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El Colegio de la Frontera Sur
Efecto del uso del suelo sobre la diversidad de abejas
(Hymenoptera: Apoidea) en paisajes dominados por
cultivos de café (Coffea arabica)
TESIS Presentada como requisito parcial para optar al grado de
Maestría en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural
por
Jorge Alfredo Mérida Rivas
2010
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INDICE
RESUMEN 4
1. Introducción 6
1.1 Paisaje, cambios antrópicos y diversidad 6
1.2. Paisajes cafetaleros 7
1.3. Biodiversidad en paisajes cafetaleros 8
1.4. Abejas y polinización 9
2. Justificación 12
3. Objetivos 12
3.1. Objetivo general 12
3.2. Objetivos específicos 12
4. Hipótesis 12
5. Metodología 13
5.1. Zona de estudio 13
5.2. Selección de sitios de estudio 13
5.3. Caracterización de los paisajes 15
5.4. Trabajo de campo 17
5.5. Procesado de los ejemplares y determinación 17
5.6 Análisis de datos 18
6. Resultados 19
6.1. Diversidad de abejas 19
6.2. Análisis del uso del suelo 21
6.3. Efecto del uso del suelo sobre la diversidad de abejas 22
7. Discusión 26
8. Conclusión 29
9. Literatura Citada 30
10. Anexos 36
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RESUMEN
Tanto la agricultura intensiva, como la conversión de uso del suelo representan una de
las mayores amenazas a los ecosistemas terrestres. Siendo el café uno de los cultivos
más importantes a nivel mundial. En las áreas con elevaciones medias en América
Latina, puede encontrarse una matriz agrícola compuesta frecuentemente de café,
tradicionalmente cultivado bajo un dosel diverso de árboles de sombra. En estos
paisajes, las abejas (nativas e introducidas) juegan un importante papel ecológico
llevando a cabo la polinización de plantas cultivadas y silvestres. Dado que la
polinización como un servicio ecosistémico, está asociada con el paisaje agrícola, el
servicio ofrecido a los ecosistemas y a los cultivos por agentes polinizadores nativos,
requiere la conservación y manejo de los recursos dentro de agroecosistemas como los
cafetales. En este estudio el objetivo fue evaluar el efecto del uso del suelo sobre la
diversidad de abejas nativas (Hymenoptera: Apoidea) en paisaje dominados por cultivos
de café (Coffea arabica), en Guatemala. Se colectaron abejas en tres tipos de hábitats
(cafetal, abierto y transición). Se encontró poca abundancia de abejas en los cafetales,
pero gran riqueza y abundancia en áreas aledañas, lo que nos lleva a proponer que el
paisaje cafetalero (cultivo de café más otros usos del suelo) es adecuado para la
conservación de la diversidad de abejas. Un análisis multivariado de la abundancia de
las 27 especies más comunes, muestra de manera clara en qué forma el uso del suelo
afecta a la diversidad de abejas, a través de los 10 sitios de muestreo. De esta forma
resaltan tres formas de usar el suelo: áreas relativamente conservadas que unen los
cafetales complejos y bosques; áreas alteradas en la cuales predomina el estrato arbóreo,
que une acahuales, milpas y potreros, y las áreas alteradas, en donde hay solamente
cafetales sencillos. Los resultados obtenidos muestran un efecto significativo del uso del
suelo para la diversidad de abejas nativas.
Palabras claves: Uso del suelo, paisaje, abejas nativas, Coffea arabica
- 5 -
ABSTRACT
Intensive agriculture and land use conversion represents one of the major threats to
terrestrial ecosystems. In mid-elevation areas in Latin America, an agricultural matrix
could have a great proportion of coffee farms, traditionally cultivated under a diverse
canopy of shade trees. In these landscapes, the bees (native and introduced) play an
important ecological role carrying out the pollination of crops and native plants. Since
the pollination like an ecosystem service, is associated with the agricultural landscape,
the service offered to the ecosystems and to the cultures by native pollinators requires
the conservation and resource management within agroecosytems (as coffee
plantations). In this study the main objective was to evaluate the effect of land use type
on the diversity of native bees (Hymenoptera: Apoidea) in landscapes dominated by
coffee farms (Coffea arabica), in Guatemala. We collected bees in three types of
habitats (coffee plantation, “opened” and “transition”). We found low bee abundance in
the coffee farms, but great richness and abundance in surrounding areas, then we
propose that coffee landscapes (coffee farms and other land-uses) are suitable for the
conservation of the diversity of bees. A multivariate analysis of the abundance of the 27
more common species, show how the land-use affects the diversity of bees through the
10 sampling sites. There, three land use types could be highlighted: 1) areas relatively
conserved which includes complex coffee plantations and forests; 2) areas altered where
predominates an arboreal layer with acahuales, milpas and pastures; 3) altered areas
where there are only simple coffee farms. The obtained results show a significant effect
of the land-use type on the diversity of native bees.
Key words: Land-use, landscape, native bees, Coffea arabica
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1. Introducción
1.1 Paisaje, cambios antrópicos y diversidad
Tanto la agricultura intensiva, como la conversión de uso del suelo representan una de
las mayores amenazas a los ecosistemas terrestres (Tilman 2001). Debido a la presencia
difusa de personas, las principales modificaciones que ocurren en un paisaje son
producidos por cambios en el uso del suelo de un territorio (Farina 2000). Dichos
cambios afectan la distribución de la cubierta del suelo y afectan procesos ecológicos
fundamentales, como los regímenes hidrológicos y climáticos, los ciclos
biogeoquímicos, además de la persistencia y extinción de especies (Vitousek et al.
1997).
Así, la modificación de los patrones de uso del suelo y la fragmentación del
hábitat, puede producir un amplio rango de efectos, a diferentes escalas espaciales y
niveles de organización biológica, que pueden alterar los procesos ecológicos, cambiar
los patrones espaciales de cubierta de vegetación de los paisajes, además de influir sobre
la diversidad y el ensamblaje de diferentes taxones en el seno de las comunidades.
La percepción por los humanos de los patrones de paisaje, está frecuentemente
relacionada con el ensamble, incluyendo la cantidad y estructura de la vegetación
natural, la prevalencia de bordes antropogénicos, el grado de conectividad en el paisaje,
y la estructura y heterogeneidad de las áreas modificadas. En paisajes con baja cobertura
de vegetación natural, baja conectividad de paisajes y uso intensivo de suelo bajo
manejo, es probable que ciertas especies se encuentren en riesgo de extinción (Fischer y
Lindenmayer 2007).
La diversidad local a nivel de especie, es dependiente de la diversidad regional
de especies y de los procesos históricos y regionales, que influyen en la estructura de la
comunidad local (Ricklefs 1987). Usando como base la ecología del paisaje (Turner et
al. 2001) y la teoría de metacomunidades (Leibold et al. 2004), es posible predecir que
especies y comunidades, al estar insertas en fragmentos de hábitats, son dependientes no
sólo de las condiciones locales, sino también del paisaje circundante y las interacciones
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con otros fragmentos a través de la dispersión local. La dispersión local, a su vuelta, está
relacionada con la movilidad de diferentes especies y cómo éstas son afectadas por la
conectividad entre hábitats dentro del paisaje (Tscharntke et al. 2005; Lindenmayer et
al. 2008). Las especies reaccionarán a los cambios del paisaje a diferentes escalas
espaciales, por lo que para comprender los patrones de diversidad y composición de la
comunidad dentro de los hábitats locales, es necesaria una perspectiva del paisaje
(Ahrné 2008).
La escala espacial seleccionada para un estudio de diversidad de especies, define
los resultados, por ejemplo si el recambio de especies, es bajo dentro parcelas, pero alto
entre parcelas (Tylianakis et al. 2006). A una escala de paisaje, la riqueza puede ser
afectada por factores tales como la fragmentación, la composición de la matriz, la
diversidad en el paisaje, la urbanización o el clima (ej. Dauber et al. 2003). A pequeñas
escalas espaciales, factores tales como tipo de hábitat, área del hábitat, intensidad de
manejo y las interacciones inter o intra específicas pueden ser más importantes en la
distribución de las especies (Tscharntke et al. 2002).
