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TESIS DE DOCTORADO EN CIENCIAS BIOLOGICAS
Funciones adaptativas del acicalamiento en
contextos sociales en monos caí (Sapajus nigritus):
un abordaje experimental
Por
Lic. Romina Pfoh
Directora: Dra. Ilaria Agostini
Co-Director: Dr. Mario Di Bitetti
Instituto de Biología Subtropical (IBS), nodo Iguazú
UNaM. CONICET
FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS, FÍSICAS Y NATURALES
UNIVERSIDAD NACIONAL DE CÓRDOBA
Córdoba, Argentina
2018
ii
COMISIÓN ASESORA
Dra. Ilaria Agostini, Instituto de Biología Subtropical (IBS) nodo Iguazú. Universidad
Nacional de Misiones. CONICET.
Dr. Martín Miguel Kowalewski, Estación Biológica Corrientes, MACN Bernardino
Rivadavia. CONICET.
Dr. Juan Mannuel Busso, Instituto de Investigaciones Biológicas y Tecnológicas.
CONICET. Universidad Nacional de Córdoba.
DEFENSA ORAL Y PÚBLICA
Lugar y Fecha:
Calificación:
TRIBUNAL
Firma: ………………………………….. Aclaración: ………………………….
Firma: ………………………………….. Aclaración: ………………………….
Firma: ………………………………….. Aclaración: ………………………….
iii
DEDICATORIA
A Mora, mi compañera, mi persona en el mundo,
por enseñarme a ser mamá, por su enorme capacidad de comprensión en el proceso,
y por todo el amor que provoca en mí.
A mis viejos, Silvia y Hugo,
por estar siempre, en las caídas y en las alegrías.
Por tanto amor incondicional
A mis abuelos, en especial a la Negrita y a Pichón
por ser ejemplo y por todo el amor que me dieron.
iv
AGRADECIMIENTOS
Pensé muchas veces el orden en el cual incluir a la inmensa cantidad de personas que
fueron partícipes, directa o indirectamente, de la concreción de una ilusión de la infancia,
devenida en un proyecto de investigación, que ojalá se afiance como una forma de vida.
Voy a comenzar, como hace la mayoría, por el plano académico, agradeciéndole a
mis directores. A Bárbara Tiddi por aceptar dirigirme y ceder ideas propias para que formen
parte de esta tesis. A Mario Di Bitetti también por su guía, ideas, preguntas y pensamientos
disparadores. A Ilaria Agostini, por el trabajo codo a codo, por enseñarme y por hacer más
amenos los momentos más duros, por la enorme ayuda en todas las etapas, por su ayuda para
destrabar los obstáculos y por generar las condiciones para poder empezar el doctorado, y
por enseñar, siempre. A los tres les estoy inmensamente agradecida.
A Mora, que tanto tiempo le robé para las distintas etapas de la tesis, por los abrazos
al llegar, por sus preguntas sobre los monos, por hacerme la vida más linda y ayudarme a
tomar dimensión de lo verdaderamente importante. Te amo hija.
A mis viejos, Silvia y Hugo, que siempre están, que pude trabajar tranquila sabiendo
que Mora estaba con ellos durante la mayor demanda del campo y durante la escritura
intensa. Por los viajes a Iguazú a ayudar siempre en todo. Antes de preguntar para qué los
necesito, la respuesta siempre es sí. Desde el favor más chiquito hasta lo que parece casi
imposible. No habría podido hacer esto sin el aguante y la ayuda de ellos. Los amo y les
agradezco eternamiente. A Emanuel y a Eva, que siempre están (gracias por la ayuda con las
cuestiones digitales de diseño)
A las granjeras, porque formamos una red de contención y amistad que nos permitió
y permite (hoy con Meli lejos, lo que nos dejó un poco rengas) hacer más liviana la vida
cotidiana, por compartir la crianza de los granjeritos. Con Meli tenemos una larga historia
de búsqueda de oportunidades, y hacerlo juntas hizo que sea más fácil, o al menos más
divertido (siempre juntas en el fracaso, ja!). En Piñalito pasamos de no preferirnos tanto a
hacernos muy amigas, en Chaco subimos un escalón gracias a su presencia en un momento
clave y en Iguazú ya pasmaos a ser familia. Con su acidez y mi mal humor formamos una
dupla que funciona muy bien. A la Tana la tendría que nombrar casi en cada párrafo, también
desde Piñalito, siempre enseñanado de una maner muy generosa. Agradezco siempre que la
vida nos haya vuelto a juntar, y ojalá sigamos así (también con otra geografía). Compartir
las aventuras y desventuras cotidianas es crucial para no perder (tanto) la cabeza. Amiga,
directora y más amiga. Sin dudas esto último es lo que representa para mí en primer lugar.
Con ellas dos, el tiempo juntas en Iguazú selló una amistad de las grandes. A los granjeritos,
Matilda, Francesco, Lorenzo y Mora, por las risas, por los juegos, las ocurrencias y por verlos
crecer juntos, ese lazo no se rompe más.
A Gime y Maru, por tantos años de amistad, resistiendo kilómetros. Qué lindo
tenerlas por tantos años, ojalá fuera más de cerca. Gracias por alentar, escuchar, acompañar.
v
Qué bueno que los cuelgues no nos cambien, gracias por sentir que todo es igual cuando nos
juntamos. A Román, Dani, por las visitas y por las palabras y gestos de aliento. Y gracias
por las tres sobrinas que me regalaron!
A las moneras de la oficina, Meli, Paula, Celia, la Tana, por la risa, la ayuda, consejos,
indignaciones compartidas, por las dudas salvadas y por las nuevas generadas. A Mecky por
su aliento a seguir, por esa oportunidad en Piñalito (me acuerdo cuando nos conocimos una
mañana fría y me contaste de qué se trataba).
A los asistentes de campo, sin su ayuda nada hubiera funcionado: Ángel Dolón Viejo,
Ana (la Colo), Gregorio Guzzo, Oscar Masiá Tortellá, Iara Torge, Sara Álamo, Martín
Castillo, Patricia Casco, Fernando Folletto, Fermino, Francisco, Bartolo, que me ayudaron
directamente en este proyecto. También a Brandon Wheeler, Clara Scarry, Ester Bernaldo
de Quirós, Isabella Bollini, Tatiana Iretskaya, Alessandro Turchi, María Bobbio, Diana San
Martín, Martin Fahy, Julia Kern, Tabitha Allen, Agostina Colosimo, Aaron Rotchild, y otra
vez las moneras de la oficina por compartir las jornadas de campo y el seguimiento de los
monos. Un lugar especial ocupan Iara y Sara, moneras de fierro que, además de compartir el
amor por los monos, se pusieron el proyecto al hombro cuando fue necesario, siempre con
una sonrisa. A Fernando, Iara y Martín por toda la onda para cargar con las cajas para los
experimentos. Gracias!
A Tamara, por cuidarla a Mora y por ser casi como una hermana mayor (con las
peleas incluidas).
A los delirantes de etología de aquellos años. Especialmente a Gris, Cachi y Pablo,
por esos encuentros cada tanto donde la risa es lo que prima. Gracias por tantos años
compartidos y por seguir ahí. A Laura Lázaro, por permitirme conocer los caí de Iguazú sin
saber que después terminaría por ahí.
A Celia, Meli, Tana y Debo, por haber cuidado a Simón, Lupino y Adolfino cuando
no estaba. A ellos tres por acompañarnos a Mora y a mí. En especial a Simón, mi compañero
perruno de tantos años.
A la Administración de Parques Nacionales, por los permisos para realizar este
estudio. A la gente del CIES a los encargados que pasaron por ahí durante el tiempo que
duró el trabajo de campo (Mosquito, Julián, Nahuel).
A todos los que preguntaron y se interesaron por cómo iba el trabajo de campo, la
escritura, cómo estaba. Mi familia, compañeros, amigos.
vi
ÍNDICE
RESUMEN ......................................................................................................................................... 1
CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN GENERAL .................................................................................. 3
1.1 Antecedentes ............................................................................................................................ 3
1.1.1 Generalidades sobre el alo-acicalamiento ......................................................................... 3
1.1.2 Función higiénica del alo-acicalamiento ........................................................................... 4
1.1.3 Funciones sociales del acicalamiento ................................................................................ 7
1.1.3.1 El alo-acicalamiento como mecanismo de reducción de tensión ............................... 7
1.1.3.2 Función afiliativa del acicalamiento social ................................................................ 9
1.1.4 Costos asociados al alo-acicalamiento ............................................................................ 11
1.1.5 Modelos de intercambios y cooperación en primates...................................................... 12
1.1.5.1 Distribución del alo-acicalamiento en primates: el modelo de Seyfarth .................. 13
1.1.5.2 Altruismo recíproco .................................................................................................. 16
1.1.5.3 Mercados Biológicos ................................................................................................ 19
1.2. Los monos capuchinos .......................................................................................................... 21
1.2.1 Situación taxonómica de los monos “capuchinos” .......................................................... 21
1.2.2 Características socioecológicas ....................................................................................... 22
1.2.2.1 Los monos caí del Parque Nacional Iguazú ............................................................. 24
1.3. Objetivos y organización de la tesis ...................................................................................... 25
CAPÍTULO II: METODOLOGIA GENERAL ............................................................................... 27
2.1 Sitio de estudio ....................................................................................................................... 27
2.2 Sujetos de estudio ................................................................................................................... 28
2.3 Colecta de datos ..................................................................................................................... 32
2.3.1 Registro del comportamiento ....................................................................................... 33
Protocolo de muestreo focal ................................................................................................. 33
Elementos del etograma parcial ........................................................................................ 34
Registro de interacciones sociales de interés en la tesis: .......................................................... 43
Registro de comportamientos auto-dirigidos de interés en la tesis: ......................................... 43
2.4 Análisis de datos .................................................................................................................... 44
Jerarquía de dominancia ........................................................................................................... 44
Relaciones de parentesco ......................................................................................................... 46
Datos de acicalamiento ............................................................................................................ 46
Hembras en estro ..................................................................................................................... 47
vii
Análisis de Redes Sociales ....................................................................................................... 47
Análisis Estadístico .................................................................................................................. 52
CAPÍTULO III: FACTORES QUE AFECTAN A LA ELECCIÓN DE LAS PARTES DEL
CUERPO ACICALADAS ............................................................................................................... 53
3.1 Antecedentes .......................................................................................................................... 53
3.2 Objetivos e hipótesis .............................................................................................................. 56
3.2.1 Objetivos específicos ....................................................................................................... 57
3.2.2 Hipótesis y predicciones .................................................................................................. 57
3.3 Metodología ........................................................................................................................... 58
3.3.1 Análisis de datos.............................................................................................................. 60
Variables sociales ................................................................................................................. 62
Análisis estadístico ............................................................................................................... 62
3.4 Resultados .............................................................................................................................. 63
Proporción de alo-acicalamiento en las partes del cuerpo según accesibilidad, densidad
capilar, diferencia de rango, sexo y ubicación. ....................................................................... 63
3.5 Discusión ................................................................................................................................ 66
CAPÍTULO IV: IMPORTANCIA RELATIVA DE LAS FUNCIONES HIGIÉNICA Y SOCIAL
DEL ALO-ACICALAMIENTO ...................................................................................................... 70
4.1 Antecedentes .......................................................................................................................... 70
Ectoparásitos en primates ......................................................................................................... 73
4.2 Objetivos e hipótesis .............................................................................................................. 75
4.2.1 Objetivos específicos ....................................................................................................... 75
4.2.3 Hipótesis y predicciones .................................................................................................. 76
4.3 Metodología ........................................................................................................................... 76
Protocolo experimental ............................................................................................................ 76
Datos de comportamiento ......................................................................................................... 79
Análisis de los datos ................................................................................................................. 80
Tratamiento con antiparasitario ................................................................................................ 80
Alo-acicalamiento recibido en las etapas de pre y post-tratamiento: ...................................... 81
4.4 Resultados .............................................................................................................................. 82
Evidencia de potencial de presencia de ectoparásitos .............................................................. 82
Alo-acicalamiento recibido en las etapas de pre y post-tratamiento ........................................ 82
Comportamientos auto-dirigidos en las etapas de pre y post-tratamiento. ............................... 88
4.5 Discusión ................................................................................................................................ 90
CAPÍTULO V: ALO-ACICALAMIENTO Y MERCADOS BIOLÓGICOS EN MONOS CAÍ: UN
ESTUDIO EXPERIMENTAL ......................................................................................................... 96
5.1. Antecedentes ......................................................................................................................... 96
5.2 Objetivos e hipótesis ............................................................................................................ 100
viii
5.2.1 Objetivos específicos ..................................................................................................... 100
5.2.2 Hipótesis y predicciones ................................................................................................ 100
5.2. Metodología ........................................................................................................................ 101
Grupo de estudio .................................................................................................................... 101
Diseño experimental ............................................................................................................... 102
Proveedores ............................................................................................................................ 103
Estructura de los contenedores de alimento .......................................................................... 103
Análisis de los datos ............................................................................................................... 106
Efecto de mercado en los proveedores ................................................................................... 107
Intercambio de alo-acicalamiento por acceso al alimento ...................................................... 107
5.3 Resultados ............................................................................................................................ 108
Efecto de mercado en los proveedores ................................................................................... 108
Intercambio de alo-acicalamiento por acceso al alimento ...................................................... 112
Análisis de redes sociales ....................................................................................................... 113
5.4 Discusión .............................................................................................................................. 121
CAPÍTULO VI: DISCUSIÓN GENERAL .................................................................................... 127
6.1 Funciones del acicalamiento social: una síntesis ................................................................. 127
6.1.1 Objetivos de la tesis ....................................................................................................... 127
6.1.2 Una visión integrada de las funciones del acicalamiento social en los monos caí .... 127
6.2 Consideraciones sobre los experimentos a campo ............................................................... 135
6.3 Direcciones futuras ............................................................................................................... 136
BIBLIOGRAFÍA ............................................................................................................................ 137
Anexo ............................................................................................................................................. 157
Anexo 2.2.1 Cambios en la composición de los grupos Macuco y Spot entre 2013 y 2016. .... 157
Anexo 2.2.2 Anuarios de los grupos. ......................................................................................... 158
Anexo 5.1. Fotogramas de la etapa 1 del experimento de Mercados Biológicos....................... 169
1
RESUMEN
El alo-acicalamiento es una interacción social en la cual un individuo (actor) realiza una
búsqueda y remoción de ectoparásitos y partículas adheridas a la piel y pelaje de otro individuo
(receptor), contribuyendo a mantener las condiciones de higiene y salud de los individuos. Los
primates dedican una gran proporción de tiempo a acicalar a otros individuos y la distribución de
esta actividad en los grupos es heterogénea, con un patrón que varía según edad, sexo, condición
reproductiva y posición en la jerarquía de dominancia. Como comportamiento altruista, el alo-
acicalamiento impone costos para el actor y genera beneficios para el receptor o para ambos, que
pueden trascender el alcance individual y extender su efecto a nivel grupal. Provoca efecto
relajante en el receptor, producto de la disminución del ritmo cardíaco y de la liberación de β-
endorfinas, y contribuye a atenuar los estados de ansiedad que experimentan los individuos
durante situaciones sociales tensas. Esta sensación de bienestar actúa como mecanismo de
refuerzo positivo para estas interacciones, promoviendo la cohesión social del grupo y el
desarrollo de relaciones sociales duraderas basadas en intercambios afiliativos. En este contexto,
el alo-acicalamiento puede intercambiarse de manera recíproca por alo-acicalamiento, por
tolerancia espacial en sitios de alimentación, por apareamiento, o por acceso a interactuar con
infantes recién nacidos. La Teoría de Mercados Biológicos desarrolló un marco explicativo
alternativo a los modelos basados en Altruismo Recíproco para abordar los intercambios
cooperativos entre individuos no emparentados, planteando un paralelismo con los mercados
económicos humanos, y entendiendo las relaciones sociales bajo leyes análogas a las del
mercado, en las cuales la dinámica entre la oferta y la demanda determina el valor de intercambio
de los bienes o servicios. En este modelo el alo-acicalamiento es un servicio en sí mismo, basado
en la función de limpieza y por su componente hedónico, pero también puede utilizarse como
medio para acceder a otro servicio.
El objetivo de esta tesis fue poner a prueba las funciones del alo-acicalamiento en dos
grupos de monos caí (Sapajus nigritus) del Parque Nacional Iguazú, utilizando un abordaje
experimental. Aplicando un antiparasitario a algunos individuos de ambos grupos, evalué si esta
intervención causaba un efecto en la distribución del alo-acicalamiento. A su vez analicé si, como
predice la hipótesis higiénica, el alo-acicalamiento social se distribuye en las partes del cuerpo
que son de difícil acceso para el receptor y/o que concentran mayor cantidad de ectoparásitos, o
si algunas variables sociales, tales como sexo o rango, son las que determinan las partes del
cuerpo que reciben una mayor proporción de este servicio. Por último, con el propósito de poner
2
a prueba la función del alo-acicalamiento como moneda utilizada en los intercambios entre
monos caí, mediante un experimento de manipulación de la posición de mercado de algunos
individuos evalué si este cambio se reflejó en el alo-acicalamiento recibido por ellos, y/o si
experimentaron un cambio en la posición que ocupaban en la red de acicalamiento social de su
grupo.
Si bien no hubo diferencias en la cantidad de alo-acicalamiento recibido antes y después
de la aplicación de antiparasitario, lo que sugiere que la función higiénica no tiene una
importancia relativa mayor a la social en los grupos estudiados, los monos dirigen el alo-
acicalamiento a partes del cuerpo inaccesibles para el receptor, tal como predice la hipótesis
higiénica, y a partes del cuerpo que no implican un contacto visual potencial. A su vez, aunque
no detecté un efecto de mercado tal como predice la Teoría de Mercados Biológicos, hubo un
incremento del alo-acicalamiento recibido por uno de los individuos cuyo valor de mercado fue
alterado experimentalmente, que se volvió más central en las redes de alo-acicalamiento y de
proximidad, lo que indica que el cambio en su condición entre las etapas del experimento,
provocó respuestas mediadas por alo-acicalamiento por parte de los otros miembros del grupo.
Los monos caí utilizan en alo-acicalamiento como un medio de intercambio social que
probablemente sea contexto-dependiente y responda a características relacionadas a la estructura
social de esta especie.
3
CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN GENERAL
1.1 Antecedentes
1.1.1 Generalidades sobre el alo-acicalamiento
La vida en grupos sociales es un fenómeno común entre los mamíferos que otorga
beneficios tales como: disminuir el riesgo de depredación, favorecer la obtención de recursos y
de pareja, aumentar el cuidado y supervivencia de las crías, y favorecer la transmisión de
información (Alexander 1974; van Schaik 1983; Silk 2007a). En un grupo social, además de
coexistir en tiempo y espacio, los individuos se organizan en una estructura social, que es puesta
de manifiesto en el patrón de interacciones sociales y las relaciones que de éstas resultan
(Kappeler & van Schaik 2002). Lo que diferencia a un grupo social de un agregado de individuos,
que simplemente comparten tiempo y espacio, es el comportamiento social, aquel que tiene
efecto en o a partir de conespecíficos, en la mayoría de los casos mediados por comunicación o
interacción directa (Kappeler et al. 2013). Entre los mamíferos, los primates poseen un estilo de
vida estrictamente social que se destaca por su complejidad (Freeberg et al. 2012) y que alcanza
a casi la totalidad de las especies del orden, siendo uno de los rasgos más característicos del
taxón. La composición de los grupos se mantiene relativamente estable en el tiempo, y sus
integrantes interactúan de manera repetida, no equiprobable, y llegan a formar relaciones estables
y duraderas (Dunbar, 1992; Haddadi et al. 2011). Las relaciones sociales están fuertemente
influenciadas por el parentesco, que se relaciona positivamente con la ocurrencia de interacciones
afiliativas, tales como el alo-acicalamiento (alogrooming), la proximidad espacial, compartir
alimento o dar apoyo agonístico (Bernstein 1988). Estas interacciones afiliativas ocupan un gran
porcentaje del tiempo dedicado a las interacciones sociales (Sussman et al. 2005), cumplen un
rol central en el mantenimiento de la cohesión del grupo y se manifiestan mediante el intercambio
de comportamientos cooperativos que, al beneficiar a los individuos que participan, adquieran
valor selectivo (Silk 2007b). Aunque está presente en varios grupos animales, desde los
artrópodos (Bozic & Valentincic 1995) hasta los simios (Spruijt et al. 1992) y humanos (Bailey
& Aunger 1990), el acicalamiento es particularmente frecuente en los primates no humanos. Se
trata de un comportamiento que consiste en la búsqueda y remoción de ectoparásitos, restos de
piel y partículas del pelaje y la piel de los individuos (Hutchins & Barash 1976; Perez & Veá
4
2000). Puede ser realizado sobre el propio cuerpo (auto-acicalamiento) o sobre el cuerpo de otro
individuo (alo-acicalamiento o acicalamiento social), y es un comportamiento conspicuo que
resulta fácil de identificar y es relativamente sencillo medir (Balasubramaniam et al. 2011).
Los primates no humanos, destinan hasta un 20% de su presupuesto de tiempo a acicalarse
(Henzi & Barret 1999; Perez & Vea 2000). Algunas métricas del alo-acicalamiento, como la
duración, frecuencia e intensidad de las sesiones, exceden a las necesidades funcionales del
cuidado de la piel (Hutchins y Barash 1976). El alo-acicalamiento es intercambiado más
frecuentemente entre los individuos del sexo filopátrico, y variables como el parentesco, la edad,
el rango de dominancia y el estado reproductivo de las hembras, influyen en los patrones de alo-
acicalamiento realizado y recibido (Boccia et al. 1982; Boccia 1983; Schino 2001).
Desde una perspectiva adaptativa, para que el alo-acicalamiento haya sido seleccionado,
debió otorgar una ventaja a los individuos que lo practicaban. La función primaria del alo-
acicalamiento, y probablemente por la cual la Selección Natural favoreció su aparición y
permanencia, es higiénica, aunque se puede complementar con funciones sociales, inicialmente
bien documentadas en simios y monos Catarrinos y, posteriormente, en primates Platirrinos
(O´Brien 1993, Di Bitetti 1997). De esta manera, el alo-acicalamiento es considerado un
comportamiento con múltiples funciones, que pueden agruparse en: (1) aquellas de
mantenimiento e higiene, que se orientan a mantener en condiciones saludables el pelaje y la piel,
liberando el cuerpo de ectoparásitos y otras partículas; y (2) funciones que contribuyen a
promover la afiliación de los individuos dentro de los grupos, mediante la formación de
relaciones sociales sólidas, que contribuyen a mantener la cohesión social
1.1.2 Función higiénica del alo-acicalamiento
El acicalamiento, entendido como todas las conductas relacionadas al cuidado del pelaje
propio o ajeno (Veá et al. 1999), es muy común en mamíferos sociales. Se ha estudiado en
roedores (Stopka & Graciasová 2001), ungulados (Hart & Hart 1992; Hart et al. 1992),
quirópteros (Wilkinson 1986), carnívoros (Kutsukake & Clutton-Brock 2006) y primates
(Freeland 1976, 1981; Seyfarth 1977, 1980; Di Bitetti 1997; Henzi y Barrett 1999). Si bien la
mayoría de los animales se auto-acicalan con una finalidad higiénica, el acicalamiento social (o
alo-acicalamiento) no es tan común fuera de los primates, en términos de tiempo dedicado a dicha
actividad (Dunbar 2010).
5
La hipótesis más aceptada respecto a la función, al menos primaria, del alo-acicalamiento,
es la de mantenimiento e higiene (Yan 2012; Grueter et al. 2013; Russell & Phelps 2013;
Duboscq et al. 2016a; McFarland et al. 2016; Fedurek 2017), que destaca su rol en la remoción
de ectoparásitos (principalmente garrapatas y piojos), restos de vegetación y partículas, que
contribuye a la limpieza de la piel y prevención de infecciones (Pérez & Veá 2000). Esta hipótesis
se sustenta en evidencia basada en la elevada frecuencia con la que el alo-acicalamiento es
dirigido a partes del cuerpo que son inaccesibles para el receptor (Hutchins & Barash 1976), y/o
que tienen una mayor concentración de ectoparásitos, por ej. piojos (Zamma 2002; Clayton et al.
2016) o garrapatas (Akinyi et al. 2013). El acicalamiento actúa como profilaxis, quitando los
ectoparásitos y disminuyendo el grado de infestación (Hart et al. 1992). En Cercocebus torquatus
se encontró evidencia de la función higiénica del alo-acicalamiento, específicamente por su
importancia sanitaria al concentrarse en las heridas (Pérez & Veá 2000). Sin embargo, estudios
desarrollados en las décadas de 1970 y 1980, no concluyen de manera unánime que exista una
diferencia en la distribución del auto-acicalamiento y del acicalamiento social entre regiones del
cuerpo en función de la posibilidad del receptor de acceder a las mismas. Hutchins y Barash
(1976) realizaron un estudio sobre acicalamiento en tres especies de primates en cautiverio
(Lemur catta, Macaca silenus y Macaca nigra), y encontraron una relación entre el tipo de
acicalamiento (social vs. autodirigido) y las regiones accesibles e inaccesibles del cuerpo, y una
correlación negativa entre ambos tipos de acicalamiento, que proponen como evidencia de que
el alo-acicalamiento cumple una función higiénica debido a la complementariedad entre ambos
tipos para alcanzar todas las partes del cuerpo. En su trabajo, citan observaciones realizadas por
otros autores, como ejemplos del control de ectoparásitos ejercido vía alo-acicalamiento, tal
como ocurre en babuinos (Papio spp) que habitan en las sabanas del este de África, donde las
garrapatas son muy abundantes en el ambiente, y en mamíferos como leones y perros, sin
embargo, los babuinos de esta región que se acicalan con frecuencia, generalmente están libres
de garrapatas (Hutchins & Barash 1976, citando a Washburn & Devore 1961). También existen
reportes anecdóticos sobre machos solitarios severamente infestados (Papio spp, Hutchins &
Barash 1976, citando a Ruch 1959), o machos separados de su grupo, que se mantuvieron
solitarios, y que al regresar estaban cubiertos de garrapatas, que fueron removidas mediante
acicalamiento social (Chlorocebus spp, Hutchins & Barash 1976, citando a Truhsaker 1967), que
sirven de evidencia de la importancia higiénica que cumple el alo-acicalamiento. En cambio,
Boccia (1983) realizó un estudio del auto-acicalamiento y del acicalamiento social en Macaca
mulatta, y comparó las preferencias de partes del cuerpo, duración y la técnica utilizada, y al no
6
encontrar diferencias entre ambos tipos de acicalamiento, concluye que el acicalamiento social
no tiene una función higiénica.
En el contexto de la función higiénica del acicalamiento, la hipótesis de la necesidad de
acicalamiento (Grueter et al. 2013) plantea que los usos del sustrato son los principales
determinantes del acicalamiento. El suelo concentra mayor cantidad de garrapatas, piojos y
partículas que puedan adherirse al pelaje, de manera que el nivel de terrestrialidad de una especie
es un factor que debería influir en el acicalamiento. En líneas generales, los animales terrestres
recorren distancias mayores que los arborícolas, aumentando la probabilidad de encontrar
ectoparásitos y de ensuciarse, ya que, tanto en los bosques como en las sabanas, las mayores
concentraciones de partículas de suciedad se encuentran en el suelo. La función higiénica-
sanitaria cobra relevancia en el control de artrópodos ectoparásitos que son potenciales vectores
de enfermedades (Freeland 1976, 1981).
Además de la función higiénica, otro aspecto utilitario del acicalamiento está relacionado
con la termorregulación (McFarland et al. 2016). Mediante el acicalamiento, además de retirar la
suciedad y los ectoparásitos, se separan las fibras capilares y se distribuye el cebo capilar natural,
favoreciendo el aislamiento térmico. Para poner a prueba el efecto del acicalamiento sobre las
aptitudes termorreguladoras del pelaje, McFarland et al. (2016) hicieron un estudio comparando
pieles de monos vervets peinadas y sin peinar, y evaluaron sus respuestas al someterlas a
condiciones que simulaban radiación solar. El peinado del pelaje provoca un resultado similar al
del acicalamiento, y estas pieles tuvieron mayor capacidad de aislamiento térmico y menor
absorción de calor radiante, actuando como un buen mecanismo de regulación térmica, tanto en
condiciones de frío como de calor (McFarland et al. 2016).
Los aspectos utilitarios del acicalamiento resultan suficientes para explicar por qué el alo-
acicalamiento podría haber sido seleccionado, otorgando un claro beneficio al receptor en
términos de higiene y salud. Así, la posibilidad de contraer enfermedades, la pérdida de tejidos
y nutrientes por los parásitos, los cambios en los patrones de actividad asociados a la carga
parasitaria y el aislamiento térmico pueden haber sido las presiones selectivas que promovieron
la evolución de este comportamiento.
Retirar ectoparásitos puede conducir a la potencial ingesta de un alimento rico en
proteínas (Tanaka & Takefushi 1993). De esta manera, en la misma interacción se pueden
identificar no solo beneficios para el receptor, sino también para el actor. La ingesta de
ectoparásitos por el actor podría actuar como un mecanismo de recompensa inmediato,
7
reforzando la tendencia a realizar este comportamiento y, una vez establecido, podría haber sido
cooptado por otras funciones sociales.
1.1.3 Funciones sociales del acicalamiento
El acicalamiento social o alo-acicalamiento es el comportamiento afiliativo observado
con mayor frecuencia en primates no humanos (Seyfarth 1980; Schino et al. 2009). La
distribución del alo-acicalamiento entre los miembros de un grupo refleja la estructura social
(Seyfarth 1980) y funciona como un buen indicador de la calidad de las relaciones sociales o del
nivel de afiliación entre pares de individuos (Henzi & Barrett 1999).
Los primates Catarrinos destinan al alo-acicalamiento una proporción del presupuesto de
tiempo que excede lo mínimo requerido para mantener la piel limpia (Schino 2006; Dunbar
2010), hecho que sugiere, al menos en algunas especies, que el alo-acicalamiento ha adquirido
una función social. Considerando que la Selección Natural es un proceso eficiente que no
favorecería una cantidad de tiempo excesiva dedicada a una actividad de mantenimiento más allá
de lo necesario (optimiza los presupuestos de tiempo), la elevada proporción del día que es
dedicada a acicalar a otros individuos hace pensar que a cambio de este comportamiento debe
obtenerse un beneficio sustancial (Dunbar 2010). Los primeros investigadores que estudiaron el
comportamiento de los primates, reconocieron que el alo-acicalamiento es un aspecto importante
de la vida social de este taxón, (Yerkes 1933, Carpenter 1942, Alexander 1974). Con el
incremento de los estudios primatológicos, se diversificaron las investigaciones enfocadas en los
parámetros sociales que afectan a la frecuencia y duración del alo-acicalamiento, especialmente
sexo, condición reproductiva de las hembras, posición en la jerarquía de dominancia, edad,
niveles de tensión y agresión en el grupo (Sade 1965, Seyfarth 1977, 1980) y que pueden dar
claves sobre su función última.
1.1.3.1 El alo-acicalamiento como mecanismo de reducción de tensión
Entre las hipótesis propuestas sobre las funciones del acicalamiento social,
frecuentemente se menciona que actúa como un mecanismo de reducción de tensión, idea
mencionada por Furuya (1957) y posteriormente desarrollada por Terry (1970) en un estudio
basado en la recopilación de datos de varias especies de primates (Pan troglodytes, Macaca.
radiata, Macaca fuscata, Macaca mulatta, Presbytis entellus, Alouatta palliata, Papio
hamadryas, Hylobates lar, Gorilla gorilla beringuei, Cercopithecus ascanius). El alo-
8
acicalamiento tiene un componente hedónico, al tratarse de una actividad que causa placer
(Russell & Phelps 2013), que lo vuelve un mecanismo de control de la ansiedad (Boccia et al.
1989). El tipo de movimientos implicados en el alo-acicalamiento probablemente activa en el
receptor fibras aferentes que están ligadas a una sensación placentera al tacto (Kaada &
Torsteinbø 1989), al punto que el individuo acicalado se relaja tanto que llega a dormirse (Dunbar
2010). Los efectos fisiológicos del alo-acicalamiento impactan de manera directa o indirecta en
la salud (Akinyi et al. 2013), dado que recibir acicalamiento provoca una disminución del ritmo
cardíaco (Boccia et al. 1989; Aureli el al. 1999), liberación de opiodes (Keverne et al. 1989) que
provoca un presumible estado de relajación (Aureli et al. 1999; Dunbar 2010; Russell & Phelps
2013), y además se reducen los índices de estrés comportamentales, en forma de
comportamientos auto-dirigidos (Goosen 1981; Schino et al. 1988), o fisiológicos, medidos a
través de los niveles de glucocorticoides (Gust et al. 2007). Las β-endorfinas promueven el
contacto social (Graves et al. 2002) generan las condiciones neurofisiológicas para el desarrollo
de un estado de confianza mutua (Dunbar 2010), actuando éste como sustrato fisiológico para la
formación de relaciones sociales duraderas).
A otro nivel, el alo-acicalamiento actúa como un mecanismo comportamental de
reducción de tensión, e involucra la dinámica del grupo y la integración social (Boccia et al.
1989). El alo-acicalamiento es considerado un comportamiento ritualizado de apaciguamiento
que se utiliza para desviar, disuadir, o prevenir una agresión potencial del receptor, y serviría
como mecanismo para controlar las agresiones intragrupales (Veá et al. 1999). En línea con este
razonamiento, también se ha propuesto que funciona como una señal benigna. En las hembras de
primates, los niveles de estrés fisiológico que ellas experimentan están muy vinculados con la
capacidad de controlar y predecir sus interacciones sociales (Cheney & Seyfarth 2009). En
algunas especies de primates el alo-acicalamiento actúa como buffer para las hembras frente a
cambios sociales estresantes (Dunbar 2010). Eventos como la muerte de un individuo,
inmigración y reemplazo del macho alfa del grupo, con el riesgo de infanticidio asociado, se
destacan entre los agentes estresores debido la inmediatez de sus efectos en el éxito reproductivo
de las hembras. Ante estos episodios se generan respuestas comportamentales, como el alo-
acicalamiento, que actúan como mecanismos para contrarrestar el estado interno de estrés y/o
ansiedad generado por el disturbio social y que tienen, como fin último, generar relaciones
estables y reducir la conflictividad social. En algunas especies, las hembras de primates suelen
tener redes de acicalamiento social diferenciadas y acotadas a individuos hembras con los que
tienen un alto grado de parentesco, como ocurre en babuinos (P. hamadryas). En periodos de
9
inestabilidad social asociados al ingreso de un macho en la tropa y acompañados por cambios en
la jerarquía, Wittig et al. (2008) observaron que algunas hembras respondieron contrayendo el
tamaño de sus redes sociales a un pequeño número de compañeras de alo-acicalamiento y, como
consecuencia, tuvieron niveles más bajos de gluco-corticoides que aquellas hembras que no
adoptaron la misma estrategia. Una explicación posible es que al reducir sus redes sociales a un
pequeño número de individuos y mantener estas relaciones estables mediante el intercambio de
alo-acicalamiento, las hembras reducen el nivel de incertidumbre social. Este mecanismo genera
en las hembras una sensación de seguridad, con el consecuente alivio de los niveles de estrés
fisiológico, vía una cascada de reacciones neuro-endócrinas (Dunbar 2010). El uso de señales
con el fin de disminuir los niveles de ansiedad vinculados a situaciones de incertidumbre social
no es un fenómeno extraño entre los primates. Por ejemplo, en monos caí (Sapajus nigritus) se
ha sugerido que el alo-acicalamiento puede cumplir esa función en contextos de interacciones
entre hembras cuando hay infantes recién nacidos (Tiddi et al. 2010), y esto podría explicar el
patrón de una mayor cantidad de alo-acicalamiento recibido por las hembras con infantes,
observado por Di Bitetti (1997) en la misma población. Por su parte, Slater (2007) propuso una
función similar para los abrazos en monos araña (Ateles geoffroyi yucatanensis), como una
manifestación de interacciones afiliativas que reciben las hembras con cría. Las características
de los intercambios de abrazos por acceso a infantes en monos araña son muy similares a los
intercambios de alo-acicalamiento por acceso a infantes que se dan en babuinos (Henzi & Barret
2002).
