EFIKASI CENDAWAN ENTOMOPATOGEN Lecanicillium lecanii …balitkabi.litbang.pertanian.go.id/wp-content/uploads/2017/02/bp_no... · hingga elips, terdiri dari satu sel, tidak berwarna

PRAYOGO : ENTOMOPATOGEN L. LECANII UNTUK PENGENDALIAN HAMA KEPIK COKLAT PADA KEDELAI

47

Diterbitkan di Buletin Palawija No. 20: 47–61 (2010).

1 Peneliti Hama dan Penyakit Balitkabi Malang Jalan RayaKendalpayak km 8, Kotak Pos 66 Malang, 65101, [email protected]

ABSTRAKKepik coklat (Riptortus linearis) merupakan salah

satu hama pengisap polong kedelai yang sangatpenting karena mampu menyebabkan kehilanganhasil hingga mencapai 80%. Lebih dari 95% petanikedelai dalam mengendalikan hama tersebut hanyamengandalkan keampuhan dari insektisida kimia.Lecanicillium lecanii merupakan salah satu jeniscendawan entomopatogen yang dapat digunakan untukmengendalikan hama kepik coklat. Cendawan inibersifat kosmopolit sehingga mudah ditemukan didaerah tropis maupun subtropis dan mempunyai inangmeliputi; ordo Orthoptera, Hemiptera, Homoptera,Thysanoptera, Hymenoptera, Coleoptera, dan Lepidop-tera. Cendawan tumbuh pada suhu 15–30 oC namunsuhu optimum terjadi pada suhu 25 oC. Kelebihancendawan tersebut mampu menginfeksi semua sta-dia kepik coklat, baik stadia nimfa, imago maupunstadia telur. Efikasi cendawan L. lecanii terhadapkepik coklat nimfa instar I dan II lebih tinggi diban-dingkan terhadap imago. Meskipun stadia nimfa danimago juga dapat terinfeksi oleh cendawan namunmobilitas kedua stadia serangga tersebut cukup tinggisehingga suspensi konidia cendawan yang diaplika-sikan kurang infektif. Aplikasi cendawan L. lecaniipada stadia telur lebih efektif dan mampu menekanperkembangan populasi kepik coklat hingga di bawahambang kendali karena hama sudah ditekan lebihawal sebelum terjadi peledakan. Stadia telur belummampu merusak polong kedelai, dan stadia telur tidakdapat dikendalikan menggunakan insektisida kimia.Pengendalian telur kepik coklat menggunakancendawan L. lecanii dianjurkan pada telur yang barudiletakkan oleh imago (0–1 hari) atau pertama kaliR. linearis datang di pertanaman kedelai varietas Wilisyaitu terjadi pada umur 35 hari setelah tanam (HST).Ditinjau dari beberapa efikasi L. lecanii maka cen-dawan tersebut sangat berpotensi untuk dikembang-kan sebagai bioinsektisida dalam program pengelolaanhama terpadu kepik coklat.Kata kunci: Telur, R. linearis, L. lecanii, konidia,

kedelai

ABSTRACTRiptortus linearis is one of the most important

soybean pod sucking bug that could cause crop lossesup to 80%. More than 90% of the soybean farmersspray their crop using efficacy of chemical insecti-cide. Lecanicillium lecanii is one of the entomo-pathogenic fungi can be use to control R. linearis.As a cosmopolite fungus therefore easy were obtainedwidely in tropic or subtropic areas and has manyhost includes; Orthroptera, Hemiptera, Homoptera,Thysanoptera, Hymenoptera, Coleoptera, and Lepi-doptera insect order respectively. These fungus grownon temperture 15–30 oC, however optimum tempera-ture on 25 oC.The advantage of the fungi cabaple toinfect all stage, either nymph, adult or egg. Theefficacy of fungi to the nymph I and II more viru-lence than adult stage. Even though, the nymph andadult stages can be infected by fungi however theconidia suspension were applicated could not infec-tive caused mobilization of both stage more active.The egg control by L. lecanii more effective and capableto pressure the pest population till under the eco-nomic threshold caused pest control by fungi werepressed before outbreak. The egg stage could notdamage to the pod and it stage could not controlledby chemical insecticides. The pest control using L.lecanii could be suggested on newly oviposited egg(0–1 day) or at 35 day after planting on Wilis varietywhich is usually coincide with the insect arrival tosoybean plantion. Several advantages of this entomo-pathogenic fungi expressing its high potential todevelop and promote as biopesticide on integrated pestmanagement (IPM) program of pod sucking bug.

Key words: Egg, R. linearis, L. lecanii, conidia, soy-bean.

PENDAHULUANSalah satu kendala dalam usaha peningkatan

produksi kedelai di Indonesia adalah adanyaserangan hama dan penyakit. Hama utamakedelai dikelompokkan menjadi dua macam, yaituhama perusak daun dan hama perusak polong.Telah diketahui ada dua jenis hama utama peru-sak polong, yaitu penggerek dan pengisap polong.Riptortus linearis F. (Hemiptera; Alydidae) ataukepik coklat merupakan salah satu jenis hamapengisap polong yang mampu menyebabkan

EFIKASI CENDAWAN ENTOMOPATOGENLecanicillium lecanii (Zare & Gams) UNTUK PENGENDALIAN

HAMA KEPIK COKLAT PADA KEDELAI

Yusmani Prayogo1

48

BULETIN PALAWIJA NO. 20, 2010

kehilangan hasil mencapai 80% jika tidakdilakukan usaha pengendalian (Tengkano et al.1992). Hama tersebut ditemukan hampir diseluruh sentra produksi kedelai di Indonesia(Tengkano et al. 2006). Oleh karena hama terse-but memiliki kisaran inang yang cukup luas makapopulasi kepik coklat di lapangan mampu ber-tahan sepanjang musim dan sulit dikendalikan.Pengendalian kepik coklat menggunakan insek-tisida kimia belum memperlihatkan hasil yangmemuaskan. Hal ini disebabkan insektisida kimiahanya mampu membunuh stadia nimfa maupunimago. Sedangkan stadia telur masih mampubertahan sehingga populasi di lapangan selalutumpang tindih dan mengakibatkan perkem-bangan populasi hama terus meningkat.

Aplikasi insektisida kimia pada stadia nimfahingga imago dianggap kurang efektif karenamobilitas serangga cukup tinggi sehingga penyem-protan tidak mengenai hama sasaran. Olehkarena itu, mendorong petani untuk meningkat-kan konsentrasi dan frekuensi aplikasi (Rauf etal. 1994). Meskipun petani sudah meningkatkankonsentrasi maupun frekuensi aplikasi insektisida,namun kenyataan di lapangan menunjukkanbahwa hama pengisap polong masih menjadi ken-dala utama dalam usaha peningkatan produksi.Beberapa laporan menunjukkan bahwa kasusseperti resistensi hama sasaran, resurjensi, ter-bunuhnya musuh alami dan serangga bergunalainnya, serta pencemaran lingkungan merupa-kan akibat dari penggunaan pestisida yang berle-bihan dan kurang bijaksana (Kannan et al. 2004;Doggett et al. 2004; Karunaratne et al. 2007; Badjiet al. 2007; Romero et al. 2007). Untuk menekanpenggunaan insektisida kimia secara berlebihandalam pengendalian hama, maka pengendalianbiologis dengan memanfaatkan peran agenshayati perlu dikembangkan secara optimal.

