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UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE
CENTRO DE CIÊNCIAS DA SAÚDE
DEPARTAMENTO DE EDUCAÇÃO FÍSICA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM EDUCAÇÃO FÍSICA
EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO
SOBRE AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM
ADOLESCENTES
Rodrigo Alberto Vieira Browne
NATAL – RN
2015
EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO
SOBRE AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM
ADOLESCENTES
RODRIGO ALBERTO VIEIRA BROWNE
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
graduação em Educação Física da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte, como requisito
parcial para a obtenção do grau de Mestre em
Educação Física.
ORIENTADOR: Prof. Dr. JÔNATAS DE FRANÇA BARROS
AGRADECIMENTOS
Dedico este processo de amadurecimento intelectual, humano e
espiritual, à Deus, Jesus Cristo e aos anjos auxiliares que labutam neste
plano físico em prol de toda a humanidade.
Além dessa dedicatória, teço meus agradecimentos às pessoas que
foram essenciais durante a minha formação de mestre:
À minha mãe, Neide Rosa Vieira, pelo companheirismo e altruísmo
em todos os momentos difíceis.
Ao meu orientador, Prof. Dr. Jônatas de França Barros, pela
oportunidade, confiança e aconselhamentos acadêmicos e de vida.
Aos meus amigos, André Igor Fonteles, Luiz Fernando de Farias
Junior, Raphael Rodrigues Valença de Oliveira, Gertrudes Nunes de
Melo e Leônidas de Oliveira Neto, pelo acolhimento e amizade durante a
minha estada em Natal – RN.
Aos professores que também contribuíram na minha formação,
Alexandre Hideki Okano, Eduardo Caldas Costa e Hassan Mohamed
Elsangedy (UFRN); José Fernando Vila Nova de Moraes (UNIVASF); e
Herbert Gustavo Simões e Marcelo Magalhães Sales (UCB).
Ao Prof. Antônio José da Costa, que proporcionou anuência e
acolhimento para que esta pesquisa fosse realizada in loco na Escola de
Ensino Fundamental Prof.ª Joana Marques Bezerra do Município de Icapuí,
estado do Ceará. E aos adolescentes que foram voluntários, sem eles não
seria possível a realização desta pesquisa.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) pela concessão de bolsa de estudo em nível de mestrado.
SUMÁRIO
ANEXOS ........................................................................................................................ vi
LISTA DE TABELAS .................................................................................................. vii
LISTA DE FIGURAS .................................................................................................. viii
LISTA DE SIGLAS, ABREVIATURAS E SÍMBOLOS ........................................... ix
RESUMO ......................................................................................................................... x
ABSTRACT .................................................................................................................. xii
1 INTRODUÇÃO ........................................................................................................... 1
2 OBJETIVOS ................................................................................................................ 3
2.1 Objetivo geral ..............................................................................................................3
2.1 Objetivos específicos ...................................................................................................3
3 REVISÃO DA LITERATURA .................................................................................. 4
3.1 Desempenho escolar e funções executivas ..................................................................4
3.2 Maturação das funções executivas e do cérebro..........................................................8
3.3 Exercício aeróbio e funções executivas .....................................................................15
3.4 Prescrição do exercício aeróbio .................................................................................18
3.5 Mecanismos fisiológicos do exercício aeróbio sobre as funções executivas ............21
4 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 23
4.1 Desenho do estudo .....................................................................................................23
4.2 Amostra .....................................................................................................................23
4.2.1 Critérios de inclusão ...............................................................................................23
4.3 Avaliação inicial ........................................................................................................24
4.3.1 Medidas antropométricas e de composição corporal ..............................................24
4.3.2 Avaliação da maturação .........................................................................................25
4.3.3 Teste de corrida progressivo de esforço máximo ...................................................25
4.4 Sessões exercício e controle ......................................................................................26
4.4.1 Sessão exercício......................................................................................................26
4.4.2 Sessão controle .......................................................................................................27
4.5 Avaliação cognitiva ...................................................................................................27
4.5.1 Teste de Stroop computadorizado – Testinpacs .....................................................27
4.5.2 Teste de trilhas ........................................................................................................28
4.6 Tratamento estatístico ................................................................................................29
4.6.1 Cálculo amostral .....................................................................................................30
4.6.2 Análise do teste de Stroop computadorizado – Testinpacs ....................................30
4.6.3 Análise do teste de trilhas .......................................................................................30
4.6.4 Análise de associação .............................................................................................31
5 RESULTADOS .......................................................................................................... 32
6 DISCUSSÃO .............................................................................................................. 40
7 CONCLUSÃO ............................................................................................................ 46
8 REFERÊNCIAS ........................................................................................................ 47
vi
ANEXOS
ANEXO 1 – Parecer do Comitê de Ética em Pesquisa .................................................. 66
ANEXO 2 – Termo de Consentimento Livre e Esclarecido .......................................... 69
ANEXO 3 – Termo de Assentimento ............................................................................ 73
ANEXO 4 – Prancha de avaliação da maturação sexual masculina .............................. 74
ANEXO 5 – Prancha de avaliação da maturação sexual feminina ................................ 75
ANEXO 6 – Teste de trilhas (parte A) ........................................................................... 76
ANEXO 7 – Teste de trilhas (parte B) ........................................................................... 77
vii
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Aspectos de vida associados às funções executivas (FEs). Adaptada do
estudo de Diamond2. ................................................................................................. 7
Tabela 2 – Classificação da intensidade de atividade física. Diretrizes do ACSM para o
teste e prescrição do exercício112
. ............................................................................ 20
Tabela 3 – Caracterização da amostra de adolescentes (n=20). Dados expressos em
média e desvio padrão para as variáveis paramétricas, mediana e intervalo de
confiança de 95% para não paramétricas, e amplitude de variação (mínimo –
máximo). ................................................................................................................. 33
Tabela 4 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos nas etapas
1, 2 e 3 do teste de Stroop. Dados expressos em mediana e intervalo de confiança
de 95%. .................................................................................................................... 36
Tabela 5 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos nas partes A
e B do teste de trilhas. Dados expressos em mediana e intervalo de confiança de
95%. ........................................................................................................................ 38
viii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Trajetória do desenvolvimento do desempenho das funções frontais do
cérebro com base no tamanho de efeito médio em relação a idade cronológica
(anos). Figura da metanálise de Romine e Reynolds17
. ............................................ 9
Figura 2 – Ilustração por imagem de ressonância magnética (MRI, magnetic resonance
imaging) da maturação do volume de massa cinzenta através da superfície cortical
entre 5 e 20 anos de idade. Estudo realizado por Gogtay et al.92
. Figura do estudo
de Lenroot e Giedd93
. .............................................................................................. 10
Figura 3 – Efeito da idade cronológica (anos) sobre o fluxo sanguíneo cerebral (CBF,
cerebral blood flow). Declínio do CBF da massa cinzenta média de maneira não
linear. Os pontos de dados representam o CBF da massa cinzenta média de cada
sujeito (n=922). Figura do estudo de Satterthwaite et al.19
. .................................... 13
Figura 4 – Impacto da puberdade sobre padrões específicos do sexo das mudanças no
fluxo sanguíneo cerebral (CBF, cerebral blood flow). Diferenças relacionadas à
idade no CBF divergem em garotos (azul) e garotas (rosa) com o avanço do
desenvolvimento puberal. Figura do estudo de Satterthwaite et al.19
..................... 14
Figura 5 – Desenho da sessão exercício e controle. ...................................................... 27
Figura 6 – Modelo de visualização do teste de Stroop computadorizado – Testinpacs.
(A) Etapa 1, fase congruente, (B) Etapa 2, fase congruente, e (C) Etapa 3, fase
incongruente. ........................................................................................................... 28
Figura 7 – Modelo de visualização da parte A (A) e da parte B (B) do teste de trilhas. 29
Figura 8 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) do tempo de reação (TR) da
etapa 1 (A), etapa 2 (B) e etapa 3 (C) do teste de Stroop. * estatisticamente
diferente (p<0,01). ................................................................................................... 35
Figura 9 – Comparação do delta (Δ = pós – pré) do tempo total (TT) da parte A (A) e
da parte B (B) do teste de trilhas entre as condições (exercício x controle). *
estatisticamente diferente (p<0,001). ...................................................................... 37
Figura 10 – Regressão linear (r2) e coeficiente de correlação de Pearson (r) ou de
Spearman (rs) entre o delta (Δ= pós – pré) do tempo de reação (TR) da fase
incongruente do teste de Stroop da condição exercício com a (A) idade cronológica
e (B) maturação sexual. ........................................................................................... 39
ix
LISTA DE SIGLAS, ABREVIATURAS E SÍMBOLOS
ACSM American College of Sports Medicine (Colégio Americano de Medicina
do Esporte)
ANOVA analysis of variance (análise de variância)
BDNF brain-derived neurotrophic factor (fator neutrófico derivado do cérebro)
CBF cerebral blood flow (fluxo sanguíneo cerebral)
DC dobras cutâneas
DTI diffusion tensor imaging (imagem por tensor de difusão)
EEG eletroencefalograma
ERPs event-related brain potentials (potenciais cerebrais relacionados à
eventos)
FC frequência cardíaca
FCcontrole frequência cardíaca média da sessão controle
FCexercício frequência cardíaca média da sessão exercício
FCmáx frequência cardíaca máxima
FCR frequência cardíaca de reserva
FCrep frequência cardíaca de repouso
FC-alvo frequência cardíaca alvo
FEs funções executivas
fMRI functional magnetic resonance imaging (imagem de ressonância
magnética funcional)
fNIRS functional near infrared spectroscopy (espectroscopia de infravermelho
próximo funcional)
GC gordura corporal
IDEB índice de desenvolvimento da educação básica
IMC índice de massa corporal
METs metabolic equivalents (equivalentes metabólicos)
MRI magnetic resonance imaging (imagem por ressonância magnética)
NIRS near infrared spectroscopy (espectroscopia de infravermelho próximo)
PAR-Q physical activity readiness questionnaire (questionário de prontidão para
a atividade física)
PET positron emission tomography (tomografia por emissão de pósitrons)
TCLE termo de consentimento livre e esclarecido
TR tempo de reação
Vmáx velocidade máxima
VO2máx consumo máximo de oxigênio
VO2pico consumo de oxigênio pico
VO2R consumo de oxigênio de reserva
Ʃ2DC soma das dobras cutâneas do tríceps e panturrilha
x
RESUMO
EFEITO AGUDO DO EXERCÍCIO AERÓBIO VIGOROSO SOBRE
AS FUNÇÕES EXECUTIVAS EM ADOLESCENTES
Autor: RODRIGO ALBERTO VIEIRA BROWNE
Orientador: Prof. Dr. JÔNATAS DE FRANÇA BARROS
Introdução: As funções executivas são processos cognitivos determinantes
para o sucesso escolar, uma vez que executam e controlam atividades
cognitivas complexas, como raciocínio, planejamento e resoluções de
problemas. O desempenho das funções executivas desenvolve-se desde a
primeira infância ao longo da adolescência até a idade adulta,
concomitantemente com as mudanças neuroanatômicas, funcionais e de
perfusão sanguínea do cérebro. Neste sentido, o exercício físico tem sido
considerado um importante fator ambiental para o neurodesenvolvimento,
bem como para a promoção da saúde cognitiva e cerebral. Contudo, ainda
são escassos estudos que tenham investigado os efeitos de uma única
sessão de exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em
adolescentes. Objetivo: Verificar o efeito agudo do exercício aeróbio
vigoroso sobre as funções executivas em adolescentes. Métodos: Ensaio
clínico controlado e randomizado com delineamento cruzado, realizado
com 20 púberes de ambos os sexos, com idades entre 10 e 16 anos, que
foram submetidos a duas sessões de 30min: 1) sessão exercício aeróbio
realizado em intensidade entre 65 e 75% da frequência cardíaca de reserva,
sendo 5min para aquecimento, 20min na intensidade alvo e 5min de volta à
calma; e 2) sessão controle assistindo desenho-animado próprio para a
idade. Previamente e após as sessões, foi aplicado o teste de Stroop
computadorizado – Testinpacs e o teste de trilhas para avaliação do
controle inibitório e flexibilidade cognitiva, respectivamente. O tempo de
reação (TR) e a quantidade de erros (n) do teste de Stroop foram
registrados. O tempo total (TT) e a quantidade de erros (n) do teste de
trilhas também foram registrados. Resultados: O TR da sessão controle
não apresentou diferença significativa no teste de Stroop. Por outro lado, o
TR da sessão exercício diminuiu significativamente (p<0,01) após a
intervenção. Os erros cometidos no teste de Stroop não sofreram diferenças
significativas nas sessões controle e exercício. O ΔTT do teste de trilhas da
sessão exercício foi significativamente (p<0,001) menor que o da sessão
xi
controle. Os erros cometidos no teste de trilhas não sofreram diferenças
significativas nas sessões controle e exercício. Adicionalmente, houve
associação significativa e positiva do ΔTR do teste de Stroop da condição
exercício com a idade cronológica (r= 0,635, p=0,001; r2= 0,404, p=0,003)
e maturação sexual (rs= 0,580, p=0,007; r2= 0,408, p=0,002). De outro
modo, não houve associação do ΔTR da condição controle com a idade
cronológica (r= –0,144, p=0,273; r2= 0,021, p=0,545) e maturação sexual
(rs= –0,155, p=0,513; r2= 0,015, p=0,610). Conclusão: O exercício aeróbio
vigoroso parece promover melhora aguda na capacidade das funções
executivas em adolescentes. O efeito do exercício sobre o desempenho do
controle inibitório foi associado ao estágio puberal e idade cronológica, ou
seja, os benefícios do exercício foram mais evidentes no início da
adolescência (↑ ΔTR) e sua magnitude decresce durante o
desenvolvimento.