1.1.3.2 Función afiliativa del acicalamiento social
Las relaciones sociales, caracterizadas por el patrón y la calidad de las interacciones entre
los miembros de un grupo a través del tiempo (Hinde 1976), cumplen un papel importante en las
hembras de muchas especies de primates. Las relaciones que se caracterizan por ser estables en
el tiempo, balanceadas entre lo que da y recibe cada integrante, y que son más sólidas en
comparación a las relaciones con los otros miembros del grupo, se denominan lazos sociales (Silk
2007, Ostner & Schülke 2014). Los lazos sociales entre hembras son comunes entre los primates
cercopitecinos, especialmente babuinos (Papio spp) y macacos (Macaca spp). Estos lazos son
particularmente sólidos en las díadas formadas entre madres e hijas y entre hermanas, y se
caracterizan por la alta proporción de tiempo dedicado a acicalarse entre sí y permanecer en
proximidad (Silk et al. 2006). Los beneficios obtenidos a partir de la formación de lazos sociales
10
incluyen un aumento de la fertilidad y longevidad de las hembras (Silk et al. 2009), mayor
supervivencia de sus crías (Silk et al. 2003), y un incremento del éxito reproductivo de los machos
(Schülke et al. 2010). En el caso de los babuinos (P. hamadryas), las hembras emparentadas
forman relaciones tan estrechas que, ante una pérdida debido a la muerte de alguna de sus
integrantes, durante las semanas siguientes la compañera responde expandiendo sus redes
sociales y aumentando la cantidad de tiempo dedicado a acicalar a otras hembras (Silk 2007),
probablemente como un intento de establecer nuevas relaciones. Además, las hembras que tienen
infantes suelen asociarse con machos, a quienes ellas acicalan mucho más de lo que reciben por
parte de ellos, pero a cambio obtienen protección para ellas y sus crías (Moscovice et al. 2010).
Los machos también se benefician cuando establecen relaciones a largo plazo con otros machos.
Dentro de los grupos, los machos compiten por el acceso a las posiciones más elevadas en la
jerarquía, y la habilidad para acceder y permanecer en esas posiciones está estrechamente
relacionada con el apoyo que reciban de otros machos (Silk 2007). Las coaliciones que forman
los machos de Macaca sylvanus se relacionan con las tasas de afiliación de las díadas a largo
plazo, y no pueden ser predichas por condiciones más inmediatas, como intercambios recíprocos
a corto plazo (Berghänel et al. 2011). Los machos de chimpancés (Pan troglodytes) también
forman lazos sociales que están fuertemente influenciados por el parentesco y el rango social, y
las díadas poseen relaciones de acicalamiento muy simétricas (Mitani 2009).
La fuerza de los lazos entre dos individuos se estima mediante la frecuencia o la duración
de la proximidad espacial y el acicalamiento intercambiado entre los integrantes de la díada (Silk
2002). El alo-acicalamiento es un servicio que puede ser intercambiado recíprocamente por
acicalamiento o por otro servicio, aunque también puede ser considerado como una inversión en
un lazo social (Schülke et al. 2010).
Los lazos sociales entre individuos pueden establecerse mediante mecanismo basado en
las emociones (emotional bookkeeping) que permite hacer un seguimiento de los resultados de
los beneficios intercambiados (Schino y Aureli 2009), y con un sustrato fisiológico que sustenta
el desarrollo de estas relaciones. En los mamíferos, la oxitocina desempeña un papel central en
facilitar la vinculación entre parientes y parejas, está estrechamente relacionada con la formación
de lazos sociales (Schino & Aureli 2009). Según modelos neuronales, cuando las interacciones
son afiliativas, la oxitocina actúa sobre un mecanismo de recompensa cerebral promoviendo la
interacción reiterada con un mismo individuo (Soares et al. 2010). Por ejemplo, cuando los
chimpancés se acicalan con individuos con quienes tienen lazos sociales establecidos, aumentan
los niveles de oxitocina urinaria, mientras que cuando se acicalan con otros individuos con
11
quienes no poseen relaciones preferenciales, no se observa la misma respuesta (Crockford et al.
2013), es decir que la respuesta no se da por el acto de acicalarse en sí mismo, sino por el hecho
de hacerlo con un compañero que es preferido sobre el resto. Estos mecanismos próximos dan
cuenta del sustrato que permite el desarrollo preferencias inter-individuales, que se manifiestan
vía alo-acicalamiento y se traducen en lazos sociales a largo plazo.
1.1.4 Costos asociados al alo-acicalamiento
El riesgo de contagio de agentes causantes de enfermedades es uno de los costos
asociados con la vida en grupo (Alexander 1974, Moller et al. 1993, Altizer et al. 2003). Casi
todos los aspectos de la vida de los primates, mamíferos sociales por excelencia, exponen a los
individuos a una elevada probabilidad de contraer los parásitos que portan sus compañeros de
grupo. Estos parásitos incluyen desde bacterias, protozoos y virus, hasta una variedad de distintos
estadios de endoparásitos que pueden incorporarse durante la alimentación, y durante distintas
formas contacto social (Altizer et al. 2003), y ectoparásitos que pueden contagiarse por el simple
hecho de permanecer en estrecha proximidad, como los piojos y garrapatas.
Desde una perspectiva adaptativa, los parásitos actúan como agentes selectivos que
afectan a las especies hospedadoras a nivel individual y poblacional (Kappeler et al. 2015). Las
infestaciones graves con parásitos pueden comprometer la salud del hospedador de varias
maneras: alterar sus funciones vitales (en caso de tener órganos comprometidos), afectar los
patrones de actividad, inducir un estado de letargia acompañado de una disminución de la ingesta
de alimentos, haciendo al hospedador más vulnerable ante el ataque de depredadores y exponerlo
a infecciones (si como resultado de la parasitosis se producen lesiones en la piel) (Nunn & Altizer
2006). Frente a esta presión, la Selección Natural debió favorecer el desarrollo de complejos
mecanismos de defensa por parte del hospedador para evitar la exposición a parásitos, o disminuir
su vulnerabilidad frente a ellos. Alexander (1974) propuso que el acicalamiento evolucionó como
un mecanismo de control de enfermedades mediante la acción directa de remover ectoparásitos
del cuerpo del receptor, y por eso se lo considera parte de un “sistema inmune comportamental”
(Poirotte et al. 2017), es decir, son respuestas que los hospedadores desarrollaron en forma de
comportamientos preventivos y/o paliativos que actúan como la primera línea de defensa contra
parásitos (Ezenwa et al. 2016) y otros patógenos. Poirotte et al. (2017) encontraron evidencia de
un mecanismo para evitar el contagio de parásitos en mandriles (Mandrilus sphinx), donde los
individuos evitaron acicalar a aquellos que tenían altos índices de parasitosis por protozoos, que
12
pueden contagiarse a través de las vías respiratorias. El olfato fue un medio importante para
evaluar el estado del receptor, y encontraron un efecto para el acicalamiento recibido, pero no
para el realizado, es decir, los individuos aceptaban ser acicalados por cualquier individuo más
allá de su carga de protozoos endoparásitos, pero el actor evitaba al receptor cuando éste estaba
parasitado. Ante dos efectos contrapuestos de un mismo comportamiento: el riesgo de aumentar
la exposición a ciertos agentes causantes de posibles enfermedades, y utilizar el alo-
acicalamiento, que está sujeto a un contacto físico obligatorio, como agente de control de
ectoparásitos, los individuos se enfrentan a un compromiso y deben balancear los costos y
beneficios asociados. Pero además del riesgo de contraer enfermedades, el alo-acicalamiento
tiene otros costos asociados, por ej. la disminución del tiempo de vigilancia (Maestripieri 1993),
un aumento del riesgo de sufrir agresiones por parte del individuo acicalado (Schino &
Alessandrini 2015), y posibles costos energéticos (Dunbar 1992).
Aunque existan los costos mencionados, principalmente para el actor, si el acicalamiento
social es una actividad tan extendida dentro de los primates, hay razones para pensar que debe
haber una ventaja selectiva tanto para el actor como para el receptor, en el corto, mediano o largo
plazo (Veá et al. 1999).
1.1.5 Modelos de intercambios y cooperación en primates
Se entiende por cooperación a una acción conjunta y voluntaria entre dos o más
individuos que resulte, o pueda resultar, en una situación final que beneficie a uno, a los dos o a
todos (Brosnan & de Waal 2002). En este marco, el altruismo se define como un comportamiento
que tiene un costo en el fitness del el actor y beneficioso para el receptor (Noë et al. 1991). Los
comportamientos cooperativos, y especialmente los altruistas, han sido explicados según la teoría
de selección por parentesco (Kin selection) (Hamilton 1964). Este enfoque resulta satisfactorio
para explicar la cooperación entre individuos relacionados genéticamente, pero los actos
cooperativos no se intercambian sólo entre parientes, y este modelo no explica cómo podría
haberse originado y/o mantenido la cooperación entre individuos no emparentados, en donde un
individuo asume un costo para beneficiar a otro con quien no comparte genes.
Otros modelos intentan explicar cómo podría haber evolucionado la cooperación entre
individuos no emparentados, de manera que el costo de cooperar con no parientes sea menor a
los beneficios obtenidos, y qué mecanismos estarían implicados en el mantenimiento de esas
relaciones. Se pueden dividir en dos grupos: aquellos que le dan importancia a los mecanismos
13
para ejercer un control del accionar de los compañeros, con el fin de minimizar las probabilidades
de que no cooperen, y aquellos basados en la elección de compañeros, en la cual los individuos
pueden comparar los beneficios obtenidos con distintos compañeros y elegir al que resulte más
conveniente. El modelo de Altruismo Recíproco (Trivers 1971) y el modelo del Dilema del
Prisionero (Axelrod & Hamilton 1981), son ejemplos del primer caso que ofrecieron las primeras
explicaciones. Más recientemente, la Teoría de Mercados Biológicos (Noë & Hammerstein 1994,
1995) ha propuesto un nuevo escenario explicativo y predictivo para los intercambios entre
individuos de la misma especie (cooperación) o distintas especies (mutualismo) y, a diferencia
de los modelos clásicos, tiene en cuenta otros componentes de las interacciones, como por
ejemplo las decisiones de los demás individuos del grupo, que afectan la dinámica de esos
intercambios. En los estudios sobre cooperación en primates, el alo- acicalamiento es
protagonista de los intercambios, y son las características de este comportamiento las que pueden
explicar su importancia en las relaciones sociales. El acicalamiento social es un servicio en sí
mismo, debido a su función higiénica y a su efecto relajante, a la vez que es un medio que los
individuos podrían utilizar para acceder a otros beneficios como alimento, tolerancia, apoyo
agonístico (Tiddi et al. 2012). Como comportamiento afiliativo por excelencia en primates, el
alo-acicalamiento resultó una buena opción para poner a prueba modelos de cooperación
(Newton-Fisher & Kaburu 2017) basados en altruismo recíproco (Trivers 1971) y posteriormente
en mercados biológicos (Noë & Hammerstein 1994), ya que puede ser intercambiado por
acicalamiento (Henzi & Barret 1999), apoyo agonístico (Seyfarth & Cheney 1984), tolerancia
(Henzi & Barret 1999, Tiddi et al. 2011), alimento (de Waal 1997, Sabbatini et al. 2012a) y
apareamiento (Stopka & Graciasová 2001).
1.1.5.1 Distribución del alo-acicalamiento en primates: el modelo de Seyfarth
En 1977 Robert Seyfarth desarrolló un modelo teórico para explicar cómo se distribuye
el alo-acicalamiento en los primates (Seyfarth 1977). Utilizó datos de acicalamiento social de
cuatro especies del Viejo Mundo (M. mulatta, Macaca. arctoides, Papio. ursinus y Theropithecus
gelada), en las cuales las hembras son el núcleo de la mayoría de los grupos, y sus relaciones que
se desarrollan en un sistema de jerarquía de dominancia lineal. Seyfarth analizó el efecto de cinco
variables medidas sobre las hembras (jerarquía, atracción interindividual, tiempo disponible para
el acicalamiento social, relaciones genéticas y cambios en el estado reproductivo) sobre la
distribución del alo- acicalamiento. El modelo asume que existen beneficios asociados al rango
de las hembras: cuando una hembra es receptora de acicalamiento, obtiene un beneficio higiénico
14
independientemente de las características del actor, más allá de las habilidades de cada individuo
para llevar a cabo esta tarea. Sin embargo, al retornar el servicio en forma de apoyo agonístico,
la probabilidad de que la interacción resulte favorable para ellas está directamente relacionada
con el rango de la hembra que brinda apoyo, dado que las hembras de alto rango son las que
tienen mayores probabilidades de ganar. Asumiendo que el acicalamiento social es muy valioso
para los primates, las hembras se sienten atraídas especialmente por aquellas de altos rango, que
podrán retribuir con apoyo agonístico y, como el tiempo para dedicar al acicalamiento es
limitado, las hembras compiten entre sí para alcanzar una relación óptima entre el acicalamiento
dado y recibido, intentando maximizar los beneficios obtenidos. Cuando dos hembras con rangos
diferentes compiten por una compañera, gana la de mayor rango, y se observa que las hembras
tienden a acicalar a hembras de rangos similares, y que las de mayor rango reciben más
acicalamiento del que dan. Por su parte, las hembras de menor rango deberán hacer una mayor
inversión y acicalar durante más tiempo para que una interacción continúe. La diferencia de
atracción entre las hembras y el desbalance en el acicalamiento realizado, será menor cuando sus
rangos sean parecidos, y el acicalamiento tenderá a ser más recíproco cuando sus rangos sean
adyacentes.
Basándose en estos supuestos, Seyfarth planteó un modelo que ilustra cómo el grado de
atracción de las hembras y la competencia entre ellas, dado que intentan maximizar los beneficios
obtenidos, interactúan en el tiempo bajo un conjunto de condiciones hipotéticas. El modelo
básico plantea que, en un grupo, las hembras pueden ordenarse en una jerarquía lineal y estable
de dominancia, en la cual el rango de cada hembra se define en base a la dirección de sus
interacciones agonísticas. En segundo lugar, asume que las hembras son atractivas en relación a
su rango en la jerarquía. Tercero, asume que los individuos intentan optimizar el tiempo dedicado
a las interacciones de acicalamiento con otras hembras adultas. Este tiempo se divide entre la
cantidad de tiempo que intenta acicalar a otras hembras, y la cantidad de tiempo que intenta ser
acicalada por otras hembras. Un aspecto a resaltar del modelo, es que no intenta describir los
patrones de alo-acicalamiento en un momento particular, sino que es aplicable a datos
acumulados en largos periodos de tiempo. Los cambios que se producen a corto plazo, por ej.
durante el nacimiento de infantes, alteran temporalmente el grado de atracción que ejercen las
hembras, y por ende sus relaciones de acicalamiento. En síntesis, cuando existe una jerarquía de
dominancia lineal, las hembras intentarán acicalar a las hembras de su matrilínea, a las de rango
más alto, y a las que tengan infantes recién nacidos.
15
El modelo de Seyfarth tuvo una gran influencia en los trabajos sobre primatología
realizados en las décadas posteriores a su publicación y muchos estudios lo pusieron a prueba en
distintas especies. Sus predicciones se comprobaron total o parcialmente en algunas especies del
Viejo Mundo: M. fuscata (Schino et al. 2007), P. hamadryas (Henzi et al. 2003), Chlorocebus
aethiops (Seyfarth 1980), en las cuales se encontraron patrones similares: altas tasas de alo-
acicalamiento correlacionadas positivamente con formación de alianzas y/o proximidad;
concentración del acicalamiento social en las hembras de alto rango; competencia entre las
hembras de rango medio-bajo por acicalar a las de rango más alto. Dentro de los monos del
Nuevo Mundo, los datos obtenidos para los monos capuchinos (Cebus spp y Sapajus sp) generan
alguna controversia (Schino et al. 2009). Los monos capuchinos poseen una organización social
que exhibe convergencias con las especies de monos del Viejo Mundo caracterizadas como
female bonded: poseen jerarquías de dominancia lineal, las hembras son filopátricas y se
establecen matrilíneas con un alto grado de afiliación (Perry 1996), y formación de lazos sociales
entre ellas, sustentadas principalmente en su parentesco. Los machos alfa pueden brindar
protección a estas hembras y sus crías, servicio que ellas retribuyen con acicalamiento, y se
generan así redes de interacción sólidas (Fragaszy et al. 2004). Se probaron los supuestos y las
predicciones del modelo en Cebus olivaceus (O’Brien 1993) y en Sapajus nigritus
(taxonómicamente sinónimo de C. apella nigritus y C. nigritus) (Tiddi et al.2012). Si bien los
estudios no obtuvieron exactamente los mismos resultados, coinciden en que el acicalamiento
social es dirigido hacia arriba en la jerarquía en C. capucinus (Perry 1996) y en S. nigritus (Tiddi
et al. 2012), y en ambos casos hay evidencia de beneficios relacionados con el rango, que en el
caso de C. capucinus se relaciona con la formación de coaliciones, mientras que en el caso de S.
nigritus, los beneficios consisten en un aumento de la tolerancia durante la alimentación.
Resultados opuestos se encontraron en C. olivaceus (O’Brien 1993) y en C. apella (Parr et al.
1997), con el acicalamiento social dirigido hacia abajo en la jerarquía; e inclusive sin relación
entre la distribución del alo-acicalamiento y la jerarquía de dominancia en C. capucinus (Manson
et al. 1999). Más allá de la variabiliadad entre especies, los patrones pueden alterarse en la misma
población de una especie en periodos diferentes, tal como ocurre en la misma población de S.
nigritus estudiada por Tiddi et al.2 (2012), el acicalamiento social no se dirigió hacia arriba en la
jerarquía, las hembras con infantes resultaban muy atractivas como compañeras de acicalamiento
y se produjo una asociación positiva entre la tasa de alo-acicalamiento y la formación de
coaliciones (Di Bitetti 1997).
16
Al modelo de Seyfarth se le ha criticado, principalmente, la posibilidad de que se pueda
documentar efectivamente el apoyo agonístico (Henzi & Barrett 1999, 2007; pero ver Schino &
Aureli 2009), que es la evidencia que buscaron los estudios que se propusieron ponerlo a prueba,
sin embargo otros beneficios relacionados al rango, como la tolerancia, son otorgados por los
individuos dominantes y se ajustan al supuesto del modelo (Tiddi et al. 2012).
1.1.5.2 Altruismo recíproco
El altruismo recíproco fue propuesto por Trivers (1971) como mecanismo para explicar
la evolución de la cooperación entre individuos no emparentados genéticamente, como
alternativa a la selección por parentesco. Según el altruismo recíproco, la cooperación se
manifiesta mediante una serie de intercambios cooperativos que tienen un costo inmediato para
el actor y un beneficio inmediato para el receptor; hay una reversión de roles en el tiempo, de
manera que se espera una contingencia entre los actos de dar y recibir (de Waal 1997), y el
beneficio que obtiene el actor está retrasado en el tiempo (Schino y Aureli 2009). El intercambio
de alo-acicalamiento por apoyo agonístico que describe el modelo de Seyfarth (1977) es un
ejemplo tradicional de altruismo recíproco, y los primates satisfacen la mayoría de los supuestos
y predicciones del modelo, especialmente el acicalamiento dirigido a los individuos que ocupan
los rangos superiores en la jerarquía, una tendencia que se explica por los beneficios otorgados
que se relacionan con el rango, por ejemplo coaliciones agonísticas (Schino 2007) El mayor
costo asociado con el altruismo recíproco está ligado a la posibilidad de engaño o estafa si uno
de los participantes no retribuye el acto cooperativo que recibió. La evolución de la cooperación
mediante altruismo recíproco, resulta plausible desde el punto de vista teórico (Sabbatini et al.
2012b). Sin embargo, no hay un cuerpo de evidencia empírica lo suficientemente robusto que
sustente su ocurrencia generalizada entre los animales no humanos (Stevens y Hauser 2004). Para
demostrar que existe reciprocidad es necesario probar la contingencia en el intercambio de actos,
y esta tarea resulta particularmente difícil en condiciones de observaciones naturales (Manson
et al. 2004). Generalmente, los estudios han intentado demostrar la existencia de una
contingencia temporal entre los actos, pero en el caso de la elección de compañeros, la
contingencia puede darse en plazos más largos, por los tanto es más difícil de demostrar (Schino
y Aureli 2010). Esta es una de las principales críticas que se le hacen a los estudios sobre
altruismo recíproco, además de la dificultad para aportar una evidencia contundente sobre cómo
este mecanismo se mantiene en el tiempo (Manson et al. 2004).
17
En 1981 Axelrod y Hamilton publicaron uno de los modelos más populares sobre
cooperación, basado en Teoría de Juegos aplicada a la evolución (Maynard Smith 1982): el
Dilema del Prisionero Iterado, que consiste en una simulación mediante el uso de programas de
computación, en la cual se desarrolla un juego de manera iterada, y se programan diferentes
combinaciones de dos estrategias adoptadas por los participantes: cooperar o traicionar. El
objetivo de este modelo es explicar la reciprocidad entre los miembros de una díada que se la
considera aislada al resto del grupo, de manera que solo se puede poner a prueba la existencia de
contingencia temporal entre los actos de cada participante. Diferentes estrategias, de mayor o
menor complejidad, son analizadas a la luz de la evolución de la cooperación, en función de tres
características importantes: su robustez, en el sentido de qué tipos de estrategias pueden prosperar
cuando otros individuos tienen diversas estrategias más o menos sofisticadas; su estabilidad,
teniendo en cuenta bajo qué condiciones puede una estrategia plenamente establecida resistir la
aparición de estrategias mutantes; y la viabilidad, en el sentido de cómo puede encontrar sustento
una estrategia, aunque sea robusta y estable, en un ambiente no cooperativo. El concepto de
estrategia evolutivamente estable (Maynard Smith & Price 1978) es protagonista en este
escenario, y plantea que una estrategia es evolutivamente estable si una población de individuos
que utilizan esa estrategia no puede ser invadida por otra estrategia mutante. En un sentido
egoísta, traicionar genera una mayor recompensa -en términos de aumento del fitness- que
cooperar, pero si ambos individuos traicionan, el efecto es más negativo que si ambos hubiesen
cooperado. Entre las estrategias que pueden adoptar los integrantes de una díada, la estrategia
Tit-for-Tat es evolutivamente estable. Esta estrategia consiste en seguir una regla muy simple:
cooperar en la primera interacción y, en las siguientes, adoptar la estrategia utilizada por el
compañero en la instancia anterior.
El modelo del Dilema del Prisionero ofrece un buen marco para explicar la cooperación
entre individuos de la misma especie, pero se basa en relaciones simétricas (Noë et al. 1991), una
condición que no es universal entre las especies sociales. Además, considera a las díadas de
manera aislada, y en el caso de los animales que viven en grupos sociales, esta visión atomiza las
explicaciones dejando afuera los efectos que tiene el resto del grupo en las decisiones
individuales.
La reciprocidad (fenómeno observable que implica el intercambio equivalente de actos
altruistas) puede manifestarse mediante dos mecanismos diferentes, que están implicados en la
toma de decisiones de los individuos respecto a quién dirigir sus actos altruistas. El primero se
da estrictamente dentro de la díada, que se considera de manera aislada del resto del grupo: dados
18
dos individuos hipotéticos X e Y que interactúan a nivel diádico, X da a Y en relación a lo que
Y dio previamente a X. A este mecanismo se lo conoce como “relación temporal entre eventos”
(Schino y Aureli 2010, Tiddi et al. 2011), y refleja lo que ocurre en el altruismo recíproco clásico,
asociado con un retorno inmediato de los beneficios adquiridos El segundo mecanismo excede a
las díadas y se basa en la elección de compañeros,: X da a Y más que a Z, en relación a lo que Z
e Y dieron a X, es decir que los individuos comparan los beneficios obtenidos a partir de las
interacciones con distintos compañeros, y eligen en función de los beneficios obtenidos. A este
mecanismo se lo conoce como “elección de compañeros basado en los beneficios recibidos”
(Tiddi et al. 2011), y es equivalente a la elección de compañeros basado en la competencia en
función de la mejor oferta (Noë 2006), y a la elección recíproca de compañeros (Schino y Aureli
2010). En este caso, no es excluyente que exista una contingencia temporal inmediata, los
beneficios pueden obtenerse a largo plazo (Schino y Aureli 2009), y la elección se da en función
del grado de reciprocidad de la díada.
De Waal (1997) introdujo el concepto de “economía de servicios”, para referirse al
intercambio de bienes o servicios diferentes que benefician al receptor con un bajo costo para el
actor, de manera que el altruismo recíproco puede, al menos en algunos casos, formar parte de
este sistema. Ejemplos de servicios de bajo costo son el acicalamiento social, el apoyo agonístico,
la tolerancia, y compartir alimento (Saunders y Hausfater 1988, Schino y Aureli 2009). Estos
comportamientos son más comunes, y además tienen poco incentivo para el engaño, de esta
manera, la selección habría favorecido la maximización del retorno de los beneficios recibidos,
antes que la minimización de los costos inmediatos (Schino y Aureli 2009) (aunque el contexto
podría afectar al costo relativo de estos comportamientos, por ejemplo, en situaciones de baja
disponibilidad de alimento, compartirlo podría tener un costo nutricional significativo). Este
razonamiento conduce a la idea de la elección de compañeros como mecanismo próximo
implicado en la evolución de estos comportamientos cooperativos, más que algún mecanismo
para detectar rápidamente el engaño, como se esperaría bajo el altruismo recíproco clásico. Una
ausencia de reciprocidad inmediata quizás no tenga un costo o, si lo tiene, sea despreciable, en
cambio sería más importante elegir compañeros que devuelvan beneficios a largo plazo, de
manera que la selección favorecería la elección de compañeros antes que la reciprocidad
inmediata (Schino y Aureli 2009).
19
1.1.5.3 Mercados Biológicos
Los actos cooperativos entre individuos que no están relacionados genéticamente y en
cuyas relaciones uno de ellos realiza relativamente una mayor inversión y el otro obtiene
relativamente mayores beneficios, se aparta de la idea de reciprocidad y conduce a la idea de
asimetrías de poder (Noë et al. 1991). En este contexto, el poder es entendido como un atributo
del individuo, dada su capacidad de ejercer un control intransferible sobre un recurso - un bien o
un servicio (por ej. gametas, en el caso de las hembras) - que puede ser intercambiado por otro
bien o servicio. Existe una heterogeneidad en la disponibilidad de ítems que poseen los
individuos para ser intercambiados (commodities) y así se determinan los roles en una
interacción, según los bienes o servicios que tengan para ofrecer e intercambiar cada participante.
En función de la posesión de commodities, se definen las clases de agentes involucrados en el
intercambio: los “vendedores” y los “compradores”, que pagan al vendedor que realice la mejor
oferta (Tiddi et al. 2010a). En aquellos casos en los que haya menos commodities disponibles
que individuos interesados en ellas, se produce un aumento de la demanda, y esto se traduce en
una competencia entre individuos de la misma clase por el acceso a las mismas. El valor del
intercambio, sujeto a la ley de la oferta y la demanda, no es constante y puede fluctuar en el
tiempo, aún entre generaciones o entre poblaciones, dinámica que resulta en un efecto de mercado
(Noë et al. 1991). Estos componentes y sus relaciones, que pueden identificarse en los
intercambios sociales, fueron sintetizados en un modelo llamado Teoría de Mercados Biológicos
(Noë & Hammerstein 1994, 1995), por su analogía con los mercados económicos humanos. En
un escenario de mercado biológico, los participantes se reparten en dos clases (los que controlan
el recurso de interés y los que pagan a cambio de acceso al mismo), y la dinámica del intercambio
entre clases depende, entre otras cosas, del número o variedad de opciones que tengan los
“negociantes” (traders) para elegir. Esas opciones están dadas, por un lado, por las características
de las commodities que poseen, que pueden ser de valor fijo (por ejemplo, un óvulo en el caso de
las hembras), o pueden ajustar su “inversión” (por ejemplo, la cantidad de néctar que ofrece una
planta). A su vez, la variedad de opciones depende de la posibilidad de elegir compañeros de
interacción, y así se introduce un concepto fundamental de los mercados biológicos: la elección
de compañeros, que es señalada como la fuerza selectiva que subyace a la evolución de este tipo
de cooperación. Las interacciones ya no se consideran en díadas aisladas del grupo, sino que la
dinámica grupal afecta a las decisiones que permanentemente toman los individuos. Las
interacciones entre las clases de negociantes están regidas por la oferta, la demanda y la
competencia de mercado, y así se ajusta el precio a pagar por una commodity.
20
Los mercados biológicos tienen propiedades que se asemejan a las de los mercados humanos
(Noë et al. 2001),:
Las commodities son intercambiadas entre individuos de distintas clases.
Las clases se diferencian por el grado de control que tienen sobre las commodities.
Los compañeros para el intercambio son elegidos de un conjunto de potenciales
compañeros, en función del valor de la commodity que ofrecen. En promedio, la
interacción con un compañero elegido produce un mayor beneficio que la interacción con
un compañero al azar.
Los integrantes de una misma clase compiten entre sí, de manera no agonística, para ser
los compañeros más atractivos para la otra clase. Esta competencia consiste en hacer la
mejor oferta, y este proceso regula el valor de la commodity.
La oferta y la demanda determinan el valor de intercambio de las commodities.
En los primates el acicalamiento social puede ser intercambiado de manera recíproca por
acicalamiento (Gomes et al. 2009; Schino et al. 2009), por tolerancia (Ventura et al. 2006; Port
et al. 2009), por apoyo agonístico (Seyfarth & Cheney 1984; Hemelrijk 1994), alimento (de Waal
1997), oportunidades de apareamiento (Gumert 2007; Norscia et al. 2009) y por acceso a infantes
recién nacidos (Henzi y Barrett 2002). El alo-acicalamiento es un servicio en sí mismo, debido
a sus funciones utilitarias, pero también puede ser usado como una moneda que los individuos
intercambian por otras commodities (Peter Henzi y Barrett 1999). Los primeros estudios
poniendo a prueba la Teoría de Mercados Biológicos en primates fueron realizados por Henzi &
Barrett (1999, 2001) con babuinos (P. cynocephalus ursinus), enfocados en la importancia del
alo-acicalamiento en las relaciones de las hembras. Ellos fueron los primeros en analizar la
función del acicalamiento social como moneda, aunque la idea del intercambio del alo-
acicalamiento por otro servicio, es mencionada en estudios anteriores con monos vervets
(Seyfarth 1980; Seyfarth & Cheney 1984), en los cuales las hembras de bajo rango intercambian
alo-acicalamiento por apoyo agonístico con las hembras de alto rango. En el caso de los primates
del Nuevo Mundo caracterizados como female bonded (ver abajo), estudios realizados con Cebus
capucinus (O’Brien 1993) y Sapajus nigritus (Di Bitetti 1997; Parr et al. 1997) mencionan que
el acicalamiento social podría ser intercambiado por otras commodities, como la tolerancia de los
individuos dominantes a los subordinados en sitios de alimentación, o la tolerancia en relación
al acceso para cuidado de infantes (Henzi y Barrett 1999).
21
1.2. Los monos capuchinos
1.2.1 Situación taxonómica de los monos “capuchinos”
Los monos “capuchinos” son primates neotropicales de la familia Cebidae, que fueron
clasificados tradicionalmente en cuatro especies dentro del género Cebus: C. capucinus
(Linnaeus, 1758), C. albifrons (Humboldt, 1812), C. olivaceus (Wagner, 1848, Schomburgk,
1848) y C. apella (Linnaeus, 1758), con subespecies dentro de cada una. Hershkovitz (1949,
1955) propuso una división entre capuchinos con y sin copetes que se diferencian, por tener los
primeros, extremidades, colas, mandíbulas y cráneos robustos, mientras que los capuchinos sin
copetes son más esbeltos. Ambos son grupos naturales, con evidencia molecular, morfológica,
biogeográfica y de comportamiento que sustenta este esquema con división en dos géneros:
Cebus para los capuchinos gráciles, y Sapajus para los capuchinos robustos (Lynch Alfaro et al.
2012a). La reconstrucción de la historia biogeográfica del grupo basada en filogeografía, sustenta
la hipótesis de “Reinvasión de Amazonia” (Lynch Alfaro et al. 2012b) que plantea la separación
temprana de los géneros durante el Mioceno, Cebus se diversificó en Amazonia y Sapajus en el
Bosque Atlántico. Luego de la diversificación con un periodo de aislamiento de los grupos,
durante el Plioceno el género Sapajus extendió su distribución desde el Bosque Atlántico hasta
regiones más secas (Cerrado y Caatinga, Brasil), estableciéndose en regiones en simpatría con
Cebus (Lynch Alfaro et al. 2012), tal como acontece en la actualidad (Fig. 1.2.1). Según análisis
morfométricos, dentro del género Sapajus, se reconocen tres grupos geográficos: las especies
amazónicas (S. macrocephalus y S. apella), las especies del centro de Sudamérica, desde Cerrado
hasta el Bosque Atlántico al norte del Rio Doce, en Brasil (S. libidinosus, S. cay, S. robustus, S.
xanthosternos, S. flavius), y una especie al sur del Río Doce (S. nigritus) (Goldfuss, 1809),
endémica del Bosque Atlántico. Si bien no hay un acuerdo sobre la cantidad de especies y sub-
especies que componen cada género, esta tesis adopta el esquema de Silva (2001), en el cual S.
nigritus es reconocida como especie y es sinónimo taxonómico de la subespecie C. apella
nigritus y de la especie C. nigritus.
22
Fig. 1.2.1 Áreas de distribución de las especies de Cebus y Sapajus (tomado de Lynch Alfaro et al. 2012).
1.2.2 Características socioecológicas
Los monos capuchinos (Cebus spp. y Sapajus spp.) son primates del Nuevo Mundo
(Platyrrhini) que se distribuyen desde Honduras hasta Bolivia, Paraguay, sur de Brasil y norte de
Argentina (Brown & Colillas 1984). Son primates diurnos, arborícolas y omnívoros que se
encuentran en una amplia variedad de hábitats, en los que hacen un uso flexible de los recursos
alimenticios debido a sus hábitos oportunistas y elevada capacidad de adaptación (Visalberghi &
Fragaszy 1995). Esto les permite ocupar prácticamente todos los tipos de bosques del Neotrópico,
desde bosques tropicales húmedos, pantanosos, inundados estacionalmente, o en galería, hasta
bosques secos y deciduos, desde el nivel del mar hasta 2100 – 2700 msnm. (Fragaszy el al. 2004).
Según sus hábitos de búsqueda de alimento, se los caracteriza como forrajeadores extractivos
(Parker & Gibson 1977) o destructivos (Terborgh 1983), capaces de desarrollar técnicas para
adquirir alimentos de difícil acceso mediante el uso de herramientas (Fragaszy et al. 2004). Los
patrones de uso del espacio son variables entre especies y entre sitios, y dependen de cómo se
distribuyen espacialmente los recursos, y de la capacidad de los capuchinos para explotar los
recursos disponibles estacionalmente (Fragaszy et al. 2004).
El sistema social de los monos capuchinos presenta variaciones entre especies y entre
poblaciones de la misma especie. En todas las especies existe un macho alfa, pero según el control
que éste ejerza sobre el apareamiento con las hembras y los recursos alimenticios, se pueden
presentar variaciones en la relación con otros machos, por ej. en S. apella el macho alfa es más
intolerante y monopoliza el apareamiento y el acceso al alimento en detrimento de los machos
23
subordinados, resultando en un sistema social uni-macho. En cambio, cuando el macho alfa es
más tolerante con otros machos puede recibir a cambio ayuda en la defensa del grupo, como
ocurre en C. albifrons y en C. capucinus, cuyo sistema social es caracterizado como multi-macho
(Fragaszy el al. 2004). Los capuchinos exhiben un patrón generalizado de dispersión de machos
y filopatría de hembras, aunque puede haber dispersión de hembras, como ocurre en S. apella, y
evidencia reciente sugiere que en algunas poblaciones de S. nigritus existe dispersión de ambos
sexos (Tokuda et al. 2017). La filopatría de hembras y dispersión de machos de los capuchinos
no es común entre los monos del Nuevo Mundo (Perry 1996) y se asemeja a los sistemas sociales
de algunas especies del Viejo Mundo caracterizadas como female bonded, un término propuesto
por Wrangham (1980) para describir a las sociedades de primates Catarrinos en las cuales las
hembras permanecen en su grupo natal y desarrollan fuertes lazos sociales con hembras
emparentadas. Estos lazos se distinguen por una frecuente asociación, alo-acicalamiento y
formación de coaliciones durante las interacciones agonísticas, con jerarquías de dominancia
basadas en alianzas matrilineales. El parentesco influye en la distribución del acicalamiento
social y del apoyo agonístico, sin evidencia de un intercambio entre ellos, aunque se han
identificado intercambios de alo-acicalamiento por beneficios relacionados con el rango, como
tolerancia en sitios de alimentación, y además las hembras compiten por la oportunidad de
acicalar a las hembras más dominantes, tal como plantea el modelo de Seyfarth (Tiddi et al.
2012).
Los individuos de ambos sexos pueden ordenarse en una jerarquía de dominancia lineal
basada en interacciones diádicas agonísticas o respuestas que consisten en evitar los
acercamientos de otros individuos (Janson et al. 2012), aunque las jerarquías de los monos
capuchinos no son tan rígidas como las que se observan en primates del Viejo Mundo (Fragaszy
et al. 2004).
