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INGRID ARAÚJO DE MEDEIROS
DIVISÃO DE TAREFAS EM COLÔNIAS DE Dinoponera quadriceps
(HYMENOPTERA, FORMICIDAE, PONERINAE)
Natal/RN
2016
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INGRID ARAÚJO DE MEDEIROS
DIVISÃO DE TAREFAS EM COLÔNIAS DE Dinoponera quadriceps
(HYMENOPTERA, FORMICIDAE, PONERINAE)
Tese apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Psicobiologia da
Universidade Federal do Rio Grande
do Norte, para obtenção do título de
Doutor.
Orientador: Prof. Arrilton Araújo.
Natal/RN
2016
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Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN
Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial do Centro de Biociências - CB
Medeiros, Ingrid Araújo de.
Divisão de tarefas em colônias de Dinoponera quadriceps
(Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae) / Ingrid Araújo de
Medeiros. - Natal, 2016.
105 f.: il.
Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em
Psicobiologia.
Orientador: Prof. Dr. Arrilton Araújo.
1. Insetos sociais - Tese. 2. Divisão de trabalho - Tese. 3.
Formigas - Tese. I. Araújo, Arrilton. II. Universidade Federal
do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 565.7
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Título: Divisão de tarefas em colônias de Dinoponera quadriceps (Hymenoptera,
Formicidae, Ponerinae)
Autor (a): Ingrid Araújo de Medeiros
Data da defesa:06 de maio de 2016
Banca examinadora:
Fívia de Araújo Lopes
Universidade Federal do Rio Grande do Norte- RN
Daniel Marques de Almeida Pessoa
Universidade Federal do Rio Grande do Norte- RN
Omar Eduardo Bailez
Universidade Estadual do Norte Fluminense- RJ
Ronara de Souza Ferreira
Universidade Federal do Espirito Santo- ES
Arrilton Araújo
Universidade Federal do Rio Grande do Norte- RN
5
O essencial é invisível aos olhos”.
(Saint-Exupéry)
Aos meus maiores incentivadores:
Meus pais, João e Maria.
Meu tio, João Cecílio.
Minha cria, Heitor.
Heitor, “eu te amo até a lua...ida e volta”.
(Sam MC Bratney)
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Agradecimentos
São muitos a agradecer!
Agradeço ...
-A Ingrid Araújo que aos seis anos chorou diante de sua primeira prova, pensando que
era incapaz. Esse medo permanece, mesmo assim isso nunca fez com que desistisse dos
seus desafios;
-A minha cria, Heitor. Desde sempre soube que seria mãe de um menino, e ele sempre foi
Heitor. O menino que eu descrevia nas minhas brincadeiras de criança, hoje vive no
aconchego dos meus braços. Nada é tão perfeito quanto seu jeitinho todo imperfeito de
ser. Obrigada meu filho, sua chegada foi imprescindível para finalização dessa tese. Seus
sorrisos e bagunças diárias me torna capaz.
-Uma força que denomino Deus, porque mesmo sem nenhum artigo científico
comprovando ou refutando sua existência, eu nunca hesitei em pedir e ele nunca deixou
de atender;
-Aos meus pais (João Honório e Maria das Neves), por ser os melhores pais que eu
poderia ter. Trabalharam desde criança, e diferente de tudo que eles viram e viveram,
criaram seus filhos com a única obrigação de estudar e receber tanto cheiro sem dizer “tá
bom pai”, “ta bom mãe”! Ao meu pai Té (João Cecílio), por me amar e cuidar de mim
como uma filha. Té, como é bom o seu amor! Cheguei aqui, graças a vocês três! Nunca
serei capaz de agradecer o suficiente.
- A Guia (Maria Daguia), por ter doado sua juventude para cuidar de mim e da minha
irmã. Do seu jeitinho, me ensinou a ser responsável.
-Aos meus irmãos (Victor e Ariane), por serem do jeito que são, por sermos do jeito que
somos. Quando crianças, brincamos e brigamos muito. O tempo passou, deixamos as
brigas e continuamos brincando feito três crianças.
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-A minha prima, irmã e madrinha (Ruth), por exercer tão bem esses três papéis. Como eu
sempre digo: “Você é a melhor madrinha do mundo”. Não é à toa que escolhi para ser a
madrinha do meu filho. A minha prima irmã (Raquel), por ser tão doce, prestativa e
companheira.
-Aos meus padrinhos (Clóvis e Mariquinha), por todo o carinho e apoio, que sempre me
deram.
-As minhas sobrinhas amadas, Victória e Beatriz, por ensinar a me doar sem medidas.
-Ao meu amor lindo (Bruno), por todos os bons momentos e por continuar me fazendo
rir. Agradeço não só pelas idas ao supermercado para passar o estresse enquanto escrevia
essa tese, mas por sua companhia, cuidado e carinho desses oito anos juntos.
-Ao meu filho felino, Filho, por todo o seu carinho e companheirismo.
-A Ana Beatriz, por me ensinar que mesmo diante de uma situação ruim é possível tirar
sempre bons motivos para sorrir.
-Aos amigos que cultivei nas várias fases da minha vida e que tornaram cada fase
inesquecível: Tâmara, Kaline, Yane, Maria Aparecida, Maria Do Céu, Alcimar,
Vanderson, Nara, Gilliard, Ítala, Antônio, Elidemberg, Tamires, Jaciana, Joyce, Daniela,
Raquel, Liêvin, Maria Gracilene, Lidiana, Danieli, Isaac, Jônatas ... obrigada.
-Ao Laboratório de Biologia Comportamental, o laboratório mais legal de todos e com os
agregados mais especiais. Nele fiz amigos para a vida. Amigos que estiveram presentes
quando mais precisei. Obrigada a Jeniffer, Deyse, Maisie e Josilene. Muitíssimo obrigada
as minhas queridas, Dina e Priscila, não sei o que seria de mim sem vocês. Lorena e
Audra, obrigada. Aos três meninos mais queridos do laboratório (Waldemar, Pablo e
Terceiro), por toda a amizade e cuidado, embebidos de boas gargalhadas e conversas sem
sentido.
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-Ao meu orientador Arrilton Araújo, por seu jeito único de conduzir suas orientações,
como mencionado em outros agradecimentos. Essa característica faz com que o LBC seja
esse lugar tão aconchegante de se viver. Obrigada meu querido professor, orientador,
conselheiro e amigo.
-A todos os meus professores. Em especial, a minha primeira professora, Ana Lúcia, que
me despertou para o mundo da leitura. A Fátima Arruda e Fívia, por toda contribuição na
realização desse trabalho e na minha formação.
- A Capes.
-Ao CNPq e à FAPESB.
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RESUMO
Em insetos sociais, a divisão de trabalho é uma característica marcante, é apontada como
a chave para o sucesso ecológico desse grupo de insetos. Esse processo envolve uma
grande questão: como operárias, cognitivamente simples, podem coordenar
eficientemente o desempenho de tarefas que ocorrem em paralelo com outras operárias
ou grupos de operárias? Para contribuir na elucidação dessa questão, examinamos a
distribuição de tarefas em colônias da formiga Dinoponera quadriceps. O estudo foi
realizado no Laboratório de Biologia Comportamental na UFRN. Em todas as
observações e experimentos, as formigas foram marcadas, individualmente, com uma
etiqueta alfanumérica colada no tórax. Para todos os experimentos o método de
observação utilizado foi o focal instantâneo, com registros a cada quinze minutos para
cada indivíduo. Para testar a influência da idade, na primeira parte do estudo, observamos
três vezes por semana, quatro colônias ao longo de oito meses com duas horas por dia de
observação para cada colônia. Encontramos que indivíduos jovens realizam mais tarefas
dentro do ninho e têm como tarefa principal o cuidado com imaturos; assim D. quadriceps
atende ao polietismo temporal. Na segunda parte, investigamos se as operárias eram
comportamentalmente flexíveis, sendo capazes de responder eficientemente diante de
uma situação de estresse. Para isso, utilizamos três colônias em duas condições: (1) as
forrageadoras eram removidas e (2) as cuidadoras eram removidas. Cada condição teve
duração de nove dias, com duas horas de observação por dia para cada colônia. Como
resultado, para suprir a demanda da colônia, as operárias foram capazes de realocar-se
para as tarefas que a colônia estava necessitando, cuidado e forrageio. Na terceira e última
parte do estudo, testamos se existe variação da massa corporal entre as operárias. Durante
cinco meses seguidos quatro colônias foram observadas uma vez ao mês por um período
de uma hora. No dia seguinte a cada observação, todas as operárias eram removidas do
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ninho e pesadas. Nossos dados mostraram que a massa corporal dos indivíduos que
permanecem engajados em atividades internas ao ninho é maior, ou seja, são mais pesados
quando comparadas com aqueles indivíduos que realizam tarefas intermediárias e essas
são mais pesadas que as forrageadoras. Assim, massa corporal e idade são moduladores
da alocação de tarefas em D. quadriceps, e a flexibilidade nessas colônias as tornam aptas
a distribuir suas atividades de acordo com a demanda da colônia.
Palavras chaves: Insetos sociais, divisão de trabalho, formigas sem rainhas, inatividade,
flexibilidade comportamental.
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ABSTRACT
In social insects, the division of labor is a hallmark, being considered the key for the
ecological success of them. This process raises an important question: how can ant
workers, with their simple cognitive system, coordinate efficiently the tasks performed
by other workers or even by different group of workers. Aiming to clarify this question,
we observed the task allocation in colonies of Dinoponera quadriceps. The study was
carried out in the Behavioral Biology Lab, at UFRN. In all observations and experiments,
workers were individually marked with an alphanumeric tag glued in the thorax. We used
instantaneous focal method to observe the colonies, registering activities of each worker
every 15 minutes. In the first part of the study we investigate the effect of age on the
division of labor. We observed four colonies during eight months. Each colony was
observed two hours a day, three times a week. We found that young individuals perform
more nest work, and also have as the main task the immature care. Thus, D. quadriceps
serves a temporal polyethism flexible model. In the second part of the study, we
investigated whether the workers have behavioral flexibility, being capable of responding
efficiently to a disturbance. To answer this question, it was used three colonies in two
different conditions: (1) foragers were removed and (2) nurse were removed. Each
condition last for nine days, and colonies were observed two hours during these nine days.
As a result, colonies were capable of allocating nestmates to the task that demanded more
workers due to the removal, either foraging or nursing. In the third and last part of the
study, we tested the effect of the workers’ weight on the task allocation. During five
consecutive months four colonies were observed once a month for one hour. The next day
after the observation, we removed all workers and weighted them. Our data suggest that
workers that perform nest work are heavier than foragers and individuals that forage and
do nest work. Our data suggest that the body weight of individuals remain engaged in
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activities internal to the nest is larger, they are heavier compared to those individuals that
carry out these tasks and intermediate are heavier than foragers. Thus, body weight and
age are modulators of task allocation in D. quadriceps, and flexibility in these colonies
make them able to distribute their activities according to the demand of the colony.
Keywords: Social insects, division of labor, queenless ants, inactivity, behavioral
flexibility.
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APRESENTAÇÃO
A tese será apresentada em formato de artigo científico, distribuídos em três
estudos. Sendo que a base teórica dos artigos será apresentada na Introdução geral. Em
seguida, serão apresentados os três artigos. Posterior a isso, tem-se as considerações finais
dos três artigos.
Para finalizar, todas as citações usadas na introdução geral e nas considerações
finais serão encontradas na referencia geral, seguidas dos anexos.
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SUMÁRIO
1. Introdução Geral-------------------------------------------------------15
2. Objetivos----------------------------------------------------------------23
3. Primeiro Manuscrito---------------------------------------------------25
3.1.Introdução-------------------------------------------------------------------27
3.2.Material e métodos---------------------------------------------------------29
3.3.Resultados-------------------------------------------------------------------32
3.4.Discussão--------------------------------------------------------------------34
3.5.Referências------------------------------------------------------------------39
4. Segundo Manuscrito---------------------------------------------------43
4.1.Introdução-------------------------------------------------------------------45
4.2.Material e métodos---------------------------------------------------------48
4.3.Resultados-------------------------------------------------------------------51
4.4.Discussão--------------------------------------------------------------------55
4.5.Referências------------------------------------------------------------------59
5. Terceiro Manuscrito---------------------------------------------------63
5.1.Introdução-------------------------------------------------------------------65
5.2.Material e métodos---------------------------------------------------------68
5.3.Resultados-------------------------------------------------------------------71
5.4.Discussão--------------------------------------------------------------------72
5.5.Referências------------------------------------------------------------------76
6. Consideração Final----------------------------------------------------81
7. Referência Geral-------------------------------------------------------84
8. Anexo-------------------------------------------------------------------94
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Introdução geral
Divisão de trabalho
A classe Insecta é a mais diversa e abundante do grupo de artrópodes, existindo
mais espécies de insetos do que todas as outras classes em conjunto, sendo estimadas em
10 milhões (Hickmam, 2009). Dentro desse grupo, estão inseridos os insetos sociais que
compartilham três características: cuidado cooperativo à prole por adultos, sobreposição
de gerações e divisão de trabalho entre castas reprodutivas e não reprodutivas (Wilson,
1971; Holldobler & Wilson, 1990). Dessas três características, destaca-se a divisão de
trabalho, fenômeno complexo observado em toda a natureza, que está associado com a
transição evolutiva para níveis mais elevados de organização (Szatmary & Maynard
Smith, 1995). Em insetos sociais, essa transição pode ser exemplificada com a mudança
do estilo de vida que passou de solitário, para outro com altos níveis de socialização,
acompanhado ainda pela evolução de uma casta estéril e outra reprodutiva (Wilson, 1971;
Holldobler & Wilson, 1990).