1.2. Paisajes cafetaleros
Alrededor del mundo, 11 millones de hectáreas están plantadas de café y esta industria
emplea a 25 millones de personas (O’ Brien y Kinnaird 2003). Dos especies son
cultivadas: el café arabica Coffea arabica L., y el café robusta Coffea canephora Pierre
ex Froehner. La primera es la especie que produce el café de mayor calidad, aunque
presenta autopolinización, su producción aumenta de 15 a 50 % cuando las flores son
visitadas por abejas (Free 1993; Klein et al. 2003; Roubik 2002). A pesar de esto, pocos
cultivadores de café reconocen la relevancia de la polinización para sus cultivos.
El café es ampliamente cultivado en México y Centroamérica a altitudes
incluidas entre 600 y 2000 m, en general en asociación con árboles que proporcionan
sombra y otros servicios, aunque las plantaciones modernas pueden ser cultivadas a
pleno sol, con un manejo apropiado de la planta y el suelo. El café es intolerante al frío
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y también a las altas temperaturas, por lo que se busca su protección contra las
temperaturas extremas con el uso de diferentes árboles de sombra. En la región de
América Central se utilizan más de 40 especies de árboles con este fin; las seis especies
más comúnmente utilizadas son Cordia alliodora, Erythrina poeppigiana, Eucalyptus
deglupta, Gliricidia sepium, Inga densiflora y Terminalia ivorensis (Van Oijen et al.
2010).
Derivado de lo anterior, en las áreas con elevaciones medias en América Latina,
se encuentra una matriz agrícola compuesta frecuentemente de café, tradicionalmente
cultivado bajo un dosel diverso de árboles de sombra. En agroecología, diversos autores
argumentan que este cultivo genera una matriz de alta calidad, que puede llevar a un
cierto grado de compatibilidad entre los componentes ambientales y socio-económicos
de las regiones. En este marco, el sistema agroforestal cafetalero ha probado ser
importante para la conservación de la biodiversidad (Perfecto et al. 2007).
1.3. Biodiversidad en paisajes cafetaleros
Varios estudios han demostrado que la diversidad y abundancia de distintos taxa en
paisajes agrícolas, disminuye significativamente con el aumento en la distancia del
hábitat natural (original); por ejemplo para paisajes en el Neotrópico, Ricketts et al.
(2001) encuentran una disminución de palomillas, Perfecto y Vandermeer (2002) en
hormigas y Luck y Daily (2003) en aves.
La diversidad de diferentes grupos taxonómicos asociada al manejo del café, ha
sido extensamente estudiada, encontrando particularidades en las respuestas incluso a
nivel de especie (ver Manson et al. 2008). Varios estudios argumentan que la estructura
vegetal compleja de los cafetales y otros sistemas agroforestales puede ser muy parecida
a la de los bosques nativos y por ello albergar un número importante de especies
(Perfecto et al. 1996; Moguel y Toledo 1999, Schroth et al. 2004). Estudios realizados
con monos (Williams-Guillen et al. 2006) aves (Greenberg et al. 1997a, 1997b, Tejeda-
Cruz y Sutherland 2004; Komar 2006), murciélagos, ranas y escarabajos (Pineda et al.
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2005), así como diferentes grupos de insectos (Nestel et al. 1993; Ricketts et al. 2001;
Perfecto et al. 1997; Arellano et al. 2005) han mostrado que las fincas de café de
sombra mantienen el hábitat para las especies especialistas del bosque. La diversidad y
abundancia de especies que se encuentra en un cafetal, puede estar relacionada con
factores que operan a nivel de sitio o a una escala espacial mayor, como la calidad de la
matriz adyacente (Perfecto y Vandermeer 2002). El estudio de la calidad del paisaje ha
sido pocas veces incorporado en las investigaciones de cafetales (por ejemplo López-
Barrera y Landgrave 2008).
En general, se ha considerado que un paisaje tiene mayor calidad para un mayor
grupo de organismos, en tanto contenga más áreas con vegetación natural, distribuidas
en fragmentos de vegetación más grandes y poco aislados. Sin embargo, no existe una
formula única para definir la calidad del paisaje o la matriz adyacente a un sitio
determinado. Algunos autores han propuesto que la diversidad del paisaje, entendida
como número de usos del suelo en un área determinada, se relaciona con la diversidad
de plantas y animales (López-Barrera y Landgrave 2008).
1.4. Abejas y polinización
Las abejas se encuentran agrupadas dentro del orden Hymenoptera. Los himenópteros
son un grupo diverso e importante que incluye aproximadamente 125,000 especies
descritas comprendiendo defoliadores que se alimentan de plantas, avispas parasíticas y
no parasíticas, hormigas y abejas (Grimaldi y Engel 2005; Zayed y Packer 2005). Las
abejas son el mayor grupo de este orden en la sección de los Aculeata. Dicho grupo
incluye a los principales polinizadores manejados del mundo, abejas de los géneros
Apis, Bombus, Megachile y Osmia, así como algunas especies de la tribu Meliponini
(NRC 2007). Las abejas constituyen la superfamilia Apoidea, la cual incluye más de
18,000 especies descritas y se estima que a nivel mundial el número de especies puede
ser superior a 20,000. Estas han sido ubicadas dentro de siete familias (Michener 2007),
seis de las cuales están presentes en México, en donde se conocen más de 1,800
especies (Ayala et al. 1996).
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Los cambios dentro de paisajes ponen en peligro directamente la biodiversidad
de abejas, pero también la productividad, diversidad y estabilidad de los sistemas de
producción de alimentos, por la perturbación de las comunidades de organismos
polinizadores (Klein et al. 2007, Gallai et al. 2009). La reducción de poblaciones de
abejas nativas se ha reportado en varias regiones del mundo (Biesmeijer et al. 2006,
NRC 2007). El mantenimiento del servicio ofrecido a los ecosistemas y a los cultivos
por agentes polinizadores nativos, requiere la conservación y manejo de los recursos
dentro de paisajes agrícolas; estos recursos incluyen hábitats de anidamiento adecuados,
así como suficientes recursos florales (Kremen et al. 2007).
La comprensión de la contribución de los patrones de paisaje, para mantener la
diversidad de abejas requiere de estudios detallados. La mayoría de los estudios sólo
han considerado una o pocas variables que afectan sólo a una escala espacial (Klein et
al. 2002). Así también sólo los parches de bosque son incluidos regularmente en los
análisis sobre la influencia del paisaje (caso, por ejemplo de Ricketts et al. 2008). El
efecto de otros elementos del paisaje, como las áreas con cultivos vecinos, que otorgan
distinta calidad a la matriz del paisaje, ha sido pobremente estudiado con respecto a la
diversidad de abejas (ej. Steffan-Dewenter 2002). Aun cuando las interacciones entre
todos estos factores pueden enmascarar diferencias sutiles en la diversidad de abejas
observadas.
La importancia de la polinización como un servicio al ecosistema, está asociada
con el paisaje agrícola (Ahrné 2008), ya que aproximadamente dos terceras partes de las
especies cultivadas en el mundo requieren de polinización animal (Roubik 1995) y entre
los animales las abejas, se consideran los polinizadores más eficientes (Klein et al.
2007). Se sabe con cierta precisión que la polinización por insectos es responsable de
9.5% del valor de la producción agrícola mundial, lo cual representa un valor de 153
billones de euros (Gallai et al. 2009). Este efecto es aún más agudo en cultivos muy
dependientes de la polinización, como las frutas y hortalizas (23%) o los estimulantes
(café y cacao, 39%).
Diversos estudios han demostrado que las abejas nativas son polinizadores
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efectivamente de cultivos y en ocasiones mucho mas eficientes que Apis mellifera, la
abeja productora de miel (Parker et al. 1987; Kevan et al. 1990). Estas abejas nativas,
además de representar mayor diversidad de polinizadores, pueden también estabilizar el
servicio ecológico de la polinización en el tiempo, amortiguando así la pérdida de
algunas especies. Sin embargo, mantener las poblaciones de abejas silvestres requiere
conservar sus hábitats dentro de paisajes agrícolas (Kremen et al. 2002a), ya que las
abejas dependen de recursos, tales como néctar y polen, que son frecuentemente
proporcionados en hábitats separados espacialmente, dando como resultado un flujo
entre hábitats naturales y cultivados y a escala de paisaje (Steffan-Dewenter 2002;
Kremen et al. 2004).
