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HONGOS NEMATÓFAGOS PARA EL CONTROL BIOLÓGICO
DE NEMÁTODOS PARÁSITOS DE RUMIANTES
Carlos A. Saumell(a) (*), A. Silvina Fernández(b)
(a) Área de Parasitología y Enfermedades Parasitarias, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad
Nacional del Centro de la Provincia de Buenos Aires, Pje. Arroyo Seco s/n, 7000 Buenos Aires,
Argentina. (b) Meat Science, Department of Dairy and Food Science, Royal Veterinary and Agricultural University,
Rolighedsvej 30, 1958 Frederiksberg C, Dinamarca.
(*) Autor para correspondencia. Correo electrónico: [email protected]
Palabras claves: control biológico, nemátodos, parásitos, rumiantes, hongos nematófagos
SAUMELL, C.A.; FERNÁNDEZ, A.S. Hongos nematófagos para el control biológico
de nemátodos parásitos de rumiantes. Revista de Medicina Veterinaria, 81,
270-273, 2000.
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RESUMEN
Las endoparasitosis de rumiantes han sido clásicamente controladas mediante el uso de antihelmínticos.
Lamentablemente, el uso indiscriminado de tan útil herramienta ha llevado al desarrollo de resistencia
antihelmíntica, que hoy día presenta una alta prevalencia en todo el mundo. Además, existen en la
actualidad otras preocupaciones relacionadas al uso de drogas químicas, tales como ecotoxicidad y el
aumento de la demanda pública hacia el consumo de productos ecológicos u orgánicos. En este
contexto, es evidente la necesidad de medidas alternativas y/o complementarias para el control
parasitario dentro de un programa integrado, utilizando el control alternativo junto a otras medidas tales
como el manejo de las pasturas, así como la información epidemiológica disponible para asegurar que el
control parasitario permanezca siendo efectivo. Entre las alternativas de control que están siendo
estudiadas se destacan el desarrollo de vacunas, resistencia genética a las parasitosis, y control
biológico. Este último método, basado en la utilización de hongos nematófagos que atacan a las formas
larvarias de los parásitos en la pastura, es el contemplado por los autores en el presente trabajo, el cual
presenta también las perspectivas para un futuro uso del control biológico en Argentina.
Key words: biological control, nematodes, parasites, ruminants, nematophagous fungi
SUMMARY
Internal parasites of ruminants have classically been controlled by anthelmintic treatments. Unfortunately,
the misuse of such a handy tool has led to development of anthelmintic resistance, which today presents a
well-reported high prevalence around the world. Apart from this, there are other current concerns
related to the use of chemical drugs, such as ecotoxicity and a growing public consumption of ecological
- or organic - products. From all these points, it is obvious that alternative and/or complementary
measures of parasitic control are required within the framework of an integrated program. This program
would use alternative control together with other measures, i.e. grazing management and available
epidemiological knowledge, to ensure that parasite control remains effective. Development of vaccines,
genetic resistance to parasites, and biological control stand out amongst the alternatives that are currently
being studied. Biological control, based on the use of nematophagous fungi acting over parasite larval
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stages on pasture, is the topic of the present paper. The paper also shows the perspectives for the future
use of biological control in Argentina.
INTRODUCCIÓN
Diferentes programas con bases epidemiológicas establecieron esquemas de control para
minimizar los efectos adversos de la gastroenteritis verminosa de rumiantes sobre la producción (72, 73).
Entre ellos, los que tienen como meta la disminución de las larvas infectantes en las pasturas a través del
uso de antihelmínticos, apuntando a la reducción de la población de adultos en el animal (95). Estos
programas han resultado eficientes, pero inconvenientes debido al uso de antihelmínticos tales como la
aparición de resistencia antihelmíntica (23, 79, 82, 86, 90), residuos de estas drogas en los alimentos (75) y su
acción deletérea sobre algunos organismos no blancos en el ambiente (53, 56), han estimulado el desarrollo
de métodos alternativos, en un intento por minimizar el uso de los antihelmínticos en las estrategias de
control de los nemátodos parásitos tricostrongilídeos, especialmente en sistemas de producción en
pastoreo continuo (103).
