RIESGOS A LA SALUD CAUSADOS PORCIANOBACTERIAS Y ALGAS DE AGUA DULCE EN

AGUAS RECREACIONALES

Dra. Ingrid ChorusCientíficaInstituto para la Higiene del Agua, Aire y SueloAgencia Federal AmbientalCorrensplatz, 1D14195, BerlinAlemaniaTelf. +49 30 890 31346Fax +49 3089031830E-mail: ingrid.chorus@uba.de

Prof. Ian R. FalconerDepartmento de Farmacología Clínica y ExperimentalUniversidad de Adelaida, Escuela de MedicinaAustralia 5005Centro Cooperante de Investigación para Calidad del Agua y TratamientoTelf. 61 8 8303 4257 y 61 6251 1345E-mail: ifalconer@medicine.adelaide.edu.au

Ing. Henry J. SalasAsesorCentro Panamericano de Ingeniería Sanitaria y Ciencias del Ambiente (CEPIS)Casilla Postal 4337, Lima 100, PerúLos Pinos 259, Urbanización CamachoLima 12, PerúTeléfono (51-1) 437-1077, Fax (51-1) 437-8289E-mail: hsalas@cepis.org.pe

Dr. Jamie BartramCientíficoDivisión de Apoyo Operacional en Salud AmbientalUnidad de Agua, Saneamiento y Salud (OMS)Organización Mundial de la Salud20 Avenue AppiaCH-1211 Ginebra 27, SuizaTeléfono +41 (22) 791.3537 & 3531, Fax +41 (22) 791.4159E-mail: bartramj@who.ch

PALABRAS CLAVES CIANOBACTERIA, EUTROFICACIÓN, RECREACIÓN, TOXINAS, ALGAS

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RIESGOS A LA SALUD CAUSADOS POR CIANOBACTERIAS Y ALGAS DE AGUADULCE EN AGUAS RECREACIONALES

Introducción: ¿Qué son las cianobacterias y algas, y por qué sus efectos para la salud recién hansuscitado interés?

En aguas dulces, el término "algas" se usa para organismos microscópicos muy pequeños, en principioorganismos unicelulares, algunos de los cuales forman colonias y así, alcanzan tamaños visibles a simplevista como partículas verdes diminutas. Estos microorganismos generalmente se dispersan finamente entodo el agua y pueden causar una considerable turbiedad si alcanzan densidades altas. Las"cianobacterias" son organismos con ciertos rasgos de bacterias y algunos de algas. Son similares a lasalgas en tamaño pero a diferencia de otras bacterias, contienen pigmentos verde-azulados o verdes y por lotanto, realizan la fotosíntesis. Por ello, también se denominan "algas verde-azuladas". En contraposición ala mayoría de algas, muchas especies de cianobacterias pueden acumularse para formar natas en lasuperficie, a menudo denominadas "afloramientos", con una densidad celular sumamente alta.

Los casos conspicuos de intoxicación pecuaria han conducido al estudio de la toxicidad cianobacteriana, ydurante las últimas 2 a 3 décadas, se ha identificado la estructura química de varias toxinascianobacterianas (“cianotoxinas”) y se han establecido sus mecanismos de toxicidad. Por contraste, apenasse han investigado los metabolitos tóxicos de las algas de agua dulce, pero se ha mostrado la toxicidadpara especies de agua dulce de Dynophyceae y Prymnesiophyceae (véase el punto 2.2). Debido a que lasespecies marinas de estos géneros a menudo contienen toxinas, en verdad es razonable esperar especiestóxicas entre estos grupos incluso en las aguas dulces.

Al comparar la causa relativa de la inquietud que surge en caso de cianobacterias tóxicas con aquella quesurge de algas de agua dulce potencialmente tóxicas, los mecanismos de concentraciones de células sonun factor clave. Si bien muchas especies de algas de agua dulce también pueden proliferar intensivamenteen aguas eutróficas (o sea, “excesivamente fertilizadas”), no forman natas superficiales densas como lascianobacterias, y en consecuencia, las toxinas que pudieran contener no se acumulan a concentracionestales que puedan convertirse en peligrosas para salud humana o del ganado. En contraposición a lascianobacterias, las algas de agua dulce no han sido implicadas en casos de envenenamiento de ganado ointoxicación de la fauna silvestre.

Por estas razones, esta contribución se centrará en gran parte en los riesgos para salud debidos acianobacterias en aguas dulces destinadas a la recreación. Se incluirá información sobre los efectos para lasalud de las algas de agua dulce.

Algunas especies de cianobacterias también proliferan en aguas costeras salobres, en particular encondiciones tranquilas. Nodularia spumigena es el más generalizado de estos organismos, contiene toxinasy puede formar natas superficiales. Las aguas salobres también alojan algas tóxicas tales comoPrymnesium.

La inquietud de los problemas de salud debidos acianobacterias tóxicas en las aguas recreacionalesse basa en varias fuentes de información. Sonnumerosos los casos de intoxicación letal deanimales terrestres que consumen agua concrecimientos de masa de cianobacterias. El primercaso documentado de una intoxicación letal delganado causado por agua potable de un lagoaltamente infestado con cianobacterias se publicó en el último siglo (recuadro) y los casos registrados hastaahí incluyen ganado ovino, bovino, caprino, porcino, perros, peces, roedores, anfibios, aves acuáticas,murciélagos, zebras y el rinoceronte (Codd et al. 1989). Los perros han muerto después de lameracumulaciones de cianobacterias de su pelaje, o después de ingerir natas de cianobacterias bénticas (Gunnet al. 1992). Los casos de defunciones humanas debidas a toxinas cianobacterianas se han limitadas a laexposición a través de diálisis renal (Jochimesen et al. 1998). Sin embargo, las deficiencias de salud seconocen a partir de numerosos informes anecdóticos de irritaciones de la piel y/o mucosas, y también decasos documentados de enfermedades después de la exposición a través de agua potable así como laingestión o aspiración accidental de material de la nata (véase el cuadro 2). Otras fuentes de información

Francis (1878) describió "una nata como pinturaverde al óleo, de dos a seis pulgadas de espesor ...no apta para el ganado bovino y otros animales, queproduce una rápida y a veces terrible muerte" delganado bovino, cerdos y perros que habíanconsumido la nata de un afloramiento de Nodulariaspumigena.

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son datos toxicológicos de experimentos con animales y datos sobre concentraciones de toxinascianobacterianas en aguas usadas para la abstracción de agua potable y recreación (véanse los puntos 2.1y 2.4).

Las toxinas de algas y cianobacterias son sustancias naturales, pero la actividad humana ha conducido a lafertilización excesiva ("eutroficación") de muchos cuerpos de agua, especialmente durante las tres últimasdécadas. Esto a su vez causa la proliferación anormal de algas y cianobacterias (en agua dulce) y por lotanto tiene un impacto considerable sobre la calidad del agua recreacional. En climas templados elpredominio de cianobacterias es sumamente pronunciado durante los meses de verano, cuando lademanda de aguas recreacionales es más alta. En algunas regiones, las cianobacterias han sidoabundantes por más de una generación. Mientras que anteriormente, con frecuencia la idea común era nonadar "donde el agua afloraba"; los usuarios (debido a la falta de opciones) ahora han aceptado esta calidadde agua como “normal” para su región. Se han reportado múltiples anécdotas de niños jugando con lasnatas. Por lo tanto, la eutroficación junto con una falta de conciencia por parte de la población puedeconducir a riesgos para la salud causados por cianotoxinas.

Las toxinas cianobacterianas en el agua dulce fueron consideradas un tema de interés sólo recientemente,ya que nuestro conocimiento sobre su presencia y distribución ha estado fuertemente limitado por la falta demétodos adecuados para la detección y vigilancia. Desde los años sesenta hasta finales de los añosochenta, la detección se realizó principalmente con un bioensayo con ratones para evaluar la seguridad delos abastecimientos de agua potable. Debido al costo elevado (así como limitaciones éticas deaplicabilidad), este método no es apropiado para grandes programas de monitoreo rutinario o tipo sondeo.Sin embargo, ahora existen métodos efectivos de análisis químico para las toxinas conocidas, y los ensayosimmunológicos sensibles así como los ensayos con enzimas se han vuelto comercialmente disponibles paralos más importantes (por ejemplo, microcistinas y saxitoxina, véase a continuación). Estas brindan nuevasposibilidades para programas de sondeo orientados hacia la evaluación del riesgo potencial así como haciala vigilancia regular.

