíveis
em épocas de chuva pouco abundantes. É importante salientar, principalmente para a Unidade
de Conservação estudada, a importância da conservação desses corpos temporários, no intuito
de minimizar o impacto gerado pela ação antrópica e por animais de criação (bovinos,
52
caprinos e equinos). Grande alteração em corpos d’água como esses pode gerar danos tanto
para o desenvolvimento larval quanto para as populações subsequentes.
Estudos na Caatinga ainda perfazem um desafio aos pesquisadores, principalmente
acerca da anurofauna do Bioma, mas são de extrema importância para o conhecimento da
biologia das espécies presentes em uma área tão desfavorecida de condições hídricas. Pouco
se sabe sobre a estrutura e os padrões agregados a essas populações, bem como sobre os
padrões que conduzem as comunidades larvais.
Enfim, estudos no Bioma Caatinga devem ser incentivados, tanto para que se possa
conhecer mais sobre a biologia larval dessas espécies quanto para que se possa obter melhores
estratégias de conservação para o grupo.
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61
ANEXOS
(Figuras e Tabelas)
62
Figura A. 1: Precipitação acumulada dos meses de Agosto de 2011 a Agosto de 2012 e abundância mensal dos girinos coletados no MNGA no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
63
R² = 0.3548
0
2
4
6
8
10
12
0 20 40 60 80 100 120
Riq
ueza
Precipitação acumulada (mm)
R² = 0,4159
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
0 20 40 60 80 100 120
Abu
ndân
cia
Precipitação acumulada (mm)
A
B
Figura A. 2: Gráficos do teste de regressão linear simples entre a riqueza de espécies e a pluviosidade (A) e, entre a abundância e a pluviosidade (B) na área amostrada (MNGA), no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012.
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Tabela A. 1: Abundância dos girinos das espécies de anuros registradas nos nove corpos d'água amostrados no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012 no MNGA.
Família/Espécie Bruno Bonita Cancela Escola Luiz I Luiz II Sede Seca Trilha
Bufonidae
Rhinella granulosa 15 2 35 2 - - 8 4 3 Rhinella jimi - - 180 - - - - - - Hylidae
Dendropsophus soaresi 7 5 - 39 5 - - 14 33 Hypsiboas crepitans - - 26 12 - - - - - Hypsiboas raniceps - - 2 48 - - - - - Scinax pachychrus 27 1 1 4 - - - - 1 Scinax x-signatus 16 140 49 62 84 42 86 41 30 Leiuperidae
Physalaemus cicada 6 12 - 10 - 28 50 186 37 Physalaemus sp. 17 4 4 - - - 21 - 5 Leptodactylidae
Leptodactylus fuscus 2 22 - 17 8 27 4 2 3 Leptodactylus latrans - - 1 2 - - - - - Leptodactylus sp. 2 3 - 1 - - - - 3 Microhylidae
Dermatonotus muelleri 1 4 4 14 291 - 20 268 14
Riqueza 9 9 9 11 4 3 6 6 9 Abundância 93 193 302 211 388 97 189 515 129
Diversidade alfa 2 1 1.25 2 1 1.08 1.41 1.07 1.71
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Tabela A. 2: Condições em que os girinos foram encontrados no MNGA, no período de Setembro de 2011 a Agosto de 2012, de acordo com as características estruturais e físico-químicas do ambiente e, categorias de micro-habitat utilizadas. Rhinella granulosa (Rgr), R. jimi (Rji), Dendropsophus soaresi (Dso), Hypsiboas crepitans (Hcr), H. raniceps (Hra), Scinax pachycrus (Spa), S. x-signatus (Sxs), Physalaemus cicada (Pci), Physalaemus sp. (Psp), Leptodactylus fuscus (Lfu), Dermatonotus muelleri (Dmu). Tipo de solo: Arenoso (A), Lamoso (L) e Argiloso (Ar). Perfil de Margem: Plana (P), Inclinada (I) e Barranco (B).