El desarrollo de vacunas, la identificación de marcadores moleculares asociados a la resistencia
de los parásitos, y la posible utilización de microorganismos en el control de las formas de vida libre en el
ambiente son las principales medidas alternativas de prevención de los nemátodos tricostrongilídeos
actualmente en estudio (36). El estado del conocimiento en cada una de estas alternativas es variable,
siendo igualmente variable el tiempo de espera para un posible uso futuro de estas alternativas en el
control de los nemátodos tricostrongilídeos. Sin embargo, entre los métodos que están siendo
estudiados, el control biológico parece ser una realidad a corto plazo (59), ofreciendo una alternativa
eficiente y segura en la reducción de la población de larvas infectantes de nemátodos gastrointestinales
en las pasturas.
El conocimiento sobre el uso de agentes biológicos en la reducción de estados de vida libre en el
ambiente creció considerablemente en los últimos 5-10 años. En este período, el fenómeno de
aprehensión de larvas ejecutado por hongos nematófagos, principales agentes microbianos considerados
en la reducción del número de larvas infectantes de nemátodos tricostrongilídeos, pasó de las
observaciones en laboratorio a ensayos a campo.
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EL CONTROL TRADICIONAL DEL PARASITISMO INTERNO Y SUS LIMITACIONES
La implementación de los actuales programas de control de endoparásitos en animales de
producción ha sido facilitada por la existencia de una amplia variedad de productos antihelmínticos (57),
todos ellos con alta eficacia contra nemátodos gastrointestinales. Como los nemátodos gastrointestinales
ocasionan graves perjuicios en el crecimiento de animales jóvenes (95), el uso de antihelmínticos ofrece
una respuesta rápida y eficaz en el control del parasitismo clínico y subclínico. Sin embargo, los
antihelmínticos proporcionan soluciones puntuales y transitorias, y no disminuyen el riesgo de reinfección
de los animales si éstos son mantenidos en pasturas contaminadas. Por lo tanto, ninguno de ellos puede
ser utilizado como única herramienta de control, siendo necesario asociar los antihelmínticos con otras
medidas, tales como el manejo de las pasturas, o pastoreo por más de una especie animal, edad y/o
raza.
Además de no ser el único modo de control a usarse, otras limitaciones del uso de
antihelmínticos se mencionan a continuación:
1) Resistencia antihelmíntica: La resistencia de cepas parasitarias a la mayoría de los grupos
químicos de antihelmínticos constituye un problema mundial que ocurre principalmente en las regiones
donde los animales son criados a pasto (19, 74, 80, 102). En Argentina, el fenómeno de resistencia
antihelmíntica en nemátodos gastrointestinales de ovinos ya se conoce (23, 82, 90), aunque nada se sabe
acerca de este problema en la producción bovina. La práctica de tratamientos supresivos y en épocas
inadecuadas, de acuerdo con el manejo habitual de los establecimientos y no relacionada con la
epidemiología de las especies, torna más difícil hallar soluciones concretas para frenar el desarrollo del
fenómeno de resistencia.
2) Residuos de drogas en alimentos: La tendencia del mercado es evaluar la presencia de
residuos químicos en productos animales -carne, leche o vísceras- que pueden tornarse
significativamente riesgosos para la salud humana. Organizaciones internacionales como la Organización
para la Alimentación y Agricultura de las Naciones Unidas (FAO) y la Organización Mundial de la Salud
(OMS), han demostrado preocupación por la presencia de residuos de medicamentos veterinarios en
alimentos de origen animal (75). Esta preocupación determinó la creación de comités de especialistas
encargados de evaluar los compuestos utilizados en el mercado y estimular el desarrollo de métodos de
control no químicos (106, 107).
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3) Efectos ecotóxicos: Las drogas antihelmínticas del grupo de las avermectinas poseen
reconocida eficacia y comprobado poder residual. Estas son eliminadas principalmente a través de las
heces como droga activa, pudiendo alcanzar organismos no-blancos, tales como microartrópodos, los
cuales poseen actividad en la descomposición de las heces en el ambiente y la incorporación de materia
orgánica en el suelo (31, 32, 53, 56, 67, 98, 99, 100).