Los programas de sondeo recientes y en curso en varios países muestran que las concentraciones detoxina cianobacteriana en las aguas recreacionales y potables se aproximan más a los niveles de inquietudque algunos de los productos químicos industriales y antropogénicos que actualmente son el centro de laatención pública y son tratados por la legislación.

Actualmente, diversos países están desarrollando guías para cianobacterias tóxicas en aguasrecreacionales y/o para toxinas de cianobacterias en el agua potable. La Organización Mundial de la Saludha publicado un valor guía provisional para la microcistina-LR en el agua potable (WHO 1998) dentro delproceso de revisión de las “Guidelines on Drinking-Water Quality” de la OMS. Aún más, en unamonografía compilada por la OMS sobre “Toxic Cyanobacteria in Water: a Guide to Health Significance,Monitoring and Management” (Chorus y Bartram, eds. 1998), se presenta una sección dedicada a“prácticas seguras para aguas recreacionales” (p. 163), y un capítulo de las “Guidelines for SafeRecreational Water Environments, Vol. 1: Coastal and Freshwaters” de la OMS (que será publicado comoun borrador de consulta por la OMS a finales de 1998) estará dedicado a las cianobacterias y algas en lasaguas recreacionales. Así, las guías para la evaluación y manejo de los peligros de las cianobacterias enaguas recreacionales actualmente se están volviendo disponibles en el ámbito internacional.

"Uno sólo puede especular sobre el motivo por el cual los Estados Unidos ha permanecido reactivo enlugar de preventivo sobre el tema de toxinas cianobacterianas. ... es improbable que las toxinasnaturales alguna vez reciban la misma atención, ya sea por el público o medios de comunicación, comolos contaminantes hechos por el hombre. Como se describe en la bibliografía sobre comunicación deriesgos, existen diversos “factores de rechazo" que contribuyen a las percepciones del público sobre unriesgo específico. Estos incluyen si el riesgo es voluntario o involuntario, natural o industrial, o familiarfrente a exótico....... Generalmente, las toxinas cianobacterianas son de menor interés periodístico quelos productos químicos industriales ya que son naturales y no tan relevantes moralmente ni temidos(Yoo, Carmichael, Hoehn y Hrudey 1995, p. 8-9).

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2. Evaluación de riesgos: ¿qué sabemosacerca de los riesgos causados porcianobacterias y algas en aguasdulces?

Las toxinas cianobacterianas en el agua dulcehan sido el centro de la investigación en unnúmero pequeño de grupos de trabajoperfilados en diversos países, especialmenteAustralia, Escandinavia, Japón, Reino Unido,Sudáfrica y EUA. Se han identificado toxinasclaves causantes de defunciones de animalesy lesiones humanas. Sin embargo, existeevidencia considerable que una variedad demetabolitos cianobacterianos puede serpertinente para la salud humana y debenevaluarse como riesgos potenciales. Serequiere mayor investigación sobre toxinas yalergenos producidos por cianobacterias ydiversas taxa de algas para la evaluaciónintegral de riesgos.

2.1 Cianobacterias y toxinas cianobacterianas ("cianotoxinas")

¿Qué son cianobacterias? Las cianobacterias son organismos unicelulares muy generalizados que crecenplanctónicamente (es decir, dispersos en el agua), en superficies de cuerpos de agua, así como ensuperficies terrestres húmedas. Si bien las células únicas son muy pequeñas (pocos µm de diámetro),muchas especies forman filamentos o colonias, a veces hasta de uno o dos mm de diámetro. Las especiesbénticas habitan en la superficie del sedimento, y algunas veces forman natas densas. Debido a sucontenido de pigmentos y capacidad de fotosíntesis, estos organismos se clasificaron por primera vez comocianofita o "algas verde-azuladas", pero la apreciación posterior en la ultraestructura de sus células indicóque se asemejan más a las bacterias que a otras algas. Por ello, ahora también se denominancianobacterias, o se clasifican como un grupo separado (cianoprocariotes). Sin embargo, la funciónecológica de las cianobacterias planctónicas es similar a la de las algas. Por consiguiente, pueden estarincluidas dentro del término "fitoplancton" y con frecuencia y en términos generales, se denominan "algas".Según su contenido de pigmentos, las cianobacterias pueden parecer verdes, verde azuladas y en casos dealgunas especies, también rojo borgoña. Las poblaciones decadentes pueden ocasionalmente tornarse azulbrillantes, turquesa o incluso púrpura.

En contraposición a las algas verdaderas, muchas especies de cianobacterias planctónicas poseenvesículas especializadas de gas intracelular. Las pilas de estos cilindros huecos diminutos (< 300 nm)hechos de proteínas mantienen un espacio lleno con gas en la célula que permite al microorganismocontrolar su flotabilidad y así, buscar activamente las profundidades del agua con condiciones óptimas decrecimiento. Sin embargo, la regulación de la flotabilidad para cambiar la cantidad de gas en las vesículases lenta. Las células adaptadas a la mezcla turbulenta por vesículas de gas agrandadas tomarán algunosdías en reducir su flotabilidad para adaptarse a condiciones más tranquilas. Por lo tanto, especialmentecuando el clima cambia de tormentoso a bueno (es decir, condiciones de mezcla en el agua de turbulenta aaltamente estratificada), muchas células o colonias excesivamente flotables pueden acumularse en lasuperficie. Los vientos livianos los conducen a las costas y bahías de sotavento, donde forman natas(Figura 1). En casos extremos, estas aglomeraciones pueden tornarse muy densas e incluso, adquirir unaconsistencia gelatinosa. Con mayor frecuencia, se ven como rayas o natas viscosas que incluso puedenasemejarse a la pintura o jalea verde-azulada. Estas situaciones pueden cambiar rápidamente, incluso enhoras.

Para las agrupaciones de masa de cianobacterias se ha adoptado el término colectivo de "afloramientos enel agua", que pueden diferenciarse por los crecimientos de masa de las células dispersadas por igual entoda el agua, y por natas flotantes en la superficie. Los “afloramientos" distribuidos por igual en toda la capasuperior de agua pueden ser lo suficientemente densos para causar una decoloración visible. Sin embargo,se ha informado que con frecuencia, las natas acumulan células por un factor de 1000 o más; cuando la

Pasos en el desarrollo del conocimiento sobrecianotoxinas

1878: primera publicación sobre los efectos tóxicos de lascianobacterias

hasta mediados de los años 40: informes de intoxicacionesde ganado y fauna silvestre después de ingerircianobacterias

1950-1970: numerosas pruebas de toxicidad (ensayos conratones, i.p.) con material de afloramientos y cultivosde cianobacterias, listas de cianobacteriaspotencialmente tóxicas, descripción de los efectos,diferenciados por hepato- y neuro-toxinas

1972: primera cianotoxina identificada (Anatoxina-a)1990: métodos analíticos adecuados disponibles para el

monitoreo rutinario de toxinas1995: ensayos inmunológicos y enzimáticos sumamente

sensibles

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.

4 m

4 cm

Flotabilidad conlleva a unaacumulación de 100 veces decélulas

Nivel moderado de riesgo:• 50 µg/L de clorofila-a• o 100 000 células/L• posiblemente 20 µg/l de

microcistina en los 4 msuperiores de agua

Acumulación de 100 veces a unnivel alto de nata:• 5000 µg/L clorofila-a• o 10 000 000 células/L• posiblemente 2000 µg/l de

microcistina en los 4 msuperiores de agua

alcance del viento 100 m

Natamuyespesa

dirección del viento

dirección del viento

Visto desde arriba

Perfil del lago

Figura 1. Esquema del potencial de formación de nata que cambia el riesgo cianotóxico de moderado a alto

Acumulación de 1000 veces si elviento limpia las natas de100m a 10 m• 50 000 µg/L de clorofila-a• o 100 000 000 células/L• posiblemente 20 000 µg/l de

microsistina concentrada en una bahíadel cuerpo de agua

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acumulación ha alcanzado un millón, adquiere una consistencia de lenteja acuática, y las natas de especiescon cantidades sustanciales de mucilago pueden alcanzar una consistencia gelatinosa.