Berbagai jenis agens hayati yang dapat dikem-bangkan untuk mengendalikan hama pengisappolong kedelai adalah predator, parasitoid, danpatogen serangga (Tengkano & Bedjo 2002;Prayogo 2009). Cendawan entomopatogen ter-masuk salah satu jenis patogen serangga yangcukup penting karena dapat menekan populasihama di lapangan secara alamiah jika kondisicukup optimal. Munurut Sopp et al. (2006), Leca-nicillium lecanii (Zare & Gams) merupakancendawan yang prospektif untuk mengendalikan

beberapa jenis hama tanaman. Hasil penelitianPrayogo (2004) menunjukkan bahwa cendawanL. lecanii dapat menginfeksi stadia nimfa maupunimago kepik coklat. Efikasi L. lecanii ditandaidengan mortalitas nimfa kepik coklat hinggamencapai di atas 50% di laboratorium. Perkem-bangan lebih lanjut mengindikasikan bahwa L.lecanii juga mampu menginfeksi stadia telurkepik coklat (Prayogo et al. 2004; Prayogo 2009).Kolonisasi miselium L. lecanii pada telur kepikcoklat mampu menggagalkan penetasan telurhingga 80%. Selain itu, telur-telur yang sudahterinfeksi L. lecanii dan mampu menetas selan-jutnya nimfa yang terbentuk tidak dapat bergantikulit (moulting) sehingga akhirnya nimfa mati.Dengan demikian peluang kelangsungan hidupnimfa menjadi imago sangat terbatas sehinggaperkembangan populasi hama untuk meledak (outbreak) mungkin sulit terjadi.

KARAKTERISTIK CENDAWANLecanicillium lecanii

Lecanicillium lecanii (Zare & Gams) merupa-kan salah satu jenis cendawan entomopatogenyang memiliki kisaran inang cukup luas danbersifat kosmopolit sehingga mudah dijumpai didaerah tropis maupun subtropis. MenurutKouvelis et al. (1999) L. lecanii pertama kaliditemukan oleh Zimmermann pada tahun 1898pada hama buah kopi di pulau Jawa. Pada waktuitu cendawan tersebut diberi nama Cephalospo-rium lecanii. Pada tahun 1939, Viegas mengubahnama menjadi Verticillium lecanii berdasarkanstudi kisaran inang (Kouvelis et al. 1999). Dida-sarkan pada pengamatan lebih lanjut terhadapmorfologi dan analisis molekuler, cendawantersebut mengalami perubahan nama menjadi L.lecanii hingga sekarang (Zare & Gams 2001;Cortez-Madrigal et al. 2003; Roy et al. 2006; Zare& Gams 2008). Berdasarkan karakter morfologidan molekulernya cendawan L. lecanii dibedakandari spesies L. muscarium, L. longisporum, L.nodulosum, dan L. psalliotae yang umumnyaditemukan di daerah subtropik (Marshall et al.2003; Koike et al. 2007; Kouvelis et al. 2008).Sedangkan spesies Lecanicillium yang ditemukandi Indonesia adalah L. lecanii (Kouvelis et al.2008). Di luar negeri, baik L. muscarium maupunL. longisporum sudah dikomersialkan dengannama produk masing-masing Mycotal dan


49

Vertalec, sedangkan nama produk L. nodulosumdan L. psalliotae belum ada laporan (Kouvelis etal. 2008).

Koloni L. lecanii berwarna putih pucat dengandiameter berkisar dari 4,0–7,3 cm setelah 20 hariinokulasi pada media potato dextrose agar (PDA)(Gambar 1a) (Fatiha et al. 2007). Konidioforberbentuk berupa fialid (whorls) seperti huruf V,setiap konidiofor memproduksi 5–10 (Gambar 1b)konidia yang terbungkus dalam kantong lendir(Aiuchi et al. 2007). Bentuk konidia berupa silinderhingga elips, terdiri dari satu sel, tidak berwarna(hialin), berukuran 1,9–2,2 x 5,0–6,1 μm (Fenget al. 2002). L. lecanii mudah tumbuh padaberbagai jenis media, terutama pada PDA maupunberas. Cendawan tumbuh baik pada suhu 15–30 oC, namun pertumbuhan optimum terjadi padasuhu 25 oC dan pada suhu 35 oC pertumbuhancendawan mengalami penghambatan (Yeo et al.2003; Cuthbertson et al. 2005). Pada kelembabanlebih dari 90%, cendawan akan tumbuh optimal(Helyer et al. 2006). Kelembaban yang tinggiberfungsi untuk perkecambahan konidia danproses infeksi terhadap serangga inang (Monteiroet al. 2004). Konidia akan berkecambah lebihcepat pada suhu 20–25 oC (Barbosa et al. 2002).

KISARAN INANG CENDAWAN L. lecaniiCendawan entomopatogen L. lecanii ditemu-

kan oleh Zimmermann pertama kali menginfeksiserangga kutu sisik (scale insect) (Homoptera:

Diaspididae) yang menyerang tanaman kopi dipulau Jawa dan diberi nama Cephalosporiumlecanii (Zimmermann 1898 dalam Fatiha et al.2007). L. lecanii yang sebelumnya diberi namaV. lecanii dilaporkan juga mampu menginfeksibeberapa jenis serangga inang meliputi ordoOrthoptera, Hemiptera, Homoptera, Thysanop-tera, Coleoptera, Hymenoptera, dan Lepidopteradengan tingkat mortalitas yang sangat bervariasi(Quesada-Moraga et al. 2006). Perbedaan tingkatmortalitas serangga akibat infeksi cendawan inidipengaruhi oleh asal isolat dan serangga inang(Sugimoto et al. 2003). Menurut Kim et al. (2001),cendawan ini mampu menginfeksi Aphis gossypii(Homoptera: Aphididae) dengan mortalitas men-capai 50%. Gindin et al. (2000) juga melaporkanbahwa cendawan ini mampu menginfeksi kutukebul Bemisia argentifolii (Homoptera: Aleyro-didae) dengan kematian serangga mencapai 52%.Hasil penelitian Cuthbertson dan Walters (2005)menunjukkan bahwa aplikasi cendawan tersebutmampu menyebabkan mortalitas Thrips palmi(Thysanoptera: Thripidae) di atas 90%. Cendawanini juga dapat menyebabkan kematian larvakumbang (large elm bark beetle) Scolytus scolytus(Coleoptera: Scolytidae) hingga 100% (Barson2008).

Olivares-Bernabeu dan Lopez-Llorca (2002)melaporkan bahwa V. lecanii juga dapat meng-infeksi telur nematoda parasit tanaman. Selan-jutnya, Uziel dan Sikora (1992) juga menginfor-

Gambar 1. Bentuk dan warna koloni cendawan L. lecanii (a) dan tangkaikonidiofor yang mendukung sekumpulan konidia (b). Sumber: Prayogo (2009).

50


masikan bahwa cendawan tersebut sangat toksikterhadap juvenil nematoda Globodera pallidaStone pada tanaman kentang. Selain itu cen-dawan ini dilaporkan juga toksik terhadap telurmaupun juvenil nematoda Heterodera glycines(Shinya et al. 2008).

Efikasi Cendawan L. lecanii terhadapHama Kepik Coklat

1. Efikasi L. lecanii pada Berbagai StadiaNimfa Kepik CoklatHasil penelitian Prayogo et al. (2005) meng-

indikasikan bahwa cendawan L. lecanii mampumenginfeksi seluruh stadia nimfa kepik coklat,namun kerentanan masing-masing instar ter-hadap cendawan sangat bervariasi (Gambar 2).Aplikasi suspensi konidia L. lecanii menggunakankerapatan konidia 107/ml mampu membunuhnimfa kepik coklat mulai tiga hari setelah aplikasi(HSA). Pada gambar tersebut mengindikasikanbahwa nimfa instar I dan II lebih rentan terhadapinfeksi cendawan dibandingkan dengan nimfaIII, IV maupun V. Pada nimfa yang lebih tua(III, IV dan V) mortalitas serangga hanya dibawah 30%. Kerentanan ini disebabkan karenalapisan integumen serangga yang masih mudalebih tipis dibandingkan nimfa yang lebih tuasehingga menyebabkan konidia cendawan lebihmudah penetrasi ke dalam lapisan kutikula setelahmembentuk tabung kecambah (penetration peg).Integumen serangga yang masih muda jugamempercepat proses kolonisasi miselium padaseluruh tubuh serangga yang sudah mati(Gambar 3).