Por último, los monos capuchinos de los géneros Cebus y Sapajus se destacan entre los
primates por una serie de características cognitivas que, por convergencia, se asemejan a las de
los chimpancés (Visalberghi & McGrew 1997). Sus habilidades manipulativas, sumadas al gran
desarrollo del cerebro en relación al tamaño corporal, los vuelve exitosos en la resolución de
problemas cognitivos complejos. Han sido objeto de estudios sobre uso de herramientas y
memoria, tanto en condiciones silvestres como en cautiverio (Visalberghi 1990, Phillips 1998,
Janson 1998, 2016, Fragaszy et al. 2004a). Además, son muy longevos, y su crecimiento lento
les permite tener extenso periodo de aprendizaje, que se desarrolla en un contexto social
complejo, con grupos relativamente numerosos y un amplio repertorio de interacciones sociales
24
mediadas por parentesco y afinidad social (Fragaszy et al. 2004a). Estas características los
convierten en excelentes modelos para estudios de alta demanda cognitiva, como los ya
mencionados memoria y uso de herramientas y, además, para estudios sobre interacciones
sociales. La complejidad de las relaciones que establecen requiere de memoria para recordar los
resultados de las interacciones previas y tener cierto grado de conciencia sobre las condiciones
sociales del grupo. Dentro de los grupos sociales, los individuos seleccionan a sus compañeros
de interacciones, con quienes pueden formar lazos sociales duraderos.
1.2.2.1 Los monos caí del Parque Nacional Iguazú
Los monos caí (S. nigritus) de Iguazú viven en grupos polígamos multimacho -
multihembra con un rango de 7 a 30 individuos independientes por grupo (Janson 1996), un
macho alfa ocupa el lugar central, usualmente las hembras son filopátricas y mantienen estrechos
lazos de acicalamiento social entre ellas y con el macho alfa (Di Bitetti 1997), que tiene acceso
prioritario al alimento y a las potenciales parejas (Janson 1985), aunque tolera la presencia de
otros machos en el grupo. La posición central del macho alfa se refleja parcialmente en las
interacciones sociales con las hembras, ya que es preferido por ellas como compañero en las
redes de proximidad, aunque no tiene el mismo grado de centralidad, en términos de análisis de
redes sociales, en las redes de acicalamiento social (Tiddi et al 2011, aunque ver Di Bitetti 1997).
Una explicación plausible para el alto grado de centralidad del macho alfa en las redes de
proximidad de las hembras, es que para ellas representa un beneficio en términos de protección
y acceso a recursos alimenticios, que refleja a su vez la jerarquía dentro de las hembras, ya que
las de alto rango son las que dedican más tiempo en proximidad del macho alfa (Tiddi et al 2011).
Este patrón podría deberse a una competencia entre las hembras por esas posiciones y/o a una
elección por parte del macho para asociarse con las hembras de alto rango, que podrían darle
apoyo agonístico a cambio.
En Iguazú, la dieta de los caí está basada principalmente en frutos y artrópodos (Brown
& Zunino 1990), especialmente durante el verano (octubre – diciembre). El invierno (julio –
agosto) es un periodo crítico debido la menor disponibilidad de alimento, y en esta época la dieta
de los caí depende principalmente de brotes de caña (Chusquea ramosissima), de meristemas y
bases de hojas de epífitas (orquídeas, bromelias y Philodendron), y frutos de algunos árboles
exóticos (Hovenia dulcis y Citrus spp.), así como de frutos de palmeras (Di Bitetti & Janson
2001).
25
1.3. Objetivos y organización de la tesis
Esta tesis está organizada en 6 capítulos. El Objetivo general es explorar las funciones
adaptativas del alo-acicalamiento en contextos sociales en una población silvestre de monos caí
(Sapajus nigritus).
En el capítulo II explico la metodología general utilizada en la tesis para la colecta de
datos y el análisis de los mismos, con las particularidades de los experimentos reservadas para
los capítulos correspondientes. Los capítulos III, IV y V están destinados al análisis de datos de
alo-acicalamiento para poner a prueba hipótesis sobre sus funciones.
En el capítulo III analizo los patrones de distribución del acicalamiento social en distintas
partes del cuerpo, un aspecto que se ha considerado apoyo de la función higiénica, aunque
algunos factores sociales pueden influir en la elección de la parte del cuerpo a la cual dirigir el
alo-acicalamiento. El objetivo específico es describir la distribución del acicalamiento social en
las partes del cuerpo según la accesibilidad o inaccesibilidad para el receptor, y evaluar si la parte
del cuerpo acicalada se relaciona con características de los individuos de las díadas, como la
edad, sexo, o la diferencia de rango.
En el capítulo IV abordo la función higiénica del alo-acicalamiento, la más obvia y
muchas veces más relegada en las investigaciones de primates. El objetivo específico de este
capítulo es manipular la función higiénica del acicalamiento mediante la aplicación de un
antiparasitario, con el fin de alterar la necesidad de recibir acicalamiento, si este cumpliera una
función higiénica, y evaluar si este tratamiento afecta las interacciones sociales en función de los
patrones predichos por esta hipótesis.
El capítulo V está destinado a evaluar el acicalamiento social como herramienta de
intercambio en el contexto de la Teoría de Mercados Biológicos, poniendo a prueba su función
como moneda. Generé un mercado artificial alterando el valor de mercado de dos individuos de
un grupo de monos caí. El objetivo del experimento fue reproducir los elementos de un mercado
biológico, generando dos clases de individuos (proveedores y no proveedores) en función del
control sobre una commodity (bananas) y dos etapas que representen cambios en la oferta y la
demanda de las commodities. Si el alo-acicalamiento es lo suficientemente valioso para los
monos caí como para ser intercambiado por una ventaja para acceder al alimento, espero observar
un cambio en alguna medida del acicalamiento recibido por los proveedores, por ej. la tasa de
alo-acicalamiento.
26
El capítulo VI está destinado a la síntesis de los resultados obtenidos a la luz de otros
trabajos sobre alo-acicalamiento en monos capuchinos o en otras especies, y a delinear futuras
líneas de investigación que se desprendan de los resultados obtenidos.
27
CAPÍTULO II: METODOLOGIA GENERAL
2.1 Sitio de estudio
El trabajo de campo lo realicé en el Parque Nacional Iguazú (25°40’ S. 54° 30’ W), un
área protegida de 67.000 ha situada en el norte de la provincia de Misiones, en el límite de
Argentina con Paraguay y Brasil (Fig. 2.1.1). El parque está inmerso en la eco-región del Bosque
Atlántico del Alto Paraná, que ocupa la porción sur-oeste del Complejo del Bosque Atlántico
Sudamericano, uno de los ecosistemas con mayor biodiversidad del planeta, y además, forma
parte del Corredor Verde, un área de aproximadamente 1 millón de ha, que conecta entre sí áreas
protegidas que conservan remanentes continuos de bosque nativo semideciduo (Di Bitetti et al.
2003). El clima es húmedo y subtropical, con una marcada estacionalidad en la temperatura y la
duración del día, pero sin una estacionalidad marcada en las precipitaciones (Crespo, 1982;
Janson et al. 2012), cuyo promedio anual es de 1500-2000 mm (Brown & Zunino 1990). Este
patrón determina que la máxima disponibilidad de alimentos para las especies frugívoras e
insectívoras se concentre en el verano (octubre y diciembre) (Placci et al. 1994; Di Bitetti &
Janson 2001), periodo en el cual la producción de frutos carnosos y artrópodos, el principal
alimento de los monos caí (Robinson & Janson 1987), alcanza el punto máximo.
El área que ocupan los grupos de estudio, se encuentra adyacente a las cataratas del
Iguazú, y se extiende al norte de las mismas, en los alrededores del sendero Macuco. Cuenta con
un sistema de sendas distribuidas en el área de acción de los monos, que facilita su seguimiento
en lugares de baja accesibilidad debido a la densidad de la vegetación (Di Bitetti 1997).
28
Fig. 2.1.1 Ubicación geográfica del Parque Nacional Iguazú en el norte de la provincia de
Misiones, Argentina.
2.2 Sujetos de estudio
Realicé las observaciones en dos grupos de monos caí (Sapajus nigritus), los grupos
Macuco y Spot, habituados a su seguimiento con propósitos de investigación, ya que han sido
objeto de estudios sobre su ecología y comportamiento desde 1991 (Janson 1996). La
composición de los grupos no se mantuvo constante a lo largo de todo el periodo de estudio
(Tabla 2.2.1) debido a nacimientos, muertes, ingreso de nuevos individuos, eventos de dispersión
de machos residentes al alcanzar la madurez sexual, y a cambios de categoría de edad (Anexo
2.2.1).
29
Categorías de edad y sexo
Grupo Año MA HA MSA HSA MJ HJ INF
Macuco 2013 5 8 3 1 3 2 3
2014 3 8 2 2 2 1 4
2016 5 7 1 1 7 1 4
Spot 2013 3 4 0 1 0 6 3
2014 3 5 1 0 2
Tabla 2.2.1. Composición de los grupos en los tres periodos de estudio. MA: Macho adulto, HA:
Hembra Adulta, MSA: Macho Sub-adulto, HSA: Hembra Sub-adulta, MJ: Macho Juvenil, HJ: Hembra
Juvenil, INF: infantes.
En junio de 2014 en el grupo Macuco comenzó un proceso de cambio de macho alfa, que provocó
desapariciones del macho alfa durante algunos días, de manera intermitente. El proceso culminó
a fines de 2014 con un cambio efectivo de la posición de macho dominante en la jerarquía, lugar
que ocupó el macho gamma. El macho alfa original, permaneció en el grupo con una posición
más subordinada. En 2014, en la misma época de inestabilidad en Macuco, dos machos
provenientes de un tercer grupo, emigraron a Spot, donde permanecieron unos meses, hasta que
en septiembre de ese año se establecieron en Macuco, por lo tanto, esos machos (Borat y Horacio)
en 2014 forman parte del grupo Spot y en los siguientes periodos de estudio ya estaban bien
establecidos en Macuco. Los infantes nacidos en la primavera y verano de 2014 no sobrevivieron,
y a pesar de que no observé episodios de ataques de machos a los infantes, estos episodios de
infanticidio ocurren cuando se produce un cambio de macho alfa, ya han sido reportados en esta
población y resultan letales para los infantes (Ramírez-Llorens et al. 2008).
Todos los individuos fueron reconocidos a nivel individual en base a sus patrones de
coloración, marcas naturales, tamaño y forma de los copetes, que varían notablemente entre
individuos (Fig. 2.2 A, B, C). Este sistema de identificación, en base a características físicas
individuales, ha sido utilizado tradicionalmente en estudios de primatología de todo el mundo,
debido a la facilidad con la que se pueden identificar la mayoría de los primates en base a sus
rasgos faciales y físicos (Goodall 1971), especialmente en el caso de los monos caí (Janson, 1985;
Di Bitetti & Janson 2001, Tiddi et al. 2011, Janson et al. 2012).
30
a. b.
c. d.
Fig. 2.2 A. Machos adultos de S. nigritus del grupo Macuco en el año 2016. a. Sergio, b. Eduardo, c.
Borat, d. Horacio.
a. b.
c. d.
31
e. f.
Fig. 2.2. B. Hembras adultas de S. nigritus del grupo Macuco en 2016. a. Ingrid, b. Cordelia, c. Feny, d.
Ofelia, e. Sol, f. Mora.
a. b.
c. d.
Fig. 2.2 C. Machos juveniles de S. nigritus del grupo Macuco en 2016. a. Zissou, b. Lenin, c. Pietro, e.
Simon.
32
2.3 Colecta de datos
Colecté los datos durante cuatro periodos ó campañas, distribuidas entre mayo de 2013 y
marzo de 2016 (Tabla 2.3.1), con la ayuda de al menos dos asistentes de campo por campaña,
que fueron entrenados en el reconocimiento de los individuos y en las técnicas de colecta de
datos.
Campaña Periodo Días Grupos
Campaña 1 Mayo – Agosto 2013 120 Macuco y Spot
Campaña 2 Noviembre 2013- Marzo
2014
120 Macuco
Campaña 3 Mayo – Noviembre 2014 200 Macuco y Spot *
Campaña 4 Diciembre 2015 – Marzo
2016
82 Macuco
Tabla 2.3.1 Periodos de estudio de la tesis. * Durante la campaña 3 Spot sólo fue seguido en el periodo
de mayo – agosto.
Los grupos fueron seguidos desde el amanecer hasta el anochecer de manera
ininterrumpida, alcanzando aproximadamente 12 hs. en los meses de invierno y 15 hs. en verano.
Durante las campañas 1 y 3, hubo un mayor esfuerzo en el contacto con el grupo, debido a la
presencia de otros investigadores que trabajaron con los mismos grupos de monos, que facilitó
el seguimiento de los monos e hizo más efectiva la toma de datos.
El protocolo de colecta de datos generales fue el mismo en todas las campañas, realicé
las observaciones utilizando una combinación de muestreo focal y muestreo ad libitum (Altmann
1974), con un registro instantáneo (Tabla 2.3.2) o continuo (Tabla 2.3.3), según corresponda para
cada tipo de dato. Obtuve un total de 468 hs de observación de muestreo focal. Las
particularidades de los protocolos de cada experimento las desarrollo en los capítulos III y V.
Los datos de comportamiento fueron registrados en grabadores digitales y en libretas de
campo registramos información de referencia para cada grabación, datos generales del grupo
(e.g. ubicación, encuentros con otros grupos). Para el experimento de Mercados Biológicos
(capítulo V) utilicé una filmadora como método de registro complementario.
33
2.3.1 Registro del comportamiento
Protocolo de muestreo focal
La técnica consiste en seguir a un individuo durante un periodo de tiempo determinado
que, en el caso del protocolo adoptado para esta tesis, fue de 10 minutos. Al comienzo de los
muestreos focales registré la identidad del individuo focal, hora de inicio, lugar y actividad del
grupo. Mediante un muestreo instantáneo (Altmann 1974) registré cada 1 minuto su actividad
(Tabla 2.3.2) con el fin de contextualizar la ocurrencia de las interacciones sociales; la identidad
de los individuos en proximidad, según una escala preestablecida (P0: ningún individuo en
proximidad; P1: 0 – 0,50 m; P2: 0,50 – 3 m); la identidad de individuos alimentándose en
proximidad (co-feeding, CF1: 0 – 0,50 m; CF2: 0,50 – 3 m). La proximidad espacial es un
indicador de tolerancia social, y a la vez puede provocar la aparición de comportamientos
indicadores de ansiedad o estrés social, por ej., cuando la probabilidad de recibir agresión es alta.
La elección de los individuos focales fue al azar, con intervalos de al menos 1 hora entre muestras
del mismo individuo. Utilizando un muestreo continuo, registré todas las ocurrencias y
duraciones (en los casos que correspondiera) de comportamientos auto-dirigidos, interacciones
sociales y otros que involucraban al individuo focal (Tabla 2.3.3).
Para el registro de las actividades y comportamientos, tomé como punto de partida un
etograma parcial elaborado con el fin de realizar descripciones de los comportamientos de interés
para esta tesis. Un etograma es entendiado como un listado de actos de conducta, que reflejan la
relación del organismo con el entorno, y que el observador distingue como esquemas de acción,
es decir movimientos o cambios posturales del organismo respecto del entorno (Lahitte et al.
2012). El esquema de acción tiene sentido sólo en la medida que el observador puede otorgárselo,
de esta manera, un etograma no es el repertorio conductual de los organismos en determinado
contexto, sino que es una construcción del observador basado en los actos de conducta. La
conducta es un flujo ininterrumpido de cambios posturales y es el observador el que plantea un
recorte y descompone ese continuo en actos, por lo tanto, el etograma, como constructo, es el
resultado de un proceso de observación, registro y descripción (Lahitte et al. 1998). Las
condiciones de observación, es decir, las técnicas de observación y qué es relevante para el
registro, constituyen el recorte que, al hacerlo explícito permite hacer transferible a otro
observador la manera propia de observar. El registro es producto de una manera de observar,
según el recorte establecido por cada observador. La redundancia identificada en los registros de
esquemas de acción, es la materia prima sobre la cual se elaboran las descripciones de los actos
34
de conducta. Si los actos de conducta se observan como esquemas de acción, la identificación de
las partes del cuerpo del observable, tipificadas como un código, es fundamental para poder
avanzar en el proceso de descripción de los actos de conducta. Se llama segmentación al proceso
de diferenciar e identificar las partes del cuerpo relevantes para configurar los esquemas de
acción. Estas partes del cuerpo son identificadas como descriptores, y pueden asumir distintos
estados, que son configuraciones espaciales variables en relación a sustratos, planos o ejes,
siendo estos últimos dos intrínsecos o extrínsecos al descriptor en consideración.
Elementos del etograma parcial
Para facilitar la comprensión de las descripciones incluidas en las tablas 2.3.2 y 2.3.3, a
continuación, detallo los descriptores y las descripciones de los esquemas de acción
involucrados. Los descriptores que no se mencionan en cada pauta asumen posiciones variables.
Cabeza: incluye nariz, boca, ojos, mejillas, frente, orejas, región occipital, región parietal.
Tronco: incluye pecho, vientre, espalda, flancos.
Miembros anteriores: brazo proximal, brazo distal; manos. El codo separa los segmentos
proximal y distal
Miembros posteriores: pierna proximal, pierna distal, pie. La rodilla separa los segmentos
proximal y distal.
Cola: Apéndice que contiene la porción de la columna vertebral que se ubica fuera del tronco.
Región perianal: zona delimitada por el extremo proximal ventral de la cola y los extremos
proximales de los miembros posteriores.
Estados de los descriptores:
Cabeza
Hacia adelante: el plano de la cara coincide con el plano de la superficie ventral del tronco.
Hacia arriba: se produce una flexión en el cuello y la porción dorsal de la cabeza se acerca
al lomo.
Hacia abajo: se produce una flexión en el cuello hacia la superficie ventral del tronco,
quedando la barbilla en contacto con el pecho.
Hacia los lados: el plano en el que se dispone la cara se encuentra en el de los flancos del
tronco. Puede ser hacia la derecha ó hacia la izquierda.
35
Tronco
Recto: el punto medio del tronco está alineado con los extremos proximal y distal.
Curvado: el punto medio del tronco no está alineado con los extremos proximal y distal.
Miembros Anteriores y Posteriores:
Extendido: los segmentos proximal y distal están alineados con un ángulo de 180º entre
ellos.
Flexionado: entre los segmentos proximal y distal hay un rango de ángulos posibles
menores a 180º.
Cola
Extendida: alineada con su eje longitudinal, el extremo distal puede estar curvado
Curvada: toda la extensión de la cola marca una curvatura donde la porción ventral es
cóncava y la dorsal es convexa.
Parado: con el toronco recto, el eje oro-aboral paralelo al sustrato, los miembros anteriores y
posteriores extendidos o semiflexionados y perpendiculares al sustrato (Fig. 2.3.1)
Fig. 2.3.1. Parado. (R.Pfoh)
Sentado: con el tronco curvado, cóncavo hacia la superficie ventral, el eje oro-aboral en ángulo
con el sustrato, la región peri-anal en contacto con el sustrato, miembros posteriores flexionados
(Fig. 2.3.2)
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Fig. 2.3.2 Sentado en sustrato suelo (izquierda) y rama (derecha) (R. Pfoh).
Acostado: la espalda, uno de los flancos, o pecho y panza en contacto con el sustrato, eje oro-
aboral paralelo al sustrato (Fig. 2.3.3 a). Una variante de acostado es Durmiendo, en la cual los
ojos están cerrados (Fig. 2.3.3 b.).
Fig. 2.3.3 a. Acostado, b. durmiendo (R. Pfoh).
Tocar: establecer un contacto de la palma de la superficie ventral de la mano o de los pies con
otro individuo u objeto móvil o fijo en el ambiente (Fig. 2.3.4)
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Fig. 2.3.4 Tocar (R. Pfoh).
Sujetar: contacto con un objeto fijo o móvil, rodeándolo con el extreo distal de la cola o con la
superficie ventral de la/s mano/s o pie/s (Fig. 2.3.5)
Fig. 2.3.5 Sujetar (R. Pfoh)
Manipular: incluye tocar y sujetar, desplazando objetos, cambiando su posición original (Fig.
2.3.6)
Fig. 2.3.6 Manipular (R.Pfoh).
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Morder: introducir un objeto en la boca sujetándolo con los dientes superiores o inferiores. En
el acto, una parte del objeto permanece fuera de la boca, y puede resultar dañado o no. Dirigido
a ítems de alimento o a otros objetos (Fig. 2.3.7).
Fig. 2.3.7 Morder (R. Pfoh).
Masticar: dirigido a ítems de alimento, el objeto es introducido en la boca en su totalidad y se
realizan moviminetos repetitovos de apertura y cierre de la boca.
Ingerir: introducir un ítem de alimento en la boca, masticar y no devolverlo al ambiente.
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ACTIVIDAD ACRÓNIMO DESCRIPCIÓN
Descanso RES Acostado o sentado con los ojos cerrados (Fig 2.3.8)
Forrajeo FOR Sentado o parado. Manipulación de objetos del ambiente,
removiéndolos de su ubicación original, utiliza las manos o
la boca (Fig. 2.3.9)
Forrajeo con
ingesta
FOR/EAT
El forrajeo culmina con la ingesta de algunos ítems (hojas
y/o animales (Fig. 2.3.10).
Alimentación FD Manipulación e ingesta de frutos exclusivamente (Fig.
2.3.11)
Social SO Interacción con al menos un individuo, en la cual se
establecen roles de actor (individuo que ejecuta una pauta
de comportamiento dirigida a otro individuo) y receptor
(individuo al cual va dirigida la pauta). Los roles pueden
invertirse.
Movimiento * MOV Desplazamiento que incluye caminar, saltar o trepar.
Quieto STA Parado en una superficie o sentado con los ojos abiertos.
Tabla 2.3.2. Actividad del individuo focal registrada en los puntos instantáneos. * La descripción de los
distintos tipos de movimiento no fue incluido en este listado ya que supone el uso de códigos para
representar la secuencia de apoyo de las extremidades en el sustrato (por ej. Cocatre-Zilgien & Delcomyn
1993)
Fig 2.3.8 Descanso (R. Pfoh).
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Fig. 2.3.9 Forrajear (R. Pfoh)
Fig. 2.3.10 Forrajeo con ingesta de ítem animal (roedor) (R. Pfoh).
Fig. 2.3.11 Alimentación (R. Pfoh).
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Comportamiento Acrónimo DESCRIPCIÓN
Alo-
acicalamiento
GRO
(Grooming)
Interacción que consiste en la manipulación, búsqueda y limpieza del pelo
del receptor por parte del actor, que utiliza las manos y/o la boca.
Inspección visual y con manos y/o boca del pelo y la piel del receptor. Es
direccional A B (Fig. 2.3.12)
Solicitar
acicalamiento
ITG
(Invitation to
groom)
Exponer una parte del cuerpo a otro indivividuo, generalmente el actor se
aproxima y acuesta al lado del receptor.
Auto-
acicalamiento
SGRO
(Self-
grooming)
Manipulación, búsqueda y limpieza del pelo del propio cuerpo del
individuo focal utilizando las manos y/o la boca. Inspección visual con
manos y/o boca de una parte del propio cuerpo (Fig. 2.3.13)
Juego social SP
(Social play)
Interacción afiliativa con actos ritualizados similares a los involucrados en
las agresiones (por ej. persecuciones, mordidas).
Rascado
ST
(scratching)
Sentado o parado. Movimiento repetitivo de la mano o el pie, brazo o
pierna flexionada, frotando los extremos de los dedos sobre una parte del
cuerpo. el rascado consistió en un contacto con el extremo distal de los
dedos sobre la superficie del cuerpo, realizando movimientos repetitivos
sobre la misma zona.
Baño de orina UW (urine
washing)
Orinar en las manos y frotarlo en las plantas de los pies o en la cola
Sacudir el cuerpo BS (body
shaking)
Parado. Movimiento del cuerpo en sentido horario y antihorario de manera
alternada y repetida manteniendo el eje oro-aboral estático.
Aproximarse AP
(Approach)
Acercamiento de un individuo a otro. Es direccional A B
Respuesta:
positiva a la
aproximación
PO
(Positive)
Dentro de los 10 seg. de ocurrida la AP los individuos juegan o se
acicalan
Respuesta: ignora
la aproximación
IG
(Ignore)
Dentro de los 10 seg. de ocurrida la AP, el receptor no modifica su
actividad
Respuesta: evita
la aproximación
AV
(Avoidance)
Dentro de los 10 seg. de ocurrida la AP, el receptor se aleja
Respuesta:
agonística
AG
(Agonístic)
Dentro de los 10 seg. De ocurrida la AP, el receptor agrede (TT, CH ó PA)
al actor.
Agresión física PA
(Physic
assault)
Golpear y/o saltar encima del receptor
Amenaza
TT
(Threat)
Un individuo dirige la mirada a otro, con la boca abierta y exponiendo los
caninos, con las orejas hacia atrás, y la cola curva sobre la espalda. Puede
agitar ramas de manera simultánea
Persecución CH
(Chase)
Un individuo corre a otro sin establecer contacto físico
Huir
FL
(Flee)
Un individuo corre alejándose de otro que despliega algún
comportamiento agresivo hacia él/ella.
Gritar
SC
(scream)
Vocalización aguda y prolongada
Suplantación
SUP
(supplant)
Un individuo se acerca a otro, toma su lugar y éste se aleja
Tabla 2.3.3 Comportamientos auto-dirigidos e interacciones sociales. Descripción de comportamientos registrados
durante el muestreo focal, incluye comportamientos auto-dirigidos e interacciones sociales, eventos registrados cada
vez que ocurrían. Los acrónimos corresponden al código utilizado en los registros.
42
Fig 2.3.12. Alo-acicalamiento. El receptor se encuentra acostado, el actor sentado agarrando
manipulando y mordiendo el pelo del receptor.
Fig. 2.3.13 Auto-acicalamiento en ingle y zona genital (izquierda) y en herida en el brazo
(derecha) (R. Pfoh).
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Registro de interacciones sociales de interés en la tesis:
Alo-acicalamiento (GRO): La unidad para medir las interacciones de acicalamiento es
el bout, que consiste en un episodio unidireccional ininterrumpido o con interrupciones por un
lapso de tiempo menor a 10 seg. El registro incluyó la identidad del actor, identidad del receptor,
hora de inicio, hora de finalización, parte del cuerpo acicalada, si la sesión se vio desde el
comienzo o si ya estaba empezada. Dentro de una misma dirección, una interrupción de más de
10 seg., y los cambios de roles en la misma díada, se consideraron bouts separados.
Acercamientos y alejamientos (AP/LV): dentro de P2, identidad del individuo que se
acerca o se aleja y la respuesta al acercamiento o alejamiento dentro de los 10 seg. posteriores a
su ocurrencia, que se dividía en cuatro categorías: ignora (IG: no hay reacción del individuo que
recibe la aproximación); positiva (PO: el individuo que recibe la aproximación comienza a
acicalar o a jugar con el individuo que se acercó); evitamiento (AV: el individuo que recibe la
aproximación deja el lugar y se aleja): agonística (AG: un individuo agrede a otro o muestra
sumisión o comienza a emitir vocaliaciones agonísticas, diferenciando cuál de éstas ocurrió).
Agresiones: registré las identidades de individuos involucrados, si era diádica (DAG,
participan sólo dos individuos) o poliádica (PAG, participan más de dos individuos), identidad
del individuo que inicia la interacción, identidad y respuesta del receptor, la intensidad de la
agresión: amenaza (TT), persecución (CH), agresión con contacto físico (PA).
Registro de comportamientos auto-dirigidos de interés en la tesis:
Auto-acicalamiento (SGRO): Registré la hora de inicio, hora de finalización,
interrupciones menores a 10 segundos, de lo contrario consideraba finalizado el bout. Parte del
cuerpo a la cual se dirigía el auto-acicalamiento, identidad de los individuos en P1 o P2.
Rascado (ST): Registré la hora, identidad de los individuos en P1 o P2 del individuo
focal. Eventos separados por más de 10 seg. se consideraron independientes.
La densidad de la vegetación en Iguazú puede dificultar la visibilidad de algunos
individuos, especialmente aquellos que ocupan posiciones más periféricas en el grupo, por eso
dediqué un considerable esfuerzo a tener a todos los individuos representados de manera
equitativa. Para asumir la independencia de las observaciones, evité elegir a un mismo individuo
como focal si había sido seleccionado para tal fin en la hora previa, y además los individuos que
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estuvieron en proximidad de un individuo focal, no podían ser elegidos como individuo focal al
concluir la observación del primero.
2.4 Análisis de datos
Jerarquía de dominancia
Los individuos adultos y sub-adultos de los dos grupos fueron ordenados en una jerarquía
de dominancia lineal, en base a todas las interacciones agonísticas, incluyendo agresiones,
desplazamientos espaciales y sumisiones. Para determinar el resultado, se determina quién inicia
la interacción y cuál es la intensidad (TT, CH, PA) y cuál es la respuesta del receptor, utilizando
los comportamientos de la tabla 2.3.3. Las conductas de sumisión y huida determinan que el otro
individuo es el “ganador”. Los resultados de las interaccipnes fueron incluidas en una matriz de
dominancia y se analizaron con el software MatMan 1.1 (Noldus Inforation Technology 2003;
de Vries et al. 1993). Fue posible establecer las jerarquías en los años 2013 y 2014, pero no en
2016 por no contar con suficientes interacciones. (Tabla 2.4.1). En algunos análisis, la
dominancia fue expresada en categorías (alta, media, baja). Los análisis fueron realizados por la
Dra. Barbara Tiddi (Department of Cognitive Ethology, German Primate Center), mi directora
de beca de CONICET.
45
Rango 2013 2014
Macuco Spot Macuco Spot
Identidad Clase de edad y
sexo
1 Ernesto MA Trucho MA Ernesto MA Trucho MA
2 Sergio MA Tetro MA Thelma HA Ringo MA
3 Thelma HA Ringo MA Sergio MA Tetro MA
4 Estela HA Bianca HA Eduardo MA Bianca HA
5 Ingrid HA Daniela HA Estela HA Daniela HA
6 Fenny HA Josefa HA Ingrid HA Eva HA
7 Eduardo MA Francisca HS Maverick MS Francisca HA
8 Magoo MA Eva HA Ricky MS Camilo MS
9 Ofelia HA - Cordelia HA Horacio MA
10 Serpico MA - Sol HA Roberto MS
11 Tito MA - Mora HS Josefa HA
12 Yoli HA - Esbalda HS Borat MA
13 Ricky MS - Maw HA -
14 Maw HA - Fenny HA -
15 Sol HA - Ofelia HA -
16 Cordelia HS - - -
17 Maverick MS - - -
18 Dalí MS - - -
Tabla 2.4.1. Posición en la jerarquía de dominancia. Los individuos adultos y sub-adultos de los grupos Macuco y Spot en 2013 y 2014 están ubicados en orden
decreciente del rango ocupado en la jerarquía. Los individuos con el valor numérico más bajo, ocupaban las posiciones superiores en la jerarquía de dominancia.
Las clases de edad y sexo incluyen: macho adulto (MA), hembra adulta (HA), macho subadulto (MS) y hembra subadulta (HS).
46
Relaciones de parentesco
Las relaciones de parentesco son importantes en el desarrollo de las relaciones sociales
de los monos caí, por eso fue tenido en cuenta en los análisis, aunque sólo el parentesco conocido
por vía materna, ya que no se realizaron estudios de paternidad en el presente estudio. Utilicé el
coeficiente de relación genética entre los individuos que formaban las díadas considerando sólo
el parentesco por vía materna (Tabla 2.6).
Tipo de díada Coeficiente de
relación genética
(r)
Madre-cría 0.5
Medio hermanos/as 0.25
Abuela-nieto/a 0.25
Tío/a – sobrino/a 0.125
Tabla 2.4.2 Grado de relación genética para cada tipo de díada con parentesco conocido por vía
materna.
Los datos que se proveen no son resultados en el marco de la tesis, sino que son variables tenidas
en cuenta durante los análisis. Los integrantes de los distintos proyectos (investigadores o
responsables de proyecto y asistentes de campo) que estuvimos trabajando durante los periodos
de estudio, trabajamos con un protocolo unificado para obtener información general de interés
común, más allá de las particularidades de cada proyecto, por ejemplo, los recorridos diarios,
nacimientos, desapariciones, interacciones agonísticas, entre otras. Los datos de las agresiones
para obtener la jerarquía de dominancia fueron tomados por los investigadores responsables de
proyectos y por los asistentes de campo (previamente entrenados).
Datos de acicalamiento
Los datos continuos de acicalamiento los analicé en términos de frecuencia y duración.
Con la frecuencia calculé tasas de acicalamiento, como el número de veces que ocurre un evento
por unidad de tiempo de observación, y la duración de los bouts de acicalamiento, también fue
relativizada por el tiempo de observación. Para los cálculos del acicalamiento social en los
47
experimentos, excluí del análisis los focales de las hembras en periodo de estro, ya que durante
esta etapa del ciclo reproductivo, las hembras reciben más acicalamiento por parte de los machos
(Di Bitetti 1997) y, en el caso de los experimentos, ese aumento del acicalamiento recibido por
las hembras en estro podría enmascarar o sobreestimar el efecto del tratamiento.
Por tratarse de una interacción social, para cada grupo construí una matriz de acicalamiento
social, con la identidad de los actores en las filas, y la identidad de los receptores en las columnas.
En las celdas de intersección da cada fila con cada columna, coloqué el valor correspondiente a
la duración o la frecuencia de acicalamiento para cada díada, corregidas por el tiempo de
observación de los dos integrantes de la díada, generando valores de tasas de alo-acicalamiento.
Como el alo-acicalamiento es una actividad direccional, cada par de individuos tenía dos tasas:
una con A como actor y B como receptor, y otra con los roles invertidos.
Hembras en estro
Identificar el periodo de las hembras de monos caí es posible aunque carezcan de señales
morfológicas de fertilidad. Durante el periodo periovulatorio exhiben despliegues de
comportamiento conspicuos que consisten en gestos, expresiones faciales y vocalizaciones
(Janson 1984; Carosi & Visalberghi 2002; Di Bitetti & Wheeler 2017), y que coinciden con los
picos de los niveles de progesterona (Carosi & Visalberghi 2002). Estos comportamientos
proceptivos cumplen la función de iniciar y mantener una interacción sexual con el macho
durante el período de estro (Beach 1976). Las hembras de capuchinos realizan estos
comportamientos durante un rango de 1 – 7 días consecutivos, con variaciones del número
máximo de días según las especies (Janson 1984; Carosi et al. 1999; Fragaszy et al. 2004). El
tiempo dedicado a estos despliegues aumenta al aproximarse la ovulación y las hembras se
vuelven más atractivas para los machos (Tiddi et al. 2015).
Análisis de Redes Sociales
El análisis de redes sociales es una herramienta basada en la Teoría de Grafos (Gilbert
1959), utilizada en campos como la sociología y ciencias del comportamiento para describir las
estructuras sociales. Una red social es básicamente un conjunto de nodos y las conexiones que
existen entre ellos (Brent et al. 2011). Las redes que estudian los biólogos se basan en un
subconjunto de medidas tomadas a partir de las relaciones que existen entre las entidades bajo
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estudio (Farine & Whitehead 2015). El análisis de redes sociales comprende herramientas
gráficas (sociogramas) que permiten visualizar las conexiones interindividuales, y herramientas
analíticas (matrices de álgebra y análisis basado en permutaciones) que permiten detectar y
cuantificar patrones en las redes (Freeman 2004). En una representación gráfica de la red de un
grupo social, los nodos representan a los individuos y las conexiones representan una relación o
una interacción. Cada nodo posee atributos, que son características de la entidad representada,
por ejemplo, la identidad, sexo, edad, rango social. Las conexiones simbolizan la relación entre
dos nodos y cuando están caracterizadas por valores numéricos, además de representar la
existencia de asociación (presencia /ausencia) esos valores representan la intensidad o fuerza de
la interacción, que se expresa como frecuencia, duración o como un índice de afiliación (Farine
& Whitehead 2015).
La aplicación del análisis de redes sociales en el estudio del comportamiento animal se
expandió en la década del 2000, aunque algunas de sus técnicas, como los sociogramas, fueron
aplicadas en estudios primatológicos desde la década de 1960 en un estudio de las relaciones de
alo-acicalamiento de Macaca mulatta (Sade 1965). Su desarrollo en el estudio del
comportamiento social de los primates se debe, quizás, a la posibilidad que ofrece este grupo de
hacer un registro detallado de sus interacciones sociales (Brent et al. 2011), a la vez que, y esta
es quizás una de sus mayores fortalezas, permite entender cómo procesos locales se trasladan a
propiedades a nivel de grupo (Farine y Whitehead 2015). Hinde (1976) define la estructura social
en términos de la naturaleza, calidad y patrones de las relaciones entre los individuos, que pueden
ser genéticas, afiliativas, agonísticas, cooperativas, entre otras, y desde esta perspectiva, una red
social es un recorte de esa red completa de relaciones para estudiar una particular.
Los diagramas de redes son representaciones gráficas que permiten visualizar las
conexiones sociales y la estructura global de la red (Fig. 2.3). Los atributos de los nodos pueden
indicarse mediante formas (círculos, cuadrados, triángulos), colores o tamaño. Se pueden
distinguir dos tipos de redes, ponderadas y no ponderadas, en las primeras las conexiones de los
nodos tienen dirección (por ej. en las redes de acicalamiento social), en cambio las redes no
ponderadas la conexión entre nodos es una línea sin dirección (por ejemplo, en las redes de
asociación). La fuerza o intensidad de una interacción se representa a través del espesor de la
conexión, a menos que se trate de una red binaria, en la cual sólo se registra si la asociación existe
o no, y en ese caso los espesores de las conexiones no varían.