Espécies Temperatura da água (ºC)
pH Oxigênio (mg/L)
Transparência (cm)
Tipo de solo
Porcentagem de vegetação
aquática
Perfil de margem
Categorias utilizadas
Rgr 30,8 ± 2,35 7,3 ± 0,21 3,6 ± 1,32 35,7 ± 14,33 A e Ar 15,0 ± 35,66 P, I e B PRC, PMC, PMS, DFS
Rji 28,0 ± 0,00 7,3 ± 0,00 3,5 ± 0,00 42,0 ± 0,00 A 10,0 ± 0,00 I PRC, PRS, PMC, PMS, DMS, DFC, DFS
Dso 30,3 ± 4,05 7,3 ± 0,13 3,3 ± 1,39 28,0 ± 13,60 A e Ar 14,0 ± 33,2 P e B PRC, DMC, PMS, IMS, DMS, PFC, IFC, DFC, DFS Hcr 27,0 ± 2,42 7,0 ± 0,17 1,8 ± 1,73 22,6 ± 8,39 A 16,0 ± 9,04 P, I e B PRC, PMC, IMC, PFC, IFC, DFC Hra 27,6 ± 2,45 7,1 ± 0,15 1,3 ± 0,37 28,1 ± 9,58 A 12,0 ± 10,52 P, I e B PRC, IRC, PRS, PMC, IMC, PFC, IFC, DFC Spa 29,4 ± 4,08 7,2 ± 0,20 4,6 ± 1,45 23,7 ± 16,76 A e Ar 9,0 ± 11,46 P e B PRC, IRC, DRC, DMC, PMS, DFC
Sxs 28,7 ± 3,55 7,4 ± 0,70 3,4 ± 1,50 25,4 ± 15,13 A, L e Ar 18,8 ± 32,26 P, I e B PRC, IRC, DRC, PRS, IRC, DRS, PMC, PMS, IMS, DMS, PFC, IFC, DFC, PFS, IFS, DFS
Pci 31,2 ± 1,90 7,2 ± 0,24 4,0 ± 1,68 29,1 ± 15,96 A e Ar 18,4 ± 31,75 P, I e B PRC, IRC, PRS, PMC, DMC, DMS, DFC, DFS Psp 30,4 ± 3,29 7,1 ± 0,34 4,3 ± 1,77 27,2 ± 20,16 A e Ar 6,5 ± 12,26 P, I e B PRC, IRC, PRS, IRS, DRS, DFS Lfu 30,6 ± 3,10 7,3 ± 0,16 3,5 ± 1,11 34,7 ± 15,75 A e Ar 15,0 ± 31,9 P, I e B PRC, IRC, PMC, DMS, PFC, DFC, DFS Lla 25,9 ± 0,71 7,0 ± 0,30 0,8 ± 0,03 19,8 ± 3,18 A 12,23 ± 7,6 P e I IFC, DFC Lsp 31,3 ± 2,78 7,4 ± 0,06 4,3 ± 0,33 30,3 ± 18,94 A e Ar 9,44 ± 14,67 P e B PRC, DMS, DFC Dmu 30,8 ± 2,93 7,4 ± 0,25 3,1 ± 1,42 33,8 ± 12,86 A e Ar 20,15 ± 39,84 P, I e B PRC, PRS, PMC, DMC, DMS, IFC, DFC, DFS
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Tabela A. 3: Lista de espécies encontradas no MNGA com base da Coleção Herpetológica da Universidade Federal de Sergipe.
Família/Espécie
Bufonidae Rhinella granulosa (Spix, 1824) Rhinella jimi (Stevaux, 2002) Cycloramphidae Proceratophrys cristiceps (Müller, 1884 “1883″) Hylidae Corythomantis greeningi Boulenger, 1896
Dendropsophus soaresi (Caramaschi & Jim, 1983) Hypsiboas crepitans (Wied-Neuwied, 1824) Hypsiboas raniceps Cope, 1862
Phyllomedusa nordestina Caramaschi, 2006
Scinax pachychrus (Miranda-Ribeiro, 1937) Scinax x-signatus (Spix, 1824) Leiuperidae Physalaemus albifrons (Spix, 1824) Physalaemus cicada Bokermann, 1966
Pleurodema diplolistris (Peters, 1870) Leptodactylidae Leptodactylus catingae Heyer & Juncá, 2003
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) Leptodactylus latrans (Steffen, 1815) Leptodactylus troglodytes (A. Lutz, 1926) Leptodactylus vastus A. Lutz, 1930
Microhylidae Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885)
Pipidae Pipa carvalhoi (Miranda-Ribeiro, 1937)
