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Universidade Federal da Paraíba
Centro de Ciências Exatas e da Natureza
Departamento de Sistemática e Ecologia
Renata Marinho Cruz
Biologia Floral e Visitantes Florais de
Richardia grandiflora (Rubiaceae)
João Pessoa
2011
Renata Marinho Cruz
Biologia Floral e Visitantes Florais de
Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Monografia apresentada à Coordenação
do Curso de Ciências Biológicas, da
Universidade Federal da Paraíba, em
cumprimento às exigências para obtenção
do Grau de Bacharel em Ciências
Biológicas.
Orientador: Dr. Celso Feitosa Martins
João Pessoa
2011
Catalogação na publicação
Universidade Federal da Paraíba Biblioteca Setorial do CCEN
C957b Cruz, Renata Marinho.
Biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) / Renata Marinho Cruz. -- João Pessoa, 2011.
53 p. : il.
Monografia (Graduação) – UFPB/CCEN. Orientador: Celso Feitosa Martins Inclui referências.
1. Botânica sistemática 2. Flores - Polinização . 3. Apis mellifera 4.
Angiosperma – Polinizadores. I. Título
BS/CCEN CDU: 582(043.2)
Renata Marinho Cruz
Biologia Floral e Visitantes Florais de
Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Monografia apresentada à Coordenação do Curso de Ciências Biológicas, da
Universidade Federal da Paraíba, em cumprimento às exigências para obtenção do
Grau de Bacharel em Ciências Biológicas.
Aprovado em: ___/___/___
Dr. Celso Feitosa Martins DSE/UFPB
(Orientador)
Dr. Antônio José Creão Duarte DSE/UFPB
(Examinador)
Dra. Denise Dias da Cruz DSE/UFPB
(Examinadora)
Dra. Maria Regina de Vasconcellos Barbosa DSE/UFPB
(Examinadora)
AGRADECIMENTOS
Ao CNPq/PIBIC/UFPB, pelas bolsas de estudo concedidas.
À EMEPA e seus profissionais, por permitir o desenvolvimento do trabalho na estação.
Ao Prof. Celso Feitosa Martins, pelo apoio ao desenvolvimento deste estudo e pela
orientação extremamente presente.
À minha família, especialmente meus pais, Edson Jorge da Silva Cruz e Maria do Socorro
Marinho Cruz, pelo amor, dedicação e motivação durante toda a minha trajetória.
Ao estatístico Pedro Rafael Diniz Marinho, pelo auxílio na análise dos dados.
A Ana Carolina Toscano de Sousa, companheira de estágio, pela ajuda no desenvolvimento
do estudo.
Aos amigos do laboratório de entomologia, especialmente Carolina Nunes Liberal e Liedson
Tavares de Sousa Carneiro, pelas experiências compartilhadas e companheirismo nas
atividades de laboratório.
Ao meu namorado Antonio Luiz Drummond, pelo estímulo, carinho e bons momentos
compartilhados.
Aos amigos e colegas da turma 2007.1, em especial Hannah, Carol, Danilo e Dani, pelos
momentos de diversão e estudo vivenciados ao longo do curso.
A todos os professores do curso de Ciências Biológicas que contribuíram para a minha
formação.
RESUMO
Biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae). Richardia
grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. é uma erva ruderal, pertencente à família Rubiaceae,
que apresenta escassez de informações acerca de sua biologia da polinização. Considerando
a importância das espécies ruderais na conservação da abundância e diversidade de
polinizadores em sistemas agrícolas, o presente estudo objetivou conhecer a biologia floral,
sistema reprodutivo e visitantes florais de R. grandiflora. O estudo foi desenvolvido na
Estação Experimental de Mangabeira, pertencente à Empresa Estadual de Pesquisa
Agropecuária da Paraíba (EMEPA), João Pessoa - PB. Foram estudados os caracteres
morfológicos florais de Richardia grandiflora e estimados o número de grãos de pólen e de
óvulos produzidos por flor para calcular a razão pólen/óvulo. Além disso, a antese foi
acompanhada e o sistema reprodutivo analisado através de experimentos de polinização
controlada. Por fim, foram feitas observações dos visitantes florais e identificação dos
polinizadores. Os indivíduos de R. grandiflora estiveram presentes em floração e frutificação
durante todo o período de estudo, sendo uma fonte de recursos importante para diversos
grupos de insetos. Os experimentos de polinização controlada demonstraram que R.
grandiflora necessita de polinização cruzada e da ação de vetores bióticos de pólen. As flores
foram visitadas por insetos das ordens Coleoptera, Diptera, Hymenoptera e Lepidoptera,
que coletaram néctar e/ou pólen como recurso floral. Dentre os visitantes, as abelhas foram
o grupo mais frequente e rico em todos os horários da antese. Além disso, todas as espécies
de abelhas contataram anteras e estigmas com frequência durante as visitas. Deve-se
destacar que os indivíduos da espécie Apis mellifera apresentaram a maior frequência
relativa e contataram as estruturas reprodutivas florais em todas as visitas, sendo
considerados os principais polinizadores de Richardia grandiflora.
Palavras-chave: ruderal, polinização, polinizadores, Apis mellifera.
ABSTRACT
Pollination biology and floral visitors of Richardia grandiflora (Rubiaceae) – Richardia
grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. is a ruderal herb from Rubiaceae family that has a lack
of information about its pollination biology. Considering the importance of ruderal species in
the conservation of pollinator diversity and abundance in agricultural systems, this study
aimed to understand the floral biology, the breeding system and to assess the floral visitors
of R. grandiflora. The research was performed at the Estação Experimental de Mangabeira,
owned by the Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuária da Paraíba (EMEPA), João Pessoa
– PB. Floral morphology of Richardia grandiflora was studied and the number of pollen
grains and ovules produced per flower was estimated to calculate the pollen/ovule ratio.
Besides, the anthesis was monitored and the breeding system was analysed using controlled
pollination experiments. Finally, floral visitors were observed and pollinators were identified.
R. grandiflora individuals were present throughout the study period, flowering and fruiting,
providing resources to diverse groups of insects. Controlled pollination experiments
demonstrated that R. grandiflora require cross-pollination and biotic pollen vectors. Flowers
were visited by insects of the orders Coleoptera, Diptera, Hymenoptera and Lepidoptera,
which were observed collecting pollen and/or nectar as floral resource. Among the floral
visitors, bees were the richest and frequent group and prevailed at all times of anthesis. In
addition, all species of bees often contacted anthers and stigmas during visits. Individuals of
the species Apis mellifera were noteworthy because they had the highest relative frequency
and contacted the floral reproductive structures in all visits. Thus, they were considered the
main pollinators of Richardia grandiflora.
Keywords: ruderal, pollination, pollinators, Apis mellifera.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 Localização do município de João Pessoa no Estado da Paraíba. Canto
inferior, mapa do Brasil. Fonte: Wikipedia.
15
Figura 2 Localização da Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google
Earth, 2010.
15
Figura 3 Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google Earth, 2010. 16
Figura 4 Esquema da flor de Richardia grandiflora e medidas registradas em
campo. AT = Abertura do tubo floral; CT = Comprimento do tubo; DC =
Diâmetro da corola.
18
Figura 5 Inflorescências ensacadas com sacos de papel para testar a ocorrência
de autopolinização espontânea.
20
Figura 6 Inflorescência ensacada com tule para análise da polinização pelo
vento (anemofilia).
20
Figura 7 Detalhe da armadilha de pólen utilizada para análise da dispersão
pelo vento dos grãos de pólen de R. grandiflora.
21
Figura 8 Richardia grandiflora. A – Inflorescência. B – Flor. C – Cálice e ovário.
D- Fruto em desenvolvimento. E – Fruto maduro. F – Detalhe do
mericarpo. G – Corte do ovário. H – Disco nectarífero.
25
Figura 9 Horário de abertura e sincronização. Número de flores abertas por
horário (n = 50)
26
Figura 10 Sucesso reprodutivo por inflorescência em cada experimento de
polinização controlada. 1 = Autopolinização espontânea; 2 =
Polinização pelo vento; 3 = Polinização livre (controle); 4 = Polinização
cruzada manual.
28
Figura 11 Visitantes florais de Richardia grandiflora. A e B – Lepidópteros. C – Díptero. D – Plebeia flavocincta (Himenóptero). E – Aughochloropsis sp. (Himenóptero). F – Apis mellifera (Himenóptero). Notar que as abelhas, especialmente em D e F, estão contando os estigmas e as anteras simultaneamente.
29
Figura 12 Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora a cada meia
hora, entre 6h00min e 17h00min.
30
Figura 13 Análise de Correspondência entre os grupos de insetos e os horários
ao longo da manhã. Grupos. G1 = Abelhas; G2 = Lepidoptera; G3 =
Diptera; G4 = Coleoptera. Horários. H2 = 6h30min; H3 = 7h00min; H4
= 7h30h; H5 = 8h00min; H6 = 8h30min; H7 = 9h00min; H8 = 9h30min;
H9 = 10h00min; H10 = 10h30min; H11 = 11h00min; H12 = 11h30min;
H13 = 12h00min. Os grupos omitidos no gráfico (G2, G3 e G4) não
apresentaram grande associação com os horários observados.
31
Figura 14 Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora por espécie de
abelha ao longo da manhã.
33
Figura 15 Porcentagem das visitas para coleta de pólen e néctar por abelhas da
espécie Apis mellifera, ao longo da manhã.
34
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 Número e dimensão das estruturas florais de Richardia grandiflora
(n=30).
26
Tabela 2 Resultado dos experimentos de polinização controlada realizados em
flores de Richardia grandiflora, incluindo os valores de sucesso
reprodutivo.
27
Tabela 3 Lista e frequência relativa das espécies de abelhas visitantes florais de
Richardia grandiflora.
32
Tabela 4 Gêneros/espécies de abelhas encontradas neste estudo que foram
registradas em outros trabalhos utilizando recursos florais de
Richardia. R = referências.
40
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO.............................................................................................................. 10
2 OBJETIVOS.................................................................................................................... 13
2.1 Objetivo Geral................................................................................................................ 13
2.2 Objetivos Específicos..................................................................................................... 13
3 METODOLOGIA........................................................................................................... 14
3.1 Área de Estudo............................................................................................................... 14
3.2 Morfologia e Biologia Floral.......................................................................................... 17
3.3 Sistema Reprodutivo...................................................................................................... 19
3.4 Visitantes Florais............................................................................................................ 21
3.5 Análises Estatísticas....................................................................................................... 22
4 RESULTADOS............................................................................................................... 24
4.1 Morfologia e Biologia Floral.......................................................................................... 24
4.2 Sistema Reprodutivo...................................................................................................... 27
4.3 Visitantes Florais............................................................................................................ 28
5 DISCUSSÃO................................................................................................................... 35
6 CONCLUSÕES............................................................................................................... 43
REFERÊNCIAS................................................................................................................... 44
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
10
1 INTRODUÇÃO
Estima-se que dentre as 250 mil espécies de angiospermas, 90% são polinizadas por
animais, principalmente por insetos (BUCHMANN; NABHAN, 1996; RAVEN; EVERT;
EICHHORN, 2007). Do ponto de vista animal, a polinização é um produto secundário da
coleta de um recurso (pólen, néctar, resina, óleo) que é fornecido nas flores, enquanto para
as plantas é a maneira de aumentar o fluxo gênico entre os indivíduos (JANZEN, 1980).
Segundo Baker e Hurd (1968), a diversificação das angiospermas coincide com um aumento
pronunciado na diversidade dos grupos de insetos, cuja ecologia está intimamente ligada à
dessas plantas. Dentre os insetos, as abelhas são consideradas os principais polinizadores de
plantas cultivadas e silvestres (FREITAS; PEREIRA, 2004; KEVAN; IMPERATRIZ-FONSECA,
2002).