Mediante un conjunto de atributos, que constituyen las métricas de la red, es posible
describir características a nivel de red o a nivel de individuo (Tabla 2.7). Entre las medidas
49
descriptivas a nivel de nodo, las de centralidad expresan la importancia social de un individuo y
permiten identificar individuos “clave” dentro de la red, por ej. el grado, describe la cantidad de
conexiones que posee un individuo dentro de la red, y en el caso de las interacciones
direccionales, es posible diferenciar las conexiones en las que actúa como actor o receptor. La
posición que ocupa un individuo dentro de la red social no es trivial, ya que puede definir ventajas
y desventajas respecto a la exposición a depredadores, a enfermedades y a transmisión de
información. En el análisis de redes sociales, las medidas de centralidad estiman la importancia
social de un individuo a partir de medidas como el grado, que mide el número de conexiones de
un nodo, o la fuerza de la relación, que se estima mediante la frecuencia de interacciones o alguna
medida de interacción (por ej. tasa de acicalamiento social o un índice de afiliación) con cada
nodo (Brent et al. 2011, Wilson et al. 2013). Otra medida de centralidad es el eigenvector, que
junto con el grado sirven para caracterizar la posición de un individuo en la red (Brent et al.
2011). Si se tiene en cuenta la dirección de las interacciones, es posible descomponer el grado
en el grado de entrada que está determinado por la cantidad de conexiones que llegan a ese nodo,
y representa la idea de prestigio para el individuo que está representado por ese nodo, y el grado
de salida, que cuantifica la cantidad de conexiones que salen de un nodo, y da una idea de la
sociabilidad del individuo (Kasper & Voelkl 2009). La centralidad de eigenvector es quizás la
medida de centralidad que mejor representa la importancia de un individuo en la red ya que,
además de tener en cuenta las conexiones del nodo al cual pertenece la métrica, incluye en el
cálculo a las conexiones de los nodos conectados con el nodo de referencia (Wasserman & Faust
1994). En esta tesis utilicé dos medidas de centralidad, grado y eigenvector, en el capítulo V para
complementar el análisis sobre el cambio de valor de mercado de los proveedores. Construí redes
ponderadas para los datos de acicalamiento, y en este caso el grado fue diferenciado según si era
de entrada o de salida, y redes no ponderadas para los datos de proximidad. Los detalles del
análisis se indican en el capítulo V. Aplicado a distintas especies de animales, el análisis de redes
sociales revela que los individuos más centrales en las redes obtienen beneficios mayores
respecto a otros individuos menos conectados. En las redes pueden distinguirse lazos débiles o
fuertes según el valor de la medida utilizada para establecer las relaciones entre los nodos (por
ejemplo, una baja o alta tasa de alo-acicalamiento, respectivamente). Se ha documentado que los
lazos sociales entre hembras aumentan su éxito reproductivo (Silk et al. 2003), pero las hembras
de Papio ursinus obtienen distintos beneficios según el tipo de lazos (débiles o fuertes) que
forman entre ellas. Los lazos débiles, que se establecen con un mayor número de individuos y
resultan en redes más diversas, tienen un impacto positivo en la supervivencia de los infantes de
50
P. ursinus hasta el año de vida y en su longevidad, en tanto los lazos fuertes, que se establecen
con unos pocos ndividuos del grupo, influyen de manera positiva en la tasa de nacimientos de las
hembras (McFarland et al. 2017). Existen numerosos estudios que utilizaron el análisis de redes
sociales en primates, inclusive en monos capuchinos, tanto en condiciones silvestres como en
cautiverio: Crofoot et al. (2011) analizaron los patrones de agresión e interacciones afiliativas
dentro y entre grupos en C. capucinus; Tiddi et al. (2011) utilizaron el Análisis de Redes Sociales
para describir cómo son las relaciones de acicalamiento y proximidad de las hembras con el
macho alfa en S. nigritus; y Dufour et al. (2011) evaluó los efectos de la relocalización en las
redes de afiliación de un grupo de S. apella en cautiverio.
Fig. 2.4.1. Representación gráfica de una red social. Los círculos y cuadrados representan nodos cuya
forma los diferencia por un atributo (por ej. sexo), las líneas que conectan pares de nodos representan la
relación entre los mismos, y el espesor de la línea representa la intensidad de esa asociación. Por tratarse
de una red no ponderada, las líneas no tienen dirección. Las redes de proximidad son un ejemplo de este
tipo de redes.
Farine & Whitehead (2015) hacen una distinción entre términos que podrían ser tomada
como sinónimos, y distinguen el uso de red, para referirse a la descripción de patrones de
asociación o interacción observados, de análisis de redes, para referirse al marco de
aproximaciones analíticas que se utilizan para poner a prueba hipótesis. En esta tesis utilicé las
redes de forma descriptiva, para representar gráficamente las relaciones de acicalamiento y
proximidad, además de algunas medidas de centralidad basadas en los nodos, en el experimento
de mercados biológicos (capítulo V).
51
Atributos Nombre Definición
Información
Redes no ponderadas Redes
ponderadas
De la red
Densidad
N° de conexiones reales
en relación al N° de
conexiones posibles
Suma de los pesos
de las conexiones
dividido el número
de conexiones
Grado de
conexión entre
todos los
nodos de la
red
Centralización
Medida en la cual todas
las interacciones
involucran a un
individuo
Medida en la cual
todas las
interacciones
involucran a un
individuo
Transitividad
Proporción de tríadas
que tienen las tres
conexiones entre sus
nodos dividido el
número de tríadas que
tienen dos
Proporción de
tríadas que tienen
las tres conexiones
entre sus nodos
dividido el número
de tríadas que
tienen dos
Nivel de
agrupamiento
(clustering) en
la red
De los
nodos Centralidad
Grado
N° de conexiones
directas de un nodo
dentro de la red
- De entrada: N° de
conexiones que
llegan a un nodo
-De salida: N° de
conexiones que
salen de un nodo
Gregariedad
de un
individuo en
términos del
número de
compañeros
con los que
interactúa
Coeficiente de
agrupación
Medida en la que los
nodos vecinos están
conectados entre sí
Medida en la que
los nodos vecinos
están conectados
entre sí
Cohesividad
local del
grupo
Eigenvector
Suma de las
centralidades de los
vecinos de un individuo
Suma de las
centralidades de los
vecinos de un
individuo
Informa sobre
la importancia
en la red de
los nodos
conectados
con él
Fuerza -
Suma de los pesos
de los nodos
conectados con él
Conexiones
sólidas
Intermediación
Medida en la cual un
nodo se interpone en la
conexión entre otros dos
nodos
Medida en la cual
un nodo se
interpone en la
conexión entre
otros dos nodos
Control sobre
el flujo de
información
Cercanía Distancia geodésica de
un nodo con el resto
Distancia geodésica
de un nodo con el
resto
Posibilidad de
un nodo para
interactuar
rápidamente
con otros
Tabla 2.4.3. Métricas de las redes sociales. Definición de las medidas más utilizadas en estudios con
primates, a nivel de red y de nodos (Kasper & Voelkl, 2009; Wilson et al., 2013).
52
Análisis Estadístico
Para evaluar diferencias entre las etapas experimentales (capítulos IV y V) utilicé
estadística no paramétrica (Sokal & Rohlf 1995), dado que las variables bajo estudio no cumplían
los requisitos de normalidad y homocedasticidad. Todos los análisis se basaron en medidas
repetidas sobre los individuos, de manera que fueron realizados para muestras apareadas. Para
evaluar diferencias entre tratamientos o etapas experimentales utilicé las pruebas de Friedman y
Wilcoxon, y para evaluar la relación entre variables realicé correlaciones de rangos de Spearman.
Sin embargo, en ecología no sólo que usualmente los datos no se distribuyen normalmente, sino
que son de naturaleza diferente, por ejemplo, datos binarios (presencia-ausencia, vivo-muerto),
conteos, proporciones. En estos casos, utilicé Modelos Lineales Generalizados Mixtos (MLGM),
que combinan las propiedades de los Modelos Lineales Mixtos, que incorporan factores
aleatorios, y Modelos Lineales Generalizados, y son de gran utilidad para analizar variables que
no tienen una distribución normal (Bolker et al. 2009) (por ejemplo respuestas binarias, conteos,
proporciones), sin tener que recurrir a la transformación de los datos, y tienen en cuenta la
existencia de factores aleatorios, como por ejemplo las variaciones entre individuos. Los modelos
mixtos incorporan factores aleatorios al análisis que dan cuenta de, por ejemplo, la variabilidad
inter-individual. Además, la naturaleza anidada o jerárquica de los efectos aleatorios, es una
fuente de pseudo-réplicas y, además, los factores aleatorios que proceden del mismo grupo están
correlacionados, oponiéndose a una de las premisas de los modelos estadísticos clásicos: la
independencia de los errores (Crawley 2013). Las medidas repetidas sobre el mismo individuo
no van a cumplir con el supuesto de no independencia de los errores, porque las características
de un individuo estarán reflejadas en todas las medidas que se tomen sobre él. Los MLMG son
una alternativa de un uso muy extendido en la actualidad que permite resolver, entre otros, el
problema de las pseudo-réplicas. Los modelos globales fueron simplificados mediante una
eliminación de tipo stepwise, eliminando los términos que no fueran significativos (p > 0.05),
hasta obtener el modelo mínimo adecuado.
El uso de cada tipo de análisis es especificado en cada capítulo, y realicé todos los análisis con
el software R (versión 3.4.0; R Core Team 2017).
53
CAPÍTULO III: FACTORES QUE AFECTAN A LA
ELECCIÓN DE LAS PARTES DEL CUERPO
ACICALADAS
3.1 Antecedentes
El acicalamiento es una actividad que comprende todas las formas de atención y cuidados
de la superficie del cuerpo (Pérez & Veá 2000). Consiste en actos orientados a la búsqueda y
remoción de partículas y ectoparásitos de la piel y el pelaje (Saunders & Hausfater 1988). En los
primates se manifiesta como una inspección y exploración visual y táctil típicamente bimanual,
aunque también se pueden usar los dientes, los labios o la lengua (Pérez Pérez & Veá Baró 1999),
e incluye barridos del pelo con una mano (o ambas), intercalados con movimientos propios de
una acción de arrancar con la otra (o con la boca) (Dunbar 2010). Si un individuo realiza esta
actividad sobre su propio cuerpo se llama auto-acicalamiento, y si la realiza sobre el cuerpo de
un conespecífico, se denomina alo-acicalamiento o acicalamiento social.
La hipótesis higiénica del acicalamiento (Freeland 1976, 1981) tiene en cuenta aspectos
funcionales relacionados con el control de la carga de ectoparásitos (Furuya 1957; Carpenter
1964; Goodall 1968; Zamma 2002; Akinyi et al. 2013), y de limpieza de heridas y de la piel,
retirando partículas y restos de piel muerta (Saymonds 1965; Pérez & Veá 2000). La descripción
de la sucesión de actos implicados en la realización de alo-acicalamiento y auto-acicalamiento
remiten a una función higiénica, con evidencia observacional basada en una distribución
heterogénea de las partes del cuerpo que son revisadas durante el auto-acicalamiento (accesibles)
o durante el alo-acicalamiento (inaccesibles). No obstante, la parte del cuerpo que es acicalada
también se puede ver afectada por variables sociales tales como edad, sexo, parentesco y/o rango
en la jerarquía de dominancia (Boccia et al. 1982; Franz 1999; Moser et al. 1991). Varios autores
coinciden en que el tiempo que muchas especies dedican a acicalarse, especialmente las especies
de monos Catarrinos, excede a lo estrictamente necesario para mantener la piel limpia, y que eso
indica que necesariamente debe cumplir una/s función/es social/es adicionales (Boccia 1983;
Dunbar 1991; Veà et al. 1999). No obstante, la naturaleza social del acicalamiento en los
primates, no implica que ya no cumpla con su función higiénica original.
54
La hipótesis de compensación, derivada de la hipótesis higiénica, plantea que el alo-
acicalamiento y el auto-acicalamiento se distribuyen de manera complementaria, cubriendo el
primero aquellas partes de la superficie del cuerpo que no pueden ser alcanzadas por el segundo,
y haciendo así más afectiva la remoción de ectoparásitos y suciedad (Pérez & Veá 1999). De esta
manera, el alo-acicalamiento se dirige principalmente a zonas del cuerpo que no son visibles o
que son de difícil acceso manual para el receptor, motivo por el cual son foco de menos auto-
acicalamiento (Furuya 1957; Goodall, 1968; Barton 1985; Hutchins & Barash 1976). La menor
atención recibida por estas zonas durante el auto-acicalamiento, hace que se vuelvan más
susceptibles a infestaciones con ectoparásitos. Por lo tanto, el acicalamiento social se concentra
en ellas, asumiendo que los individuos dadores evitan hacer una limpieza redundante en zonas
que ya han sido revisadas por el receptor (Boccia 1982). La evidencia de remoción de
ectoparásitos mediante alo-acicalamiento, y su distribución complementaria con el auto-
acicalamiento que han documentado algunos estudios (Tanaka y Takefushi 1993; Zamma 2002b;
Akinyi, et al. 2013) indican que el acicalamiento social conserva su función original de higiene.
La atención que recibe una determinada parte del cuerpo, depende de la posibilidad de
acceder a ella para hacer una limpieza efectiva, pero además puede verse afectada por la
estructura del área en particular, teniendo en cuenta que la superficie del cuerpo no es homogénea
y existen diferencias en la densidad capilar o en la complejidad estructural. Por ejemplo, la cara
posee orificios y órganos delicados que pueden requerir de una mayor delicadeza o más tiempo
invertido en su inspección (Aspden 2007). Esta heterogeneidad estructural del cuerpo del
hospedador, que es el hábitat de los ectoparásitos, podría afectar la distribución de éstos, que
tienden a concentrarse en las partes del cuerpo que ofrecen condiciones óptimas para su
desarrollo, brindando resguardo de las condiciones físicas, o de las estrategias defensivas del
hospedador, por ej. auto-acicalamiento y rascado (Murray 1987a). En los mamíferos, el hábitat
ofrecido por el pelaje abarca desde la piel hasta el extremo distal de la fibra capilar, exhibiendo
una heterogeneidad determinada por gradientes de temperatura, luminosidad, posibilidad de
movimiento y flujo de sangre, que afectan a la distribución de los ectoparásitos en el cuerpo del
hospedador (Murray 1987b). Como resultado, éstos exhiben una preferencia por ciertas partes
del cuerpo, tal como sucede en el caso de los piojos, que se concentran en las zonas de difícil
acceso y con alta densidad de pelo (Zamma 2002a), o las garrapatas que se agrupan en las axilas,
orejas, cuello y espalda (Akinyi et al. 2013). Numerosos estudios coincidieron en que las partes
del cuerpo que se estima que concentran una mayor cantidad de ectoparásitos, son inaccesibles
55
para ser auto-acicaladas y reciben más acicalamiento social (Barton 1985; Murray 1987; James
& Moon 1999; Zamma 2002).
En un estudio sobre los aspectos funcionales del alo-acicalamiento bajo la hipótesis
higiénica, Boccia (1983) identificó un conjunto de factores que afectan a la elección de las partes
del cuerpo a ser acicaladas, estos son la accesibilidad, visibilidad, complementariedad, método
de acicalamiento utilizado, y algunos parámetros sociales. Estos últimos incluyen las
características sociales de la díada involucrada en una sesión de acicalamiento social,
especialmente el sexo y el rango del individuo acicalado, que influyen en la naturaleza física de
la interacción (Boccia et al. 1982). Moser et al. (1991) estudiaron el efecto de la edad, el sexo, el
parentesco por vía materna, la frecuencia de alo-acicalamiento y el rango relativo entre actor y
receptor, en la elección de la parte del cuerpo acicalada de macacos (Macaca fascicularis), y
encontraron que las díadas macho-macho tienen una preferencia por las superficies dorsales del
cuerpo del receptor, y que la diferencia de rango entre los individuos que participan de la
interacción influye en la parte del cuerpo acicalada, con una tendencia a evitar el contacto frontal
cuando el actor es de menor rango social que el receptor. En coincidencia con estas
observaciones, Franz (1999) encontró que los individuos subordinados de bonobos (Pan
paniscus) tienden a evitar el alo-acicalamiento facial, disminuyendo el contacto visual con los
dominantes, de manera que, en las díadas con mayor distancia de rango y cuando el actor es
subordinado al receptor, es esperable que el acicalamiento social se dirija a las superficies
dorsales del cuerpo, mientras que cuando los dominantes ejercen el rol de actores, dirigen el alo-
acicalamiento a las superficies ventrales (Franz 1999). El receptor del acicalamiento también
puede controlar la parte del cuerpo a ser acicalada asumiendo algunas posturas corporales que le
permitan obtener un beneficio higiénico máximo al exponer las partes del cuerpo que no pueden
alcanzar mediante el auto-acicalamiento (Moser et al. 1991). Por ejemplo, los caí generalmente
exponen la cabeza o la espalda (obs. personal). Desde la perspectiva del actor, dirigirse a zonas
con mayor densidad de ectoparásitos le podría dar un beneficio o incentivo alimenticio, y esto
explicaría por qué se concentran en las superficies dorsales (Boccia 1983). Pero esta explicación
no da cuenta de por qué existen diferencias en la ubicación relativa actor – receptor según su
diferencia de rango. Dada la naturaleza social del acicalamiento, posiblemente el tipo de relación
de los miembros de la díada influya en la relación espacial que adoptan durante la interacción.
Moser et al. (1991) ofrecen un conjunto de explicaciones al respecto, por ejemplo, que el alo-
acicalamiento dorsal podría reducir la probabilidad de agresión, en el caso del actor, al evitar el
contacto visual con el receptor, especialmente cuando éste es dominante (Barton 1983), y en el
56
caso del receptor, evitando exponer la superficie ventral, que es más vulnerable frente a un ataque
(Moser et al. 1991). Además, estos autores encontraron que las díadas con un alto grado de
afiliación, no evitan el alo-acicalamiento facial como sí tienden a hacerlo las díadas que tienen
mayores tasas de agresión. El contexto social previo a la interacción también puede afectar a la
relación espacial de la díada durante el alo-acicalamiento, por ejemplo si antes hubo una agresión,
la orientación tiende a ser dorso-ventral, es decir el actor enfrentado a la superficie dorsal del
receptor (Mckenna 1978; Barton 1983).
Los estudios sobre acicalamiento social en monos capuchinos, han aportado evidencia
suficiente para argumentar a favor de la función social de este comportamiento, sin embrago no
se ha dedicado un esfuerzo sustancial destinado a comprobar si se cumplen las predicciones que
se desprenden de la hipótesis higiénica. Una excepción es el estudio de Aspden (2007), que
analizó la proporción de la cantidad de alo-acicalamiento que se concentró partes del cuerpo
agrupadas según el grado de dificultad para el acceso mediante auto-acicalamiento en Sapajus
cay. Si bien encontró evidencia en apoyo de la hipótesis higiénica, no descarta la importancia del
alo-acicalamiento en las relaciones sociales de los monos capuchinos y concuerda con la idea de
multi-funcionalidad del alo-acicalamiento en estos primates (Tiddi 2009). Previamente al estudio
de Aspden, los monos capuchinos sólo fueron incluidos en un estudio comparativo (Barton
1983), pero no se han evaluado los factores que afectan a la elección de las partes del cuerpo
acicaladas en poblaciones silvestres, incorporando variables sociales como sexo o la posición en
la jerarquía de dominancia. En este capítulo evalúo de manera simultánea el efecto de aspectos
físicos, como la accesibilidad y densidad capilar, y sociales, como el sexo y la diferencia de
rango, en la distribución del alo-acicalamiento en los individuos de dos grupos de monos caí
silvestres.
3.2 Objetivos e hipótesis
Este capítulo tiene como objetivo general evaluar si en los monos caí, la elección de las
partes del cuerpo acicaladas está determinada exclusivamente por factores físicos o si algunas
variables sociales también afectan la parte del cuerpo acicalada. Mediante un análisis combinado
de características individuales (accesibilidad o la densidad de pelo) y características sociales de
las díadas (sexo y diferencia de rango), me propongo evaluar el grado de contribución de cada
uno de estos factores a la distribución del acicalamiento social en el cuerpo del receptor.
57
3.2.1 Objetivos específicos
1. Describir cómo se distribuye el alo-acicalamiento según la accesibilidad y densidad de pelo.
2. Comparar la proporción de sesiones de alo-acicalamiento orientadas a partes del cuerpo
accesibles vs. inaccesibles para el receptor.
3. Analizar si factores como el sexo y la diferencia de rango entre actor y receptor influyen en la
elección de la parte del cuerpo acicalada.
3.2.2 Hipótesis y predicciones
H1. La función principal del acicalamiento es mantener la piel y el pelo libre de ectoparásitos y
suciedad. Para conseguir una limpieza eficaz en toda la superficie del cuerpo, existe una
distribución complementaria entre el auto-acicalamiento, limitado a las partes accesibles, y el
alo-acicalamiento social, según posibilidad de acceso a cada parte del cuerpo.
P1. El alo-acicalamiento se realizará exclusivamente o en una mayor proporción en las partes del
cuerpo inaccesibles para el receptor, que son aquellas que no pueden ser alcanzadas mediante
auto-acicalamiento.
H2. La complejidad de la superficie corporal, dada por cobertura capilar determina que exista
una concentración del alo-acicalamiento dirigido a las partes del cuerpo con esas características,
con el fin de mantenerlo limpio y libre de ectoparásitos.
P2. Las partes del cuerpo con mayor densidad capilar recibirán mayor proporción de alo-
acicalamiento.
H3. Las características sociales de los individuos que conforman las díadas, como el sexo y la
diferencia de rango, influyen en la parte del cuerpo que los individuos eligen acicalar o que los
receptores exponen al ser acicalados.
P3.1. En las díadas con diferencia de rangos marcada, los individuos subordinados acicalan las
superficies dorsales del cuerpo en mayor proporción que las ventrales.
P3.2. En las díadas con escasa diferencia de rango, o en aquellas en que el actor sea dominante,
el patrón de distribución no estará concentrado en las superficies dorsales o ventrales
P3.3. Las díadas macho-macho tendrán una mayor proporción de ubicación relativa dorso-ventral
durante el alo-acicalamiento
58
3.3 Metodología
Para analizar la distribución del acicalamiento social dividí el cuerpo de un mono caí hipotético
en zonas (Fig. 3.3.1) que fueron clasificadas según su accesibilidad, densidad de pelo y la
ubicación relativa entre actor y receptor durante la interacción que permita el acceso a la zona a
ser acicalada (Tabla 3.3.1). La variable accesibilidad se basa en la posibilidad que tiene un
individuo de alcanzar una determinada parte de su cuerpo para acicalarse, incluyendo un alcance
visual, además del manual, a la misma. Por definición, el acicalamiento no se limita a la actividad
manipulativa, sino que existe una inspección visual en el área revisada. Boccia (1983) consideró
por separado las variables accesibilidad y visibilidad, pero aclara que, para los monos,
virtualmente no existen zonas inaccesibles, ya que con sus manos pueden alcanzar cualquier parte
de su cuerpo. En cambio, la visibilidad sí actúa como limitante de la posibilidad de hacer una
búsqueda efectiva, ya que el acicalamiento es una actividad de búsqueda visual ayudada por la
actividad manual, y los individuos dirigen la mirada a la parte del cuerpo que está siendo
acicalada. Modificando el criterio de clasificación de Boccia (1983), en este estudio aquellas
partes del cuerpo a las que un individuo no tiene acceso visual, aunque sea de fácil acceso manual,
fue clasificada como inaccesible (por ej. la cara o los copetes). La variable densidad de pelo,
también fue clasificada en dos estados, alta y baja, bajo el criterio de que la superficie de la piel
sea total o parcialmente visible sin remover el pelo o no. Por último, la posición relativa se basó
en la posición del actor respecto al receptor, con tres estados, ventro-ventral (VV), dorso-ventral
(DV) y variable (Va). La postura relativa VV implica un contacto visual potencial entre actor y
receptor, mientras que con la postura DV, los individuos evitan el mismo (Tabla 3.3.1). Las 15
partes del cuerpo clasificadas según la accesibilidad, densidad de pelo y la ubicación relativa que
asumen los participantes durante la interacción se resumen en la Tabla3.3.2
59
Fig. 3.3.1. Mono hipotético con las divisiones de las partes del cuerpo. No incluye axilas, ingle,
garganta, cuello y cabeza. Referencias de la numeración en tabla 3.3.2
Variable Estados Definición
Accesibilidad Accesible Alcance visual y manual
Inaccesible Sin alcance visual y/o manual
Densidad de pelo Alta Cobertura tupida que impide ver la piel sin
manipular las fibras capilares
Baja Superficie despojada de pelo o con una baja
cobertura, de manera que se puede ver la piel
Ubicación relativa Ventro –ventral
(VV)
Las superficies ventrales de los cuerpos de
actor y receptor se disponen enfrentadas,
pudiendo estar paralelas o en un rango
descripto por un ángulo obtuso.
Dorso – ventral
(DV)
Las superficie ventral del cuerpo del actor se
ubica paralela o en un rango descripto por un
ángulo obtuso, enfrentada con la superficie
dorsal del cuerpo del receptor
Variable
(Va)
Postura que se manifiesta de manera indistinta
como VV, DV ó con la superficie ventral del
actor enfrentada al lateral del cuerpo del
receptor.
Tabla 3.3.1. Combinación de las variables de clasificación de las partes del cuerpo.
60
Accesibilidad Densidad de
pelo Parte del cuerpo
Ubicación
relativa
Inaccesibles
Baja 1. Cara
VV 2. Axilas
Alta
3. Garganta
4. Pecho
5. Flancos
Va 6. Copetes
7. Hombros
8. Espalda DV
9. Cuello
10. Cabeza
Va
Accesibles
Alta
11. Cola
12. Miembros anteriores
13. Miembros posteriores
Baja 14. Vientre
VV 15. Ingle
Tabla 3.3.2. Clasificación de las partes del cuerpo según las variables accesibilidad, densidad de pelo y
ubicación relativa (VV: ventro-ventral; DV: dorso-ventral: Va: variable)
3.3.1 Análisis de datos
Para describir los patrones generales de distribución de acicalamiento social (objetivo 1) utilicé
datos obtenidos con registros continuos sobre animales focales y a partir de registros ad libitum
de los grupos Macuco y Spot durante los años 2013, 2014 y del grupo Macuco en 2016 (ver tabla
2.1: composición de los grupos). La elección de los datos obtenidos con dos técnicas de
observación y registro diferentes, se basa en que el objeto de estudio fue cómo se distribuye el
acicalamiento en las partes del cuerpo, sin calcular tasas o duraciones, sino evaluar qué partes
del cuerpo son acicaladas. Evalué si las proporciones del alo-acicalamiento dirigido a zonas
inaccesibles, con alta densidad capilar fueron mayores que las proporciones en zonas accesibles
o con baja densidad capilar. Para evaluar cómo afectaron la accesibilidad, densidad capilar,
diferencia de rango, ubicación relativa y sexo a la proporción de alo-acicalamiento dirigido a
cada parte del cuerpo (objetivos 2 y 3) utilicé los bouts registrados durante los muestreos focales
y ad libitum de individuos adultos y sub-adultos durante los años de 2013 y 2014 (Tabla 2.2,
Cap. II) en los que se detallara la parte del cuerpo acicalada (N = 384).
61
En estudios previos sobre la distribución del auto-acicalamiento en las distintas partes del cuerpo
las agrupan en aquellas de fácil acceso, de difícil acceso e inaccesibles, y como éstas no
representan cada una 1/3 de la superficie corporal, los autores recomiendan incluir un factor de
corrección en base al área de superficie que ocupa cada parte del cuerpo (Barton 1985; Boccia
1983; Pérez y Veá 1999). Estimé la superficie de cada parte del cuerpo, como un porcentaje de
la superficie corporal total, tomando como base el esquema seguido por Aspden (2007) para
Sapajus cay, que a su vez promedió las estimaciones realizadas por Barton (1985) y Pérez & Veá
(1999). Para obtener los porcentajes de su estudio, Aspden (2007) promedió estos valores con
estimaciones propias. En el caso del presente estudio, seguí el mismo procedimiento,
estableciendo equivalencias entre las divisiones consideradas en cada estudio con las divisiones
que consideré para el análisis, y haciendo las correcciones necesarias, dado que las divisiones de
las partes del cuerpo no son exactamente iguales a las establecidas por estos autores (Tabla 3.3).
El total de las áreas inaccesibles ocupa el 34,2% de la superficie corporal, mientras que el 65,8%
de la superficie corporal es accesible mediante auto-acicalamiento.
Parte del cuerpo Barton
(1983)
Pérez & Veá
(1999)
Este trabajo
Cara 1,691 2,2333 1,9
Copetes - - 0,6
Cabeza 3,703 3,63333 3
Garganta - - 0,7
Cuello 1,471 3,066667 1, 5
Hombros - - 1,5
Espalda 6,115 15,86667 10
Flancos 10,66667 10
Pecho 5,034 6,25* 4,5
Axila - - 0,5
Vientre 5,314 6,25* 5,5
Extremidades anteriores 31,294 10,223333 21
Extremidades posteriores 36,752 23,63 30
Cola 7,666 15,8333 8
Ano-genital 1,25 - -
Ingle 1,5 1,3
Total 95,29 99,16 100
Tabla 3.3.1.1 Áreas de superficie de cada parte del cuerpo estimadas como porcentajes de la superficie
total. Los porcentajes de las partes del cuerpo bilaterales consideran la suma de sus superficies.
62
Variables sociales
La variable “diferencia de rango” fue estimada como la diferencia entre el rango del actor y el
del receptor (Tabla 2.4.1). Como la posición en la jerarquía fue establecida en orden ascendente,
los individuos dominantes tuvieron los números absolutos más bajos, de manera que la diferencia
de rango negativa indicaba que el actor era dominante sobre el receptor, en cambio cuando la
diferencia fue positiva, el actor era subordinado. El sexo de los individuos también fue tenido en
cuenta en el análisis, resultando en una variable con cuatro niveles según las combinaciones
posibles (M-M, M-H, H-M, H-H).
Análisis estadístico
Para describir la distribución del alo-acicalamiento según la accesibilidad realicé una prueba de
proporciones unilateral con un nivel α = 0.05.
Para evaluar cuáles son los factores que afectan a la elección de la parte del cuerpo acicalada en
los individuos adultos y sub-adultos, ajusté un modelo lineal generalizado mixto con estructura
de errores binomial y función de enlace logit, utilizando la función glmer del paquete lme4 (Bates
et al. 2014). Ajusté para los individuos adultos y sub-adultos de 2013 y 2014 (N = 384), para
quienes tenía la posición que ocupaban en la jerarquía.
Las variables independientes fueron la accesibilidad, densidad de pelo, diferencia de rango y la
ubicación relativa actor-receptor, controlando por sexo (cuatro combinaciones) que fue incluido
como efecto fijo. La identidad de los individuos y el año fueron incluidos en el modelo como
factores aleatorios con una estructura anidada. La proporción de alo-acicalamiento realizado en
cada parte del cuerpo fue corregida por la superficie que ocupa, incluida en el análisis como
offset, expresado como log de la variable superficie, que expresaba el porcentaje de área de
superficie ocupado por cada parte del cuerpo. La variable respuesta fue la proporción de veces
que cada parte del cuerpo fue acicalada sobre el total de partes acicaladas para cada díada en cada
año.
La selección del modelo la realicé mediante prueba de hipótesis, en función del nivel de
significancia de los modelos al excluir variables mediante un procedimiento de step wise.
63
3.4 Resultados
Proporción de alo-acicalamiento en las partes del cuerpo según accesibilidad, densidad
capilar, diferencia de rango, sexo y ubicación.
La distribución del alo-acicalamiento realizado en cada parte del cuerpo fue explicada por las
variables accesibilidad, densidad capilar y ubicación relativa (Tabla 3.4.1). Las partes del cuerpo
inaccesibles recibieron una mayor proporción de alo-acicalamiento que las accesibles (Fig.
3.4.1), y lo mismo ocurrió con las zonas con alta densidad de pelo respecto a las que tenían baja
densidad (Fig. 3.4.2). Al considerar juntas a estas variables, la menor proporción de alo-
acicalamiento se dirigió a las partes del cuerpo accesibles y con baja densidad capilar, y la mayor
proporción se dirigió a las partes del cuerpo inaccesibles con alta densidad capilar. (Fig. 3.4.3).
Fig. 3.4.1. Porcentaje de bouts de alo-acicalamiento dirigido a las partes del cuerpo accesibles (Ac) e
inaccesibles (In) del receptor. Las barras de color naranja oscuro representan la distribución observada
(16,12% en zonas accesisibles y 83,88% en zonas inaccesibles) y las de color naranja claro la distribución
esperada si el alo-acicalamiento se distribuyera de manera homogénea en todo el cuerpo (65,8% en zonas
accesibles y 34,2% en zonas inaccesibles).
0
20
40
60
80
100
Ac InPo
rcen
taje
de
bo
uts
de
alo
-ac
ical
amie
nto
Accesibilidad
Observado Esperado
64
Fig. 3.4.2. Porcentaje de bouts de alo-acicalamiento dirigido a las partes del cuerpo del receptor con alta
(Al) y baja (Ba) densidad capilar. Las barras de color naranja oscuro representan la distribución observada
(91,9% en zonas con alta densidad capilar y 8,1% en zonas con baja densidad capilar) y las de color
naranja claro la distribución esperada si el alo-acicalamiento se distribuyera de manera homogénea en
todo el cuerpo (90,8% en zonas con alta densidad capilar y 9,2% en zonas con baja densidad capilar).
Fig. 3.4.3 Proporción de alo-acicalamiento (corregido por la superficie corporal) realizado en partes del
cuerpo accesibles e inaccesibles con alta y baja densidad de pelo en zonas accesibles e inaccesibles.
De todas las variables que originalmente fueron incluidas en el modelo global, las que fueron
significativas para ser incluidas en el modelo que explicó el patrón de distribución del
0
20
40
60
80
100
Baja Alta
Po
rcen
taje
de
bo
uts
de
alo
-ac
ical
amie
nto
Densidad capilar
Observado Esperado
65
acicalamiento social en las partes del cuerpo del receptor, fueron accesibilidad, densidad capilar,
y la interacción entre ambas, y ubicación relativa (Tabla 3.4.1 y 3.4.2).
Variable x2 g.l p
Accesibilidad * Densidad capilar 6,307 1 0,012
Ubicación Relativa * Diferencia de Rango 1,92 2 0,382
Ubicación Relativa 12,96 2 0,001
Diferencia de rango 1,3744 1 0,411
Sexo 4,12 3 0,2488
Tabla 3.4.1 Significancia estadística de las variables independientes del modelo global evaluando los fac
tores que afectan a la distribución del alo-acicalamiento en el cuerpo del receptor.
Variables independientes β E.E. z p
Intercepto -4.5348 0.1832 -24.754 < 2e-16
Accesibilidad/inaccesible 2.2164 0.1768 12.537 < 2e-16
Densidad capilar baja 2.3536 0.5501 4.278 1.88e-05
Ubicación relativa VV -1.0383 0.4870 -2.132 0.0330
Ubicación relativa DV 0.3503 0.1390 2.519 0.0118
Inaccesible*baja densidad -0.9302 0.3831 -2.428 0.0152
Tabla 3.4.2 Resultado del modelo ajustado para explicar el patrón de distribución de acicalamiento social en
el cuerpo del receptor. Variables físicas que afectan a la distribución del acicalamiento alo-en individuos
adultos y sub-adultos (N = 384)
En el contraste entre los tres niveles de la variable ubicación relativa, la ubicación dorso-ventral
(DV) fue estadísticamente diferente de las ubicaciones ventro-ventral y variable (Tabla 3.4.3),
siendo la posición en la que se realizó mayor proporción de acicalamiento (Tabla 3.4.2)
Ubicación Relativa Estimador E.E. z p
VV - Va -1,0383 0,4870 -2,132 0,07270
DV- VV 0,3503 0,1390 2,519 0,02701
DV - Va 1,3886 0,4860 2,857 0,00951
Tabla 3.4.3. Contraste entre los niveles de la variable Ubicación relativa.
66
Según el modelo, el sexo y la diferencia de rango no afectaron a la elección de la parte del cuerpo
acicalada, y tampoco hubo una diferencia en la proporción de ubicación relativa adoptada según
el rango. Al analizar por separado la proporción de alo-acicalamiento realizado utilizando las
ubicaciones dorso-ventral y ventro-ventral según la diferencia de rango, la ubicación relativa
ventro-ventral fue adoptada una mayor proporción de veces por los dominantes cuando ejercieron
el rol de actores (x2 = 5.0109, g.l. = 1, p = 0,012), en cambio cuando el actor era subordinado
respecto al receptor, la ubicación relativa fue dorso-ventral una mayor proporción de veces
(x2 = 3.0311, g.l. = 1, p = 0.040) (Fig. 3.4.4).