4) Desarrollo de nuevos antiparasitarios: El desarrollo de nuevos compuestos resulta oneroso,
no existiendo perspectivas de grandes desarrollos en la próxima década (9, 10), cuando sí deberán ocurrir
pequeñas modificaciones químicas en los compuestos existentes (51). Esto se debe a que la elaboración
de un nuevo compuesto requiere una inversión de 100-200 millones de dólares y al menos 10 años de
desarrollo hasta alcanzar la forma comercial (51). Además, deberán ser estimuladas medidas que
enfaticen el uso adecuado de las drogas, teniendo en cuenta el conocimiento farmacocinético, el
comportamiento metabólico de los antihelmínticos (58) y otros aspectos que puedan influir en su
disponibilidad sistémica y eficacia, tales como el tipo de alimentación, restricción alimenticia o
parasitismo en los animales (1, 2, 3, 65, 84, 85).
5) Producción orgánica de alimentos: Aún cuando la producción orgánica en Argentina es
pequeña en comparación con la producción convencional, existe una clara tendencia en aumento de la
primera. Así, la superficie destinada a ganadería orgánica en el país en 1995 (140.357 ha), el primer
año con registros orgánicos, se incrementó en un 92% en 1998 (269.866 ha) (93). De acuerdo a la
Resolución SENASA 1286/93, los productos orgánicos deben obtenerse “sin el empleo de sustancias
químicas sintéticas”; en este contexto, el empleo de antihelmínticos en este tipo de producción no está
permitido, por lo que todo intento de control parasitario debe hacerse en forma natural.
ALTERNATIVAS AL CONTROL QUÍMICO DE LOS NEMÁTODOS
Las limitaciones mencionadas han sido, y continúan siendo, estímulo para la búsqueda de
alternativas en el control de las helmintosis a fin de reducir o, en ciertos casos, eliminar el uso de los
antihelmínticos. Varias opciones están siendo investigadas, principalmente estudios genéticos e
inmunológicos en los animales y la identificación de enemigos naturales en la fase de vida libre de los
parásitos. Desde hace algunas décadas, en varios laboratorios están siendo conducidos experimentos
para el desarrollo de vacunas contra helmintos (24, 94), el conocimiento de mecanismos asociados con la
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respuesta inmunológica de los animales parasitados (35, 105), y la selección de animales resistentes a
helmintos (8, 54, 83). También están desarrollándose estudios sobre la influencia de la suplementación
proteica en la dieta, que podría influir mejorando la respuesta a la vacunación y favoreciendo la
inmunidad de los animales (18, 55, 101). Con respecto a los agentes bióticos que puedan actuar sobre las
formas de vida libre de los tricostrongilídeos, sólo en los últimos años se han intensificado sus estudios, a
pesar de haber sido registradas las primeras investigaciones hace más de 100 años (33, 110).
CONTROL BIOLÓGICO
Se define como un método ecológico desarrollado por el hombre para disminuir la población
parásita o plaga a densidades subclínicas aceptables o para conservar esta población en niveles no
perjudiciales usando antagonistas naturales vivos (48). El control biológico podrá ofrecer una alternativa
eficiente y segura en la reducción de las poblaciones de larvas infectantes de nemátodos
gastrointestinales en las pasturas.
Los nemátodos tricostrongilídeos desarrollan parte de su ciclo de vida en el ambiente -fase
externa- Para cumplir con éxito su ciclo, durante esta fase necesitan superar las dificultades originadas
por factores abióticos y por una gran barrera biológica formada por microorganismos que bloquean o
limitan el crecimiento de las poblaciones parasitarias (81). Esos enemigos naturales requieren nuestra
atención, pues pueden ser utilizados como herramientas que reduzcan satisfactoriamente las cargas
parasitarias de las pasturas y, por lo tanto, de los animales.
El concepto de control biológico es la profilaxis o prevención de las parasitosis, y su
aplicación se fundamenta en el uso de microorganismos que puedan actuar en las fases de vida libre de
los nemátodos parásitos.
Dado que los nemátodos tienen muchos enemigos naturales, varios agentes han sido estudiados
como posibles agentes de control biológico, encontrándose entre ellos bacterias (96, 97), hongos (6),
protozoos (15), nemátodos (97), y artrópodos (64, 66). Dentro de los que han mostrado tener un efecto de
reducción en las poblaciones larvales de parásitos de rumiantes, pueden mencionarse los escarabajos de
heces animales (12, 13, 29, 30, 46), lombrices de tierra (40), y hongos (39, 41, 60, 61, 70, 76, 77, 78).