Penyebab lain dari efikasi L. lecanii adalahmobilitas pada nimfa instar I dan II lebih rendahdibandingkan pada instar yang lebih tuasehingga suspensi konidia cendawan yang diapli-kasikan lebih banyak yang menempel pada inte-gumen serangga pada waktu aplikasi. MenurutSantoso (1993) keberhasilan konidia cendawanentomopatogen menginfeksi serangga ditentukanoleh konfigurasi lapisan integumen seranggasewaktu proses penetrasi. Sementara itu, Widayatdan Rayati (1993) menyatakan bahwa tingkatmortalitas serangga yang terinfeksi cendawanentomopatogen sangat ditentukan oleh persentaseserangga yang sedang berganti kulit (moulting).Serangga yang sering mengalami ganti kulit akanlebih sulit terinfeksi cendawan dibandingkanstadia serangga yang tidak ganti kulit atau men-jelang proses jadi imago.

Hasil penelitian Prayogo dan Tengkano (2002)pada ulat grayak Spodoptera litura mengindi-kasikan bahwa instar I dan II meskipun jaringanintegumen serangga masih muda namun persen-tase serangga yang mengalami ganti kulit lebihrendah dibandingkan instar III, IV maupun V.Dengan demikian mortalitas S. litura yangterinfeksi cendawan Metarhizium anisopliae padainstar I dan II juga lebih rendah dibandingkandengan instar III dan IV meskipun secara statistiktidak berbeda nyata. Namun, Hoddle (1999)menyimpulkan bahwa cendawan entomopatogenL. lecanii sangat efektif untuk mengendalikannimfa instar I, II, III, dan telur Bemisia tabacidibandingkan stadia yang lebih tua.

2. Efikasi L. lecanii pada Imago KepikCoklatBanyak jenis cendawan entomopatogen yang

dapat menginfeksi serangga hama kepik coklat

Gambar 2. Mortalitas berbagai instar nimfa kepikcoklat yang terinfeksi L. lecanii. Sumber:(Prayogo 2004).

Gambar 3. Nimfa kepik coklat yang terkolonisasimiselium L. lecanii, (a) instar I, (b) instar II, dan(c) instar III. Sumber: (Prayogo 2004).


51

meliputi; Beauveria bassiana, Paecilomycesfumosoroseus, Nomuraea rileyi, Metarhiziumanisopliae selain L. lecanii. Hasil penelitianPrayogo (2004) dari lima jenis cendawan ento-mopatogen yang diaplikasikan ke imago kepikcoklat menunjukkan bahwa cendawan L. lecaniimemiliki efikasi lebih tinggi dibandingkan cen-dawan entomopatogen yang lain. Mortalitas imagokepik coklat yang terinfeksi L. lecanii hingga diatas 80% hampir sebanding dengan efikasi dariinsektisida deltametrin yang dilaporkan sangatefektif terhadap kepik coklat (Gambar 4). Pene-litian tersebut dilakukan di rumah kaca padatanaman kedelai yang dikurung dengan kainkasa sehingga peluang mobilitas serangga ujiuntuk keluar dari sangkar sangat rendah bahkantidak ada. Dengan demikian, suspensi konidiacendawan yang diaplikasikan hampir 90% menge-nai serangga uji. Kematian serangga uji jugalebih cepat karena kelembaban dan suhu cukupoptimal bagi perkembangan cendawan. Padaumur tiga hari setelah aplikasi L. lecanii sudahditemukan serangga yang mati dengan ditandaiadanya miselium yang berwarna putih di bagiansutura pada abdomen maupun torak (Gambar 5a).Kolonisasi miselium pada seluruh tubuh seranggatidak berlangsung lama hanya membutuhkan 11hari setelah aplikasi (Gambar 5b).

Tingginya efikasi cendawan ini disebabkanoleh mekanisme kerja toksin yang dihasilkan olehcendawan akan menyebabkan terjadinya kenaik-an pH hemolimf, penggumpalan hemolimf, danterhentinya peredaran hemolimf (Robert 1981;Cheung dan Grula 1982). Di samping itu, toksin

dari cendawan juga menyebabkan kerusakanjaringan/organ tubuh seperti saluran makanan,otot, sistem saraf, dan sistem pernafasan. Farqueset al. (1994) mengemukakan bahwa aplikasicendawan entomopatogen B. bassiana akanmempengaruhi aktivitas makan Colorado potatobeetle. Penurunan konsumsi makan padaserangga yang terinfeksi cendawan entomo-patogen karena disebabkan terganggunya sistemhormonal sebagai pengendali syaraf (Thomas etal. 1997; Ekesi 2001; Gindin et al. 2006; Hussainet al. 2009). Akhir dari akibat keseluruhan prosestersebut serangga mengalami kematian.

Keberhasilam penggunaan agens hayatiumumnya terbatas digunakan tanaman buahdan sayuran yang ditanam di dalam rumah kaca(Ugine et al. 2007; Gouli et al. 2008). Umumnyasebagian besar agens hayati akan mengalamipenurunan efikasi secara drastis hingga di atas70% (Ramaegowda et al. 2007). Oleh karena itu,untuk mempertahankan efikasi cendawan perludikaji lebih lanjut mengenai perbaikan formulasidari cendawan, penambahan bahan perekatuntuk melekatkan suspensi konidia yang diapli-kasikan agar tidak terlepas dari tubuh serangga,mencari waktu aplikasi yang tepat, dan menam-bah frekuensi aplikasi. Stadia nimfa maupunimago karena memiliki perilaku mobilitas yangcukup tinggi maka aplikasi insektisida kimia jugakurang memperoleh hasil yang optimal tidakseperti yang diharapkan.

Gambar 4. Mortalitas imago kepik coklat setelahterinfeksi oleh berbagai jenis cendawan ento-mopatogen. Sumber: Prayogo (2004).

Gambar 5. Imago kepik coklat yang terinfeksicendawan L. lecanii pada 3 HSA (a) dan imagokepik coklat yang terkolonisasi miselium L.lecanii pada 12 HSA (b).

52


3. Efikasi L. lecanii pada Berbagai UmurTelur Kepik CoklatDi depan telah dipaparkan bahwa cendawan

L. lecanii mampu menginfeksi semua stadia kepikcoklat. Namun demikian, stadia nimfa maupunstadia imago memiliki perilaku mobilitas seranggayang cukup tinggi sehingga mengurangi efikasicendawan yang diaplikasikan. Penelitian lebihlanjut mengkaji efikasi cendawan terhadap sta-dia telur memberi hasil yang cukup baik karenacendawan bersifat ovisidal sehingga telur-teluryang terinfeksi cendawan akhirnya tidak menetas.Meskipun telur yang terinfeksi L. lecanii masihmampu menetas namun akhirnya nimfa yangterbentuk juga tidak dapat melangsungkanhidupnya karena cendawan sudah menginfeksidi dalam embrio. Pengendalian hama pada sta-dia telur lebih menguntungkan karena hamasudah ditekan lebih awal sebelum populasiberkembang secara optimal. Selain itu, telur tidakbergerak sehingga suspensi konidia yang dia-plikasikan hampir 99% mampu mengenai hamasasaran dibandingkan aplikasi pada nimfa danimago. Telur belum mampu merusak polongmaupun biji kedelai sehingga kehilangan hasildapat diselamatkan. Oleh karena itu, pengenda-lian pada stadia telur mempunyai prospek yangbaik untuk dikembangkan dibandingkan pengen-dalian pada stadia nimfa maupun imago.