Palavras-chave: Esporte, educação física e treinamento, cognição,
controle inibitório, flexibilidade cognitiva, puberdade.
xii
ABSTRACT
ACUTE EFFECT OF VIGOROUS AEROBIC EXERCISE ON
EXECUTIVE FUNCTION IN ADOLESCENTS
Author: RODRIGO ALBERTO VIEIRA BROWNE
Mentor: Prof. Dr. JÔNATAS DE FRANÇA BARROS
Introduction: Executive functions are determinant cognitive processes for
student success, since they execute and control complex cognitive activities
such as reasoning, planning and solving problems. The development of the
executive functions performances begin early at childhood going through
the adolescence until adulthood, concomitant with the neuroanatomical,
functional and blood perfusion changes over the brain. In this scenario,
exercise has been considered an important environmental factor for
neurodevelopment, as well as for the promotion of cognitive and brain
health. However, there are no large scientific studies investigating the
effects of a single vigorous aerobic exercise session on executive functions
in adolescents. Objective: To verify the acute effect of vigorous aerobic
exercise on executive functions in adolescents. Methods: A randomized
controlled trial (RCT) with crossover design was used. 20 pubescent from
both sexes/gender with age between 10 and 16 years were submitted to two
sessions of 30min each: 1) The aerobic exercise session intensity was
between 65 and 75% of heart rate reserve, in which 5min for warm-up,
20min at the target intensity and 5min of cool down; and 2) control session
watching cartoons. The computerized Stroop test – Testinpacs and trail
making test were used to evaluate the inhibitory control and cognitive
flexibility assessment respectively, before and after both experimental and
control sessions. The reaction time (RT) and number of errors (n) of Stroop
test were recorded. The total time (TT) and the number of errors (n) of the
trail making test were also recorded. Results: The control session’s RT did
not present significant differences in the Stroop test. On the other hand, the
exercise session’s RT decreased significantly (p<0.01) after the session.
The number of errors made at the Stroop test had no significant differences
in control and exercise sessions. The ΔTT of trail making test of exercise
session was significantly (p<0.001) lower than the control session’s. Errors
made in trail making test did not show significant differences between
control and exercise sessions. Additionally, there was significant and
positive association among the Stroop test ΔRT of exercise session with
xiii
chronological age (r= 0.635, p=0.001; r2= 0.404, p=0.003) and sexual
maturation (rs= 0.580, p=0.007; r2= 0.408, p=0.002). Differently, there was
no association among the control session ΔRT and chronological age (r= –
0.144, p=0.273; r2= 0.021, p=0.545) or sexual maturation (rs= –0.155,
p=0.513; r2= 0.015, p=0.610). Conclusion: Vigorous aerobic exercise
seems to improve acutely executive functions in adolescents. The effect of
exercise on inhibitory control performance was associated to pubertal stage
and chronological age. In other words, the benefits of exercise were more
evident in early adolescence (↑ ΔRT) and its magnitude decreases along the
growing up process.
Keywords: Sports, physical education and training, cognition, inhibitory
control, cognitive flexibility, puberty.
1
1 INTRODUÇÃO
As funções executivas se referem a processos cognitivos de uma ordem
superior que gerenciam o controle de outras funções cognitivas mais básicas e
orienta o comportamento ideal para alcançar comportamentos dirigidos a
objetivos1. De modo geral, as funções executivas são subdividas em controle
inibitório, memória de trabalho e flexibilidade cognitiva2 que, em conjunto, são
processos cognitivos determinantes para o sucesso escolar, uma vez que
executam e controlam atividades cognitivas complexas, como raciocínio,
planejamento e resoluções de problemas3,4
. Crianças e adolescentes com maior
desempenho das funções executivas também apresentam melhores habilidades
acadêmicas (i.e., raciocínio, leitura e aritmética), e vice-versa5–11
.
Ambas as regiões frontais, corticais e subcorticais, subservem as funções
executivas1, sendo o córtex pré-frontal o que desempenha papel-chave
12.
Aumento da atividade cerebral do córtex pré-frontal foi observado durante a
realização de tarefa das funções executivas (teste de Stroop)13–15
. O córtex pré-
frontal compreende de um quarto a um terço do córtex cerebral, e contém ricas
conexões recíprocas dentro de si própria, com outras áreas corticais e com
regiões subcorticais e límbicas16
. O desempenho das funções executivas se
desenvolvem desde a primeira infância ao longo da adolescência até a idade
adulta17
, concomitantemente com as mudanças neuroanatômicas, funcionais18
e
de perfusão sanguínea19
do cérebro, incluindo regiões do córtex pré-frontal.
O exercício físico tem sido considerado um importante fator ambiental
para o neurodesenvolvimento20
, bem como para a promoção da saúde cognitiva e
cerebral21
. Somente uma única sessão de exercício aeróbio potencializa a
melhora das funções executivas em crianças22
, adultos jovens23
e até mesmo em
idosos24
. O desempenho cognitivo pós-exercício agudo parece ser dependente da
2
intensidade24
. Na metanálise de Chang et al.24
, a categoria de estudos que
utilizaram de baixa intensidade, < 50% da frequência cardíaca máxima (FCmáx),
apresentou um efeito negativo sobre o desempenho cognitivo. De outro modo, na
categoria de estudos com intensidades superiores à 64% da FCmáx os efeitos
foram positivos.
Alterações fisiológicas têm sido propostas para explicar os efeitos
positivos do exercício sobre os mecanismos neurocognitivos25
. No que se refere
aos efeitos diretos, o fluxo sanguíneo cerebral (CBF, cerebral blood flow) é
aumentado durante26
e após27
o exercício, o que pode estar relacionado com uma
possível melhora da função cognitiva subsequente ao exercício. De outro modo,
o exercício próximo ao limiar anaeróbio leva à um aumento dos níveis
plasmáticos do hormônio adrenocorticotrófico, catecolaminas, vasopressina e β-
endorfina na circulação sanguínea periférica28–30
, o que é aludido aumentar os
níveis de neurotransmissores e a excitabilidade cerebral, reverberando sobre o
desempenho cognitivo pós-exercício.
Outrossim, ainda são escassos estudos que tenham investigado os efeitos
de uma única sessão de exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas
em adolescentes, o que pode ser importante, na medida em que, possuem o
cérebro em maturação, demarcado por um período de mudanças estruturais,
funcionais18
e de perfusão sanguínea19
em regiões cerebrais das funções
executivas. Portanto, o objetivo do presente estudo foi investigar o efeito de um
protocolo de prescrição do exercício aeróbio sobre as funções executivas em
adolescentes. A hipótese do estudo é que a adoção de uma prescrição do
exercício aeróbio em uma zona de intensidade (vigorosa) recomendada pela
Organização Mundial de Saúde31
para adolescentes possa favorecer o
desempenho das funções executivas igual ou superior às evidências encontradas
em crianças22
e adultos jovens23
.
3
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo geral
O objetivo do presente estudo foi verificar o efeito agudo de um protocolo
de prescrição do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em
adolescentes púberes.
2.1 Objetivos específicos
i. Verificar o efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre o controle
inibitório da atenção;
ii. Verificar o efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre a
flexibilidade cognitiva;
iii. Comparar o desempenho do controle inibitório entre as condições
exercício e controle;
iv. Comparar o desempenho da flexibilidade cognitiva entre as condições
exercício e controle;
v. Associar o desempenho do controle inibitório obtido na sessão exercício
com a idade cronológica e maturação sexual.
4
3 REVISÃO DA LITERATURA
3.1 Desempenho escolar e funções executivas
Recentemente, organizações governamentais e não governamentais que
avaliam e ponderam a qualidade educacional brasileira apontam que o
desempenho escolar e, por conseguinte, o nível de aprendizagem de grande
parcela dos escolares brasileiros ainda encontra-se insatisfatório32–34
. Tais
apontamentos geralmente são baseados nos resultados obtidos na Prova Brasil,
que é uma avaliação educacional aplicada nas turmas de 5º e 9º ano do ensino
fundamental de todo o território nacional. A prova avalia a proficiência em
leitura e interpretação de textos (português) e em resolução de problemas
matemáticos (matemática)34
.