HONGOS NEMATÓFAGOS
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Los hongos nematófagos consisten en una gran variedad y diversidad de hongos capaces de
infectar y alimentarse de nemátodos. Los hongos son habitantes naturales del suelo (37, 38, 77), pueden ser
aislados de heces de animales (50, 62, 68, 91, 92) y su patrón de colonización es influido por las condiciones
climáticas (25, 89). Los hongos nematófagos exhiben una serie de ventajas a ser aprovechadas: Tienen
ciclo de vida corto con alta actividad reproductiva; algunos son específicos -como los hongos
endoparásitos-, producen esporos de resistencia (14) o quedan en una fase saprofítica en ausencia de sus
hospedadores (11). Además, no son patógenos para los animales (20). Como desventaja, su acción es más
lenta cuando son comparados con los antihelmínticos; no eliminan totalmente las poblaciones parasitarias
sino que las reducen, aunque ésto en realidad puede considerarse una ventaja, ya que la población
parasitaria remanente actuaría como estímulo permanente de la respuesta inmunológica contra los
parásitos, si se mantiene en bajo número.
Los hongos son denominados “nematófagos” por tener la capacidad de producir órganos
especializados para aprehender, destruir y alimentarse de los nemátodos (6). Pueden ser clasificados
como “predadores” o “endoparásitos”. Los predadores son especies que producen un sistema hifal
extenso en el ambiente. Las estructuras predadoras desarrolladas por estos hongos pueden ser muy
simples, tales como las especies que forman hifas adhesivas aseptadas, hasta altamente especializadas,
como son los anillos constrictores (6, 38) (Figura 1). Los endoparásitos existen en el ambiente como
esporos y deben alcanzar los nemátodos por adhesión o ingestión (6). A pesar de ser susceptibles a las
condiciones climáticas desfavorables en el ambiente, como la baja humedad y temperatura, la mayoría
de ellos sólo precisan tener contacto con los nemátodos para establecer infecciones. Sin embargo,
algunos hongos endoparásitos -como los del género Harposporium- necesitan ser ingeridos para cumplir
su ciclo de vida (4, 5, 21, 22) (Figura 2). La biología de los hongos nematófagos es conocida (38), y ya fueron
descriptas más de 150 especies (6, 37).
En la búsqueda de hongos nematófagos para controlar parásitos de rumiantes, se han llevado a
cabo diferentes experimentos a fin de detectar la presencia de tales hongos y evaluar su capacidad
predatoria contra larvas de tricostrongilídeos. Para ese fin, se han usado cultivos de heces animales
(Tabla 1), ya que representan el ambiente más parecido al real donde la interacción hongos-parásitos
tiene lugar, es decir, las deposiciones fecales en la pastura.
Los estudios de mapeo para detectar hongos nematófagos que puedan actuar en el control
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biológico sobre parásitos de rumiantes, se han llevado a cabo, hasta el momento, en Francia (77),
Dinamarca (60, 61), Canadá (68), Australia (62), Nueva Zelandia (50), y Brasil (89, 91, 92). En estos estudios se
ha logrado aislar muchas especies diferentes de hongos, todos ellos considerados potenciales agentes de
control biológico. De todos los hongos aislados, hasta el presente sólo uno de ellos, Duddingtonia
flagrans, se ha establecido como el candidato ideal. La razón para esto es que, aparte de ser un
predador altamente eficiente basándose en la formación de redes tridimensionales (Figura 3), D. flagrans
produce abundante cantidad de esporos de resistencia (clamidosporos) (Figura 3) que soportan el
pasaje a través del tracto gastrointestinal de los animales (60, 61, 88). Esto permite que el hongo pueda ser
dosificado en forma sencilla y ser administrado a los animales, para luego aparecer en las heces y allí
ejercer su acción predadora sobre las larvas de los parásitos (Figura 4).
Los hongos llevan a cabo su acción sobre los parásitos de la siguiente manera: una vez que tanto
el hongo predador como las larvas de los parásitos se encuentran en las heces de los animales, el hongo
crece y comienza a desarrollar su sistema hifal en forma de red. Como las larvas presentan gran
motilidad, terminan quedando atrapadas en la red fúngica y son una fuente de nutrición del hongo. Como
consecuencia, el número de larvas en la materia fecal se reduce, y por lo tanto, también disminuye la
cantidad de larvas infectantes en el pasto.