Nuestra habilidad para interpretar los patrones del paisaje, es fundamental para
comprender la diversidad a nivel de especie (Bestelmeyer et al. 2003) y para aplicar
políticas que permitan la conservación de los servicios ecosistémicos (Steffan-Dewenter
et al. 2001; Kremen 2005; Tscharntke et al. 2005).
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2. Justificación
Muchos estudios enfocados al efecto del uso del suelo sobre la biodiversidad,
consideran solamente unos pocos sistemas de manejo del suelo que están relacionados,
tales como diferente intensidad en el manejo del café o del cacao, sin integrar la calidad
del paisaje en los análisis. En este estudio se pretende evaluar el efecto del uso del suelo
a nivel de paisaje denominados por cultivos de café (Coffea arabica) que tienen los
diferentes tipos de uso del suelo mas predominantes sobre la diversidad de abejas
(Hymenoptera: Apoidea) en Guatemala.
3. Objetivos
3.1. Objetivo general
Evaluar el efecto del uso de suelo sobre la diversidad de abejas (Hymenoptera: Apoidea)
en paisajes dominados por cultivos de café (Coffea arabica).
3.2. Objetivos específicos
- Caracterizar la diversidad de abejas nativas en paisajes cafetaleros.
- Revelar las diferencias en composición y abundancia de abejas, derivadas de los
distintos usos del suelo.
4. Hipótesis
La diversidad de abejas cambia en respuesta a la calidad de matriz presente en cada
paisaje cafetalero.
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5. Metodología
5.1. Zona de estudio
Este estudio fue realizado como parte del proyecto MUTUAL: “Mutualismos y abejas
en paisajes tropicales: riesgos y rescate para la biodiversidad y la agricultura”. El trabajo
de campo comprendió los meses de Febrero-Marzo y Abril-Mayo de 2010 y se
desarrolló en Guatemala, Centroamérica, en el departamento de Huehuetenango,
considerando la gran diversidad de formas de manejo del café en esta región, en la cual
se encuentran desde cafetales casi a pleno sol, hasta cafetales bajo sombra diversificada.
Se trabajó en los municipios de Jacaltenango, San Antonio Huista, Santa Ana Huista,
Buenos Aires Cantinil y La Democracia.
5.2. Selección de sitios de estudio
Para la selección de los sitios de estudio se siguieron los siguientes criterios:
- Que en el área se encontrara al menos un cafetal, y que éste tuviera como mínimo una
hectárea de extensión.
- Que el cafetal seleccionado estuviera cercano o contiguo a una área abierta (la cual en
este estudio fue principalmente potrero, milpa o acahual), y que ésta tuviera una
extensión similar al cafetal seleccionado.
- Que el sitio estuviera situado como mínimo a una distancia de 4 km de cualquiera de
los demás sitios de muestreo, buscando independencia entre sitios, considerando el área
de vuelo que pueden tener diferentes especies de abejas.
Con base en estos criterios, se encontraron 10 sitios de muestreo, con una altitud
entre 915 y 1243 m, con presencia principalmente de cafetales, pero también de milpa,
potreros, acahuales y fragmentos de vegetación nativa (Cuadro 1, Fig. 1 y 2).
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Cuadro 1. Lista de los sitios de muestreo considerados para este estudio.
Código de sitio
Nombre de
sitio
Municipio Latitud Longitud Altitud M P A
CANT
Buenos
Aires/Cantinil
Buenos Aires
Cantinil 15.6102 -91.7419 1192
CAJU Cajuil
San Antonio
Huista 15.6375 -91.7872 1026
CALA Calaute La Democracia 15.5710 -91.8496 915
CAMO Camojaito La Democracia 15.6160 -91.8727 940
CHAP Chaparral La Democracia 15.6741 -91.9552 1007
CHEJ Chejbal Jacaltenango 15.6860 -91.7816 1085
JACA Jacaltenango Jacaltenango 15.6806 -91.7262 1243
NOJO Nojoya
San Antonio
Huista 15.6612 -91.8201 1000
PINA Pinalito
Santa Ana
Huista 15.6653 -91.8618 963
UNIO La Unión La Democracia 15.5740 -91.8141 1038
Presencia de los tres tipos de hábitats abiertos: M = Milpa, P = Potreo, A = Acahual.
Figura 1. Imagen del área de estudio en Guatemala dentro del departamento de
Huehetenango, (sitios marcados en azul), zona cercana al estado de Chiapas, México
(tomado de Google Earth®
).
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Figura 2. Imagen que muestra los sitios de estudio, lo cuales están localizados en
diferentes municipios del departamento de Huehuetenango, Guatemala (tomado de
Google Earth®
).
5.3. Caracterización de los paisajes
Para cada sitio de trabajo, se realizó una descripción cuantitativa del paisaje en un radio
de 2 km. En un primer intento, se buscó basar esta descripción en la clasificación
dirigida de imágenes satelitales Spot. Sin embargo, no se logró diferenciar entre
cafetales con diversos grados de diversidad de esencias arbóreas de sombra, ni entre
cafetales y bosques, al igual que en el caso de colegas que realizaron el mismo intento
(Duncan Gollicher y Shalene Jha, comunicaciones personales). Por este motivo, se optó
por describir los paisajes en base a técnicas tradicionales de transectos.
La descripción consistió en caminar tres transectos de 2 km (Fig. 1), en
direcciones radiales, alrededor de cada sitio de trabajo, con la ayuda de un equipo GPS
para medir distancias y georeferenciar puntos. A cada cambio de uso del suelo, se
apuntaron la distancia al sitio de muestreo, las coordenadas geográficas, y el tipo de uso
del suelo. Para ello, se determinaron 7 formas de uso del suelo, con base en recorridos
previos que permitieron establecer tales categorías (Cuadro 2).
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Cuadro 2. Catálogo de categorías de usos del suelo
Código Descripción de uso del suelo
Cs Cafetal simple a pleno sol o con una sola especie de árboles de sombra (Inga sp., chalúm o
Grevillea sp., gravilea)
Cc Cafetal complejo con 2 o hasta más de 10 especies de árboles de sombra
M Milpa
A Acahual (vegetación secundaria)
P Potrero
B Bosque conservado
U Zona urbana o pedregal
Posteriormente, se capturó la información en una hoja Excel, permitiendo
calcular para cada paisaje: número de parcelas encontradas, promedio y desviación
estándar del largo de parcela, índice de Shannon calificando la diversidad del uso del
suelo y porcentaje de cada forma de uso del suelo.
Figura 3: Un ejemplo de transectos radiales georeferenciados, mostrando los diferentes
usos de suelo, en el sitio de muestreo de Calaute (tomado de Google Earth®
).
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5.4. Trabajo de campo
Con el fin de abarcar diferentes momentos del periodo de floración, se realizaron
dos muestreos, uno en Febrero-Marzo de 2010 y otro en Abril-Mayo de 2010. Las
colectas se realizaron con red entomológica aérea, técnica que ha sido previamente
evaluada como la más efectiva en zonas boscosas (Proyecto CONABIO BK063 en la
Reserva de Biosfera El Triunfo, llevado a cabo ECOSUR).
Los muestreos se hicieron exclusivamente en días bien soleados. Con la
finalidad de abarcar lo máximo de la diversidad existente, para cada sitio se
determinaron 3 parcelas de muestreo de al menos 0.5 hectárea cada una: 1. un cafetal, 2.
un área abierta (milpa o potrero) y 3. un área de transición (orilla de camino o
vegetación en recuperación después de un periodo de cultivo).
Para cada muestreo, se hicieron 6 equipos, formados cada uno por un colector
experimentado y un ayudante encargado del etiquetado de las muestras (fecha, hora,
colector, sitio, hábitat y planta). Para un día dado y un equipo dado, se dividió el tiempo
de muestreo, iniciando a las 8:30 y terminando a las 13:30, en 6 periodos: 50’ en cada
una de las parcelas, repitiendo dos veces el ciclo. En algunos casos este tiempo fue
extendido debido a la dificultad en el acceso al sitio o a las malas condiciones climáticas
(nubosidad temporal).