A divisão de trabalho se refere à divisão de tarefas entre indivíduos e/ou grupos
de indivíduos, sendo apontado como determinante para o sucesso ecológico dos insetos
sociais, devido à otimização das atividades dentro da colônia, em coordenar a busca por
alimento, reprodução, limpeza, defesa do ninho contra predadores e competidores e
cuidado parental (Holldobler & Wilson, 1990; Robinson, 1992). Todos esses aspectos
contribuem para a sobrevivência e sucesso da colônia, que estão associados à capacidade
dos indivíduos de distribuir as tarefas e de responder, como um grupo, às condições
ambientais (Wilson, 1971; Osterr & Wilson, 1978; Gordon, 1996).
A divisão de trabalho pode ser conhecida ainda como a partilha de trabalho entre
especialistas em um sistema organizado (Duarte, Pen, Keller & Weissing, 2012) que
funciona como uma unidade (Gronenberg, Heeren & Holldobler, 1996; Antonialli-Junior
& Gianotti, 2002; Antonialli-Junior & Gianotti, 2003). A especialização em tarefas
16
específicas geralmente acontece com rainha reproduzindo enquanto as operárias cuidam
da prole e mantêm a colônia (D’Ettore, 2007). Essa especialização em uma função ou
tarefa seria a divisão de trabalho (Robinson, 2009), na qual indivíduos especializados em
tarefas diferentes são mais eficientes do que os não especializados, pois aumentam a
produtividade da colônia (Osterr & Wilson, 1978).
Devido às mudanças que ocorrem durante a vida do indivíduo a especialização em
uma dada tarefa pode mudar, essa pode ser contínua ou discreta. Quando a especialização
é contínua, há uma sobreposição de tarefas. Grupos de tarefas vão sendo realizados, e as
tarefas seguintes vão sobrepondo às anteriores; não há uma distinção de grupos. Quando
a especialização é discreta não há sobreposição de tarefas, vão sendo divididos por
grupos, por exemplo, de acordo com a idade dos indivíduos (Calabi, Traniello & Werner,
1983; Naug & Camazine, 2002).
Surgem então questionamentos sobre como indivíduos simples, do ponto de vista
cognitivo, podem desempenhar tarefas de modo coordenado em paralelo com outras
operárias ou grupos de operárias de maneira eficiente. Acredita-se que colônias de insetos
sociais não são capazes de distribuir tarefas específicas para determinados indivíduos,
com a existência de um comando central. Essa especialização e distribuição de tarefas
surgiriam, então, da interação organizada dos indivíduos com o ambiente natural e
companheiros de ninho (Duarte et al., 2012). Buscando compreender essa organização,
alguns modelos foram propostos.
Esses modelos não são excludentes sendo possível agrupá-los em três categorias:
os modelos sobre os limiares de resposta; os que consideram a localização como
determinante para essa divisão de trabalho e aqueles que defendem a interação social
como mediador desse fenômeno (Beshers & Fewell, 2001; Duarte et al. 2012). O modelo
de limiar de resposta propõe que o indivíduo tem um limiar interno de resposta a um
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estímulo específico para uma dada tarefa (Bonabeau, Theraulaz & Deneubourg,
1996,1998; Page & Mitchell, 1998; Grahan, Myerscough, Jones, & Oldroyd, 2006;
Jeanson, Fewell, Gorelick & Bertram, 2007; Gove, Hayworth, Chhetri & Rueppell,
2009); no qual a variação de limiares entre os indivíduos é necessária para que haja
divisão de trabalho (Robinson & Page, 1988). Nesse modelo o indivíduo executa a tarefa
no momento em que o limiar é “alcançado” e vai continuar executando a tarefa até que
as pistas que ativam esse limiar se extingam (Theraulaz, Bonabeau & Deneubourg, 1998;
Wollman, Hubler, Holley, Franks & Dornhaus, 2012). Os indivíduos com limiares baixos
para uma dada tarefa tendem a se especializar nessa tarefa. Essas diferenças entre os
limiares resultam em uma variedade de tipos de comportamento dentro de uma colônia
(Wollman et al., 2012).
Diferentemente do modelo anterior, o de Transferência de informação/limiar
de resposta tem seu foco voltado para a questão de como os indivíduos recebem
informação sobre uma tarefa e como a variação para perceber esse estímulo afeta a tarefa
a ser desempenhada. Pressupondo que haja um limiar que ao ser alcançado desencadeia
uma resposta, surge a questão de como se dá a percepção do estímulo. O modelo tem
como hipótese que a percepção acontece através de encontros com as tarefas que estão
distribuídas no espaço ou via social de transferência de informação simultânea (Gordon,
Goodwin & Trainor, 1992; Fewell & Bertram, 1999). Nesse modelo é assumido que os
indivíduos, através dessas interações sociais, recebem informações sobre as tarefas que
estão sendo executadas e alocam-se para as tarefas com base nessas informações
atingindo, dessa maneira, um equilíbrio dentro da colônia (Wollman, Wollman, Grutz,
Holmes & Gordon, 2011).
Um terceiro modelo é do auto reforço, que trata do efeito que a experiência
individual tem sobre a divisão de trabalho, e tem como hipótese que o sucesso ao realizar
18
uma tarefa aumenta a probabilidade de o indivíduo desempenhar essa tarefa novamente
(Deneubourg, Goss, Pasteels, Fresneau & Lachaud, 1987; Plowright & Plowright, 1988;
Theuralaz et al. 1998).
Por sua vez, o modelo do “Foraging for Work”, sugere que operárias procuram
ativamente trabalho onde elas possam encontrá-lo. Indivíduos recém-emergidos
procuram atividades na câmara onde emergiu. O afluxo de operárias jovens impulsiona
as operárias mais velhas a se mover centrifugamente para encontrar tarefas. Quando as
operárias velhas morrem, ocorre um declínio na taxa de execução de algumas tarefas nas
áreas onde elas estavam alocadas, sendo necessária sua substituição (Tofts,1993; Franks
& Tofts, 1994). Essa distribuição espacial culmina em diferenças nas tarefas que cada
grupo de operárias realizam dentro da colônia.
Por sua vez, todos esses modelos podem sofrer a influência ou ser determinado
por fatores. Atualmente já se tem evidências de alguns fatores que influenciam no
processo de divisão de trabalho em insetos sociais. Fatores genéticos vêm sendo
investigados em vespas (Polybia aequatorialis - O’Donnell, 1998), formigas
(Leptothorax rudis - Stuary & Page, 1991); Acromyrmex versiculor - Julian & Fewell,
2004; Acromyrmex echinatior - Waddington, Santorelli, Ryan & Hughes, 2010) e
principalmente em abelhas (Apis mellifera -Robinson & Page 1988; Chapman, Oldroyd
& Hughes, 2007). Os resultados evidenciam que as diferenças genéticas decorrentes, por
exemplo, da poliandria, levam os indivíduos a se especializarem em diferentes tarefas, o
que vem sendo chamado de polietismo genético. Resultados similares foram encontrados
em estudos com colônias onde existem várias rainhas (Formica argentea - Snyder, 1992;
Gnamptogenys striatula - Blatrix, Durand & Jaisson, 2000). No entanto, não há
informações sobre como a presença de vários reprodutores dentro de uma colônia afeta o
grau de especialização (Duarte, Weissing, Pen & Keller, 2011).
19
Outro fator estudado são as variações morfológicas existentes entre as operárias.
Esse tipo de divisão decorrente dessa variação é conhecido como polietismo físico, sendo
encontrado principalmente em cupins e espécies de formigas com distinguíveis subcastas
dentro da casta operária. Estudos vêm apontando uma forte associação entre tamanho e a
morfologia dos indivíduos com o comportamento exibido (Solenopsis - Wilson, 1978;
Pheidole pallidula - Detrain & Pasteels, 1991). Quanto mais extremas as diferenças entre
as subcastas, quanto ao tamanho ou morfologia, mais especializado e restrito será o
repertório comportamental. As especializações mais comuns são para defesa e forrageio;
no entanto, há outras menos comuns como processamento de alimento e armazenamento
de alimentos (Solenopsis - Wilson, 1978; Cephalotes atratus - Corn, 1980; Camponotus
sericeiventres - Busher, Calabi & Traniello, 1985; Atta e Acromyrmex - Fowler, 1985).
A divisão de trabalho por variação do fator idade é denominada polietismo
temporal (Wilson, 1971; Hölldobler & Wilson, 1990). Variações nesse tipo de polietismo
refletem os diferentes níveis de organização dos insetos baseado no seu perfil
filogenético, sendo mais comum em insetos sociais particularmente entre formigas
(Wilson, 1971; Pheidole hortensis - Calabi, 1985; Ectatomma vizottoi - Vieira, Fernandes
& Antonialli-Gianotti, 2010). Segundo Wilson (1975), o polietismo temporal é menos
delimitado que o físico, pois dependendo da necessidade da colônia os indivíduos podem
especializar-se mais cedo. Nesse tipo de polietismo o perfil comportamental de indivíduos
mais jovens difere do encontrado em indivíduos mais velhos (Wilson, 1978; Herbers,
1983). Geralmente segue um padrão em que operárias jovens exercem tarefas dentro do
ninho, principalmente o cuidado com imaturos, enquanto as atividades consideradas de
maior risco como o forrageio e defesa de ninho são desempenhadas por operárias mais
velhas (Hölldobler & Wilson, 1990; Ectatomma opaciventre - Pie, 2002; Pheidole
dentata - Seid & Traniello, 2006; Apis mellifera - Jonhson, 2008). Os indivíduos que
20
forrageiam enfrentam condições ambientais adversas, além dos riscos de lesões e
infecções (Helft, Tirard & Doums, 2012); sendo assim, a perda de um indivíduo mais
velho acarretaria um menor custo para colônia, do que perder um indivíduo jovem que
teria mais tempo de trabalho para oferecer. Dessa forma teria um aumento na longevidade
da colônia e consequentemente um aumento de aptidão (Jeanne, 1986; Wakano, Nakata
& Yamamura, 1998; Moron, Witec & Woyciechowski, 2008). Esses altos riscos
enfrentados por indivíduos que forrageiam possivelmente impulsionaram a evolução do
polietismo temporal, uma vez que seria menos oneroso para colônia (Tripet & Nonacs,
2004).
Fatores como expectativa de vida (Tschinkel, 1987; Munch, Amdam & Wolschim
2008) e estado nutricional (Robinson, Feinerman & Franks, 2012) também vem sendo
cotados como possíveis mecanismos reguladores da divisão de trabalho, em insetos
sociais. Há evidencias de operárias que iniciam atividades de forrageio mais
precocemente quando tem sua expectativa de vida reduzida (Moron et al., 2008) e ainda
que a diferença na taxa de gordura entre as operárias regula a tarefa a ser realizada
(Pogonomyrmex owyheei - Porter & Jorgensen, 1981; Albipennis leptothorax - Blanchard,
Orledge & Reynolds, 2000). Operárias que possuem uma taxa de gordura maior
desempenham tarefas menos custosas como o cuidado a prole, por estarem mais aptas a
competir por oportunidades reprodutivas e melhores postos hierárquicos dentro da
colônia (Dinoponera australis - Smith, Suarez, Tsutsui, Wittman, Edmonds, Freauff &
Tillberg, 2011).
Outro fator que vem sendo abordado em pesquisas recentes é o valor da
experiência na especialização para uma dada tarefa. Os resultados mostram que os
indivíduos que fracassam durante o forrageio, tem uma tendência maior a se
especializarem em tarefas dentro do ninho (Ravary, Leucotey, Kaminski, Chaline &
21
Jaisson, 2007; Muscedere, Willey & Traniello, 2009; Franklin, Robinson, Marshall,
Sendova-Franks & Franks, 2012;Robinson et al. 2012).