A palavra ruderal provém de ruderes, que significa ruínas, e é utilizada para qualificar
aquelas plantas que durante o processo evolutivo se adaptaram a ambientes antropizados,
ocupando beiras de calçadas, terrenos baldios e outros tipos de ambientes modificados pelo
homem (LORENZI, 1991). A maioria das plantas ruderais são ervas anuais ou bianuais que
apresentam ciclo de vida curto, ampla distribuição geográfica, rápidas taxas de crescimento
e alta produção de sementes (MATESANZ; VALLADARES, 2009). Devido a essas
características, plantas ruderais podem, em alguns casos, se comportar como invasoras de
culturas e pastagens (LORENZI, 1991), sendo comumente chamadas de daninhas. É
importante destacar que os conceitos de ruderal e daninha são distintos, porém é fácil ver
que existem espécies que pertencem a ambas as categorias (RIZZINI, 1997). No Brasil, já foi
ressaltada uma escassez de estudos básicos sobre a ecologia dessas plantas, demonstrando
a necessidade da obtenção de dados sobre o ciclo de desenvolvimento, formas de
reprodução e associações com insetos (BLANCO, 1972).
Estudos têm evidenciado a existência de um declínio de polinizadores, que afeta a
produtividade agrícola (BIESMEIJER et al, 2006; KEARNS; INOUYE, 1997; KEVAN; PHILLIPS,
2001; KLEIN et al, 2007; RICKETTS et al, 2008). Embora a maior parte desses estudos tenha
se concentrado nas regiões temperadas, a discussão sobre a importância dos polinizadores e
seu declínio tornou-se pertinente em várias regiões do globo. Dentre as possíveis causas
desse declínio, está o aumento na degradação da vegetação nativa gerada pela
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
11
intensificação da agricultura (DIAS; RAW; IMPERATRIZ-FONSECA, 1999; FREITAS et al, 2009).
As áreas com vegetação nativa fornecem, sobretudo, fontes de alimento e sítios de
nidificação para insetos polinizadores. A substituição dessas áreas por monoculturas, que
normalmente florescem por um curto período de tempo, leva a uma redução no número e
diversidade de polinizadores (DIAS; RAW; IMPERATRIZ-FONSECA, 1999; KREMEN, WILLIAMS;
THORP, 2002). Dessa forma, a presença de espécies de plantas ruderais em cultivos pode ser
benéfica, pois elas auxiliam na manutenção de polinizadores, fornecendo recursos durante o
ano todo (IMPERATRIZ-FONSECA, 2005; PATRÍCIO et al, 2005). Além disso, fornecem
alimento para predadores e parasitóides, de modo que, quando manejadas adequadamente,
podem promover um aumento da produtividade das lavouras (PATRÍCIO et al, 2005).
A família Rubiaceae é considerada a quarta maior das angiospermas (GOVAERTS et al,
2011) e a maior da ordem Gentianales (STRUWE, 2002), ocorrendo principalmente nas
regiões tropicais e subtropicais do globo (JUDD et al, 2008). Rubiaceae compreende
aproximadamente 650 gêneros e 13.000 espécies (STRUWE, 2002), sendo representada no
Brasil por cerca de 118 gêneros e 1347 espécies (BARBOSA et al, 2010). Para a região
Nordeste, foram compilados 66 gêneros e 277 espécies (BARBOSA et al, 1996). Nessa família
estão inclusas espécies de grande importância econômica, exploradas na alimentação,
ornamentação ou na indústria farmacêutica. Dentre elas, pode-se destacar Coffea arabica L.,
o popular café, e Cinchona pubescens Vahl., recurso de quinino para o tratamento da malária
(COELHO; AGRA; BARBOSA, 2006).
O gênero Richardia L. pertence à subfamília Rubioideae da tribo Spermacoceae, e é
composto por cerca de 15 espécies de ervas anuais ou mais comumente perenes, que
ocorrem desde os Estados Unidos até a América do Sul (LEWIS; OLIVER, 1974). Para o Brasil,
são listadas 8 espécies distribuídas de forma descontínua por todo o território (ANDERSSON,
1992). Espécies do gênero Richardia são popularmente referidas como tóxicas e/ou
medicinais (COELHO; AGRA; BARBOSA, 2006), além de terem sido citadas por diversos
autores como ervas daninhas (BARBOSA et al, 2003; CARDOSO, 2009; FRANCO; ROZANSKI,
2010; KIILL; HAJI; LIMA, 2000; MONQUEIRO; CHRISTOFFOLETI, 2003; MONQUERO; CURY;
CHRISTOFFOLETI, 2005; PEDRINHO JÚNIOR; BIANCO; PITELLI, 2004; RONCHI et al, 2003; SAN
MARTIN MATHEIS, 2004; SILVA; COELHO; MEDEIROS, 2008).
Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. é uma erva ruderal conhecida
popularmente como “ervanço”, “poaia” ou “ipeca-mirim” (AGRA; FREITAS; BARBOSA-FILHO,
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
12
2007). Essa espécie apresenta distribuição neotropical (ANDERSSON, 1992), sendo nativa da
Argentina, Bolívia, Brasil, Uruguai e Paraguai (LEWIS; OLIVER, 1974). No Brasil, pode ser
encontrada em todas as regiões (PEREIRA; BARBOSA, 2006). Estudos apontam que R.
grandiflora possui indicações etnofarmacológicas no combate a hemorróidas e como
vermífugo (AGRA; FREITAS; BARBOSA-FILHO, 2007; SILVA; BARBOSA; ALBUQUERQUE, 2010).
Além disso, é citada, por alguns autores, como invasora de cultivos (BARBOSA et al, 2003;
CARDOSO, 2009; FRANCO; ROZANSKI, 2010; KIILL; HAJI; LIMA, 2000; SILVA; COELHO;
MEDEIROS, 2008).
Estudos relacionados à biologia floral e polinização têm sido realizados para algumas
espécies da família Rubiaceae. Entretanto, a maior parte dos trabalhos está focada nas
espécies heterostílicas concentrando-se, sobretudo, nos gêneros Psychotria L. e Palicourea
Aubl. (COELHO; BARBOSA, 2004; CONSOLARO; SILVA; OLIVEIRA, 2005; MACHADO, 2007;
ORNELAS et al, 2004; PÉREZ-NASSER; EGUIARTE; PIÑERO, 1993; RICHARDS; KOPTUR, 1993;
TEIXEIRA; MACHADO, 2004; VIRILLO et al, 2007). Dessa forma, poucas informações podem
ser encontradas sobre a polinização de espécies não heteromórficas.
A maioria dos estudos realizados para Richardia grandiflora se concentra na análise
de aspectos fitoquímicos (PEREIRA, 2011; TOMAZ, 2008; TOMAZ et al, 2008). Informações
sobre a biologia floral e polinização são praticamente inexistentes, não havendo nenhum
estudo direcionado à espécie. Referências a visitantes florais de R. grandiflora podem ser
encontradas em trabalhos gerais envolvendo levantamentos da flora utilizada por insetos e
análises polínicas de mel (BOFF, 2008; KIILL; HAJI; LIMA, 2000; MOURA, 2008; NASCIMENTO,
2011; PIRES et al, 2009; POTT; POTT, 1986; SANTOS; KIILL; ARAÚJO, 2006; SILVA, 2006; SILVA
et al, 2008; VIDAL; SANTANA; VIDAL, 2008). Contudo, em nenhum estudo foi analisada a
biologia floral, sistema reprodutivo, frequência de visitantes e polinizadores.
Considerando a escassez de estudos sobre a ecologia de plantas ruderais, além da
importância dessas espécies na manutenção da abundância e diversidade de polinizadores
em sistemas agrícolas, torna-se essencial o estudo da biologia floral, sistema reprodutivo,
visitantes florais e polinizadores de Richardia grandiflora.
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
13
2 OBJETIVOS
2.1 Objetivo Geral
Obter informações sobre a biologia da polinização de Richardia grandiflora (Cham. &
Schltdl.) Steud., através do estudo da biologia floral, sistema reprodutivo e visitantes florais.
2.2 Objetivos Específicos
Analisar a morfologia floral de Richardia grandiflora;
Acompanhar a antese descrevendo o horário de abertura das flores, longevidade floral,
receptividade estigmática e deiscência das anteras;
Estimar a quantidade de grãos de pólen e óvulos produzidos por flor e calcular a razão
pólen/óvulo;
Analisar o sistema reprodutivo de Richardia grandiflora através de experimentos de
polinização controlada;
Registrar os visitantes florais, analisando sua frequência relativa, horário de visitação e
recurso explorado;
Identificar os polinizadores de Richardia grandiflora.
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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3 METODOLOGIA
3.1 Área de Estudo
Os estudos sobre a biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora foram
desenvolvidos na Estação Experimental de Mangabeira (07°11'52"N; 34°48'42"W),
pertencente à Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuária da Paraíba (EMEPA), no período
de agosto/2010 a abril/2011. A estação possui uma área de 260 ha e localiza-se na rodovia
PB-008, no município de João Pessoa – PB, próxima aos rios Cuiá, Jacarapé e Cabelo (Figuras
1 e 2). O local possui uma altitude de cerca de 30 m e está a aproximadamente 1 km da
costa.
O clima da região, de acordo com as divisões climáticas de Köppen, está inserido
dentro do domínio tropical quente-úmido (As’). Caracteriza-se por apresentar um período
chuvoso que se inicia no mês de fevereiro ou março e prolonga-se até julho ou agosto. O
período seco começa no mês de setembro e estende-se até fevereiro. As médias térmicas
anuais são de 25 - 26° C e as precipitações pluviométricas situam-se em torno de 1500 mm
ao ano. Os solos da região são arenosos ou argilosos de baixa fertilidade, lixiviados
(podzólicos e latossolos), sobre os sedimentos da Formação Barreiras que constituem os
baixos planaltos costeiros ou tabuleiros (FELICIANO; MELO, 2003).
A vegetação local da estação (Figura 3) consiste de plantas cultivadas, utilizadas para
pesquisas de avaliação de cultivares, produção de mudas frutíferas e polpas. Dentre as
espécies cultivadas destacam-se: Anacardium occidentale L. (cajueiro), Bixa orellana L.
(urucum), Eugenia uniflora L. (pitangueira), Hancornia speciosa Gomes (mangabeira), Hevea
brasiliensis (Willd. ex A. Juss.) Müll. Arg. (seringueira), Malpighia emarginata DC.
(aceroleira), Mangifera indica L. (mangueira), Psidium guajava L. (goiabeira), Spondias
cytherea Sonn. (cajarana), Spondias mombin L. (cajazeira), Spondias sp. (umbu-cajá). No local
são encontradas, ainda, diferentes espécies de plantas ruderais. Além de Richardia
grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. , podem ser encontrados indivíduos de Borreria sp.,
Ipomoea sp., Pavonia cancellata (L.) Cav., Turnera subulata Smith, entre outras. A estação
está cercada por uma formação florestal de tabuleiro, que compreende uma flora mista de
Mata Atlântica e restinga (BARBOSA, 1996; FELICIANO; MELO, 2003).
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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Figura 1 – Localização do município de João Pessoa no Estado da Paraíba. Canto inferior, mapa do Brasil. Fonte: Wikipedia.
Figura 2 – Localização da Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google Earth, 2010.
Mangabeira Mangabeira
Valentina
Mangabeira
Valentina
Mangabeira
Estação
Mangabeira
Estação
Mangabeira Praia da Jacarapé Praia da Jacarapé
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Figura 3 – Estação Experimental de Mangabeira. Fonte: Google Earth, 2010.
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17
Segundo Silva (2010), até 1980 a região era pouco ocupada, com a presença de
moradores que viviam da pesca e da agricultura de subsistência. Após a construção da
rodovia PB-008, a ocupação foi impulsionada havendo a intensificação da especulação
imobiliária, construção civil e atividade turística (SILVA et al, 2003). Contudo, a área ainda
apresenta uma baixa densidade populacional, que pode ser explicada por uma grande parte
estar destinada à instalação do Pólo Turístico Cabo Branco e outra parte ao uso agrícola
(BARBOSA, 2005). Próximo à estação predominam atividades agrícolas voltadas para
subsistência, mas podem ser encontradas propriedades onde são realizadas produções para
o mercado, como uma unidade rural que atua na produção de cocos.
3.2 Morfologia e Biologia Floral
Para estudar os caracteres morfológicos florais de Richardia grandiflora, foram
realizadas, inicialmente, observações e medições em campo. Com o auxílio de um
paquímetro digital, foi medido o diâmetro de 45 inflorescências e registrado em 30 flores o
diâmetro da corola, comprimento e abertura do tubo floral (Figura 4). Posteriormente, as
mesmas flores foram conservadas em álcool 70% e levadas para o laboratório. Sob
estereomicroscópio, foi observada a forma da corola, a presença de nectário, número de
sépalas, pétalas, estames, estigmas e óvulos. Ainda sob estereomicroscópio, foram medidos
os filetes, anteras, ovário, estilete e estigma.