Fig. 3.4.4. Promedio de la proporción de alo-acicalamiento realizado con posiciones relativas dorso-
ventral (DV) y ventro-ventral (VV) corregida por la superficie corporal y según la diferencia de rango.
Los valores de diferencia de rango negativos indican que el actor era dominante respecto al receptor.
3.5 Discusión
Los monos caí dirigieron el alo-acicalamiento a las partes del cuerpo clasificadas como
inaccesibles para el receptor, tal como predice la hipótesis de complementariedad. Según la
misma, el acicalamiento social no se distribuye de manera homogénea en el cuerpo, sino que se
distribuye principalmente sobre las superficies inaccesibles, que en este estudio ocuparon un
porcentaje menor de la superficie corporal. El auto-acicalamiento, debido a restricciones físicas,
necesariamente se dirige a las zonas accesibles, mientras que el acicalamiento social se distribuye
0
0.05
0.1
0.15
0.2
0.25
-15 -13 -11 -9 -7 -5 -3 -1 2 4 6 8 10 12 15
Pro
med
io d
e P
rop
orc
ión
/su
per
fici
e
Diferencia de rango
DV
VV
67
de manera complementaria principalmente sobre las superficies inaccesibles, que en este estudio
ocuparon el 34,2% de la superficie corporal. De esta manera, el auto-acicalamiento actúa como
modulador de la distribución del alo-acicalamiento (Pérez & Veá 1999). Según la clasificación
basada en la accesibilidad que adopté en este estudio, las partes del cuerpo inaccesibles
representaron el 34,2 % de la superficie corporal y recibieron una mayor proporción del
acicalamiento social, indicando que la distribución de este comportamiento no es al azar ni
proporcional a la superficie de cada parte del cuerpo. Además, hubo un efecto más marcado
cuando, además de ser inaccesibles, las partes del cuerpo tenían una elevada densidad capilar,
aunque no todas las zonas inaccesibles y/o con mucha cantidad de pelo, recibieron la misma
proporción de alo-acicalamiento. El mismo patrón fue descripto en otras especies (Cercocebus
torquatus lunatus: Pérez & Veá 1999; M. fuscata: Zamma 2002), aunque con algunas diferencias
en las interpretaciones. En el estudio de Zamma (2002), la duración de los bouts de alo-
acicalamiento no fue uniforme en las distintas partes del cuerpo, siendo mayores en las partes
inaccesibles. Además, frente a la misma posibilidad de acceso, en las superficies externas de
algunas partes, como los brazos, que poseen una mayor densidad capilar, la frecuencia de auto-
acicalamiento fue mayor que en las partes internas, indicando que no todas las partes del cuerpo
tienen el mismo valor para el acicalamiento. En este estudio comprobaron que en las superficies
externas había una mayor infestación por piojos, y aunque la razón entre el número de piojos por
fibra capilar es uniforme en todo el cuerpo, en las superficies externas la densidad capilar es
mayor, por lo tanto, en estas zonas también había un mayor número de piojos. En ese estudio la
necesidad de higiene fue interpretada como el factor que determina la formación de lazos sociales
con otros individuos, como una estrategia para tener con quién llevar a cabo este intercambio
altruista de limpieza. Pérez & Veá (1999), en cambio entendieron que, si bien la higiene puede
explicar el patrón sesgado hacia las partes del cuerpo inaccesibles, la falta de uniformidad en la
cantidad de alo-acicalamiento que reciben todas las partes del cuerpo incluidas en esta categoría
conduce a pensar que el componente social también tiene un peso importante. La mayor cantidad
de acicalamiento social fue dirigido a la región dorso-caudal que, más allá de la demanda de
higiene, fue interpretada como un acto ritualizado asociado con la posibilidad de relajar al
receptor y evitar posibles agresiones. Si el alo-acicalamiento tiene este valor comunicacional, las
características relativas de las díadas respecto al sexo y diferencia de rango deberían afectar a la
parte del cuerpo acicalada en función de las ubicaciones relativas que deben adoptar el actor y el
receptor. Al evaluar las ubicaciones relativas de los monos caí durante el alo-acicalamiento en
función de la diferencia de rango, las ubicaciones ventro-ventrales fueron más frecuentes cuando
68
el actor era dominante sobre el receptor, y las dorso-ventrales cuando el actor era subordinado.
Si bien los monos caí no manifiestan una aversión al contacto visual (Aspden 2007),
probablemente otros factores sociales, como el grado de afiliación de las díadas, podrían incidir
en la relación espacial durante las interacciones de contacto físico, como el acicalamiento social.
Moser et al. (1991) incluyeron una medida de afiliación expresada como la frecuencia de alo-
acicalamiento de las díadas, y comprobaron que las díadas que tienen bajas frecuencias de
acicalamiento social prefieren dirigir el alo-acicalamiento a las superficies dorsales del receptor.
En línea con el patrón que describen los estudios de referencia para los monos Catarrinos, la
evaluación conjunta del efecto de la accesibilidad y densidad de pelo, más el sexo y diferencia
de rango de las díadas, no demostró un efecto de las variables sociales entre actor y receptor,
sobre las partes del cuerpo acicaladas. Sin embargo, además del efecto sinérgico de las partes
inaccesibles con alta densidad de pelo, la ubicación relativa del actor y del receptor sí explicó
parte de la variación de las partes del cuerpo acicaladas, con una mayor proporción de ubicación
relativa dorso-ventral. Según la clasificación adoptada en este estudio, las partes del cuerpo que
se incluyen dentro de las categorías inaccesible, alta densidad de pelo y que requieren de una
ubicación dorso-ventral son la espalda y el cuello. En su estudio sobre la elección de las partes
del cuerpo en Sapajus cay, Aspden (2007) obtuvo evidencia de que el alo-acicalamiento todavía
conserva una función higiénica en esa especie, e interpreta que sólo la función higiénica puede
explicar el patrón de distribución que encontró. Sin embargo, su muestra consistió en cinco
hembras adultas en cautiverio, por lo tanto, estaban anulados varios componentes sociales como
diferencias de edad y sexo. De todas maneras, incorpora elementos en la discusión, como las
restricciones posturales de los individuos por tratarse de monos arborícolas cuya posición de
descanso usualmente es de lado o con la superficie ventral en contacto con el soporte sobre el
cual se encuentren, limitando la exposición principalmente a las superficies dorsales del cuerpo.
Durante una interacción, es posible que la parte del cuerpo sea determinada por el actor, que
puede hacer una elección en base a la mayor probabilidad de encontrar ectoparásitos, y por eso
elige zonas inaccesibles, o puede elegir aquellas zonas que disminuyan la probabilidad de ser
agredido, pero también el receptor podría manipular la parte del cuerpo que expone (Aspden
2007). Por ejemplo, los monos caí solicitan ser acicalados acercándose a un individuo y
exponiendo una parte de su cuerpo, que usualmente son la cabeza, cuello y espalda (obs pers.).
La ubicación relativa dorso-ventral es utilizada cuando se acicala la superficie dorsal del cuerpo,
que combina una mayor dificultad de acceso manual con el impedimento de alcance visual, el
69
patrón predicho por la hipótesis de complementariedad. La postura dorso-ventral fue adoptada
en mayor proporción por los individuos subordinados cuando eran actores durante la interacción,
en tanto que cuando el actor era dominante, asumía una postura ventro-ventral en mayor
proporción que los subordinados. No obstante, la postura más frecuente sin tener en cuenta otras
variables físicas o sociales fue la postura variable, que coincide con la parte del cuerpo que
recibió una mayor proporción de acicalamiento social, que fueron la cabeza y los copetes.
Una diferencia metodológica con el estudio de Aspden (2007), es que él estableció tres categorías
de accesibilidad para caracterizar a las partes del cuerpo, según sean de fácil acceso, difícil acceso
o inaccesibles. Si bien incluye la visibilidad en la medida de accesibilidad, la definición es muy
subjetiva, en términos de eficiencia del auto-acicalamiento. La eficiencia, para ser incorporada,
debería ser estimada de alguna manera para saber, por ejemplo, el porcentaje de ectoparásitos y
suciedad removida. Esto es prácticamente imposible de llevar a cabo con animales silvestres. Por
eso, el criterio que adopté en este estudio se basó en que se cumplan a la vez los requisitos de
accesibilidad y visibilidad. Estas diferencias podrían limitar las comparaciones entre los estudios,
pero en ambos casos la hipótesis de complementariedad fue apoyada. En este estudio, además,
incorporé variables sociales que afectan a la distribución del acicalamiento social.
Este estudio constituye el primero en evaluar cómo afectan algunos indicadores físicos
relacionados con la presencia de ectoparásitos, en conjunto con características sociales, a la
distribución física del acicalamiento social en monos caí silvestres. Si bien el patrón se
corresponde con la distribución esperada bajo una función higiénica, no es suficiente para
explicar distribuciones diferentes entre sexos o según la posición en la jerarquía. Esto sugiere
que existe una integración de las funciones higiénica y social, y que la segunda puede actuar
modulando a la primera. Estudios enfocados en el contexto de ocurrencia o el estilo de alo-
acicalamiento y el patrón motor podrían a ampliar la barrera del entendimiento de los usos del
acicalamiento, teniendo en cuenta que, por ejemplo, los macacos acicalan de una manera errática
después de una agresión (Boccia 1983). A la vez sería conveniente combinar distintas medidas
de la cantidad de acicalamiento dirigido a cada parte del cuerpo (frecuencia, duración,
proporción), e incorporar elementos como el rol de los receptores al exponer las partes de su
cuerpo y las solicitudes de acicalamiento social que podrían dar pistas sobre su uso como señal
(frecuencia) o debido a una demanda de limpieza exhaustiva (duración).
70
CAPÍTULO IV: IMPORTANCIA RELATIVA DE
LAS FUNCIONES HIGIÉNICA Y SOCIAL DEL
ALO-ACICALAMIENTO
4.1 Antecedentes
El alo-acicalamiento es una de las características más destacadas de la vida social de los
primates (Dunbar 2010). Si bien los actos involucrados en el acicalamiento están orientados a
retirar suciedad y ectoparásitos, existe consenso en que no es una actividad que los primates
realicen con fines exclusivamente higiénicos, ya que la proporción de tiempo que destinan a
acicalarse sugiere que tiene también una importancia social (Sparks 1967, Dunbar 1991). Esto se
ve reflejado en la distribución de esta actividad, que no es uniforme dentro de los grupos, sino
que la elección de compañeros está sesgada por variables sociales como el parentesco (Sade
1965, Schino 2001), el sexo (Sparks 1967, Mitchell &Tokunaga 1976), la edad (Nakamichi
2003), el rango de dominancia en el grupo (Seyfarth 1977, Silk et al. 1981, Hemelrijk 1994, Di
Bitetti 1997); y el estado reproductivo de las hembras (Hemelrijk et al. 1992). La mayoría de los
estudios sobre el aspecto social del acicalamiento se han concentrado en los primates Catarrinos
(Seyfarth 1977, Seyfarth & Cheney 1984, Samuels et al. 1981), que destinan hasta un 20 % de
su presupuesto de tiempo a esta actividad (Dunbar 1991, Lehmann et al. 2007). Dunbar (1991)
propuso que dado el mayor tiempo que invierten en esta actividad, el dominio social del alo-
acicalamiento estaría limitado a los Catarrinos, mientras que en los Platirrinos la principal
función sería la higiénica. Sin embargo, estudios posteriores demostraron la importancia social
del alo-acicalamiento también para los primates Platirrinos (O’Brien 1993, Perry 1996, Di Bitetti
1997, Parr et al. 1997, Sánchez-Villagra et al. 1998, Lazaro-Perea et al. 2004), sin que esto
implique que la función higiénica haya perdido importancia, sino poniendo en evidencia la
necesidad de examinar y discutir la importancia relativa de estas funciones en distintas especies
de primates.
El aspecto higiénico del acicalamiento, como un comportamiento destinado a mantener
la piel y el pelo en condiciones saludables, otorga beneficios que pueden repercutir, directa o
71
indirectamente, en el estado de salud de los individuos (Akinyi et al. 2013). En un corto plazo,
el receptor se beneficia durante el transcurso de la interacción debido a la disminución de la carga
de ectoparásitos, como piojos, pulgas y garrapatas (Saunders y Hausfater 1988), y a la limpieza
del pelo y la piel, un aspecto fundamental para mantener su eficacia como aislante térmico
(Roberts 1988). Los ectoparásitos son agentes causantes de dermatitis, prurito y reacciones
alérgicas (Duboscq et al. 2016b) y, en casos de mayor gravedad, pueden ser una vía de contagio
de enfermedades (Nunn & Altizer 2006). Muchos parásitos se transmiten socialmente, y el tipo
de interacciones sociales de los hospedadores determina su grado de exposición al contagio
(Duboscq et al. 2016a). Este riesgo, que se multiplica en las interacciones que requieren de
contacto físico, como el acicalamiento social y la proximidad espacial (Freeland 1976, Loehle
1995, Rimbach et al. 2015), es reconocido como uno de los principales costos de la sociabilidad
(Krause & Ruxton 2002). Aunque los ectoparásitos son susceptibles a la respuesta inmune del
hospedador (Wikel 1984), existen estrategias anti-ectoparasíticas orientadas a minimizar el
riesgo de contagio (Hart 1990, Mooring et al. 2004). La más básica consiste en evitar el contacto
con individuos que presenten signos de enfermedad (Nunn & Altizer 2006), y constituye la
primera línea de defensa del organismo (Mooring 1995). El acicalamiento es otro mecanismo
mediante el cual se controla el riesgo de contraer patógenos transmitidos por ectoparásitos
(Freeland 1976). Estas respuestas comportamentales evolucionaron frente al impacto negativo
de las enfermedades causadas por patógenos en el fitness de los individuos (Lehmann 1993, Heeb
et al. 1998). Sin embargo, el acicalamiento social, al requerir de un contacto físico obligatorio,
expone a los individuos al contagio de parásitos y/o enfermedades, de manera que, desde una
perspectiva adaptativa, involucrarse en una interacción de acicalamiento social debería traducirse
en beneficios para ambos participantes en el corto, mediano o largo plazo (Veá et al. 1999) que
representen una ventaja selectiva (Mooring et al. 2004). A nivel fisiológico se ha documentado
que, en los primates, el acicalamiento social disminuye la frecuencia cardíaca (Boccia et al. 1989,
Aureli et al. 1999) y estimula la liberación de β–endorfinas (Keverne et al. 1989), provocando
una sensación de bienestar y manteniendo bajos los niveles de estrés, no sólo en el receptor, sino
también en el actor (Shutt et al. 2007, Aureli et al. 2010). Beneficios adicionales para el actor
pueden darse vía mecanismos de reciprocidad, al alternar los roles durante el acicalamiento social
(Barrett et al. 1999, 2002), al intercambiar alo-acicalamiento por otros servicios, por ej.
tolerancia (Tiddi et al. 2011), o puede beneficiarse reduciendo sus niveles de estrés fisiológicos,
tal como demostraron Shutt et al. (2007) en su estudio sobre el efecto de dar y recibir
acicalamiento sobre los niveles de cortisol en Macaca sylvanus. Estos autores encontraron que,
72
para los macacos, el acto de acicalar, más que ser acicalado, sumado a la cantidad de individuos
con los que interactuaban, estaba asociado a niveles más bajos de metabolitos de cortisol en las
heces de los individuos. Por otra parte, durante el acicalamiento los primates ingieren algunas de
las partículas que retiran del cuerpo del receptor, obteniendo un suplemento rico en proteínas
(Boccia 1983). Los macacos japoneses (M. fuscata) realizan una secuencia de movimientos de
extracción de huevos de piojos que culmina con la ingesta de los mismos (Tanaka & Takefushi
1993), y esta recompensa alimenticia podría actuar como un refuerzo positivo para el actor,
favoreciendo la continuidad de la búsqueda de ectoparásitos. Además, se ha documentado que la
presencia de ectoparásitos actúa como estímulo suficiente para desencadenar en el actor la
respuesta de acicalar (Akinyi et al. 2013), manteniendo bajo el riesgo de infección por otros
micro-parásitos, especialmente patógenos transmitidos por los insectos vectores (Renquist &
Whitney 1987; Hart 1990). También se ha comprobado que en ausencia de acicalamiento, la
carga de ectoparásitos aumenta considerablemente en algunas especies como Papio ursinus y en
Cercopithecus ascanius (Freeland 1981).
Algunos estudios reportan evidencia de que el alo-acicalamiento es dirigido a partes
específicas del cuerpo, que son aquellas de difícil acceso para el receptor (Barton 1985; Capítulo
III de esta tesis) y/o las que tienen mayor carga de ectoparásitos (Zamma 2002a), o heridas (Pérez
& Veá 2000). Estos antecedentes constituyen evidencia correlacional a favor de la función
higiénica, pero si ésta es su función principal, se podría obtener evidencia causal mediante una
intervención controlada de la carga de ectoparásitos, donde se debería observar una disminución
de la tasa de auto-acicalamiento y acicalamiento social. Madden & Clutton-Brock (2009)
realizaron un experimento de reducción de la carga de ectoparásitos para disminuir la necesidad
de higiene mediante acicalamiento en suricatas (Suricata suricatta) en estado silvestre, y
evaluaron los efectos sociales al disminuir la cantidad de acicalamiento recibido. Considerando
el efecto relajante provocado por el alo-acicalamiento, los autores predijeron que al disminuir
éste, ocurriría un aumento del antagonismo, que puede expresarse en forma de agresiones
directas o variantes más sutiles como sumisiones o distintas maneras de evitar el contacto con
los individuos dominantes, por ej. alejamientos (Kutsukake & Clutton-Brock 2006). Como
consecuencia de la manipulación de la función higiénica, registraron una disminución en las tasas
de acicalamiento social a nivel grupal y un aumento de las tasas de vigilancia y marcado,
comportamientos no sociales asociados a un mayor nivel de estrés (Madden & Clutton-Brock
2009).
73
En el caso de los primates, los principales comportamientos asociados a un estado de
estrés o ansiedad son comportamientos auto-dirigidos, con un patrón motor asociado a
actividades de cuidado corporal, como el rascado o el auto-acicalamiento (Aureli et al. 1999;
Maestripieri et al. 1992). La ocurrencia de estas actividades está asociada a contextos estresantes
(Maestripieri et al. 1992) o de incertidumbre social, por ej. cuando hay individuos dominantes en
proximidad, dada la mayor probabilidad de recibir una agresión (Polizzi di Sorrentino et al.
2012). Sin embargo, estos comportamientos también son explicados por la hipótesis parasítica
(Murray 1987, Hart 1990, Mooring et al. 2004), que predice que la frecuencia de
comportamientos auto-dirigidos está directamente relacionada con la carga de ectoparásitos .
Duboscq et al. (2016) analizaron el efecto de factores sociales, como el rango en la jerarquía de
dominancia; la carga de ectoparásitos y factores ambientales, como temperatura y humedad, en
la ocurrencia de comportamientos auto-dirigidos en macacos japoneses (Macaca fuscata
fuscata), Si bien la hipótesis higiénica considera que el auto-acicalamiento cumple la función de
retirar ectoparásitos (Boccia 1983), el rascado no es considerado frecuentemente como
mecanismo profiláctico en primates. Sin embargo, aunque no es tan efectivo como el
acicalamiento (auto y alo) en cuanto a la manipulación fina para retirar ectoparásitos, permite
alcanzar zonas que son de difícil acceso mediante el auto-acicalamiento, por ej. las superficies
dorsales del cuerpo, y además puede dañar o matar a los ectoparásitos (Clayton y Bush 2010).
Estos autores encontraron que la tasa de rascado fue mejor explicada por la carga de ectoparásitos
que por variables sociales, mientras que el auto-acicalamiento se relacionó más con una
combinación de variables sociales y carga de ectoparásitos. Además, destacan la idea de que los
comportamientos auto-dirigidos son un sistema complejo que responde a la interacción de
distintos factores, cada uno con una importancia relativa diferente. Algo similar ocurre con el
alo-acicalamiento, en el cual coexisten funciones sociales con la función higiénica, aunque se
desconoce cómo interactúan los factores sociales y la carga de ectoparásitos, para determinar la
importancia relativa de cada una de ellas.
Ectoparásitos en primates
Los ectoparásitos son organismos que pasan gran parte de su vida adulta en estrecha
asociación con el hábitat creado por la piel y anexos tegumentarios, o con el nido del hospedador,
poseyendo una adaptación evidente a este hábitat y obteniendo alimento a partir de su huésped
(Marshall 1981). Los primates, como la mayoría de los mamíferos, son hospedadores naturales
de ectoparásitos (Kuhn 1967), representados principalmente por tres órdenes de artrópodos:
74
Phthiraptera (piojos), Ixodida (garrapatas) y Siphonaptera (pulgas). El principal riesgo asociado
con las infestaciones con artrópodos reside en que son hospedadores intermediarios de parásitos
y vectores de organismos infecciosos (Renquist & Whitney 1987).
El Orden Phthiraptera está compuesto por los subórdenes Amblycera, Ischnocera y
Anoplura. Los subórdenes Amblycera e Ischnocera agrupan a piojos masticadores y
succionadores o chupadores, que se alimentan de restos de tegumento y de sangre
respectivamente. En su mayoría son parásitos de aves, aunque pueden encontrarse en algunos
mamíferos, como primates Catarrinos y miembros de la familia Indriidae, que son parasitados
por piojos de la familia Trichodectidae (Ischnocera) (Vanin 2012). El suborden Anoplura agrupa
a piojos con piezas bucales especializadas en una alimentación por succión, y las especies
pertenecientes a este grupo son hematófagas (Vanin 2012). Dentro de este orden, la familia
Pediculidae agrupa a los piojos humanos (Pediculus humanus) y a los piojos de los monos
Platirrinos (P. mjobergi). Esta especie se ha encontrado en tres de las cinco familias de monos
neotropicales: Atelidae, Pitheciidae y Cebidae, y en Argentina, se ha registrado en Alouatta
caraya dentro de Parque Nacional Iguazú, Misiones, y en la provincia de Corrientes (Drali et al.
2016). Los piojos son agentes transmisores de bacterias de los géneros Rickettsia, Borrelia y
Bartonella, causantes de enfermedades como tifus epidémico (Hidalgo et al. 2012), enfermedad
de Lyme y fiebre de las trincheras, respectivamente (Badiaga & Brouqui 2012).
Otro grupo de ectoparásitos de importancia para los primates son las garrapatas (Orden
Ixodida), especialmente la familia Ixodidae, que son las llamadas “garrapatas duras”. Todos los
representantes del orden son ectoparásitos hematófagos obligados que parasitan a una amplia
variedad de vertebrados terrestres y voladores, y a algunas serpientes y lagartijas marinas
(Hoogstraal 1985). Las garrapatas se destacan por su importancia sanitaria, ya que son vectores
de enfermedades infecciosas, capaces de transmitir patógenos a una amplia gama de
hospedadores, incluyendo a primates humanos y no humanos (Labruna et al. 2002). Al igual que
los piojos, son agentes transmisores de Rickettsia (Hidalgo et al. 2012). Uno de los géneros de
garrapatas responsables de la transmisión de estas enfermedades es Amblyomma, que ha sido
reportado en monos capuchinos (Moraes Barros & Baggio 1992). Además, pueden causar
inflamación crónica y costras exudativas en la piel (Brain & Bohrmann 1992). Las garrapatas
son los ectoparásitos con mayor impacto negativo en la supervivencia y la reproducción de sus
hospedadores (Lehmann 1993). Son un grupo exitoso, debido a que se encuentran en muchos
tipos de ambientes, son resistentes a diversos estresores ambientales, tienen ciclos de vida
relativamente largos y un alto potencial reproductivo (Ginsberg et al. 1995).
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Las pulgas (Orden Siphonaptera) se encuentran sobre múltiples hospedadores, entre ellos
los primates. Si bien la información sobre la importancia de las infestaciones con pulgas en
primates es escasa, estos insectos causan reacciones alérgicas, prurito y ocasionalmente
infecciones bacterianas secundarias (Abby et al. 2012).
Además de su función primaria higiénica, el valor social del acicalamiento se traduce en
múltiples funciones que van desde una inversión en relaciones a largo plazo, reflejadas en la
formación de lazos sociales, o puede utilizarse como un medio durante el intercambio de
commodities, que pueden consistir en más acicalamiento o en otros recursos. También puede ser
utilizado para inhibir agresiones, o como una manera de comunicar las intenciones. La
complementariedad de las funciones sociales e higiénica, puede presentar variaciones en la
expresión en distintas especies y contextos ecológicos o sociales, adquiriendo, cada una, distinta
importancia relativa sobre la otra.
Luego de que Dunbar (1991) propusiera que el alo-acicalamiento cumple diferentes
funciones en los primates Catarrinos y Platirrinos, social e higiénica respectivamente, estudios
realizados con monos capuchinos demostraron la importancia social del acicalamiento para las
especies de este último grupo (Cebus olivaceus: O’Brien 1993; Cebus capucinus: Perry 1996;
C. apella: Parr et al. 1997, Manson et al. 1999, 2004; Sapajus nigritus: Di Bitetti 1997, Tiddi
et al. 2009, 2010). Las funciones higiénica y social no son mutuamente excluyentes, pero es
importante documentar la existencia de estas funciones en distintos grupos de primates con el fin
de establecer la importancia relativa de cada una (Di Bitetti 1997).
4.2 Objetivos e hipótesis
El objetivo general de este capítulo es evaluar mediante un procedimiento experimental la
importancia de la función higiénica del alo-acicalamiento.
4.2.1 Objetivos específicos
1. Comparar la cantidad de acicalamiento social recibido por los individuos antes y después de
aplicar un tratamiento con antiparasitario, para evaluar si el mismo afecta de manera directa a la
cantidad de acicalamiento que recibe un individuo.
2. Comparar la frecuencia de los comportamientos auto-dirigidos (auto-acicalamiento y rascado)
en los individuos antes y después de la aplicación del tratamiento con antiparasitario
76
4.2.3 Hipótesis y predicciones
Además de cumplir una función higiénica, el alo-acicalamiento es utilizado en
intercambios cooperativos, cumpliendo diversas funciones sociales. Estas funciones co-existen
en los primates, pero la importancia relativa de cada una de ellas en diferentes especies y
contextos socio-ecológicos, puede dar cuenta del patrón observado en las relaciones de
acicalamiento. En este capítulo evalúo la importancia relativa de la función higiénica y la función
social, aplicando un antiparasitario con el fin de reducir la carga de ectoparásitos. Las hipótesis
planteadas son:
H1. Al igual que la función social, en los primates la función higiénica también es importante,
de manera que la cantidad de acicalamiento que un individuo recibe o se realiza a sí mismo estará
directamente relacionada con la carga de ectoparásitos que posee. P1.1. La manipulación
mediante drogas antiparasitarias tendrá un efecto directo en el acicalamiento, disminuyendo la
frecuencia y/o duración del acicalamiento recibido por los individuos que sean tratados con la
droga. P1.2. El uso de antiparasitario provocará una disminución de la frecuencia de
comportamientos auto-dirigidos de cuidado corporal (auto-acicalamiento y rascado) en los
individuos que reciban el tratamiento. P1.3 Los individuos no tratados no van experimentar
cambios en sus relaciones de acicalamiento.
4.3 Metodología
Protocolo experimental
El experimento de desparasitado lo realicé en colaboración con la Dra. Ilaria Agostini,
que estaba llevando a cabo un proyecto de investigación que tenía entre sus objetivos disminuir
experimentalmente la carga de endoparásitos (ver mas adelante). Durante los inviernos (mayo –
agosto) de 2013 y 2014 tratamos con antiparasitarios orales a la mitad de los individuos adultos
(AD) y sub-adultos (SAD) de los grupos Macuco y Spot (composición de los grupos: Tabla 2.1)
(Agostini et al. 2017).
Los individuos seleccionados para tratar con el antiparasitario fueron aislados en una
trampa Tomahawk modificada con una puerta interior adicional, y adaptada para manejar de
77
manera remota, mediante un sistema de sogas, la apertura y cierre de las puertas que separaban
sus compartimentos (Fig. 4.1 A). De esta manera, nos aseguramos que el individuo seleccionado
para el tratamiento con antiparasitario pudiera ser aislado antes de ser tratado. La trampa se
colocó en plataformas colgantes que los monos utilizan frecuentemente en experimentos de
aprovisionamiento de alimento (para una descripción detallada de las mismas, ver Janson 1996)
(Fig. 4.1 B). Una vez dentro de la trampa se le permitía el acceso e ingestión de fruta que contenía
la dosis de droga deseada. Este procedimiento de captura se aplicó con los primeros cuatro
individuos tratados, para los restantes aprovechamos oportunidades en las que estaban alejados
del resto del grupo (10 m o más), y colocábamos la banana con antiparasitario en una balanza o
en las plataformas de aprovisionamiento, que fueron utilizadas durante los dos periodos de
estudio (para detalles sobre el objetivo del uso de estos elementos, ver Agostini et al. 2017).
Fig.4.3.1 Trampa Tomahawk utilizada para capturar a los individuos tratados. A. Señalización de las sogas
para manejar la apertura y cierre. B. Trampa colocada en la plataforma.
La ivermectina (22,23-dihydroavermectin B1) pertenece a la familia de las avermectinas,
compuestos con propiedades vermecidas y ectoparasiticidas (Campbell & Benz 1984). Se cree
que la ivermectina actúa sobre nematodes y artrópodos potenciando la liberación del ácido
gamma-aminobutírico (GABA) en ciertas sinapsis nerviosas, y bloqueando la transmisión de
señales nerviosas mediadas por GABA (Wang & Pong 1982). La parálisis de los parásitos es el
efecto más evidente causado por esta droga, aunque también suprime procesos reproductivos
(Campbell & Benz 1984). Su eficacia está comprobada para al menos algún estado del desarrollo
de varios grupos de artrópodos: suborden Cyclorrapha (O. Diptera), suborden Anoplura y una
especie del suborden Ischnocera (ambos O. Phthiraptera), un piojo masticador en bovinos
(Bovicola [Damalinia] bovis) (Díaz Carrasco et al. 2000). La ivermectina es una droga no tóxica
78
utilizada con frecuencia en medicina veterinaria, especialmente en bovinos, pero también como
método antiparasitario en monos en condiciones de cautiverio (Sakamoto et al. 1991, Dufour et
al. 2006). Su eficacia para tratar infestaciones causadas por ácaros, ha sido comprobada en Cebus
capucinus y Saimiri sciureus (López-Ruiz 2008). También resulta efectiva para el tratamiento de
pediculosis en humanos (Chosidow et al. 2010). Puede suministrarse por vía oral, tópica o
inyectable, siendo las más recomendadas la subcutánea, intramuscular y por derrame dorsal
(Bousquet-Me´lou et al. 2004). Estudios realizados con ganado vacuno indican que la máxima
concentración plasmática, en el caso de la ivermectina inyectable, se alcanza aproximadamente
a los 35 días de la aplicación, y su acción se extiende hasta 75 días contra garrapatas y 56 días
contra ácaros de la sarna (Carrillo Barbosa, ficha técnica). En el caso de las infestaciones por
piojos en Macaca mulatta tratados con ivermectina subcutánea, luego de tres meses de aplicada
la segunda y última dosis del tratamiento, los individuos aún no presentaban piojos (Mader et al.
1988). En esta tesis, al tratarse de una única aplicación oral, asumí una postura más conservadora
y consideré 30 días como ventana de efecto residual.
Para el suministro del antiparasitario, seleccionamos aproximadamente a la mitad de los
individuos adultos y subadultos para ser tratados con una única dosis de ivermectina (Sistema
ENDECTOCIDA® 5 mg. - Laboratorio Holliday Scott; dosis recomendada: 0.2 mg/kg de peso
corporal) que fue mezclada con una dosis de praziquantel (CESTODAN® 25 mg. – Laboratorio
König; dosis recomendada: 5g/kg de peso corporal) para completar el tratamiento contra
endoparásitos (Agostini et al. 2017), aunque esta última droga no tiene efectos contra los
ectoparásitos. Varios individuos de ambos sexos fueron pesados en una balanza elctrónica
(Agostni et al. 2017), y en base a esta información se prepararon las dosis teniendo en cuenta el
valor máximo del rango de pesos (Tabla 4.3.1). El coctel de drogas fue administrado por vía oral,
los comprimidos triturados se colocaron en trozos de banana de aproximadamente 5 cm de
espesor y se depositaron en el segundo compartimento de la trampa o en la plataforma o en la
balanza. En el primer caso, cuando el individuo seleccionado ingresaba al primer compartimento,
se cerraba la primera puerta, y una vez aislado en el primer compartimento, se abría la segunda
puerta para permitirle el acceso a la pieza de banana con antiparasitario. La permanencia dentro
de la jaula se extendía hasta haber comido toda la pieza de banana, para asegurar que solo ese
individuo coma la dosis preparada. A continuación, era liberado y monitoreado para evaluar si
se registraban efectos adversos causados por alguna de las drogas. Los monos ingresaban a la
balanza o a la plataforma espontáneamente, sin captura previa, minimizando el estrés que podían
experimentar en la trampa Tomahawk. La preparación de las dosis de drogas estuvo a cargo del
79
veterinario Ezequiel Vanderhoeven del Instituto nacional de Medicina Tropical (INMeT), quien
además se encargó de monitorear posteriormente a los individuos tratados.
Periodo de
estudio
Sexo Peso
(media ± DE)
Rango N
Invierno de 2013 Hembras 2.395 ± 0.096 1.930-2.710 8
Machos 3.227 ± 0.116 2.760-3.475 3
Invierno de 2014 Hembras 2.644 ± 0.052 2.125-2.887 9
Machos 3.831 ± 0.159 3.463-4.100 4
Tabla 4.3.1. Promedio ± DE y rango de peso corporal (kg) de las hembras y machos adultos de los dos
grupos de estudio durante los inviernos consecutivos. N = número de individuos pesados de cada categoría
de sexo. Tomado de Agostini et al. (2017), material suplementario.
El diseño del experimento no contempló una evaluación directa del efecto del suministro
de las drogas sobre los individuos tratados mediante una estimación de la carga de ectoparásitos
en los mismos. El motivo por el cual no incluí esta medida es que la intervención necesaria para
obtenerla resulta extremadamente invasiva, dado que incluye la captura y tratamientos con
anestesia de los individuos. La unificación de los protocolos experimentales del presente estudio
y del estudio sobre endoparásitos llevado a cabo por la Dra. Agostini permitió utilizar medidas
directas del efecto de la droga sobre los endoparásitos como evidencia de su efectividad y, por
extrapolación, la consideré como evidencia indirecta de su acción sobre los ectoparásitos. El
suministro del cóctel de ivermectina y praziquantel redujo la riqueza de especies de endoparásitos
y la carga de larvas de Filariopsis sp. y de huevos de Hymenolepididae (Agostini et al. 2017).
Este efecto sobre los endoparásitos, comprobado empíricamente, constituye evidencia de la
acción de la droga, y, aunque para los ectoparásitos constituye una evidencia indirecta, no existen,
a priori, razones para considerar que la droga no haya actuado sobre éstos.
Datos de comportamiento
Realicé un muestreo focal sobre los individuos adultos y subadultos tratados y no tratados de los
grupos Macuco y Spot durante cuatro meses (mayo – agosto) de 2013 y 2014. Durante las
muestras continuas sobre individuo focal, de 10 min. de duración, registré las actividades,
80
interacciones de acicalamiento, agresiones y proximidades que involucraban al individuo focal
(ver protocolo de muestreo focal, capítulo II).
Análisis de los datos
En base a las fechas de desparasitado, definí dos etapas de muestreo: una etapa de Pre-
tratamiento (PreT), desde el inicio de la campaña hasta una semana después de la fecha de
suministro de antiparasitario, y otra de Post-tratamiento (PostT), desde una semana posterior a la
ingestión de las drogas (desparasitado) hasta el final de la campaña. El set de datos fue dividido
según estas etapas y, a partir de los muestreos focales, calculé la tasa (frecuencia/hs de
observación) y duración (min/hs. de observación) de alo-acicalamiento y auto-acicalamiento de
los individuos tratados y no tratados en las etapas de pre y post-tratamiento en 2013 y 2014.
Tratamiento con antiparasitario
En 2013 los individuos del grupo Macuco y en 2014 los individuos del grupo Spot no
fueron tratados el mismo día. En el invierno de 2013, los individuos del grupo Macuco fueron
desparasitados entre el 17 de junio y el 2 de julio (N = 7), y los individuos del grupo Spot fueron
desparasitados el 27 de junio (N = 3). En 2014 la desparasitación del grupo Macuco se llevó a
cabo el 16 de julio (N = 5), y en del grupo Spot el 16 y el 18 de julio (N = 4).