O resultado da Prova Brasil classifica o estudante em um nível de
proficiência para cada disciplina (português e matemática), com níveis variando
entre 1 e 8-10, dependendo da disciplina e ano escolar. Conforme dados do ano
de 2013, 24,5% e 20,4% dos estudantes do 9º ano, que compreende uma faixa
etária média de 14 anos de idade, estavam abaixo do nível mais baixo de
proficiência na língua portuguesa e matemática, respectivamente. Já no 5º ano
(faixa etária média de 10 anos de idade), 24,2% estavam na faixa que vai até o
primeiro nível em português e 5,8% estavam abaixo do primeiro nível em
matemática34
.
Ao mesmo tempo, a organização Todos pela Educação relata que 90% e
73% dos estudantes terminaram o ensino médio sem o aprendizado adequado em
matemática e português, respectivamente. No ensino fundamental, 76% e 89%
dos escolares terminaram com desempenho abaixo do considerado adequado em
português e matemática, respectivamente. Entre os alunos do 5º ano, esses
índices são, respectivamente, 60% e 65%. Somado a isto, 28% dos jovens
5
brasileiros não conseguiram concluir o ensino fundamental até os 16 anos, sendo
que no ensino médio, 46% também não conseguiram até os 19 anos33
.
No ambiente escolar, as dificuldades na captação e assimilação dos
conteúdos são compreendidas como dificuldades de aprendizagem, e estas
podem ser duradouras ou passageiras, podendo ocorrer em momentos
imprevisíveis durante o processo ensino-aprendizagem. Tais dificuldades
resultam em evasão escolar, atraso no tempo de aprendizagem e, sobretudo,
piora no desempenho acadêmico35
. Colaborando com esse entendimento, Silva e
Capellini36
verificaram que escolares com transtornos de aprendizagem
apresentam desempenho acadêmico inferior aos seus pares sem dificuldades de
aprendizagem.
O processamento das informações durante a aprendizagem depende da
integração de diversas habilidades, como as cognitivas atencionais, mnésicas e
linguísticas, além de fatores emocionais e comportamentais37,38
. A cognição é
formada por várias habilidades que se unificam com o objetivo de solucionar
problemas inéditos, sendo considerada um fator primordial na capacidade de
aprendizagem38,39
.
As habilidades cognitivas necessárias para realizar comportamentos
complexos dirigidos para determinado objetivo e para a capacidade adaptativa as
diversas demandas e mudanças ambientais são conhecidas como funções
executivas, e são subdividas em inibição [controle inibitório e autocontrole
(inibição comportamental) e controle de interferência (atenção seletiva e inibição
cognitiva)], memória de trabalho e flexibilidade cognitiva2. Em conjunto,
executam atividades cognitivas de ordem superior, como raciocínio,
planejamento e resoluções de problemas3,4
.
As atividades escolares são um modelo de solicitação ambiental referente
a autonomia e controle das funções atencionais, de organização e de
6
planejamento, o que demanda um desempenho eficiente das funções executivas
40. A literatura possui diversas evidências da ligação entre as funções executivas
com as habilidades acadêmicas, como raciocínio, leitura e aritmética5–11
. Além
disso, as funções executivas também estão associadas ao nível de inteligência do
sujeito41,42
. As funções executivas além de serem habilidades essenciais para o
sucesso escolar e para a vida, são igualmente importantes para a saúde física e
mental, e para o desenvolvimento cognitivo, social e psicológico2 (tabela 1).
7
Tabela 1 – Aspectos de vida associados às funções executivas (FEs).
Adaptada do estudo de Diamond2.
Aspectos Modos em que as FEs são relevantes
Sucesso escolar FEs predizem a competência de matemática e leitura em
todos os anos escolares43–45
Prontidão escolar
FEs são mais importantes para a prontidão escolar do que o
coeficiente de inteligência ou o nível de leitura ou
matemática46,47
Saúde mental
FEs são prejudicadas em muitos distúrbios mentais,
incluindo:
i. Vícios48
ii. Transtorno do déficit de atenção com
hiperatividade49,50
iii. Transtorno de conduta51
iv. Depressão52
v. Transtorno compulsivo obsessivo53
vi. Esquizofrenia54
Saúde física ↓ FEs estão associadas à obesidade, comer em excesso,
abuso de substâncias e baixa adesão ao tratamento55–58
Qualidade de vida Pessoas com melhor FEs possuem uma melhor qualidade de
vida59,60
Sucesso no trabalho ↓ FEs conduzem a baixa produtividade e dificuldade em
encontrar e manter-se em um emprego61
Harmonia conjugal Parceiros com ↓ FEs podem ser mais difícil de se conviver,
menos confiáveis e/ou mais propensos a agir por impulso62
Comportamento social
↓ FEs conduzem à problemas sociais (incluindo crime,
comportamento imprudente, violência e crises
emocionais)63,64
8
3.2 Maturação das funções executivas e do cérebro
Ambas as regiões frontais corticais e subcorticais subservem as funções
executivas 1,65
, sendo o córtex pré-frontal o que desempenha maior atribuição12
.
Ao realizar uma tarefa cognitiva de função executiva (i.e., teste de Stroop), um
aumento da atividade neuronal do córtex pré-frontal foi observado pela
espectroscopia de infravermelho próximo (NIRS, near infrared
spectroscopy)14,15,66,67
, imagem de ressonância magnética funcional (fMRI,
functional magnetic resonance imaging)68–72
e pela tomografia por emissão de
pósitrons (PET, positron emission tomography)73,74
. O córtex pré-frontal
compreende de um quarto à um terço do córtex cerebral e contém ricas conexões
recíprocas dentro de si próprio, com outras áreas corticais e com regiões
subcorticais e límbicas16
.
As funções executivas e cognitivas se desenvolvem desde a primeira
infância ao longo da adolescência até a idade adulta75–87
. O amadurecimento de
diferentes funções exercidas pela região frontal do cérebro, incluindo as funções
executivas, são bem evidentes na robusta metanálise de Romine e Reynolds17
. Os
autores categorizaram as faixas etárias em intervalos de três anos para verificar o
tamanho de efeito global e de componentes específicos das alterações do
desempenho das funções frontais relacionadas à idade cronológica. Nas duas
primeiras faixas etárias categorizadas em 5–8 e 8–11 anos, o tamanho do efeito
foi considerado grande (d= 1,17 e 0,88, respectivamente). Por outro lado, nas
categorias seguintes compreendidas em 11–14, 14–17 e 17–adultos (anos), os
efeitos foram entre pequeno a moderado (d= 0,47, 0,27 e 0,61, respectivamente).
Na figura 1 é representado graficamente o desenvolvimento global do
desempenho de todas as funções frontais do cérebro, baseados no tamanho de
efeito médio das alterações relacionadas à idade cronológica.
9
Figura 1 – Trajetória do desenvolvimento do desempenho das funções frontais do
cérebro com base no tamanho de efeito médio em relação a idade cronológica
(anos). Figura da metanálise de Romine e Reynolds17
.
O desenvolvimento das funções executivas é concomitante as mudanças
neuroanatômicas do cérebro, que são caracterizadas por reduções na massa
cinzenta e aumento da densidade da massa branca, da infância até o início da
fase adulta77,88–96
. Gogtay et al.92
avaliaram o desenvolvimento cortical de 13
crianças por um período de oito a 10 anos por imagens de ressonância magnética
(MRI, magnetic resonance imaging), com intervalos médios de dois anos. Na
Figura 2 é demonstrado uma vista da parte lateral direita e superior de sequências
dinâmicas da maturação da massa cinzenta sobre a superfície cortical.
Notavelmente, a espessura cortical do córtex pré-frontal dorsolateral demora a
alcançar o nível de maturação, perfazendo somente no final da adolescência.
Nesta região cortical possuem funções executivas que estão envolvidas em um
circuito que auxilia o controle de impulsos, julgamento e tomada de decisões93
.
10
Figura 2 – Ilustração por imagem de ressonância magnética (MRI, magnetic
resonance imaging) da maturação do volume de massa cinzenta através da
superfície cortical entre 5 e 20 anos de idade. Estudo realizado por Gogtay et al.92
.
Figura do estudo de Lenroot e Giedd93
.
Adicionalmente, o processo de puberdade possui um papel significativo no
desenvolvimento estrutural do cérebro, uma vez que recentes descobertas
verificaram por MRI que o desenvolvimento neuroanatômico do cérebro de
regiões que subservem direta ou indiretamente às funções executivas (cortical e
subcortical) estão associadas aos hormônios da puberdade (luteinizante,
testosterona e estradiol), estágio puberal e/ou idade cronológica97–99
. Goddings et
al.97
observaram mudanças em estruturas subcorticais durante a adolescência
variando entre 2,3 e 9,9%, assim como o desenvolvimento puberal foi associado
significativamente ao volume sobcortical em todas as regiões investigadas (↑
amígdala e hipocampo; ↓ corpo estriado, incluindo o núcleo accumbens, caudado
e putâmen, e globo pálido), independente do sexo. Do mesmo modo, Herting et
11
al.98
verificaram que os estágios puberais e hormônios sexuais (testosterona e
estradiol) foram previsores do crescimento da massa branca e da amígdala direita
em toda a adolescência, independente do sexo e idade cronológica. Os
hormônios sexuais e estágios puberais apresentaram relações com o volume da
massa branca e cinzenta, amígdala direita e núcleo caudado. Além disso,
aumentos maiores no volume cortical e subcortical ocorreram durante a
puberdade precoce, seguido por menores alterações durante a puberdade tardia.
Concernente à ligação do desenvolvimento estrutural do cérebro com a
capacidade das funções executivas, algumas evidências apontam que o
desempenho em tarefas cognitivas de funções executivas está positivamente
associado com o desenvolvimento e volume da massa branca96,100,101
. Entretanto,
o momento de crescimento da massa branca durante a adolescência demonstra
ser importante para o desenvolvimento cognitivo96
. No estudo longitudinal de
Simmonds et al.96
, o crescimento precoce da massa branca na adolescência foi
associado com a resposta mais rápida e eficiente e um melhor controle inibitório,
ao passo que o crescimento tardio foi associado com um pior desempenho
cognitivo.
Experimentos com imagem por tensor de difusão (DTI, diffusion tensor
imaging)102
, eletroencefalograma (EEG)103,104
ou fMRI82,84,105–109
têm
demonstrado associação entre o desenvolvimento das funções executivas e a
maturação funcional das estruturas neurais que apoiam. De maneira mais
específica, Durston et al.109
, Durston et al.108
, Liston et al.102
, Bell e Wolfe103
e Lamm et al.104
evidenciaram que melhorias comportamentais da inibição
(controle inibitório) demonstra ser acompanhadas por refinamentos da atividade
cerebral subjacente ao córtex pré-frontal e em redes cerebrais que o incluem.
No estudo clássico de Tamm et al.110
, os autores investigaram o
desempenho de uma tarefa de inibição da resposta e ativação da função do córtex
12
pré-frontal em jovens com idade entre oito e 20 anos. Embora não tenha havido
relação entre precisão da tarefa (acurácia) e idade cronológica, o tempo de reação
(TR) para inibir as respostas diminuiu significativamente com a idade. Houve
correlação positiva entre idade e ativação do giro frontal inferior esquerdo, ínsula
e giro orbitofrontal; e correlação negativa entre idade e ativação do giro frontal
superior e médio esquerdo. Ou seja, os sujeitos mais jovens ativaram áreas
cerebrais mais extensas para um bom desempenho da tarefa, e os jovens mais
próximos da idade adulta ativaram regiões mais específicas da inibição de
resposta, como o giro frontal inferior esquerdo. Resultados semelhantes com o
teste de Stroop também foram encontrados por Adleman et al.111
, evidenciando
que a maturação funcional do córtex pré-frontal contribui para a tarefa de
interferência stroop.