Las natas pueden deshacerse rápidamente por la acción de las olas y redispersarse mediante la mezclaprovocada por vientos renovados. Sin embargo, especialmente en bahías de poca profundidad, el materialde las natas puede tomar un tiempo bastante largo en dispersarse, ya sea como resultado de las olas o, enúltimo término, desintegración de las células. Las células muriéndose y en el proceso de lisación liberan sucontenido en el agua, donde los pigmentos pueden adoptar un color azul cobrizo. La descomposiciónbacteriana conduce a la putrefacción rápida del material. Los depósitos en la costa son desagradables, amenudo repulsivos y - como ya se aprecian plenamente - potencialmente tóxicos.

Algunas cianobacterias producen olores característicos que pueden describirse como "mohosos", "geranios”o "similares a los vegetales". Sin embargo, el desarrollo de sustancias olorosas no se correlaciona con latoxicidad. Estos olfatos pueden tomarse como una señal de advertencia de la presencia potencial decianobacterias, pero la falta de estos olores no garantiza la ausencia de cianobacterias o sus toxinas.

Si bien las aglomeraciones de cianobacterias son generalmente causadas por especies planctónicas en lasaguas eutróficas, las natas bénticas en las aguas oligotróficas ocasionalmente causan problemas: estasnatas que cubren el lecho pueden crecer sólo en agua transparente, donde la luz solar penetra hasta elfondo. Durante días soleados, su fotosíntesis puede provocar altas tasas de producción de oxígeno, y hacerque las burbujas aflojen partes de las natas y las conduzcan a la superficie. Las natas de cianobacteriasbénticas que son llevadas a la orilla y recogidas por los perros han sido letales (Edwards et al, 1992) y lamuerte de ganado en praderas alpinas suizas también pudo haber sido causada por cianobacterias bénticas(Mez et al. 1995). Si bien son pertinentes para los animales domésticos y el ganado, el efecto para la saludhumana de estas cianobacterias en las playas será considerablemente inferior que el de las natas en elagua. Sin embargo, la concientización de la toxicidad potencial de estas natas es importante ya que seacumulan a lo largo del litoral de aguas transparentes y generalmente no se reconocen como productoraspotencialmente nocivas de cianobacterias o algas.

Las cianobacterias tóxicas se encuentran en todas las aguas interiores y costeras del mundo. Actualmente,al menos 46 especies en todo el mundo, han mostrado causar efectos tóxicos en los vertebrados (Sivonen yJones 1998). Las cianobacterias tóxicas más comunes son:

Microcystis spp. Cylindrospermopsis raciborskiiPlanktothrix (syn. Oscillatoria) rubescens Synechococcus spp.Planktothrix (syn. Oscillatoria) agardhii Gloeotrichia spp.Anabaenaspp. Lyngbia spp.Aphanizomenon spp. Nostoc spp.algunas Oscillatoria spp. Schizothrix spp.

Synechocystis spp.

y en los ambientes salobres o marinos, Nodularia spumigena.

La toxicidad no puede excluirse para especies y géneros adicionales, y a medida que la investigación seexpande y cubre regiones adicionales en el globo, existe mayor probabilidad de encontrar más especiestóxicas. Por consiguiente, es prudente esperar un potencial tóxico en cualquier población cianobacteriana.

Algunas especies contienen neurotoxinas y microcistinas (véase a continuación) simultáneamente. Elgénero más común que causa afloramiento, Microcystis, casi siempre es tóxico (Carmichael 1995), peroocurren cepas no tóxicas. En general, la toxicidad no es un rasgo específico de ciertas especies, más bien,la mayoría de especies comprenden cepas tóxicas y no tóxicas. Si bien las condiciones que conducen a laproliferación cianobacteriana están bien establecidas, no se conoce bien la función fisiológica o bioquímicade las toxinas para las cianobacterias, y los factores que conducen al predominio de cepas tóxicas sobre lasno tóxicas no se comprenden en su totalidad. Se está acumulando evidencia para las diferencias genéticasentre las cepas que contienen microcistina y las cepas que no la contienen, dentro de categoríastaxonómicas de otro modo identificadas como una y la misma especie (Dittmann et al, 1997, Rouhiainen1997). La experiencia con cultivos cianobacterianos también indica que la toxicidad es un rasgo bastanteconstante de una cepa dada (o genotipo), ligeramente modificada por las condiciones ambientales.

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En todo el mundo, cerca de 75% de las muestras cianobacterianas investigadas contenían toxinas. Sinembargo, la toxicidad de un único afloramiento puede fluctuar rápidamente en tiempo y espacio. Lasdemostraciones de toxicidad de la población cianobacteriana en un lago dado no necesariamente implicanun peligro ambiental o humano siempre que las células permanezcan ligeramente dispersas − loscrecimientos de masa y especialmente natas superficiales representan los riesgos.

¿Qué toxinas contiene cianobacterias? El progreso en la química analítica durante las dos últimasdécadas ha permitido el aislamiento e identificación estructural de tres neurotoxinas con modalidades algodiferentes de bloqueo de la transmisión de señales neuronales (anatoxina-a, anatoxina-a(s) y saxitoxinas),una citotoxina general que inhibe la síntesis proteica (cilindrospermopsina) y un grupo de toxinasdenominadas microcistinas que inhiben las fosfatasas proteicas. La inhibición de fosfatasa podría enprincipio también ser generalmente citotóxica, pero las microcistinas son principalmente hepatotóxicas yaque usan un tipo de portador similar al portador de ácido bílico de las células del hígado para pasar a travésde las membranas celulares. Estas toxinas recibieron el nombre del organismo de donde se aislaron porprimera vez, pero la mayoría de ellas ha sido encontrada en una amplia variedad de géneros, y algunasespecies contienen más de una toxina o tanto microcistinas como neurotoxinas. El cuadro 1 presenta unresumen de las cianotoxinas más importantes actualmente conocidas y su modalidad de acción aguda (lamayor parte de la información se toma de Turner et al, 1990; Sivonen y Jones, 1998; Kuiper-Goodman et al,1998; véanse estas fuentes para mayores detalles).

Cuadro 1: Toxinas cianobacterianas y su toxicidad aguda

Cianotoxinas LD 50 (i.p. conratones) de toxinapura

Género que produce latoxina(s)

Mecanismo de toxicidad

Bloqueadores de proteína-fosfatasa

(péptidos cíclicos con ADDA)Microcistinas en general(ca. 60 congéneros conocidos)

45->1000 µg/kg

Microcistina-LR 60 (25-125)µg/kgMicrocistina-YR 70 µg/kgMicrocistina-RR 300-600 µg/kg

Microcystis, Planktothrix/Oscillatoria, Nostoc,Anabaena,Anabaenopsis,Hapalosiphon

Nodularina 30-50 µg/kg Nodularia spumigena

Bloquean la proteína

FosfatasasPor enlace covalente ycausan hemorragia delhígado; puede ocurrir dañoacumulativo

NeurotoxinasAnatoxina-a (alcaloide) 250 µg/kg Anabaena, Oscillatoria,

Aphanizomenon,Cylindrospermum

Bloquea la despolarizaciónpost-sináptica

Anatoxina-a(s) (organofosforadoúnico)

40 µg/kg Conocidas sólo en dosespecies de Anabaena

Bloquea laacetilcolinesterasa

Saxitoxinas (alcaloides decarbamato)

10 – 30 µg/kg Aphanizomenon,Anabaena, Lyngbya,Cylindro-spermopsisraciborskii

Bloquea los canales desodio

CitotoxinaCilindrospermopsina (alcaloide)

2100 µg/kg/d200µg/kg/5-6 d

Cylindrospermopsisraciborskii

Bloquea la síntesisproteica; toxicidadacumulativa sustancial

Para propósitos de manejo, es importante entender que estas toxinas se encuentran principalmente dentrode las células cianobacterianas. La liberación en el agua circundante es posible, en particular cuando lascélulas mueren y se disuelven por lisis, y pueden haber diferencias entre las toxinas y las especies en loreferente a la “fuga” de células intactas. Sin embargo, la toxina disuelta en el agua se diluye rápidamente yprobablemente también se degrada, mientras que las concentraciones de toxina peligrosamente altasgeneralmente son el resultado de la acumulación de material celuloso como natas. Por lo tanto, las medidaspara la seguridad recreacional deben considerar principalmente las células cianobacterianas que contienentoxinas.