Para establecer las fechas límite de las etapas de pre y post-tratamiento de los individuos no
tratados (NT), calculé el porcentaje de individuos tratados que fueron desparasitados cada día, y
asigné al azar al mismo porcentaje de individuos no tratados a cada. Para ello, a partir de la lista
de individuos no tratados, ordenados alfabéticamente les asigné un orden de manera aleatoria
(función sample de R: sample (1:6, 6, replace=F), y en base a este orden los asigné a cada día de
desparasitado. En el grupo Macuco, el 14 % de los individuos tratados y el 14% de los no tratados
tuvieron como fecha límite de las etapas de pre y post-tratamiento a la semana posterior al primer
día de desparasitado, siguiendo el mismo esquema, el 43 %, 29% y 14% se correspondieron con
el segundo, tercero y cuarto día de desparasitado, respectivamente. En el caso de Spot 2013 y
Macuco 2014, los individuos tratados fueron desparasitados el mismo día, de manera que la fecha
del post-tratamiento coincidió para todos los individuos, y en el grupo Spot en 2014 completé el
desparasitado en dos días, el 50% de los individuos fueron tratados el primero y el 50% el
segundo día. La asignación a cada fecha límite de etapas de pre y post-tratamiento de los
individuos no tratados fue con el mismo procedimiento utilizado para el grupo Macuco en 2013
81
(Tabla 4.3.2 a y b). Debido a eventos de dispersión o desapariciones, no fue posible tratar con
antiparasitario en 2014 a algunos de los individuos no tratados en 2013.
Macuco 2013 Fecha Spot 2013 Fecha
Tratados No Tratados Tratados No Tratados
OFE CRD, MAW 24/6 JOS, EVA,
TET
TRU, RIN, BIA,
DAN,FRA 4/7
SRG, TIT, EDU DAL, SOL, SRP, ERN,
MAV 25/6
THE, EST RIC, MGO, YOL 5/7
ING FEN 9/7
N = 7 N = 11 N = 3 N = 5
Tabla 4.3.2 a. Fechas de aplicación del antiparasitario a cada individuo tratado en los grupos Macuco y
Spot en 2013. Estas fechas definieron las etapas de PreT y PostT para ellos y para los individuos que
fueron elegidos aleatoriamente entre los no tratados con las drogas.
Macuco 2014 Fecha Spot 2014 Fecha
Tratados No tratados Tratados No Tratados
CRD, ERN,
MAW, RIC,
SOL
THE, SRG, EDU, EST,
ING, MAV, MOR,
ESB, FEN, OFE
23/7 BIA, DAN CAM, HOR, FRA, JOS 23/7
RIN, TRU EVA, TET, ROB, BOR 25/7
N = 5 N = 10 TOTAL N = 4 N = 8 TOTAL
Tabla 4.3.2 b. Fechas de aplicación del antiparasitario a cada individuo tratado y la asignación al azar de
los individuos no tratados en los grupos Macuco y Spot en 2014. Estas fechas definieron las etapas de
PreT y PostT para ellos y para los individuos que fueron elegidos aleatoriamente entre los no tratados con
las drogas.
Alo-acicalamiento recibido en las etapas de pre y post-tratamiento:
Para evaluar si hubo diferencias en el alo-acicalamiento recibido, el auto-acicalamiento y
el rascado en las etapas de pre y post-tratamiento, realicé pruebas de rangos con signos de
Wilcoxon para muestras apareadas. Como en los individuos tratados la diferencia esperada en
ambas medidas era con una dirección definida, la prueba fue unilateral con un nivel α = 0.05.
Los individuos no tratados fueron el control del experimento, en ellos no esperaba que existan
diferencias entre el pre y post-tratamiento, por lo tanto, la prueba de Wilcoxon fue bilateral con
un nivel α = 0.05.
82
4.4 Resultados
Evidencia de potencial de presencia de ectoparásitos
A partir de las muestras fecales colectadas para estimar la carga de endoparásitos,
analizadas por el veterinario Ezequiel Vanderhoeven, se encontraron restos de exoesqueletos de
ácaros y una pulga, potenciales ectoparásitos de los monos caí (Fig. 4.4.1). Aunque no constituye
una evidencia directa de la presencia, y mucho menos de la carga de los mismos, su presencia
puede indicar una ingesta a partir de las sesiones de alo-acicalamiento o auto-acicalamiento.
Fig. 4.4.1. Exosesqueletos de ácaros (izquierda y centro) y pulga (derecha) encontrados en las muestras
fecales de los monos.
Alo-acicalamiento recibido en las etapas de pre y post-tratamiento
No hubo diferencias en la frecuencia del acicalamiento recibido por los individuos
tratados y no tratados en 2013 y 2014 (Tabla 4.4.1, Fig 4.4.2). En los dos grupos, tratados y no
tratados, se observa que en la etapa post-tratamiento hubo más individuos que recibieron alo-
acicalamiento (Fig 4.4.3).
2013 Macuco Tratados W = 3, p = 0.6
No Tratados W = 2, p = 0.5
Spot Tratados W = 2, p = 0.75
No Tratados W = 0 p = 0.97
2014 Macuco Tratados W = 9 , p = 0.125
No Tratados W = 0.5 , p = 0.79
Spot Tratados W = 0 , p = 0.963
No Tratados W = 0 , p = 0.963
Tabla 4.4.1. Resultados de la prueba de Wilcoxon para evaluar las diferencias en la tasa (frecuencia/h) de
alo-acicalamiento recibido por los individuos tratados y no tratados de los grupos Macuco y Spot durante
los años 2013 y 2014.
83
A.
B. C.
D. E
F.
Fig. 4.4.2. Tasa (frecuencia/h) de alo-acicalamiento recibido por los individuos tratados (T) y no tratados
(NT) en las etapas de pre-tratamiento (PreT) y post-tratamiento (PosT). A: Macuco (T) 2013: B: Spot (T)
2013, C: Spot (NT) 2013; D: Macuco (T) 2014; E: Macuco (NT) 2014; F: Spot (T) 2014. Los gráficos
correspondientes a los individuos no tratados de Macuco en 2013 y Spot 2014 no se incluyen debido a
que las tasas de alo-acicalamiento fue 0.
84
A.
B.
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
EDU EST EVA ING JOS OFE SRG TET THE TIT
Tasa
de
alo
-aci
cala
mie
nto
Receptor
PreT
PosT
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
Tasa
de
alo
-aci
cala
mie
nto
Receptor
PreT
PosT
85
C.
D.
Fig 4.4.3. Tasa (frecuencia/h) de alo-acicalamiento en las etapas de pre- tratamiento (PreT) y post-
tratamiento (PosT) recibido por los individuos en 2013 (A: tratados, B: no tratados), y en 2014 (C:
tratados, D: no tratados)
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
BIA
CR
D
DA
L
DA
N
ERN
FEN
FRA
MA
V
MA
W
MG
O
RIC
RIN
SOL
SRP
TRU
YOL
Tasa
de
alo
-aci
cala
mie
nto
Receptor
PreT
PosT
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
BIA CRD DAN ERN MAW RIC RIN SOL TRU
Tasa
de
alo
-aci
cala
mie
nto
Receptor
PreT
PosT
86
La duración del alo-acicalamiento recibido no fue diferente entre las etapas en ambos
periodos de estudio, aunque en 2014 la prueba de diferencias tiene una significancia muy cercana
al valor límite (Tabla 4.4.2), y en este caso la duración fue menor en la etapa post-tratamiento
para los individuos tratados (Fig. 4.4.4).
2013 Macuco Tratados W = 4, p = 0.39
No Tratados W = 2, p = 0.5
Spot Tratados W = 1, p = 0.87
No Tratados W = 0 , p = 0.97
2014 Macuco Tratados W = 10, p = 0.062
No Tratados W = 3, p = 0.91
Spot Tratados W = 2 , p = 0.5
No Tratados W 0 1, p = 0.5
Tabla 4.4.2. Resultados de la prueba de Wilcoxon para evaluar las diferencias en la duración de alo-
acicalamiento recibido por los individuos tratados y no tratados de los grupos Macuco y Spot durante los
años 2013 y 2014.
87
A.
B C .
D E
F
Fig. 4.4.4. Duración (min/h) del alo-acicalamiento recibido por los individuos tratados (T) y no tratados
(NT) durante las etapas de pre-tratamiento (PreT) y post-tratamiento (PosT) en 2013 y 2014. A: Macuco
2013 (T), B: Spot 2013 (T); C: Spot 2013 (NT); D: Macuco 2014 (T); E: Macuco 2014 (NT); F: Spot
2014 (T). La duración de alo-acicalamiento de los individuos no tratados de Macuco 2013 y Spot en 2014
fue 0.
88
Comportamientos auto-dirigidos en las etapas de pre y post-tratamiento.
La frecuencia y la duración del auto-acicalamiento de los individuos tratados y no tratados
no disminuyeron entre las etapas de pre y post-tratamiento (Tabla 4.4.3) (Fig. 4.4.5), las únicas
diferencias significativas se dieron en el rascado de los individuos no tratados del grupo Spot, los
cuales disminuyeron su tasa de rascado en la etapa de post-tratamiento en ambos años (Tabla
4.4.4) (Fig. 4.4.6).
Año Grupo Frecuencia Duración
2013
Macuco T W = 14, p = 0.265 W = 8, p = 0.735
NT W = 5, p = 0.790 W = 2, p = 0.788
Spot T W = 3, p = 0.625 W= 3, p = 0.625
NT W= 12, p = 0.156 W = 13, p = 0.094
2014
Macuco T W = 4, p = 0.71 W = 3, p = 0.605
NT W = 2, p = 0.95 W = 6, p = 0.427
Spot T W= 2, p = 0.79 W = 0, p = 0.963
NT W = 3, p = 0.185 W = 1, p = 0.5
Tabla 4.4.3 Resultados de la prueba de Wilcoxon para evaluar las diferencias en las tasas (frecuencia/h)
y duración (min/hora) del auto-acicalamiento de los individuos tratados (T) y no tratados (NT) de Macuco
y Spot en los años 2013 y 2014 durante en las etapas de pre y post-tratamiento.
89
A. B.
C. D.
Figura 4.4.5 Tasa auto-acicalamiento (frecuencia/hs.) durante las dos etapas experimentales (PreT = Pre-
tratamiento, PosT = post-tratamiento) de los individuos tratados en 2013 y 2014 de los grupos Macuco
(A y C, respectivamente) y Spot (B y D, respectivamente).
Año Grupo Auto-rascado
2013
Macuco T W = 21, p = 0.148
NT W = 33, p = 0.125
Spot T W= 6, p = 0.125
NT W = 15, p = 0.031
2014
Macuco T W = 11, p = 0.219
NT W = 37, p = 0.187
Spot T W = 9, p = 0.125
NT W = 31, p = 0.039
Tabla 4.4.4. Resultados de la prueba de Wilcoxon para evaluar las diferencias en las tasas (frecuencia/hora)
de rascado de los individuos tratados (T) y no tratados (NT) de los grupos Macuco y Spot en los años 2013
y 2014 durante las etapas de pre y post-tratamiento.
90
A. B.
C. D.
Fig.4.4.6 Tasa de rascado (frecuencia/h) durante las dos etapas experimentales (PreT = Pre-tratamiento,
PosT = post-tratamiento) de los individuos tratados en 2013 y 2014 de los grupos Macuco (A y C,
respectivamente) y Spot (B y D, respectivamente).
4.5 Discusión
En este capítulo me propuse evaluar la importancia relativa de la función social del alo-
acicalamiento, aplicando un antiparasitario con el fin de reducir la carga de ectoparásitos, y de
esta manera alterar la función higiénica. Una limitación de este estudio al momento de concluir
en base a los resultados es que, al no haber probado la efectividad de la droga en la especie bajo
estudio, es necesario partir del supuesto de que la misma fue efectiva en la reducción de la carga
parasitaria. Este aspecto condiciona las interpretaciones basadas en los resultados obtenidos.
Asumiendo que el antiparasitario fue efectivo, este cambio no condujo a una disminución en el
91
alo-acicalamiento recibido por los individuos tratados. Al no haber evaluado de manera directa
la carga de ectoparásitos antes y después del uso del antiparasitario, no se puede descartar
completamente la posibilidad de que la droga no haya actuado de la manera esperada, reduciendo
la carga de ectoparásitos. Sin embargo, la evidencia empírica de la reducción de la carga de
endoparásitos (Agostini et al. 2017), implica necesariamente que la droga fue metabolizada,
reduciendo las probabilidades de que la misma haya fallado en su acción contra los ectoparásitos.
El hecho de que el alo-acicalamiento no haya disminuido luego de aplicar el antiparasitario no
implica que la función higiénica no cumpla un rol importante en los monos caí, aunque sí sugiere
fuertemente que la función social es importante.
Desde una perspectiva higiénica, existen explicaciones plausibles para los resultados
obtenidos en este capítulo. En primer lugar, los tres grupos de ectoparásitos que se encuentran
con mayor frecuencia en los primates, piojos, pulgas y garrapatas, se diferencian por sus hábitos,
ciclos y relaciones con el hospedador: los piojos cumplen todo su ciclo vital sobre éste, mientras
que las pulgas y garrapatas alternan etapas del ciclo sobre el hospedador con permanencia en el
ambiente (Nunn & Altizer 2006). El antiparasitario podría provocar que estos últimos abandonen
a los hospedadores tratados, pero en el caso de los piojos, aunque los adultos puedan moverse a
otro hospedador, las liendres quedarían adheridas al pelaje, de manera que los individuos tratados
podrían conservar el estímulo visual para ser acicalados. Esta explicación en este caso es
especulativa, dado que no se conoce la abundancia relativa de cada uno de estos grupos de
ectoparásitos en los monos caí. Dentro de los primates existen variaciones entre especies respecto
a cuál es el grupo de ectoparásitos más abundante, por ejemplo, en macacos los piojos son los
ectoparásitos más comunes (Duboscq et al. 2016), mientras que en babuinos existen reportes de
severas infestaciones por garrapatas (Akinyi et al. 2013). Las abundancias relativas de los tipos
de ectoparásitos también podrían afectar a la demanda de higiene, que requiere de bastante
minuciosidad en la búsqueda cuando las infestaciones están dominadas por piojos, como sucede
en el caso de los macacos (M. fuscata) (Zamma 2002a). Además, los hábitos de las especies
hospedadores afectan a la composición de ectoparásitos (Murray 1987b), un ejemplo es el uso
del sustrato de los mamíferos, que incide en el grado de exposición a los ectoparásitos, dado que
las garrapatas suelen estar en la tierra o posadas en la vegetación, y los animales que exhiben un
mayor grado de terrestrialidad son más susceptibles a padecer este tipo de infestaciones (Grueter
et al. 2013). Los babuinos (Papio sp) habitan en África, un hot spot global de diversidad de
garrapatas de la familia Ixodidae (Cumming 2000), en algunos casos suelen padecer severas
92
infestaciones (Brain & Bohrmann 1992), especialmente los individuos solitarios o que se han
apartado de su grupo (Ruch 1959), en cambio aquellos que se acicalan con frecuencia mantienen
más bajas las densidades de garrapatas (Struhsaker 1967). Evidencia adicional fue aportada por
un estudio comparativo de lémures de cola anillada (Lemur catta), de hábitos más terrestres, y
sifakas (Propithecus verreauxi), más arborícolas, que reveló que el mayor grado de terrestrialidad
estaba positivamente asociado con la abundancia y diversidad de ectoparásitos (Loudon 2009).
En el caso de los caí, muy poco se conoce sobre la composición de ectoparásitos, lo que impide
profundizar en conjeturas
La presencia y abundancia de ectoparásitos también puede verse afectada por las
características fisiológicas y hormonales del hospedador (Murray 1987b), o factores abióticos
como temperatura, humedad, estacionalidad térmica o hídrica (Brown 1974; Mooring et al. 1994,
1995), como sucede con los piojos, que son más abundantes en verano (Salam et al. 2009). Las
variaciones estacionales en la distribución del alo-acicalamiento podrían darse en respuesta a una
mayor o menor necesidad de mantener en condiciones el pelo (fibras capilares separadas, evitar
la acumulación de cebo), por ejemplo para su función como estructura implicada en la
termorregulación (Ventura et al. 2005; McFarland et al. 2016), y no necesariamente por cambios
en la abundancia de ectoparásitos. Realicé este experimento durante el invierno, y la necesidad
de mantener el pelo en condiciones para cumplir con su función como aislante térmico frente a
las bajas temperaturas podría explicar por qué no disminuyó la cantidad de alo-acicalamiento
recibido. Aunque también es probable que los caí naturalmente posean una baja carga de
ectoparásitos como para detectar un cambio a raíz del uso de antiparasitario, y por lo tanto esa
sea la causa por la cual no respondieron al tratamiento.
El auto-acicalamiento y el rascado, se consideran comportamientos relacionados
principalmente con el cuidado del pelaje (Ventura et al. 2005) aunque su ocurrencia responde
tanto a la carga de ectoparásitos (Murray 1987, Hart 1990, Clayton & Bush 2010), como a
factores ambientales (Brown 1974, Mooring 1995, Ventura et al. 2005) y a factores sociales,
especialmente aquellos asociados con el estado de ansiedad de los individuos (Schino et al. 1988,
Maestripieri et al. 1992, Polizzi di Sorrentino et al. 2012). Al comparar las etapas de pre y post-
tratamiento no detecté cambios en la frecuencia ni en la duración del auto-acicalamiento, así
como tampoco en la frecuencia de rascado en los individuos que fueron tratados con el
antiparasitario, sugiriendo que, como sucede con el alo-acicalamiento, el componente higiénico
o de cuidado corporal no sería el que determina la ocurrencia de estos comportamientos auto-
93
dirigidos. Un estudio sobre el rascado llevado a cabo con la población de monos caí estudiada en
esta tesis, reveló que éste responde a los patrones de proximidad de los individuos (Polizzi di
Sorrentino et al. 2012). Estar alejado de otros miembros del grupo o estar muy cerca de
individuos dominantes, con un aumento de la tensión social debido a una agresión potencial,
aumentan la frecuencia del auto-rascado. Por el contrario, cuando los caí están en proximidad de
parientes, las tasas de rascado son menores, sugiriendo que experimentan menos ansiedad
(Polizzi di Sorrentino et al. 2012). Estos antecedentes considerados en perspectiva con otros
estudios, conducen a pensar que los comportamientos auto-dirigidos no cumplen la misma
función en todas las especies, y es probable que respondan a factores ambientales, parasitarios y
sociales en conjunto. En los macacos japoneses (M. fuscata fuscata) la frecuencia de rascado y
de auto-acicalamiento son mejor explicados por una combinación de factores parasitarios el
primero, y sociales y parasitarios, el segundo (Duboscq et al. 2016b). Sin embargo, aunque
responden a una combinación de factores, el rascado es mejor explicado por la carga de piojos
que por variables sociales, apoyando la idea de que actúa como un mecanismo de profilaxis en
el control de la carga de ectoparásitos (Duboscq et al. 2016b). En cambio, en los caí, el auto-
acicalamiento es mejor explicado por variables sociales como la proximidad a individuos no
parientes, apoyando la hipótesis de que éste actúa como una estrategia de evasión frente a
situaciones sociales inciertas (Maestripieri et al. 1992).
Asumiendo que la ivermectina fue efectiva contra los ectoparásitos de los monos caí, el
no haber encontrado un efecto del uso del antiparasitario en la cantidad de alo-acicalamiento,
como encontraron Madden & Clutton-Brock (2009), además de poder deberse a razones
vinculadas a la interacción entre la carga de ectoparásitos, factores ambientales y características
de los hospedadores, podría estar indicando que la función social del alo-acicalamiento tiene una
importancia relativa mayor que la higiénica en los monos caí. El alo-acicalamiento no se
distribuye de manera homogénea dentro de los grupos, las hembras son más activas y participan
en una mayor proporción de sesiones recíprocas que los machos, y el macho y la hembra
dominante concentran la mayor cantidad de bouts de todo el grupo (Di Bitetti 1997). Las hembras
de los monos capuchinos permanecen en su grupo natal y establecen relaciones más sólidas con
lazos sociales más fuertes entre ellas que con los machos (O’Brien 1991, 1993; Di Bitetti 1997),
por su parte, las hembras de monos caí también establecen fuertes asociaciones con el macho
alfa (Di Bitetti 1997; Tiddi et al. 2011), que ocupa una posición central en los grupos y ejerce un
control agresivo en el acceso a los recursos (Janson 1985, 1990 a,b). Estas características de la
estructura social de los monos caí que afecta a las relaciones de acicalamiento social, dan cuenta
94
de la complejidad de este comportamiento en estos primates. Aun conservando un alto valor
como servicio de higiene, las relaciones sociales de los monos caí pueden tener un peso mayor
en la manera en que distribuyen la cantidad de alo-acicalamiento a otros miembros del grupo, y
pueden utilizarlo como un medio durante intercambios sociales. No obstante, para comprender
mejor la dinámica y el alcance de la interacción entre la carga de ectoparásitos y los
comportamientos asociados al cuidado corporal, en el futuro es aconsejable hacer investigaciones
de línea de base para esta población de monos sobre la composición específica de ectoparásitos,
la carga parasitaria y sus variaciones estacionales, e incorporar en el análisis factores ambientales
(temperatura, humedad relativa, precipitaciones, duración del día). Incluir variables del dominio
social, como el grado de afiliación entre individuos, la relación dominante-subordinado, el
contexto social, es decir, si los episodios de acicalamientose corresponden con situaciones de
estrpes social (por ej. si previamente hubo agresiones entre individuos), o si se dan en situaciones
mas “relajadas”, por ej. durante el descanso grupal. Esta población de monos caí vive en un
ambiente con una marcada estacionalidad térmica (Crespo 1982), que afecta a la disponibilidad
de alimento y esto, a su vez, incide en los patrones de actividad de los monos. Los monos caí de
Iguazú manifiestan variaciones considerables en las tasas de acicalamiento social entre las
estaciones del año, siendo en el límite primavera-verano casi cuatro veces mayor que en invierno
(Di Bitetti 1997). Durante el verano los caí destinan menos tiempo a la búsqueda de alimento
porque se produce el pico máximo de disponibilidad, y destinan más tiempo a descansar y
socializar (Di Bitetti 1997). Además de los cambios en el presupuesto de tiempo destinado a
distintas actividades, el haber realizado el experimento en invierno, cuando se supone menor la
carga de ectoparásitos, podría haber disminuido la posibilidad de detectar cambios en el alo-
acicalamiento, simplemente por no producirse una reducción significativa porque de base, tenían
pocos ectoparásitos. Esta información de línea de base sobre la composición y abundancia de
ectoparásitos en los monos caí es necesaria para lograr una mayor comprensión de la importancia
higiénica del acicalamiento social en esta especie. Cumplido el paso de conocer la composición
de ectoparásitos de los monos caí, sería interesante evaluar si es posible establecer indicadores
comportamentales que permitan estimar la carga de ectoparásitos, tal como se aplica en macacos
con la técnica de búsqueda y remoción implementada durante el acicalamiento (Tanaka &
Takefushi 1993). Realizar manipulaciones de la carga de ectoparásitos en cautiverio,
estimaciones de la duración del efecto de desparasitado, y de la tasa de re-contagio serían medidas
precisas de base para generar estimadores que puedan ser utilizados de manera confiable como
proxy en futuros estudios a campo.
95
La falta de evidencia directa sobre la carga de ectoparásitos antes y después de la
aplicación del tratamiento con ivermectina no afectó al cumplimiento de los objetivos específicos
de este capítulo, sin embargo, debido a esa falta de control de la carga de ectoparásitos y a no
tener evidencia directa del efecto de la ivermectina aplicada a los monos caí, no es posible
determinar si el objetivo general fue cumplido de manera satisfactoria. Las alternativas
mencionadas en el párrafo anterior permitirían subsanar, al menos algunas, de las limitaciones
de este estudio.
96
CAPÍTULO V: ALO-ACICALAMIENTO Y
MERCADOS BIOLÓGICOS EN MONOS CAÍ: UN
ESTUDIO EXPERIMENTAL
5.1. Antecedentes
El acicalamiento social es el comportamiento afiliativo más común exhibido por los
primates (Dunbar 1991). Es utilizado en intercambios sociales y, si bien es fácil de identificar y
medir, resulta más difícil interpretar su función, ya que no sólo se intercambia de manera
recíproca por alo-acicalamiento, sino que al independizarse de una función exclusivamente
higiénica, adquiere un valor social y es intercambiado por otros servicios, tales como tolerancia
en sitios de alimentación (Tiddi et al. 2011; Molesti & Majolo 2015), apareamiento (Gumert
2007a) y acceso al cuidado de infantes (Henzi & Barrett 2002; Gumert 2007b; Fruteau et al.
2011; Tiddi et al. 2010).
El alo-acicalamiento es valioso para los primates por los múltiples beneficios que otorga
y el uso que se le puede dar en los intercambios sociales, ya que es un servicio en sí mismo y a
la vez es una moneda social que puede intercambiarse para acceder a otras commodities (Barrett
et al. 1999). Esta idea del alo-acicalamiento utilizado como moneda o como commodity fue
desarrollada a principios de la década de 1990, cuando las ideas de las relaciones en los mercados
económicos humanos fueron trasladados a los estudios de cooperación inter e intra-específicos,
en un modelo que sus autores llamaron Teoría de Mercados Biológicos (Noë et al. 1991; Noë &
Hammerstein 1994, 1995). Este modelo, que explica la cooperación entre individuos no
emparentados genéticamente valiéndose de la analogía con los mercados económicos humanos,
surgió como alternativa a los modelos de cooperación que asumen que el engaño o la posibilidad
de hacer trampa es un problema central en la estabilidad de la cooperación, y que la solución se
encuentra en el control ejercido sobre los compañeros mediante el abandono, el castigo o el
acoso, con el fin de evitar o minimizar la probabilidad de engaño (Noë & Hammerstein 1994;
Hammerstein & Noë 2016). La fuerza selectiva que subyace a los mercados biológicos es la
elección de compañeros, de manera que ante una conducta que resulte negativa o poco
beneficiosa para un agente, éste siempre tiene la posibilidad de cambiar de compañero, algo
97
análogo al abandono en los mecanismos de control (Hammerstein & Noë 2016). A través de la
elección de compañeros, la Selección Natural tendería a favorecer el desarrollo de los
comportamientos que maximizan la probabilidad de que un individuo o agente resulte más
elegido (Noë, en prensa). Los individuos que participan en un mercado biológico son divididos
en clases, que se diferencian por los roles que cumplen en los intercambios, según las
commodities que tengan para ofrecer (Noë & Hammerstein 1994). Si una hembra da a luz a un
infante, otras hembras van a intercambiar alo-acicalamiento por acceso al infante. Pero a medida
que el infante crece, pierde atracción para las otras hembras, y cuando el infante se independiza
de la madre, ésta pierde su rol en ese intercambio específico, deja de pertenecer a esa clase. Por
su parte, las commodities pueden ser bienes tangibles, por ej. nutrientes o néctar ofrecido por una
planta, o pueden ser servicios, por ej. remoción de ectoparásitos por parte de peces (Bshary &
Noë 2003), o alo-acicalamiento en primates (Barrett et al. 1999, Henzi & Barret 2002). En un
grupo social hay muchos compañeros con quienes realizar, potencialmente, intercambios
cooperativos, y son elegidos dentro de un conjunto de posibilidades mediante un proceso de
competencia no agonística, mediante un mecanismo basado en superar la oferta de los otros
miembros de su clase (outbidding competition), una competencia análoga a la competencia de
mercado. A diferencia de algunas commodities, la predisposición a cooperar no puede ser tomada
por la fuerza, en cambio, los individuos evalúan sus opciones y eligen aquella que resulte en un
mayor beneficio.
Los individuos pueden realizar intercambios recíprocos, por ejemplo, de alo-
acicalamiento por alo-acicalamiento, o pueden realizar intercambios de servicios de distinta
naturaleza, ajustando la inversión de manera que los intercambios sean relativamente
equivalentes. Las asimetrías de poder (Noë et al. 1991) influyen en el tipo de intercambio y están
directamente relacionadas con las commodities que posee cada clase, por ej. esta asimetría puede
manifestarse como la distancia de rango en una jerarquía. Las asimetrías de poder en torno a un
recurso que no puede ser tomado por la fuerza, se denomina leverage (Lewis 2002). El mismo
se ve afectado por el rango de los individuos y por la relación entre la oferta y demanda de las
commodities (van de Waal et al. 2013). Cuando la jerarquía no es tan marcada, la Teoría de
Mercados Biológicos predice que el mercado va a estar dominado por intercambios recíprocos,
sin que un individuo ejerza un poder diferencial sobre el otro. En cambio, cuando aumenta la
competencia y los recursos son más monopolizables, los individuos de rango más alto ejercen el
control sobre los recursos, y el intercambio se vuelve más asimétrico, entonces los individuos de
rango más bajo deben realizar mayores inversiones para acceder al recurso que está bajo el
98
dominio de los de rango más elevado (Barret & Henzi 2006). En un escenario de mercado
biológico, la elección de compañeros es el mecanismo que dirige el proceso de intercambio,
pudiendo actuar como presión de selección que promueve ciertas características de los
compañeros que resultan beneficiosas para los agentes que ejercen la elección (Noë, en prensa).
La elección puede ser uni o bidireccional y, según el número de compañeros necesarios para
llegar a un resultado óptimo, el agente puede elegir al mejor compañero o a unos pocos de alta
calidad (Noë, en prensa). Los modelos clásicos de cooperación, basados en una versión iterada
del Dilema del Prisionero (Axelrod & Hamilton 1981), consideran a la díada de manera aislada
del grupo, y se apoyan en mecanismos de control de los compañeros, puesto que el mayor costo
que enfrenta un individuo que se involucra en una interacción cooperativa, es el riesgo de que su
compañero deserte, es decir, que no coopere. Estos modelos también consideran todas las formas
posibles de coerción como mecanismo para evitar la estafa (Bshary & Noë 2003). En cambio, la
elección de compañeros en un modelo de mercado biológico contempla todas las opciones que
le ofrece su grupo, porque la comparación entre los beneficios obtenidos en las potenciales
interacciones, es lo que determina que un individuo siga interactuando con el mismo compañero
o que lo cambie por otro. En otras palabras, la elección de un “socio” se ve afectada por los
beneficios que éste provee, por el costo de mantener esa asociación, y qué tan atractivo resulte
un individuo. El grado de atracción no sólo depende de cualidades absolutas, sino de éstas en
relación a las cualidades de los otros socios potenciales (Barclay 2013), que se traduce en el valor
de mercado de un agente en un momento determinado y bajo circunstancias específicas.
El acicalamiento social es el comportamiento que mejor caracteriza el grado de afiliación
entre los primates (Fragaszy et al. 2004), pero no es el único. Las proximidades espaciales
también son un buen indicador de afinidad social (Smuts 1985), al punto que los cambios en los
patrones de proximidad ayudan a entender o detectar cambios en la naturaleza de las relaciones
dentro de los grupos (Fragaszy et al. 2004). Los monos caí utilizan el alo-acicalamiento como
commodity a cambio de tolerancia en sitios de alimentación (Tiddi et al. 2009), aunque este
intercambio no se dé en un lapso de tiempo breve. La Teoría de Mercados Biológicos ha sido
aplicada en estudios de intercambios mediados por alo-acicalamiento, principalmente en
primates Catarrinos: Papio cynocephalus ursinus (Henzi & Barret 2002), Chlorocebus aetiops
(Fruteau et al. 2009), Macaca fascicularis (Gumert et al. 2007), Macaca thibetana
(Balasubramanaim et al. 2011), Lophocebus albigena (Chancelor & Isbell. 2008), Rhinopithecus
99
roxellana (Wei et al. 2012) y algunos estudios en primates Platirrinos: Ateles geoffroyi
yucatanesis (Slater et al. 2007), Sapajus nigritus (Tiddi et al. 2012), aunque en éstos últimos no
se encontró evidencia de un efecto de mercado que describa los intercambios.
El valor de mercado de un individuo podría verse reflejado en su posición en las redes
sociales de los comportamientos involucrados en los intercambios. La posición que ocupa un
individuo dentro de la red social no es trivial, ya que puede definir ventajas y desventajas respecto
a la exposición a depredadores, a enfermedades y a transmisión de información. Los individuos
más centrales en las redes, es decir aquellos que poseen más conexiones y más “fuertes” tienden
a tener un mayor éxito reproductivo (Formica et al. 2012) o mayor longevidad (Widdig et al.
2001). Existen numerosos estudios que aplican el análisis de redes sociales como herramienta
para estudiar las relaciones sociales de los primates, inclusive en monos capuchinos, tanto en
condiciones silvestres como en cautiverio: Crofoot et al. (2011) analizaron los patrones de
agresión e interacciones afiliativas dentro y entre grupos en Cebus capucinus; Tiddi et al. (2011)
utilizaron el Análisis de Redes Sociales para describir cómo son las relaciones de alo-
acicalamiento y proximidad de las hembras con el macho alfa en S. nigritus; y Dufour et al.
(2011) evaluó los efectos de la relocalización en las redes de afiliación de un grupo de Sapajus
apella en cautiverio.
En Iguazú, los monos caí compiten por fuentes de alimento concentrado, y la posición en
la jerarquía determina el resultado de la interacción, ya que los individuos dominantes desplazan
de manera agresiva a los subordinados de los parches de alimento (Janson 1985). Esta asimetría
de poder, promueve la ocurrencia de intercambios de alo-acicalamiento por tolerancia en los
sitios de alimentación, un beneficio relacionado con el rango que fue documentado en un estudio
que analizó el intercambio de alo-acicalamiento por tolerancia en sitios de alimentación naturales
y experimentales (Tiddi et al. 2011). La tolerancia es intercambiada rutinariamente por monos
caí (Janson 1985) no sólo en contextos de alimentación, sino probablemente también en otros
contextos sociales (Tiddi et al. 2011). Aún con evidencia del intercambio de alo-acicalamiento
por tolerancia, no existen estudios que evalúen de manera experimental si este intercambio en
los monos caí está sujeto a una dinámica de mercado, bajo las leyes de la oferta y la demanda, o
cómo se ven afectadas las relaciones de alo-acicalamiento cuando se alteran las asimetrías de
poder respecto al control de un recurso. Evidencia previa sugiere que el alo-acicalamiento en los
monos caí podría cumplir diversas funciones según el contexto social: además de ser
intercambiado por tolerancia en contextos de la alimentación (Tiddi et al. 2011), también puede
100
actuar como señal entre las hembras en torno al acceso a los infantes (Tiddi et al. 2010b), y existe
una correlación entre la frecuencia de alo-acicalamiento y la tasa de apoyo agonístico en las
díadas (Di Bitetti 1997), aunque no existe evidencia de un intercambio de estos servicios basado
en los beneficios obtenidos (Tiddi et al. 2012). Este estudio propone una aproximación
experimental para responder algunas preguntas sobre la función del alo-acicalamiento en el
contexto de la Teoría de Mercados Biológicos en un grupo de monos caí silvestres, analizando si
el cambio del valor social de algunos individuos, afecta a los patrones de alo-acicalamiento o
tolerancia social en el grupo.
5.2 Objetivos e hipótesis
El objetivo general de este capítulo es poner a prueba si los monos caí utilizan el alo-
acicalamiento como moneda social a cambio de otros servicios. Utilizando el enfoque de la
Teoría de Mercados Biológicos, generé un mercado artificial alterando el control de dos sujetos
experimentales (de aquí en adelante, proveedores) sobre fuentes de alimento. Los proveedores
fueron incluidos en etapas sucesivas del experimento y así propuse determinar si el intercambio
entre la tolerancia en torno a recursos alimenticios y el alo-acicalamiento está sujeto a las fuerzas
de mercado basadas en la relación de la oferta y la demanda.
5.2.1 Objetivos específicos
1. Evaluar si existe un intercambio de alo-acicalamiento por acceso a comida, analizando
específicamente si la oportunidad de acceso al alimento controlado por los proveedores es
retribuida con alo-acicalamiento.
2. Determinar si existe un efecto de mercado, evaluando si el aumento del valor de mercado de
los proveedores (causado por un aumento del control sobre la oferta de alimento) provoca una
respuesta en términos del alo-acicalamiento ofrecido a estos individuos por parte de otros
miembros del grupo.
5.2.2 Hipótesis y predicciones
En el contexto de un experimento de creación de un mercado artificial, manipulando el valor de
mercado de, primero, un individuo (etapa 1, proveedor 1) y después dos (etapa 2, proveedor 1 y
proveedor 2), para comparar la cantidad de acicalamiento que reciben en una línea de base previa
sin proveedores (etapa 0), y en las etapas 1 y 2. Las hipótesis planteadas son:
101
H1. Los monos utilizan el alo-acicalamiento como una moneda social para acceder al alimento
que está bajo el control de otros individuos (proveedores). P1. El alo-acicalamiento recibido por
los proveedores será mayor en las etapas experimentales que en la etapa de línea de base.
H2. Existe un efecto de mercado que se manifiesta mediante la duración y/o frecuencia de alo-
acicalamiento recibido por los proveedores, y que responde a la relación entre la oferta y la
demanda del alimento que ellos ofrecen. P2. La relación entre la cantidad de alo-acicalamiento
dirigido a los proveedores será inversa a la cantidad de proveedores disponibles en cada etapa
experimental, por lo tanto, el alo-acicalamiento recibido por el primer proveedor en la primera
etapa va a disminuir en la segunda etapa, al incluir el segundo proveedor asociado a la segunda
caja (ver métodos).