Perbedaan umur telur kepik coklat setelahdiletakkan imago mempunyai kerentanan yangberbeda terhadap infeksi L. lecanii. Semakin tua

umur telur setelah diletakkan imago, semakintoleran terhadap infeksi L. lecanii. Telur kepikcoklat yang berumur empat, lima, dan enam harisetelah diletakkan imago sangat toleran terhadapinfeksi L. lecanii (Gambar 6). Pada umur tersebutstruktur jaringan kulit telur (chorion) sudahmengalami melanisasi, sehingga konidia yangsudah menempel sulit untuk berkecambah danmelakukan penetrasi ke dalam telur. Proses mela-nisasi merupakan faktor yang sangat berperandalam meningkatkan ketahanan serangga terha-dap serangan patogen (Wilson et al. 2008). Mela-nisasi pada struktur telur Spodoptera exempta F.(Lepidoptera: Noctuidae) lebih besar perannyaterhadap pertahanan diri dari infeksi cendawanB. bassiana (Bals.) Vuill. (Deuteromycotina:Hyphomycetes) dibandingkan dengan melanisasipada stadia larva (Wilson et al. 2008).

Pengamatan menggunakan mikroskop elek-tron pada konidia yang disemprotkan di permu-kaan korion telur yang berumur enam hari,setelah 24 jam tidak ada konidia yang berke-cambah (Gambar 7). Terdapat sejumlah konidiayang mampu berkecambah pada korion yangberumur empat, lima, dan enam hari namuntabung kecambah akhirnya mati karena kesulitanmenembus struktur korion yang sudah mengeras.Oleh karena itu, Sahayaraj dan Namasivayam(2008) menganjurkan untuk menambahkanbahan pembawa sebelum aplikasi cendawanuntuk melindungi kelembaban konidia.

Gambar 6. Jumlah telur kepik coklat pada berbagai umur yang menetassetelah terinfeksi L. lecanii. Sumber: Prayogo et al. (2009) dan Prayogo(2009).


53

Telur kepik coklat yang berumur enam haripada bagian struktur ujung telur sudah pecahsehingga telur segera menetas dan nimfa sudahterbentuk (Gambar 8). Pada kondisi tersebut telurkurang rentan, namun cendawan masih ber-peluang dapat menginfeksi nimfa kepik coklatyang sudah terbentuk karena L. lecanii jugamampu menginfeksi stadia nimfa dan imago selainstadia telur (Prayogo et al. 2005). Kondisi iniberbeda dengan hasil penelitian del-Prado et al.(2008), telur coconut whitefly (Aleyurodiscuscocois) (Curtis) (Hemiptera: Aleyrodidae) yangsudah akan menetas (umur ±7 hari) sangat rentanterhadap infeksi L. lecanii. Hal ini ditandai denganmortalitas nimfa I hingga 82%, sedangkan teluryang baru diletakkan imago (1–2 hari) lebihtoleran karena telur yang berhasil menetasmenjadi nimfa II di atas 90%. Struktur telur A.cocois pada umur tujuh hari sudah mulai pecahmeskipun belum sepenuhnya. Sementara itu,suspensi konidia yang diaplikasikan pada waktutersebut tidak hanya menempel pada bagiankorion terluar akan tetapi ada yang menempelpada embrio di dalam telur. Selanjutnya, prosespenetrasi dan infeksi dari cendawan lebih mudahterjadi karena embrio pada saat itu dalam kondisiyang masih sangat rentan terhadap berbagaicekaman (del-Prado et al. 2008).

Umur telur kepik coklat yang sangat rentanterhadap infeksi cendawan L. lecanii adalah yangberumur kurang dari satu hari hingga satu hari

(<1–1 hari). Pada umur tersebut telur berwarnahijau dengan struktur korion sangat lentur(Gambar 9a & 9b). Dengan bertambahnya umurmaka struktur kulit telur mulai mengeras (mela-nization) dan mengalami perubahan warnamenjadi hijau gelap (Gambar 10c & 10d) bahkancenderung berwarna coklat setelah empat hari(Gambar 10e, 10f, dan 10g). Struktur korion teluryang masih lentur akan mempermudah konidiaL. lecanii menempel pada korion.

Konidia L. lecanii yang menempel pada korionkemudian berkecambah dan berkembang mem-bentuk apresorium (Gambar 11) selanjutnyamelakukan penetrasi ke dalam korion menggu-nakan perangkat enzim yang dimiliki oleh cen-dawan atau melalui lubang mikropil. Di sekitarlubang mikropil dilengkapi oleh lapisan gel yangdiproduksi oleh kelenjar asesori imago betina yangberfungsi sebagai sarana untuk melekatkan telurpada subtrat. Di lapangan, gel tersebut berfungsiuntuk melekatkan telur pada organ tanaman yangumumnya pada permukaan daun di sekitarsumber makanan yang tersedia, yaitu polongkedelai. Gel tersebut diduga akan memicu prosespertumbuhan tabung kecambah karena kondisidi sekitar mikropil menjadi lebih lembab sehinggasangat kondusif bagi cendawan dalam prosespenetrasi ke dalam telur, meskipun fenomenatersebut belum banyak dilaporkan.

Menurut Sahlen (2000) dan Gaino et al. (2008)telur yang baru diletakkan dibekali senyawaberbentuk gel yang dihasilkan oleh kelenjarasesori imago betina yang berfungsi untukmelekatkan telur pada suatu tempat di dekat

Gambar 7. Konidia L. lecanii yang tidak berkecam-bah setelah 24 jam inokulasi pada permukaankorion telur kepik coklat yang berumur 6 hari.Sumber: Prayogo (2009).

Gambar 8. Struktur telur kepik coklat yang akanmenetas pada umur 6 hari setelah diletakkanimago tanpa aplikasi L. lecanii. Sumber: Prayogo(2009).

54


sumber makanan yang tersedia bagi keturunan(offspring) yang akan terbentuk. Gel tersusundari gliserol yang mengandung gula sehinggamerupakan senyawa yang dibutuhkan oleh per-kembangan cendawan.

Telur serangga terdiri dari tiga lapisan, yaitu(1) eksokorion yang mengandung karbohidrat,(2) endokorion tersusun dari protein, dan (3)lapisan kristalin paling dalam mengandung pro-tein (dos-Santos & Gregorio 2003). Beberapasenyawa yang terkandung pada lapisan koriontersebut merupakan senyawa yang dibutuhkanoleh konidia meskipun harus melalui perombakanterlebih dahulu. Cendawan L. lecanii mengha-silkan beberapa jenis enzim meliputi protease,lipase, amilase, dan kitinase yang berfungsisebagai perombak struktur dinding sel yang ter-susun dari protein, lemak, karbohidrat, dan kitin(Fenice et al. 1998; Liu et al. 2003; Wang et al.2005).

Karbohidrat dan protein merupakan sumbernutrisi utama yang dibutuhkan untuk pertum-buhan cendawan entomopatogen (Barbosa et al.2002; Gao et al. 2003). Setelah miselium ter-bentuk, cendawan dapat mengeksploitasi sumbernutrisi yang ada di dalam telur. Pada kondisitersebut telur sudah tidak normal atau embrioyang terbentuk di dalam telur sudah matisehingga cendawan dalam fase saprogenesa. Fase

selanjutnya yaitu, miselium tumbuh keluar me-nembus korion telur (Gambar 11), kemudianmiselium mengkolonisasi seluruh permukaan telurdan bersporulasi (Gambar 12) yang berfungsiuntuk penularan patogen ke inang yang sehat.Behnke dan Yendol (2006) melaporkan bahwatelur Galleria mellonella, baik telur sehat maupunyang sudah rusak dapat terinfeksi oleh cendawanAspergillus flavus. Keadaan tersebut mengin-formasikan bahwa telur merupakan sumberinang yang potensial bagi perkembangancendawan.