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Si bien se asume que las toxinas enumeradas en el cuadro 1 son las sustancias más significativas para lasalud humana, es improbable que se hayan descubierto todas los cianotoxinas importantes. Yoo et al.(1995) señalan que continuamente se descubre una mayor variedad de toxinas individuales. Numerososgrupos de trabajo farmacológicos están realizando la investigación para sustancias farmacológicamenteactivas de cianobacterias (por ejemplo Falch et al. 1995, Mundt y Teuscher, 1988). En la conferenciainternacional sobre cianobacterias tóxicas en 1995 (Moestrup ed. 1996), doce exposiciones indicaron lapresencia adicional de compuestos bioquímicamente activos (generalmente no identificados) en extractoscrudos de cianobacterias. Los resultados de Fastner et al. (1995) muestran que las hepatocitas primarias deratas reaccionan a las microcistinas en extractos crudos de algunas cepas de cianobacterias en correlacióncercana a su contenido de microcistinas, pero que esta reacción es favorecida aún más por un factordesconocido. Oberemm et al. (1997) demostraron la toxicidad sustancial de los extractos cianobacterianoscrudos para los huevos de peces, los efectos no se debían al contenido de cualquiera de los cianotoxinasconocidas. Por lo tanto, bien pueden encontrarse metabolitos cianobacterianos adicionales con impactosobre la salud humana.

Es intrigante que las cianobacterias también puedan estar enlazadas a persistencias interepidémicas decólera, ya que existe evidencia de que la supervivencia e incluso multiplicación del Vibrio cholerae en losambientes de agua natural pueden estar conectadas con su capacidad para penetrar las envolturas demucilago de Anabaena sp., y ese intercambio de oxígeno (de fotosíntesis para respiración aerobia) ydióxido de carbono pueden permitir una relación simbiótica (Islam et al. 1991, 1994).

¿Cuán peligrosas son las cianotoxinas para la salud humana?

Existen varios estudios de casos de daños a la salud humana a través de cianotoxinas que están bastantebien documentados. Si bien la mayoría involucró la exposición a través del agua potable, demuestran quelos seres humanos se enferman - en algunos casos gravemente - a través de la ingestión o aspiración desubstancias cianobacterinas tóxicas (cuadro 2); los síntomas fueron claramente atribuibles a microcistinasen el trágico caso de la administración accidental de estas toxinas con diálisis renal (Jochimsen et al. 1998).

Probablemente, la mayor parte de enfermedades humanas causadas por cianobacterias no ha sidodocumentada. Como se dijo en Yoo et al. (1995):

"Además, los informes anecdóticos son numerosos, aunque pocos aparecen en la bibliografía" (p. 95).Posiblemente, son muchos los casos no reconocidos ya que debido a la falta de conocimiento acerca de latoxicidad de las cianobacterias, ni los pacientes o médicos asocian los síntomas con esta causa. Lossíntomas reportados incluyen "dolor abdominal, náuseas, vómitos, diarrea, dolor de garganta, tos seca,cefalea, ampollas en la boca, neumonía atípica y enzimas hepáticas elevadas en el suero (especialmente latransferasa de gamma-glutamil)" (Carmichael, 1995, p. 9) así como síntomas de fiebre de heno, mareo,fatiga, irritaciones de la piel y ojos; estos síntomas tienen probabilidad de estar relacionados con variasclases de toxinas y géneros de cianobacterias (ibid, p. 7).

Aún más, se ha reportado irritación por contacto a partir de varios géneros cianobacterianos de agua dulcedespués de la exposición por actividades recreativas (Anabaena, Aphanizomenon, Nodularia, Oscillatoria,Gloeotricha), aunque esto no fue tan grave como la de cianobacterias marinas.

Los riesgos para la salud humana surgen de tres vías de exposición:

1. contacto directo de partes expuestas del cuerpo, incluidas áreas sensibles como oídos, ojos, boca ygarganta, y áreas cubiertas por un traje de baño que pueden recoger el material celular, y

2. ingestión accidental por tragar agua que contiene células3. ingestión del agua que contiene células mediante la aspiración (inhalación).

Es probable que diferentes metabolitos cianobacterianos estén involucrados al evocar los síntomasasociados con estas rutas de exposición.

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Cuadro 2: Estudios de casos e informes sobre lesiones agudas de seres humanos después de laexposición a cianobacterias

Casos atribuidos a cianotoxinas en el agua potable

1931: EUA: un afloramiento masivo de Microcystis en los ríos Ohio y Potomac causó enfermedades a 5000 - 8000personas abastecidas de agua potable proveniente de estos ríos. El tratamiento de agua potable porprecipitación, filtración y cloración no fue suficiente para eliminar las toxinas (Tisdale 1931).

1968: numerosas casos de enfermedades del aparato digestivo después de la exposición a crecimientos de masa decianobacterias fueron compilados por Schwimmer & Schwimmer 1968.

1975: choque endotóxico de 23 pacientes de diálisis en Washington D.C. se atribuye a un afloramiento decianobacterias en un reservorio de agua potable (Hindman et al. 1975)

1979: Australia: Se combatió el afloramiento de Cylindrospermopsis raciborskii en un reservorio de agua potable enPalm Island con sulfato de cobre, lo cual conllevó a la liberación de toxinas de las células en el agua y por lotanto, causó enfermedades graves (con hospitalización) a 141 personas abastecidas de este reservorio(Falconer 1993 y 1994).

1981: Australia: En la ciudad de Armidale, se elevaron las actividades de enzimas en el hígado en la sangre de lapoblación abastecida con agua superficial contaminada por Microcystis spp. (Falconer et al. 1983)

1985: EUA: Carmichael (1985) compiló estudios de casos sobre náuseas, vómitos, diarrea, fiebre, infecciones al ojo,oído y garganta, después de la exposición a crecimientos de masa de cianobacterias

1993: China: la incidencia de cáncer hepático se relaciona claramente con las fuentes de agua y es significativamentemayor para poblaciones que usaban aguas superficiales infectadas con cianobacterias comparado conaquellas que bebían aguas subterráneas (Yu, 1995).

1993: Australia: Falconer (1993) calcula que debido a afloramientos de cianobacterias tóxicas, más de 600.000 días-hombre se pierden anualmente por la abstracción de agua potable.

1994: Suecia cerca de Malmö: el uso ilegal de agua de río no tratada en una fábrica de azúcar condujo a unaconexión cruzada accidental con el abastecimiento de agua potable para un número incierto de horas. El aguadel río estaba densamente poblada con Planktothrix agardhii, y las muestras tomadas pocos días antes ypocos días después del incidente mostraron que estas cianobacterias contenían microcistinas. Un total de 121de 304 habitantes del pueblo (así como algunos perros y gatos) se enfermaron con vómitos, diarrea,retortijones musculares, náuseas (Cronberg et al. 1997)

Casos atribuidos a cianotoxinas en el agua recreacional

1959: Saskatchewan: a pesar de la muerte del ganado y advertencias contra el uso recreacional, la gente continuabanadando en el lago infestado con cianobacterias. Trece personas se enfermaron (cefaleas, náuseas, doloresmusculares, diarrea dolorosa). En las excretas de un paciente - un médico que había ingerido accidentalmente300 ml de agua – se pudieron identificar claramente numerosas células de Microcystis spp. y algunos tricomasde Anabaena circinalis (Dillenberg y Dehnel, 1959).

1989: Inglaterra: de 10 a 20 soldados se enfermaron después de nadar y remar en canoa en el agua con unafloramiento significativo de Microcystis spp; dos de ellos contrajeron neumonía grave atribuida a la inhalaciónde una toxina de Microcystis y requirieron hospitalización y terapia intensiva (Turner et al. 1990). Lashabilidades de natación y la cantidad de agua ingerida parecer haber tenido relación con el grado deenfermedad.

1995: Australia: Evidencia epidemiológica de los efectos adversos sobre la salud después de contacto con el aguarecreacional de un estudio prospectivo que incluía 852 participantes, mostró la elevada incidencia de diarrea,vómitos, síntomas de gripe, erupciones cutáneas, úlceras en la boca, fiebres, irritaciones de ojos u oídos,dentro de 2 - 7 días después de exposición (Pilotto et al. 1997). Los síntomas aumentaron significativamentecon la duración del contacto con el agua y la densidad de las células cianobacterianas, pero no estuvieronrelacionados con su contenido de cianotoxinas conocidas como se enumera en el cuadro 1.