A quantidade média de flores produzidas e a duração de uma inflorescência foram
obtidas através do acompanhamento de 50 inflorescências. As inflorescências foram
marcadas com caneta permanente, identificadas com palitos de madeira numerados e
acompanhadas até a senescência.
A contagem dos grãos de pólen foi realizada em 10 botões florais de Richardia
grandiflora. Os botões foram coletados e armazenados em microtubos contendo álcool 70
%. Posteriormente, uma antera foi removida de cada botão, colocada em lâmina de vidro,
macerada até a total liberação dos grãos de pólen e colocada sob estereomicroscópio para
contagem. A partir da média de grãos de pólen produzidos por antera, foi estimada a
quantidade de grãos de pólen produzidos por flor. Esse resultado foi utilizado para a
obtenção da razão pólen/óvulo (CRUDEN, 1977).
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Figura 4 – Esquema da flor de Richardia grandiflora e medidas registradas em campo. AT = Abertura do tubo floral; CT = Comprimento do tubo; DC = Diâmetro da corola.
O acompanhamento da antese foi realizado através da verificação do horário de
abertura das flores, sincronização na abertura, longevidade floral, deiscência das anteras e
receptividade estigmática.
O horário de abertura e sincronização na abertura foram observados a partir das
6h00min, durante 5 dias. Para tanto, 50 botões foram separados e marcados com tinta à
base de água, do total de 250, em um quadrante de 1 m2. As flores foram acompanhadas ao
longo da manhã, sendo registrado o horário em que ocorreu a abertura de cada uma. A
longevidade floral foi observada através da marcação de 30 botões com caneta permanente,
que foram acompanhados até a abscisão das flores.
Para verificar se há deiscência das anteras antes da abertura da flor, 20 botões foram
retirados e foi observado, com auxílio de uma lupa de mão, se as anteras já se encontram
abertas. Além disso, a deiscência foi observada simultaneamente à observação do horário de
abertura.
A receptividade estigmática foi analisada ao longo da antese (6h00min, 9h00min,
12h00min e 15h00min) em 10 flores a cada horário, totalizando 40 flores. Com o auxílio de
uma pipeta, foi adicionada uma gota de peróxido de hidrogênio (H2O2), a 10 volumes, sobre
a superfície dos estigmas. Em seguida, foi verificada a presença de bolhas de ar com uma
AT
DC
CT
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19
lupa de mão. A presença de bolhas de ar indica que o estigma está produzindo a enzima
peroxidase e, portanto, está receptivo (KEARNS; INOYE, 1993).
3.3 Sistema Reprodutivo
A avaliação do sistema reprodutivo de Richardia grandiflora foi realizada através de
experimentos de polinização controlada: autopolinização espontânea, polinização pelo
vento, polinização cruzada manual e polinização livre. As flores utilizadas nos experimentos
foram marcadas no cálice com caneta permanente e acompanhadas até a formação de
frutos. Todas as inflorescências foram identificadas com palitos de madeira numerados.
A formação de frutos por autogamia foi verificada através do experimento de
autopolinização espontânea. Nesse experimento, foram utilizadas 54 flores pertencentes a
20 inflorescências diferentes. As inflorescências foram ensacadas com sacos de papel (Figura
5), de modo que não foi permitido o contato das flores com grãos de pólen provenientes de
outras inflorescências, impedindo a polinização cruzada.
O experimento de polinização pelo vento foi realizado através da marcação de 59
flores, oriundas de 20 inflorescências. As inflorescências foram envolvidas por sacos de tule
(Figura 6) contendo perfurações de aproximadamente 1 mm2. Essas perfurações permitiam a
passagem de grãos pólen carregados pelo vento, mas impediam o acesso dos visitantes
florais. Os sacos foram sustentados por uma armação de arame para evitar o contato do
tecido com as flores.
O experimento de polinização cruzada manual consistiu no transporte de grãos de
pólen de flores de uma planta para o estigma de flores de outra planta. O transporte foi
realizado através da remoção das anteras deiscentes com uma pinça e do posterior contato
delas com os estigmas. Como não foi possível a separação dos indivíduos, para a realização
dos cruzamentos utilizou-se a distância mínima de 3 m entre as flores doadoras e
receptoras. Esse procedimento foi adotado para evitar a utilização de flores provenientes de
expansões do mesmo indivíduo. Os cruzamentos foram realizados em 20 inflorescências, em
um total de 42 flores. Após a realização dos cruzamentos, as inflorescências foram
ensacadas com sacos de papel.
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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20
Figura 5 - Inflorescências ensacadas com sacos de papel para testar a ocorrência de autopolinização espontânea.
Figura 6 - Inflorescência ensacada com tule para análise da polinização pelo vento (anemofilia).
A polinização livre (controle) foi avaliada através do acompanhamento de 53 flores,
pertencentes a 20 inflorescências diferentes. As inflorescências foram mantidas sob
condições naturais permanecendo, portanto, expostas aos visitantes florais.
Todas as inflorescências utilizadas nos experimentos foram levadas para o
laboratório para contagem do número de sementes produzidas. A partir desses dados, foi
calculado o sucesso reprodutivo para cada experimento, utilizando a fórmula:
Posteriormente, o sucesso reprodutivo obtido nos diferentes experimentos foi
comparado estatisticamente.
Foi realizada, ainda, a análise da dispersão pelo vento dos grãos de pólen de
Richardia grandiflora. Para tanto, foram utilizadas armadilhas de pólen, que consistiam em
lâminas de vidro cobertas por fita dupla face, fixadas em palitos de madeira (Figura 7).
Foram utilizadas 5 armadilhas, posicionadas na altura das inflorescências e mantidas em
campo por um dia. Em seguida, as lâminas foram levadas ao laboratório e analisadas sob
microscópio para verificar a presença ou ausência de grãos de pólen aderidos à fita.
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21
Figura 7 – Detalhe da armadilha de pólen utilizada para análise da dispersão pelo vento dos grãos de pólen de R. grandiflora.
3.4 Visitantes Florais
O registro dos visitantes florais foi realizado entre os meses de agosto/2010 e
abril/2011, com um total de 8 observações. Cada observação foi realizada em 50 flores de
Richardia grandiflora, iniciando às 6h00min e estendendo-se até as 17h00min. O
monitoramento das flores foi feito durante 5min a cada intervalo de 10min, obtendo-se um
total de 30min de observação por hora. As flores foram, ainda, inspecionadas a cada hora
para verificar a presença de insetos pequenos que poderiam estar em seu interior.
Dessa forma, foi possível obter informações acerca da riqueza, frequência de
visitantes e horário de visitação. Além disso, o comportamento dos visitantes quanto à
coleta de recursos florais e a ocorrência de contato com os estigmas foram verificados
através das observações visuais e análise de fotografias.
Indivíduos foram coletados nas flores, durante o período de observação, com o
auxílio de rede entomológica e frascos coletores. Em seguida, foram colocados em câmara
mortífera contendo acetato de etila, montados e depositados na Coleção Entomológica do
Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba.
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22
A identificação dos espécimes baseou-se em amostras depositadas na coleção de
referência de Entomologia da Universidade Federal da Paraíba, na utilização do livro Abelhas
Brasileiras: Sistemática e Identificação (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002) e no auxílio de
especialistas (Drs. Fernando C. V. Zanella – UFCG e Clemens Schlindwein – UFPE).
3.5 Análises Estatísticas
Para a análise dos dados, foram utilizados dois testes não-paramétricos, Kruskal-
Wallis e Wilcoxon, além da Análise de Correspondência.
Os métodos estatísticos não-paramétricos são utilizados, principalmente, quando não
fazemos nenhuma alusão aos parâmetros da população amostrada, sem requerer uma
pressuposição sobre a forma da distribuição de probabilidade dos dados. O teste de Kruskal-
Wallis serve para verificar se existe diferença significativa entre três ou mais amostras
independentes, enquanto o de Wilcoxon comprova se existe diferença significativa entre
dois tratamentos. Ambos são testes de hipóteses, em que é assumida uma hipótese nula, de
que existe igualdade entre as amostras, e uma hipótese alternativa contrária. A aceitação ou
rejeição da hipótese nula foi realizada através da obtenção de um p-valor, adotando o nível
de significância = 0,05 (SIEGEL; CASTELLAN JR., 2006).
A Análise de Correspondência (AC) é uma metodologia multivariada baseada numa
abordagem composicional e que é normalmente utilizada para mapear as percepções
observadas entre as categorias de uma tabela de contingência. Uma aplicação comum da
metodologia de Análise de Correspondência tem sido na redução da dimensionalidade dos
dados, obtidas através do mapeamento perceptual das relações de interdependência de
informações amostrais que, na maioria das vezes, representam dados não-métricos. A
proximidade entre os objetos no gráfico indica o nível de associação entre tais objetos no
âmbito amostral, sendo indicada através de qualquer métrica de distância válida, como a
distância euclidiana. Na AC, uma decomposição dos dados é obtida para se estudar a
estrutura dos mesmos sem que um modelo seja hipotetizado ou que uma distribuição de
probabilidade tenha sido assumida (MARINHO, 2010).
Os cálculos foram realizados utilizando o pacote estatístico R (versão 2.12.1). O pacote R
é uma linguagem e um ambiente de desenvolvimento integrado, para cálculos estatísticos e
gráficos, que foi desenvolvido por um esforço colaborativo de pessoas em vários locais do
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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23
mundo (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011). Apesar do seu caráter gratuito, R é uma
ferramenta poderosa com boa capacidade ao nível de programação e possui um conjunto
bastante vasto de pacotes, que acrescentam potencialidades à poderosa versão base do R
(MARINHO, 2010).
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24
4 RESULTADOS
4.1 Morfologia e Biologia Floral
Indivíduos de Richardia grandiflora estiveram presentes em floração e frutificação
durante todo o período de estudo (agosto/2010 – abril/2011). R. grandiflora apresenta
inflorescência do tipo glomérulo capituliforme, localizada na posição terminal dos ramos,
rodeadas por 4 brácteas foliares involucrais (Figura 8A). O diâmetro das inflorescências
variou entre 0,5 – 1,3 cm. Cada inflorescência produziu uma média de 14 flores (6 – 33
flores) e permaneceu florida por uma ou duas semanas. Após esse período, as
infrutescências permaneciam por aproximadamente 3 semanas, tempo necessário para a
maturação dos frutos. Os frutos são esquizocarpos, que se separam em três mericarpos
indeiscentes quando maduros (Figura 8D, E e F).
As flores de R. grandiflora são andróginas, diperiantadas, heteroclamídeas (Figura
8B). Possuem um cálice hexâmero, soldado na base. Corola infundibuliforme, branca e lilás,
hexâmera, com um anel de tricomas na porção inferior interna. Androceu com 6 estames,
homodínamos, excertos, presos na fauce; anteras ditecas, dorsifixas, com deiscência
longitudinal. Ovário ínfero, gamocarpelar, trilocular, cada lóculo com um único óvulo (Figura
8C e G); estigma trífido. Foi observada a presença de um disco nectarífero na base da corola
(Figura 8H). Na Tabela 1 estão apresentadas as dimensões das estruturas florais medidas.
A partir da contagem de grãos de pólen, foi obtido que, por uma antera, é produzida
uma média de 373 grãos de pólen. Dessa forma, em uma flor são disponibilizados
aproximadamente 2238 grãos de pólen. Partindo desses resultados, a razão pólen/óvulo
obtida para Richardia grandiflora foi de 746:1.
As flores de R. grandiflora iniciaram a antese aproximadamente às 6h30min, estando
todas abertas em, no máximo, 40min (Figura 9). Foi observado que em dias nublados os
botões tardam o horário de abertura em cerca de uma hora. A duração das flores é de
apenas um dia. Elas permanecem vistosas até perto do meio dia, já se encontrando com
aspecto murcho durante o período da tarde. Os resultados demonstraram que há
disponibilidade polínica assim que a flor abre. Da mesma forma, o estigma se encontrou
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25
receptivo no momento de abertura da flor e manteve-se assim em todos os horários
observados.