Em Ponerinae, a maioria dos estudos sobre divisão de tarefas mostra ausência de
polimorfismo na casta de operárias e tendência ao polietismo temporal (Andrade, 2010;
Peixoto, Campiolo, Leme & Delabie, 2008). Nas formigas do gênero Dinoponera, a
divisão de trabalho reprodutivo é mantida por comportamentos de hierarquia de
dominância. Subordinadas formam uma hierarquia curta não-linear, com variações
dependendo do tamanho da colônia. Três a cinco operárias ocupam altos postos
hierárquicos, sendo a fêmea alfa a reprodutora (Monnin & Peeters, 1999; Asher,
Nascimento, Sumner & Hughes, 2013; Monnin, Ratnieks & Brandão, 2003; Aráujo,
Medeiros, Azevedo, Medeiros, Neto & Garcia, 2015).
Nesse gênero, o fator idade influencia no estabelecimento da hierarquia (Andrade,
2010; Peixoto et al., 2008), operárias jovens são mais agressivas e permanecem no topo
de hierarquia. Essas tendem a substituir as mais velhas no ranking hierárquico, com
exceção apenas da fêmea alfa (Monnin & Peeters, 1999; Peixoto et al., 2008). Operárias
de posto hierárquico inferior têm chances reduzidas de reproduzir, e realizam mais tarefas
na colônia, para aumentar a sua aptidão inclusiva (Monnin et al., 2003). Por outro lado,
operárias de posto superior despendem mais tempo próximas aos imaturos, nos possíveis
locais de conflito para estabelecer hierarquia (Asher et al., 2013). Outro fator que interfere
na distribuição de tarefas nesse gênero é o estado nutricional. Operárias com menor teor
de gordura são mais prováveis de forragear, diferentemente das operárias com um teor de
gordura alto que realizam tarefas próximo dos ovos e são capazes de disputar
oportunidades reprodutivas (Smith et al., 2011).
Dinoponera quadriceps é endêmica do nordeste do Brasil, com ocorrência
registrada principalmente em áreas de Mata Atlântica e Caatinga (Kempf, 1971; Paiva &
22
Brandão, 1995). Seu forrageio é solitário sem qualquer recrutamento de companheiras de
ninho, porém toda a área ao redor do ninho é explorada pela colônia através da fidelidade
direcional de cada operária individual (Araújo & Rodrigues, 2006; Azevedo, Medeiros &
Araújo, 2014). Possuem o forrageio mais intenso no início da manhã e final de tarde,
período do dia em que as temperaturas são mais baixas comparadas àquelas do final da
manhã e início da tarde (Medeiros, Azevedo, Santana, Lopes, Araújo, 2014). As operárias
são morfologicamente semelhantes (Monnin, Malosse & Peeters, 1998), sendo todas
capazes de se reproduzir (Monnin & Peeters, 1998), porém apenas a alfa acasala (Monnin
& Peeters, 1998, Lenhart, Dash & Mackay, 2013). Para mais informações sobre o gênero
e a espécie ver Anexo A.
23
Objetivo
Investigar a divisão de tarefas em colônias de D. quadriceps.
2.1. Objetivos específicos, hipóteses e predições
Avaliar se existe padrão temporal na alocação de tarefas (Manuscrito 1).
- A idade influencia a divisão de trabalho em colônias de D. quadriceps.
o Os indivíduos jovens realizam tarefas dentro do ninho, e tem como tarefa
o cuidado com imaturos, pois são tarefas de menores riscos e também tarefas realizadas
próximas ao local de emergência desses indivíduos. Já os indivíduos mais velhos realizam
tarefas fora do ninho, pois tarefas de maiores riscos são realizadas por indivíduos que têm
um menor tempo de vida, pois sua perda não seria tão custoso para colônia.
Testar a flexibilidade na alocação de tarefas em Dinoponera quadriceps
(Manuscrito 2).
- As operárias de D. quadriceps apresentam flexibilidade comportamental na
ausência de indivíduos para uma determinada tarefa.
o Operárias que realizam tarefas fora do ninho retornam para atividades
dentro do ninho, para suprir a demanda de atividade quando a colônia necessita. Assim,
a flexibilidade comportamental, proporciona a colônia uma maior capacidade de enfrentar
as condições ambientais adversas.
o Operárias que realizam tarefas ou permanecem inativas dentro do ninho
passam a realizar tarefas fora do ninho na ausência de formigas forrageadoras, pois a falta
de suprimento para colônia funciona como um estímulo que impulsiona essas operárias a
saírem da colônia.
Verificar se a massa corporal varia entre as operárias que desempenham
diferentes tarefas (Manuscrito 3).
24
- As formigas de D. quadriceps diferem quanto a sua massa corporal.
o As operárias que forem mais pesadas realizam tarefas dentro do ninho.
o As formigas com menor massa corporal realizam tarefas relacionadas ao
forrageio.
25
10 MANUSCRITO
O PAPEL DA IDADE NA DIVISÃO DE TAREFAS EM COLÔNIAS DE
DINOPONERA QUADRICEPS (HYMENOPTERA, FORMICIDAE)
Ingrid Araújo de Medeiros; Arrilton Araújo*
Laboratório de Biologia Comportamental, Departamento de Fisiologia,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brazil
* Autor correspondente: Arrilton Araújo
Laboratório de Biologia Comportamental
Departamento de Fisiologia - Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil
fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]
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Resumo
A divisão de trabalho é um fenômeno complexo que está associado com a transição
evolutiva para níveis mais elevados de organização. Essa divisão entre indivíduos e
grupos de indivíduos é apontada como determinante para o sucesso ecológico dos insetos
sociais. Nosso objetivo é analisar se em colônias de Dinoponera quadriceps as tarefas
desempenhadas pelos indivíduos mudam com a idade. O estudo foi realizado no
Laboratório de Biologia Comportamental na UFRN. Todas as formigas foram marcadas,
individualmente, com uma etiqueta alfanumérica colada no tórax. O método de
observação utilizado foi o focal instantâneo, com registros a cada quinze minutos para
cada indivíduo. Para testar a influência da idade, observamos três vezes por semana,
quatro colônias ao longo de oito meses com duas horas por dia de observação para cada
colônia. O cuidado de imaturos, foi realizado principalmente por indivíduos jovens.Com
isso podemos inferir que D. quadriceps apresenta polietismo temporal.
Palavras chaves: Formigas, divisão de trabalho, ponerinae, sem rainhas,
poliestismo temporal
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Introdução
A divisão de trabalho é um fenômeno complexo que está associado com a
transição evolutiva para níveis mais elevados de organização (Szatmary & Maynard
Smith, 1995). Em insetos sociais, essa transição pode ser exemplificada com a mudança
do estilo de vida de solitário para altos níveis de socialização, acompanhada pela evolução
de uma casta estéril e outra reprodutiva (Hölldobler & Wilson, 1990). A divisão de tarefas
entre indivíduos e grupos de indivíduos é apontada como determinante para o sucesso
ecológico dos insetos sociais, pois promove uma otimização das atividades dentro da
colônia (Hölldobler & Wilson, 1990; Robinson, 1992; Duarte, Wessing, Pen & Keller,
2011). No entanto, a especialização em uma função ou tarefa é classificada como flexível
em insetos sociais, pois mesmo em espécies que têm sua função designada pela estrutura
morfológica, os indivíduos são capazes de realizar outras tarefas em função da
necessidade da colônia (Wilson, 1984).
A grande questão em torno da divisão de tarefas é como operárias, cognitivamente
simples, podem coordenar eficientemente a realização de tarefas que ocorrem em paralelo
com outras operárias ou grupos de operárias (Duarte, Pen, Keller & Weissing, 2012). É
improvável que a distribuição de tarefas específicas seja pré-determinada por rainhas ou
outros indivíduos dominantes dentro da colônia, como um comando central. A
especialização e distribuição de tarefas devem surgir da interação organizada do
indivíduo com o ambiente e companheiras de ninho (Duarte et al., 2012).
Na busca para compreender essa organização, alguns modelos foram propostos.
Eles tratam as colônias de insetos sociais como auto-organizáveis, em que os
comportamentos surgem de ações e decisões individuais. Esses modelos não são
excludentes e alguns já têm evidências empíricas (Beshers & Fewell, 2001). O “Foraging
for Work” é um desses modelos e sugere que operárias jovens e velhas procuram
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ativamente trabalho onde elas possam encontrá-lo. Indivíduos recém-emergidos
procuram atividades no local onde eclodiram. O afluxo de operárias jovens impulsiona as
operárias mais velhas a se mover centrifugamente para encontrar tarefas. Quando estas
operárias morrem, um declínio na taxa de execução de algumas tarefas ocorre nas áreas
onde elas estavam alocadas, sendo necessária sua substituição (Tofts,1993; Franks &
Tofts, 1994). Nesse modelo o padrão de distribuição de tarefas assemelha-se ao
encontrado no polietismo temporal.
Para as espécies que apresentam polietismo temporal, o perfil comportamental de
indivíduos mais jovens geralmente difere do encontrado em indivíduos mais velhos. O
padrão é que operárias jovens exercem tarefas dentro do ninho, principalmente o cuidado
com imaturos, enquanto as atividades como o forrageio e defesa de ninho são
desempenhadas por operárias mais velhas (Hölldobler & Wilson, 1990; Seid & Traniello,
2006; Johnson, 2008). Os indivíduos que forrageiam enfrentam os riscos de predação,
lesões e infecções (Helft, Tirard & Doums, 2012). Consequentemente, o custo para a
colônia com a perda de um indivíduo mais velho é menor em relação ao custo da perda
de um indivíduo jovem, que tem mais tempo de trabalho para oferecer. Desta forma, essa
forma de divisão promove um aumento na longevidade da colônia e consequente aumento
de aptidão (Jeanne 1986; Wakano, Nakata & Yamamura, 1998; Moroń, Witec &
Woyciechawski, 2008).
Em representantes da subfamília Ponerinae, considerada um dos grupos mais
primitivos de formigas (Hölldobler & Wilson, 1990), é possível encontrar espécies como
Ectatomma opaciventre com divisão de tarefas estabelecida pela idade dos indivíduos
(Pie, 2002); como também espécies com completa ausência de polietismo etário como
Pachycondyla caffaria (Agbogba, 1994). Em Dinoponera quadriceps, ainda não se tem
informações da influência da idade em sua organização.
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Esta espécie está entre as maiores formigas conhecidas, sendo sua distribuição
restrita a América do Sul. Dinoponera quadriceps é endêmica da região Nordeste do
Brasil (Kempf, 1971). Como em outras poneromorfas a reprodução é realizada por meio
de uma operária reprodutora dominante, denominada gamergate (Monnin & Peeters,
1998). Os fatores que definem o status reprodutivo da gamergate são a hierarquia linear,
sinais químicos e comportamentos agonísticos (Monnin & Peeters, 1999; Nascimento,
Souza, Tannure-Nascimento, 2012; Grainger, Asher, Jones, 2014). Dinoponera
quadriceps forrageia solitariamente e não realiza recrutamento de companheiras de ninho
(Araújo & Rodrigues 2006; Azevedo, Medeiros & Araújo,. 2014). O forrageio está
positivamente relacionado com a disponibilidade de presas potenciais e é ajustado ao
longo do ano e dos dias para evitar estresse térmico, o que aumenta ainda mais sua
eficiência (Medeiros, Araújo & Araújo, 2012; Medeiros, Azevedo, Santana, Lopes &
Araújo, 2014).
Em uma espécie com características peculiares como D. quadriceps, o que
estabelece a divisão de tarefas? Na tentativa de responder essa questão, o objetivo deste
estudo foi avaliar se existe padrão temporal na alocação de tarefas. Nossa hipótese é que
D. quadriceps atende ao polietismo temporal. Assim, esperamos que à medida que elas
envelhecem mudem de tarefas de menor risco para tarefas de maior risco.
Material e métodos
Local de Estudo
O estudo foi realizado com quatro colônias de D. quadriceps coletadas no Campus
da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) (5°50'21.3"S 35°12'10.3"W).
Essas foram transportadas para o laboratório e acondicionadas em ninhos artificiais de
acrílico (50 x 50 x 50 cm), com repartições internas também em acrílico, conectadas a
arenas de forrageamento (100 cm x 100 cm x 20 cm). A temperatura e a umidade do
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laboratório foram mantidas, respectivamente a 25 ± 2 º C e 65 ± 10% e o regime de luz
12:12 claro/escuro. Fontes de água foram oferecidas sem restrição em placas de Petri e a
alimentação, ofertada três vezes na semana, foi principalmente à base de larvas de
Tenebrio molitor e frutas, e eventualmente Orthoptera e Lepidoptera. Nosso estudo
utilizou 191 operárias, 45 nascidas no laboratório e 146 trazidas do campo.