Durante cada periodo de 50’, se buscó cubrir a lo máximo la superficie de la
parcela, limitando el tiempo de captura a 5’ para cada planta, con el fin de evitar la
sobrerrepresentación debida a plantas muy atractivas. Las abejas capturadas fueron
sacrificadas en cámaras letales con cianuro de potasio.
Cada sitio fue muestreado durante 3 días por cada muestreo, buscando con ello
aumentar el número de muestras colectadas y, por la rotación entre colectores, reducir el
efecto colector.
5.5. Procesado de los ejemplares y determinación
Las abejas se montaron en alfileres entomológicos el mismo día que fueron capturadas,
y fueron etiquetadas con la información necesaria (país, estado, municipio, localidad,
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altitud, coordenadas geográficas, fecha, hora, colector, hábitat y planta), la información
de los ejemplares fue capturada en una base de datos generada en el programa
FileMaker Pro®
. Los ejemplares se identificaron a nivel de especie (en lo posible), y
para los géneros se siguió la clasificación de Michener et al. (1994) y Michener (2007).
En el caso de la tribu Meliponini (abejas sin aguijón) se utilizó la clasificación
propuesta por Moure (http://www.moure.cria.org.br/catalogue), en la cual los
subgéneros (sensu Michener 2007) ocupan el rango de géneros. En el caso de géneros
de abejas que cuentan con revisión taxonómica, fue posible la determinación a nivel de
especie. También se determinó por comparación con ejemplares de la colección de
Insectos de El Colegio de La Frontera Sur, Unidad Tapachula. Se contó con el apoyo de
los especialistas en abejas: Dr. Ricardo Ayala, Universidad Nacional Autónoma de
México, Instituto de Biología, Estación de Biología Chamela, Jalisco y Dr. Terry
Griswold, ARS-USDA, Bee Biology y Systematics Laboratory.
5.6 Análisis de datos
Los resultados se analizaron en tres fases. Primero se hizo una descripción general de la
diversidad de abejas. Segundo se hizo un análisis del uso del suelo en los 10 sitios
estudiados. Tercero, con pruebas estadísticas multivariadas, se buscó caracterizar el
efecto del uso del suelo sobre la diversidad de abejas.
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6. Resultados
6.1. Diversidad de abejas
En un total de 60 días de trabajo de campo (300 horas de esfuerzo), se colectaron un
total de 3245 abejas: 1413 individuos en el primer muestreo y 1832 en el segundo
muestreo. Se encontraron cinco familias (fig. 4), 10 subfamilias, 26 tribus, 52 géneros,
74 especies y 95 morfoespecies (fig. 5).
Figura 4. Número de ejemplares colectados para cada familia de abejas respecto a tres
tipos de uso del suelo.
Figura 5. Número de especies de abejas por familia considerando toda la información
reunida en este estudio.
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Las abejas de la familia Apidae son las mejor representadas en cuanto a número de
ejemplares, así como especies (Fig. 4 y Anexo 1). El género Paratetrapedia es el más
abundante con 629 individuos (anexo 2). La mayor parte de las abejas se colectaron en
sitios abiertos, seguido por los sitios en transición (efecto de borde), con abundancia
menor en cafetales. Dominan las abejas de hábitos solitarios, seguidas de las de hábitos
subsociales, las abejas parásitas y eusociales están igualmente representadas. Dentro de
las especies de hábitos eusociales, están las abejas sin aguijón (tribu Meliponini) y las
del género Bombus (tribu Bombini) además de Apis mellifera, la abeja doméstica.
En cuanto a la cantidad de ejemplares colectados por localidad, Pinalito muestra la
mayor abundancia de abejas y especies (Fig. 6 y 7), mientras que los valores más bajos
se presentan en Chaparral y Calaute.
Para ver esta película, debedisponer de QuickTime™ y de
un descompresor .
Figura 6. Número de ejemplares de abejas colectados en cada sitio de muestreo.
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Para ver esta película, debedisponer de QuickTime™ y de
un descompresor .
Figura 7. Riqueza de especies de abejas colectadas en cada sitio de muestreo.
6.2. Análisis del uso del suelo
Dentro de los 60 km de transectos (3 transectos de 2 km, en cada uno de los 10
sitios), se describe el uso del suelo para 761 parcelas con los usos del suelo
considerados (Cs, Cc, M, A, P, B, U). El número de parcelas es variable, de 34 en
Jacaltenango (paisaje menos heterogéneo) a 116 en Chejbal (paisaje más heterogéneo).
El análisis muestra la distribución entre las diferentes categorías de uso del suelo
en los sitios de muestreo. En la Fig. 8, se muestra como la proporción de café en Cs y
Cc son diferentes para cada sitio de muestreo. El sitio de Jacaltenango tiene cafetales
con mas diversidad de árboles de sombra. Los sitios de Camojaito, Calaute y La Unión
presentan menor cantidad de árboles de sombra. En otro extremo, el sitio Pinalito tiene
la menor proporción de café pero mayor superficie de milpa respecto a los demás sitios.
Se pueden diferenciar 3 clases de paisajes: 1) Pinalito, Cajuil, Chaparral y
Nojoya, como sitios con menos 40% de cafetales, más de 15% de milpa y más de 10%
de potreros; 2) Chejbal, Cantinil y Jacaltenango con alrededor de 50% de cafetales y
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más de 20% de acahual y 3) Camojaito, Calaute y La Unión con más de 60% de
cafetales.
Figura 8: Usos del suelo en cada uno de los 10 sitios de muestreo, expresado en
porcentaje del total de 6 km de transectos realizados (3 transectos de 2 km cada uno).
Cs: cafetal de estructura sencilla; Cc: cafetal de estructura compleja; M: milpa; A:
acahual; P: potrero; B: bosque; U: urbano. Los sitios están ordenados de acuerdo al
incremento en el porcentaje de cafetal (Cs + Cc).
6.3. Efecto del uso del suelo sobre la diversidad de abejas
Para determinar la relaciones entre el uso de suelo y la diversidad de abejas, se realizó
un análisis canónico de correspondencias, considerando el número reducido de sitios y
el elevado número de variables involucradas. Para ello, se seleccionó 27 especies más
abundantes, con un registró igual o mayor a 30 ejemplares, considerando todos los
muestreos en su conjunto (Cuadro 3).
- 23 -
Cuadro 3. Lista de las 27 especies registradas con más de 30 individuos y que fueron
consideradas para el análisis estadístico.
Código
especie
Género Especie Abundancia Sitio de
anidamiento
Forma de
vida
parsp3 Paratetrapedia Sp3 221 Suelo Solitaria
parsp2 Paratetrapedia Sp2 194 Suelo Solitaria
cersp3 Ceratina Sp3 171 Ramas secas Subsocial
parsp1 Paratetrapedia Sp1 164 Suelo Solitaria
auasp5 Augochlora Sp5 162 Suelo Solitaria
triful Trigona fulviventris 130 Oquedades en
árboles
Eusocial
scapec Scaptotrigona pectoralis 120 Oquedades en
árboles
Eusocial
lassp12 Lasioglossum sp12 112 Suelo Subsocial
epiele Epicharis elegans 92 Suelo y ramas
de árboles
Solitaria
augign Augochloropsis ignita 86 Suelo Solitaria
meltep Melissodes tepaneca 73 Suelo Solitaria
hallig Halictus ligatus 69 Suelo Subsocial
cersp7 Halictus hesperus 64 Suelo Subsocial
halhes Ceratina sp7 64 Ramas secas Subsocial
lassp3 Lasioglossum sp3 61 Suelo Subsocial
augmet Augochloropsis metallica 55 Suelo Solitaria
exosp4 Exomalopsis sp4 54 Suelo Solitaria
auasp6 Augochlora sp6 53 Suelo Solitaria
caesp6 Caenaugochlora sp6 46 Suelo Solitaria
psegra Pseudaugochlora graminea 40 Suelo Solitaria
exosp3 Exomalopsis sp3 39 Suelo Solitaria
antapi Augochloropsis sp2 36 Suelo Solitaria
augsp2 Anthidiellum apicale 36 Suelo y
oquedades
Solitaria
megoto Megachile otomita 35 Suelo y
oquedades en
madera
Solitaria
parsp5 Paratetrapedia sp5 34 Suelo Solitaria
exosp5 Exomalopsis sp5 32 Suelo Solitaria
cenvar Centris varia 31 Suelo y ramas
de árboles
Solitaria
- 24 -
Se presenta en la Fig. 9 el resultado del análisis CCA, del cual se puede resaltar
lo siguiente:
- Se agrupan las tres formas de uso del suelo que son: Cc (cafetal complejo), B (bosque)
y U (urbano). La asociación entre Cc y B es un eje orientado por los ecosistemas
conservados. Estos usos del suelo se asocian con los sitios de Jacaltenango, ricos en
Cc, Chaparral, y ricos en B, como se muestra la Fig. 8.