Figura 8 – Richardia grandiflora. A – Inflorescência. B – Flor. C – Cálice e ovário. D- Fruto em desenvolvimento. E – Fruto maduro. F – Detalhe do mericarpo. G – Corte do ovário. H – Disco nectarífero.
B
Estigma Antera
Cálice
Ovário
Corola
1,00 mm 1,00 mm 1,00 mm C D E
F H G 0,100 mm
1,00 mm
Óvulo
Ovário
A
Disco nectarífero
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26
0
10
20
30
40
50
60
nº
de
flo
res
ab
erta
s
Horário
Tabela 1 – Número e dimensão das estruturas florais de Richardia grandiflora (n=30).
Caracteres Florais
Número Dimensão
Cálice (sépalas) 6 Corola (pétalas) 6 1,0 – 1,6 cm
Tubo
0,8 – 1,4 x 0,3 – 1,0 cm
Estames 6 Antera
0,9 – 2,0 x 0,4 – 1,3 mm
Filete
0,7 – 1,8 mm
Pistilo Estilete e Estigma
0,9 – 1,6 cm
Lóculos/Carpelos 3 Óvulos 3 Ovário
0,6 – 1,7 x 0,9 – 1,6 mm
Figura 9 – Horário de abertura e sincronização. Número de flores abertas por horário (n = 50).
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27
4.2 Sistema Reprodutivo
Foi observada a formação de sementes em todos os experimentos realizados nas
inflorescências de Richardia grandiflora. Contudo, os sucessos reprodutivos obtidos nos
experimentos de autopolinização espontânea e polinização pelo vento foram inferiores aos
obtidos nos de polinização livre (controle) e cruzada manual.
O sucesso reprodutivo obtido no experimento de autopolinização espontânea foi de
0,06 (Tabela 2). Para o teste de polinização pelo vento foi obtido um sucesso reprodutivo de
apenas 0,02. Comparando os resultados desses dois tratamentos, através do teste de
Wilcoxon, observou-se que não houve diferença significativa entre eles (p = 0,64). A
observação, em laboratório, das armadilhas de pólen corrobora com o resultado dos
experimentos. O número de grãos de pólen de R. grandiflora aderidos à fita foi inferior a três
em todas as armadilhas.
Os experimentos de polinização livre (controle) e cruzada manual resultaram,
respectivamente, em um sucesso reprodutivo de 0,70 e 0,75. Os resultados obtidos para
esses experimentos não diferiram estatisticamente (p = 0,79). Entretanto, quando
comparados aos resultados da autopolinização espontânea e polinização pelo vento, os
experimentos de polinização livre (controle) e cruzada manual foram maiores e diferiram
estatisticamente (p < 0,05), como pode ser suspeitado pela análise do boxplot (Figura 10).
Tabela 2 – Resultado dos experimentos de polinização controlada realizados em flores de Richardia grandiflora, incluindo os valores de sucesso reprodutivo.
Experimentos Total de Total de Total de Sucesso
de Polinização Inflorescências Flores Sementes Reprodutivo
Autopolinização espontânea 20 54 9 0,06 Polinização pelo vento 20 59 4 0,02 Polinização cruzada manual 20 42 94 0,75 Polinização livre (controle) 20 53 111 0,70
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Figura 10 – Sucesso reprodutivo por inflorescência em cada experimento de polinização controlada. 1 = Autopolinização espontânea; 2 = Polinização pelo vento; 3 = Polinização livre (controle); 4 = Polinização cruzada manual.
4.3 Visitantes Florais
As flores de Richardia grandiflora foram visitadas por 29 espécies diferentes de
insetos pertencentes às ordens Coleoptera (2), Diptera (5), Hymenoptera (18) e Lepidoptera
(4) (Figura 11). Os insetos utilizaram néctar e/ou pólen como recurso floral.
As visitas às flores de R. grandiflora tiveram início por volta das 6h30min, horário
aproximado de início da antese. O teste de Kruskal-Wallis mostrou que existiu uma
heterogeneidade entre as visitas ao longo do dia (p = 1,31 10-8
), havendo uma
heterogeneidade no turno da manhã (p = 7,05 10-6
) e homogeneidade no turno da tarde
(p = 0,4373). Na Figura 12, é possível observar que existe uma maior frequência de visitas no
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29
intervalo entre 7h00min e 8h30min, e que, com o decorrer da manhã, as visitas diminuíram,
mantendo-se praticamente nula após as 11h30min.
Figura 11 – Visitantes florais de Richardia grandiflora. A e B – Lepidópteros. C – Díptero. D – Plebeia flavocincta (Himenóptero). E – Aughochloropsis sp. (Himenóptero). F – Apis mellifera (Himenóptero). Notar que as abelhas, especialmente em D e F, estão contando os estigmas e as anteras simultaneamente.
A B
C D
E F
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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30
0
5
10
15
20
25Fr
equ
ênci
a d
e vi
sita
s (%
)
Horário
Figura 12 – Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora a cada meia hora, entre 6h00min e 17h00min.
Dentre os visitantes, as abelhas (Apoidea Apiformes) foram o grupo predominante,
com 95,3 % do total de visitas, seguido pelos dípteros com 2,7 %. Os lepidópteros foram
responsáveis por 1,8 % das visitas e os coleópteros por apenas 0,2 %. Além disso, através da
Análise de Correspondência é possível notar que existiu uma predominância das abelhas em
todos os horários da manhã (Figura 13), sobretudo, às 7h30min. Diptera, Lepidoptera e
Coleoptera estão omitidos no gráfico porque não apresentaram grande associação com os
horários observados.
As abelhas foram, ainda, o grupo mais rico, com um total de 17 espécies registradas,
pertecentes a 3 diferentes famílias (Tabela 3). A família Apidae foi representada por 8
espécies: Apis mellifera (Figura 11F), Ceratina sp., Exomalopsis sp., Frieseomelitta
doederleini, Melissoptila sp., Plebeia flavocincta (Figura 11D), Tetrapedia diversipes e Trigona
spinipes. Para a família Halictidae foram observadas 8 espécies, Augochlora thalia,
Augochlora sp.1, Augochlora sp.2, Augochlora sp.3, Augochlorella sp., Augochloropsis sp.
(Figura 11E), Dialictus opacus e Dialictus sp. Por fim, foi registrada uma espécie pertencente
à família Andrenidae: Callonychium brasiliense.
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31
Figura 13 – Análise de Correspondência entre os grupos de insetos e os horários ao longo da manhã. Grupos. G1 = Abelhas; G2 = Lepidoptera; G3 = Diptera; G4 = Coleoptera. Horários. H2 = 6h30min; H3 = 7h00min; H4 = 7h30min; H5 = 8h00min; H6 = 8h30min; H7 = 9h00min; H8 = 9h30min; H9 = 10h00min; H10 = 10h30min; H11 = 11h00min; H12 = 11h30min; H13 = 12h00min. Os grupos omitidos no gráfico (G2, G3 e G4) não apresentaram grande associação com os horários observados.
Dentre as abelhas, os indivíduos da espécie introduzida Apis mellifera foram os mais
frequentes, apresentando 86,9 % do total de visitas. A segunda maior frequência foi
registrada para Dialictus opacus (3,0 %), que foi seguida por Ceratina sp. (2,3 %). Os
indivíduos de Frieseomelitta doederleini e Augochloropsis sp. apareceram, respectivamente,
com 2,0 % e 1,6 %. As demais espécies apresentaram uma frequência de até 1 % (Tabela 3).
Os indivíduos da espécie Apis mellifera foram os primeiros visitantes, iniciando as
visitas às 6h30min e predominando em todos os horários da manhã (Figura 14). A partir das
7h00min, as demais espécies de abelhas iniciaram suas visitas, sendo registrada uma maior
riqueza das 7h30min às 8h00min.
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Tabela 3 – Lista e frequência relativa das espécies de abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora.
Espécies de Abelhas Frequência (%)
ANDRENIDAE
PANURGINAE
Calliopsini Callonychium brasiliense (Ducke, 1907) 0,7
APIDAE
APINAE Apini Apis mellifera Linnaeus, 1758 86,9
Meliponini Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900) 2,0
Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912) 0,5
Trigona spinipes (Fabricius, 1793) 1,0
Eucerini Melissoptila sp. 0,4
Exomalopsini Exomalopsis sp. 0,3
Tetrapediini Tetrapedia diversipes Klug, 1810 0,1
XYLOCOPINAE Ceratinini Ceratina sp. 2,3
HALICTIDAE HALICTINAE Augochlorini Augochlora thalia Smith, 1879
0,9
Augochlora sp.1
Augochlora sp.2
Augochlora sp.3
Augochlorella sp. Sandhouse, 1937 0,1
Augochloropsis sp. Cockerell, 1897 1,6
Halictini Dialictus opacus (Moure,1940) 3,0
Dialictus sp. Robertson, 1902 0,2
Dentre as espécies de abelhas mais frequentes, os indivíduos de Frieseomelitta
doederleini foram observados coletando exclusivamente pólen e os de Dialictus opacus
coletaram exclusivamente néctar. As demais abelhas foram observadas coletando ambos os
recursos florais. Os indivíduos de Apis mellifera coletaram pólen em 53,7 % das visitas,
enquanto os de Augochoropsis sp. e Ceratina sp. coletaram preferencialmente néctar, 78,9
% e 95,0 %, respectivamente.
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Figura 14 – Frequência de visitas às flores de Richardia grandiflora por espécie de abelha ao longo da manhã.
Foi observado que as primeiras visitas dos indivíduos da espécie Apis mellifera foram
para coleta de pólen, sendo o recurso preferencial até as 7h30min. A partir desse horário,
ocorreu uma inversão na preferência, com a predominância de visitas para coleta de néctar.
A partir 9h30min, as abelhas Apis mellifera foram observadas coletando exclusivamente
néctar (Figura 15).
Lepidópteros e dípteros raramente contataram as anteras e estigmas durante as
visitas florais em Richardia grandiflora. Por sua vez, todas as espécies de abelhas foram
frequentemente observadas contatando as estruturas reprodutivas florais. Os indivíduos da
espécie Apis mellifera merecem destaque, pois contataram anteras e estigmas em todas as
0
5
10
15
20
25
30
Freq
uên
cia
de
visi
tas
(%)
Apis mellifera Augochlora spp. Augochlorella sp.
Augochloropsis sp. Callonychium brasiliense Ceratina sp.
Dialictus opacus Dialictus sp. Exomalopsis sp.
Frieseomelitta doederleini Melissoptila sp. Plebeia flavocincta
Tetrapedia diversipes Trigona spinipes
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34
visitas realizadas, seja para coleta de pólen ou néctar. Somando esse resultado à alta
frequência relativa da espécie, os indivíduos de Apis mellifera aparecem como importantes
polinizadores de Richardia grandiflora.
Figura 15 – Porcentagem das visitas para coleta de pólen e néctar por abelhas da espécie Apis mellifera, ao longo da manhã.
0
20
40
60
80
100
120
Po
rce
nta
gem
das
co
leta
s (%
)
Horário
Pólen
Néctar
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35
5 DISCUSSÃO
Os resultados obtidos no presente estudo sugerem que Richardia grandiflora é uma
importante fonte de recurso durante o ano todo para diversos grupos de insetos, sobretudo
abelhas. Além disso, foi evidenciado através dos experimentos de polinização controlada,
que R. grandiflora necessita de polinização cruzada e que esta depende da ação de vetores
bióticos de pólen.
Embora tenha sido observada a formação de sementes em todos os experimentos
realizados nas inflorescências de Richardia grandiflora, o sucesso reprodutivo obtido no
experimento de autopolinização espontânea foi significativamente inferior aos da
polinização livre (controle) e cruzada manual. Esses resultados sugerem a predominância de
auto-incompatibilidade e, consequentemente, a necessidade de polinização cruzada.
Segundo Proctor, Yeo e Lack (1996), todos os sistemas de auto-incompatibilidade
apresentam “falhas”, sendo possível ocorrer algum grau de autopolinização, justificando o
fato de ter ocorrido a formação de frutos, em pequenas taxas, no experimento de
autopolinização. É importante considerar, ainda, que como a agamospermia não foi testada,
a formação de frutos por essa estratégia reprodutiva poderia estar inclusa nos resultados.