H3. En el intercambio con los proveedores, los individuos no proveedores usan el acicalamiento
para intercambiarlo con los proveedores por acceso al alimento de las cajas. Dado que el único
control que los proveedores tienen sobre ese recurso es el momento de apertura, ellos pueden
otorgar una ventaja a los no proveedores para que accedan al alimento. P3. Los proveedores, al
tocar la caja, pueden manipular en qué momento hacer disponible el alimento para el grupo, por
lo tanto, se espera una correspondencia entre la frecuencia con la que los proveedores habilitan
el acceso al alimento en cercanía de ciertos individuos, y la duración o frecuencia del alo-
acicalamiento que éstos dirijan al proveedor.
H4. El cambio en la condición de los individuos proveedores de alimento (de no proveedor a
proveedor), aumenta el prestigio de los mismos dentro del grupo y adquieren posiciones más
privilegiadas en las redes de alo-acicalamiento y/o proximidad. P.4.1 Al volverse proveedores,
aumentarán el número y la intensidad de las conexiones de acicalamiento y/o proximidad de estos
individuos dentro de las redes.
5.2. Metodología
Grupo de estudio
Realicé un experimento con el grupo Macuco replicado en dos estaciones: invierno de
2014 y verano 2015-2016. La composición del grupo tuvo variaciones entre las dos temporadas
(ver Tabla 2.1).
102
Diseño experimental
Este experimento reproduce el protocolo realizado por Fruteau et al. (2009) con monos
vervets (Chlorocebus aethiops), que a su vez estaba basado en un estudio realizado con macacos
en cautiverio, en el cual se evaluaba la elección de compañeros en función de características
como sus habilidades, poder y/o experiencia (Stammbach 1988). El objetivo de este experimento
fue crear un mercado artificial con el fin de alterar la relación entre la oferta y la demanda de los
individuos del grupo que controlan el acceso a un recurso (alimento) contenido en unas cajas. El
experimento constó de tres etapas: la etapa 0 fue el periodo previo a la realización de los ensayos
experimentales. Durante la misma generé una línea de base de las relaciones de alo-acicalamiento
en el grupo, y fueron seleccionados los individuos que serían proveedores en las siguientes
etapas. En la etapa 1 sólo un individuo fue asignado a una caja (proveedor 1) con alimento (caja
1) que se presentaba en contexto de grupo y se abría solamente si el individuo seleccionado
previamente como proveedor 1 la tocaba- Al hacerlo, el alimento contenido en la caja quedaba
disponible para el resto del grupo (Anexo 5.1). En la etapa 2 el procedimiento fue el mismo, pero
en cada ensayo se presentaban dos cajas (la caja 1 con el proveedor 1 y un segundo proveedor
con la caja 2). La etapa 1 representó, en términos de mercado, un monopolio, y la etapa 2, un
duopolio, en el cual se introduce la competencia dentro de la clase de los proveedores, que
ofrecían la misma cantidad del mismo alimento (Fig.5.2.1). Cada una de estas cajas se abría
solamente si un proveedor asociado a la misma la tocaba, de manera que las aperturas de ambas
no necesariamente eran simultáneas. Las cajas tenían distinto sistema de apertura (ver Estructura
de los contenedores de alimento) para asegurara que cada proveedor pueda reconocer su caja. La
apertura de las cajas estaba bajo el control de los observadores, mediante dos sogas, que actuaban
de manera antagónica según cuál estuviera tensa, una mantenía la caja cerrada evitando que
cualquier individuo que no sea el proveedor, la abra, y la otra abría la caja. Cuando las cajas se
abrían el alimento quedaba disponible para todo el grupo.
Los proveedores fueron individuos de rango bajo en la jerarquía de dominancia, ya que
en ellos los cambios en el alo-acicalamiento recibido se detectan con mayor facilidad, dado que,
en condiciones normales, son individuos que reciben poco alo-acicalamiento y, por ello, es
esperable un notable aumento en la frecuencia de alo-acicalamiento que no es oscurecido por el
efecto de su posición dominante en la jerarquía. Antes de realizar cada etapa del experimento,
los proveedores fueron entrenados presentándole a cada uno la caja previamente asignada, un
procedimiento que precedió a la etapa correspondiente, y no se hicieron en simultáneo, de manera
de no generar un efecto sobre el comportamiento de los monos en la etapa 1. El entrenamiento
103
tuvo dos objetivos, el primero fue que el proveedor aprendiera cuál era la caja que le
correspondía, y para esto no hubo restricción en el tiempo de espera para que toque. Los ensayos
para cumplir con este objetivo se realizaron en presencia o no del resto del grupo. Una vez que
los proveedores asociaron cuál era la caja que debían tocar, los siguientes ensayos se realizaron
en contexto de grupo, ya que el segundo objetivo fue entrenar al resto del grupo para que
aprendan que la caja sólo se abría si el proveedor la tocaba. Los datos de las interacciones
ocurridas en los periodos de entrenamiento no fueron incluidos en los análisis de este
experimento.
Fig. 5.2.1. Resumen del diseño experimental. Los periodos de entrenamiento fueron desarrollados entre
las etapas 0 y 1 (entrenamiento de la proveedora 1) y entre las etapas 1 y 2 (entrenamiento del proveedor
2).
Proveedores
En el año 2014 los proveedores fueron una hembra adulta (Ofelia) y un macho sub-adulto
(Ricky). En 2016 repetí la elección de Ofelia como proveedor 1 y un macho sub-adulto (Astor)
como proveedor 2. Entre 2014 y 2016 se produjeron cambios en la composición del grupo que
incluyeron la desaparición de algunas hembras, resultando en una menor disponibilidad de
posibles proveedoras de bajo rango y que no tuvieran infantes al momento de realizar el
experimento, por eso mantuve a Ofelia como proveedora 1. En 2016 seleccioné otro macho como
proveedor 2 porque Ricky dispersó del grupo Macuco en septiembre de 2014.
Estructura de los contenedores de alimento
Las cajas eran de madera, de 50 x 40 x 15 cm con los lados recubiertos de una tela metálica
(Fig. 5.2.2). La caja 1 tenía una apertura superior, con un mecanismo hidráulico para evitar una
104
apertura brusca. En los laterales, cuatro ganchos para colocar estacas y sujetarla al suelo, con el
fin de evitar que se mueva y se abra accidentalmente. La caja 2 se ajustaba con sogas a un soporte
de madera de 80 cm de altura que, a su vez, se sujetaba a un árbol. El mecanismo de apertura era
por la cara inferior de la caja, al soltar la soga que la mantenía cerrada, el piso de la caja se abría
y el contenido caía al suelo, o si quedaba pegado en la tapa que se había abierto, igualmente
estaba disponible para los individuos. El control de apertura y seguro de cierre fue mediante un
sistema de sogas que actuaban de manera antagónica.
Fig. 5.2.2 Cajas 1 (izquierda) y 2 (derecha) utilizadas en el experimento de mercados biológicos.
.
El procedimiento del experimento tuvo algunas diferencias entre los dos años en que lo
realicé. En 2014 seleccioné un sitio fijo, aprovechando que en esa temporada estaban colocadas
plataformas que se utilizan para hacer otros experimentos de aprovisionamiento con los grupos
de estudio, y los monos realizan recorridos diarios entre los sitios de plataformas. El sitio elegido
para colocar las cajas era un sitio de plataformas, pero durante el periodo del experimento las
mismas no se utilizaron, pero sí estaban activas las plataformas de los sitios adyacentes de manera
que, para ir de un sitio a otro de las plataformas, los monos pasaban por el sitio de la caja. Durante
2016, estos sitios de plataformas no estaban activos y los recorridos de los monos no eran tan
predecibles, por eso la modalidad de presentación de la caja fue más oportunista, cuando los
monos se encontraban en un lugar abierto y permitido según la reglamentación de la
Administración de Parques Nacionales, colocábamos las cajas para el experimento. El protocolo
105
para obtener los datos de comportamiento fue el mismo en los dos años, y consistió en un
muestreo instantáneo durante la presentación de las cajas, con un observador en cada una,
registrando cada 30 seg. la identidad de los individuos que se encontraban en P1 (0 – 0,50 m) y
P2 (0,50 – 3 m) de la caja, y una vez que ésta se abría, quienes comían. Los registros fueron
complementados con grabaciones de video, para verificar las identidades en casos dudosos. El
registro continuaba hasta que no quedaban bananas en la caja. Una vez finalizado el experimento,
hacía un muestreo focal sobre el individuo proveedor, utilizando el protocolo detallado en el
capítulo II. Los muestreos focales se extedieron hasta por una hora en el periodo de invierno de
2014 y hasta por dos horas en el periodo de verano de 2016. La diferente duración responde a las
posibilidades de conseguir registros focales completos, si bien en los dos periodos muchos
resultaron fragmentarios porque los proveedores quedaban fuera de vista. Durante el invierno los
monos se mueven por estratos más altos y los periodos de descanso son breves, ya que pasan más
tiempo buscando alimento, en cambio en verano, también usan estratos más bajo, incluso el
suelo, y es más fácil seguirlos de manera continua por un periodo de tiempo mayor. En la etapa
2 presentaba las dos cajas de manera simultánea, manteniendo una distancia entre ellas de al
menos 5 m, con el fin de que un mismo individuo no pueda monopolizar el acceso a las dos, pero
no tan lejanas como para que los individuos que estaban en una caja tuvieran alcance visual hasta
la otra. Las cajas no necesariamente se abrían de manera simultánea, y no necesariamente
resultaban en ensayos exitosos (es decir, que el proveedor toque la caja), en ese sentido
funcionaban de manera independiente. Cada individuo proveedor fue asignado a una caja
particular, por eso el mecanismo de apertura era diferente, para que puedan identificar fácilmente
cuál era la caja que le correspondía.
En el verano de 2014 realicé una prueba piloto para poner a punto los mecanismos de apertura
de la caja, y evaluar posibles fallas que atenten contra el desarrollo del experimento, y en esa
prueba piloto Ofelia, la proveedora 1 en los dos años, fue entrenada para tocar la caja asignada.
Esto explica la falta de necesidad de entrenamiento en los periodos en los que se realizó el
experimento (Tabla 1). Los proveedores 2 de ambos años necesitaron más días de entrenamiento,
pero todos aprendieron a tocar la caja. El tratamiento de los datos estuvo orientado a responder
si existía un cambio en el alo-acicalamiento recibido por los proveedores en las tres etapas, y a
buscar evidencia de la elección de compañeros en función del alo-acicalamiento recibido por el
proveedor, ambos son requisitos para detectar un efecto de mercado. Además, mediante el
análisis de redes sociales describir los cambios en la posición de los proveedores dentro de las
redes de alo-acicalamiento y proximidad.
106
Análisis de los datos
Para analizar las relaciones de alo-acicalamiento en las tres etapas del experimento,
consideré todas las díadas de machos y hembras adultos y sub-adultos (2014: N = 210, 2016: N
= 156). Con los datos de alo-acicalamiento calculé tasas en base a la frecuencia y duración de los
bouts, una relación del alo-acicalamiento realizado y recibido por el proveedor e índices para dar
cuenta de si el alo-acicalamiento estaba balanceado dentro de las díadas, y para estimar la
diversidad de compañeros de interacción. Realicé todos los cálculos para las díadas que podían
formar los proveedores (2014: N =14 para cada proveedor; 2016: N = 9) y para las tres etapas,
con el fin de comparar si existían variaciones relacionadas a los cambios provocados en cada una
de ellas. Hubo dos conjuntos de datos para cada díada en cada etapa, teniendo en cuenta al
proveedor como actor o como receptor (2014: N = 27; 2016: N = 17). Para los cálculos de
proximidad, al no ser una medida direccional, sólo calculé un valor por cada díada. Como el
estado reproductivo de las hembras influye en la cantidad de alo-acicalamiento que reciben,
excluí del análisis los datos de las hembras que se encontraban en periodo de estro. La presencia
de infantes pequeños (< 1 mes) también las vuelve más atractivas como receptoras de alo-
acicalamiento (Di Bitetti 1997), pero los monos caí exhiben una marcada estacionalidad en los
nacimientos, que se concentran entre octubre y febrero (Di Bitetti & Janson 2001), y durante el
periodo del experimento en el verano de 2015-2016 los nacimientos de los cuatro infantes en esa
temporada se produjeron antes de comenzar con el experimento, de manera que esta condición
se mantuvo uniforme y asumí que los cambios en las relaciones de alo-acicalamiento observadas
no deberían ser atribuidas a esos factores.
Con los registros de las identidades de los individuos que se encontraban en proximidad de a la
caja en el momento de apertura (P1) (ver Protocolo de muestreo focal, capítulo II), calculé un
índice de proximidad (IPC) para cada individuo en cada etapa del experimento:
IPCx = NP1/ NE
IPCx : índice de proximidad a la caja del individuo X
NP1: n° de veces que el individuo X estuvo en P1 al abrirse la caja
NE: n° de ensayos exitosos
107
Efecto de mercado en los proveedores
Para evaluar el efecto de mercado, analicé si hubo diferencias en la tasa de alo-acicalamiento
recibido por los proveedores y en las proximidades interindividuales que involucraban a los
proveedores en las tres etapas, realicé un análisis de la varianza por rangos de Friedman, puesto
que las medidas de las díadas no son independientes y no se cumplen los supuestos de normalidad
y homogeneidad de varianzas requeridos para realizar un análisis de la varianza paramétrico. La
prueba fue bilateral con un nivel de α = 0.05, y en los casos en los que hubo diferencias
significativas, realicé una prueba de rangos con signos de Wilcoxon unilateral con un nivel de α
= 0.05, comparando las etapas 0 y 1 (línea de base vs. un proveedor) y entra las etapas 1 y 2 (un
proveedor vs. dos proveedores) para evaluar cuáles fueron las etapas estadísticamente diferentes.
Intercambio de alo-acicalamiento por acceso al alimento
Para analizar si existía un intercambio de alo-acicalamiento por acceso al alimento, analicé la
relación entre el alo-acicalamiento recibido (frecuencia y duración) por los proveedores a partir
de cada individuo y la frecuencia con la cual esos individuos se encontraban en proximidad de la
caja cuando el proveedor la tocaba, realicé una correlación por rangos de Spearman entre las
tasas de alo-acicalamiento recibido y el índice de proximidad a la caja (IPC).
Para determinar la posición en la red de cada individuo focal, utilicé las tasas y duración de alo-
acicalamiento realizado y recibido por cada uno, y los datos de proximidades interindividuales
durante los puntos instantáneos de los muestreos focales. Con estos datos construí matrices de
alo-acicalamiento por grupo, por año y por etapas del experimento, y a partir de las mismas
generé las redes ponderadas correspondientes. Para caracterizar la posición de los individuos en
cada red, calculé cuatro medidas de centralidad para las redes de alo-acicalamiento: grado de
entrada (número de conexiones que llegan a un nodo), grado de salida (número de conexiones
que salen de un nodo), intensidad de la relación (estimada como la duración y/o frecuencia de
alo-acicalamiento) y la centralidad de eigenvector. Para las redes de proximidad calculé tres
medidas, debido a que las conexiones no poseen direccionalidad, entonces el grado de entrada y
el grado de salida se combinan en una única medida, el grado, que es el número de conexiones
totales que posee un nodo. Elaboré sociogramas para representar gráficamente las redes, y
establecí atributos para diferenciar los nodos según sexo y categorías de posición en la jerarquía
(alta, media, baja). Realicé el análisis basado en las medidas de centralidad y los sociogramas
con el programa UCInet versión 6.636 (Borgatti et al. 2002).
108
5.3 Resultados
Durante la realización del experimento hubo un esfuerzo por alcanzar al menos 20 ensayos
exitosos (aquellos en los que el proveedor tocó la caja en presencia del grupo) entre las etapas a
comparar. La duración de las etapas de entrenamiento fue variable, pero el objetivo de estas
etapas fue conseguir que el proveedor active la caja asignada, y no había limitaciones en la
cantidad de ensayos para cumplir con el mismo (Tabla 5.3.1). Una vez alcanzado el número
mínimo de 20 ensayos en la primera etapa, evalué si podía sumar ensayos en función del tiempo
que me había tomado lograr alcanzar ese número, ya que el experimento no podía prolongarse
por mucho tiempo para evitar efectos de la estacionalidad.
Año Etapa 0 Entrenamiento
proveedor 1
Etapa
1
Entrenamiento
proveedor 2
Etapa
2
2014
Duración (días) 40 - 25 13 26
Ensayos exitosos - - 17 3 18
2016
Duración (días) 34 2 31 7 15
Ensayos exitosos - 4 38 15 31
Tabla 5.3.1. Duración y cantidad de ensayos exitosos (cuando el proveedor tocaba la caja), para las etapas
de entrenamiento y las etapas experimentales.
Efecto de mercado en los proveedores
No existieron diferencias significativas entre el alo-acicalamiento recibido por los proveedores
las etapas 0, 1 y 2 en los dos periodos de estudio. Sin embargo, hubo una tendencia marcada en
la proveedora 1 a aumentar la frecuencia y duración del alo-alo-acicalamiento recibido en 2014
y la duración del alo-acicalamiento recibido en 2016. El proveedor 2 en 2014 no recibió alo-
acicalamiento en ninguna de las etapas, y en 2016 no hubo diferencias en el alo-acicalamiento
recibido en las tres etapas (Tabla 5.3.2).
109
Año Proveedor Frecuencia de
Alo-A recibido
Duración ade
Alo-A recibido
2014
Proveedor 1 x2 = 5.4286, g.l.= 2, p = 0.06 x2 = 5.4286, g.l. = 2, p = 0.06
Proveedor 2 0 0
2016
Proveedor 1 x 2 = 2,7857; g.l.= 2; p = 0.25 x2 = 5,03; g.l.= 2; p = 0.08
Proveedor 2 x2= 1, g.l. = 2, p = 0.3 x2= 2, g.l = 2, p = 0.3
Tabla 5.3.2. Diferencias en la frecuencia y duración del Alo-acicalamiento (Alo-A) recibido por los
proveedores 1 y 2 en las tres etapas de los experimentos de mercados biológicos realizados en 2014 y
2016.
En los casos en que se obtuvieron valores marginalmente significativos, las pruebas post hoc
revelaron que en 2014 hubo un aumento de la frecuencia y duración de alo-acicalamiento recibido
por el proveedor 1 entre las etapas 0 y 1 (frecuencia: W = 0, p = 0.028, N= 14; duración: W = 0,
p = 0.028, N = 14) (Fig. 5.3.1), pero la disminución entre las etapas 1 y 2 no fue estadísticamente
significativa (frecuencia: W = 16.5, p = 0.3672, N = 14; duración: W = 19, p = 0.22, N = 14). En
2014 el proveedor 2 no recibió alo-acicalamiento en ninguna de las etapas del experimento. En
2016 aumentó la duración de alo-acicalamiento recibido por el proveedor 1 entre la etapa 0 y 1
(W = 5, p = 0.04, N = 9) (Fig. 5.3.2), y la disminución entre las etapas 1 y 2 no fue significativa
(W = 19, p = 0.22, N = 9).
110
Fig 5.3.1 Frecuencia (n° bouts/h) (A) y duración (min/h) (B) de alo-acicalamiento recibido por el provee
dor 1 en las tres etapas del experimento en 2014. Las figuras de la izquierda grafican la densidad de
distribución de frecuencia (A) y duración (B) del alo-acicalamiento recibido, y las de la derecha
corresponden a gráficos de boxplot para la frecuencia y duración del alo-acicalamiento recibido,
respectivamente.
B
A
111
Fig. 5.3.2. Frecuencia (n° bouts/h) (A) y duración (min/h) (B) de alo-acicalamiento recibido por el prove
edor 1 en las tres etapas del experimento en 2016. Las figuras de la izquierda grafican la densidad de dis
tribución de frecuencia (A) y duración (B) del alo-acicalamiento recibido, y las de la derecha correspond
en a gráficos de boxplot para la frecuencia y duración del alo-acicalamiento recibido, respectivamente.
La evaluación de las proximidades interindividuales de los proveedores con otros integrantes del
grupo no tuvo el mismo patrón en ambos años. En 2014 no hubo diferencias significativas en las
proximidades interindividuales entre las etapas para la proveedora 1 (P1: x2 = 1.7857, g.l. = 2, p
= 0.41; P2: x2 = 3.95, g.l. = 2, p = 0.14) ni para el proveedor 2 (P1: x2 = 0.28571, g.l. = 2, p =
0.43; P2: x2 = 2.97, g.l. = 2, p =0.23). En cambio, en 2016 hubo diferencias en las proximidades
interindividuales P1 la proveedora 1 en las tres etapas (x2 = 12.809, g.l. = 2, p = 0.001) y para el
proveedor 2 las diferencias fueron marginalmente significativas (x2 = 5.5897, g.l. = 2, p = 0.061).
Las proximidades P1 de la proveedora 1 aumentaron entre la etapa 0 y 1 (W = 0, p = 0.0019) y
disminuyeron entre las etapas 1 y 2 (W = 86, p= 0.0026). Las proximidades P2 no se modificaron
en las tres etapas para la proveedora 1 (x2 = 0.46154, g.l. = 2, p = 0.7939).
A
B
112
Intercambio de alo-acicalamiento por acceso al alimento
No fue posible realizar el análisis de correlación para el periodo de 2014 dadas las escasas
interacciones durante ese periodo. Para 2016, no hubo relación entre el alo-acicalamiento
recibido por los proveedores y la proximidad a la caja de los compañeros cuando el proveedor la
tocaba en ninguna de las etapas (Fig. 5.3.3), la correlación entre el alo-cicalamiento recibido
(frecuencia y duración) y el IPC no fue significativa (Tabla 5.3.3).
Fig 5.3.3 Relación entre el índice de proximidad a la caja (IPC) y la duración (min/h) y frecuencia
(n° bouts/h) del alo-acicalamiento recibido por los proveedores en las etapas 1 y 2 en 2016.
113
2014
Proveedor 1
Etapa 1 Frecuencia: R = -0.35, p = 0.225, N = 14
Duración: R = -0.13, p = 0.6692, N = 14
Etapa 2
Frecuencia: R = -0.42, p = 0.1314, N = 14
Duración: R = -0.42, p = 0.1314, N = 14
Proveedor 2 Etapa 2 Frecuencia: R = -0.3 , p = 0.3171, N = 14
Duración: R = -0.8, p = 0.3171, N = 14
2016
Proveedor 1
Etapa 1 Frecuencia: R= -0.09, p = 0.7621, N = 9
Duración: R = -0.13, p = 0.6692, N = 9
Etapa 2
Frecuencia: R = 0.12, p = 0.7065, N = 9
Duración: R = 0.12, p = 0.7065
Proveedor 2 Etapa 2 Frecuencia: 0
Duración: 0
Tabla 5.3.3 Correlación entre las tasas de alo-acicalamiento recibido por los proveedores y proximidad a
la caja cuando la toca el proveedor en las etapas 1 y 2 en los años 2014 y 2016.
Análisis de redes sociales
Los diagramas de redes elaborados a partir de los datos de duración de alo-acicalamiento y tasas
de proximidad, evidenciaron cambios en la cantidad e intensidad (o fuerza, en términos de redes
sociales) de las relaciones de los proveedores en las redes de alo-acicalamiento y de proximidad.
En 2014 hubo menos conexiones en ambos tipos de redes respecto a 2016, aunque en ambos años
las conexiones del proveedor 1 aumentaron en la etapa 1 y disminuyeron en la etapa 2 (Tabla
5.3.4 y Fig. 5.3.4)
114
Etapas Proveedor Grado de
salida
Grado de
entrada
eigenvector
0 OFE (Pr 1) 0.00 0.00 0.00
RIC (Pr 2) 0.00 0.00 0.00
1 OFE (Pr1) 1.24 0.54 0.71
RIC (Pr 2) 0.04 0.00 0.02
2 OFE (Pr 1) 0.06 0.31 -0.53
RIC (Pr 2) 0.00 0.00 0.00
Tabla 5.3.4. Medidas de centralidad en las redes de duración de alo-acicalamiento de los proveedores
(Pr 1 = proveedor 1 y Pr 2 = proveedor 2) en las tres etapas del experimento en 2014.
Etapa 0
115
Etapa1
Etapa2
Fig 5.3.4. Redes de duración de acicalimiento en 2014. Los colores de los nodos de la red indican la
categoría de la posición en la jerarquía (rojo:alta, verde: media, celeste: baja). La forma de los nodos
indica el sexo (círculos: hembras, cuadraados: machos). Los círculos que encierran a los nodos identifican
a proveedores (proveedor 1: naranja, proveedor 2: celeste). y macho alfa (verde).
116
En las redes de 2016 hay más conexiones en todo el grupo y se repite el patrón para la proveedora
1, aumentando las conexiones totales, pero especialmente las de entrada, reflejados en los valores
de las medidas de centralidad que también aumentaron entre las etapas 0 y 1, y disminuyeron
entre las etapas 1 y 2 (Tabla 5.3.5 y Fig 5.3.5).
Etapas Proveedor Grado de
salida
Grado de
entrada
eigenvector
0 OFE (Pr 1) 0.00 0.25 0.013
AST (Pr 2) 0.1 0.1 0.00
1 OFE (Pr1) 0.28 2.76 0.46
AST (Pr 2) 0.00 0.00 0.00
2 OFE (Pr 1) 1.26 2.35 0.09
AST (Pr 2) 0.1 0.00 0.001
Tabla 5.3.5. Medidas de centralidad en las redes de duración de alo-acicalamiento de los proveedores
(Pr 1 = proveedor 1 y Pr 2 = proveedor 2) en las tres etapas del experimento en 2016.
Etapa 0
117
Etapa 1
Etapa 2
Fig. 5.3.5.Redes de duración de acicalimiento en 2016. Los colores de los nodos de la red indican la
categoría de la posición en la jerarquía (rojo:alta, verde: media, celeste: baja). La forma de los nodos
indica el sexo (círculos: hembras, cuadrados: machos). Los círculos que encierran a los nodos identifican
a proveedores (proveedor 1: naranja, proveedor 2: celeste). y macho alfa (verde).
118
Las proximidades interindividuales también cambiaron en las etapas del experimento para la
proveedora 1 durante 2014, aunque los cambios se dieron principalmente en el número de
conexiones, pero no en el peso de la relación (espesor de las conexiones). El patrón que se
observa para las dos medidas de proximidad (P1 y P2) es inverso: en las redes de P1 (con un
contacto más cercano), en la etapa 1 aumentaron las conexiones para la proveedora 1 respecto a
la etapa 0, en cambio, en las redes de P2 disminuyeron al comparar con las mismas etapas (Fig
5.3.6).
Etapa 0
Etapa 1
119
Etapa 2
Fig. 5.3.6 Redes de proximidad (P1 a la izquierda, P2 a la derecha) en 2014. Los colores de los nodos de
la red indican la categoría de la posición en la jerarquía (rojo:alta, verde: media, celeste: baja). La forma
de los nodos indica el sexo (círculos: hembras, cuadraados: machos). Los círculos que encierran a los
nodos identifican a proveedores (proveedor 1: naranja, proveedor 2: celeste). y macho alfa (verde).
En 2016 se observa que las redes están más interconectadas que en 2014. En las redes de P1 se
produce nuevamente un aumento de las conexiones en la etapa 1 respecto a la etapa 0, y una
disminución en la etapa 2 respecto a la etapa 1. A diferencia de 2014, en esta temporada el patrón
de proximidades P2 repite el esquema de P1, y en la etapa 1 aumentan las conexiones respecto a
la etapa 0 y disminuyen en la etapa 2 respecto a la etapa 1 (Fig 5.3.7).
120
Etapa 0
Etapa 1
Etapa 2
Fig. 5.3.7. Redes de proximidad (P1 a la izquierda, P2 a la derecha) en 2016. Los colores de los nodos de
la red indican la categoría de la posición en la jerarquía (rojo:alta, verde: media, celeste: baja). La forma
de los nodos indica el sexo (círculos: hembras, cuadraados: machos). Los círculos que encierran a los
nodos identifican a proveedores (proveedor 1: naranja, proveedor 2: celeste). y macho alfa (verde).
121
5.4 Discusión
La comparación entre las medidas de alo-acicalamiento (frecuencia y duración) entre las
tres etapas experimentales no fueron estadísticamente significativas. Sin embargo, como para la
hembra proveedora 1 las pruebas fueron marginalmente significativas, realicé una prueba post
hoc. Los resultados revelaron que las diferencias entre las etapas del experimento se dieron según
el patrón esperado en un mercado biológico, es decir, el alo-acicalamiento recibido por la
proveedora 1 aumento de la etapa 0 a la 1 y disminuyó al incluir al segundo proveedor. Esta
exploración la realicé sólo en los casos en los que el p de las pruebas de Friedman fue cercano a
0.05. Este patrón de variación observado en la proveedora 1 se reflejó en las redes sociales de
2016, donde se nota claramente el aumento del número de conexiones, fuerza de las conexiones,
y una dirección de las mismas dirigidas hacia la proveedora 1, patrón que se modifica entre las
etapas 1 y 2, especialmente disminuyendo el número de conexiones, pero manteniendo algunas
conexiones muy fuertes.
Las relaciones de alo-acicalamiento y proximidad fueron muy dispares entre 2014 y 2016.
La diferencia probablemente pueda explicarse porque en 2014 comenzó un proceso de cambio
de macho alfa en el grupo. Estos eventos sociales tienen una baja tasa de ocurrencia en los caí de
Iguazú, aproximadamente un reemplazo de macho cada 5 años por grupo (Janson et al. 2012).
Los cambios de macho alfa tienen efectos significativos en el resto del grupo, principalmente
para las hembras ya que, al estar asociados a eventos de infanticidio, tienen consecuencias
directas e inmediatas en el fitness de las mismas (Ramírez-Llorens et al. 2008) y efectos
demográficos a nivel grupal y poblacional (Janson et al. 2012). Antecedentes similares, frente a
situaciones de inestabilidad social vinculadas al ingreso de un macho nuevo al grupo, fueron
reportados para las hembras de babuinos (Papio hamadryas), que cuando experimentan un
aumento de los niveles estrés social, responden contrayendo sus redes de alo-acicalamiento a
unos pocos individuos, especialmente parientes (Wittig et al. 2008). En el caso del grupo Macuco
en 2014, cuando comenzaron las agresiones entre los machos, las interacciones de alo-
acicalamiento prácticamente se suspendieron, y en las redes se pudo apreciar que las distancias
interindividuales también aumentaron, especialmente en la etapa 1, que coincidió
aproximadamente con el comienzo del conflicto. La baja tasa de interacciones pudo afectar los
resultados del experimento. Sin embargo, patrones similares se observaron en 2016, cuando la
jerarquía de dominancia en el grupo fue más estable.
122
El experimento realizado, que consistió en crear un mercado artificial alterando el valor
como compañeros de intercambio de dos individuos subordinados, tuvo como objetivo evaluar
si el alo-acicalamiento es lo suficientemente versátil como herramienta social, como para
responder ajustándose a las condiciones cambiantes dentro del grupo. El mayor cambio se
produjo cuando se generó de manera artificial en el grupo una nueva clase: los proveedores. Los
cambios más notorios se produjeron en la proveedora 1, que tuvo una mayor tasa de alo-
acicalamiento recibido entre la etapa 0 (de línea de base) y la etapa 1, cuando era la única
proveedora. Los cambios también se notaron en la cantidad de conexiones en las redes de alo-
acicalamiento y proximidad interindividual. Con la inclusión del segundo proveedor, disminuyó
el alo-acicalamiento recibido por la proveedora 1. Hasta aquí, los resultados se corresponden con
lo que se espera observar en un escenario de mercado biológico, y se corresponden con lo que
observaron Fruteau et al. (2009) en Clorocebus aethiops. La etapa 1 representa un monopolio y
en la etapa 2 se suma el efecto de la competencia dentro de la clase de proveedores, de manera
que sería esperable que el alo-acicalamiento se reparta entre ambos. Sin embargo, si bien
disminuyó el alo-acicalamiento recibido por la proveedora 1, el mismo no se redirigió al
proveedor 2. Una explicación posible es que los proveedores 2 en ambos periodos de estudios
fueron machos subadultos, y en los monos caí el alo-acicalamiento se concentra principalmente
entre hembras, y entre las hembras dominantes con el macho alfa, en tanto que los machos
subadultos no participan con frecuencia en relaciones de alo-acicalamiento (Di Bitetti 1997,
Tiddi et al. 2011). Aunque hubiera sido preferible elegir hembras como proveedoras 2, el objetivo
de incluir a los segundos proveedores fue generar competencia dentro de la clase “proveedores”
en la etapa 2 y evaluar si causaba una disminución en la cantidad de acicalamento recibido por
el proveedor 1, que fue justamente lo que ocurrió. Los proveedores 2 tuvieron tasas muy bajas
de alo-acicalamiento, y recibieron alo-acicalamiento de juveniles, que no fueron incluidos en el
análisis.
Con los resultados obtenidos, verifiqué que la cantidad de alo-acicalamiento puede
fluctuar de acuerdo a los cambios en el contexto social, y dirigirse hacia individuos que se
vuelven más atractivos. Según los resultados, la condición de la hembra proveedora provoca una
respuesta en el grupo que puede ser estimada mediante la cuantificación del alo-acicalamiento
recibido por ella, y también mediante el aumento del número de individuos con quienes
interactuó. Un aspecto fundamental de la Teoría de Mercados Biológicos consiste en verificar si
los intercambios son sensibles a la variación en la oferta y la demanda (Noë & Hammerstein
1994). En este caso, el experimento fue diseñado para plantear un intercambio entre el alo-
123
acicalamiento recibido por los proveedores y la ventaja de acceso al alimento que éstos le darían
a quienes los acicalen más. Esta relación no fue comprobada, de manera que a partir de los
resultados identifiqué elementos de un mercado biológico, dados por el efecto de la oferta y la
demanda de proveedores sobre la cantidad de alo-acicalamiento recibido por ellos, pero no fue
posible identificar una elección de compañeros consistente con los intercambios. Los resultados
indican que las relaciones de alo-acicalamiento en los monos caí son lo suficientemente sensibles
a los cambios sociales como para responder a ellos, con la posibilidad de formar nuevas díadas,
revertir algunas direcciones o volverlas más balanceadas.
En este estudio pude detectar un efecto de mercado en el proveedor 1, pero no observé
que se cumpla la predicción de elección de compañeros, aunque este mecanismo existe en los
monos caí en intercambios de alo-acicalamiento por tolerancia en sitios de alimentación (Tiddi,
et al. 2011). De esta manera, el segundo objetivo específico pude cumplirlo, mientras que el
primero pude cumplirlo parcialmente. Es decir, no encontré una relación positiva entre el
privilegio de acceso al alimento y la cantidad de acicalamiento recibido. Un estudio previo sobre
intercambios de alo-acicalamiento por acceso a infantes realizado con esta población de monos,
encontró que la presencia de infantes afecta a la dinámica de las relaciones sociales de las
hembras, que dirigen el alo-acicalamiento principalmente a las madres de los infantes, pero no
pudieron comprobar que las fuerzas del mercado (oferta/demanda) afecten el precio pagado (en
este caso la duración de los bouts de alo-acicalamiento) para acceder a los infantes (Tiddi et al.
2010b). Los autores no descartan que el tamaño de la muestra podría haber limitado el poder del
análisis, algo que tampoco se puede descartar en este estudio. Otros factores también pueden
incidir en los resultados obtenidos, tal como plantean Sánchez-Amaro & Amici (2015) en un
ensayo sobre la Teoría de Mercados Biológicos aplicada a los primates. Por ejemplo, las técnicas
para colectar los datos de comportamiento, la selección de la interacciones para los análisis (la
mayoría de los estudios utilizan sesiones recíprocas, descartando un gran volumen de datos),
cómo se tratan los datos para realizar los cálculos de la cantidad de alo-acicalamiento (tasas,
índices, proporciones), el tipo de commodities intercambiadas y el lapso de tiempo considerado
para medir los intercambios, son aspectos que los autores identifican como potenciales fuentes
de sesgo en las conclusiones. La elección del lapso de tiempo en el cual se van a medir los
intercambios, puede cambiar las conclusiones sobre los resultados obtenidos. Si bien los estudios
sobre mercado biológico restringen el tiempo de contingencia a un lapso inmediato, por ej. una
hora (Fruteau et al. 2009), en este estudio se consideraron todas las ocurrencias de alo-
124
acicalamiento dentro de cada etapa, ya que la contingencia no necesariamente es inmediata
(Sánchez- Amaro & Amici 2015). No se puede descartar que la falta de evidencia de la elección
de compañeros se deba a que la ventana temporal de análisis no haya sido la más adecuada, o
que los monos estén intercambiando el alimento provisto por los animales elegidos en este
experimento por otras commodities (ej. tolerancia en otros sitios de alimentación o apoyar al
proveedor en enfrentamientos agresivos con ciertos individuos).
Debido a estas complejidades metodológicas o de interpretación desde la Teoría de
Mercado Biológico, un enfoque complementario mediante el Análisis de Redes Sociales,
contribuyó a describir los cambios observados a raíz de las etapas del experimento. Las redes de
proximidad para el año 2016 mostraron un patrón similar al de las redes de alo-acicalamiento,
indicando que, especialmente la proveedora 1, aumentó su prestigio en las redes de alo-
acicalamiento y de proximidad de su grupo entre la etapa 0 y la etapa 1 del experimento. En los
primates, la proximidad espacial es una medida de tolerancia social (Palombit et al. 1997),
especialmente cuando ocurre en contextos de alimentación (Tiddi et al. 2009). Los monos caí
intercambian alo-acicalamiento por tolerancia en sitios de alimentación naturales y
experimentales, y la posibilidad de alterar los niveles de tolerancia podría promover la
cooperación a través del desarrollo de otras interacciones sociales (Tiddi et al. 2009).