- Se agrupan otras tres formas de uso del suelo: A (acahual), M (milpa) y P (potrero).
Esta asociación muestra un eje orientado por ecosistemas alterados, pero en el
dominan las plantas del estrato herbáceo. Estos usos del suelo, se asocian con los
sitios Pinalito y Cajuil, ricos en A y P (Fig. 8).
- En un extremo opuesto a los dos grupos anteriores, se ubica Cs, mostrando que este
uso del suelo tiene un efecto particular y podría ser un eje orientado por los
ecosistemas alterados, en el que dominan plantas del estrato arbóreo o arbustivo.
Ningún sitio de muestreo se asoció estrechamente con Cs, pero están La Unión,
dominado por Cs pero también incluyendo A y P y Calaute, dominado por Cs e
incluyendo A y B.
En lo referente a la asociación de las especies con estos sitios y usos del suelo, se resalta
lo siguiente:
- Un número intermedio de especies está asociada con el grupo de usos del suelo Cc-B-
U.
- Un número importante de especies está asociada al grupo de usos del suelo A-M-P.
- Un número reducido de especies está asociada al uso del suelo Cs, indicando que
pocas especies se adaptan a esta forma de alteración del ecosistema. Resaltan los
meliponinos Scaptotrigona pectoralis, conocida por ser generalista y en menor
grado, Trigona fulviventris, también generalista.
- 25 -
Figura 9: Análisis canónico de correspondencias (CCA) considerando tres juegos de
datos: 1) 10 sitios de muestreo (ver cuadro 1), 2) siete formas de usos del suelo (ver
cuadro 2), 3) 27 especies encontradas con 30 o más ejemplares durante el total del
muestreo (ver cuadro 3).
- 26 -
7. Discusión
Los paisajes modernos dominados por humanos comúnmente se caracterizan por un uso
intensivo del suelo y altos niveles de fragmentación de hábitats, a menudo resultando en
mosaicos de hábitats claramente contrastantes, en cuyas condiciones la biodiversidad
llega a estar amenazada (Tscharntke et al. 2002). El efecto del uso del suelo para la
biodiversidad en general ha sido bastante estudiado, pretendiendo buscar la
estructuración de cultivos y áreas conservadas que permita un óptimo entre producción
agrícola y conservación de la biodiversidad (Klein et al 2002; Kwaiser y Hendrix 2008;
Rodewald 2003; Schmidt y Diehl 2008). Esta búsqueda cobra un sentido particular con
las abejas, dado que más allá de ser un componente de la biodiversidad, contribuyen al
rendimiento de los cultivos por medio de la polinización (Allen-Wardell et al. 1998;
Klein et al. 2007; NRC 2007). Sin embargo, el efecto del uso del suelo para la
biodiversidad de abejas se ha estudiado principalmente en paisajes homogéneos,
determinando la biodiversidad en cultivos a diferentes distancias de zonas conservadas
que fungen entonces como proveedores de polinizadores (Brosi et al. 2007; Ricketts
2004). Pero el conocimiento carece de trabajos sobre este tema en paisajes
fragmentados heterogéneos.
Como revelado por un número creciente de estudios, un factor importante
relacionado a la riqueza de especies en bosques fragmentados es la conectividad del
paisaje, la cual a su vez, es promovida o inhibida por el tipo de matriz circundante. Si la
matriz y los fragmentos de hábitats comparten un alto grado de similitud estructural,
entonces la matriz tiende a sostener mayor diversidad de especies comparado con otras
matrices con menor similitud estructural y fragmentos de hábitats (Marín et al. 2009,
Vandermeer y Carvajal 2001; Vandermeer et al. 2001). Varios estudios han demostrado
que la matriz puede en realidad representar un elemento importante que proporciona
hábitat para una variedad de especies y que permite la afluencia de individuos entre
fragmentos, contrarrestando así la opinión generalizada de que representa un ambiente
hostil. En los trópicos la matriz puede estar compuesta de plantaciones de café,
pastizales, vegetación secundaria y pastizales y combinación de plantaciones de café y
pastizal. Estos estudios indican que los paisajes compuestos por los remanentes de
- 27 -
bosque rodeados por área de cultivo o pastizal en la escala considerada en este estudio
son aun una buena opción para conservar las poblaciones y la riqueza de las
comunidades de organismos sometidas a un decline serio en otras áreas que no están
protegidas (ver Marín et al. 2009). El manejo de las comunidades de polinizadores
silvestres se torna entonces necesario para asegurar la polinización de las plantas. La
polinización de plantas silvestres en hábitats fragmentados puede ser influenciada por el
tamaño y aislamiento del fragmento, la característica de la matriz alrededor modificada
por los humanos y la consiguiente respuesta de las poblaciones de plantas y
polinizadores (Ghazoul 2005). Es probable que todos los factores específicos al
fragmento sean modulados por el tipo de matriz dominada por humanos que rodea los
fragmentos naturales (Ricketts et al. 2001). Si la matriz circundante es hospitalaria para
las plantas silvestres (MayÞeld y Daily 2005) o contiene recursos de anidamiento o
florales para algunas especies de polinizadores (Klein et al. 2002; Westphal et al. 2003),
los efectos del tamaño del fragmento y aislamiento pueden ser aliviados.
A pesar de este marco teórico, en la práctica, relativamente pocos estudios de
comunidades de polinizadores y función de la polinización en paisajes fragmentados
consideran los efectos de la matriz (Cane et al. 2006; Dauber et al. 2003; Hirsch et al.
2003; Winfree et al. 2007). Por esto hemos seleccionado aquí 10 paisajes distintos en la
región de producción de café de Guatemala. Estos sitios tienden a agruparse según el
porcentaje de cafetal sencillo, cafetal complejo, milpa, bosque y potreros que los
componen. El porcentaje de uso urbano y de acahuales no parece discriminante entre los
sitios.
Durante un muestreo intensivo y estructurado a lo largo de estos 10 paisajes,
hemos encontrado 169 especies (74 determinadas y 95 morfoespecies), que representan
una alta riqueza de abejas, si se comparan con lo encontrado en colectas de paisajes más
conservados: 105 especies en la península de Yucatán, 181 especies en la Reserva de la
Biosfera de la Sepultura, Chiapas, 222 especies en la Reserva de la Biosfera de El
Triunfo, Chiapas, 228 especies en la Estación de Biología de Chamela, Jalisco (Ayala
2004). Esta comparación permite ver que, aún en paisajes dominados por importantes
áreas de cultivos, existen condiciones para la existencia de un gran número de especies
de abejas.
- 28 -
Se puede notar en los muestreos mencionados anteriormente, que hay gran
abundancia en las especies de la familia Apidae, seguida a un nivel intermedio por
Halictidae y Megachilidae, dejando valores de abundancia bajos para Colletidae y
Andrenidae. Adicionalmente, se encontró en la colecta de abejas cerca del doble, de
riqueza y abundancia, en áreas abiertas (hábitats abierto y en transición), comparándolos
con los cafetales. Lo cual muestra que los cafetales son espacios poco adecuados para la
conservación de la biodiversidad de abejas. Sin embargo, las áreas aledañas a los
cafetales, parecen albergar gran riqueza y abundancia de abejas, lo que las hace
proveedoras de abejas durante la floración del café.