Todavia, as baixas taxas de produção de sementes nos experimentos de autopolinização
espontânea indicam que isso não ocorreu. Apesar de incomum na família Rubiaceae,
existem registros para ocorrência de agamospermia em gêneros dessa família, como
Guettarda (NOVO, 2010) e Psychotria (CASTRO, 2001; ROSSI, 2003).
A necessidade de polinização cruzada também foi indicada através da análise da
razão pólen/óvulo. De acordo com a classificação de Cruden (1977), a razão de 746:1 sugere
que Richardia grandiflora é uma espécie xenogâmica facultativa. As espécies xenogâmicas
facultativas são geralmente autocompatíveis, mas ocorre o favorecimento de cruzamentos
xenogâmicos através de adaptação morfológicos e/ou fisiológicas, ficando a autopolinização
restrita à ausência ou em adição à polinização (CRUDEN, 1977). Contudo, no presente
estudo, os resultados obtidos com a autopolinização espontânea foram extremamente
baixos.
Na subfamília Rubioideae, são comumente encontradas espécies heterostílicas
(PEREIRA; BARBOSA, 2006; PEREIRA, 2007). A heterostilia é um polimorfismo genético em
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36
que as populações de plantas são compostas por dois (distilia) ou três (tristilia) morfos que
diferem reciprocamente nas alturas dos estigmas e anteras nas flores. Associado a esse
polimorfismo, encontra-se um sistema de incompatibilidade intramórfico e,
frequentemente, diferenças em características morfológicas secundárias (BARRET, 1992;
BARRET; RICHARDS, 1990). Para o gênero Richardia não existem referências na literatura
sobre a presença de heterostilia, também não constatada neste estudo devido à ausência de
posicionamento diferenciado entre estames e estigmas nas flores de Richardia grandiflora.
Dentre os sistemas de auto-incompatibilidade conhecidos na família Rubiaceae, o
sistema heteromórfico heterostílico é o mais amplamente distribuído (SOUZA; COSTA;
BORBA, 2007). Para Rubiaceae, as informações acerca de auto-incompatibilidade
homomórfica são escassas, havendo poucos trabalhos como, por exemplo, os realizados em
Cephalanthus occidentalis (IMBERT; RICHARDS, 1993), Manettia cordifolia (CONSOLARO;
SILVA; OLIVEIRA, 2005) e Mitracarpus longicalyx (SOUZA; COSTA; BORBA 2007). Essa
realidade pode ser consequência da concentração dos estudos de biologia reprodutiva em
rubiáceas heterostílicas (CONSOLARO, 2004; MACHADO, 2007; PÉREZ-NASSER; EGUIARTE;
PIÑERO, 1993; RICHARDS; KOPTUR, 1993; SILVA, 1995) e não, propriamente, à raridade da
auto-incompatibilidade homomórfica na família. De toda forma, devido à relevância dessa
informação, a auto-incompatibilidade em R. grandiflora necessita ser melhor investigada,
visando compreender, inclusive, os mecanismos que estão atuando nesse processo.
Uma vez que os resultados obtidos para polinização pelo vento e autopolinização não
diferiram estatisticamente, pode-se inferir que o vento não contribuiu de forma efetiva para
o sucesso reprodutivo de Richardia grandiflora. A pouca quantidade de grãos de pólen nas
armadilhas corroborou esse resultado, demonstrando que, na área de estudo, houve baixa
dispersão de grãos de pólen de R. grandiflora pelo vento. Dessa forma, além de necessitar
de polinização cruzada, R. grandiflora requer a ação de vetores bióticos de pólen.
Dentre os visitantes, diferentes espécies de lepidópteros já foram observados
coletando em flores do gênero Richardia (CORRÊA; IRGANG; MOREIRA, 2001; KIILL; HAJI;
LIMA, 2000; MINNO, 1992). Kiill, Haji e Lima (2000), observaram, em uma área agrícola
irrigada no semi-árido nordestino, que as flores de Richardia grandiflora foram visitadas
preferencialmente por borboletas. Contudo, no presente estudo, as flores foram visitadas
predominantemente por abelhas.
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37
Algumas abelhas visitantes florais encontradas neste estudo foram mencionadas ,em
levantamentos de flora melitófila, utilizando recursos florais de Richardia grandiflora.
Existem registros para as espécies Apis mellifera, Callonychium brasiliense, Frieseomelitta
doederleini e Trigona spinipes, além de espécies dos gêneros Augochloropsis, Ceratina,
Dialictus e Exomalopsis (BOFF, 2008; MOURA, 2008; PINHEIRO et al, 2008; PIRES et al, 2009;
POTT; POTT, 1986; SANTOS;KIILL;ARAÚJO, 2006; SCHLINDWEIN, 2003; SILVA, 2006; SILVA et
al, 2008; VIDAL; SANTANTA; VIDAL, 2008).
Para outras espécies do gênero Richardia também existem referências a abelhas
encontradas neste estudo. Em Richardia brasiliensis, foram encontrados indivíduos da
espécie Apis mellifera, espécies do gênero Augochlora e Tetrapedia diversipes (D'APOLITO et
al, 2010; D'APOLITO JÚNIOR, 2007; STEINER et al, 2010; WEISS, 2008). Para Richardia scabra,
foram observadas visitas por indivíduos de A. mellifera e espécies de Augochloropsis
(DEYRUP; EDIRISINGHE; NORDEN, 2002). Por último, existem registros para as espécies A.
mellifera, Trigona spinipes e Melissoptila em Richardia spp. (KRUG, 2007; LORENZON;
MATRANGOLO; SHOEREDER, 2003). Na Tabela 4, encontra-se uma comparação geral entre
os gêneros e espécies de abelhas encontrados no presente estudo e que já foram relatadas,
por outros autores, utilizando recursos florais de espécies do gênero Richardia.
Foram observadas visitas por abelhas de língua curta (Halictidae e Andrenidae) e longa
(Apidae), não sendo o comprimento da língua, portanto, um fator limitante à coleta dos
recursos florais perante as flores tubulares de R. grandiflora. Todas as espécies de abelhas
observadas, porém, são de pequeno e médio porte (sensu SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002),
o que permite a entrada na flor e alcance do néctar na base da corola, recurso que foi
preferencialmente explorado.
Dentre as abelhas visitantes, estão inclusas tanto espécies solitárias, Callonychium
brasiliense e Tetrapedia diversipes (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002), quanto eussociais,
como Apis mellifera, Frieseomellita doederleini, Plebeia flavocincta e Trigona spinipes
(SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; VELTHUIS, 1997). Richardia grandiflora esteve em
floração durante todo o período experimental, existindo referências na literatura de que sua
floração ocorre durante o ano inteiro (DEMARTELAERE et al, 2010; PIRES et al, 2009; POTT;
POTT, 1986; SILVA, 2006; SILVA et al, 2008; VIDAL; SANTANA; VIDAL, 2008). Assim,
considerando que R. grandiflora disponibiliza recursos durante o ano inteiro e que ocorre
frequentemente em todas as regiões do Brasil (PEREIRA; BARBOSA, 2006), essa planta
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ruderal desempenha um papel importante na manutenção de espécies de abelhas solitárias
e sociais.
Em análises de mel da espécie Apis mellifera, tipos polínicos de Richardia foram
encontrados como dominantes, acessórios ou isolados com predominância, sobretudo, nos
período chuvosos (BASTOS; SILVEIRA; SOARES, 2003; NASCIMENTO, 2011; SILVA, 2006;
SODRÉ et al, 2007; SODRÉ et al, 2008). Em uma análise de mel de meliponíneos, grãos de
pólen de espécies do gênero Richardia aparecem como dominantes nas amostras de
Tetragonisca angustula e Nanotrigonna testaceicornis, fazendo com que fossem
consideradas fontes de néctar importantes para essas duas espécies de abelhas (CARVALHO;
NASCIMENTO; PEREIRA, 2006). A análise polínica do mel auxilia no reconhecimento das
plantas utilizadas pelas abelhas para coleta de néctar (BARTH, 1989). Assim, espécies do
gênero Richardia podem ser apontadas como importantes para a manutenção das colônias
da espécie introduzida Apis mellifera e espécies nativas.
Além disso, espécies do gênero Richardia podem atuar como fontes alternativas para
polinizadores de cultivos, conforme mencionado por Karanja et al (2010), na análise da flora
utilizada por polinizadores de café. Os indivíduos da espécie Apis mellifera, visitantes mais
frequentes no presente estudo, foram considerados por Carneiro (2009) como polinizadores
efetivos de Spondias mombin L. (cajazeira), em cultivares da Estação Experimental de
Mangabeira. Indivíduos da espécie Apis mellifera são apontados, ainda, como importantes
polinizadores de outras frutíferas, também cultivadas na estação, como Anacardium
occidentale L. (cajueiro) (FREITAS; PAXTON, 1998), Eugenia uniflora L. (pitangueira) (SILVA;
PINHEIRO, 2007), Mangifera indica (mangueira) (SIQUEIRA, 2007) e Psidium guajava L.
(goiabeira) (ALVES, FREITAS, 2007; BOTI, 2001). Boti (2001) citou, também, os indivíduos de
Trigona spinipes e de espécies de Augochloropsis e Exomalopsis como polinizadores da
goiabeira. Considerando que a maioria das frutíferas cultivadas na estação floresce apenas
nos meses mais secos, R. grandiflora pode estar atuando como importante fornecedora de
recursos para os polinizadores dos cultivos, fazendo com que eles permaneçam na área
mesmo durante o período em que os cultivares não estão em florescimento.
Embora as Rubiaceae apresentem flores com corola gamopétala e relativamente
especializadas, é possível encontrar uma amplo espectro de polinizadores (BARRET;
RICHARDS, 1990) incluindo abelhas (ANDRICH, 2008; LOPES; BUZATO, 2005), borboletas
(CASTRO; OLIVEIRA, 2002; KOSCHNITZKE et al, 2009), mariposas (NOVO, 2010; WOLFF;
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BRAUN; LIEDE, 2003), moscas (MACHADO; LOIOLA, 2000; ORTIZ; ARISTA; TAVALERA, 2000) e
pássaros (CASTRO, 1997; COELHO; BARBOSA, 2004). Flores tubulares, pequenas, lilás, com
antese diurna e longevidade curta, como as de Richardia grandiflora, são tipicamente de
espécies polinizadas por abelhas e borboletas (CASTRO; OLIVEIRA, 2002; FAEGRI; van der
PIJL, 1979). No presente estudo, foi observado que os lepidópteros e dípteros podem,
ocasionalmente, realizar a polinização, embora não tenham sido realizados testes
específicos. Por outro lado, as abelhas apresentaram uma maior frequência de visitas e
contato com as estruturas reprodutivas florais, atuando como importantes polinizadores de
Richardia grandiflora. Espécies de borboletas já foram citadas como pilhadoras de R.
grandiflora, enquanto Apis mellifera e uma espécie de Ceratina foram referidas como
polinizadoras (BOFF, 2008; KIILL; HAJI; LIMA, 2000).
Os indivíduos da espécie Apis mellifera foram os primeiros visitantes florais de R.
grandiflora e apresentaram a maior frequência relativa. De fato, as abelhas dessa espécie
possuem a característica de forragear mais cedo do que as demais (SCHAFFER et al, 1979) e
a capacidade de recrutar muitos indivíduos direcionando a uma fonte de recursos florais em
abundância (DYER, 2002). Além dessas características, os indivíduos da espécie A. mellifera
contataram anteras e estigmas em todas as visitas e, dessa forma, podem ser indicados
como os principais polinizadores de R. grandiflora. Embora seja uma espécie introduzida, A.
mellifera é considerada polinizadora de diversas espécies vegetais cultivadas e silvestres
(ALVES, FREITAS, 2007; FREITAS; PAXTON, 1998; FREITAS; OLIVEIRA, 2002; JACOBI; DEL
SARTO, 2007; MEDEIROS, 2001; NADIA; MACHADO; LOPES, 2007; SANTOS; MACHADO;
LOPES, 2005; SIQUEIRA, 2007), sendo comumente introduzida em culturas com objetivo de
aumentar a produção (KEARNS; INOYVE, 1997).
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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Tabela 4 – Gêneros/espécies de abelhas encontradas neste estudo que foram registradas em outros trabalhos utilizando recursos florais de Richardia. R = referências.