Varios puntos hay que considerar o reconsiderar de este experimento al interpretar los
resultados y para planificar futuros experimentos similares. Por ejemplo, la elección de los lapsos
de tiempo para evaluar los intercambios, si los intercambios ocurren en un plazo de tiempo
inmediato, considerar todas las interacciones durante las etapas experimentales podría subestimar
la tasa de intercambio. A la vez, el acicalamiento no necesariamente es una respuesta al ensayo
experimental previo, sino que, en el contexto de los mercados biológicos, los pagos pueden
hacerse por adelantado (Fruteau et al. 2009). En este estudio consideré todo el acicalamiento
recibido durante cada etapa, ya que concentrar las observaciones en los proveedores antes del
experimento fue prácticamente imposible de realizar de manera sistemática debido a la propia
dinámica de preparar el experimento, un problema que también mencionan Fruteau et al. (2009).
También puede ser necesario explorar el efecto en otras commodities que podrían estar siendo
intercambiadas (ej. apoyo en coaliciones). El cambio observado en el alo-acicalamiento recibido
por los proveedores puede ser reflejo de una reestructuración de las relaciones y no
necesariamente ser parte de un intercambio sujeto a las leyes del mercado. El volverse proveedor
tuvo un impacto en el alo-acicalamiento y en las proximidades interindividuales, pero no hubo
125
relación entre los individuos que se encontraban cerca de la caja al momento de tocarla. El
proveedor podía manipular el tiempo de espera antes de tocar la caja, y accionarla cuando se
encuentren en proximidad aquellos individuos con quienes tenía relaciones más frecuentes o
duraderas de alo-acicalamiento, dándoles una ventaja para acceder al alimento. Este es el punto
más importante a explorar en futuros estudios, no solo la existencia de un mercado biológico,
sino de un intercambio entre las commodities estudiadas.
Las múltiples funciones del alo-acicalamiento hacen que no siempre sea intercambiado
según las reglas del mercado biológico, pero cuando es así, los servicios que pueden
intercambiarse por alo-acicalamiento son muchos, haciéndolo más difícil de interpretar. El
enfoque de la Teoría de Mercados Biológicos, a diferencia de otros modelos basados en el control
ejercido sobre los compañeros, se concentra en los individuos y en cómo ellos se comportan en
función de las commodities que se intercambian y las características de los compañeros (Barret
& Henzi 2006). Los mercados biológicos de los primates pueden analizarse como una serie de
interacciones poliádicas a corto plazo en las cuales los individuos continuamente eligen a los
mejores compañeros según la oferta y la demanda de las commodities que ofrecen éstos en el
mercado grupal, aunque no se puede omitir que en los primates existen las relaciones establecidas
en base a preferencias interindividuales, parentesco y que se mantienen por extensos periodos de
tiempo (Silk et al. 2012). Estas características son, quizás, la fortaleza y debilidad de este modelo.
Como ventaja frente a otros enfoques, la Teoría de Mercados Biológicos incorpora múltiples
variables que interactúan y reflejan la complejidad de las relaciones sociales de los primates
(Sánchez- Amaro & Amici 2015). Como debilidad, esta complejidad hace que a veces no sea
sencillo poner a prueba hipótesis sobre la existencia de relaciones basadas en las fuerzas del
mercado, tanto por las múltiples commodities intercambiadas, como por el plazo de tiempo en el
que puede ocurrir el intercambio. Profundizar el estudio de los mercados biológicos desde la
perspectiva de un análisis de redes sociales podría ampliar el campo interpretativo de estos
intercambios, principalmente en un análisis del contexto en el cual ocurren los cambios en el
valor de mercado de los individuos y las respuestas que esto genera a nivel de grupo. Las
interacciones sociales regularmente se evalúan a nivel diádico, sin embargo, para entender la
dinámica de la elección de compañeros en el contexto del grupo, el enfoque desde el análisis de
redes sociales y sus métricas, ya sea a nivel de nodo o de la red como un todo, podrían revelar
propiedades emergentes en las relaciones dentro de los grupos, que contribuyan a comprender
los mecanismos que favorecen la existencia de intercambios cooperativos. Por ejemplo, medidas
126
como la centralidad de eigenvector, que reflejan no sólo cuantas conexiones tiene un individuo
en la red sino que tan preferidos son por otros miembros del grupo los individuos que están
conectados al nodo bajo estudio, pueden usarse para identificar los cambios en el prestigio de los
individuos en un modelo de mercados biológicos. En un estudio reciente, Cheney et al. (2016)
describen que tener como compañeros preferidos a individuos que también son preferidos por
otros, favorece las interacciones sociales haciendo que sean más predecibles y menos estresantes,
y hasta llega a facilitar generar nuevos lazos si muere un compañero. La posibilidad que ofrece
el análisis de redes sociales de estudiar los cambios que ocurren a nivel de nodos y a nivel de
redes podría ofrecer una mirada más integradora de las relaciones sociales y usarse como
herramienta para poner a prueba la teoría de los mercados biológicos.
127
CAPÍTULO VI: DISCUSIÓN GENERAL
6.1 Funciones del acicalamiento social: una síntesis
6.1.1 Objetivos de la tesis
En esta tesis evalué las funciones del acicalamiento social (alo-acicalamiento) en dos
grupos silvestres de monos caí (Sapajus nigritus). La tesis estuvo estructurada en tres ejes
principales de investigación. El primero, abordado en el capítulo III, se enfocó en las variables
que influyen en la distribución del acicalamiento social en el cuerpo del receptor. El objetivo de
ese capítulo fue conocer si la elección de las partes del cuerpo responde a características
relacionadas a la accesibilidad, o a variables sociales, dadas por características de las díadas,
como sexo o rango relativo. El segundo eje, abordado en el capítulo IV, estuvo centrado en
evaluar si el alo-acicalamiento que intercambian los individuos responde a la aplicación de un
tratamiento con antiparasitario, o si la función higiénica está subordinada a la social, de manera
que las tasas de intercambio no varían directamente con la carga de ectoparásitos. Para evaluar
en forma experimental la importancia relativa de la función higiénica del alo-acicalamiento,
apliqué un tartamiento con antiparasitario de algunos individuos mediante la aplicación de un
antiparasitario y evalué las tasas de alo-acicalamiento antes y después de esta intervención. El
tercer eje, abordado en el capítulo VI, estuvo centrado en explorar si el alo-acicalamiento es una
commodity cuyo valor fluctúa, en un mercado biológico, con la relación entre la oferta y la
demanda de los bienes y servicios intercambiados. Para ello, también utilice un abordaje
experimental.
6.1.2 Una visión integrada de las funciones del acicalamiento social en los monos caí
Los monos caí de los grupos estudiados en esta tesis exhibieron patrones de acicalamiento
social que sugieren que este comportamiento retiene una función higiénica, que se refleja en el
patrón con el cual distribuyen el alo-acicalamiento en el cuerpo del receptor. Dado que éste puede
mantener las condiciones de higiene y cuidado de la piel y el pelaje mediante el auto-
acicalamiento de las partes de su cuerpo que le resultan accesibles visual y manualmente, las
partes del cuerpo inaccesibles fueron el blanco de la mayor proporción del alo-acicalamiento
brindado por otros individuos. Además, las partes del cuerpo con mayor densidad de pelo
128
también recibieron una mayor proporción de alo-acicalamiento, con un efecto mucho más
acentuado cuando se combinaban las características “inaccesible” con “alta densidad de pelo”.
Este patrón es consistente con la hipótesis de la compensación (Pérez & Veá 1999), que predice
que debido a una distribución no uniforme de auto-acicalamiento, el acicalamiento social se
concentra en aquellas partes del cuerpo de un individuo que quedan fuera de su alcance. Además,
predice el sesgo observado hacia las partes con alta densidad de pelo, donde se espera encontrar
mayor cantidad de ectoparásitos (Zamma 2002). Estos patrones constituyen evidencia de la
función higiénica del alo-acicalamiento en monos caí. Estos resultados coinciden con el patrón
observado en Sapajus cay (Aspden 2007), que se enfocó exclusivamente en el componente
higiénico del alo-acicalamiento, y evaluó cómo se distribuían el auto-acicalamiento y el
acicalamiento social en función de tres categorías de accesibilidad (fácil acceso, difícil acceso e
inaccesibles). A diferencia de Aspden (2007), no realicé una distinción tan fina en la clasificación
de accesibilidad, sino que establecí dos categorías (accesible e inaccesible). En este estudio no
evalué la distribución del auto-acicalamiento ya que, por definición, sólo iba a dirigirse a partes
del cuerpo accesibles. Esta es una diferencia de criterio metodológico respecto al trabajo de
Aspden (2007) pero, aun así, los resultados de la distribución del alo-acicalamiento coincidieron
con los de este autor en que este comportamiento se concentra principalmente en partes del
cuerpo inaccesibles, aunque dentro de esta categoría, la proporción en la que se dirige a cada
parte tampoco es uniforme, es decir que no todas las partes inaccesibles reciben la misma
atención. En cuanto a la complejidad estructural, la superficie del cuerpo no es uniforme, y la
más evidente en los monos caí es, quizás, la diferencia en la cobertura del pelo, con zonas de piel
desnuda, como la cara, palmas de las manos y plantas de los pies, zonas con baja cobertura, como
las axilas, y zonas donde existe una alta densidad y el pelo es más largo, como la espalda, flancos
y copetes. La diferencia en la densidad y longitud del pelo podría explicar que esas regiones
requieran de mayor atención, ya sea por frecuencia, duración o un estilo de acicalamiento más
meticuloso, dado que puede ser más difícil encontrar los ectoparásitos y favorecería que éstos se
concentren ahí (Zamma 2002). Otro tipo de complejidad estructural no fue evaluada, pero
antecedentes en aves revelan que el acicalamiento social se vuelve más cuidadoso cuando existen
órganos delicados en la zona que está siendo acicalada (Harrison 1963). La cara es una parte del
cuerpo muy importante y constituye un medio de comunicación emocional en los primates, ya
que mediante un rico repertorio de expresiones faciales estos animales pueden coordinar las
interacciones sociales y facilitar la cohesión del grupo (Parr et al. 2002). Los monos capuchinos
se destacan entre los monos Platirrinos por una musculatura facial bien desarrollada que les
129
permite desarrollar una variedad de expresiones conspicuas y diversas que se utilizan socialmente
como un medio de comunicación (Weigel 1978; Fragaszy et al. 2004; De Marco y Visalberghi
2007). Los monos caí acicalan la cara de otros individuos, pero la ocurrencia de alo-acicalamiento
en ésta no debería explicarse solamente por su complejidad estructural, dado que es una parte del
cuerpo que requiere de un contacto “cara a cara” entre los individuos, y variables como el grado
de afiliación podrían explicar una tendencia a inspeccionar estas partes del cuerpo (Moser et al.
1991). Con antecedentes de una tendencia a evitar este tipo de contacto en otras especies de
primates (Macaca fascicularis: Moser et al. 1991; Pan paniscus: Franz 1999), me propuse
evaluar las ubicaciones relativas de los individuos durante las sesiones de alo-acicalamiento. El
resultado fue que prefieren adoptar ubicaciones relativas dorso-ventrales, es decir, con el actor
detrás del receptor. A su vez, esta ubicación fue adoptada especialmente cuando el actor era
subordinado al receptor, en coincidencia con otros estudios (Franz 1999; Moser et al. 1991) Este
patrón sugiere que la necesidad de higiene no puede, por sí sola, dar cuenta de la distribución del
alo-acicalamiento, algo que también sugirió Aspden (2007) para S. cay, sino que para explicar
los patrones observados es necesario incluir variables sociales en este análisis. Luego de que
Dunbar (1991) propusiera que en los monos Platirrinos el alo-acicalamiento cumple
principalmente una función higiénica, mientras que en los primates Catarrinos domina una
función social, surgieron una serie de estudios con monos capuchinos (Cebus sp. y Sapajus sp.)
que desafiaron a esa interpretación. Varios autores obtuvieron evidencia de funciones del alo-
acicalamiento similares a las propuestas para los Catarrinos, incluyendo afiliación y
apaciguamiento en Cebus olivaceus (O’Brien 1993); patrones de intercambio asociados con el
rango social, con una dirección del acicalamiento social hacia arriba en la jerarquía en Cebus
capucinus (Perry 1996) y S. nigritus (Di Bitetti 1997; Tiddi et al. 2012), aunque con resultados
en la dirección opuesta en Sapajus apella (Parr et al. 1997). Además, el alo-acicalamiento que
reciben las hembras varía en respuesta a la presencia de infantes recién nacidos, volviéndolas
blanco de una mayor cantidad de alo-acicalamiento (Perry 1996; Di Bitetti 1997; Tiddi et al.
2012). Con estos antecedentes, ya no es apropiada una discusión de función higiénica vs. función
social, sino adoptar un enfoque más enriquecedor que incluya: 1) evaluar la importancia relativa
de cada función; 2) identificar las fuentes de variación de la importancia relativa de la función
higiénica y social en relación al contexto socio-ecológico, teniendo en cuenta la carga de
ectoparásitos, el tamaño de los grupos, la estabiliadad social, entre otros. En el capítulo III obtuve
evidencia de una distribución del alo-acicalamiento en el cuerpo del receptor según lo esperado
bajo una función higiénica, pero modulado por variables sociales que, siempre dentro de un
130
criterio higiénico, afectan a las partes del cuerpo según el tipo de contacto físico que establecen
los individuos.
Con los antecedentes del capítulo III, en el capítulo IV evalué la importancia relativa de
la función social, mediante un experimento de desparasitado. Si bien no conté con evidencia
directa de la disminución de la carga de ectoparásitos, obtuve medidas indirectas que sustentan
la efectividad del tratamiento. De todas maneras, la cantidad de alo-acicalamiento recibido por
los individuos tratados no disminuyó luego de administrar el antiparasitario. Este resultado puede
ser explicado de distintas maneras. La primera es que no hubo un efecto sobre los ectoparásitos,
sin embargo, al utilizar ivermectina, que actúa contra endo y ectoparásitos, fue sencillo
comprobar que, al menos la droga fue metabolizada y absorbida, dado que los endoparásitos
disminuyeron significativamente en los individuos tratados (Agostini et al. 2017). No obstante,
las posibles explicaciones frente a la ausencia de variación de las tasas de alo-acicalamiento
recibido, son expresadas con cautela debido a la ya mencionada falta de control sobe la carga de
ectoparásitos y la efectividad de la drioga. Si existieron otros factores que pudieran haber
afectado el mecanismo de acción de la droga contra ectoparásitos exclusivamente, es algo que
quedó fuera del alcance de este estudio. Hasta la actualidad no se conocen en profundidad la
composición, abundancias relativas y/o diversidad de los ectoparásitos en los monos caí, por lo
tanto, tampoco se conoce cómo podrían fluctuar las mismas en distintas épocas del año. Las dos
réplicas del experimento fueron realizadas en invierno y esto pudo contribuir a que la
disminución de la carga de ectoparásitos no sea tan marcada o fácilmente detectada por los
monos, considerando que evidencia previa indica que la prevalencia de los ectoparásitos aumenta
durante los meses estivales (Salam et al. 2009), aunque puede ocurrir lo opuesto con la
pediculosis, que se intensifica durante el invierno en Macaca mulatta (Wimsatt et al. 1988).
Como menciono en el capítulo IV, también es probable que naturalmente los monos caí tengan
una carga baja de ectoparásitos y el cambio producido por el antiparasitario no haya sido
suficiente para repercutir en las tasas de acicalamiento. Pero existe otra explicación probable que
no fue explorada en esta tesis pero que vale la pena considerar. Dado que el alo-acicalamiento se
concentra especialmente en partes del cuerpo con mayor probabilidad de tener ectoparásitos
(capítulo III), posiblemente, debido a un uso social dominante de esta actividad, las tasas de alo-
acicalamiento no se vean afectadas por una reducción en la carga de ectoparásitos, pero podrían
alterarse los patrones de distribución en el cuerpo, si la demanda de higiene disminuye. Las
medidas complementarias para detectar cambios en conductas de cuidado corporal, el auto-
acicalamiento y rascado, tampoco se alteraron como consecuencia del tratamiento. Sin embargo,
131
son comportamientos con una fuerte impronta social, como una manera de comunicar el estado
emocional de los individuos (Maestripieri et al. 1992; Polizzi di Sorrentino et al. 2012). Por lo
tanto, tampoco es posible generar una conclusión definitiva sobre la importancia de la necesidad
de higiene, si no es de manera relativa. Es decir, en términos relativos, factores sociales tendrían
un rol preponderante en la regulación de la distribución del acicalamiento social, lo que no
implica descartar la importancia higiénica de este comportamiento.
La ausencia de cambio en las tasas de alo-acicalamiento no me permitió evaluar las
posibles consecuencias sociales que podría haber provocado la disminución del alo-
acicalamiento recibido por los individuos tratados. De haber ocurrido esto, hubiera sido esperable
que se manifiesten cambios en otras conductas, tales como las que observaron Madden &
Clutton-Brock (2009) a raíz de un experimento de desparasitado de suricatas (Suricata suricatta),
en el cual los individuos tratados manifestaron indicios de un aumento de estrés. El efecto
relajante del acicalamiento social fue propuesto por Terry (1970) como un mecanismo de
reducción de tensión en los primates, y estudios posteriores aportaron evidencia fisiológica que
apoya esa hipótesis, como la reducción de frecuencia cardíaca (Boccia et al. 1989; Aureli et al.
1999), o la liberación de β-endorfinas (Keverne et al. 1989). Algunos comportamientos auto-
dirigidos están estrechamente ligados al estado emocional de los individuos y son buenos
indicadores comportamentales del estado de ansiedad o estrés que experimentan los individuos
(Polizzi di Sorrentino et al. 2012). En los primates, la frecuencia del auto-acicalamiento y del
rascado aumentan en contextos de tensión social, y son sensibles a drogas ansiogénicas y
ansiolíticas (Maestripieri et al. 1992; Schino et al. 1996). Si el alo-acicalamiento recibido por los
individuos tratados hubiese disminuido, hubiese sido esperable que estos individuos
experimentaranun aumento de ansiedad, y que expresaran un aumento de la frecuencia de
comportamientos auto-dirigidos El rascado constituye un indicador de ansiedad en esta población
de monos caí, tal como mostraron Polizzi di Sorrentino et al. (2012) al analizar su ocurrencia en
relación a la tensión social provocada por la proximidad de individuos dominantes o no
familiares.
Al no disminuir el alo-acicalamiento recibido por los individuos tratados, no pude
comprobar el efecto de un cambio así en las manifestaciones de ansiedad y las estrategias para
lidiar con eso, dejando abiertos interrogantes respecto al rol del alo-acicalamiento como
modulador de las relaciones sociales, ya sea como un mecanismo de apaciguamiento o como una
manera de comunicar intenciones. Al actuar como una señal, además de relajar al receptor, podría
132
actuar como un marcador del contexto, no sólo para el receptor, sino también para el resto del
grupo. Berthier (2017) estudió el efecto del alo-acicalamiento en los espectadores, es decir, los
miembros del grupo que son testigos sin participar en la interacción, en Macaca sylvanus. Sus
resultados aportaron evidencia de que el alo-acicalamiento tiene un efecto positivo en el estado
emocional de los espectadores, provocando incluso el contagio de esta actividad, y este sería un
mecanismo próximo para favorecer la cohesión social y la formación de lazos sociales.
Dentro de las funciones sociales del alo-acicalamiento, en el capítulo V puse a prueba la
hipótesis de que es usado como moneda de cambio en el marco de la Teoría de Mercados
Biológicos (Noë & Hammerstein 1994, 1995). Para ello, evalué si las tasas de intercambio de
alo-acicalamiento por otras commodities pueden explicarse por los efectos de la relación entre la
oferta y la demanda de las mismas. Para cumplir con este propósito, repliqué el experimento que
realizaron Fruteau y colegas (2009) con monos vervets (Chlorocebus aethiops), alterando el valor
de mercado de dos individuos subordinados al convertirlos en proveedores de alimento para todo
el grupo. Bajo la hipótesis de que el acicalamiento social es utilizado como moneda por los
individuos no proveedores para acceder al alimento cuya posibilidad de acceso estaba en poder
de los proveedores, y que el valor de mercado de los proveedores está sujeto a la oferta y la
demanda, llevé a cabo un experimento generando un mercado artificial. Si los monos caí
establecen intercambios en un escenario de mercados biológicos, debería haber observado que,
a menor oferta de proveedores, mayor sería su valor para el resto del grupo y, por lo tanto, los
no-proveedores “pagarían” con mayor frecuencia o duración de alo-acicalamiento a los
proveedores. Al aumentar la oferta de proveedores, el acicalamiento social debería repartirse
entre ellos. Pero como se trataba de un intercambio, los proveedores también deberían haber sido
capaces de elegir a quien beneficiar con una ventaja para acceder al alimento que estaba bajo su
control, entonces también es esperable que exista una relación positiva a nivel de díadas entre la
cantidad de alo-acicalamiento recibido por el proveedor y la oportunidad de acceso al alimento
para el no proveedor. Este tipo de negociación sería posible porque, debido a las características
de la organización social de los monos caí, en la cual los individuos dominantes, y especialmente
el macho alfa monopoliza los recursos alimenticios (Janson 1985), los proveedores podían
manipular el momento de hacer disponible el alimento, por ejemplo, esperando que los
individuos dominantes no estén cerca y sí lo esté un no proveedor que a cambio le ofrezca
sesiones de alo-acicalamiento de mayor duración que otros individuos. El experimento,
estructurado en tres etapas, permitió comparar las tasas de alo-acicalamiento a nivel diádico entre
las etapas experimentales (con uno y dos proveedores) y una línea de base, estimada previamente.
133
La primera predicción se cumplió: la cantidad de alo-acicalamiento que recibió el primer
proveedor aumentó y también aumentó la cantidad de díadas que formó, indicando que su valor
de mercado aumentó dentro del grupo. Al incluir al segundo proveedor, tal como esperaba,
disminuyó la cantidad de acicalamiento social y el número de díadas del primer proveedor, pero
este cambio no se tradujo en un aumento de estas medidas en el segundo proveedor. Tampoco
pude constatar que exista un intercambio por las commodities evaluadas. Es decir, el efecto de
mercado pude verificarlo en el primer proveedor, pero aunque éste recibió más alo-
acicalamiento, no le dió un beneficio de acceso al alimento a los individuos no proveedores que
lo acicalaban más. Así, la evidencia de la existencia de intercambios en un sistema de mercados
biológicos fue parcial en los monos caí, a diferencia de los resultados obtenidos por Fruteau
(2009). Sin embargo, en un estudio con esta población de monos caí, Tiddi et al. (2011)
comprobaron que los individuos intercambiaban alo-acicalamiento por tolerancia en recursos
alimenticios bajo un mecanismo de elección de compañeros, pero la contingencia no era
inmediata, su preferencia no se basaba en interacciones a corto plazo. Existe un mecanismo
(emotional bookkeeping) que está basado en la experiencia emocional provocada por los
intercambios recíprocos que podría explicar que la elección de compañeros no se base en la
contingencia inmediata entre los actos de dar y recibir (Schino & Aureli 2009). Este mecanismo
es probable que ocurra durante intercambios de actos altruistas de bajo costo, como el alo-
acicalamiento, en los cuales la selección favoreció los beneficios obtenidos a cambio de dar alo-
acicalamiento, más que minimizar los costos inmediatos de no obtener un beneficio (Schino &
Aureli 2009). En este escenario, la formación de lazos sociales puede verse ayudada por la
sucesión de interacciones amistosas recurrentes (Schino & Aureli 2009). Entonces, es probable
que la falta de evidencia de la contingencia en los intercambios se deba a la escala temporal
elegida para medirla, y no a que efectivamente no ocurra. Sánchez-Amaro & Amici (2015)
discutieron algunos aspectos de la Teoría de Mercados Biológicos aplicada en estudios de
cooperación en primates, y resaltan la importancia de elegir una escala temporal apropiada para
medir los intercambios, que no siempre ocurrirán en un lapso de tiempo inmediato.
Otra posibilidad es que los intercambios en los monos caí no se ajusten a los principios
de los mercados biológicos, tal como concluyeron Tiddi et al. (2010) al explorar la hipótesis de
un intercambio de acicalamiento social por acceso a infantes recién nacidos en esta población de
monos caí, utilizando el enfoque de mercados biológicos. Aunque encontraron evidencia del
intercambio, la cantidad de alo-acicalamiento que recibían las madres no se correspondía con la
oferta y la demanda de infantes, e interpretaron el uso del alo-acicalamiento como una señal
134
benigna que las hembras le daban a las madres de las crías, como una manera de comunicar sus
intenciones al acercarse. Esto sugiere que los intercambios en los monos caí probablemente se
rigen por reglas que no se ajustan a las de los mercados biológicos tal como ocurre en monos
Catarrinos. Los monos capuchinos exhiben rasgos de sus sistemas sociales con características
convergentes con las de monos Catarrinos caracterizados como female bonded (Wrangham
1980), en los cuales las hembras son filopátricas y desarrollan fuertes lazos sociales mantenidos
con intercambios de alo-acicalamiento y proximidad espacial. Sin embargo, al menos en el caso
de los monos caí, la jerarquía que se establece dentro de sus grupos no es tan rígida como en los
monos vervets (Chlorocebus sp.), babuinos (Papio sp.) y la mayoría de las especies de macacos
(Macaca sp.) (Fedigan 1993; Fragaszy et al. 1994) y probablemente esto afecte a las asimetrías
de poder que están en la base de los intercambios bajo un mercado biológico (Noë et al. 1991).
Considerando todos los resultados de manera integrada, interpretar las funciones sociales
del alo-acicalamiento en los monos caí a la luz de su valor adaptativo no es una tarea simple. El
motivo principal es que la evidencia apoya, al menos parcialmente, varias de las funciones
propuestas en la literatura, pero es difícil encontrar evidencia concluyente sobre la importancia
biológica de una función particular. El eje central de esta tesis fue el valor adaptativo del
aciaclamiento en los monos caí que, como comportamiento social, la multiplicidad de funciones
que posee, convergen en su uso como una herramienta social que sirve como un medio, más que
como un fin en sí mismo. Dotado de valor higiénico, es un acto altruista que los individuos
pueden intercambiar de manera recíproca o por otros servicios. Al ser un servicio de bajo costo
(Schino & Aureli 2009), los posibles costos de no obtener retribución pierden importancia frente
a los beneficios obtenidos en los intercambios, de esta manera favorece la emergencia de la
cooperación en el grupo. A la vez, la función higiénica también contribuye a la supervivencia de
los individuos, teniendo en cuenta que las infestaciones severas pueden provocar costos elevados
en la salud de los hospedadores, al punto de haber favorecido la evolución de respuestas para
evitarlos o controlarlos (Hart 1990; Mooring et al. 2004). Por lo general, existe consenso en que
el alo-acicalamiento en los monos caí es una actividad multifuncional contexto-dependiente
(Tiddi 2009). Coincidiendo con esta idea, y en base a los resultados obtenidos, existe un
componente social predominante que les permite a los individuos mantener las relaciones
interindividuales y, probablemente, favorecer la cohesión grupal, además cumplir funciones de
comunicación.
135
6.2 Consideraciones sobre los experimentos a campo
En esta tesis utilicé una combinación de abordajes observacionales y experimentales. En
Iguazú, los estudios sobre ecología experimental han demostrado ser un excelente enfoque para
responder preguntas específicas sobre la ecología del comportamiento de los monos caí,
destacándose experimentos de competencia intra-grupal en torno a fuentes de alimento (Janson
1985), llamadas de comida y alarma (Di Bitetti 2003; Wheeler & Koenig 2010), detección de
depredadores (Janson et al. 2014), memoria espacial (Janson 1998, 2007, 2016), tolerancia en
sitios de alimentación (Tiddi et al. 2011). Los estudios que se han llevado a cabo previamente
con estos grupos, permiten poner en contexto los resultados obtenidos, considerando variaciones
que son parte de la plasticidad que exhiben los monos caí, y comparando con estudios previos
sobre alo-acicalamiento en estos grupos (Di Bitetti 1997; Tiddi et al. 2009, 2010, 2012). El
presente estudio se suma a la lista de experimentos a campo llevados a cabo en este sitio,
incorporando manipulaciones directas (capítulo V) e indirectas (capítulo IV) de variables sociales
con impacto en las relaciones de alo-acicalamiento. Una de las ventajas más notables de este tipo
de enfoque frente a los estrictamente observacionales, es que permiten realizar conjeturas más
confiables acerca de la causalidad ecológica de los cambios observados en el comportamiento
social (Janson 1996). En el marco de esta tesis, ante las múltiples funciones que se proponen para
el acicalamiento social en los primates, los experimentos permitieron hacer evaluaciones más
precisas sobre algunas de las funciones propuestas, como el valor del alo-acicalamiento como
bien o servicio de intercambio (Capítulo V), o como la función higiénica (capítulo VI). Las
limitaciones de este estudio giran en torno a que se hizo con animales silvestres en un ambiente
natural, con la imposibilidad implícita de controlar factores que puedan influir en los resultados.
De hecho, la inestabilidad social provocada por el proceso de cambio de macho alfa,
probablemente afectó los resultados de las réplicas de los experimentos de 2014. Sin embargo,
aún con estas limitaciones, los experimentos de campo tienen la ventaja de que sus resultados
tienen mayor validez externa. Además, la pregunta que me propuse abordar con esta tesis es
sobre mecanismos últimos del comportamiento, por lo tanto, el enfoque en un ambiente natural,
donde los grupos están expuestos a todas los factores sociales, demográficos y ambientales que
moldean su comportamiento, fue adecuado para el tipo de estudio que me propuse.
136
6.3 Direcciones futuras
El estudio de las funciones del alo-acicalamiento en los monos caí todavía tiene muchas
aristas por explorar. En cuanto a su función higiénica, falta información de línea de base sobre la
composición y abundancia de ectoparásitos, así como estudios de preferencia de hábitat, para
interpretar los patrones de distribución del acicalamiento social a la luz de esta información. A
su vez, estudios descriptivos de los patrones motores ejecutados durante el acicalamiento, con el
fin de identificar si varían según el tipo de ectoparásito o suciedad que se esté retirando, y
contextualizar los estilos de acicalamiento con las interacciones sociales del grupo, por ejemplo,
si se dieron situaciones de tensión social o si el contexto era más relajado. Salvo algunos estudios
tomados como referencia en esta tesis (Boccia 1983; Barton 1985; Moser et al. 1991; Pérez &
Veá 1999, 2000; Zamma 2002), en la literatura referida al acicalamiento en primates no es
frecuente encontrar datos sobre las partes del cuerpo que son acicaladas y es recomendable
incorporar estas mediadas.
Respecto al rol de los ectoparásitos en el acicalamiento, es necesario recabar información
de línea de base respecto a composición y abundancia y preferencia de hábitat. También es
importante evaluar las maneras de realizar acicalamiento y la efectividad en la remoción de
ectoparásitos. Algo más complejo, pero que aportaría información valiosa para entender cómo
distribuyen el acicalamiento los monos caí en función de la presencia de ectoparásitos, es analizar
si tienen la capacidad de percibir o estimar el grado de infección de un individuo, tal como hacen
los mandriles (Mandrillus sphinx), que pueden detectar mediante el olfato a los individuos
infectados (Poirotte et al. 2017). Así, se podría evaluar el efecto de un costo que puede ser
significativo para un individuo, y como es evaluado en función de los beneficios sociales que
podrían obtener de dicha interacción.
Los estudios sobre el efecto que genera en los testigos el alo-acicalamiento, apoyan la
idea de su rol como medio de comunicación, dando señales del estado interno o las emociones
que experimenta un individuo (Berthier 2017). Si en los monos caí el acicalamiento social es
utilizado como señal (Tiddi et al. 2010), vale la pena explorar que sucede en el resto del grupo,
y si existe un efecto de contagio. La perspectiva del análisis de redes sociales puede resultar
adecuada para evaluar cómo afecta el alo-acicalamiento a la cohesión del grupo (Berthier 2017).
137
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157
Anexo
Anexo 2.2.1 Cambios en la composición de los grupos Macuco y Spot entre 2013 y 2016.
Los responsables de todas las investigaciones nucleadas en el Proyecto Caí recopilamos datos
demográficos de los grupos estudiados regularmente y la información es de uso común, lo que permite
contar con un registro de los cambios en la composición de los grupos. Cuando los cambios ocurren
durante los periodos de estudio, en casos excepcionales es posible establecer la causa de muerte. Tal fue
el caso de un infante del grupo Macuco que encontramos sin vida y la necropsia determinó que murió por
un golpe (probablemente al caer, ya que se trataba de una zona con piedras de tamaño considerable). En
este caso puntual, el día anterior a encontrarlo sin vida, notamos que faltaba en el grupo y su madre
vocalizaba dirigiendo su mirada en la dirección en la que lo encontramos un día después. En otra
oportunidad vimos como una hembra (Estela) cargó durante un día a su infante muerto, aunque
desconocemos la causa de muerte. En el caso de otras desapariciones de infantes tampoco pudimos
constatar la causa, aunque dado el contexto social en el que ocurrieron (cambio de macho alfa), es
probable que se tratara de casos de infanticidio, considerando los antecedentes de eventos similares
(Ramírez-Llorens et al. 2008). Otro cambio en la composición de los grupos puede darse por dispersiones
de machos. Al final de la campaña de invierno de 2013 dos machos subadultos (Ricky y Maverick),
abandonaron el grupo Macuco. Ambos se encontraban en la edad a la cual los machos dispersan de su
grupo. Personalmente pude observar cómo Ricky se acercó a individuos de, probablemente, el grupo
Laboratorio, cuya área de acción se solapa con la del grupo Macuco. También pudimos registrar el ingreso
de Borat y Horacio primero al grupo Spot, donde permanecieron alrededor de dos meses, y finalmente al
grupo Macuco, donde se quedaron hasta el presente. Otras desapariciones también fueron constatadas,
aunque desconocemos las causas, al tratarse de hembras adultas de más de 20 años, lo más probable es
que hayan muerto. Respecto a los nacimientos, durante el periodo que duró el trabajo de campo pudimos
registrar el nacimiento de los infantes, en algunos casos, a horas de ocurridos
158
Anexo 2.2.2 Anuarios de los grupos.
Los anuarios son utilizados como material de apoyo para la identificación de los individuos
durante el entrenamiento de los asistentes de campo. Los individuos están agrupados en
categorías de edad y sexo. Cada recuadro contiene distintas fotos del mismo individuo y se indica
el nombre, las letras en mayúscula corresponden al acrónimo del nombre para los registros, entre
paréntesis se indica el año de nacimiento y entre corchetes se indica el nombre de la madre.
GRUPO MACUCO 2014
Machos Adultos
SeRGio
ERNesto (~ 2002)
SeRGio (2005)
EDUardo (2006)
159
Hembras Adultas
THElma (1993) [DO]
ESTela (2000) [THE]
INGrid (2005) [YOL]
MAW (2005) [UR]
160
Machos Subadultos
SOL (2005) [GR]
OFElia (2006) [OLI]
CoRDelia (2008) [CHI]
MAVerick (2008) [EST]
RICky (2008) [THE]
161
Hembra Subadulta
Machos Juveniles
FENy (2009) [YOL]
ASTor (2009) [YOL]
LENin (2011) [THE]
ZISsou (2011) [EST]
162
Hembras juveniles
MATildo Javier (2012) [MAW]
PIEtro (2012) [YOL]
ESBalda (2009) [SOL]
MORa (2009) [ING]
163
Infantes
CaMBa í (Nov 2013) [THE]
SIMon (Ene 2014) [ING]
ALBerto (Dic 2013) [OFE]
GiaNCarlo (Mar 2014) [CRD]
164
Grupo Spot (2013)
Machos Adultos
TRUcho
RINgo
TETro
165
Hembras Adultas:
BIAnca
JOSefa
DANiela
166
EVA
Machos Juveniles:
f
ROBerto
CAMilo
SPArtacus
167
BEAu
DaNTe
Hembras Juveniles
FRAncisca
168
Infantes
SYRah
169
Anexo 5.1. Fotogramas de la etapa 1 del experimento de Mercados Biológicos.
Acercamiento de la proveedora 1 a la caja (A, B); momento en que toca la caja (C); apertura de
la caja, durante la cual la proveedora toma rodajas de banana; La proveedora 1 toma rodajas de
banana y se acercan los primeros individuos (D), ingresan los individuos a la caja y la proveedora
toma las ultimas rodajas de banana (E); alejamiento de la proveedora 1 de la caja cuando se
acercan los individuos de mayor rango en la jerarquía de dominancia (F). En toda la secuencia la
proveedora 1 se indica con una flecha amarilla.
Fotograma A
Fotograma B
170
Fotograma C
Fotograma D
171
Fotograma E
Fotograma F