Un análisis multivariado con la abundancia de las 27 especies más comunes,
muestra de manera clara en que forma, el uso del suelo, a través de los 10 sitios de
muestreo, afecta a la diversidad de abejas. De esta forma resaltan tres formas de usar el
suelo: área relativamente conservadas que une los cafetales complejos y bosques; áreas
alteradas en la cuales predomina el estrato arbóreo, que une acahuales, milpas y
potreros, y las áreas alteradas, en donde hay solamente cafetales sencillos.
La forma en que cambia la riqueza de especies en respuesta a la modificación de
hábitat y en particular a la intensificación en los agroecosistemas de café es diferente
para diferentes taxa (Perfecto et al. 2003). Una de las razones por la que se presentan
más abejas en hábitats abiertos o de transición es entonces por la forma de vida que
estas tienen. Por ejemplo, es posible encontrar una mayor diversidad de abejas que
anidan en suelo en áreas abiertas que en áreas con cafetales dónde algunas especies de
abejas no son tolerantes a la humedad. Sin embargo en cafetales es posible encontrar
abejas que anidan en cavidades de árboles como son las que pertenecen a la tribu
Meliponini (abejas sin aguijón) (ver Jha y Vandermeer 2010). Es posible que las áreas
con disturbios a menudo tengan más abejas que las áreas sin disturbios, aunque esto no
signifique que las áreas con disturbio sean mejor para las abejas. Cuando un área total
llega a ser un monocultivo de maíz u otro cultivo, la mayoría de las abejas llegan a ser
dependientes de pequeñas áreas o caminos pequeños y con pequeñas poblaciones
aisladas, el número de especies e individuos pronto será reducido (Michener 2007).
Para una mejor comprensión de los datos obtenidos, se requiere pasar a un
análisis de grupos funcionales. Un grupo funcional puede ser definido como una
- 29 -
colección de especies de abejas que desempeñan una función similar independiente de
su afinidad taxonómica (Nyström 2006). Las especies de abejas son frecuentemente
asignadas a gremios o grupos funcionales basado en una expectativa a priori de
complementariedad debido a rasgos taxonómicos, fisiológicos o morfológicos (Hoehn
2008). De esta forma las abejas se pueden agrupar en diferentes grupos funcionales
como pueden ser solitarias, sociales o parásitas, por su tipo de anidamiento, rango de
vuelo, tamaño o por ser oligoléticas o polilécticas. Un agrupamiento en grupos
funcionales de las especies encontradas en nuestro trabajo permitiría tener una
comprensión ecológica de la forma en que los diferentes usos del suelo afectan la
biodiversidad de abejas.
8. Conclusión
Las abejas son esenciales para la polinización, y por ello para la reproducción sexual de
mucha de la vegetación natural del mundo, también como para muchos cultivos
agrícolas. A pesar de la importancia de éstas como polinizadores y concientes acerca de
la conservación de polinizadores, hay poca comprensión científica de cómo la
conversión de hábitats naturales a usos humanos afecta a las abejas (Cane 2001). Para
manejar los polinizadores silvestres o nativos se requiere una mejor comprensión de su
ecología de forrajeo y biología poblacional y como ellas son influenciadas por las
propiedades del paisaje (Kremen y Ostfeld 2005). Los pocos estudios existentes, sin
embargo sugieren que las comunidades de polinizadores saludables (diversos y
abundantes) pueden proporcionar un aumento en los servicios de polinización para un
amplio rango de cultivos y asegurar la estabilidad de los servicios dentro de estaciones y
a través de los años (Klein et al. 2003; Kremen et al. 2002b).
En conclusión, se aprecia a través de nuestro trabajo un efecto significativo del
uso del suelo para la diversidad de abejas. Después de realizar un análisis por grupos
funcionales, este estudio permitirá un trabajo sobre la polinización del café u otros
cultivos (calabaza o chile por ejemplo), para determinar si la mayor riqueza y
abundancia en ciertos sitios lleva a cambios en la polinización y los rendimientos de
tales cultivos.
- 30 -
9. Literatura Citada
Allen-Wardell, G., P. Bernhardt, R. Bitner, A. Burquez, S. Buchmann, J. Cane, P. A. Cox, V.
Dalton, P. Feinsinger, M. Ingram, D. Inouye, C. E. Jones, K. Kennedy, P. Kevan, H.
Koopowitz, R. Medellin, S. Medellin-Morales y G. P. Nabhan. 1998. The potential
consequences of pollinator declines on theconservation of biodiversity and stability of food
crop yields. Conservation Biology 12(1): 8–17.
Arellano, L., M. E. Favila y C. Huerta. 2005. Diversity of dung and carrion Beatles in a
disturbed Mexican tropical montane cloud forest and on shade coffee plantations.
Biodiversity and conservation 14: 601-615.
Ahrné, K. 2008. Local management and landscape effects on diversity of bees, wasp and birds
in urban green areas. Doctoral Thesis, Swedish University of Agricultural Sciences. 56 pp.
Ayala, R. 2004. Fauna de Abejas Silvestres (Hymenoptera: Apoidea). En: Ayala, R. y A. N.
García-Aldrete (Eds). Artrópodos de Chamela. Instituto de Biología, UNAM. pp. 193-219
Ayala, R., T. Griswold y D. Yanega. 1996. Apoidea (Hymenoptera). En: Llorente J., A. García
y E. González (eds.) Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México:
Hacia una síntesis de su conocimiento. Instituto de Biología-Facultad de Ciencias. UNAM-
CONABIO. México, pp 423-464.
Bestelmeyer, B. T., J. R. Miller y J. A. Wiens. 2003. Applying species diversity theory to land
management. Ecological Appications 13:1750-1761.
Biesmeijer, J. C., S. P. M. Roberts, M. Reemer, R. Ohlemüller, M. Edwards, T. Peeters, A. P.
Schaffers, S. G. Potts, R. Kleukers, C. D. Thomas, J. Settele, y W. E. Kunin. 2006. Parallel
declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. Science
313:351-354.
Brosi, B. J., G. C. Daily y P. R. Ehrlich. 2007. Bee comunity shifts with landscape context in a
tropical countryside. Ecological Appications 17 (2): 418-430.
Camargo J. M. F. y S. R. M. Pedro, 2008. Meliponini Lepeletier, 1836. In Moure, J. S., Urban,
D. y Melo, G. A. R. (Orgs). Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical
Region - online version. http://www.moure.cria.org.br/catalogue. Accessed Nov/25/2010.
Cane, J. H. 2001. Habitat fragmentation and native bees: a premature verdict? Conservation
Ecology 5: http://www.ecologyandsociety. org/vol5/iss1/.
Cane, J. H., R. L. Minckley, L. J. Kervin, T. H. Roulston y N. M. Williams. 2006. Complex
responses within a desert bee guild (Hymenoptera:Apiformes) to urban habitat
fragmentation. Ecological Applications 16: 632–644.
Dauber, J., M. Hirsch, D. Simmering, R. Waldhardt, A. Otte y V. Wolters. 2003. Landscape
structure as an indicator of biodiversity: matrix effects on species richness. Agriculture
Ecosystems and Environment 98: 321–329.
Free, J.B. 1993. Insect Pollination of Crops. 2nd edition. San Diego: Academic Press.
- 31 -
Farina, A. 2000. Landscape ecology in action. Kluwer Academic Publishers. 317p.
Fischer, J. y D. B. Lindenmayer. 2007. Landscape modification and habitat fragmentation: a
synthesis. Global Ecology and Biogeography 16: 265-280.
Gallai, N., J.M. Salles, J. Settele y B. Vaissière. 2009. Economic valuation of the vulnerability
of world agriculture confronted with pollinator decline, Ecological Economics. 68: 810-821.
Ghazoul, J. 2005. Pollen and seed dispersal among dispersed plants. Biological Reviews 80:
413–443.
Greenberg, R., P. Bichier, A. Cruz Angón y R. Reitsma. 1997a. Bird populations in shade and
sun coffee plantations in Central Guatemala. Conservation Biology 11(2): 448-459.
Greenberg, R., P. Bichier y J. Sterling. 1997b. Bird populations in rustic and planted shade
coffee plantations of eastern Chiapas, Mexico. Biotropica 29: 501-514.
Grimaldi, D. y M. S. Engel. 2005. Evolution of the Insects. Cambridge University Press. Pag.
407.