Registro comportamental
Para aqueles indivíduos que eclodiam no laboratório a marcação inicialmente foi
realizada com caneta (Edding 780 Paint Marker) e após o endurecimento do exoesqueleto
foi aplicada a marcação com etiquetas numeradas coladas no tórax, como realizado nos
indivíduos que vieram do campo (Corbara, Fresneau, Lachaud, Leclerc, & Goodall,
1986).
As observações aconteceram ao longo de oito meses, sendo realizadas três vezes
por semana, com duas horas por dia de observação para cada colônia. Para definir a ordem
de observação das colônias era feito um sorteio no início de cada dia de coleta. O método
de observação utilizado foi o focal instantâneo (Altmann, 1974), com registros a cada
quinze minutos para cada indivíduo. Durante esse período de quinze minutos, era
registrada a frequência de comportamentos de todos os indivíduos da colônia, seguindo
uma sequência pré-determinada pela planilha de observação.
Baseado em Pratt (1994), Pie (2002), Vieira, Fernandes & Antonialli-Junior
(2012) e Azevedo et al. (2014) registramos cinco categorias comportamentais compostas
pelos seguintes comportamentos:
Cuidado aos imaturos: estão incluídos os comportamentos direcionados
aos imaturos (ovos, larvas e pupa):
Transporte de imaturos: a operária transporta os imaturos para
outra câmara dentro do ninho ou de um lugar para outro da câmara.
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Limpeza de imaturos: registradas todas as vezes que a operária
lambia as larvas.
Auxiliar no empupamento: a operária deposita grãos de substrato
na larva e/ou próximo a elas.
Auxiliar na saída do casulo: a operária auxilia o emergente a
romper o pupário.
Permanecer com ovos: a operária permanece parada ao lado ou
sobre os ovos ou ainda segurando-os com a mandíbula.
Antenação em imaturos: a operária toca com as antenas os
imaturos.
Alimentar larvas: a operária alimenta as larvas, seja colocando o
alimento ao lado da larva, ou prendendo o alimento na mandíbula
e por sucção a larva suga o alimento.
Manutenção do ninho: a operária transporta detritos (indivíduos mortos,
casulos vazios, restos de presas, substrato do ninho) para alguma câmara dentro do ninho.
Defesa: permanência da operária na entrada do ninho.
Forrageio: saída da operária do ninho. A formiga pode vir a realizar os
seguintes comportamentos: movimentar-se lentamente na arena de forrageio tocando as
antenas no substrato, transportar alimento da arena para o ninho, alimentar-se ou
permanecer inativa na arena.
Inatividade: a operária permanece imóvel dentro do ninho. Diferente do
comportamento defesa, o indivíduo permanece em outra câmara que não a entrada.
Para ilustrar as mudanças nos comportamentos sorteamos cinco operárias,
utilizando o site random.org, e construímos um quadro com as sequencias
comportamentais ao longo dos meses.
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Para a análise estatística utilizamos somente as operárias que eclodiram no
laboratório. Para testarmos o padrão temporal e se a presença de imaturos (ovo, pupa e
larva) influencia na divisão de tarefas usamos o modelo linear misto, utilizando como
fatores fixos a idade das operárias e a presença de imaturos. A presença de imaturos foi
categorizada em três níveis (1: presença de um tipo de imaturo, 2: presença de dois tipos
de imaturos, 3: presença de três tipos de imaturos). Utilizamos as operárias como fator
randômico. Em todos os testes consideramos o nível de significância de 5% bi-caudal.
Resultados
O comportamento mais realizado foi a inatividade, seguido dos comportamentos
de cuidar e forragear.
A tarefa de cuidar dos imaturos é realizada com maior frequência nos primeiros
meses de vida. Até o quarto mês mais de 95% das operárias realiza esse comportamento,
que tende a decrescer com o aumento da idade (F(7) = 12,020, p < 0,05) (Fig.1A) e sofre
influência da presença de imaturos (F(2) = 8,261, p < 0,05), quanto mais tipos de imaturo
presentes na câmara maior a frequência do comportamento (Fig.1B). Diferentemente, o
comportamento de defesa aumenta progressivamente até o sétimo mês de vida das
operárias (Fig. 1C). Nesse período mais de 64% das operárias realizaram essa tarefa em
algum momento (F(7) = 5,402, p < 0,05). Encontramos também que a presença de vários
tipos de imaturos estimula uma maior defesa por parte da colônia (F(2) = 5,453, p < 0,05)
(Fig.1D).
O comportamento de inatividade foi realizado em todas as idades, apresentando
uma frequência praticamente ascendente até o sétimo mês de vida da operária (F(7) =
7,325, p < 0,05 (Fig. 1E). Observamos que à medida que aumenta a diversidade de
imaturos há também um aumento de operárias inativas (F(2) = 14,660, p < 0,05) (Fig.1F).
A tarefa de manutenção é realizada com maior frequência por indivíduos mais velhos
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(F(7) = 3,824, p < 0,05 (Fig. 1G), e os tipos de imaturos presentes na colônia influenciam
esse comportamento (F(2) = 11,846, p < 0,05) (Fig.1H). A partir do sexto mês de vida
houve um aumento de forrageio, porém não houve diferença significativa entre os meses
de vida (F(7) = 1,500, p > 0,05 (Fig. 1I) e a diversidade de imaturos (F(2) = 0,873, p >
0,05) (Fig.1J).
Figura.1: Distribuição da frequência dos comportamentos de operárias de Dinoponera
quadriceps ao longo dos meses de estudo e da presença de imaturos (1: presença de um
tipo de imaturo, 2: presença de dois tipos de imaturos, 3: presença de três tipos de
imaturos).
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Ao constatarmos que os comportamentos foram executados em todas as fases do
estudo (Fig.1), utilizamos o site “randon.org” para selecionar algumas operárias e
demostrarmos o perfil comportamental desses indivíduos. Com isso, encontramos um
perfil comportamental diferente para cada operária (Quadro I). Apesar dos primeiros
meses de vida os comportamentos de cuidado e inatividade serem predominantes,
observamos que algumas operarias desempenharam atividades de forrageio e defesa.
Vimos também, que operárias que engajaram em outras atividades, à medida que se
tornavam mais velhas, adicionaram essas tarefas ao seu repertório e não deixaram de
realizar suas tarefas anteriores. Já as tarefas de forrageio e defesa são mais frequentemente
realizadas por indivíduos mais velhos.
Discussão
Em colônias de D. quadriceps existe uma dominância por hierarquia linear
(Monnin & Peeters, 1999; Nascimento et al., 2012; Asher et al., 2013), que influencia a
distribuição de tarefas dentro da colônia. Operárias de alto e médio posto hierárquico
realizam tarefas diferentes de operárias de baixa posto (Asher et al., 2013). As formigas
de hierarquia alta se dedicam quase que exclusivamente a tarefas relacionadas a cuidados
à prole, sendo esse comportamento associado ao potencial reprodutivo (Asher et al.,
2013). Nossos resultados mostraram que a tarefa de cuidar da prole é realizada com maior
frequência nos primeiros meses após a eclosão; sugerindo que essas operárias são de posto
alto, pois operárias recém-emergidas têm uma tendência a permanecerem no topo da
hierarquia (Monnin & Peeters, 1999). A diversidade de tipos de imaturos aumenta a
frequência da tarefa de cuidar da prole, uma vez que essa variedade de imaturos demanda
mais cuidado por parte das operárias.
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Operária Idade (meses)
1 2 3 4 5 6 7 8
1 ICICICI ICICICICICICI CMCMCICICICICICICI CICIDCICICIMICI CIDCIMIFDI IFIDIDIDFCIFI IMIDIFIDIDIDM IFI
2 ICICICICICICICICIC ICICICICICICIC CICICICICICICICIC CICICICICICICICICICICIC ICICICICDICICICICIDICIC CICICICICI ICICIDI ICICI
3 ICICICICD IMICICICICICIC CICICICICICICICIMIC MICICICICICICICICIMI CICICICIMCICICICICICI IDICICIMIDICDCICI IDI IDI
4 ICICIFICICIC ICICICICICIC CICICMCICICIC CICICICICICI ICIDCICICICIFICICI CIDICMIMICDICICI I CI
5 ICICICICICICICI ICICICICICICICICICICI CIDCICICICICICICICICICIC ICICDCICICICICICICICICICICI ICIFCIDICICIDICICICIDICICICICDM ICDCIMIFDICICI ICDICIDIC ICICI
Quadro I – Mudanças de comportamento de formigas operárias que eclodiram em laboratório. Comportamentos: C – cuidado aos imaturos,
D – defesa do ninho, F – forrageio, I – inatividade, M – manutenção do ninho. Em negrito, comportamentos diferentes de cuidado parental
e inatividade, comuns a todas as idades e operárias.
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Observamos também que à medida que as operárias envelhecem, elas tenderam a
realizar a atividade de defesa do ninho com maior frequência. A dominância por
hierarquia é considerada relativamente curta, exceto para a gamergate (Monnin &
Peeters, 1999). Assim, uma vez que as tarefas de dentro do ninho são preferencialmente
realizadas por indivíduos mais jovens e com um posto hierárquico alto, e que ambos os
fatores estão associados ao potencial reprodutivo é de se esperar que a eclosão de novas
operárias impulsione as mais velhas a postos mais baixos. Operárias recém-eclodidas são
consideradas mais agressivas (Monnin & Peeters, 1999), registramos durante nossa coleta
que mais de 87% das operárias no nosso estudo realizou agressão no primeiro mês;
possivelmente seja essa uma das possíveis explicações para elas ocuparem postos
hierárquicos altos, uma vez que o comportamento de agressão é realizado por operárias
de alto posto e quase ausente em operárias de médio e baixo posto (Asher et al., 2013).
Conforme se tornam mais velhos os indivíduos vão perdendo seus postos, a partir do
segundo mês de vida menos de 45% das operárias apresentou alguma agressão. Com a
perda do posto hierárquico as chances de competir para se tornar uma gamergate
diminuem (Monnin & Peeters, 1999), e isso é provável de impulsionar esses indivíduos
a realizarem tarefas de maiores riscos como a defesa do ninho. A presença de imaturos
intensificou esse comportamento. Provavelmente devido à vulnerabilidade dos imaturos,
bem como o seu valor para colônia isso estimula o comportamento de defesa por parte da
mesma.
Para a tarefa de forrageio não houve diferença significativa, porém é perceptível
um aumento crescente do comportamento ao longo dos meses de vida, apresentando um
pico de atividade no sétimo mês. Esse resultado é condizente com a literatura, sobre a
tarefa de forrageio ser realizada com mais frequência por indivíduos mais velhos
(Hölldobler & Wilson, 1990) e com posto hierárquico baixo (Asher et al., 2013). Uma
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das explicações para a mudança de tarefa em decorrência da idade são as alterações
fisiológicas que acontecem durante o amadurecimento dos indivíduos (McDonald &
Topoff, 1988). Trabalhos teóricos abordam que por aumentar indiretamente a expectativa
de vida das operárias esse tipo de organização social possui vantagens adaptativas e por
esse motivo foi selecionado ao longo da evolução ( Jeanne, 1986; Wakano et al., 1998).
Dessa maneira, os altos índices de mortalidade em forrageadoras explicaria a tendência
do polietismo etário encontrado em formigas (Jeanne, 1986).
A tarefa de manutenção do ninho variou com o tempo. O comportamento de
manutenção do ninho é visto sendo realizado principalmente por operárias mais velhas
(Pie, 2002; Vieira et al., 2010). Trabalhos com D. quadriceps mostraram que essa tarefa
é realizada por operárias de hierarquia média e que há uma tendência a serem realizadas
por operárias mais velhas (Monnin & Peeters, 1999; Asher et al., 2013). Em nosso
trabalho encontramos resultados semelhantes. A variedade de imaturos estimulou o
comportamento de manutenção, o que sugerimos ser uma estratégia para manter os
imaturos em condições adequadas e livres de parasitas.
O comportamento de inatividade foi um dos mais realizados pelas operárias. Esse
tipo de comportamento é bastante comum em estudos com formiga, havendo variação
entre as espécies. Uma das possíveis explicações para a alta frequência desse
comportamento é que em condições laboratoriais existe um controle para manutenção das
colônias (Herbers & Cunningham, 1983; Retana & Cerdá, 1991). As operárias são
alimentadas diariamente, os ninhos e arenas são mantidos sempre limpos e todo esse
processo diminui o trabalho dentro da colônia, fazendo com que as operárias permaneçam
mais tempo inativas (Schmid-Hempel, 1990). Assim, essas operárias funcionariam como
uma força de trabalho reserva para a colônia.