Casos debidos a otras rutas de exposición

1996: Caruaru en Brasil: Un total de 131 pacientes de diálisis estaban expuestos a microcistinas con el agua usadapara la diálisis; 56 de ellos murieron. Al menos 44 de estas víctimas mostraron los típicos síntomas asociadoscon microcistina, ahora denominado "Síndrome de Caruaru", y el contenido de microcistina en el hígadocorrespondió al de los animales de laboratorio que habían recibido una dosis letal de microcistina (Carmichael,1996; Jochimsen et al. 1998).

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Contacto directo

Se conocen reacciones dérmicas alérgicas o irritativas de diversa gravedad de cianobacterias así como dealgas de agua dulce, pero no han sido ampliamente documentadas. Los trajes de baño, y especialmente lostrajes de buceo, tienden a agravar estos efectos al acumular material de algas e incrementar la destrucciónde células y liberación de contenido celular. Reportes de Estados Unidos de América han registradoreacciones alérgicas de la exposición por actividades recreativas, y se ha mostrado que la ficocianina depigmentos de las cianobacterias ha sido responsable de un caso (Cohen y Reif, 1953). La sensibilizacióncutánea a cianobacterias (véase punto 2.3) ha sido documentada. Se ha reportado dermatitis gravesemejante a quemaduras de piel debidas a agua marina con cianobacterias desalojadas de las rocasdespués de tormentas en mares tropicales (véase el resumen en Kuiper-Goodman et al. 1998). Lasirritaciones de la piel eran un síntoma frecuente en el estudio epidemiológico de Pilotto et al. (1997) sobrelos efectos para la salud después de la exposición por actividades recreativas a cianobacterias; esto mostrócorrelación con la densidad de células cianobacterianas y la duración de la exposición, pero no con lasconcentraciones de microcistinas. Es muy probable que estos síntomas no se deban a las cianotoxinasidentificadas enumeradas en el cuadro 1, sino a otras sustancias que actualmente no se han identificadototalmente. El estudio de Pilotto encontró asociaciones claras de la frecuencia de los efectos sobre la saludcon la densidad cianobacteriana y el tiempo de exposición, pero ninguna asociación con la concentración demicrocistinas.

Ingesta

La ingestión o inhalación fue la ruta de exposición en la mayoría de casos documentados de enfermedadeshumanas asociadas con cianobacterias (cuadro 2). En contraposición al contacto directo, la ingestión decianobacterias incluye un riesgo de intoxicación por cianotoxinas enumeradas en el cuadro 1. Este riesgopuede calcularse a partir de la densidad de las células, el contenido de toxina celular y los mecanismos detoxicidad conocidos. Los mecanismos agudos de toxicidad son bien conocidos para neurotoxinas ymicrocistinas, y existe cierta información disponible para calcular riesgos debidos a la exposición repetida ocrónica.

A pesar de las diferentes modalidades de acción, las tres neurotoxinas de cianobacterias pueden serletales ya que pueden causar sofocación, anatoxina-a y a(s) a través de calambres, saxitoxinas a través dela parálisis. El apoyo artificial de la respiración (con máquinas) puede permitir la supervivencia. Anatoxina-a(s) es el único inhibidor de colinesterasa organofosfato conocido que ocurre naturalmente y causa unafuerte salivación (s significa salivación), retortijones, tembladeras, diarrea, vómitos y una muerte sumamenterápida en minutos. Las saxitoxinas y anatoxina-a(s) se encuentran entre las sustancias más neurotóxicasconocidas. Sin embargo, se tiene evidencia que en los lagos y ríos no son tan frecuentes como lasmicrocistinas. Esto se aplica especialmente a anatoxina-a(s): hasta la fecha, sólo se ha encontrado en unpequeño número de afloramientos de Anabaena en América del Norte. Aún más, las concentraciones deestas sustancias sumamente tóxicas en las natas apenas alcanzarán niveles neurotóxicos graves para unser humano que ingiere un bocado. (Por contraste, el ganado beberá muchos litros, y los animalesdomésticos - especialmente perros - recogerán el material de las natas de su piel y lo ingerirán a través desu lengua.)

Después de la ingestión de una dosis subletal de estas neurotoxinas, la recuperación parece ser completa yhasta la fecha, no se han observado efectos crónicos. Por estas razones, las neurotoxinas son un peligroque debe tomarse en cuenta al usar aguas recreacionales infestadas con cianobacterias, pero basados enel conocimiento actual, es razonable considerarlas menos peligrosas que las microcistinas ocilindrospermopsina, que puedan causar un daño continuo.

Las microcistinas son las cianotoxinas más frecuentes y generalizadas. Son heptapeptidos cíclicos quecontienen una cadena lateral específica de aminoácidos (ADDA) que hasta la fecha sólo se ha encontradoen microcistinas y nodularina (una toxina pentapeptida cíclica de las cianobacterias de aguas salobres).Hasta ahora, se conocen cerca de 60 análogos estructurales de microcistina (Rinehart et al. 1994; Sivoneny Jones, 1998). Varían en lo que se refiere a grupos metílicos y dos aminoácidos dentro del anillo. Estotiene consecuencias para la estructura terciaria de la molécula y conlleva a diferencias pronunciadas en latoxicidad así como en las propiedades hidrofóbicas/hidrofílicas. Las microcistinas bloquean las fosfatasasprotéicas 1 y 2a, que son "interruptores moleculares" importantes en todas las células eucarióticas, con unenlace covalente irreversible (MacKintosh et al. 1990).

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La nodularina, producida por la especie salobre Nodularia spumigena, es muy similar a la microcistis enestructura y efecto.

La vía principal para las microcistinas en las células es un mecanismo de transporte similar al portador deácido bílico, que se encuentra en las células hepáticas, pero en menor grado también en la epitelia intestinal(Falconer 1993). Por lo tanto, para los vertebrados, una dosis letal de microcistina causa la muerte pornecrosis hepática en horas hasta pocos días. La permeabilidad de otras membranas celulares paramicrocistinas aún es controversial. Posiblemente, los análogos estructurales hidrofóbicos pueden penetraren algunos tipos de células incluso sin el portador de ácido de bilis (Codd, 1995). Aún más, Fitzgeorge et al.(1994) publicaron evidencia para la destrucción de epitelio nasal incluso por la microcistina-LR comúnhidrofílica análoga. Si bien la toxicidad por ingestión oral generalmente está en un orden de magnitud menorque la toxicidad por inyección intraperitoneal (i.p.), la aplicación intranasal en estos experimentos fueigualmente tóxica como inyección i.p., y la lesión a la membrana por microcistina aumentó la toxicidad de laanatoxina-a. Esta ruta de ingestión puede ser pertinente para actividades acuáticas que implican lainhalación de rocío y gotitas, como el esquí acuático.

Las microcistinas se encuentran en la mayoría de poblaciones de Microcystis spp., que con frecuenciaforman natas superficiales, y en cepas de algunas especies de Anabaena spp, que también pueden formarnatas. El contenido elevado de microcistinas se ha observado aún más en Planktothrix (syn. Oscillatoria)agardhii y P. rubescens (Fastner et al. 1999). Sin embargo, P. agardhii nunca forma natas, y P. rubescensgeneralmente no las forma durante la temporada de recreación acuática. Esto reduce el peligro para losbañistas comparado con el peligro causado por especies que forman natas.

La toxicidad acumulativa de las microcistinas: Fitzgeorge et al. (1994) demostró que la toxicidad de lamicrocistina es acumulativa: una dosis oral única no casó ningún aumento del peso del hígado (que es unamedida de la lesión hepática), mientras que la misma dosis aplicada diariamente durante 7 días causó unaumento de 84% del peso del hígado y por lo tanto, tuvo el mismo efecto que una dosis oral única 16 vecesmayor. Esto puede deberse al enlace covalente irreversible de la microcistina a las fosfatasas protéicas y ael daño sustancial a la estructura celular (Falconer, 1993): la curación del hígado probablemente requiere elcrecimiento de nuevas células hepáticas. La lesión hepática subaguda tiene probabilidad de pasardesapercibida por dos razones: La lesión hepática sólo muestra externamente los síntomas notorios unavez que se vuelven graves. Aún más, las curvas agudas de dosis-respuesta para microcistinas sonempinadas Por lo tanto, puede ocurrir un ligero daño hepático hasta niveles cercanos a la toxicidad agudasevera. Debido a la falta de síntomas evidentes a una exposición moderada, es probable que esto continúecon personas no informadas del riesgo (por ejemplo, durante días consecutivos de un día feriado o olas decalor), que aumentará el riesgo de daño hepático acumulativo.