Em um recente estudo transversal envolvendo 922 jovens com idades entre
oito e 22 anos, Satterthwaite et al.19
avaliaram o CBF com auxílio de MRI para
investigar as diferenças do desenvolvimento normativo da perfusão cerebral
entre os sexos (garoto vs. garota), bem como realizar associações específicas
com a puberdade (idade cronológica e estágio puberal). De maneira geral, ao
longo da adolescência o CBF em todo o córtex diminui consideravelmente,
inclusive no centros das funções executivas (i.e., pólo frontal e córtex pré-frontal
dorsolateral). O CBF da massa cinzenta média sofreu um declínio acentuado no
final da infância e início da adolescência até cerca dos 16–18 anos, seguido por
um ligeiro aumento durante o início da fase adulta (figura 3).
13
Figura 3 – Efeito da idade cronológica (anos) sobre o fluxo sanguíneo cerebral
(CBF, cerebral blood flow). Declínio do CBF da massa cinzenta média de maneira
não linear. Os pontos de dados representam o CBF da massa cinzenta média de
cada sujeito (n=922). Figura do estudo de Satterthwaite et al.19
.
Em relação as possíveis diferenças de perfusão cerebral entre os sexos,
Satterthwaite et al.19
também observaram uma interação entre idade cronológica
– sexo não linear significativa, ou seja, garotos e garotas apresentaram trajetórias
não lineares visivelmente divergentes durante a evolução da perfusão cerebral
em várias regiões do cérebro, sendo que as divergências mais proeminentes
foram em regiões associadas às funções executivas (i.e., córtex pré-frontal
dorsolateral direito, ínsula anterior, córtex orbitofrontal). De maneira similar
entre as regiões cerebrais, antes dos 13 anos de idade as garotas apresentam
menor CBF, mas os garotos apresentam uma taxa mais rápida de declínio do
CBF relacionado à idade, resultando que a perfusão cerebral dos garotos se torna
mais baixa que a das garotas em meados da adolescência. No final da
14
adolescência, o CBF das garotas aumenta e dos garotos diminui com a idade,
acentuando a divergência entre os sexos. Notavelmente, a perfusão cerebral
também variou entre os sexos durante a puberdade; o declínio do CBF ocorreu
de maneira semelhante entre os sexos no início da puberdade (early puberty),
sendo que a divergência ocorreu somente no meio da puberdade (midpuberty),
quando o CBF aumenta nas garotas e declina nos garotos até a pós-puberdade
(postpuberty) (figura 4)19
.
Figura 4 – Impacto da puberdade sobre padrões específicos do sexo das mudanças
no fluxo sanguíneo cerebral (CBF, cerebral blood flow). Diferenças relacionadas à
idade no CBF divergem em garotos (azul) e garotas (rosa) com o avanço do
desenvolvimento puberal. Figura do estudo de Satterthwaite et al.19
15
3.3 Exercício aeróbio e funções executivas
As recomendações mundiais de atividade física para a saúde31
, diretrizes
de órgãos de saúde internacionais112,113
e estudos sistemáticos114,115
, com base em
evidências que apontam prevenção e promoção da saúde física, psicológica e
cognitiva através de atividades e/ou exercícios físicos, recomendam que crianças
e adolescentes devem acumular cerca de 60 minutos de atividades/exercícios
físicos diariamente, sendo 30 minutos de exercícios vigorosos, como corrida,
ciclismo, basquetebol e futebol.
No que se referente aos benefícios cognitivos, as evidências para
recomendações são baseadas em estudos conduzidos na própria população de
crianças e adolescentes. Por exemplo, há mais de uma década, Sibley e Etnier116
conduziram uma metánalise sobre a atividade física e cognição em crianças e
adolescentes com idades entre quatro e 18 anos, e mesmo com as limitações
metodológicas dos estudos incluídos, foi evidenciado um tamanho de efeito
considerável (g=0,32). De outra maneira, estudos transversais demonstra que
crianças e adolescentes com maior nível de aptidão física apresenta um melhor
desempenho acadêmico117–120
e das funções executivas121–125
.
Nessa premissa, Van der Niet et al.126
de uma maneira mais robusta,
conduziram um estudo com 263 crianças com idades entre sete e 12 anos, com a
intenção de verificar se as funções executivas apresentam um papel de mediador
na relação entre a aptidão física e o desempenho acadêmico, por meio de um
modelo de equação estrutural entre estes três desfechos, considerando a aptidão
física uma variável exógena e as outras como variáveis endógenas. Certamente
as funções executivas foram consideradas um mediador direto (r=0,33) e indireto
(r=0,41) entre os desfechos. Além disso, houve associação positiva entre a
aptidão física e as funções executivas (r=0,43, r2=0,19) e desempenho acadêmico
16
(r=0,33, r2=0,11), assim como, as funções executivas e desempenho acadêmico
foram fortemente relacionados (r=0,95, r2=0,90).
Além disso, estudos investigando os efeitos agudos do exercício sobre as
funções cognitivas para se alcançar a melhor relação dose-resposta23,24
, uma vez
que estes efeitos se potencializam quando realizados regularmente por um
período de treinamento21
. Assim, os potenciais benefícios agudos do exercício
aeróbio sobre as funções executivas já foram amplamente evidenciados em
crianças22,23,127–131
, adultos23,132–137
e idosos24,135,138,139
.
Por outro lado, são escassos e controversos os estudos na população de
adolescentes (púberes)140
. Stroth et al.141
prescreveram o exercício à 60% da
FCmáx para 35 adolescentes com idades entre 13 e 15 anos em um ambiente
laboratorial, e não constataram melhora no desempenho das funções executivas
após 20 minutos de exercício em cicloergômetro. De outro modo, Budde et al.142
conduziram o experimento em um ambiente aberto, como uma aula de educação
física, sendo prescritas duas condições: exercícios de coordenação e em circuito,
sem controle de intensidade e por 10 minutos, em uma amostra de 115
adolescentes (entre 13 e 16 anos de idade), e observaram efeitos positivos no
desempenho das funções executivas em ambas as condições de exercício.
O desempenho cognitivo pós-exercício parece ser dependente da
intensidade, ou seja, quanto maior a intensidade melhor é o desempenho
cognitivo, e vice-versa24
. Chang et al.24
conduziram uma metanálise objetivando
evidenciar o efeito do exercício agudo sobre o desempenho cognitivo, com base
em 79 estudos, incluindo estudos desde crianças até idosos. Curiosamente, a
intensidade foi considerada um moderador primário determinante, tendo uma
influência significativa tal que o exercício prescrito < 50% da FCmáx resultou
em um efeito negativo significativo sobre o desempenho cognitivo (d= –0,113),
17
mas quando prescrito em 64–76% ou 77–93% da FCmáx, os efeitos foram
positivos, com um efeito de 0,202 e 0,268, respectivamente24
.
18
3.4 Prescrição do exercício aeróbio
É importante que a prescrição do exercício seja de maneira individualizada
e pela intensidade relativa112
, visto que esta abordagem possui a intenção de
considerar as diferenças na capacidade fisiológica e funcional, para produzir um
esforço de exercício aproximadamente equivalente entre os indivíduos, apesar
das diferenças fenotípicas143
.
Tradicionalmente, a prescrição do exercício pela intensidade relativa é
realizada pelo consumo máximo de oxigênio (VO2máx) e FCmáx, conforme
observado anteriormente na metanálise de Chang et al.24
. No entanto, há décadas
é argumentado que a utilização do VO2máx ou da FCmáx não são os métodos
mais adequados para a prescrição do exercício, pois não levam em conta o
estresse metabólico144–148
, visto que alguns sujeitos podem estar acima e outros
abaixo do limiar metabólico (aeróbio ou anaeróbio) no mesmo VO2máx ou
FCmáx143
.
Teoricamente, a utilização dos limiares metabólicos têm sido considerado
o método mais adequado para a prescrição do exercício, visto que seria esperado
provocar respostas metabólicas e respiratórias mais semelhantes entre os
indivíduos, devido uma menor variação no tempo de exaustão durante o
exercício de intensidade constante, estímulo de exercício mais homogêneo em
nível molecular, e menor variação individual nas respostas adaptativas durante
um programa de treinamento143
.
Ao considerar a prescrição do exercício por meio do limiar metabólico
para a população de escolares (crianças e adolescentes), é razoável inferir que o
método se apresenta desvantajoso, uma vez que para determinar com precisão o
limiar, é necessário mais de uma visita, e implica amostragem de coleta de
19
lactato sanguíneo, que é aversiva para a esta população, além de apresentar uma
série de fontes intrínsecas e extrínsecas de variação143
.
Nessa premissa, a prescrição do exercício pelo consumo de oxigênio de
reserva (VO2R) têm se demonstrado adequado, uma vez que considera as
diferenças individuais na taxa metabólica de repouso (VO2R = VO2máx – VO2
de repouso) e alocam os indivíduos à uma intensidade equivalente acima dos
níveis de repouso149–151
.
Adicionalmente, o VO2R e a frequência cardíaca de reserva (FCR) (FCR =
FCmáx – FC de repouso) são considerados métodos equivalentes para a
prescrição da intensidade relativa do exercício aeróbio149,151,152
. Deste modo,
baseado na conveniência da relação entre o VO2R e a FCR para monitorização
do exercício pela FC, o Colégio Americano de Medicina do Esporte (ACSM,
American College of Sports Medicine)112
em sua diretriz mais recente sobre
prescrição do exercício recomenda que a intensidade das atividades e/ou
exercícios físicos podem ser prescritos e/ou monitorados pela intensidade
relativa do VO2R – FCR (tabela 2).
20
Tabela 2 – Classificação da intensidade de atividade física. Diretrizes do
ACSM para o teste e prescrição do exercício112
.
Intensidade relativa Intensidade absoluta (METs) entre os níveis de aptidão
Intensidade VO2R (%) /
FCR (%) FCmáx (%)
12 METs
VO2máx
10 METs
VO2máx
8 METs
VO2máx
6 METs
VO2máx
Muito leve < 20 < 50 < 3,2 < 2,8 < 2,4 < 2,0
Leve 20 – < 40 50 – < 64 3,2 – < 5,4 2,8 – < 4,6 2,4 – < 3,8 2,0 – < 3,1
Moderado 40 – < 60 64 – < 77 5,4 – < 7,6 4,6 – < 6,4 3,8 – < 5,2 3,1 – < 4,1
Vigoroso
(difícil) 60 – < 85 77 – < 94 7,6 – < 10,3 6,4 – < 8,7 5,2 – < 7,0 4,1 – < 5,3
Vigoroso
(muito difícil) 85 – < 100 94 – < 100 10,3 – < 12,0 8,7 – < 10,0 7,0 – < 8,0 5,3 – < 6,0
Máximo 100 100 12,0 10,0 8,0 6,0
VO2R – consumo de oxigênio de reserva; FCR – frequência cardíaca de reserva;
FCmáx – frequência cardíaca máxima; METs – unidades de equivalentes metabólicos
(1 MET = 3,5 ml·kg-1
·min-1
); VO2máx – consumo máximo de oxigênio.