Los trabajos realizados a campo para estudiar los efectos de los hongos nematófagos contra
parásitos de rumiantes bajo condiciones naturales, son relativamente pocos. Grønvold y cols. (43, 44, 45)
iniciaron ensayos con el hongo Arthrobotrys oligospora, obteniendo resultados muy dispares y
generalmente pobres. El hecho de que A. oligospora no posea la característica de producir
clamidosporos, y por lo tanto no resista el pasaje a través del tracto digestivo de los animales, provocó
que se abandonaran los planes para utilizarlo a gran escala. A partir de los trabajos de Larsen y cols. (60,
61), que observaron la capacidad de D. flagrans de aparecer intacto en las heces, comenzaron a
desarrollarse estudios a campo. Varios de los trabajos comúnmente llamados “de parcela” han
demostrado que D. flagrans es altamente eficaz para reducir el número de larvas en la materia fecal y,
como consecuencia, en la pastura. Estos trabajos se basan en la deposición sobre la pastura de materia
fecal que contiene un número conocido tanto de huevos de nemátodos como de clamidosporos.
Mediante muestreos periódicos del pasto alrededor de las deposiciones fecales, es posible estimar la
reducción de larvas debido a la acción fúngica, al compararse con heces controles que no contienen
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hongos. Así, bajo diferentes condiciones de estudio, la eficacia de D. flagrans contra parásitos de
bovinos ha sido de 74-85% (47), 83% (7), 55-64% y 78-94% (27), 85%, 30-40% y 73-84% (28). También
se han llevado a cabo estudios con animales en pastoreo, a los cuales se les han administrado diferentes
dosis fúngicas. Hashmi y Connan (49) usaron A. oligospora y registraron una reducción del 51-62% en la
infectividad del pasto. Sin embargo, concluyeron que la administración oral de este hongo parece ser
insuficiente para el propósito de control biológico. Estudios conducidos en Dinamarca (63, 71, 108)
demostraron que el uso de D. flagrans resultó en reducción de la infectividad de las pasturas, y en
consecuencia, en una disminución de la carga parasitaria adquirida por los animales en pastoreo. Otros
estudios llevados a cabo a fin de comparar el efecto de diferentes dosis fúngicas, mostraron que para
aplicar correctamente el control biológico no solamente debe tenerse en cuenta la dosis fúngica a usar,
sino también otros factores tales como nivel inicial de larvas en las pasturas, y carga animal (26).
Un aspecto muy importante en la implementación del uso de hongos nematófagos, es el impacto
ambiental que la presencia masiva de estos hongos en las heces animales pudiera ocasionar. Yeates y
cols. (109) realizaron un estudio para determinar un posible efecto de D. flagrans, usado para el control de
nemátodos de ovinos, sobre nemátodos no-blancos del suelo. Los resultados mostraron que no hubo
cambios en la fauna nemátoda del suelo, y los autores concluyeron que el uso del hongo no tiene efectos
ambientales adversos. Fernández y cols. (27, 28) estudiaron si la presencia masiva de D. flagrans afecta la
degradación normal de las heces bovinas. Ambos estudios indicaron una carencia de efectos
perjudiciales en la degradación fecal cuando el hongo fue usado para combatir estadíos de vida libre de
Ostertagia ostertagi, Cooperia oncophora, y Dictyocaulus viviparus.
CONCLUSIONES Y PERSPECTIVAS
El propósito del control biológico no es ser un método alternativo en la lucha contra nemátodos
parásitos, sino un método adicional a ser integrado con otras medidas en un sistema de control
parasitario sostenible.
En Argentina existe solamente un trabajo sobre la existencia de hongos nematófagos (34), en el
cual se reporta que tres especies fúngicas, Arthrobotrys conoides, A. cladodes y Monacrosporium
gephyropagum, fueron aisladas de heces ovinas, madera en descomposición, y suelo, respectivamente.
Fuera de este único reporte, no hay información sobre las especies de hongos nematófagos existentes en
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diferentes lugares y substratos, y tampoco han sido desarrollados estudios de control biológico de
nemátodos parásitos de tricostrongilídeos. Resulta indispensable, entonces, la realización de un mapeo
en las principales regiones ganaderas del país con el objetivo de identificar las especies potencialmente
útiles para el control biológico.
La búsqueda deberá orientarse, inicialmente, hacia los hongos que colonizan naturalmente las
heces de animales, como así también hacia aquellas especies fúngicas que ya han demostrado tener una
eficiente acción predadora sobre nemátodos parásitos. La necesidad de encontrar especies fúngicas
autóctonas se debe a los inconvenientes tanto legales como científicos, que limitan la introducción de
hongos nematófagos aislados en otros países.