La toxicidad crónica de las microcistinas: Existen dos aspectos del daño crónico de la microcistina alhígado, uno es lesión hepática activa progresiva (véase anteriormente, y Falconer et al. 1988), el otro es elpotencial para fomentar el crecimiento de tumores. El crecimiento de tumores causado por las microcistinasestá bien documentado, aunque las microcistinas por sí solas aún no han demostrado ser carcinogénicas.El fomento de tumores de la piel de ratones ha sido mostrado después de la iniciación por la exposicióntópica a un carcinógeno (dimetilbenzantraceno) seguida de la ingestión de un extracto de Microcystisaeruginosa (Falconer y Buckley 1989, Falconer and Humpage 1996, Fujiki et al. 1996). En estudios conhígados de ratas, se promovió la aparición de focos y nódulos de hígados preneoplásticos por microcistinaLR pura en un protocolo que incluía una dosis i.p. de dietilnitrosamina y dosis i.p. de microcistina-LRdurante varias semanas (Nishiwaki-Matushima et al. 1992). Los estudios sobre el mecanismo de toxicidadcelular revelan que la microcistina interfiere con la estructura celular y la mitosis, lo cual puede ayudar aexplicar la actividad que fomenta el crecimiento de tumores (Falconer y Yeung 1992, Kaya 1996).

Cilindrospermopsina es un alcaloide recientemente identificado aislado de Cylindrospermopsis raciborskii(Ohlani et al. 1992). Es una citotoxina general que bloquea la síntesis proteica, y los primeros síntomasclínicos de envenenamiento son insuficiencia renal y hepática. El dosaje oral con células enteras delorganismo causa un daño generalizado a los órganos, incluido daños a los pulmones, suprarrenales eintestino, y más de una toxina podría estar involucrada. Es especialmente peligroso porque los síntomasclínicos sólo se manifiestan varios días después de la exposición. Por lo tanto, la causa y efecto confrecuencia serán difícil de relacionar. En Australia, pacientes intoxicados con cilindrospermopsina a travésdel agua potable se salvaron de morir sólo porque recibieron atención hospitalaria capacitada e intensiva(Falconer 1996; Hawkins et al. 1997). Se considera que Cylindrospermopsis raciborskii es una especie

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tropical y subtropical, pero recientemente se ha informado que aflora muy al norte (Viena) (Roschitz, 1996).Se reportaron poblaciones sustanciales desde el nordeste de Alemania (Wiedner, com. pers.), y en general,parece estar invadiendo regiones templadas (Padisák, 1997). Por lo tanto, esta toxina también puedetornarse pertinente en zonas templadas.

2. 2 Dinoflagelados, crisofitos, clorofitos y otras algas

Como se menciona en la sección 1, apenas se ha investigado la producción de toxina en otros grupos dealgas de agua dulce. Oshima et al. (1989) aisló e identificó tres ictiotoxinas (polonicumtoxinas A, B y C) deun dinoflagelado, Peridinium polonicum, que parecían ser responsables de la muerte de peces. La toxicidaden ensayos biológicos con ratones fue de 1,5 - 2 mg/kg y por lo tanto, varias órdenes de magnitud inferioresa la toxicidad de la microcistina-LR. La prueba de Ames no mostró ninguna mutagénesis, pero los autoresrecalcan la necesidad de realizar estudios sobre la toxicidad crónica para evaluar el riesgo potencial sobrela salud de estas toxinas.

Hansen et al. (1994) describen un estudio de caso de muertes de peces en un pequeño lago danés duranteun gran crecimiento masivo de Chrysochromulina parva (614.000 células/ml) con poco otro fitoplanctonpresente. Los autores consideran la falta total de otras condiciones perjudiciales como una indicación fuertede la toxicidad de esta especie, especialmente debido a que las especies marinas del géneroChrysochromulina contienen toxinas potentes.

Se requiere una investigación sistemática de la toxicidad de las algas de agua dulce, en particular paraespecies relacionadas con géneros marinos tóxicos (dinoflagelados, diatomeas, haptofitos). Sin embargo,las algas de agua dulce no representan un alto riesgo para la salud recreacional en comparación con lascianobacterias que forman natas, ya que las algas carecen de mecanismos de acumulación de célulasigualmente efectivos.

2.3 Reacciones alérgicas y otros resultados para el salud después de la exposición a algas ycianobacterias

Con frecuencia, se reportan reacciones alérgicas a algas y cianobacterias en el marco de "evidenciaanecdótica" de las aguas recreacionales eutróficas. Yoo et al. (1995) señalaron que las "reaccionesalérgicas a las cianobacterias son relativamente comunes" (p. 77). Sin embargo, rara vez se investigan enestudios científicos o se publican. Entre el número pequeño de publicaciones disponibles, Heise (1949 y1951) describió irritaciones oculares y nasales en nadadores expuestos a Oscillatoriaceae. McElhenny et al.(1962) aplicaron extractos de cuatro especies de algas diferentes (cianobacterias y cloroficeas) comopruebas intracutáneas de piel a 20 niños no alérgicos, de los cuales ninguno tuvo respuesta, y a 120 niñoscon alergias respiratorias, 98 de los cuales mostraron reacciones positivas claras a al menos una de lascepas de la prueba. Mittal et al. (1979) realizó pruebas a 4.000 pacientes en la India con alergiasrespiratorias, 25% de los cuales mostraron reacciones positivas a la cloroficea o cianobacterias, o a ambas.

Aún más, se observaron reacciones pronunciadas de la piel en respuesta a un afloramiento de Uroglenaspp. en un número reducido de bañistas, especialmente bajo los trajes de baños donde las células seacumularon y se destruyen parcialmente al nadar (Chorus 1993). A menudo, los buzos se quejan dereacciones dérmicas al material de las algas que se acumula bajo sus trajes de buzo, que tienden a actuarcomo un colador, dejando salir el agua, pero recogiendo las algas entre la piel y el traje. La presión yfricción entre la tela y la piel conlleva a la destrucción de las células, liberación del contenido y por lo tanto,a la exposición dérmica intensificada no solo al material de la pared celular de las algas, sino también asustancias en gran parte confinadas dentro de las células.

Es importante señalar que las reacciones alérgicas no están limitadas a las cianobacterias. Las sustanciasque provocan estas reacciones tienen probabilidad de ser diferentes a las toxinas cianobacterianasdescritas anteriormente. Sin embargo, las reacciones alérgicas requieren altas densidades de células en elagua destinada a la recreación, y en las aguas dulces, los desarrollos de masa son más frecuentes debido alas cianobacterias. Aún más, otros grupos de algas no se acumulan como natas superficiales y porconsiguiente, sus metabolitos no se presentarán en concentraciones comparativamente altas.

Las algas han causado toses irritativas en el personal y pacientes de una unidad fisioterapéutica que usabaagua superficial tratados con filtros gruesos para realizar masajes bajo el agua. En octubre de 1986, lelcuerpo de agua contenía 4.600 a 58.000 células/ml de la desmidia Staurastrum gracile. Esta especie no fue

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eliminada efectivamente por el filtro y tiene paredes celulares fuertes revestidas con estructuras similares aespinas y ganchos que bien pueden causar irritaciones de las mucosas (Naglitsch 1988). Si bien esteincidente puede ser más una curiosidad que una grave amenaza para la salud, sí destaca el beneficio delanálisis microscópico de las aguas terapéuticas y recreacionales para reconocer a las algas como unacausa potencial de las reacciones de la salud.

2.4 ¿Con qué frecuencia y en qué tipos de aguas recreacionales, las cianobacterias y algas deagua dulce pueden causar riesgos para salud?

Sólo existe evidencia documentada de los problemas para la salud de las cianobacterias y no de algas deagua dulce. Los datos de las encuestas en varios países indican que se espera toxicidad en ¾ de todas lasmuestras que contienen cianobacterias (cuadro 3; véase también a Sivonen y Jones, 1998). En general, lasmicrocistinas tóxicas al hígado parecen ser más comunes que las neurotoxinas, aunque estas últimas hancausado intoxicaciones severas de animales en América del Norte, Europa y Australia. Se han reportadoafloramientos que contienen cilindrospermopsina en Australia, Hungría, Japón e Israel.