Espécies de Abelhas
Gêneros/espécies de abelhas observadas, por outros autores, utilizando recursos de Richardia
Richardia R
Richardia R
Richardia R
Richardia R
grandiflora brasiliensis scabra sp.
ANDRENIDAE
PANURGINAE
Calliopsini Callonychium brasiliense X MOURA,
2008
SCHLINDWEIN,
2003
APIDAE
APINAE
Apini Apis mellifera X KIILL; HAJI; LIMA X D'APOLITO X DEYRUP; X BASTOS;
2000
et al, 2010
EDIRISINGHE;
SILVEIRA;
NORDEN, 2002
SOARES, 2003
MOURA,
D'APOLITO
2008
JÚNIOR
LORENZON;
et al, 2007
MATRANGOLO;
NASCIMENTO,
SCHOEREDER,
2011
2003
PIRES et al,
SANTANA,
2009
2003
POTT; POTT,
SODRÉ et al,
1986
2003
SANTOS; KILL;
SODRÉ et al,
ARAÚJO, 2006
2007
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
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Continuação
Espécies de Abelhas
Gêneros/espécies de abelhas observadas, por outros autores, utilizando recursos de Richardia
Richardia R
Richardia R
Richardia R
Richardia R
grandiflora brasiliensis scabra sp.
SILVA et al,
SODRÉ et al,
2008
2008
SILVA,
2006
VIDAL; SANTANA;
VIDAL, 2008
Meliponini Frieseomelitta doederleini X MOURA,
2008
Plebeia flavocincta
Trigona spinipes X MOURA,
X LORENZON;
2008
MATRANGOLO;
SCHOEREDER, 2003
Eucerini Melissoptila sp.
X KRUG, 2007
Exomalopsini Exomalopsis sp. X MOURA,
2008
Tetrapediini Tetrapedia diversipes
X STEINER et al,
2010
XYLOCOPINAE
Ceratinini Ceratina sp. X BOFF,
2008
MOURA,
2008
Biologia Floral e Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
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Continuação
Espécies de Abelhas
Gêneros/espécies de abelhas observadas, por outros autores, utilizando recursos de Richardia
Richardia R
Richardia R
Richardia R
Richardia R
grandiflora brasiliensis scabra sp.
PINHEIRO et al,
2008
HALICTIDAE HALICTINAE Augochlorini Aughochlora spp.
X STEINER et al,
2010
WEISS,
2008
Augochlorella sp.
Augochloropsis sp. X MOURA,
X DEYRUP;
2008
EDIRISINGHE;
NORDEN, 2002
Halictini Dialictus spp. X MOURA,
2008
PINHEIRO et al,
2008
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
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6 CONCLUSÕES
Richardia grandiflora demonstrou ser predominantemente auto-incompatível e,
dessa forma, necessitar de polinização cruzada, devido ao baixo sucesso reprodutivo do
experimento de autopolinização espontânea comparado ao da polinização livre e cruzada
manual. Além disso, requer a ação de vetores bióticos de pólen, considerando que existiu
uma igualdade estatística entre os resultados de autopolinização espontânea e polinização
pelo vento, associada à baixa dispersão de grãos de pólen de R. grandiflora pelo vento.
Os indivíduos de Richardia grandiflora atuaram como importantes fontes de recursos
para diversos grupos de insetos, pois estiveram em floração durante todo o período
experimental, ofertando pólen e néctar. As abelhas foram o grupo mais frequente e, dentre
elas, estavam inclusas espécies polinizadores de frutíferas cultivadas na Estação
Experimental de Mangabeira. Assim, R. grandiflora constitui uma espécie importante para a
manutenção dos polinizadores, ajudando a mantê-los na área durante o período em que as
frutíferas não estão em floração.
Dentre os visitantes, lepidópteros e dípteros podem ser considerados como
polinizadores ocasionais. As abelhas, por outro lado, atuaram como importantes
polinizadoras, pois apresentaram uma maior frequência de visitas e de contato com anteras
e estigmas. Os indivíduos da espécie Apis mellifera merecem destaque, porque
apresentaram a maior frequência relativa e contaram as estruturas reprodutivas em todas as
visitas, sendo apontados como principais polinizadores de Richardia grandiflora.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
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REFERÊNCIAS
AGRA, M. F.; FREITAS, P. F.; BARBOSA-FILHO, J. M. Synopsis of the plants known as medicinal and poisonous in Northeast of Brazil. Brazilian Journal of Pharmacognosy, v. 17, n. 1, p. 114-140, 2007.
ALVES, J. E.; FREITAS, B. M. Requerimentos de polinização da goiabeira. Ciência Rural, Santa Maria, v. 37, n. 5, p. 181-186, 2007.
ANDERSSON, L. A. provisional checklist of neotropical Rubiaceae. Scripta Botanica Belgica, v. 1, p. 1-199, 1992.
ANDRICH, M. Sistema reprodutivo e polinização em duas espécies arbóreas e simpátricas de Bathysa (Rubiaceae). 2008. Dissertação (Mestrado em Botânica) - Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Escola Nacional de Botânica Tropical, Rio de Janeiro, 2008.
BAKER, H. G.; HURD, P. D, JR. Intrafloral ecology. Annual Review of Entomology, v. 13, p. 385-414, 1968.
BARBOSA, A. G. Produção do Espaço e Transformações Urbanas no Litoral Sul de João Pessoa – PB. 2005. Dissertação (Mestrado em Geografia) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, 2005.
BARBOSA, F. R.; FERREIRA, R. G.; KIILL, L. H. P.; SOUZA, E. A.; MOREIRA, W. A.; ALENCAR, J. A.; HAJI, F. N. P. Nível de dano, plantas invasoras hospedeiras, inimigos naturais e controle do psilídeo da goiabeira (Triozoida sp.) no submédio São Francisco. Revista Brasileira de Fruticultura, Jaboticabal-SP, v.25, n.3, p. 425-428, 2003.
BARBOSA, M. R. V. Estudo florístico e fitossociológico da Mata do Buraquinho, remanescente de Mata Atlântica em João Pessoa, PB. 1996. Tese (Doutorado em Biologia Vegetal) – Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas, Campinas - SP, 1996.
BARBOSA, M. R. V.; MAYO, S. J. ; CASTO, A. A. J. F.; FREITAS, G. L.; PEREIRA, M. S.; GADELHA N. P. C.; MOREIRA, H. M. Checklist preliminar das angiospermas. In: SAMPAIO, E. V. S. B.; MAYO, S. J. ; BARBOSA, M. R. V (eds.). Pesquisa botânica nordestina: progresso e perspectivas. Recife: Sociedade Botânica do Brasil/Seção Regional de Pernambuco, 1996.
BARBOSA, M. R.; ZAPPI, D.; TAYLOR, C.; CABRAL, E.; JARDIM, J. G.; PEREIRA, M. S.; CALIÓ, M. F.; PESSOA, M. C. R.; SALAS, R.; SOUZA, E. B.; DI MAIO, F. R.; MACIAS, L.; ANUNCIAÇÃO, E. A.; GERMANO FILHO, P. 2010. Rubiaceae. In: Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: <http://floradobrasil.jbrj.gov.br/2010/FB000210>. Acesso em: 06 mai. 2011.
BARRET, S. C. H. Heterostylous Genetic Polymorphisms: Model Systems for Evolutionary Analysis In: ________(Ed.). Evolution and function of heterostyly. Berlin, New York, Springer-Verlac, 1992, cap. 1, p. 1-29.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
45
BARRETT, S. C. H.; RICHARDS, J. H. Heterostyly in tropical plants. Memoirs of the New York Botanical Garden, v. 55, p. 35-61, 1990.
BARTH, O. M. O pólen no mel brasileiro. Rio de Janeiro: Gráfica Luxor, 1989.
BASTOS, E. M. A. F.; SILVEIRA, V. M.; SOARES, A. E. E. Pollen spectrum of honey produced in cerrado areas of Minas Gerais state (Brazil). Brazilian Journal of Biology, v. 63, n. 4, p. 599-615, 2003.
BIESMEIJER, J. C.; ROBERTS, S. P. M.; REEMER, M.; OHLEMULLER, R.; EDWARDS, M.; PEETERS, T. ; SCHAFFERS, A. P.; POTTS, S. G.; KLEUKERS, R.; THOMAS, C. D.; SETTELE, J.; KUNI, W. E. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. Science, v. 313, p. 351-354, 2006.
BLANCO, H. G. A importância dos estudos ecológicos nos programas de controle de plantas daninhas. O Biológico, v.38, p.343-350, 1972.
BOFF, S. V. Flora de capões e Hymenoptera (abelhas e vespas) visitantes florais de flores no pantanal do Miranda-abobral. 2008. Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal) – Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, 2008
BOTI, J. B. Polinização entomófila da goiabeira (Psidium guajava L., Myrtaceae): Influência da distância de fragmentos florestais em Santa Teresa, Espírito Santo. 2001. Tese (Magister Scientiae em Entomologia) - Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, 2001.
BUCHMANN, S. L.; NABHAN, G. P. The forgotten pollinators. Washington: Island Press, 1996.
CARDOSO, G. D. Períodos de interferência de plantas daninhas em algodoeiro cultivares BRS Safira e BRS Verde. 2009. Tese (Doutorado em Agronomia) – Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal, 2009.
CARNEIRO, L. T. S. Biologia floral e polinização de cajazeira (Spondias mombin L., Anacardiaceae) no litoral da Paraíba. 2009. Monografia (Graduação em Ciências Biológicas) – Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2009.
CARVALHO, C. A. L.; NASCIMENTO, A. S.; PEREIRA, L. L. Plantas utilizadas por abelhas sem ferrão no Recôncavo Baiano. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE APICULTURA, 16., 2006, Aracajú. Resumo Expandido... Aracajú: Confederação Brasileira de Apicultura, 2006.
CASTRO, C. C. Biologia reprodutiva de Ferdinandusa speciosa Pohl (Rubiaceae) em Uberlândia, MG. 1997. Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) - Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 1997.
_____________. Biologia reprodutiva de rubiáceas arbustivas de Mata Atlântica. 2001. Tese (Doutorado em Biologia Vegetal) - Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 2001.
CASTRO, C. C.; OLIVEIRA, P. E. Pollination biology of distylous Rubiaceae in the Atlantic Rain Forest, SE Brazil. Plant Biology, v. 4, p. 640-646, 2002.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
46
COELHO, C. P; BARBOSA; A. A. A. Biologia reprodutiva de Psychotria poeppigiana Mull. Arg. (Rubiaceae) em mata de galeria. Acta Botanica Brasilica, v. 18, n. 3, p. 481-489, 2004.
COELHO, V. P. M.; AGRA, M. F.; BARBOSA, M. R. V. Estudo farmacobotânico das folhas de Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K. Schum. (Rubiaceae). Revista Brasileira de Farmacognosia, v. 16, p. 170 – 177, 2006.
CONSOLARO, H. N. Biologia reprodutiva de duas espécies de Rubiaceae de Mata de Galeria do Triângulo Mineiro - MG. 2004. Dissertação (Mestrado em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais) - Universidade Federal de Uberlândia, 2004.
CONSOLARO, H.; SILVA, E. B.; OLIVEIRA, P. E. Variação floral e biologia reprodutiva de Manettia cordifolia Mart. (Rubiaceae). Revista Brasileira de Botânica, v. 28, n. 1, p. 85-94, 2005.
CORRÊA; C. A.; IRGANG, B. E.; MOREIRA, G. R. P. Estrutura floral das angiospermas usadas por Heliconius erato phyllis (Lepidoptera, Nymphalidae) no Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia, Série Zoologia, Porto Alegre, v. 60, p. 71-84, 2001.
CRUDEN, R. W. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems in flowering plants. Evolution, v. 31, p. 32-46, 1977.
D'APOLITO; C.; PESSOA, S. M.; BALESTIERI, F. C. L. M.; BALESTIERI, J. B. P. Pollen harvest by Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) in the Dourados region, Mato Grosso do Sul state (Brazil). Acta Botanica Brasilica, v. 24, n.4, p. 898-904, 2010.
D’APOLITO JÚNIOR, C.; PESSOA, S. M.; SIMIONI, L. C.; MANENTE-BALESTIERI, F. C. L. Pollen collected by Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) during the spring in Dourados - MS. In: CONGRESSO DE ECOLOGIA DO BRASIL, 8., 2007, Caxambú – MG. Anais… Caxambú: CEB, 2007.