Gambar 9. Struktur korion telur kepik coklat umurkurang satu hari (a), satu hari (b), dua hari (c),tiga hari (d), empat hari (e), lima hari (f), danenam hari (g) setelah diletakkan imago. Sumber:Prayogo (2009).

Gambar 10. Apresorium L. lecanii yang terbentuksebelum penetrasi ke dalam telur kepik coklatpada 13 jam setelah aplikasi. Sumber: Prayogo(2009).

Gambar 11. Miselium L. lecanii yang menembuskeluar struktur korion telur kepik coklat pada 4HSA. Sumber: Prayogo (2009).


55

Akibat aplikasi cendawan L. lecanii menye-babkan waktu penetasan telur kepik coklatsemakin terlambat. Apabila telur yang berumurkurang satu hari (baru diletakkan imago) ter-infeksi L. lecanii, maka akan menetas pada harike 11,5 (Gambar 13). Sementara itu, waktupenetasan telur normal (tanpa infeksi) terjadipada tujuh hari setelah diletakkan imago. Dengankata lain bahwa telur akan terlambat menetasselama 4,5 hari jika dibandingkan dengan telurnormal. Keterlambatan waktu penetasan teluryang sama juga terjadi pada telur kepik coklat

Gambar 12. Telur kepik coklat yang tidak menetas setelah terkolonisasi miseliumL. lecanii pada 7 HSA (a) dan 10 HSA (b). Sumber: Prayogo (2009)

Gambar 13. Waktu penetasan telur kepik coklat setelah terinfeksi L. lecanii pada berbagaiumur telur. Sumber: Prayogo (2009).

yang terinfeksi L. lecanii pada umur satu, dua,dan tiga hari. Telur kepik coklat yang berumurempat dan lima hari jika terinfeksi L. lecaniimengakibatkan telur akan menetas pada hari ke8,7 yang artinya terlambat berkisar selama 1,7hari.

Menurut Hoddle (1999), aplikasi L. lecaniipada telur B. tabaci dan Trialeurodes. vapora-riorum (Homoptera: Aleyrodidae) menyebabkanpenetasan telur akan terlambat dan peluang teluryang menetas hanya 1%. Wang et al. (2007) jugamelaporkan bahwa telur B. tabaci yang terinfeksi

56


L. lecanii akan terlambat menetas, bahkan dapatmenggagalkan penetasan telur hingga 100%.Telur yang tidak menetas ditandai dengan peru-bahan warna, yaitu kusam dan tidak berkilau.Kejadian tersebut disebabkan dari aktivitas toksinyang diproduksi L. lecanii yang bersifat ovisidal(Lacey et al. 1999; Lu et al. 2005; Watts 2006).Dua toksin dengan kode V3450 dan VP28 yangdihasilkan oleh ekstrak kasar dari miselium L.lecanii juga bersifat ovisidal dan larvisidal(Liande et al. 2007).

Hasil penelitian pada cendawan lain, yaitu B.bassiana dan Metarhizium anisopliae (Deutero-mycotina: Hyphomycetes) yang menginfeksi telurNezara viridula (Hemiptera: Alydidae) juga meng-akibatkan waktu penetasan telur menjadi ter-hambat dan jumlah telur yang menetas jugaterbatas (Soesanto & Darsam 1993). Hal inidisebabkan karena telur yang terinfeksi cen-dawan entomopatogen akan mengalami pengham-batan dalam proses metabolismenya sehinggaproses pematangan embrio menjadi terhambat.Selain itu, serangga yang keluar dari telur akhir-nya mati karena secara fisiologis tumbuh tidaknormal akibat infeksi cendawan dari fase mebrio.Hoddle (1999) juga menyatakan bahwa telurRhipicephalus appendiculatus dan Amblyomavariegatum (Acari: Ixodidae) yang terinfeksi cen-dawan B. bassiana dan M. anisopliae akanmengalami penghambatan waktu penetasan.Lebih lanjut dilaporkan bahwa telur R. appen-diculatus dan A. variegatum yang terinfeksicendawan akhirnya tidak menetas hingga 100%.

Semakin muda umur telur kepik coklat terin-

feksi cendawan L. lecanii, semakin terlambat telurmenetas dan persentase telur yang menetassemakin rendah. Kelambatan waktu penetasantelur akan mengakibatkan bergesernya per-kembangan stadia kepik coklat yang terbentuk.Di lapangan, kondisi tersebut sangat mengun-tungkan bagi keselamatan polong dan biji kedelaiyang terbentuk karena perkembangan stadiaserangga tidak sesuai dengan perkembanganpolong kedelai. Hal ini terjadi karena nimfa yangmasih bertahan hidup akan kesulitan menda-patkan polong yang masih muda karena polongyang ada sudah mengalami proses pemasakanbiji sehingga struktur polong mengeras danakhirnya stilet serangga tidak berhasil menjang-kau biji di dalam polong. Akibatnya intensitasserangan kepik coklat berkurang/lebih rendah.

4. Peluang Kelangsungan Hidup NimfaKepik Coklat yang Sudah TerinfeksiL. lecaniiTelur kepik coklat yang terinfeksi dan terkolo-

nisasi L. lecanii tidak semuanya berhasil menetas.Telur yang berhasil menetas menjadi nimfa Iakhirnya tidak dapat berkembang membentukstadia lebih lanjut. Telur yang berumur kurangsatu hari jika terinfeksi L. lecanii hanya sekitar9% yang berhasil berkembang menjadi nimfa II(Gambar 14). Hal ini terjadi karena kurang lebih6% nimfa I dari 15% tidak dapat berganti kulit(moulting) menjadi nimfa II (Gambar 15a).Diduga karena embrio di dalam telur sebenarnyasudah terinfeksi cendawan sebelum telur menetassehingga perkembangan embrio terganggu dantidak dapat bertahan lebih lanjut.

Infeksi L. lecanii pada telur mengakibatkanbanyak nimfa I kepik coklat yang tidak dapatberkembang menjadi nimfa II, meskipun padatubuh serangga tidak tampak adanya kolonisasimiselium. Kematian serangga ditandai pembeng-kaan dan rusaknya organ tubuh seranggakhususnya pada bagian abdomen yang terlihatperubahan warna cenderung menjadi hitam(Gambar 15b). Kejadian ini disebabkan seranggamengalami lisis pada struktur abdomen bagiandalam. Diduga penyebab kerusakan strukturorgan tersebut sebagai akibat dari reaksi toksinbeauvericin, dipicolinic acid, hydroxycarboxylicacid, dan cyclosporin yang dihasilkan oleh L.lecanii yang mampu mendegradasi dindingkutikula serangga (Charnley 2003a & 2003b).

Gambar 14. Persentase nimfa II kepik coklat yangmampu hidup dari telur yang terinfeksi L. lecanii.Sumber: Prayogo et al. (2009)


57

Paralisis pada tubuh serangga muda yang dia-kibatkan oleh toksin dari cendawan entomo-patogen telah banyak dilaporkan oleh beberapapeneliti sebelumnya (Soman et al. 2001; Asaff etal. 2005; Isaka et al. 2005; Liande et al. 2007).

Kerentanan telur terhadap infeksi L. lecaniisangat dipengaruhi umur telur setelah diletakkanimago. Telur yang baru diletakkan oleh imago(<1–1 hari) sangat rentan terhadap infeksi L.lecanii. Oleh karena itu, untuk menekan perkem-bangan kepik coklat di lapangan sebaiknyadianjurkan aplikasi L. lecanii segera setelahimago datang di pertanaman kedelai. Hasil penga-matan yang dilakukan oleh Tengkano et al. (1992)menunjukkan bahwa awal peletakan telur kepikcoklat di pertanaman kedelai pada varietas Wilisterjadi pada umur kurang lebih 35 hari setelahtanam (HST). Oleh karena itu, pada waktutersebut aplikasi L. lecanii merupakan saat yangpaling tepat dilakukan untuk menekan perkem-bangan populasi kepik coklat.