Hirsch, M., S. Pfaff, and V. Wolters. 2003. The inßuence of matrix type on ßower visitors of
Centaurea jacea L. Agriculture Ecosystems and Environment 98: 331–337.
Hoehn, P., T. Tscharntke, J. M. Tylianakis y I. Steffan-Dewenter. 2008. Functional group
diversity of bee pollinators increases crop yield. Proceedings of the Royal Society of London
B 275: 2283–2291.
Jha, S., y J. H. Vandermeer. 2010. Impacts of coffee agroforestry management on tropical bee
communities. Biological Conservation 143 (6): 1423-1431.
Kevan, P. G., Clark, E. A. y Thomas, V. G. 1990. Insect pollinators and sustainable agriculture.
American Journal of Alternative Agriculture 5: 12–22.
Klein, A. M., I. Steffan-Dewenter y T. Tscharntke. 2003. Bee pollination and fruit set of Coffea
arabica and C-canephora (Rubiaceae). American Journal of Botany 90:153–157.
Klein, A.M., I. Steffan-Dewenter, D. Buchori y T. Tscharntke. 2002. Effects of land use
intensity in tropical agroforestry systems on coffee flower-visiting and trap-nesting bees and
wasps. Conservation Biology 16: 1003-1014.
Klein, A-M., B. E. Vaissière, J. H. Cane, I. Steffan-Dewenter, S. A. Cunningham, C. Kremen y
T. Tscharntke. 2007. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops.
Proceedings of the Royal Society of London B 274:303-313.
Komar, O. 2006. Priority contribution, ecology and conservation of birds in coffee plantations: a
critical review. Bird Conservation International 16: 1-23.
Kremen, C. 2005. Managing ecosystem services: what do we need to know about their ecology.
Ecology Letters 8: 468-479.
- 32 -
Kremen, C., N. M. Williams y R. W. Thorp. 2002a. Crop pollination from native bees at risk
from agricultural intensification. Procedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America 99:16812–16816.
Kremen, C., R. L. Bugg, N. Nicola, S.A. Smith, R.W. Thorp y N.M. Williams. 2002b. Native
bees, native plants and crop pollination in California. Fremontia 30:41–49.
Kremen, C., N. M. Williams, R. L. Bugg, J. P. Fay y R. W. Thorp. 2004. The area requirements
of an ecosystem service: crop pollination by native bee communities in California. Ecology
Letters 7:1109-1119.
Kremen, C. y R. S. Ostfeld. 2005. A call to ecologists: measuring, analyzing, and managing
ecosystem services. Frontiers in Ecology and the Environment 3:540–548.
Kremen, C., N. M. Williams, M. A. Aizen, B. Gemmill-Herren, G. LeBuhn, R. Minckley, L.
Packer, S. G. Potts, T. Roulston, I. Steffan-Dewenter, D. P. Vázquez, R. Winfree, L.
Adams, E. E. Crone, S. S. Greenleaf, T. H. Keitt, A. M. Klein, J. Regetz y T. H. Ricketts.
2007. Pollination and other ecosystem services produced by mobile organisms: a conceptual
framework for the effects of land-use change. Ecology Letters 10: 299-314.
Kwaiser, K. S. y S. D. Hendrix. 2008. Diversity and abundance of bees (Hymenoptera:
Apiformes) in native and ruderal grasslands of agriculturally dominated landscapes.
Agriculture, Ecosystems and Environment 124: 200–204.
Leibold, M.A., M. Holyoak, N. Mouquet, P. Amarasekare, J. M. Chase, M. F. Hoopes, R. D.
Holt, J. B. Shurin, R. Law, D. Tilman, M. Loreau y A. Gonzales, 2004. The metacommunity
concept: a framework for multi-scale community ecology. Ecology Letters 7:601-613.
Lindenmayer, D., R.J. Hobbs, R. Montague-Drake, J. Alexandra, A. Bennett, M. Burgman, P.
Cale, A. Calhoun, V. Cramer, P. Cullen, D. Driscoll, L. Fahrig, J. Fischer, J. Franklin, Y.
Haila, M. Hunter, P. Gibbons, S. Lake, G. Luck, C. MacGregor, S. McIntyre, R. Mac Nally,
A. Manning, J. Miller, H. Mooney, R. Noss, H. Possingham, D. Saunders, F. Schmiegelow,
M. Scott, D. Simberloff, T. Sisk, G. Tabor, B. Walker, J. Wiens, J. Woinarski y E. Zavaleta.
2008. A checklist for ecological management of landscape for conservation. Ecology Letters
11: 78–91
López-Barrera, F. y R. Landgrave. 2008. Variación de la biodiversidad a nivel paisaje. En R. H.
Manson, V. Hernández-Ortiz, S. Gallina y K. Mehltreter (eds.) Agroecosistemas cafetaleros
de Veracruz: Biodiversidad, manejo y conservación. Instituto de Ecología A.C. (INECOL) e
Instituto Nacional de Ecología (INE-SEMARNAT), México, pp 259-269.
Luck, G. W. y Daily G. C. 2003. Tropical countryside bird assemblages: Richness, composition,
and foraging differ by landscape context. Ecological Applications. 13:235–247.
Manson, V. Hernández-Ortiz, S. Gallina y K. Mehltreter (eds.). 2008. Agroecosistemas
cafetaleros de Veracruz: Biodiversidad, manejo y conservación. Instituto de Ecología A.C.
(INECOL) e Instituto Nacional de Ecología (INE-SEMARNAT), México.
Marín L., J. L. León-Cortés y C. Stefanescu. 2009. The effect of an agro-pasture landscape on
diversity and migration patterns of frugivorous butterßies in Chiapas, Mexico. Biodiversity
- 33 -
and Conservation 18: 919–934.
MayÞeld, M. M. y G. C. Daily. 2005. Countryside biogeography of neotropical herbaceous and
shrubby plants. Ecological Applications 15: 423–439.
Michener C. D. 20007 The bees of the World. 2a Ed. The John Hopkins University Press.
Baltimore. 913 pp.
Michener, C. D., R. McGinley y B. N. Danforth. 1994. The bee genera the North and Central
America (Hymenoptera: Apoidea). Smithsonian Institution Press 209 pp.
Moguel, P. y V. M. Toledo. 1999. Biodiversity conservation in tradicional coffee systems of
Mexico. Conservation Biology 13(1): 11-21.
Moguel, P. y V. M. Toledo. 2004. Consevar produciendo: biodiversidad, café orgánico y
jardines productivos. Biodiversitas 55: 2-7.
Nestel, D. F. 1995. Coffee in Mexico: International market, agricultural landscape and ecology.
Ecological economics 15: 165-178.
Nestel, D., F. Dickschen y M. A. Altieri. 1993. Diversity patterns of soil macro-coleoptera in
Mexican shaded and unshaded coffee agroecosystems: An indication of habitat perturbation.
Biodiversity and Conservation 2: 70-78
Nyström, M. 2006. Redundancy and response diversity of functional groups: Implications for
the resilience of coral reefs. Ambio 35 (1): 30-35.
NRC. 2007. Status of Pollinators in North America. National Academies Press, Washington,
DC 326 pp.
O’Brien, T. G. y M. F. Kinnaird. 2003. Caffeine and conservation. Science 300:587.
Parker, F. D., S. W. T. Batra y V. J. Tepedino. 1987. New pollinators for our crops. Agricultural
Zoology Reviews 2: 279–304.
Perfecto, I., I. Armbrecht, S. M. Philpott, L. Soto-Pinto y T. V. Dietsch. 2007. Shaded coffee
and the stability of rainforest margins in northern Latin America. En T. Tscharntke, C.
Leuschner, M. Zeller, E. Guhardja y A. Bidin (eds.) The stability of tropical rainforest
margins, linking ecological, economic and social constraints of land use and conservation,
Springer Verlag Berlin, pp 227-263.
Perfecto, I., A. Mas, T. Dietsch y J. Vandermeer. 2003. Conservation of biodiversity in coffee
agroecosystems: a tri-taxa comparison in southern Mexico. Biodiversity and Conservation
12: 1239–1252.
Perfecto, I., J. Vandermeer, P. Hanson y V. Cartin. 1997 Arthropod diversity loss and the
transformation of a tropical agroecosystem. Biodiversity and Conservation 6: 935-945.