21
3.5 Mecanismos fisiológicos do exercício aeróbio sobre as funções executivas
Os mecanismos fisiológicos ainda são um tanto controversos e pouco
explorados, porém as principais hipóteses fisiológicas que podem explicar os
efeitos agudos do exercício aeróbio sobre a função cognitiva são pelo aumento
do fluxo sanguíneo cerebral153,154
e/ou da excitabilidade neuronal28,155
, o que
poderiam reverberar sobre o desempenho cognitivo pós-exercício25
.
O CBF é aumentado durante26,156–158
e após27,156,159–161
o exercício aeróbio,
o que pode estar relacionado com uma melhora da função cognitiva subsequente
ao exercício. Notadamente, Smith et al.161
observaram pela fMRI um aumento
considerável de 20% do CBF logo após 30 minutos de exercício em intensidade
moderada no cicloergômetro, o que representa maior oferta de oxigênio e
nutrientes e, por conseguinte, maior demanda energética ao cérebro. De maneira
mais específica, estudos foram conduzidos com espectroscopia de infravermelho
próximo funcional (fNIRS, functional near infrared spectroscopy) para avaliar a
ativação cortical relacionadas com alterações durante o teste de Stroop associado
ao exercício aeróbio27,159
.
No estudo de Yanagisawa et al.27
realizado com 20 adultos jovens,
avaliaram a ativação cortical durante o teste de Stroop aplicado antes e após 10
minutos de exercício aeróbio à 50% do VO2pico. De fato, houve aumento da
ativação do córtex pré-frontal lateral em ambos os hemisférios (↑ hemoglobina
oxigenada) devido a interferência stroop (incongruência). Em contrapartida, esta
ativação foi significativamente aumentada no córtex pré-frontal dorsolateral
esquerdo em razão do exercício aeróbio; e a ativação aumentada coincidiu com a
melhora do desempenho na tarefa cognitiva (↓ TR). Resultados semelhantes
foram encontrados por Endo et al.159
ao avaliarem 13 adultos jovens. Os autores
investigaram o efeito de 15 minutos do exercício aeróbio realizado em diversas
22
intensidade no cicloergômetro (20, 40 e 60% da carga máxima em W), mas
somente o exercício realizado à 40% da carga máxima promoveu aumento
significativo no CBF do córtex pré-frontal (↑ hemoglobina oxigenada) e melhora
no desempenho do teste de Stroop (↓ TR).
De outra maneira, o exercício próximo ao limiar anaeróbio leva à um
aumento dos níveis plasmáticos do hormônio adrenocorticotrófico,
catecolaminas, vasopressina e β-endorfina na circulação sanguínea periférica28–
30, o que é aludido aumentar os níveis de neurotransmissores e a excitabilidade
cerebral, reverberando sobre o desempenho cognitivo pós-exercício25
. Sharma et
al.162
, ao investigarem os efeitos agudos de 30 minutos de exercício aeróbio de
natação aplicado em ratos, observaram que o exercício agudo parece atuar na
ativação das catecolaminas cerebrais, facilitando sua entrada através da barreira
hematoencefálica, provocando um aumento de 600% sobre a permeabilidade e
um aumento igual ou superior a 150% sobre as concentrações de serotonina,
provavelmente em função da elevação na temperatura corporal induzida pelo
exercício25
.
Nesse sentido, no estudo clínico de Watson et al.155
, sete homens
fisicamente ativos foram submetidos a duas condições de exercício com
temperatura corporal e ambiental distintas. Inicialmente, ficaram imersos na água
até o pescoço por 30min em temperaturas distintas (35º e 39ºC) e, logo em
seguida, realizaram 60min de exercício aeróbio (60% do VO2pico) em condições
ambientais também diferentes (18,3º e 35ºC, respectivamente). Somente após a
condição realizada com maior temperatura que foi observado um aumento
significativo da concentração sérica de S100β (marcador da permeabilidade
hematoencefálica).
23
4 MATERIAL E MÉTODOS
4.1 Desenho do estudo
Trata-se de um ensaio clínico controlado e randomizado com
delineamento cruzado, conduzido em ambiente praiano do município de Icapuí –
Ceará, e consistiu em uma intervenção aguda de exercício aeróbio em
adolescentes. O efeito do protocolo de prescrição do exercício foi testado por
duas sessões, aplicadas com intervalo mínimo de 48 horas, a saber: (1) sessão de
exercício aeróbio vigoroso; e (2) sessão controle assistindo desenho-animado
próprio para a idade. A avaliação do desempenho das funções executivas foram
realizadas previamente e após as sessões.
4.2 Amostra
Após aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal
do Rio Grande do Norte (protocolo n.º 876.286/2014), em consonância com a
Declaração de Helsinki e Resolução nº 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde
do Brasil, 20 púberes (tabela 3), de ambos os sexos, fisicamente ativos, com
idade entre 10 e 16 anos foram recrutados no município de Icapuí – Ceará. Todos
apresentaram o termo de consentimento livre e esclarecido, termo de
assentimento, questionário de prontidão para a atividade física (PAR-Q, physical
activity readiness questionnaire)163,164
e questionário histórico-médico163
preenchidos e devidamente assinados.
4.2.1 Critérios de inclusão
Os critérios para serem incluídos no estudo eram: i) fisicamente ativo,
ou seja, estar matriculado e assíduo (≥ 1 ano e ≥ 2x/semana, respectivamente) em
24
programas esportivos extracurriculares; ii) cumprir os critérios do PAR-Q para
garantir algum fator de risco em potencial para a prática de exercício; iii)
classificado como “púbere” pela maturação sexual (estágios de 2 a 4)165
; e iv)
não poderia apresentar deficiência física ou intelectual e/ou contraindicações
clínicas, neuromotoras, psicológicas e/ou cognitivas.
4.3 Avaliação inicial
4.3.1 Medidas antropométricas e de composição corporal
A massa corporal e a estatura foram mensuradas por uma balança
mecânica (G-Tech®) e um estadiômetro fixo na parede (Sanny®),
respectivamente, conforme procedimentos previamente descritos por
Heyward163
. O índice de massa corporal (IMC) foi calculado considerando-se a
razão entre a massa corporal em quilogramas e a estatura em metros, elevado à
segunda potência (kg·m-2
).
O percentual de gordura corporal (%GC) foi estimado pela técnica de
dobras cutâneas (DC) medidas pelo adipômetro científico tradicional
(Cescorf®). Foram aferidas as DC do tríceps e da panturrilha conforme
procedimentos descritos anteriormente163
. O cálculo para estimativa do %GC foi
realizado pela soma das DC do tríceps e da panturrilha (Ʃ2DC = tríceps +
panturrilha) e posterior aplicação na equação de Slaughter et al.166
para meninos
negros ou brancos, de 6-17 anos: %GC = 0,735 (Ʃ2DC) + 1,0; e para meninas
negras ou brancas, de 6-17anos: %GC = 0,610 (Ʃ2DC) + 5,1.
25
4.3.2 Avaliação da maturação
A maturação sexual foi avaliada pelas pranchas de Tanner165
. Este
instrumento demonstra ser suficientemente preciso para distinguir a pré-
puberdade da puberdade167
. As pranchas consistem em imagens com legendas
caracterizando a genitália e a pilosidade no caso dos meninos, e as mamas e a
pilosidade no caso das meninas. Foi explicado o método e sua finalidade para
cada avaliado individualmente, e por meio de autoavaliação, o adolescente
assinalou em uma ficha privativa com qual das imagens sua condição mais se
assemelhava.
4.3.3 Teste de corrida progressivo de esforço máximo
O teste de corrida progressivo (Shuttle run test) de Léger e Lambert168
foi
realizado em quadra poliesportiva coberta no período da manhã (entre 7 e 10h).
O protocolo do teste consiste de corridas de forma individual na distância de 20
metros em ida-e-volta, em que a velocidade foi controlada por meio de um áudio
de metrônomo. A velocidade inicial foi de 8,5 km·h-1
, seguido de incrementos de
0,5 km·h-1
a cada estágio de 1 minuto. A frequência cardíaca (FC) foi
constantemente monitorada por meio de cardiofrequêncimetro (Beurer®). O
teste foi mantido até a exaustão voluntária ou se o indivíduo não conseguisse
manter o ritmo estabelecido pelo metrônomo, ficando atrás das linhas
delimitadas dos 20 metros por 2 vezes consecutivas, sendo os participantes
encorajados verbalmente a se manterem em exercício pelo maior tempo possível.
A FCmáx foi definida como a maior FC atingida durante o teste, sendo
considerada válida apenas quando fossem observados sinais de esforço intenso
(hiperpnéia, vermelhidão facial, descompasso de passadas)169
.
26
A velocidade máxima (Vmáx) do estágio atingido ao final do teste foi
utilizado para estimar o VO2máx pela equação de Léger et al.170
: VO2máx
(ml·kg-1
·min-1
) = 31,025 + 3,238 x [Vmáx (km·h-1
)] – 3,248 x (idade) + 0,1536 x
[Vmáx (km·h-1
) x idade].
A FC de repouso (FCrep) foi verificada com o avaliado na posição de
supino em repouso por cerca de cinco minutos e a menor FC obtida foi
considerada. A FC de reserva (FCR) é a diferença entre a FCmáx e a FCrep
(FCR = FCmáx – FCrep). Para determinar às FCs-alvo para a prescrição do
exercício foi utilizado o percentual da FCR (método de Karvonen e
Vuorimaa171
). O percentual da FCR foi somado à FCrep para determinar a FC-
alvo em exercício: FC-alvo = [% intensidade do exercício (em decimal) x FCR]
+ FCrep163
.
4.4 Sessões exercício e controle
4.4.1 Sessão exercício
Em dia distinto a sessão exercício, os avaliados foram familiarizados com
a intensidade do exercício para se alcançar e permanecer na FC-alvo. Na sessão
exercício, foi realizado um aquecimento inicial de 5 minutos com caminhada,
seguido de 20 minutos de corrida em intensidade vigorosa entre 65 a 75% da
FCR112
, e 5 minutos de volta à calma, totalizando 30 minutos. O exercício foi
realizado na areia da praia (areia úmida, maré baixa e terreno plano), com os
avaliados descalços. As sessões exercício foram realizadas no período matutino
(entre 7 e 10h) com uma temperatura e umidade do ar entre 26 – 30ºC e 52 –
74%, respectivamente.
27
4.4.2 Sessão controle
Durante a sessão controle, os avaliados permaneceram por 30 minutos na
posição sentada no laboratório de informática da escola assistido desenho
animado próprio para a idade (Kung Fu Panda).
Figura 5 – Desenho da sessão exercício e controle.