Aplikasi L. lecanii pada telur kepik coklat yangberumur lebih tua kurang efektif dibandingkantelur yang berumur muda, namun demikian telur-telur yang berhasil dikolonisasi oleh cendawandapat berperan sebagai sumber inokulum sekun-der yang potensial bagi penyebaran patogen di

lapangan. Dengan demikian, sumber inokulumtersebut juga memberi kontribusi yang cukupbesar dalam proses epizooti sehingga kebera-daannya perlu diperhitungkan dalam memper-tahankan populasi hama di lapangan.

KESIMPULAN1. L. lecanii merupakan salah satu jenis cen-

dawan entomopatogen yang mampu mengin-feksi semua stadia kepik coklat, baik stadiatelur, nimfa maupun imago.

2. Kepik coklat stadia nimfa I dan II lebih rentanterhadap infeksi cendawan L. lecanii diban-dingkan stadia yang lebih tua.

3. Untuk menekan peledakan kepik coklat dilapangan maka pengendalian stadia telurmenggunakan L. lecanii lebih prospektifdibandingkan stadia nimfa maupun imago.

4. Telur kepik coklat yang berumur <1–1 harilebih rentan terhadap infeksi cendawan L.lecanii dibandingkan dengan telur yangberumur yang lebih tua.

5. Aplikasi cendawan L. lecanii dianjurkan padatelur yang baru diletakkan imago atau ber-umur satu hari, pada kondisi di lapanganumumya terjadi pada tanaman kedelai varietasWilis yang berumur 35 HST.

Gambar 15. Nimfa I kepik coklat yang gagal berkembang menjadi nimfaII setelah terkolonisasi L. lecanii (a) dan struktur abdomen nimfa Ikepik coklat yang mengalami lisis setelah terinfeksi L. lecanii (b).

Sumber: Prayogo (2009).

58


DAFTAR PUSTAKAAsaff, A., C. Cerda-Gracia-Rojas, and M. deLa. Torre.

2005. Isolation of dipicolinic acid as a insecticidal toxinfrom Paecilomyces fumosoroseus. Appl Microbiol andBiotechnol 68(4): 542–547.

Aiuchi, D., Y. Baha, K. Inami, R. Shinya, and M. Tani.2007. Screening of Verticillium lecanii (=Lecani-cillium lecanii) hybrid strains based on evaluation ofpathogenicity against cotton aphid and greenhousewhitefly and viability on the leaf surface. J ApplEntomol and Zool 51: 205–212.

Badji, C.A., R.N.C. Guedes, A.A. Silva, A.S. Correa,M.E.L.R. Queiroz, and M. Michereff-Filho. 2007. Non-target impact of deltamethrin on soil arthropods ofmaize fields under conventional and no-tillage culti-vation. J App Entomol 131(1): 50–58.

Barbosa, C.C., A.C. Monteiro, and A. C. B. Correia. 2002.Growth and sporulation of Verticillium lecanii iso-lates under different nutritional conditions. PesqAgropec Braz 37(6): 821–829.

Barson, G. 2008. Laboratory studies on the Verticilliumlecani, a larval pathogen of the large elm bark beetle(Scolytus scolytus). Ann Appl Biol 83(2): 207–214.

Behnke, C.N and W.G. Yendol. 2006. Pathogenesis ofan Aspergillus flavus infection of Galleria mellonellaeggs. Biol Contr 14(2): 177–184.

Charnley, A.K. 2003a. Fungal pathogens of insects frommechanisms of pathogenicity to host defense. Depart-ment of Biology & Biochemistry University of Bath.http://www.bath. ac.uk/expertice/showperson.php?employeenumber=573 [12 September 2008].

Charnley, A.K. 2003b. Fungal pathogens of insects: Cu-ticle degrading enzymes and toxins. Advances in Bo-tanical Res 40: 241–321.

Cheung, P.Y.K. and E.A. Grula. 1982. In Vivo eventsassociated with entomopathology of Beauveriabassiana for the Corn earworm (Heliotis zea). 39(3):303–313.

Cortez-Madrigal, H., R. Alatorre-Rosas, G. Mora-Agui-lera, H. Bravo-Mojica, C.F. Ortiz-Gracia, and L.A.Aceves-Navarro. 2003. Characterization of multi-sporic and monosporic isolates of Lecanicillium lecanii(=Verticillium lecanii) for the management of Toxop-tera aurantii in cocoa. Biol Contr 48: 321–334.

Cuthbertson, A. G. S and K. F A. Walters. 2005. Patho-genicity of the entomopathogenic fungus Lecani-cillium lecanii against the sweet potato whiteflyBemisia tabaci under laboratory and glasshouse con-ditions. Mycopathol 160: 315–319.

Doggett, S.L., M.J. Geary, and R.C. Russell. 2004. Theresurgence of bed bugs in Australia, with notes ontheir ecology and control. Environmental Health 4:30–38.

del-Prado, E.N., J. Lannacone, and H. Gomez. 2008.Effect pf two entomopathogenic fungi in controllingAleurodiscus cocois (Curtis) (Hemiptera: Aleyro-didae). Chilean J Agric Res 68(1): 21–30.

dos-Santos, D.C and E.A. Gregorio. 2003. Deposition ofthe eggshell layers in the sugar cane borer (Lepi-doptera: Pyralidae): ultrastructure aspects. Acta Mi-cros 12(1): 37–41.

Ekesi, S. 2001. Pathogenicity and antifeedant activity ofentomopathogenic hyphomycetes to the cowpea leafbeetle Ootheca mutabilis Shalberg. Insect Sci Appl21: 55–60.

Farques, J., J.C. Delmas JC, and R.A. Lebrun. 1994.Leaf consumption by larva of the Colorado PotatoBeetle (Coleoptera: Chrysomelidae) infected with theentomopathogen, Beauveria bassiana. J of EconEntomol 87:67–71.

Fatiha, L., S. Ali, S. Ren, and M. Afzal. 2007. Biologicalcharacteristics and pathogenicity of Verticilliumlecanii against Bemisia tabaci (Homoptera:Aleyrodidae) on eggplant. J Pak Entomol 29(2): 63–72.

Feng, K.C., B.L. Liu, and Y.M. Tzeng. 2002. Morpho-logical characterization and germination of aerial andsubmerged spores of the entomopathogenic fungusVerticillium lecanii. World J Microbiol and Biotechnol18(3): 217–224.

Fenice, M., L. Selbmann, R. Di-Giambattistar, and F.Federici. 1998. Chitinolytic activity at low tempera-ture of an antartic strain (A3) of Verticillium lecanii.Res in Microbiol 149(4): 289–300.

Gaino, E., S. Piersanti, and M. Rebora. 2008. Egg en-velop synthesis and chorion modification after ovipo-sition in the dragonfly Libellula depressa (Odonata:Libellulidae). Tissue and Cell 40(5): 317–324.

Gao, L., M.H. Sun, X.Z. Liu, and S. Che. 2006. Effect ofcarbon concentration and carbon to nitrogen ratio onthe growth and sporulation of several biocontrol fungi.Mycol Res 111(1): 87–92.

Gindin, G., B. Geschtovt, B. Raccah, and I. Barash. 2000.Pathogenicity of Verticillium lecanii to different de-velopmental stages of the Silverleaf Whitefly, Bemisiaargentifolii. Phytopar 28(3): 213–237.

Gindin, G., S. Levski, I. Glazer, and V. Soroker. 2006.Evaluation of the entomopathogenic fungi Metarhi-zium anisopliae and Beauveria bassiana against thered palm weevil Rhynchophorus ferrugineus.Phytopar 34(4): 370–379.