Llegado el caso de que especies foráneas puedan ser introducidas en el territorio nacional, se
requerirá una introducción inicial controlada, ya que nada se sabe sobre las alteraciones ecológicas que
pueden acarrear la introducción en el ambiente de material genético procedente de otros países. Así,
varias medidas de seguridad, tales como cuarentena de esas cepas de hongos y detallados estudios de
sus efectos sobre los microorganismos autóctonos en el ambiente son necesarios, buscando minimizar
los riesgos de la introducción.
Con respecto a su aplicación práctica, en el futuro, los hongos podrán ser utilizados en
formulaciones biológicas para el control de los nemátodos tricostrongilídeos de rumiantes en diferentes
regiones y programas de manejo. Hasta el momento, los estudios se han llevado a cabo administrando el
material fúngico en forma oral, junto con suplemento alimentario diario. Este procedimiento bien puede
aplicarse en sistemas de pastoreo intensivo, o cuando el encierro diario de animales forma parte de la
rutina laboral en el campo. Sin embargo, esto deja una gran brecha respecto a otros sistemas de manejo,
tales como pastoreo extensivo con gran número de animales, donde el encierro diario es simplemente
imposible. Para que el control biológico funcione también en estos sistemas de producción, otras
formulaciones fúngicas y sistemas de administración deben existir, tales como dispositivos de liberación
lenta y/o bloques minerales. Por lo tanto, la optimización de tales formulaciones es también un área
prioritaria de investigación.
Estudios a campo combinando control biológico con otras estrategias, tales como tratamientos
antihelmínticos y manejo de pastoreo, deben ser planeados y llevados a cabo dentro de diferentes
sistemas/niveles de producción. De esta manera, en el marco de un sistema sostenible de control
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parasitario, será posible determinar el mejor momento para la aplicación del control biológico y lograr
así un control parasitario óptimo.
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Tabla 1: Estudios de laboratorio usando cultivos de heces animales para probar el efecto de reducción de distintos hongos sobre larvas de parásitos de rumiantes
Parásito
Hongos
Cooperia oncophora Arthrobotrys oligospora (42)
Ostertagia ostertagi A. oligospora (45)
O. ostertagi Arthrobotrys spp. (60)
Haemonchus contortus A. oligospora (104)
H. contortus
A. oligospora, A. robusta, Monacrosporium eudermatum (69)
H. contortus Drechmeria coniospora (87)
Dictyocaulus viviparus Duddingtonia flagrans (27, 52)
Strongyloides papillosus A. oligospora (16)
H. contortus Harposporium anguillulae (17)
C. oncophora A. oligospora, D. flagrans (25)
21
Leyendas para Figuras 1, 2, 3 y 4: Figura 1: Nemátodo atrapado por Monacrosporium sp. mediante un anillo constrictor. Se observa también la presencia de un anillo abierto (ángulo superior derecho), y un anillo cerrado (a la izquierda del nemátodo), observándose su conformación de tres células. Figura 2: Nemátodo muerto por Harposporium anguillulae. Figura 3: Estructuras del hongo predador de nemátodos Duddingtonia flagrans. Clamidosporos o esporos de resistencia (foto superior); desarrollo de la hifa fúngica, la cual presenta anillos tridimensionales (foto inferior) que formarán la red donde los nemátodes serán atrapados y destruidos. Fotografía: José Bresciani (reproducido de Grønvold y cols., 1996, J. Helminthol. 70: 291-297, con permiso del autor). Figura 4: "Representación del funcionamiento de D. flagrans como agente de control biológico de parásitos gastrointestinales (GI) en el ganado”. Los clamidosporos del hongo se administran a los animales vía oral. Estos esporos pasan intactos a través del tracto GI y son eliminados alexterior junto con los huevos de parásitos en las heces. En heces, los huevos de parásitos eclosionan y las larvas mudan sucesivamente hasta alcanzar el estadío infectivo (L3). Mientras tanto, los clamidosporos germinan y el hongo crece y se expande en las heces, atrapando a los distintos estadíos larvales. Resultado: el número de L3 migrando posteriormente hacia la pastura se reduce como consecuencia de la acción predadora del hongo, con una consiguiente reducción de la infectividad larvaria de las pasturas."
22
Figura 1
Figura 2
23
Figura 3
24
Figura 4