4.5 Avaliação cognitiva
4.5.1 Teste de Stroop computadorizado – Testinpacs
O teste de Stroop computadorizado – Testinpacs172
possui três etapas,
sendo as duas primeiras congruentes e a última incongruente, e foi utilizado para
avaliar o controle inibitório. Os sujeitos foram familiarizados com o teste e,
previamente à cada sessão, foi realizado um rememoramento. O teste de Stroop
foi aplicado antes e após 10 minutos das sessões experimentais24
. Os dedos
indicador e médio da mão direita permaneceram durante todo o teste sobre as
teclas das setas da esquerda () e da direita (), respectivamente, sendo que
foram acionadas conforme cada estímulo do teste. Na etapa 1, retângulos nas
cores verde, azul, preto e vermelho foram apresentados, individualmente, no
centro do monitor. Nos cantos inferiores do monitor, respostas em
correspondência ou não à cor do retângulo foram exibidas até que o participante
28
respondesse a tentativa pressionando as teclas ou (figura 6A). Na etapa 2,
tanto os estímulos quanto às respostas foram exibidos na condição de palavras,
sempre em cor branca. Computava-se como acerto quando o estímulo e a
resposta coincidiam (figura 6B). Por último, etapa 3, o nome de uma das quatro
cores era exibido em cor incompatível. O avaliado foi instruído a pressionar a
tecla correspondente à cor da palavra e inibir a resposta para a identidade da
palavra (figura 6C). Em todas as etapas os estímulos foram apresentados de
forma automática e aleatória (12 tentativas por etapa). O TR em milissegundos
(ms) e a quantidade de erros (n) cometidos em cada etapa foram registrados.
Figura 6 – Modelo de visualização do teste de Stroop computadorizado –
Testinpacs. (A) Etapa 1, fase congruente, (B) Etapa 2, fase congruente, e (C)
Etapa 3, fase incongruente.
4.5.2 Teste de trilhas
O teste de trilhas (trail making test)173
foi utilizado para avaliar a
flexibilidade cognitiva. Os sujeitos foram familiarizados com o teste e,
previamente à cada sessão foi realizado um rememoramento. O teste inclui duas
condições, parte A e B. Na primeira condição, os participantes foram instruídos a
conectarem, em ordem crescente, os números de um a 25, que são distribuídos
aleatoriamente em uma folha de papel individual (figura 7A). Na segunda
condição, os participantes foram instruídos a conectarem, em pares, número e
29
letra, respeitando a ordem numérica e alfabética, por exemplo: 1-A-2-B-3-C
(figura 7B). Neste teste, o tempo total (TT) em segundos (s) e a quantidade de
erros (n) cometidos em cada parte do teste (A e B), separadamente, foram
registrados.
Figura 7 – Modelo de visualização da parte A (A) e da parte B (B) do teste de
trilhas.
4.6 Tratamento estatístico
Os procedimentos estatísticos foram realizados conforme orientações de
Field174
e com auxílio de programas estatísticos, como SPSS® (versão 19.0),
GraphPad Prism® (versão 6.05) e G*Power (versão 3.1.9.2).
A normalidade e a homogeneidade das variâncias dos dados foram
testadas utilizando os testes de Shapiro-Wilk e Levene, respectivamente. As
variáveis paramétricas foram apresentadas em média e (±) desvio padrão, e, as
não paramétricas, em mediana e seus respectivos intervalos de confiança de 95%
(IC95%). O nível de significância foi fixado em 5% (p <0,05).
30
4.6.1 Cálculo amostral
Para o cálculo amostral, foi aplicado o poder estatístico (1-β) a priori,
utilizando-se da análise de variância (ANOVA, analysis of variance) empregada
(Split-Plot), um effect size de f=0,30 (considerado médio) e um alfa de 5%. Para
tanto, o poder estatístico conferido a presente amostra foi de 95% (power =
0,95).
4.6.2 Análise do teste de Stroop computadorizado – Testinpacs
Comparação intra e entre condições (2 x 2) do TR (paramétricos) foi
realizado pela Split-Plot ANOVA. A hipótese de esfericidade foi verificada pelo
teste de Mauchly, e quando violada, os graus de liberdade foram corrigidos pelas
estimativas de Greenhouse-Geisser. O tamanho do efeito das variâncias foi
calculado pelo eta quadrado (η2). Pairwise comparisons (teste t pareado) foi
aplicado para cada grupo separadamente, a fim de se localizar as diferenças
observadas na Split-Plot, e o tamanho do efeito (r) calculado pela equação:
. Comparação entre e intra condições (2 x 2) dos erros cometidos
(não paramétricos) foi realizado pela ANOVA de Friedman.
4.6.3 Análise do teste de trilhas
Comparação entre as condições (controle x exercício) do delta (Δ) do TR
(não paramétricos) foi realizado pelo teste de Mann-Whitney (U). O tamanho do
efeito (r) foi calculado por uma equação que converte o escore-z de U em uma
estimativa do tamanho do efeito:
. Comparação intra e entre as condições
31
(2 x 2) dos erros cometidos (não paramétricos) foi realizado pela ANOVA de
Friedman.
4.6.4 Análise de associação
Regressão linear simples (r2), coeficiente de correlação de Pearson (r) e de
Spearman (rs) foram utilizados para associar o ΔTR da fase incongruente do teste
de Stroop das condições exercício e controle com a idade cronológica
(paramétrico) e maturação sexual (não paramétrico).
32
5 RESULTADOS
Os adolescentes incluídos no estudo estavam matriculados no ensino
fundamental de escolas públicas do município de Icapuí, Ceará (100%). 65% dos
adolescentes eram repetentes.
Na tabela 3 estão apresentadas as variáveis de caracterização da amostra,
maturação sexual, medidas antropométricas e de composição corporal, variáveis
estimadas e obtidas pelo teste de corrida progressivo de esforço máximo
(VO2máx, Vmáx e FCmáx), e FC média das sessões controle e exercício. Além
disto, foi apresentado o %FCR em que os adolescentes permaneceram durante a
sessão exercício.
33
Tabela 3 – Caracterização da amostra de adolescentes (n=20). Dados
expressos em média e desvio padrão para as variáveis paramétricas,
mediana e intervalo de confiança de 95% para não paramétricas, e
amplitude de variação (mínimo – máximo).
medidas de posição e
dispersão (mínimo – máximo)
Sexo (masculino/feminino) 11/9
Idade (anos) 13,0 ± 1,8 (10,0 – 16,0)
Maturação sexual (estágio)† 3,0 (2,6 – 3,4) (2,0 – 4,0)
Massa corporal (kg) 51,4 ± 9,3 (34,0 – 76,0)
Estatura (m) 1,57 ± 0,09 (1,46 – 1,80)
IMC (kg·m-2
) 20,6 ± 2,3 (15,4 – 24,5)
GC (%) 18,7 ± 6,9 (8,3 – 30,5)
VO2máx (ml·kg-1
·min-1
)† 48,4 (47,4 – 51,8) (43,9 – 59,9)
Vmáx (km·h-1
) 11,6 ± 1,2 (9,5 – 14,0)
FCmáx (bpm) 203,6 ± 6,0 (192,0 – 213,0)
FCrep (bpm) 65,0 ± 7,3 (50,0 – 76,0)
FCcontrole (bpm) 80,8 ± 7,9 (67,3 – 99,8)
FCexercício (bpm) 165,4 ± 8,3 (149,8 – 176,8)
FCR (%) 73,5 (70,0 – 73,3) (65,0 – 75,0)
† variável não paramétrica; IMC – índice de massa corporal; GC – gordura corporal;
VO2máx – consumo máximo de oxigênio; Vmáx – velocidade máxima; FCmáx –
frequência cardíaca máxima; FCrep – frequência cardíaca de repouso; FCcontrole –
frequência cardíaca média da sessão controle; FCexercício – frequência cardíaca média
da sessão exercício; FCR – percentual da frequência cardíaca de reserva da sessão
exercício.
34
Na etapa 1 (congruente) do teste de Stroop, houve um efeito significativo
no tempo, F(1, 38)=12,21, p=0,001, η2=0,243, e não houve diferença entre as
condições, F(1, 38)=0,00, p=0,983, η2=0,000. A interação tempo x condições
não foi significativa, F(1, 38)=1,95, p=0,170, η2=0,049. Por meio da pairwise
comparisons (pré x pós), verificou-se que a condição controle não diferiu,
t(19)=1,48, p=0,155, r=0,32, e a condição exercício diferiu significativamente,
t(19)=3,46, p=0,003, r=0,62 (figura 8A).
Semelhantemente à etapa anterior, na etapa 2 (congruente) houve um
efeito significativo no tempo, F(1, 38)=19,40, p<0,001, η2=0,338, e não houve
diferença entre as condições, F(1, 38)=0,003, p=0,957, η2=0,000. A interação
tempo x condições não foi significativa, F(1, 38)=2,20, p=0,147, η2=0,055. Por
meio da pairwise comparisons (pré x pós), verificou-se que a condição controle
não diferiu, t(19)=2,05, p=0,055, r=0,43, e a condição exercício diferiu
significativamente, t(19)=4,20, p<0,001, r=0,69 (figura 8B).
Já na fase incongruente (etapa 3), houve um efeito significativo no tempo,
F(1, 38)=17,93, p<0,001, η2=0,321, e não houve diferença entre as condições,
F(1, 38)=0,135, p=0,715, η2=0,004. Diferentemente das etapas congruentes, a
interação tempo x condições da fase incongruente foi significativa, F(1,
38)=11,79, p=0,001, η2=0,237. Por meio da pairwise comparisons (pré x pós),
verificou-se que a condição controle não diferiu, t(19)=0,64, p=0,532, r=0,15, e a
condição exercício diferiu significativamente, t(19)=4,94, p<0,001, r=0,75
(figura 8C).
35
Figura 8 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) do tempo de reação (TR)
da etapa 1 (A), etapa 2 (B) e etapa 3 (C) do teste de Stroop. * estatisticamente
diferente (p<0,01).
36
A comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos no teste
de Stroop não apresentou diferença estatística na etapa 1 [X2(3)=0,39, p=0,942],
etapa 2 [X2(3)=0,13, p=0,988] e na etapa 3 [X
2(3)=6,62, p=0,085] (tabela 4).
Tabela 4 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos
nas etapas 1, 2 e 3 do teste de Stroop. Dados expressos em mediana e
intervalo de confiança de 95%.
controle exercício
pré pós pré pós
Etapa 1 0,0 (-0,0 – 0,3) 0,0 (-0,0 – 0,4) 0,0 (-0,0 – 0,5) 0,0 (0,0 – 0,4)
Etapa 2 0,0 (-0,0 – 0,3) 0,0 (-0,0 – 0,4) 0,0 (-0,0 – 0,3) 0,0 (0,0 – 0,4)
Etapa 3 0,0 (0,2 – 0,8) 1,0 (0,4 – 1,2) 1,0 (0,4 – 1,2) 0,0 (0,0 – 0,7)
37
O ΔTT no teste de trilhas das condições exercício e controle foram
significativamente diferentes na parte A (U=36,00, p<0,001, r= –0,70) e na parte
B (U=36,00, p<0,001, r= –0,70) (figura 9).