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Nossos resultados sugerem que D. quadriceps sofre influência do fator idade na
sua estrutura social. No entanto, quando analisamos o quadro 1 observamos que não há
um único padrão comportamental, que cada indivíduo tem o seu próprio padrão. Com
isso podemos sugerir que essa aparente influência da idade seja um “produto” do modelo
“Foraging for Work”. Teoricamente esse modelo pode gerar um padrão temporal sem
necessariamente estar relacionado com a idade, pois ao emergir, as operárias realizam
tarefas nesses locais, nos quais estão os imaturos. À medida que há necessidade da
realização de outras tarefas por parte da colônia e/ou novas operárias emergem, isso
estimula deslocamento centrífugo (Tofts,1993; Franks & Tofts, 1994). Esse modelo
promove uma flexibilidade na alocação de tarefas que varia de acordo com a necessidade
da colônia.
Concluímos que a estrutura social em colônias de D. quadriceps sofre influência
do fator idade e de fato os indivíduos jovens realizam mais tarefas dentro do ninho e tem
como tarefa principal o cuidado com imaturos. É possível que o modelo “Foraging for
Work”, seja aplicado em D. quadriceps e esse sofre influência do fator idade. Contudo,
podemos afirmar que colônias de D. quadriceps apresenta polietismo temporal, porém
esse polietismo apresenta flexibilidade.
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43
20 MANUSCRITO
FLEXIBILIDADE COMPORTAMENTAL EM COLÔNIAS DE DINOPONERA
QUADRICEPS (HYMENOPTERA, FORMICIDAE)
Ingrid Araújo de Medeiros; Arrilton Araújo*
Laboratório de Biologia Comportamental, Departamento de Fisiologia,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brazil
* Autor correspondente: Arrilton Araújo
Laboratório de Biologia Comportamental
Departamento de Fisiologia - Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil
fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]
44
Resumo
A divisão de trabalho é uma propriedade fundamental da organização social,
observada em muitos grupos vivos. No entanto, como poderia unidades individuais
escolher qual função desempenhar? Nosso objetivo é compreender se operárias de
Dinoponera quadriceps podem assumir tarefas que não estão desempenhando em função
da necessidade da colônia. O estudo foi realizado no Laboratório de Biologia
Comportamental na UFRN. Todas as formigas foram marcadas, individualmente, com
uma etiqueta alfanumérica colada no tórax. O método de observação utilizado foi o focal
instantâneo, com registros a cada quinze minutos para cada indivíduo. Para testarmos se
as operárias eram comportamentalmente flexíveis, sendo capazes de responder
eficientemente diante de uma situação de estresse, utilizamos três colônias em duas
condições: (1) as forrageadoras eram removidas e (2) as cuidadoras eram removidas. Cada
condição teve duração de nove dias, com duas horas de observação por dia para cada
colônia. Como resultado, para suprir a demanda da colônia, as operárias foram capazes
de realocar-se para as tarefas que a colônia estava necessitando. Esse comportamento as
tornam capazes de distribuir suas atividades de acordo com a demanda da colônia e de
responderem eficientemente as mudanças ambientais.
Palavras chaves: Divisão de trabalho, alocação de tarefas, Ponerinae, formigas
sem rainhas, inatividade.
45
Introdução
A divisão de trabalho é uma propriedade fundamental da organização social,
observada em muitos grupos vivos (Smith, 1776; Osterr & Wilson, 1978; Robinson,
1992). Nos insetos sociais, o grupo taxonômico mais abundante e amplamente distribuído
no mundo (Wilson, 1985), essa característica é apontada como sendo a responsável pelo
sucesso ecológico do grupo (Osterr & Wilson, 1978). Eles são os primeiros exemplos de
cooperação que exibem um complexo e sofisticado sistema de alocação de tarefas. Esses
sistemas emergem de ações e interações de unidades independentes e operam de maneira
descentralizada (Charbonneau & Dornhaus, 2015). No entanto, a alocação de tarefas
inicia-se com um problema: como poderia unidades individuais escolher qual função
desempenhar?
Buscando a solução para esse problema, o tema vem sendo alvo de vários estudos
não apenas na área de biologia comportamental, mas também nas demais áreas como
ciências da computação e robótica (Sarker, Dahl & Christenser, 2014) e continua sendo
uma área ativa para pesquisas por ser um problema desafiador em muitos diferentes
sistemas (Charbonneau & Dornhaus, 2015).
Em condições ideais, cada tarefa poderia ser desempenhada unicamente por um
grupo altamente especializado. No entanto, o ambiente é imprevisível e espera-se que
haja flexibilidade para desempenhar as tarefas. Em muitas espécies de insetos sociais,
ocorre a realocação de parte da força de trabalho para tarefas que surgem mediante
mudanças na rotina da colônia, fazendo assim com que as operárias sejam capazes de
suprir a demanda de trabalho do ninho (Apis mellifera - Johnson, 2002; Couvillon,
Robinson, Atkinson, Child, Dent & Ratnieks, 2008; Temnothorax albipennis - Robinson,
Feirneman, Franks, 2009).
46
A motivação para realização dessas tarefas pode ser mediada por diferentes
mecanismos de alocação que não são mutuamente exclusivos (Gordon, 2003). Esses
mediadores podem ser modulados por um processo baseado em um limiar (Robinson,
1987a), que pode ser afetado por fatores como idade, fisiologia, experiência prévia ou até
mesmo o próprio ambiente. Uma das hipóteses para isso é que forrageadoras tendem a
ser mais velhas e que o limiar para o desempenho dessas funções mudaria com a idade
(Robinson, 1987b) ou que devido à experiência, as operárias mais velhas teriam um limiar
mais baixo para responder à demanda para a atividade de forrageio. Outros pesquisadores
defendem que o estado fisiológico pode ser mais importante que a idade para determinar
o limiar de tarefa (Robinson, 2009). Por exemplo, o estoque de gordura é um estado
fisiológico que frequentemente está associado a determinadas tarefas. Operárias com
menos reservas são propensas a forragear, enquanto as com maior estoque lipídico são
mais comumente encontradas dentro do ninho (Smith, Suarez. Tsutsui, Wittman,
Edmonds, Freauff & Tillberg, 2011).
A maioria das pesquisas sobre alocação de tarefas foca principalmente nas tarefas
de forrageio e cuidado aos imaturos. Sendo que, a maioria da colônia despende maior
parte do seu tempo permanecendo inativa. Na literatura é reportada que mais de 50% das
operárias presentes em colônia de insetos sociais, permanecem inativas (Lindauer, 1952;
Retana & Cerdá, 1990; Dornhaus, 2008). Apesar desses altos níveis de inatividade
prevalente na colônia, esse comportamento é um dos menos compreendidos. Sendo assim,
descartar o comportamento de inatividade pode distorcer nossa compreensão a respeito
da divisão de trabalho. Encontrar explicações adaptativas para esse comportamento é
relevante, porque altos níveis de inatividade podem não ser um reflexo da vida em
cativeiro como muito foi discutido na literatura (Dornhaus, 2008). Essa explicação era
47
comumente usada para justificar esse comportamento em colônias de insetos sociais
(Charbonneau, Hillis & Dornhaus, 2015).
Diferentemente do que se pensava sobre a inatividade, já se tem informações que
permanecer inativa é considerada uma atividade, que operárias se especializam em
inatividade. Charbonneau & Dornhaus (2015) apresentam resultados que o tempo de
inatividade difere significativamente entre as operárias, e que esse comportamento é
estável ao longo de todo o dia, descartando assim a hipótese de que devido ao ritmo
circadiano esses indivíduos poderiam desempenhar funções em turnos diferentes.
Atualmente algumas explicações têm sido propostas para esclarecer a funcionalidade da
inatividade, mas muito pouco testadas (Charbonneau & Dornhaus, 2015). Dessas poucos
testadas, uma das mais comumente citadas é que essas operárias agem como uma força
de trabalho reserva que é “ativada” mediante uma sobrecarga de trabalho (Apis mellifera
- Lindauer, 1952). Porém, quando testadas em colônias de abelhas os dados não foram
consistentes para explicar essa hipótese (Apis mellifera - Johnson, 2002; Bombus
impatiens - Jandt; Robins, Moore & Dornhaus, 2012).
Nosso trabalho visa testar a flexibilidade na alocação de tarefas em formigas do
gênero Dinoponera tendo como principal foco a tarefa de inatividade. Essas formigas
estão entre as maiores formigas conhecidas, sendo sua distribuição restrita a América do
Sul. A espécie estudada é a Dinoponera quadriceps que é endêmica da região Nordeste
do Brasil (Kempf, 1971). Em suas colônias não há rainhas, e a reprodução é realizada por
uma operária reprodutora dominante, denominada gamergate (Monnin & Peeters, 1998).
D. quadriceps forrageia solitariamente e não realiza recrutamento de companheiras de
ninho (Araújo & Rodrigues, 2006; Azevedo, Medeiros & Araújo, 2014). O forrageio está
positivamente relacionado com a disponibilidade de presas potenciais e é ajustado ao
48
longo do ano e dos dias para evitar estresse térmico, o que aumenta ainda mais sua
eficiência. (Medeiros, Azevedo, Santana, Lopes & Araújo, 2014)
O comportamento de inatividade na espécie é realizado com frequência ao longo
da vida das operárias. Em cada mês de vida, mais de 90% das operárias permanecem
inativas em algum momento (Manuscrito 1). Com isso, nossa hipótese é que D.
quadriceps é uma espécie que apresenta flexibilidade comportamental, e que em função
da necessidade da colônia, as formigas seriam capazes de realocar operárias inativas para
suprir a demanda de tarefas, as quais a colônia estaria necessitando naquele momento.
Material e métodos
Local de Estudo
O estudo foi realizado com três colônias de D. quadriceps, coletadas no Campus
da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) (5°50'21.3"S 35°12'10.3"W),
as quais tinham um total de 80 indivíduos. Essas foram transportadas para o laboratório
e acondicionadas em ninhos artificiais de plástico (41 x 29 x 13 cm), inseridos dentro das
arenas de forrageio (100 cm x 50 cm x 20 cm). A temperatura e a umidade do laboratório
foram mantidas, respectivamente a 25 ± 2 º C e 65 ± 10% e o regime de luz 12:12
claro/escuro. Fontes de água foram oferecidas sem restrição em placas de Petri e a
alimentação, ofertada três vezes na semana, foi principalmente à base de larvas de
Tenebrio molitor e frutas, e eventualmente Orthoptera e Lepidoptera.
Registro comportamental
Para testarmos a flexibilidade comportamental dos indivíduos, verificando a
capacidade de alocar tarefas em resposta a perturbações na colônia, inicialmente
identificamos todas as operárias. Para aquelas que eclodiam no laboratório, a marcação
foi realizada com caneta colorida (Edding 780 Paint Marker) e após o endurecimento do
exoesqueleto foi aplicada a marcação com etiquetas numeradas coladas no tórax, como
49
realizado nas operárias que vieram do campo, baseado em Corbara, Fresneau, Lachaud,
Leclerc & Goodall (1986).
O experimento foi dividido em duas condições: sem forrageadoras (condição 1) e
sem cuidadoras (condição 2). As observações para cada condição aconteceram ao longo
de nove dias, com duas horas por dia de observação para cada colônia. O método de
observação utilizado foi o focal instantâneo (Altmann, 1974), com registros a cada quinze
minutos para cada indivíduo. Durante esse período de observação foi registrado a
frequência de comportamentos de todos os indivíduos da colônia, seguindo uma
sequência pré-determinada pela planilha de observação.
As observações, em cada uma das condições, foram divididas em três fases:
Fase 1 - durante três dias consecutivos as colônias foram observadas sem
interferência.
Fase 2 – Na condição 1 foram retiradas todas as operárias que tiveram uma
frequência de forrageio igual ou superior a 25% durante a fase 1. Após a
retirada das forrageadoras, as colônias foram observadas durante três dias
consecutivos. Na condição 2, as operárias cuidadoras foram retiradas e as
colônias também observadas durante 3 dias consecutivos.
Fase 3 - Ao término da segunda fase, os indivíduos que foram removidos
retornaram para o ninho. No dia posterior, iniciou a terceira e última fase
e novamente as colônias foram observadas por três dias consecutivos. No
término desses experimentos totalizamos 36 horas de observação para
cada colônia nas duas condições.