DEMARTELAERE, A. C. F.; OLIVEIRA, A. K. GÓES, G. B; LIMA, G. K.; PEREIRA, M. F. S. P. A flora apícola do semi-árido brasileiro. Revista Verde, Mossoró – RN, v. 5, n. 1, p.17 – 22, 2010.
DEYRUP, M.; EDIRISINGHE, J.; NORDEN, B. The diversity and floral hosts of bees at the Archbold Biological Station, Florida (Hymenoptera: Apoidea). Insecta Mundi, v. 16, n. 1-3, p. 86-120, 2002.
DIAS, B. S. F.; RAW, A.; IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. International pollinators initiative: the São Paulo declaration on pollinators. Organisers: Brazilian Ministry of the Environment, University of Sao Paulo, Brazilian Corporation for Agricultural Research, 1999.
DYER, F. C. The biology of the dance language. Annual Review of Entomology., v. 47, p. 917-949, 2002.
FAEGRI, K.; van der PIJL, L. The principles of pollination ecology. Pergamon Press, Oxford, 1979.
FELICIANO, M. L. M.; MELO, R. B. (Org.). Atlas do Estado da Paraíba: Informação para gestão do patrimônio natural (mapas). 1. ed. João Pessoa: SEPLAN/IDEME, 2003.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
47
FRANCO, D. A. S.; ROZANSKI, A. Análise fitossanitária de sementes de plantas daninhas. In: CONGRESSO BRASILEIRO DA CIÊNCIA DAS PLANTAS DANINHAS, 27., 2010, Ribeirão Preto. Anais eletrônicos... Ribeirão Preto: CBCPD, 2010. Disponível em: < http://www.sbcpd.org/portal/anais/XXVII_CBCPD/PDFs/128.pdf>. Acesso em: 04 mai. 2011.
FREITAS, B. M.; IMPERATRIZ-FONSECA, V. L.; MEDINA, L. M.; KLEINERT, A .M. P.; GALLETO, L.; NATES-PARRA, G.; QUEZADAEUÁN, J. J.G. Diversity, threats and conservation of native bees in the Neotropics. Apidologie, v.40, p. 332-346, 2009.
FREITAS, B. M.; PAXTON, R. J. A comparison of two pollinators: the introduced honey bee Apis mellifera and an indigenous bee Centris tarsata on cashew Anacardium occidentale in its native range of NE Brazil. Journal Applied Ecology, v. 35, p. 109-121, 1998.
FREITAS, B. M.; PEREIRA, J. O. P. (eds). Solitary bees: conservation, rearing and management for pollination. Fortaleza: Imprensa Universitária/UFC, 2004.
FREITAS, C. V.; OLIVEIRA, P. E. Biologia reprodutiva de Copaifera langsdorffii Desf. (Leguminosae, Caesalpinioideae). Revista Brasileira de Botânica, v. 25, n. 3, p. 311-321, 2002.
GOVAERTS, R.; RUHSAM, M.; ANDERSSON, L.; ROBBRECHT, E.; BRIDSON, D. M.; DAVIS, A. P.; SCHANZER, I.; SONKÉ, B. World Checklist of Rubiaceae. The Board of Trustees of the Royal Botanic Gardens, Kew. Publicação online, 2011. Disponível em: < http://www.kew.org/wcsp/rubiaceae/>. Acesso em: 03 mai. 2011.
IMBERT, F. M.; RICHARDS, J. H. Protandry, incompatibility, and secondary pollen presentation in Cephalanthus occidentalis (Rubiaceae). American Journal of Botany, v. 80, p. 395-404, 1993.
IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. Conservação e uso de polinizadores no cenário mundial e no brasileiro. In: REUNIÃO ANUAL DA SBPC, 57., 2005, Fortaleza. Anais eletrônicos... São Paulo: SBPC/UFCE, 2005. v. 57. Disponível em: < http://www.sbpcnet.org.br/livro/57ra/programas/CONF_SIMP/textos/veraluciafonseca.htm>. Acesso em: 08 abr. 2011.
JACOBI, C. M.; del SARTO, M. C. L. Pollination of two species of Vellozia (Velloziaceae) from high-altitude quartzitic grasslands, Brazil. Acta Botanica Brasilica, v. 21, n. 2, p. 325-333, 2007.
JANZEN, D. H. Ecologia vegetal nos trópicos. São Paulo: EPU/USP, 1980.
JUDD, W. S.; CAMPBELL, C. S.; KELLOGG, E. A.; STEVENS, P. F.; DONOGHUE, M. J. Plant systematic: a phylogenetic approach. 3. ed. Sunderland: Sinauer Associates, 2008.
KARANJA, R. H. N.; NJOROGE, G. N.; GIKUNGU, M. W.; NEWTON, L. E. Bee interactions with wild flora around organic and conventional coffee farms in Kiambu district, central Kenya. Journal of Pollination Ecology, v. 2, n. 2, p. 7-12, 2010.
KEARNS, C. A.; INOUYE, D. W. Pollinators, flowering plants, and conservation biology. BioScience, v. 47, n. 5, p. 297-307, 1997.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
48
KEARNS, C. A.; INOUYE, D. W. Techniques for pollination biologists. Niwot: University Press of Colorado, 1993.
KEVAN, P. G.; PHILLIPS, T. P. The economic impacts of pollinator declines: an approach to assessing the consequences. Conservation Ecology, v. 5, n. 1, 2001.
KEVAN, P.; IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. (Eds). Pollinating Bees: the conservation link between agriculture and nature. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, 2002.
KILL, L. H. P.; HAJI, F. N. P.; LIMA, P. C. F. Visitantes florais de plantas invasoras de áreas com fruteiras irrigadas. Scientia Agricola, v. 57, n. 3, p. 575- 580, 2000.
KLEIN, A. M.; VAISSIÈRE, B. E.; CANE, J. H.; STEFFAN-DEWENTER, I.; CUNNINGHAM, S. A.; KREMEN, C.; TSCHARNTKE, T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, v. 274, p. 303-313, 2007.
KOSCHNITZKE, C.; RODARTE, A. T. A.; GAMA, R. C. R.; TÂMEGA, F. T. S. Flores ornitófilas odoríferas: duas espécies de Palicourea (Rubiaceae) na Estação Biológica de Santa Lúcia, ES, Brasil. Hoehnea, v. 36, n. 3, p. 497-499, 2009.
KREMEN, C.; WILLIAMS, N. M.; THORP, R.W. Crop pollination from native bees at risk from agricultural intensification. Proceedings of the National Academy of Science of the U.S.A., v. 99, p. 16812-16816, 2002.
KRUG, C. A comunidade de abelhas (Hymenoptera - Apiformes) da mata com araucária em Porto União - SC e abelhas visitantes florais da aboboreira (Cucurbita L.) em Santa Catarina, com notas sobre Peponapis fervens (Eucerini, Apidae). 2007. Dissertação (Mestrado em Ciências Ambientais) - Universidade do Extremo Sul Catarinense, Criciúma, 2007.
LEWIS, W. H.; OLIVER, R. L. Revision of Richardia (Rubiaceae). Brittonia, v. 26, p.271-301, 1974.
LOPES, L. E.; BUZATO, S. Biologia reprodutiva de Psychotria suterella Muell. Arg. (Rubiaceae) e a abordagem de escalas ecológicas para a fenologia de floração e frutificação. Revista Brasileira de Botânica, v. 28, n. 4, p. 785 - 795, 2005.
LORENZI, H. Plantas daninhas do Brasil: terrestres, aquáticas, parasitas, tóxicas e medicinais. 2.ed. Nova Odessa, SP: Plantarum, 1991.
LORENZON, M. C. A.; MATRANGOLO, C. A. R.; SHOEREDER, J. H. Flora visitada pelas abelhas Eussociais (Hymenoptera, Apidae) na Serra da Capivara, em Caatinga do Sul do Piauí. Neotropical Entomology, v. 32, n.1, p. 27-36, 2003.
MACHADO, A. O. Variações florais e heterostilia em Palicourea rigida (Rubiaceae) nos cerrados do Brasil central. 2007. Dissertação (Mestrado em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais) – Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, 2007.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
49
MACHADO; I. C.; LOIOLA, M. I. Fly pollination and pollinator sharing in two synchronopatric species: Cordia multispicata (Boraginaceae) and Borreria alata (Rubiaceae). Revista Brasileira de Botânica, São Paulo, v. 23, n.3, p. 305 - 311, 2000.
MARINHO, P. R. D. Detecção de Cluster através de um Modelo Híbrido Genético-Fuzzy. 2010. Monografia (Graduação em Estatística) – Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2010.
MATESANZ, S; VALLADARES, F. Plantas ruderales. Investigación y Ciencia, n. 390, p. 10-11, 2009.
MEDEIROS, P. C. R. Polinização de Turnera subulata Smith (Turneraceae) uma espécie ruderal com flores distílicas. 2001. Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal) - Universidade Federal de Pernambuco, Recife, 2001.
MINNO, M. C. Butterflies of Archbold Biological Station, Highlands County, Florida. Journal of the Lepidopteristis' Society, v. 46, n. 2, p.138-158, 1992.
MONQUERO, P. A.; CHRISTOFFOLETI, P. J. Dinâmica do banco de sementes em áreas com aplicação freqüente do herbicida glyphosate. Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 21, n. 1, p. 63-69, 2003.
MONQUERO, P. A.; CURY, J.; CHRISTOFFOLETI, P. J. Controle pelo glyphosate e caracterização geral da superfície foliar de Commelina benghalensis, Ipomoea hederifolia, Richardia brasiliensis e Galinsoga parviflora. Planta Daninha, Viçosa-Mg, v. 23, n.1, p. 123-132, 2005.
MOURA, D. C. Interações entre plantas e abelhas na matas ciliares do rio São Francisco. 2008. Tese (Doutorado em Biologia Vegetal) – Universidade Federal de Pernambuco, Recife, 2008.
NADIA, T. L.; MACHADO, I. C.; LOPES, A. V. Polinização de Spondias tuberosa Arruda (Anacardiaceae) e análise da partilha de polinizadores com Ziziphus joazeiro Mart. (Rhamnaceae), espécies frutíferas e endêmicas da caatinga. Revista Brasileira de Botânica, v. 30, n. 1, p. 89-100, 2007.
NASCIMENTO, A. S. Caracterização botânica e geográfica do mel de Apis mellifera L. produzido no território do Recôncavo da Bahia. 2011. Dissertação (Mestrado em Ciências Agrárias) – Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Cruz das Almas, 2011.
NOVO, R. R. Biologia reprodutiva de Guettarda platypoda DC. (Rubiaceae) em uma área de restinga no estado de Pernambuco. 2010. Dissertação (Mestrado em Botânica) - Universidade Federal Rural de Pernambuco, Recife, 2010.
ORNELAS, J. F.; GONZÁLEZ, C.; JIMÉNEZ, L.; LARA, C.; MARTÍNEZ, A. J. Reproductive ecology of distylous Palicourea padifolia (Rubiaceae) in a tropical montane cloud Forest. II. Attracting and rewarding mutualistic and antagonistic visitors. American Journal of Botany, v. 91, n. 7, p. 1061-1069, 2004.
ORTIZ, P. L.; ARISTA, M.; TAVALERA, S. Pollination and breeding systems of Putoria calabrica (Rubiaceae), a Mediterranean dwarf shrub. Plant Biology, v. 2, p. 325-330, 2000.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
50
PATRÍCIO, G. B.; GOMIG, E. G.; PRATA, E. M. B.; FERREIRA, B.; VILLAS-BOAS, J. K.; SASAKI, D. L.; FANG, H. S.; SOUZA, E. S. S. Identificação de fontes alternativas e avaliação da disponibilidade de recursos alimentares para polinizadores de tomates. In: CONGRESSO DE ECOLOGIA DO BRASIL, 7. ,2005, Caxambú - MG. Resumos... Caxambú: CEB, 2005. Disponível em: < http://www.seb-ecologia.org.br/viiceb/resumos/39a.pdf>. Acesso em: 08 abr. 2011.
PEDRINHO JÚNIOR, A. F. F.; BIANCO, S.; PITELLI, R. A. Acúmulo de massa seca e macronutrientes por plantas de Glycine max e Richardia brasiliensis. Planta daninha, Viçosa-MG, v. 22, n.1, p.53-61, 2004.