Si bien esta surgiendo una imagengeneral de la frecuencia decianotoxinas asociada con ciertogénero de cianobacterias (véaseSivonen y Jones, 1998), no se sabemuy bien qué niveles de cianotoxinapueden esperarse en aguasrecreacionales con cianobacterias. Engeneral, deben abordarse dos niveles:

1. ¿Cuánta toxina contienen lascélulas de las cianobacteriasdominantes?2. ¿A qué concentraciones de toxinapor litro de agua conduce esto?

La mayor parte de estudios se hancentrado en la primera pregunta. Sin

embargo, si se conoce la densidad de las células además del contenido de toxinas por célula, puedencalcularse las concentraciones de toxinas por litro de agua. Pocos estudios han tratado directamente lasconcentraciones por litro, y los métodos de detección ahora permiten determinar directamente lasconcentraciones de toxina por litro en lugar de requerir el enriquecimiento del material celular.

En general, el contenido de cianotoxinas de las células puede alcanzar niveles de varios mg por g de pesoseco. Esto se ha establecido para microcistinas, nodularina, cilindrospermopsina, anatoxina-a y saxitoxinas,y se encontró el máximo de 18 mg/g peso seco de nodularina (Sivonen y Jones 1998). Si se conoce labiomasa de cianobacterias por litro para una masa de agua dada, las máximas concentraciones esperadasde toxina pueden calcularse a partir de estos datos.

Actualmente, escasos estudios incluyen la variabilidad del contenido de toxina en el desarrollo depoblaciones cianobacterianas (Benndorf y Henning 1989; Jungmann 1995, Kotak et al. 1995, Fastner et al.1999), aunque esto sería importante para la evaluación de riesgos: ya que la toxicidad acumulativa de lospeligros de las microcistinas (véase el punto 2.1) es más alta para personas expuestas en varios díasconsecutivos. Para el manejo de aguas recreacionales, unos pocos años de investigación regular delcontenido de toxinas de los afloramientos prevalentes de cianobacterias pueden proporcionar informaciónsobre la variabilidad del contenido de toxinas tanto en tiempo como en espacio. Si el contenido de toxinasdemuestra poca variación durante varias semanas o incluso meses de afloramiento de ciertas especies, sepuede establecer una base regional para predicciones futuras.

Las concentraciones de toxinas por litro de agua que resultan del contenido celular dependen enteramentede la densidad de las células. La formación de nata es importante para determinar la densidad de lascélulas. En un estudio, las concentraciones de microcistina variaron de 0,01 - 0,35 mg/L mientras que lascianobacterias se dispersaron por igual (Fastner et al. 1999), pero el muestreo de natas en el litoral de los

Cuadro 3: Encuestas de frecuencia de toxicidadcianobacteriana

País Númerode sitiosmuestreados

%tóxico

Referencia

Inglaterra 78 70% Informe de NRA, 1990Escandinavia 51 59% Codd et al. 1989Finlandia 188 44% Sivonen et al. 1990Mar Báltico 25 72% Sivonen et al. 1989Wisconsin, EUA 102 27% Repavich et al. 1990Países Bajos 10 90% Leeuwangh et al. 1983Países Bajos 29 79% RIZA, 1994Hungría 35 82% Törökné-Kozma y

Gábor, 1988Alemania (RDA) 6 67% Henning & Kohl, 1981Alemania 1995-96 80 90% Fastner et al. 1999Dinamarca 96 72% Henriksen, 1997

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mismos cuerpos de agua han mostrado concentraciones de microcistinas de más de 1 mg/L en 7 de 34muestras, y la máxima concentración alcanzó 24 mg/L (Chorus 1998).

Algunas especies que comúnmente se presentan, como Planktothrix agardhii, nunca forman natas. Lasconcentraciones máximas de microcistina por litro de agua reportadas son de 0,35 mg/L (Fastner et al.1999), pero las concentraciones de hasta 0,5 mg/L pueden calcularse para cuerpos de agua poco profundosdonde las densidades de población de esta especie pueden ser sumamente altas.

Para efectos prácticos, el conocimiento actual implica que las autoridades sanitarias consideren a cualquiercrecimiento de masa de cianobacterias como un peligro potencial para la salud. Este es un acercamientoactualmente seguido por aquellos encargados del área de recursos hídricos y las autoridades de salud enalgunos países.

En conclusión

• Existe amplia evidencia que muestra que la ingestión de cianobacterias tóxicas puede causar síntomastales como dolor abdominal, náuseas, vómitos, diarrea, mareo o fatiga, y representar peligros másgraves para la salud en las aguas recreacionales con natas de cianobacterias. El peligro del dañohepático puede calcularse a partir de concentraciones de toxinas. Los riesgos de la ingestión sonmayores para niños que juegan en agua de poca profundidad cerca de la orilla donde lasconcentraciones de nata tienden a ser las más altas. Para personas que ingieren reiteradamente pocosmililitros de agua rica en cianobacterias que contiene microcistinas (es decir, durante un día feriadodonde se practican deportes acuáticos en varios días consecutivos), el daño hepático acumulativo puedepresentar un mayor riesgo que un único evento de ingestión accidental. Nadar en cuerpos de agua conaltas densidades de células cianobacterianas dispersadas en forma pareja, representará una menorexposición, pero aún habrá posibilidad de un riesgo para la salud.

• Contacto directo con células cianobacterianas puede conducir a reacciones dérmicas, dolor de

garganta, tos seca, cefalea, ampollas en la boca, irritaciones de piel y ojos.

• Las reacciones dérmicas alérgicas o irritativas de menor gravedad se deben a cianobacterias asícomo a algas de agua dulce, pero no han sido suficientemente documentadas. Los trajes de baño y enparticular, los trajes de buceo tienden a agravar estos efectos al acumular el material de algas eincrementar la destrucción de las células y liberación del contenido celular.

• Evidencia de un experimento con animales y el brote de una enfermedad humana indican que la

inhalación y resorción a través de las mucosas nasales y faringeas pueden presentar un alto riesgoen deportes acuáticos que incluyen la sumersión constante de la cabeza (buceo, competencias denatación) o inhalación de aerosoles (esquí acuático).

Por lo tanto, es necesario establecer guías para proteger la salud humana de la exposición a cianobacteriasdurante actividades recreacionales.

3. Manejo de riesgos: vigilancia, medidas inmediatas y minimización de riesgos

El manejo de riesgos debe considerar las incertidumbres actuales de la evaluación de riesgos. Actualmente,la poca información disponible con respecto a los efectos sobre la salud de diversos grupos de algassugiere que el manejo de riesgos se centre en riesgos para salud debidos a cianobacterias tóxicas, mientrasque se debe intensificar la recolección de estudios de casos e información acerca de los efectos sobre lasalud de las algas.

Aún más, la mayoría de enfoques actuales con respecto a la seguridad de las aguas recreacionalesabordan la aparición de cianobacterias como tales, porque aún no es muy claro si se han identificado todaslas cianotoxinas importantes, y los resultados para la salud observados después de la exposición poractividades recreativas - en particular irritación de la piel y membranas mucosas - probablemente estánrelacionados con sustancias cianobacterianas diferentes de las toxinas conocidas y enumeradas en elcuadro 1. Frente a la dificultad del muestreo cuantitativo y representativo debido a la distribuciónheterogénea de cianobacterias en el tiempo y el espacio, en particular en lo que se refiere a la formación yubicación de las natas, los acercamientos deben incluir la capacidad de un cuerpo de agua para mantenermayores poblaciones cianobacterianas.

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Varios países han establecido guías para cianobacterias y/o sus toxinas en agua potable y/o recreacional.Una cuestión discutible es cuáles medidas deberían tomarse a altas concentraciones de toxinas. Lasmedidas a corto plazo abarcan la advertencia al público, clausura de balnearios y cancelación deactividades deportivas acuáticas tales como competencias. Las medidas de mediano a largo plazo sonidentificación de las fuentes de nutrientes (generalmente fosfato) y reducción significativa del aporte denutrientes para reducir efectivamente no sólo la proliferación de cianobacterias sino también de algaspotencialmente nocivas.