Nossa pesquisa focou em três categorias comportamentais contendo unidades
comportamentais, que são frequentemente mais realizadas na colônia (manuscrito 1).
50
Baseamo-nos nas descrições efetuadas por Pratt (1994), Pie (2002), Vieira, Fernandes &
Antonialli-Junior (2012) e Azevedo et al. (2014) para definirmos as categorias
comportamentais aqui utilizadas. Dentro dessas categorias estavam inseridos os seguintes
comportamentos:
Cuidado aos imaturos: estão incluídos os comportamentos direcionados aos imaturos
(ovos, larvas e pupa):
o Transporte de imaturos: a operária transporta os imaturos para outra câmara dentro
do ninho ou de um lugar para outro da câmara.
o Limpeza de imaturos: registradas todas as vezes que a operária lambe as larvas.
o Auxiliar no empupamento: a operária deposita grãos de substrato na larva.
o Auxiliar na saída do casulo: a operária auxilia o emergente a romper o pupário.
o Permanecer com imaturos: a operária permanece parada ao lado ou sobre os
imaturos ou ainda segurando os ovos com a mandíbula.
o Antenação em imaturos: a operária toca os imaturos com as antenas.
o Alimentar larvas: a operária alimenta as larvas, seja colocando o alimento ao lado
da larva, ou prendendo o alimento na mandíbula e por sucção a larva suga o
alimento.
Forrageio: saída da operária do ninho. A formiga pode vir a realizar os seguintes
comportamentos: movimentar-se lentamente na arena de forrageio tocando as antenas
no substrato, transportar alimento da arena para o ninho, alimentar-se ou permanecer
inativa na arena.
Inatividade: a operária permanece imóvel dentro do ninho.
Análise estatística.
Para testar se os indivíduos são comportamentalmente flexíveis mediante o
estresse causado pela retirada de operárias que realizam tarefas importantes para
51
manutenção da colônia utilizamos primeiramente para todos os dados, a análise de
normalidade, através do teste de Kolmogorov-Smirnov. Após constatarmos que os dados
não apresentavam distribuição normal, aplicamos o teste não paramétrico de Friedman
para compararmos se existia diferença entre as fases. Quando encontrada diferença
estatística, utilizamos como post hoc o teste de Wilcoxon par a par. Consideramos o nível
de significância igual ou inferior a 5% bicaudal.
Resultados
Condição 1: Retirada das forrageadoras
Quando comparamos o comportamento dos indivíduos que permaneceram nas três
fases (Tabela 1), encontramos diferença significativa para duas das três categorias
testados (Forrageio: F(2) = 15,048, p < 0,001 e Inatividade: F(2) = 63,10, p < 0,001). Para
o comportamento de cuidado não houve diferença significativa (F(2) = 17,520, p > 0,001).
Quando comparamos o comportamento das operárias retiradas, na fase um e três,
novamente apenas para forrageio (F(1) = 11,51, p < 0,001) e inatividade (F(1) = 14,57, p
< 0,001) houve diferença significativa.
Com a saída das forrageadoras na segunda fase, tivemos uma diminuição do
comportamento de inatividade (F(2) = 63,10, p < 0,001) e um aumento das frequências
comportamentais de forrageio (F(2) = 15,048, p < 0,001 ) e cuidado (F(2) = 17,520, p >
0,001), bem como um maior número de operárias realizando essas tarefas. Em
contrapartida, com o retorno das operárias que foram removidas, observamos na terceira
fase que a inatividade aumentou e que os comportamentos de cuidado e forrageio foram
menos frequentes que na primeira fase (Fig. 1A). No entanto, o número de operárias
forrageando diminuiu e de cuidadoras aumentou, quando comparado com as fases 1 e 2.
O perfil comportamental das forrageadoras retiradas na fase dois variou. Comparado a
fase um, o forrageio e cuidado diminuíram e a inatividade aumentou (Fig. 1B).
52
Quadro 1: Resultado do Post hoc realizado nas colônias durante a condição 1 (retirada de
forrageadoras), nas atividades de forrageio e inatividade. As formigas identificadas como
A são as operárias que permaneceram na colônia ao longo das três fases, aquelas
identificadas com B são as operárias que foram retiradas na fase 2.
Comportamento Formigas Fases Valores
Z p
Forrageio A
1x2 2,333 0,020
1x3 1,414 0,157
2x3 3,651 0,001
B 1x3 11,51 0,001
Inatividade A
1x2 2,797 0,005
1x3 7,812 0,001
2x3 5,025 0,001
B 1x3 14,57 0,001
53
Figura 1: Perfil comportamental das operárias durante as três fases do experimento na
condição 1 (sem operárias forrageadoras na fase 2). A – Operárias que permaneceram na
colônia durante as três fases, B – operárias que foram retiradas na fase 2. O ponto em
negrito em cima da chave nas barras do gráfico sinaliza onde houve diferença
significativa.
54
Condição dois: Retirada das cuidadoras
Encontramos diferença significativa entre as três fases para os três
comportamentos testados (Forrageio: F(2) = 31,43, p < 0,001; Cuidado aos imaturos: F(2)
= 103,29, p < 0,001 e Inatividade: F(2) = 94,132 p < 0,001). Quando comparadas, com
exceção do forrageio da segunda fase com o da primeira fase, todas as fases diferiram
significativamente entre elas (Tabela 1). Com a saída das cuidadoras na segunda fase,
mais de 94% das operárias diminuíram sua inatividade e a tarefa comportamental de
cuidar aumentou quase três vezes comparada a primeira fase enquanto que o forrageio
diminuiu. Além do que, mais de 77% das operárias passaram a cuidar dos imaturos em
algum momento. Com o retorno das operárias na terceira fase, observamos que a
inatividade voltou a aumentar, sendo maior que na segunda fase. O comportamento de
forrageio foi menos frequente que na primeira fase e o cuidado foi menos frequente que
na segunda fase (Fig. 2A).
Tabela 2: Resultado do Post hoc realizado nas colônias durante a condição 2 (retirada das
cuidadoras), nas atividades de forrageio, cuidado e inatividade. As formigas identificadas
como A são as operárias que permaneceram na colônia ao longo das três fases, aquelas
identificadas com B são as operárias que foram retiradas na fase 2.
Comportamento Formigas Fases Valores
z P
Forrageio A
1x2 0,910 0,359
1x3 5,267 0,001
2x3 4,391 0,001
B 1x3 2,668 0,008
Cuidado A
1x2 9,100 0,001
1x3 4,041 0,001
2x3 6,305 0,001
B 1x3 1,291 0,197
Inatividade A
1x2 5,607 0,001
1x3 4,180 0,001
2x3 9,295 0,001
B 1x3 2,419 0,016
55
Figura 2: Perfil comportamental das operárias durante as três fases do experimento na
condição 2 (sem operárias cuidadoras na fase 2). A – Operárias que permaneceram na
colônia durante as três fases, B – operárias que foram retiradas na fase 2. O ponto em
negrito em cima da chave nas barras do gráfico sinaliza onde houve diferença
significativa.
Discussão
56
Após a perturbação na colônia, causada pela retirada de operárias responsáveis
por tarefas importantes como cuidados aos imaturos e forrageio, as operárias mudaram
seu comportamento em resposta ao estresse causado pela retirada dos indivíduos, e foram
capazes de suprir as necessidades da colônia, isso mostra que Dinoponera quadriceps
apresenta flexibilidade comportamental. Essa plasticidade comportamental faz com que
esses indivíduos respondam eficientemente às mudanças, tornando-os mais aptos
(Robinson et al., 2009). Porém, apesar de parecer óbvio esse tipo de comportamento, nem
todas as formigas tem essa capacidade. Colônias de Pogonomyrmex badius, não são
capazes de realocar operárias para as tarefas necessárias, mesmo que perca metade de sua
ninhada (Kwapich & Tschinkel, 2013). Com isso podemos constatar que nem todas as
espécies são altamente flexíveis (Robinson et al., 2009).
A flexibilidade é importante em espécies que habitam ambientes que são variáveis
ou em situações nas quais a demanda por diferentes tarefas muda rapidamente
(Charbonneau & Dornhaus, 2015). Apesar da aparente flexibilidade em D. quadriceps,
constatamos que pode haver variação de estratégia, dependendo da condição que se
encontra a colônia. Quando as forrageadoras foram retiradas, mais de 50 % das operárias
diminuíram sua inatividade e dessas mais de 90% aumentaram o comportamento de
cuidado. Em contrapartida mais de 35% das operárias aumentaram o seu tempo de
inatividade. Diante de uma mesma condição observamos diferentes estratégias e
provavelmente isso acontece em decorrência das diferenças individuais entre as operárias
fazendo com que apresentem limiares diferentes para uma mesma tarefa. Essas diferenças
podem ser geradas durante o desenvolvimento larval ou decorrentes da variação genética
existente na colônia, idade, experiência (Gordon 2003, Oldroya & Thompsom, 2006).
Em ambas as condições, durante a segunda fase a inatividade diminuiu. Esse
comportamento é justificado uma vez que com a ausência de operárias que realizavam
57
tarefas chave, como o cuidado e o forrageio, a demanda de trabalho aumenta. Porém na
condição 1, algumas operárias aumentaram o seu tempo de inatividade na segunda fase.
Ao adotar essa estratégia esses indivíduos conservam energia (Charbonneau & Dornhaus,
2015). Essa estratégia pode ser vantajosa, uma vez que com a retirada das forrageadoras
o estoque de alimento pode ficar reduzido. Mesmo com algumas operárias adotando essa
estratégia, a tarefa de forrageio não deixou de ser realizada e juntamente com a tarefa de
cuidado, foram mais frequentes na segunda fase que na primeira. Com a saída das
forrageadoras e correndo o risco de inanição, as operárias aumentaram o cuidado bem
como passaram a forragear, para suprir as demandas da colônia.
O investimento na prole é o caminho para a prosperidade da colônia. Sendo assim,
é de se esperar que os imaturos tenham um valor maior para colônia. Isso explicaria o
fato de que com a retirada das cuidadoras a inatividade teve uma redução de mais de 50%
na segunda fase e o cuidado por parte das operárias que permaneceram no ninho quase
triplicou. Ao adotar essa estratégia elas garantem a sobrevivência dos imaturos e
consequentemente da colônia. Vimos que em ambas as condições, as operárias de D.
quadriceps que permanecem inativas, atuam como uma força de trabalho reserva que é
ativada mediante uma carga de trabalho extra (Lindauer, 1952). Assim, elas agem
similarmente a células totipotentes, podendo assumir diversas funções na colônia. Novas
pesquisas focando o papel da inatividade serão importantes para entender melhor esse
mecanismo, principalmente em outras espécies.
Nessa espécie o fator idade influencia a alocação de tarefas, porém cada operária
segue o seu próprio padrão (Manuscrito 1). Acredita-se que espécies que se adéquam de
alguma forma ao polietismo temporal apresentam uma maior flexibilidade na alocação de
tarefas, quando comparadas àquelas com maior grau de especialização. Apesar de a
especialização aumentar a eficiência da colônia (Osterr & Wilson, 1978), ela restringe a
58
capacidade de ser flexível. O fato de que operárias de D. quadriceps são capazes de
retornar a um ritmo semelhante às primeiras fases do experimento, com o retorno das
forrageadoras e cuidadoras, exemplifica mais ainda essa flexibilidade.
A flexibilidade pode variar entre as várias espécies, em que cada uma é adaptada
para lidar com um conjunto de adversidades características de cada ambiente. A variação
de flexibilidade entre as espécies pode ser gerada por diferentes estratégias de alocação
de tarefas. Os sistemas altamente flexíveis, que são capazes de se adaptar às mudanças de
demanda, exigem operárias com sistema neural mais sofisticado ou com sistema sensorial
capaz de coletar e processar informações (Charbonneau & Dornhaus, 2015). A
flexibilidade existente em D. quadriceps faz com que se distribuam em atividades de
acordo com a demanda da colônia e que respondam eficientemente as mudanças impostas
pelo ambiente as quais estão inseridas.