Gouli, S., V. Gouli, M. Skinner, B. Parker, J. Marcelino,and M. Shcernshis. 2008. Mortality of western flowerthrips Frankliniella occidentalis under influence ofsingle and mixed fungal inoculations. J of AgricTechnol 4(2): 37–47.


59

Helyer, N., G. Gill, A. Bywater, and R. Chamber. 2006.Elevated humidities for control of Chrysanthemumpests with Verticillium lecanii. Pest Manag Sci 36(4):373–378.

Hoddle, M.S. 1999. The biology and management ofSilverleaf Whitefly Bemisia argentifolii Bellows andPerring (Homoptera: Aleyrodidae) on greenhousegrown ornamentals. http://www.biocontrol.urc.edu/bemisia.html#verticillium [5 September 2008].

Hussain, A., M.Y. Tiyan, Y.R. He, and S. Ahmed. 2009.Entomopathogenic fungi distrubed the larval growthand feeding performance of Ocinara varians (Lepi-doptera: Bombycidae) larvae. Insect Sci 16(6): 511–517.

Isaka, M., P. Kittakoop, K. Kirtikara, N. L. Hywel-Jones,and Y. Thebtaranonth. 2005. Bioactive substancesfrom insect pathogenic fungi. Acc Chem Res 38:813–823.

Kannan, M., S. Uthamasamy, and S. Mohan. 2004.Impact of insecticides on sucking pests and naturalenemy complex of transgenic cotton. Current Sci 86(5):726–729.

Karunarate, S.H.P.P., B.T. Damayanthi, M.H.J.Fareena, V. Imbuldeniya, and J. Hemingway. 2007.Insecticide resistance in the tropical bedbug Cimexhemipterus. Pesticide Biochem and Physiol 88: 102–107.

Kim, J.J., M.H. Lee, C.S. Yoon, H.S. Kim, J.K. Yoo, andK.C. Kim. 2001. Control of cotton aphid and green-house whitefly with a fungal pathogen. http://www.agnet. org/ library/article/eb502b.html. [17 Septem-ber 2006].

Koike, M., T. Kodama, A. Kikuchi, M. Okabe, K. Kura-moti, and Y. Saito. 2007. Reclassification of Japaneseisolates of Verticillium lecanii to Lecanicillium lecanii.Japan J Appl Entomol and Zool 51(3): 234–237.

Kouvelis, V.N., R. Zare, P.D. Bridge, and M.A. Typas.1999. Differentiation of mitochondrial subgroups inthe Verticillium lecanii species complex. Letters inAppl Microbiol 28: 263–268.

Kouvelis, V.N., A. Sialakouma, and M.A. Typas. 2008.Mitochondrial gene sequences alone or combined withITS region sequences provide firm molecular criteriafor the classification of Lecanicillium species. MycolRes 112: 829–844.

Lacey, L.A., A.A. Kirk, L. Millar, G. Mercadier, and C.Vidal. 1999. Ovicidal and larvicidal activity of conidiaand blastospores of Paecilomyces fumosoroseus(Deuteromycotina: Hyphomycetes) against Bemisiaargentifolii (Homoptera: Aleyrodidae) with a descrip-tion of a bioassay system allowing prolonged survivalof control insects. Biol Contr Sci Technol 9: 9–18.

Liande, W., H. Jian, Y. Minsheng, G. Xiong, and L. Bo.2007. Toxicity and feeding deterence of crude toxinextracts of Lecanicillium lecanii (=Verticillium lecanii)(Deuteromycotina: Hyphomycetes) against sweet po-tato whitefly, Bemisia tabaci (Homoptera: Aley-rodidae). Pest Manag Sci 63(4): 381–387.

Liu, B.L., P.M. Kao, Y.M. Tzeng, and K.C. Feng. 2003.Production of chitinase from Verticillium lecanii F091using submerged fermentation. Enzym and Microbioland Technol 33(4): 410–415.

Lu, Z.X., A. Laroche, and H.C. Huang. 2005. Isolationand characterization of chitinases from Verticilliumlecanii. Can J Microbiol 51(12): 1045–1055.

Marshall, R.K., M.T. Lester, T.R. Glare, and. J.T.Christeller. 2003. The fungus Lecanicillium musca-rium, is an entomopathogen of passionvine hopper(Scolypopa australis). New Zealand J Crop andHorticul Sci 31: 1–7.

Monteiro, A.C., C.C. Barbosa, and A.C.B. Correia. 2004.Growth and sporulation of Verticillium lecanii iso-lates under different enviromental conditions. PesqAgroprec Braz 39(6): 561–565.

Olivares-Bernabeu, C.M. and L.V. Lopez-Llorca. 2002.Fungal egg-parasites of plant-parasitic nematodesfrom Spanis soils. Rev Iberoam Micol 19: 104–110.

Prayogo, Y. Dan W. Tengkano. 2002. Pengaruh umurlarva Spodoptera litura terhadap efektivitasMetarhizium anisopliae isolat Kendalpayak. MajalahIlmiah Biologi Biosfera. Fakultas Biologi, Univ.Jenderal Soedirman 19(3): 70–76.

Prayogo, Y. 2004. Keefektifan lima jenis cendawanentomopatogen terhadap hama pengisap polongkedelai Riptortus linearis (L.) (Hemiptera: Alydidae)dan dampaknya terhadap predator Oxyopes javanusThorell (Araneida: Oxyopidae). [Tesis]. DepartemenProteksi Tanaman, Sekolah Pascasarjana, InstitutPertanian Bogor.

Prayogo, Y., T. Santoso, dan Widodo. 2004. Keefektifanlima jenis cendawan entomopatogen terhadap telurhama pengisap polong Riptotus linearis (L.)(Hemiptaera: Alydidae) Prayogo, Y., T. Santoso, danWidodo. 2005. hlm 471–479 dalam: Makarim, A.K.,Marwoto, M.M. Adie, A.A. Rahmiana, Heriyanto, danIK. Tastra (Editor). Seminar Nasional Hasil Pene-litian Tanaman Kacang-kacangan dan Umbi-umbian. Malang, 5 Oktober 2004.

Prayogo, Y., T. Santoso, dan Widodo. 2005. Kerentananstadia nimfa hama pengisap polong kedelai Riptortuslinearis (F.) (Hemiptera; Alydidae) terhadap jamurentomopatogen Verticillium lecanii. J Agrikultura,Fakultas Pertanian Univ Padjadjaran Bandung 16(2):125–132.

Prayogo, Y., T. Santoso, U. Kartosuwondo, L.I. Sudir-man, dan Marwoto. 2009. Uji konsentrasi konidia

60


cendawan entomopatogen Verticillium lecanii(Zimm.) Viegas (Deuteromycotina: Hyphomycetes)pada berbagai umur telur Riptortus linearis F. (Hemi-ptera: Alydidae). Jurnal Agritek, Institut PertanianMalang 16(6):1039–1052.

Prayogo, Y. 2009. Kajian cendawan entomopatogenLecanicillium lecanii (Zimm.) (Viegas) Zare & Gamsuntuk menekan perkembangan telur hama pengisappolong kedelai Riptortus linearis F. (Hemiptera:Alydidae). [Disertasi]. Departemen Proteksi Tanaman,Sekolah Pascasarjana, Institut Pertanian Bogor.

Quesada-Moraga, E., J.A. Carrasco-Diaz, and C. San-tiago-Alvanrez. 2006. Insecticidal and antifeedantactivities of proteinase secreted by entomopathogenicfungi against Spodoptera littoralis (Lepidoptera:Noctuidae). J Appl Entomol 130(8): 442–452.

Ramaegowda, G.K., M. Vidya, R.K. Patil, M.S. Puttan-navar, and S. Lingappa. 2007. Laboratory and fieldevaluation of some entomopathogenic fungi againstsugarcance wolly aphid Ceratovacuna lonigeraZehntner (Homoptera: Aphididae). J of Biol Contr 21:173–176.