Figura 9 – Comparação do delta (Δ = pós – pré) do tempo total (TT) da parte A
(A) e da parte B (B) do teste de trilhas entre as condições (exercício x controle). *
estatisticamente diferente (p<0,001).
38
A comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos no teste
de trilhas não apresentou diferença estatística na parte A [X2(3)=7,48, p=0,059] e
na parte B [X2(3)=6,12, p=0,115] (tabela 5).
Tabela 5 – Comparação intra e entre condições (2 x 2) dos erros cometidos
nas partes A e B do teste de trilhas. Dados expressos em mediana e intervalo
de confiança de 95%.
controle exercício
pré pós pré pós
Parte A 0,0 (-0,1 – 0,2) 0,0 (-0,1 – 0,4) 0,0 (0,0 – 0,6) 0,0 (0,1 – 0,6)
Parte B 0,0 (-0,1 – 0,2) 0,0 (0,1 – 0,6) 0,0 (0,1 – 0,9) 0,0 (-0,0 – 0,3)
Como análise secundária, foi verificado associação significativa e positiva
do ΔTR da fase incongruente do teste de Stroop da condição exercício com a
idade cronológica (r= 0,635, p=0,001; r2= 0,404, p=0,003) e maturação sexual
(rs= 0,580, p=0,007; r2= 0,408, p=0,002) (figura 10). De outro modo, não houve
associação do ΔTR da fase incongruente do teste de Stroop da condição controle
com a idade cronológica (r= –0,144, p=0,273; r2= 0,021, p=0,545) e maturação
sexual (rs= –0,155, p=0,513; r2= 0,015, p=0,610).
39
Figura 10 – Regressão linear (r2) e coeficiente de correlação de Pearson (r) ou de
Spearman (rs) entre o delta (Δ= pós – pré) do tempo de reação (TR) da fase
incongruente do teste de Stroop da condição exercício com a (A) idade cronológica
e (B) maturação sexual.
40
6 DISCUSSÃO
O presente estudo investigou o efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso
sobre as funções executivas em púberes. Os principais achados sugerem que o
exercício vigoroso, agudamente, melhora o desempenho das funções executivas.
Estes resultados podem ser de grande importância para a elucidação da
influência do exercício sobre as funções executivas e, por conseguinte, contribuir
no processo de aprendizagem em ambiente escolar2.
A influência que o exercício promoveu no desempenho das funções
executivas (figura 8 e 9) está de acordo com evidências de estudos que
controlaram a intensidade do exercício aeróbio em crianças22
e adultos jovens
saudáveis23
. Como a intensidade é um fator importante para determinar o
desempenho cognitivo pós-exercício24
, adotamos um protocolo de exercício
numa zona de intensidade entre 65–75% da FCR, que além de ser indicada para
adolescentes31
, estaria numa zona adequada para induzir os mecanismos
fisiológicos responsáveis à favorecer o desempenho cognitivo24
. Por exemplo,
em uma recente metanálise, a intensidade do exercício teve uma influência
significativa tal que o exercício prescrito < 50% da FCmáx resultou em um efeito
negativo significativo (d= –0,113) sobre o desempenho cognitivo, mas quando
prescrito em 64–76% ou 77–93% da FCmáx, os efeitos foram positivos, com um
efeito de 0,202 e 0,268, respectivamente24
.
Além da intensidade do exercício, outros fatores controlados podem ter
sidos igualmente importantes para que o exercício pudesse favorecer os
benefícios cognitivos, entre eles, o volume e o horário do exercício, e o intervalo
de tempo para a aplicação do teste cognitivo pós-exercício. Neste sentido, o
volume de exercício foi ajustado conforme diversos estudos que evidenciaram
benefícios cognitivos após 20 minutos de exercício em crianças22
. O intervalo de
41
tempo para aplicação do teste cognitivo foi definido entre 10 e 20min pós-
exercício, conforme o tamanho do efeito obtido pela metanálise de Chang et
al.24
, em que este fator de controle foi considerado um moderador primário dos
benefícios cognitivos.
Por exemplo, Chang et al.24
categorizaram o tempo para aplicação dos
testes cognitivos em 0–10min, 11–20min, ou > 20min após o exercício, e
obtiveram um tamanho de efeito de –0,060, 0,262 e 0,171, respectivamente. Ou
seja, o tempo de aplicação pós-exercício influenciou significativamente o
tamanho do efeito, sendo que os efeitos positivos foram observados somente a
partir de 11 minutos pós-exercício. Além do mais, dentre os moderadores
secundários, o horário da sessão de exercício que provocou um maior efeito foi o
matutino, apresentando um efeito positivo e significativo de 0,43624
.
Nossos dados demonstram que o exercício aeróbio parece ter sido uma
ferramenta capaz de influenciar agudamente os mecanismos fisiológicos
responsáveis à favorecer o desempenho das funções executivas. Os mecanismos
ainda são um tanto controversos e pouco explorados, porém as principais
hipóteses fisiológicas que podem explicar esses efeitos são pelo aumento do
fluxo sanguíneo cerebral e/ou da excitabilidade neuronal25
, o que poderiam
reverberar sobre o desempenho cognitivo pós-exercício.
Por exemplo, Yanagisawa et al.27
com a utilização do NIRS, avaliaram a
ativação cortical durante o teste de Stroop realizado antes e após 10 minutos de
exercício aeróbio à 50% do VO2pico em 20 adultos jovens. De fato, houve
aumento da ativação do córtex pré-frontal lateral em ambos os hemisférios (↑
hemoglobina oxigenada) devido a interferência stroop (incongruência). Em
contrapartida, esta ativação foi significativamente aumentada no córtex pré-
frontal dorsolateral esquerdo em razão do exercício aeróbio; e a ativação
aumentada coincidiu com a melhora do desempenho na tarefa cognitiva (↓ TR).
42
De outro modo, Sharma et al.162
, ao investigarem os efeitos agudos de 30
minutos de exercício aeróbio de natação aplicado em ratos, observaram que o
exercício agudo parece atuar na ativação das catecolaminas cerebrais, facilitando
sua entrada através da barreira hematoencefálica, provocando um aumento de
600% sobre a permeabilidade e um aumento ≥150% sobre as concentrações de
serotonina.
O protocolo de prescrição do exercício aeróbio parece ser igualmente
determinante em biomarcadores neuronais175
. Zoladz et al.176
submeteram 13
homens jovens a um programa de treinamento aeróbio por cinco semanas em
intensidade moderada, 4x/semana, alternando sessão contínua e intermitente
(cerca de 40min/sessão) em cicloergômetro, e evidenciaram aumento dos níveis
basais plasmáticos de fator neutrófico derivado do cérebro (BDNF, brain-
derived neurotrophic factor), sendo esta uma neurotrofina que desempenha
importante papel no crescimento, transmissão, modulação e plasticidade
neuronal.
Neste sentido, parece existir uma relação dose-resposta da intensidade do
exercício agudo sobre as concentrações séricas e plasmáticas de BDNF, em que
protocolos de exercícios com intensidades mais elevadas são observadas maiores
concentrações de BDNF quando comparado aos de baixa intensidade175
.
Recentemente, Schmolesky et al.177
investigaram os efeitos agudos de
diferentes intensidades (60 e 80% da FCR) e volumes (20 e 40 minutos) do
exercício aeróbio sobre as concentrações séricas de BDNF em homens jovens, e
observaram aumento de ~32% nos níveis de BDNF tanto no moderado quanto no
vigoroso, independentemente do volume, sendo que a intensidade vigorosa com
maior volume foi a que ofereceu a maior probabilidade de uma elevação
significativa do BDNF.
43
Como análise secundária, foi evidenciado associação positiva e
significativa do ΔTR da fase incongruente do teste de Stroop somente da
condição exercício e a idade cronológica (r2= 0,404) e maturação sexual (r
2=
0,408) (figura 10). De outra maneira, os benefícios do exercício foram mais
evidentes no início da puberdade e sua magnitude decresce durante o
desenvolvimento. A análise de regressão demonstra que 40,4% e 40,8% da
variabilidade encontrada no desempenho das funções executivas pós-exercício
pode ser explicado pela idade cronológica e maturação sexual, respectivamente.
Sendo o exercício um mediador em promover aumento da oferta de oxigênio e
nutrientes para o metabolismo cerebral via incremento de fluxo sanguíneo27
,
estes achados são concordantes com as alterações do nível de perfusão cerebral
durante o desenvolvimento, uma vez que a CBF em regiões das funções
executivas diminui consideravelmente entre a infância e adolescência, ajustado
pela idade cronológica ou estágio puberal19
.
Mesmo que o nosso estudo seja original, o mesmo apresenta limitações,
uma delas foi não ter avaliado o desempenho das funções executivas por um
teste cognitivo combinado com uma técnica de neuroimagem (i.e., fMRI ou
EEG), o que poderia promover maior suporte na confirmação das nossas
evidências. Apesar disso, Li et al.178
confirmaram que o exercício aeróbio, de
forma aguda, pode beneficiar as funções executivas em nível macroneural, visto
que promoveu impacto significativo sobre a atividade cerebral do córtex pré-
frontal (avaliado pela fMRI) durante a realização de uma tarefa de funções
executivas após 20 minutos de exercício com intensidade entre 60–70% da
FCmáx em 15 participantes jovens do sexo feminino (19,6±0,8 anos de idade).
Além disso, diversos estudos que utilizaram o EEG para avaliar os
potenciais cerebrais relacionados à eventos (ERPs, event-related brain
potentials) de componentes relacionados ao fluxo e amplitude do processamento
44
de informações das funções executivas, evidenciaram que um melhor
desempenho de tarefa avaliativa das funções executivas pós-exercício foi
acompanhado pelo aumento da amplitude P3 (amplitude de alocação dos
recursos do controle inibitório), sugerindo que o exercício agudo modula
seletivamente o controle cognitivo durante tarefas que exigem maior quantidade
de inibição131,179–181
.
Em contrapartida, o presente estudo é pioneiro na investigação do efeito
direto do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas na população de
púberes; assim como, contribui para a elucidação dos efeitos do exercício para
esta população que possui o desempenho das funções executivas17
, e funções e
estruturas cerebrais em maturação18
. Ademais, é de nosso conhecimento que
somente Stroth et al.141
conduziram estudo similar em adolescentes (entre 13 e 14
anos de idade), e não houve melhora no desempenho das funções executivas
após 20min de exercício aeróbio realizado no cicloergômetro à 60% da FCmáx
(intensidade leve). Além disso, os autores não avaliaram a maturação biológica,
ou seja, não se sabe se eram pré-púberes e/ou púberes; e utilizaram a intensidade
em um domínio abaixo do recomendado para crianças e adolescentes.
É válido elencar que as aulas de educação física de diversas escolas
públicas e particulares estão sendo realizadas no contraturno escolar. Como
implicações práticas, os nossos achados contribuem na justificação da inclusão
das aulas de educação física no turno escolar, ou seja, entre as outras disciplinas
(i.e., português e matemática); assim como, para a inclusão de um
recreio/intervalo fisicamente ativo, uma vez que somente 20 minutos de
exercício vigoroso pode favorecer o desempenho das funções executivas e, por
conseguinte, melhorar o nível de aprendizagem logo após 10 minutos de
recuperação pós-exercício.