59
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63
30 MANUSCRITO
VARIAÇÃO DA MASSA CORPÓREA ENTRE OPERÁRIAS DE
DINOPONERA QUADRICEPS (HYMENOPTERA, FORMICIDAE)
Ingrid Araújo de Medeiros, Arrilton Araújo*
Laboratório de Biologia Comportamental, Departamento de Fisiologia,
Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brazil
*Autor correspondente: Arrilton Araújo
Laboratório de Biologia Comportamental
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia
Departamento de Fisiologia - Centro de Biociências
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Av. Salgado Filho, s/n - Caixa Postal 1511 - CEP 59078-970 - Natal, RN, Brazil
fax: (55) 84 3211 9206 e-mail: [email protected]
64
Resumo
Em insetos sociais, a divisão de trabalho é considerada a característica chave para o
sucesso ecológico desse grupo. Para algumas espécies o estado nutricional influencia na
distribuição de tarefas dentro da colônia. Nosso objetivo foi testar se a massa corporal de
Dinoponera quadriceps, varia entre as operárias que desempenham diferentes tarefas. O
estudo foi realizado no Laboratório de Biologia Comportamental na UFRN. Todas as
formigas foram marcadas, individualmente, com uma etiqueta alfanumérica colada no
tórax. O método de observação utilizado foi o focal instantâneo, com registros a cada
quinze minutos para cada indivíduo. Para testarmos se existe variação da massa corporal
entre as operárias, durante cinco meses seguidos, quatro colônias foram observadas uma
vez ao mês por um período de uma hora. No dia seguinte a cada observação, todas as
operárias eram removidas do ninho e pesadas. Nossos dados mostraram que a massa
corporal das operárias engajadas em atividades internas ao ninho é maior do que as
operárias que realizam tarefas intermediárias e essas são mais pesadas que as
forrageadoras.
Palavra-chave: Formigas, Divisão de trabalho, Ponerinae, Formigas sem rainhas,
Assimetria nutricional
65
Introdução
Em insetos sociais, a divisão de trabalho é uma característica marcante por ser
apontada como a chave para o sucesso ecológico desse grupo (Holldobler & Wilson,
1990). A primeira divisão acontece entre rainhas (indivíduos que reproduzem) e operárias
(indivíduos que não reproduzem). Entre as operárias, há uma subdivisão para realização
de uma ou várias tarefas. Essa subdivisão acontece entre as operárias sendo elas as
responsáveis por promover o desenvolvimento e o crescimento da colônia (Robinson,
1992).
A divisão do trabalho é resultante da alocação de tarefas que otimizam a
distribuição da força de trabalho e aumentam a eficiência da colônia (Osterr & Wilson,
1978). Dentro do grupo das operárias, essa divisão pode ser baseada principalmente em
especialização morfológica, mudanças comportamentais relacionadas à idade ou status
hierárquico. A divisão de trabalho decorrente da variação morfológica é conhecida como
polietismo físico ou morfológico encontrado principalmente em cupins e espécies de
formigas com distinguíveis subcastas dentro da casta operária. Quanto mais extremas as
diferenças entre as subcastas, no que se refere a tamanho ou morfologia, mais
especializado e restrito será o repertório comportamental. As especializações mais
comuns são para defesa e forrageio; no entanto, há outras menos comuns como
processamento de alimento e armazenamento de alimentos (Wilson, 1978; Corn, 1980;
Busher, Calabi & Traniello, 1985; Fowler, 1985). Na divisão de trabalho relacionado com
a idade, as operárias mais velhas tendem a realizar tarefas mais custosas, como forrageio,
e os mais jovens realizam tarefas dentro do ninho, que são menos custosas (Wilson, 1971).
No entanto, como em muitas espécies, os insetos sociais apresentam flexibilidade
comportamental, sendo capazes de variar o seu comportamento em resposta às mudanças
causadas por fatores internos e externos (Robinson, 1992; Manuscrito 2). Entre esses
66
fatores estão os limiares de resposta, idade e variação nutricional, que vêm sendo
apontados como moduladores da alocação de tarefas em colônias de insetos sociais.
No modelo do limiar de resposta, a operária tem um limiar interno de resposta a
um estímulo específico para uma dada tarefa (Bonabeau, Theraulaz & Deneubourg,
1996,1998; Page & Mitchell, 1998; Grahan, Myerscough, Jones & Oldroyd, 2006;
Jeanson, Fewell, Gorelick & Bertram, 2007; Gove, Hayworth, Chhetri & Rueppell, 2009).
Nesse modelo, a existência de variação de limiares entre os indivíduos é necessária para
que haja divisão de trabalho (Robinson & Page, 1989). A operária executa a tarefa assim
que o limiar é atingido e vai continuar executando tal tarefa até as pistas que ativam esse
limiar cessem (Theraulaz, Bonabeau & Deneubourg, 1998; Wollman, Hubler, Holley,
Franks & Dornhaus, 2012).
Além disso, o estado nutricional dos indivíduos, pode provocar mudanças
comportamentais em formigas e abelhas (Blachard, 2000; Toth & Robinson, 2005).
Operárias jovens de Apis mellifera privadas de alimento, iniciam o forrageio mais
precocemente do que abelhas de uma colônia com indivíduos bem alimentados (Shulz,
Huang & Robinson, 1998). Nessa espécie o teor de gordura pode variar entre os membros
de uma mesma colônia e isso não tem associação com a idade (Toth & Robinson, 2005).
Geralmente as rainhas são mais corpulentas do que as operárias que trabalham dentro da
colônia e essas mais corpulentas que as forrageadoras (Blachard, 2000; Toth & Robinson,
2005; Smith et al., 2011). Em estudo com Apis mellifera, as forrageadoras apresentaram
níveis de gordura menores do que as operárias que cuidavam dos imaturos e mesmo as
operárias que foram induzidas a forragear precocemente diferiram em sua massa corporal
quando comparadas às cuidadoras (Toth & Robinson, 2005). Resultado semelhante é
encontrado em formigas do gênero Pogonomyrmex, em que as forrageadoras são mais
leves que operárias jovens (Porter & Jorgensen, 1981).
67
Em espécies nas quais todos os indivíduos são fisiologicamente semelhantes e não
apresentam divisão de castas, o estado nutricional pode ser um mecanismo regulador da
alocação de tarefas nessas colônias. Por exemplo, na subfamília Ponerinae, todas as
formigas são capazes de reproduzir, pois não apresentam diferenciação morfológica entre
rainhas e operárias, sendo a divisão reprodutiva mantida por hierarquia de dominância
através de comportamentos agonísticos (Monnin, Malosse & Peeters, 1998). Segundo
Smith e colaboradores (2011) em Dinoponera australis, há uma associação inversamente
proporcional entre forrageio e taxa de gordura, e a alocação de tarefas dentro da colônia
pode ser organizada por status nutricional, visto que operárias que possuem uma taxa de
gordura maior, desempenham tarefas menos custosas como o cuidado à prole, por estarem
mais aptas a competir por oportunidades reprodutivas e melhores postos hierárquicos
dentro da colônia.
Dinoponera quadriceps está entre as maiores formigas catalogadas, sendo
encontradas apenas na América do Sul (Kempf, 1971). Seu forrageio é solitário e não
realiza recrutamento de outras operárias da colônia (Araújo & Rodrigues 2006; Azevedo,
Medeiros & Araújo, 2014). O forrageio está positivamente relacionado com a
disponibilidade de presas potenciais e é ajustado ao longo do ano e dos dias para evitar
estresse térmico, o que aumenta ainda mais sua eficiência (Medeiros, Araújo,
Araújo,Queiroz & Vasconcelos, 2012; Medeiros, Azevedo, Santana, Lopes & Araújo,
2014).
O fator idade é capaz de influenciar a divisão de trabalho nessa espécie, porém
cada indivíduo tem um padrão de alocação particular (Manuscrito 1). Isso acontece
provavelmente devido a flexibilidade encontrada nessa espécie, que possibilita as
operárias de ajustar-se comportamentalmente de acordo com a necessidade da colônia.
Sendo assim, juntamente com a idade, o estado nutricional pode modular a distribuição
68
de tarefas realizada pelas operárias e consequentemente a divisão de trabalho nessas
colônias. Nosso objetivo foi testar se a massa corporal de Dinoponera quadriceps, varia
entre as operárias que desempenham diferentes tarefas. Nossa hipótese é que a massa
corporal das operárias de D. quadriceps varia entre as operárias que desempenham
diferentes tarefas. Portanto operárias que realizam tarefas internas ao ninho, como cuidar
da prole e inatividade, deverão ser mais pesadas do que aquelas que desempenham tarefas
internas e externas ao mesmo tempo (operárias intermediárias) e essas últimas mais
pesadas que as operárias que saem para forragear.
Material e Métodos
O estudo foi realizado com cinco colônias de D. quadriceps coletadas no Campus
da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN) (5°50'21.3"S 35°12'10.3"W),
as colônias continham 16, 33, 17, 37 e 82 operárias. As colônias foram transportadas para
o laboratório e acondicionadas em ninhos artificiais de plástico (41 x 29 x 13 cm),
inseridos dentro das arenas de forrageio (100 cm x 50 cm x 20 cm). A temperatura e a
umidade do laboratório foram mantidas, respectivamente a 25 ± 2 ºC e 65 ± 10% e o
regime de luz 12:12 claro/escuro. Fontes de água foram oferecidas sem restrição em
placas de Petri e a alimentação, ofertada três vezes na semana, foi principalmente à base
de larvas de Tenebrio molitor, frutas da estação e eventualmente insetos adultos de
Orthoptera e Lepidoptera.
Coleta de dados
Para testarmos se existia diferença entre os indivíduos quanto a massa corporal e
a função que desempenhava dentro da colônia, identificamos todos os indivíduos com
etiquetas colocadas no tórax. Para aqueles que eclodiam no laboratório a marcação foi
realizada com caneta (Edding 780 Paint Marker) e após o endurecimento do exoesqueleto
69
foi aplicada a marcação com etiquetas numeradas coladas no tórax, como realizado nos
indivíduos que vieram do campo (Corbara, Fresneau, Lauchad, Leclerc & Goodall, 1986).
Para coleta dos dados da massa coporal utilizamos uma balança de precisão (AND
HR-200 Digital Analytical Balance, 210g X 0.1mg). No dia anterior à pesagem, cada
colônia foi acompanhada por uma hora utilizando o método focal instantâneo (Altmann,
1974) com registros a cada quinze minutos para cada indivíduo. A sequência em que cada
indivíduo era observado era pré-determinada pela ordem em que as operárias estavam
arranjadas na planilha de observação. Durante essa observação, eram registradas as
atividades que a operária estava realizando.
Baseado em Pratt (1994), Pie (2002), Vieira et al. (2012) e Azevedo et al. (2014)
registramos três categorias comportamentais compostas pelos seguintes comportamentos:
Cuidado aos imaturos: estão incluídos os comportamentos direcionados
aos imaturos (ovos, larvas e pupa):
o Transporte de imaturos: a operária transporta os imaturos para outra
câmara dentro do ninho ou de um lugar para outro da câmara.
o Limpeza de imaturos: registradas todas as vezes que a operária lambe as
larvas.
o Auxiliar no empupamento: a operária deposita grãos de substrato próximo
ou na larva.
o Auxiliar na saída do casulo: a operária auxilia o emergente a romper o
pupário.
o Permanecer com imaturos: a operária permanece parada ao lado ou sobre
os imaturos ou ainda segurando os ovos com a mandíbula.
o Antenação em imaturos: a operária toca com as antenas os imaturos.
70
o Alimentar larvas: a operária alimenta as larvas, seja colocando o alimento
ao lado da larva, ou prendendo o alimento na mandíbula e por sucção a larva suga o
alimento.
Forrageio: saída da operária do ninho. A formiga pode vir a realizar os
seguintes comportamentos: movimentar-se lentamente na arena de forrageio tocando as
antenas no substrato, transportar alimento da arena para o ninho, alimentar-se ou
permanecer inativa na arena.
Inatividade: a operária permanece imóvel dentro do ninho.
No dia seguinte a observação todos os indivíduos eram retirados da colônia e
mantidos em uma caixa para o processo de pesagem. Todos os indivíduos de uma mesma
colônia eram mantidos juntos e não era ofertado nenhum alimento ou água, pois o
processo de pesagem era realizado no máximo em 30 minutos. Após a pesagem, todos os
indivíduos eram inseridos diretamente dentro do ninho. Esse processo foi repetido para
todas as colônias. Esse procedimento foi realizado uma vez por mês, ao longo de cinco
meses. Realizar a pesagem uma única vez ao mês teve o intuito de diminuir o estresse
causado pela abertura do ninho e captura de todos os indivíduos para serem pesados.
Foram utilizadas 183 operárias e totalizou-se 25 horas de observação.
Após coleta dos dados os indivíduos foram categorizados em três grupos distintos.
No primeiro grupo estavam inseridos apenas aqueles indivíduos que realizam tarefas
dentro do ninho e este se subdividia em três categorias (indivíduos que cuidavam dos
imaturos, indivíduos que permaneciam inativos e aqueles que desempenhavam essas duas
funções alternadamente). No segundo grupo estavam as operárias que realizavam tarefas
dentro e fora do ninho (intermediárias) e no terceiro grupo estavam aqueles indivíduos
que foram observados realizando somente atividade de forrageio.