Rauf, A., Triwidodo, dan Widodo. 1994. Penggunaanpestisida oleh petani di tingkat Kabupaten di JawaBarat. Seminar Nasional Peningkatan Produktivitasdan Kualitas Kedelai Melalui Penerapan PHTKedelai. Kerjasama Bappenas dengan FakultasPertanian, Univ Brawijaya Malang. hlm: 1–13.

Roberts, D.W. 1981. Toxins of entomopathogenic fungi.Di dalam: Burgers HD, editor. Microbial control ofpest and plant diseases. Acad Press. London, NewYork, Toronto, Sydney, San Fransisco.

Romero, A., M.F. Potter, D.A. Potter, and K.F. Haynes.2007. Insecticide resistance in the bedbug: a factor inthe pest’s sudden resurgence? J of Medical Entomol44: 175–178.

Ropek, D and A. Para. 2002. The effect of heavy metalions and their complexons upon the growth. sporula-tion. and pathogenicity of the entomopathogenic fun-gus Verticillium lecanii. J Invertebr Pathol 79:123–125.

Roy, H.E , D.C. Steinkraus, J. Eilenberg, A.E Hajek,and J.K. Pell. 2006. Bizarre interactions and endga-mes: Entomopathogenic fungi and their arthropodhosts. Ann Rev Entomol 51: 331–357.

Sahayaraj, K and S.K.R. Namasivayam. 2008. Massproduction of entomopathogenic fungi using agricul-tural products and by products. African J Biotechnol7(12): 1907–1910.

Sahlen, G. 2000. Eggshell ultrastructure in Onychogom-phus forcipatus (Odonata: Gomphidae). InternationalJ Insect Morphol and Embryol 24(3): 281–286.

Santoso, T. 1993. Dasar-Dasar Patologi Serangga. hlm.1–15 dalam E.Martono, E.Mahrub, N.S.Putra, Y.Trisetyawati (peny.). Simposium Patologi SeranggaI. Yogyakarta, 12–13 Oktober 1993.

Shinya, R., D. Aiuchi, A. Kushida, M. Tani, K. Kura-mochi, and M. Koike. 2008. Pathogenicity and itsmode of action in different sedentary stages of Hetero-dera glycines (Tylenchida: Heteroderidae) by Verti-cillium lecanii hybrid strains. J Appl Entomol Zool43(2): 227–233.

Soesanto, L. dan Darsam. 1993. Mikroba entomopa-togenik: patogenisitasnya terhadap telur Nezaraviridula (L.) dalam Martono, E., E. Mahrub, N.S.Putra, dan Y. Trisetyawati (editor). Simposium Pato-logi Serangga I. Yogyakarta 12–13 Oktober 1993.

Soman, A.G., J.B. Gloer, R.F. Angawi, D.T. Wicklow,and P.F. Dowd. 2001. Vertilecanins: A new pheno-picolinic acid analoques from Verticillium lecanii. Jof Nat Prod 64(2): 189–1992.

Sopp, P.I., A.T. Gillespie, and A. Palmer. 2006. Applica-tion of Verticillium lecanii for the control of Aphisgossypii by a low-volume electrostatic rotary atomiserand a high-volume hydraulic sprayer. BioControl34(3): 417–428.

Sugimoto, M., M. Koike, N. Hiyana, and H. Nagao. 2003.Genetic, morphological and virulence characteriza-tion of the enthomopathogenic fungus Verticilliumlecanii. J Invertebr Pathol 82: 176–187.

Tengkano, W., Harnoto, M. Taufiq, dan M. Iman. 1992.Dampak negatif insektisida terhadap musuh alamipengisap polong. Seminar Hasil Penelitian Pendu-kung Pengendalian Hama Terpadu. Cisarua, 7–8September 1992. hlm: 2.601–2.629.

Tengkano, W dan Bedjo. 2002. Potensi Oxyopes javanusThorell (Oxyopidae: Araneae) memangsa hamautama kedelai. Seminar Nasional PerkembanganTerkini Pengendalian Hayati di Bidang Pertaniandan Kesehatan. Bogor. Institut Pertanian Bogor. 5September 2002.

Tengkano, W., Sri Hardaningsih, Sumartini, Y. Prayogo,Bedjo, dan Purwantoro. 2006. Evaluasi status hamapenyakit kedelai dan musuh alami sebagai agenshayati untuk pengendalian OPT pada kedelai.Laporan Hasil Penelitian Tahun 2006 C-1. BalikabiMalang.

Thomas, M.B., S. Blanford, and C.J. Lamor. 1997. Re-duction of feeding by the variegated grasshopperZonocerus variagatus following infection by the fun-gal pathogen Metarhizium flavoviride. BioContr SciTechnol 3: 327–334.

Ugine, T.A., S.P. Wraight, and J.P. Sanderson. 2007.Effect of manipulating spray application parameterson efficacy of the entomopathogenic fungus Beauveriabassiana against western flower thrips Frankliniella


61

ocidentallis infesting greenhouse impatiens crops.Biocontr Sci and Technol 17: 193–219.

Uziel. A and R. A. Sikora. 1992. Use of non-target iso-lates of the entomopathogen Verticillium lecanii(Zimm.) Viegas to control the potato cyst nematodeGlobodera pallida (Stone). Nematol 38: 123–130.

Wang, L., J. Huang, M. You, X. Guan, and B. Liu. 2005.Effects of toxins from strains of Verticillium lecanii(Deuteromycotina: Hyphomycetes) on bioattributesof a predatory ladybeetle Delphastus catalinae (Co-leoptera: Coccinellidae). J Appl Entomol 129(1): 32–38.

Wang, L., J. Huang, M. You, X. Guan, and B. Liu. 2007.Toxicity and feeding deterence of crude toxin extractsof Lecanicillium lecanii (=Verticillium lecanii)(Deuteromycotina: Hyphomycetes) against sweet po-tato whitefly Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyro-didae). Pest Manag Sci 63(4): 381–387.

Watts, P. 2006. Invitro screening for biopesticides. http://72.14.235.104/ search?q =cache =Hq9MkerGy4J=unesco.biotech.or.th/file%25209.docttoxin+from+verticillium+lecanii&hl=en&gl=idct=clnk&cd=6 [15Agustus 2008].

Widayat, W. dan D.J. Rayati. 1993. Pengaruh frekuensipenyemprotan jamur entomopatogenik terhadap ulatjengkal (Ectropis bhurmitra) di perkebunan teh. Hlm:91–103. Dalam E. Martono, E. Mahrub, N.S. Putra,dan Y. Trisetyawati (editor). Simposium PatologiSerangga I. Universitas Gadjah Mada. Yogyakarta12–13 Oktober 1993.

Wilson, K., S.C. Cotter, A.F. Reeson, and J.K. Pell. 2008.Melanism and disease resistance in insects. Ecol Let-ters 4(6): 637–649.

Yeo, H., H.K. Pell, P.G. Alderson, S.J. Clark, and B.J.Pye. 2003. Laboratory evaluation of temperature ef-fects on the germination and growth of entomopa-thogenic fungi and their pathogenicity to two aphidspecies. Pest Manag Sci 59(2): 156–165.

Zare, R and W. Gams. 2001. A revision of Verticilliumsect. Prostrata. IV The genera Lecanicillium andSimplicillium gen. Nova Hedwigia 73: 1–50.

Zare, R and W. Gams. 2008. A revision of the Verticil-lium spp. complex and its affinity with the genusLecanicillium. Mycol Res 112(7): 811–824.

Documents

EFIKASI CENDAWAN ENTOMOPATOGEN Lecanicillium lecanii …balitkabi.litbang.pertanian.go.id/wp-content/uploads/2017/02/bp_no... · hingga elips, terdiri dari satu sel, tidak berwarna