45
Por fim, sugerem-se futuras investigações que analisem e associem os
efeitos agudos e crônicos da intensidade do exercício aeróbio sobre componentes
das funções executivas em púberes, se possível em ambiente informal (escolar
ou de lazer), uma vez que o exercício aeróbio empregado em campo não se
demonstra um fator limitante, e um desenho perfeito de estudo controlado e
randomizado em ambiente formal pode ser limitado para generalização em
outros contextos140
, ou seja, tem baixa validade ecológica.
46
7 CONCLUSÃO
Em conclusão, o exercício aeróbio vigoroso realizado por 20 minutos
parece promover melhora aguda na capacidade das funções executivas em
adolescentes. Além disto, o efeito do exercício sobre o desempenho do controle
inibitório foi associado ao estágio puberal e idade cronológica, sendo que os
benefícios do exercício foram mais evidentes no início da adolescência (↑ ΔTR)
e sua magnitude decresce durante o desenvolvimento.
47
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66
ANEXO 1 – Parecer do Comitê de Ética em Pesquisa
67
68
69
ANEXO 2 – Termo de Consentimento Livre e Esclarecido
TERMO DE CONSENTIMENTO LIVRE E ESCLARECIDO – TCLE
Esclarecimentos
Estamos solicitando a você a autorização para que o menor pelo qual você é responsável
participe da pesquisa: “Efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas
em adolescentes”, que tem como pesquisador responsável o Professor de Educação Física da
escola, o Prof. Rodrigo Alberto Vieira Browne.
Esta pesquisa pretende verificar se o exercício físico realizado por 30 minutos em forma de
corrida na praia e em intensidade vigorosa (nem muito rápido e nem muito devagar, “trotando”) pode
influenciar na melhora da cognição logo após o exercício (por exemplo: melhora da atenção ao
realizar uma tarefa importante).
O motivo que nos leva a fazer este estudo provêm de estudos que evidenciaram que
escolares que possuem melhor cognição, também apresentam melhor aprendizagem no ambiente
escolar, e vice-versa. Então, pretendemos investigar se o exercício físico pode servir como um meio
para melhorar a cognição e, por conseguinte, a aprendizagem no ambiente escolar. Além disso, as
diretrizes de prescrição do exercício físico (p. ex: Colégio Americano de Medicina do Esporte)
recomendam que crianças e adolescentes devem realizar exercícios vigorosos por, pelo menos, 30
minutos por sessão e três vezes por semana (p. ex: corrida, jogar bola). Estudos já verificaram que o
exercício vigoroso promove benefícios à saúde física de adolescentes, no entanto, são escassos os
estudos sobre os efeitos desta dose de exercício sobre a cognição.
Caso você decida autorizar, ele(a) será submetido a 3 (três) visitas em dias distintos, sendo
que a primeira visita será a avaliação inicial que será composta por: a) medidas antropométricas
(peso e altura) e de composição corporal pela dobras cutâneas do braço (tríceps) e da perna
(panturrilha); b) avaliação da maturação sexual por meio de imagens com legendas caracterizando a
genitália e a pilosidade no caso dos meninos, e as mamas e a pilosidade no caso das meninas. Será
explicado o método e sua finalidade para cada adolescente individualmente, e por meio de
autoavaliação, o adolescente assinalará em uma ficha privativa com qual das imagens sua condição
mais se assemelha (o adolescente possui o direito de se recusar a responder as perguntas que lhes
cause constrangimento de qualquer natureza); c) avaliação da frequência cardíaca máxima por meio
do teste de corrida vai-e-vem de 20 metros na quadra de esportes com auxílio de um relógio com
frequencímetro cardíaco. As outras duas visitas serão compostas por sessões experimentais com
70
intervalo mínimo de 48 horas, sendo uma com exercício físico (30 minutos de corrida na areia da
praia, descalço, em intensidade vigorosa) e a outra em condição sedentária (assistindo desenho
animado próprio para a idade por 30 minutos). Dois testes cognitivos, sendo um em papel e outro
computadorizado, serão aplicados antes e após 10 minutos das sessões experimentais.
Durante a realização do teste de corrida vai-e-vem de 20 metros a previsão de riscos é
mínima, por se tratar de um teste não laboratorial, ou seja, o risco que ele(a) corre é semelhante
àquele sentido durante uma partida competitiva de futsal, podendo sentir cansaço, ofegância e
aumento dos batimentos cardíacos, no entanto, a recuperação do equilíbrio corporal pós-teste é
rápida, tendo em vista que o teste possui uma duração média de 5 minutos. Além disso, o adolescente
pode interromper o teste a qualquer momento quando sentir-se exaurido.
Durante a realização da corrida na areia da praia em intensidade vigorosa a previsão de riscos
é mínima, ou seja, o risco que ele(a) corre é semelhante àquele sentido durante os exercícios físicos
habituais (aulas de Educação Física ou práticas esportivas do Programa Segundo Tempo).
Pode acontecer um desconforto pelo teste de corrida de vai-e-vem ou pela corrida na praia
que será minimizado pelas orientações e acompanhamento individual do professor. Por exemplo,
previamente aos exercícios físicos, o professor irá dialogar com o adolescente sobre seu estado físico
e emocional, deste modo, só realizará o exercício caso o professor tenha plena convicção que o
adolescente esteja hidratado e alimentado, e emocionalmente e fisicamente bem, e se a temperatura
e o clima estão próprios para à prática do exercício em campo.
O adolescente terá como benefício direto deste estudo, conhecer o nível de sua aptidão
aeróbia, e seu estado de saúde físico pelo consumo máximo de oxigênio (VO2máx) indireto e
composição corporal, bem como, ter a oportunidade de aprender a realizar uma corrida com
benefícios ecológicos de sua própria região (praia) e a controlar sua zona de treinamento por
parâmetros cardiovasculares (frequência cardíaca). Além disso, este estudo irá promover importante
impacto benéfico na ciência para a elucidação da melhor dose do exercício físico para potencializar
benefícios na cognição de adolescentes e, por conseguinte, na aprendizagem escolar.
Em caso de algum problema que ele(a) possa ter, relacionado com a pesquisa, ele(a) terá
direito a assistência gratuita que será prestada pelas unidades municipais de saúde, como o Hospital
Municipal Maria Idalina Rodrigues de Medeiros, Unidades Básicas de Saúde e outras unidades de
saúde conveniadas ao Município de Icapuí, sendo o Sistema Único de Saúde responsável por isso,
conforme a Lei Federal nº 8.080, de 19 de setembro de 1990.
Durante todo o período da pesquisa você poderá tirar suas dúvidas ligando para o Prof.
Rodrigo Alberto Vieira Browne nos números (88)9351-9244(Claro) e (88)9828-3268(Tim), ou mesmo
procurando-o pessoalmente na Escola de Ensino Fundamental Profa Joana Marques Bezerra, nas
segundas, quartas e quintas-feiras pelo turno da tarde ou nas terças e sextas-feiras no turno da
manhã.
Você tem o direito de recusar sua autorização, em qualquer fase da pesquisa, sem nenhum
prejuízo para você e para ele(a).
71
Os dados que ele(a) irá nos fornecer serão confidenciais e serão divulgados apenas em
congressos ou publicações científicas, não havendo divulgação de nenhum dado que possa identificá-
lo(a).
Esses dados serão guardados pelo pesquisador responsável por essa pesquisa em local
seguro e por um período de 5 anos.
Se você tiver algum gasto pela participação dele(a) nessa pesquisa, ele será assumido pelo
pesquisador e reembolsado para você.
Se ele(a) sofrer algum dano comprovadamente decorrente desta pesquisa, ele(a) será
indenizado.
Qualquer dúvida sobre a ética dessa pesquisa você deverá ligar para o Comitê de Ética em
Pesquisa da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, telefone (84) 3215-3135.
Este documento foi impresso em duas vias. Uma ficará com você e a outra com o pesquisador
responsável Prof. Rodrigo Alberto Vieira Browne.
Consentimento Livre e Esclarecido
Eu, ____________________________________________, representante legal do menor
____________________________________________, autorizo sua participação na pesquisa “Efeito
agudo do exercício aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em adolescentes”.
Esta autorização foi concedida após os esclarecimentos que recebi sobre os objetivos,
importância e o modo como os dados serão coletados, por ter entendido os riscos, desconfortos e
benefícios que essa pesquisa pode trazer para ele(a) e também por ter compreendido todos os
direitos que ele(a) terá como participante e eu como seu representante legal.
Autorizo, ainda, a publicação das informações fornecidas por ele(a) em congressos e/ou
publicações científicas, desde que os dados apresentados não possam identificá-lo(a).
Icapuí, ____ de _____________ de _______.
Assinatura do representante legal
Impressão datiloscópica do
representante legal
72
Declaração do pesquisador responsável
Como pesquisador responsável pelo estudo “Efeito agudo do exercício aeróbio vigoroso
sobre as funções executivas em adolescentes”, declaro que assumo a inteira responsabilidade de
cumprir fielmente os procedimentos metodologicamente e direitos que foram esclarecidos e
assegurados ao participante desse estudo, assim como manter sigilo e confidencialidade sobre a
identidade do mesmo.
Declaro ainda estar ciente que na inobservância do compromisso ora assumido estarei
infringindo as normas e diretrizes propostas pela Resolução 466/12 do Conselho Nacional de Saúde –
CNS, que regulamenta as pesquisas envolvendo o ser humano.
Icapuí, ____ de _____________ de _______.
Assinatura do pesquisador responsável
73
ANEXO 3 – Termo de Assentimento
TERMO DE ASSENTIMENTO
Através deste termo esclareço que aceito participar da pesquisa “Efeito agudo do exercício
aeróbio vigoroso sobre as funções executivas em adolescentes”, coordenada pelo professor
Rodrigo Alberto Vieira Browne.
Como sou menor de idade (ou legalmente incapaz), meu responsável legal assinou um Termo
de Consentimento Livre e Esclarecido onde o pesquisador responsável explica a maneira como a
pesquisa será realizada, todos os meus direitos, riscos e benefícios que terei ao participar dessa
pesquisa.
Nesse mesmo um Termo de Consentimento Livre e Esclarecido o pesquisador responsável
declarou que cumprirá tudo que ele esclareceu e prometeu.
Juntamente com o meu representante legal (pai, mãe ou outro), recebi, de forma que entendi,
explicações sobre essa pesquisa e os endereços onde devo tirar minhas dúvidas sobre a pesquisa e
se a mesma é eticamente aceitável.
Depois de conversar com meu representante legal, resolvi voluntariamente participar dessa
pesquisa.
Icapuí, ____ de _____________ de _______.
___________________________________________
Assinatura do participante
___________________________________________
Assinatura de uma testemunha
___________________________________________
Assinatura do pesquisador responsável
Impressão datiloscópica do
participante
74
ANEXO 4 – Prancha de avaliação da maturação sexual masculina
75
ANEXO 5 – Prancha de avaliação da maturação sexual feminina
76
ANEXO 6 – Teste de trilhas (parte A)
77
ANEXO 7 – Teste de trilhas (parte B)