Análise estatística
71
Realizamos dois testes de Equações Estimativas Generalizadas (EEG). Esse teste
foi escolhido pelo fato dos dados não apresentaram normalidade após o teste de
Kolmogorov-Smirnov. Inicialmente um teste EEG foi realizado para investigar possíveis
diferenças da massa corporal entre as operárias cuidadoras e as operárias que
permaneciam inativas dentro do ninho. Apesar de serem tarefas distintas, supomos que a
massa corporal dos indivíduos que desempenham essas tarefas sejam semelhantes, e por
isso poderíamos agrupar em uma categoria de tarefa (cuidadora e inativas). Então
realizamos o teste EEG para avaliar o efeito da massa corporal nas três categorias de
tarefa (interna ao ninho x intermediária x externa ao ninho) executada pelas operárias.
Consideramos como efeito fixo no modelo a massa corporal das operárias e como efeito
randômico o indivíduo e a colônia de onde o animal pertencia. Todos os testes foram
realizados adotando um nível de significância de 5% bicaudal.
Resultados
Quando comparamos a massa corporal dos indivíduos que realizam cuidado aos
imaturos com aqueles que permaneciam inativos dentro da colônia, não encontramos
diferença significativa (p > 0,05). Por esse motivo, nosso teste final para avaliar o efeito
da massa corporal dos indivíduos na tarefa desempenhada por eles foi feito com todas as
colônias e considerando três categorias de tarefas, sendo elas: cuidadoras e inativas;
intermediárias; forrageadoras.
Quando comparadas quanto a massa corporal, as operárias que desempenham
tarefas internas (cuidado e inatividade) apresentaram massa corporal significativamente
superior (p < 0,05, média = 0,359g ± 0,023) às operárias intermediarias (p < 0,05, média
= 0,328g ± 0,032) e as forrageadoras (p < 0,05, média = 0,317g ± 0,030). Houve também
diferença significativa entre a massa corporal das operárias que realizavam tarefas
72
intermediárias (média = 0,328g ± 0,032) e as forrageadoras (média = 0,317g ± 0,030) (p
< 0,05) (Fig.1).
Figura 1: Massa corporal (g) de operárias de Dinoponera quadriceps em diferentes
atividades desempenhadas.
Discussão
Nossos dados suportam nossa hipótese, que a massa corporal varia entre as
operárias de D. quadriceps. Em colônias nas quais todos são capazes de reproduzir, o
estado nutricional pode ser um indicador das condições da colônia, como também das
condições de cada operária. Os sinais fisiológicos, como massa corporal, emitidos pela
operária pode vir a reforçar a especialização para algumas tarefas, como o forrageio
(Smith et al., 2011).
73
O forrageio é uma tarefa essencial para colônia, pois além de suprir as suas
próprias necessidades, as forrageadoras são responsáveis por suprir toda a demanda
energética da colônia. No entanto, o forrageio é considerado a atividade mais custosa,
devido aos riscos envolvidos durante essa tarefa (Wilson, 1971). Porém, o que leva
indivíduos a se especializarem nessa atividade? Nessas colônias, onde todos têm
capacidade de competir pelo posto de fêmea dominante, estar em boas condições físicas
pode vir a contribuir nas disputas entre esses indivíduos. Então, competir pela chance de
tornar-se dominante ou ter um posto hierárquico melhor, serviria de estímulo para os
indivíduos abaixo do peso “ideal” da colônia, sair e forragear. Ou ainda esse estímulo
pode ser desencadeado, simplesmente pelos indivíduos estarem com o nível de reserva
energético baixo (Porter & Jorgenser, 1981).
Assim, a diferença no estado nutricional seria uma possível causa para iniciar
forrageio e não uma consequência dessa tarefa custosa tanto em riscos quanto
energeticamente. Mesmo assim, caso a colônia venha perder esse indivíduo com menos
reserva energética, ela estaria perdendo menos do que perder um indivíduo com uma
maior reserva, pois indivíduos com o nível energético baixo possuem um menor valor
para a colônia (Tripet & Nonacs, 2004). Em estudo com abelhas Apis mellifera,
cuidadoras apresentaram um estoque lipídico duas vezes superior ao estoque das
forrageadoras (Toth & Robinson, 2005). Por sua vez, formigas forrageadoras do gênero
Pogonomyrmex são 40% menos corpulentas do que operárias de dentro do ninho (Porter
& Jorgenser, 1981). Já Temnothorax albipennis apresenta uma forte correlação negativa
entre peso e probabilidade de forragear (Robinson, Feirnerman & Franks, 2009a;
Robinson, Richardson, Sendova-Franks, Feirnerman & Franks, 2009b).
Enquanto os menos corpulentos são mais propensos a forragear, as operárias em
melhor estado nutricional realizam tarefas dentro do ninho, como cuidado. Nessas
74
colônias todos são potenciais reprodutores (Monnin & Peeters, 1998), a permanência
dessas operárias em locais próximos a cria lhes confere mais oportunidades reprodutivas
do que indivíduos que estão envolvidos em tarefas fora da colônia.
Em D. australis o estoque de gordura é relacionado com o movimento de dentro
para fora do ninho (Smith et al., 2011) semelhante ao resultado encontrado em nosso
estudo. Entretanto, para D quadriceps não encontramos diferença significativa quanto ao
peso, entre os indivíduos próximos a ninhada e os demais que permanecem somente
dentro da colônia. Em colônias de D quadriceps as operárias são flexíveis e capazes de
realocar as tarefas dependendo da necessidade da colônia (Manuscrito 2). É provável que
o estado nutricional dos indivíduos de dentro da colônia se mantenha semelhante, uma
vez que essas operárias poderiam vir a se engajar em qualquer tarefa inclusive ao posto
de reprodutora. As forrageadoras, que apesar de teoricamente serem capazes de
reproduzir, tinham um estado nutricional que pode não favorecer esse comportamento,
como sugerido para D. australis (Smith et al., 2011).
No entanto, a relação entre menor massa corporal e forrageio não é meramente
desencadeada pela fome, pois formigas subnutridas tem acesso à comida e continuam
forrageando e mantém o peso (Robinson et al., 2009b). Assim, a decisão para forragear
pode ser desencadeada por um limiar de resposta flexível ligado ao seu nível de
corpulência, como observado em Temnothorax albipennis (Robinson et al., 2009a). Nessa
espécie, as formigas que respondem a uma demanda maior de forrageadoras são as menos
corpulentas independentemente de sua idade ou posição espacial dentro do ninho
(Robinson et al., 2009a; Robinson &t al., 2012). Essa ativação do limiar estaria assim
ligada ao estado nutricional da operária, e essa estratégia tem uma propriedade benéfica
para a colônia, como citada anteriormente, pois os indivíduos menos corpulentos tem um
valor menor para a colônia quando comparado a aqueles com massa corpórea maior, além
75
do que são mais ágeis para se locomover e fugir de possíveis predadores (Porter &
Jorgenser, 1981; Blanchard et al., 2000).
Contudo, podemos inferir que a massa corporal, juntamente com a idade são
moduladores da alocação de tarefas em D. quadriceps, e que a flexibilidade existente
nessas colônias as tornam aptas a serem capazes de distribuir suas atividades de acordo
com a demanda da colônia.
76
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81
Considerações Finais
Neste estudo, avaliamos a influência da idade, se existe variação da massa
corporal, bem como a flexibilidade comportamental existente em colônias de Dinoponera
quadriceps
A divisão de trabalho é fundamental na organização social, sendo observada em
muitos grupos vivos (Osterr & Wilson, 1978; Robinson, 1992). Ela permite a
especialização em tarefas, promovendo um melhor desempenho das atividades que
ocorrem em paralelo com outras. Em insetos sociais, essa característica e tida como a
responsável pelo sucesso ecológico desse grupo (Osterr & Wilson, 1978).
Em um ambiente hipoteticamente estável, cada operária teria uma tarefa
específica, e como em uma indústria de produção, a colônia seria mais eficiente. No
entanto, o ambiente é inconstante, e para prosperar é vantajoso que os indivíduos sejam
capazes de ajustar seu comportamento para cada situação imposta.
Em D. quadriceps, não há um padrão definido para a transição das tarefas de toda
a colônia, cada operária tem seu padrão de transição. Contudo, observamos que a tarefa
de cuidar é realizada principalmente nos primeiros meses de vida enquanto que o
forrageio tem uma tendência de ser realizado por indivíduos mais velhos. Logo, a idade
é um possível modulador das tarefas com limiar diferente para cada indivíduo.
Aparentemente a divisão de tarefa em D. quadriceps é um processo baseado em limiares,
que os indivíduos vão assumir tarefas a medida que o limiar, para dada tarefa, vai sendo
alcançado e a percepção da intensidade desse sinal pode ser afetada pela localização
espacial (Robinson, Feirnerman & Franks, 2009a; Robinson, Richardson, Sendova-
Franks, Feirnerman & Franks, 2009b).
Apesar de apresentarem flexibilidade, a morfologia, a idade, o estado fisiológico
e outros fatores tornam o indivíduo mais propenso ou não para uma dada tarefa (Robinson
82
et al., 2009a). Nesse estudo, nossos dados corroboraram com a nossa hipótese de um
sistema de alocação de tarefa flexível, no qual os indivíduos são capazes de responder
rapidamente à mudança na demanda para tarefas específicas. Essa capacidade de ajustar
a força de trabalho para suprir a demanda da colônia é encontrada em outras espécies de
insetos sociais (Pheidole dentata – Calabi & Traniello, 1989; Apis mellifera – Jonhnson,
2002; Couvillon, Robinson, Alkinson, Dent & Ratnieks, 2008), sendo considerada um
dos benefícios provenientes de não existir um controle central em colônias de insetos
sociais (Bourke & Franks, 1995).
Nós também demonstramos que D. quadriceps tem o peso como modulador da
distribuição de tarefas dentro da colônia. As operárias que realizam tarefas somente
dentro da colônia são mais pesadas que operárias intermediárias e essas mais pesadas do
que as forrageadoras. Essas estratégias conferem vantagens para a colônia, uma vez que
a perda dos indivíduos mais velhos e menos corpulentos é mais vantajosa do que perder
um indivíduo jovem e mais pesado (Porter & Jorgenser, 1981; Jeanne, 1986).
Ao perder forrageadores mais velhos, com menor tempo de serviço a oferecer, a
colônia aumenta sua expectativa de vida (Jeanne, 1986), e por serem leves são mais ageis
e menos atrativos para os predadores (Porter & Jorgenser, 1981; Blachard, 2000). Assim,
idade e peso, aparentemente influenciam no limiar de resposta das operárias de D.
quadriceps. Indivíduos mais novos e mais pesados apresentam limiar alto para
desempenhar atividades mais custosas, como o forrageio. Com nossos resultados, não
somos capazes de afirmar qual melhor preditor, idade ou massa corporal, da distribuição
de tarefas em colônias de D. quadriceps. Para isso, propomos que novas pesquisas sejam
feitas controlando, em um mesmo grupo, essas duas variáveis. Porém em colônias de
Temnothorax albipennis, quando comparados com outros fatores como idade, experiência
83
e localização espacial, a massa corporal foi o melhor preditor da divisão de trabalho
(Robinson et al. 2009a;Robinson et al. 2009b; Robinson, Feirnerman & Franks, 2012).
Nesse estudo, nossa hipótese sobre a influência da idade foi parcialmente
corroborada, uma vez que esse padrão não é o mesmo para todos os indivíduos. O cuidado
é mais realizado no início da vida enquanto o forrageio é realizado principalmente por
indivíduos mais velhos. Apesar dessa tendência, somente o fator idade não é capaz de
prever qual tarefa a operária irá realizar. A hipótese da flexibilidade comportamental na
divisão de tarefas foi corroborada. As operárias foram capazes de se realocarem para
outras tarefas que não estavam realizando para suprir a demanda de atividade da colônia.
Quanto a nossa hipótese sobre a diferença de massa corporal entre as operárias, ela
também foi corroborada. No entanto, não podemos afirmar se o baixo peso das
forrageadoras é uma motivação para sair e forragear ou se é uma consequência dessa
atividade. Temos como perspectivas realizar novos trabalhos, onde essas variáveis serão
acompanhadas desde o início da eclosão. Com isso, concluímos que as colônias de D.
quadriceps são flexíveis em suas tarefas e, que divisão de tarefas é modulada pelo fator
idade e que a massa corporal varia entre os diferentes grupos de atividades. Por isso, as
operárias D. quadriceps são capazes de enfrentar as condições ambientais impostas pelo
meio e obterem sucesso.
84
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96
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98
99
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101
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106
Comitê de Ética