PEREIRA, G. F. A família Rubiaceae Juss. na vegetação ripária de um trecho do alto do rio Paraná, com ênfase na tribo Spermacoceae. 2007. Dissertação (Mestrado em Ciências Ambientais) - Universidade Estadual de Maringá, Maringá, 2007.
PEREIRA, L. R. A. B. Contribuição ao estudo fitoquímico de Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. (Rubiaceae). 2011. Dissertação (Mestrado em Produtos Naturais e Sintéticos Bioativos) – Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2011.
PEREIRA, M. S.; BARBOSA, M. R. V. A família Rubiaceae na Reserva Biológica Guaribas, Paraíba, Brasil. Subfamília Rubioideae. Acta Botanica Brasilica, v.20, n.2, p. 455-470, 2006.
PÉREZ-NASSER, N.; EGUIARTE, L. E.; PIÑERO, D. Mating system and genetic structure of the distylous tropical tree Psychotria faxlucens (Rubiaceae). American Journal of Botany, v. 80, p. 45-52, 1993.
PINHEIRO, M.; ABRÃO, B. E.; HARTER-MARQUES, B.; MIOTTO, S. T. S. Floral resources used by insects in a grassland community in Southern Brazil. Revista Brasileira de Botânica, v. 31, n. 3, p. 469-489, 2008
PIRES, J. M.; CARRER, C. C.; CARVALHO, M. C.; ORLANDELLI, C. R.; CARRER; P. L. M; PIRES, L. C. Diagnóstico do pasto apícola numa região de caatinga no município de Caiçara do Rio dos Ventos/RN. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE ZOOTECNIA, 19., CONGRESSO INTERNACIONAL DE ZOOTECNIA, 11., 2009, Águas de Lindóia. Anais... Pirassununga -SP : ABZ e FZEA/USP, 2009
POTT, A.; POTT, V. J. Inventário da flora apícola do Pantanal do Mato Grosso do Sul. Boletim Informativo da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA), v. 3, p. 01-18, 1986.
PROCTOR, M.; YEO, P.; LACK, A. The natural history of pollination. Portland: Timber Press, 1996.
R DEVELOPMENT CORE TEAM. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0. Disponível em: < http://www.R-project.org>. Acesso em: 02 mai. 2011.
RAVEN, P. H.; EVERT, R. F.; EICHHORN, S. E. Biologia Vegetal. 7. ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2007.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
51
RICHARDS, J. H.; KOPTUR, S. Floral variation and distyly in Guettarda scabra (Rubiaceae). American Journal of Botany, v. 80, p. 31-40, 1993.
RICKETTS, T. H.; REGETZ, J.; STEFFAN-DEWENTER, I.; CUNNINGHAM, S. A.; KREMEN, C.; BOGDANSKI, A.; GEMMILL-HERREN, B.; GREENLEAF, S. S.; KLEIN, A. M.; MAYFIELD, M. M.; MORANDIN, L. A.; OCHIENG, A.; VIANA, B. F. Landscape effects on crop pollination services: are there general patterns? Ecology Letters, v. 11, p. 499-515, 2008.
RIZZINI, C. T. Tratado de fitogeografia do Brasil: aspectos ecológicos, sociológicos e florísticos. 2. ed. Rio de Janeiro: Âmbito Cultural Edições Ltda., 1997.
RONCHI, C. P.; TERRA, A. A.; SILVA, A. A.; FERREIRA, L. R. Acúmulo de nutrientes pelo cafeeiro sob interferência de plantas daninhas. Planta Daninha, Viçosa-MG, v. 21, n.2, p. 219-227, 2003.
ROSSI, A. A. B. Biologia reprodutiva de Psychotria ipecacuanha (Brot.) Stokes (Rubiaceae). 2003. Tese (Magister Scientiae em Botânica) - Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, 2003.
SAN MARTIN MATHEIS, H. A. Efeitos de diferentes coberturas mortas obtidas a partir de manejo mecânico com roçadeira lateral na dinâmica populacional de plantas daninhas em citros. 2004. Dissertação (Mestrado em Agronomia) – Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba, 2004.
SANTANA, A. G. Produção de própolis por Apis mellifera L. (africanizadas) e avaliação do uso do pólen na determinação de sua origem botânica. 2003. Tese (Magister Scientiae em Entomologia) – Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, 2003.
SANTOS, M. J. S.; MACHADO, I. C.; LOPES, A. V. Biologia reprodutiva de duas espécies de Jatropha L. (Euphorbiaceae) em Caatinga, Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica, v. 28, n. 2, p.361-373, 2005.
SANTOS, R. F.; KIILL, L. H. P.; ARAÚJO, J. L. P. Levantamento da flora melífera de interesse apícola no município de Petrolina-PE. Caatinga, Mossoró – RN, v.19, n.3, p. 221-227, 2006.
SCHAFFER, W. M.; JENSEN, D. B.; HOBBS, D. E.; GUREVITCH, J.; TODD, J. R.; SCHAFFER, M. V. Competition, foraging energetics, and the cost of sociality in three species of bees. Ecology, v. 60, n. 5, p. 976-987, 1979.
SCHLINDWEIN, C. Panurginae (Hymenoptera, Andrenidae) in northeastern Brazil. In: MELO, G. A. R.; ALVES-DOS-SANTOS, I. Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago Moure. Editora UNESC, Criciúma, 2003.
SIEGEL, S.; CASTELLAN JR., J. Estatística Não-paramétrica para Ciências do Comportamento. 2. ed. Porto Alegre: Artmed, 2006.
SILVA, A. G. Reestruturação urbana, turismo e segregação no litoral sul de João Pessoa – PB. In: ENCONTRO NACIONAL DOS GEÓGRAFOS, 16., 2010, Porto Alegre. Anais eletrônicos... Porto Alegre, AGB, 2010. Disponível em: < www.agb.org.br/evento/download.php?idTrabalho=3712>. Acesso em: 11 abr. 2011.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
52
SILVA, A. L. G.; PINHEIRO, M. C. B. Biologia floral e da polinização de quatro espécies de Eugenia L. (Myrtaceae). Acta Botanica Brasilica, v. 21, n. 1, p. 235-247, 2007.
SILVA, A. M. A.; COELHO, I. D.; MEDEIROS, P. R. Levantamento florístico das plantas daninhas de uma parque público em Campina Grande, Paraíba, Brasil. Biotemas, v. 21, n.4, 2008.
SILVA, A. P. Biologia reprodutiva e polinização de Palicourea rigida H. B. K (Rubiaceae). 1995. Dissertação (Mestrado em Botânica) - Universidade de Brasília, Brasília, 1995.
SILVA, L. M. T.; GUIMARÃES, M. M. M.; JÁCOME, E. A.; MARQUES, A. C. N. Uso e ocupação do litoral sul da Paraíba: o caso de Jacarapé. Revista Cadernos do Logepa, v. 2, n. 3, p. 34-43, 2003.
SILVA, M. A.; BARBOSA, J. S.; ALBUQUERQUE, H. N. Levantamento das plantas espontâneas e suas propriedades fitoterapêuticas: um estudo no complexo Aluízio Campos – Campina Grande – PB. Revista Brasileira de Informações Científicas, v.1, n.1, 2010.
SILVA, R. A. Caracterização da flora apícola e do mel produzido por Apis mellifera L., 1758 (Hymenoptera: Apidae) no estado da Paraíba. 2006. Tese (Doutorado em Zootecnia) – Universidade Federal da Paraíba, Areia, 2006.
SILVA, R. A.; EVANGELISTA-RODRIGUES, A.; AQUINO, I. S.; FELIX, L. P.; MATA, M. F.; PERONICO, A. A. Caracterização da flora apícola do semi-árido da Paraíba. Archivos de Zootecnia, v. 57, p. 427-438, 2008.
SILVEIRA; F. A.; MELO, G. A. R.; ALMEIDA, E. A. B. Abelhas brasileiras: sistemática e identificação. Belo Horizonte: Fernando A. Silveira, 2002.
SIQUEIRA, K. M. M. Ecologia da polinização de frutíferas na região do vale do submédio São Francisco. 2007. Tese (Doutorado em Zoologia) – Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, PB, 2007.
SODRÉ, G. S.; MARCHINI, L. C.; CARVALHO, C. A. L.; MORETI, A. C. C. C. Pollen analysis in honey samples from the two main producing regions in the Brazilian northeast. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 79, n. 3, p. 381-388, 2007.
SODRÉ, G. S.; MARCHINI, L. C.; MORETI, A. C. C. C.; CARVALHO, C. A. L. Tipos polínicos encontrados em amostras de méis de Apis mellifera em Picos, Estado do Piauí. Ciência Rural, Santa Maria, v. 38, n. 3, p. 839-842, 2008.
SODRÉ, G. S.; MARCHINI, L. C.; MORETI, A. C.; CARVALHO, C. A. L. Análises multivariadas com base nas características físico-químicas de amostras de méis de Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae). Archivos Latinoamericanos de Produccion Animal, v. 11, n. 3, p. 129-137, 2003.
SOUZA, E. B.; COSTA; C. B. N.; BORBA, E. L. Ocorrência de auto-incompatibilidade homomórfica em Mitracarpus longicalyx E. B. Souza & M. F. Sales (Rubiaceae - Spermacoceae). Revista Brasileira de Botânica, v. 30, n. 2, p. 281-287, 2007.
Biologia da Polinização de Richardia grandiflora (Rubiaceae)
Renata Marinho Cruz
53
STEINER, J.; ZILLIKENS, A.; KAMKE, R.; FEJA, E. P.; FALKENBERG, D. B. Bees and melittophilous plants of secondary Atlantic Forest habitats at Santa Catarina Island, Southern Brazil. Oecologia Australis, v. 14, n. 1, p. 16-39, 2010.
STRUWE, L. Gentianales (Coffees, Dogbanes, Gentians and Milkweeds). In: Encyclopedia of Life Sciences. Macmillan Publishers Ltd, Nature Publishing Group, 2002 .Disponível em: <http://gentian.rutgers.edu/reffiles/Struwe%202002%20ELS%20 Gentianales.pdf>. Acesso em: 8 mai. 2011.
TEIXEIRA, L. A. G.; MACHADO, I. C. Biologia da polinização e sistema reprodutivo de Psychotria barbiflora DC. (Rubiaceae). Acta Botanica Brasilica, v. 18, n. 4, p. 853-862, 2004.
TOMAZ, A. C. A. Abordagem fitoquímica de Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. (Rubiaceae). 2008. Dissertação (Mestrado em Produtos Naturais e Sintéticos Bioativos) - Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, 2008.
TOMAZ, A. C. A; NOGUEIRA, R. B. S. S.; PINTO, D. S.; AGRA; M. F.; SOUZA, M. F. V; CUNHA, E. V. L. Chemical constituents from Richardia grandiflora Cham. & Schltdl.) Steud. (Rubiaceae). Revista Brasileira de Farmacognosia, v. 18, n. 1, p. 47-52, 2008.
VELTHUIS, H. W. (Org.). Biologia das abelhas sem ferrão. São Paulo, SP: Universidade de São Paulo, 1997.
VIDAL, M. G.; SANTANA, N. S.; VIDAL, D. Flora apícola e manejo de apiários na região do Recôncavo Sul da Bahia. Revista Acadêmica: Ciências Agrárias Ambientais, Curitiba, v. 6, n. 4, p. 503-509, 2008.
VIRILLO, C. B; RAMOS, F. N.; CASTRO, C. C.; SEMIR, J. Floral biology and breeding system of Psychotria tenuinervis Muell. Arg. (Rubiaceae) in the Atlantic rain forest, SE Brazil. Acta Botanica Brasilica, v. 21, n. 4, p. 879-884, 2007.
WEISS, G. A fauna de abelhas (Hymenoptera, Apidae) do Parque Estadual de Campinhos, Paraná, Brasil. 2008. Monografia (Graduação em Ciências Biológicas) - Universidade Federal do Paraná, Curitiba, 2008.
WOLFF, D.; BRAUN, M.; LIEDE, S. Nocturnal versus diurnal pollination success in Isertia laevis (Rubiaceae): A sphingophilous plant visited by hummingbirds. Plant Biology, v. 5, p. 71-78, 2003.