Perfecto, I., R. A. Rice, R. Greenberg y M. E. Van der Voort. 1996. Shade coffee: A
disappearing refuge for biodiversity. Bioscience 46: 598-608.
- 34 -
Perfecto, I. y J. Vandermeer. 2002. The quality of the agroecological matrix in a tropical
montane landscape: ants in coffee plantations in southern Mexico. Conservation Biology 16:
174-182.
Pineda, E., C. Moreno, F. Escobar y G. Halffter. 2005. Frog, bat and dung beetle diversity in the
cloud forest and coffee agroecosystems of Veracruz, Mexico. Conservation Biology 19:
400-410.
Ricketts, T. H. 2004. Tropical Forest Fragments enhance pollinator activity in nearby coffee
crops. Conservation Biology 18: 1262-1271.
Ricketts, T. H., G. C. Daily, P. R. Ehrlich y J. P. Fay. 2001. Countryside biogeography of moths
in a fragmented landscape: biodiversity in native and agricultural habitats. Coservation
Biology 15(2): 378-388
Ricketts, T. H., J. Regetz, I. Steffan-Dewenter, S. A. Cunningham, C. Kremen, A. Bogdanski,
B. Gemmill-Herren, S. S. Greenleaf, A. M. Klein, M. M. Mayfield, L. A. Morandin, A.
Ochieng y B. F. Viana. 2008. Landscape effects on crop pollination services: are there
general patterns? Ecology Letters 11:1-17.
Ricklefs, R.E. 1987. Community diversity: relative roles of local and regional processes.
Science 235:167-171.
Rodewald, A. D. 2003. The importance of land uses within the landscape matrix. Wildlife
Society Bulletin 31(2): 586-592.
Roubik, D. W. (Ed.). 1995. Pollination of cultivated plants in the tropics. : FAO Agricultural
Bullletin 118 p.
Roubik, D.W. 2002. The value of bees to the coffee harvest. Nature 417:708.
Schmidt, F. A. y E. Diehl. 2008. What is the Effect of Soil Use on Ant Communities?.
Neotropical Entomology 37(4):381-388.
Schroth, G., G. A. B. Fonseca, C. A. Harvey, G. Gascon, H. L. Vasconcelos y A. M. N. Izac.
2004. Agroforestry and biodiversity conservation in tropical landscapes. Island Press,
Washington, DC, 523 p.
Steffan-Dewenter, I., U. Münzerberg y T. Tscharntke 2001. Pollination, seed set and seed
predation on a landscape scale. Proceeding of the Royal Society of London 268: 1685-1690.
Steffan-Dewenter, I. 2002. Landscape context affects trap-nesting bees, wasps and their natural
enemies. Ecological Entomology 27:631-637.
Tejeda-Cruz, C. y W. J. Sutherland. 2004. Bird responses to shade coffee production. Animal
Conservation 7: 169-179.
Tilman, D., J. Fargione, B. Wolff, C. D’Antonio, A. Dobson, R. Howarth, D. Schindler, W. H.
Schlesinger, D. Simberloff y D. Swackhamer. 2001. Forecasting agriculturally driven global
environmental change. Science 13: 281-284.
- 35 -
Tscharntke, T., I. Steffan-Dewenter, A. Kruessand y C. Thies. 2002. Characteristics of insect
populations on habitat fragments: A mini review. Ecological Research 17: 229–239.
Tscharntke, T., A-M. Klein, A. Kruess, I. Steffan-Dewenter y C. Thies. 2005. Landscape
perspectives on agricultural intensification and biodiversity – ecosystem service
management. Ecology Letters 8: 857-874.
Turner, M. G., R. H. Gardner y R. V. O`Neill. 2001. Landscape ecology in theory and practice.
New York: Springer Verlag. 401 pp.
Tylianakis, J. M., Klein, A-M., T. Lozada y T. Tscharntke. 2006. Spatial Scale of observation
affects , and diversity of cavity-nesting bees and wasp across a tropical land-use
gradient. Journal of Biogeography 33: 1295-1304.
Vitousek, P. M., H. A. Mooney y J. M. Melillo. 1997. Human domination of earth´s
ecosystems. Science 277: 494-499.
Vandermeer, J. y R. Carvajal. 2001. Metapopulation dynamics and the quality of the matrix.
American Midland Naturalist 158: 211–220.
Vandermeer J, B. Hoffman, S. L. Krantz-Ryan, U. Wijayratne, J. Buff y V. Franciscus .2001.
Effect of habitat on the gypsy moth (Lymantria dispar L.) dispersal: the quality of the
matrix. American Midland Naturalist 145: 188–193.
Van Oijen, M., J. Dauzat, Jean-Michel Harmand, G. Lawson y P. Vaast. 2010. Coffee
agroforestry systems in Central America: I. A review of quantitative information on
physiological and ecological processes. Agroforestry Systems 80: 341-359.
Vitousek, P. M., H. A. Mooney, y J. M. Melillo. 1997. Human domination of earth´s
ecosystems. Science 277: 494-499.
Westphal, C., I. Steffan-Dewenter y T. Tscharntke. 2003. Mass ßowering crops enhance
pollinator densities at a landscape scale. Ecology Letters 6: 961–965
Williams-Guillen, K., C. McGann, J. C. Martínez Sánchez y F. Koontz. 2006. Resource
availability and habitat use by mantled howling monkeys in a Nicaraguan coffee plantation:
can agroforests serve as core habitat for forest mammal? Animal Conservation 9(3): 331-
338.
Winfree, R., T. Griswold y C. Kremen. 2007. Effect of human disturbance on bee communi ties
in a forested ecosystem. Conservation Biology 21: 213–223.
Zayed, A. y L. Packer. 2005. Complementary sex determination substantially increases
extinction proneness of haplodiploid populations. Proceedings of the National Academy of
Sciences USA 102: 10742–10746.
- 36 -
10. Anexos
Anexo 1: Descripción de la diversidad de abejas colectadas
Familia
Total
ejemplares Subfamilias Tribus Géneros Subgéneros* Especies Morfoespecies
Andrenidae 5 1 1 1 1
Apidae 1864 3 17 30 18 49 39
Colletidae 110 4 3 4 1 1 12
Halictidae 1088 1 2 10 3 11 29
Megachilidae 178 1 3 7 10 13 14
* Las morfoespecies no se les asignó subgénero.
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Anexo 2: Número de ejemplares colectados por familia y género de abejas.
Familia Género
Total de
ejemplares Familia Género
Total de
ejemplares
Apidae Paratetrapedia 629 Halictidae Neocorynura 18
Halictidae Lasioglossum 292 Apidae Thygater 13
Apidae Ceratina 283 Megachilidae Anthodioctes 12
Halictidae Augochlora 276 Megachilidae Hypanthidium 12
Halictidae Augochloropsis 185 Apidae Partamona 12
Halictidae Halictus 150 Apidae Cephalotrigona 11
Apidae Exomalopsis 133 Apidae Tetraloniella 11
Apidae Trigona 133 Megachilidae Coelioxys 10
Apidae Epicharis 124 Apidae Mesoplia 10
Apidae Scaptotrigona 121 Apidae Nomada 10
Apidae Centris 114 Apidae Mesocheira 9
Megachilidae Megachile 101 Apidae Tetragonisca 8
Apidae Melissodes 73 Apidae Euglossa 7
Colletidae Hylaeus 62 Apidae Tetrapedia 7
Halictidae Caenaugochlora 57 Megachilidae Heriades 6
Colletidae Colletes 46 Apidae Ancyloscelis 5
Halictidae Pseudaugochlora 40 Andrenidae Calliopsis 5
Megachilidae Anthidiellum 36 Apidae Melipona 5
Halictidae Augochlorella 36 Apidae Eulaema 4
Halictidae Agapostemon 33 Megachilidae Anthidium 1
Apidae Nannotrigona 27 Apidae Anthophora 1
Apidae Xylocopa 26 Colletidae Chilicola 1
Apidae Plebeia 25 Apidae Melitoma 1
Apidae Triepeolus 23 Apidae Osiris 1
Apidae Trigonisca 20 Colletidae Ptiloglossa 1
Apidae Bombus 18 Halictidae Temnosoma 1