3.1 Guías y su derivación

La discusión internacional sobre guías para cianotoxinas se está centrando en microcistinas ya que lasneurotoxinas no se consideran peligrosas (debido a su falta de toxicidad crónica) ni generalizadas.Cylindrospermopsis, cuya toxina es muy peligrosa, no forma natas superficiales y por lo tanto es más unriesgo para salud en el agua potable que en el agua recreacional. En general, las cianobacterias quecontienen microcistinas a niveles mayores que 1 mg/g de células deben considerarse sumamente tóxicas.

Comparadas con otras toxinas, las cianotoxinas son sumamente potentes, considerando los valores de LD50 (i.p.) de 10 a 50 µg/kg/d (cuadro 1). Sin embargo, su presencia en el agua dulce es generalmente enforma diluida. Aún más, la ingesta oral es menos tóxica que la aplicación intraperitoneal poraproximadamente dos ordenes de magnitud. Basado en la evidencia de que la LD oral50 de la microcistina-LR en ratones es 5.000 a 11.600 µg/kg de peso seco (ps) (Fawell y James 1994), puede esperarse que laingestión de 20 mg de microcistina o menos para un niño de 10 kg cause una lesión hepática aguda grave,incluso con posibilidades de muerte. En la bibliografía, se han reportado concentraciones de hasta 24 mg/Lde microcistinas en el material de la nata (véase anteriormente), donde la ingesta oral de 1 litro podría serpotencialmente fatal. Ocasionalmente, se observa el enriquecimiento sustancialmente mayor de natas -hasta una consistencia gelatinosa – donde la ingestión accidental de volúmenes más pequeños podríancausar un daño grave. El material de la nata puede fácilmente contener enriquecimientos de cianobacteriaspor un factor de mil o más, comparado con la densidad en las aguas abiertas. Si bien generalmente seasume que los seres humanos dejarían de ingerir natas superficiales, la ingestión accidental de cantidadespeligrosas puede ocurrir durante los deportes acuáticos (nadar con sumersión de la cabeza, saltar detrampolines, navegar en tablas con vela, esquiar), y el peligro es sumamente grave para los niños ya queellos tienden a ingerir mayores volúmenes de agua, especialmente cuando juegan alrededor de aguas depoca profundidad en medio de natas acumuladas.

Falconer (1994) hizo un primer intento para establecer una guía para microcistinas sobre la base de unestudio de exposición de seis semanas con cerdos y otros datos toxicológicos. Falconer sugirió 1 µg/L paramicrocistinas en el agua potable, una concentración que puede ser alcanzada por 5.000 células deMicrocystis por ml de agua.

El equipo de trabajo del “Australian New South Wales Blue-Gree Algae” recomendó un nivel de 15.000células/ml como "exposición de contacto aceptable para cianobacterias". Ressom et al (1994) cuestionan lafactibilidad de determinar niveles "seguros" de cianobacterias en aguas recreacionales, pero sugieren20.000 células por ml como un umbral. Esta es una densidad que se manifestará como una descoloraciónleve del agua y por lo tanto, el público informado la puede reconocer. Los resultados epidemiológicos dePilotto et al. (1997) citados en el cuadro 2 indican que la frecuencia de efectos adversos para la saludpodría comenzar a incrementarse a densidades de células tan bajas como 5.000 a 20.000 células /ml.

La directiva para aguas recreacionales de la Unión Europea (EC 1976) no reglamenta la densidad de lasalgas o cianobacterias, pero requiere un mínimo de 1m de transparencia (lectura de discos Secchi) yrecomienda al menos 2 m. De todos los parámetros de la directiva, este es el que menos se haimplementado. Por ejemplo, en Alemania y Países Bajos, casi la mitad de los balnearios de agua dulcereportaron menos de 1 m de transparencia, en la mayoría de casos debido a la turbiedad de las algas. Laintención original de este parámetro era física: es más fácil ver en el agua transparente cuando una personase está ahogando para luego poder rescatarla. Sin embargo, este parámetro es actualmente el único en ladirectiva que refleja la densidad del fitoplancton y por lo tanto, puede usarse indirectamente para controlarlas algas y cianobacterias. Este criterio de transparencia se mide en el contexto del monitoreo rutinario debalnearios de acuerdo a la directiva de la EC a intervalos de 14 días, y se usó en Alemania como base paraun enfoque jerárquico para monitorear los crecimientos de masa y natas en los balnearios(Bundesgesundheitsblatt 1992). El acercamiento que se basa en la observación que si cumple el criterio de

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transparencia de 2 m, los crecimientos prolongados de masa de cianobacterias y natas superficialesintensivos ocurrirán rara vez en esta región. Ocasionalmente, se deben vigilar los balnearios con mayorturbiedad para su contenido de nutrientes para comprobar si esto proporciona una capacidad para elcrecimiento de masa de cianobacterias, y en ese caso, se recomienda el monitoreo frecuente de loscrecimientos de masa en el balneario.

En el proceso de compilar la guía mencionada sobre “Cianobacterias tóxicas en el agua” (Chorus y Bartram(eds.), 1998), para la Organización Mundial de la Salud, una reunión de expertos de la OMS harecomendado una guía de procedimientos para aguas recreacionales basada en una evaluación crítica dela evidencia y acercamientos actuales. Esto considera una guía provisional para el agua potable de 1 µ/Lpara microcistina-LR establecida por la OMS para sus “Guías para la calidad del agua potable” (WHO1998), por lo tanto, se considera el peligro particular del daño hepático por microcistinas. Sin embargo, losresultados para la salud observados después de la exposición a actividades recreativas - en particularirritación de la piel y membranas mucosas – son más generales y probablemente están relacionados consustancias cianobacterianas (en la actualidad mayormente desconocidas) a diferencia de las toxinas muyconocidas enumeradas en el cuadro. 1. Por lo tanto, las guías para la exposición a actividadesrecreacionales deberían considerar las células cianobacterianas en su totalidad en lugar de centrarse encianotoxinas individuales. Además, los datos epidemiológicos serían una base más adecuada para suderivación en lugar de los datos experimentales. Se ha publicado un estudio epidemiológico sobre losefectos para la salud por la exposición durante actividades recreativas de contacto primario (Pilotto et al.1997; véase el cuadro 2 y el siguiente recuadro a continuación), y esto se usó como base para derivar guíaspara densidades celulares. Frente a la dificultad del muestreo cuantitativo representativo debido a ladistribución heterogénea de cianobacterias en el tiempo y el espacio, en particular en lo que se refiere a laformación y ubicación de nata, deben incluirse más enfoques que aborden la capacidad de un cuerpo deagua para mantener las principales poblaciones cianobacterianas.

Evidencia epidemiológica para peligros de bajo nivel de cianobacterias

Los datos epidemiológicos de Pilotto et al. (1997) pueden usarse como base para derivar guías para efectosagudos y no acumulativos sobre la salud, que tienen mayor probabilidad de causar molestias en lugar deefectos graves sobre la salud. Estos datos abarcan los efectos sobre la salud humana de las células ycolonias cianobacterianas intactas, y por lo tanto, incluyen efectos de sustancias y bacterias actualmentedesconocidas asociadas con colonias cianobacterianas. Los efectos medidos fueron irritación de ojos yoídos, sarpullido en la piel y también, vómitos, diarrea, síntomas de resfrío/gripe, úlceras en la boca y fiebre.La gente que estuvo en contacto con el agua con más de 5.000 células cianobacterianas/ml durante más deuna hora mostró una proporción elevada de posibilidades (‘Odds Ratio’) para los síntomas (3,44). Sepresentaron proporciones de probabilidades (‘Odds Ratio’) similares para síntomas de personas que sebañaban en agua con 5.000 a 20.000 células/ml (2,71) y por encima de 80.000 células/ml (2,90)

La OMS recomienda el siguiente enfoque (Falconer et al. 1998, p. 163-171):

"Los problemas para la salud de las cianobacterias en aguas recreacionales deben diferenciarse entre lossíntomas principalmente irritativos causados por sustancias cianobacterianas desconocidas y el peligro máspotencialmente grave de la exposición a altas concentraciones de cianotoxinas conocidas, en particular,microcistinas. Por ello, un único valor guía no es apropiado. Más bien, en tres niveles se define una serie devalores guía asociados con la creciente gravedad y probabilidad de efectos graves (cuadro 4).

“Probabilidades relativamente leves y/o bajas de efectos adversos sobre la salud:

Para protegerse de los efectos sobre la salud no causados por la toxicidad de microcistinas, sino por losefectos irritativos o alérgicos de otros compuestos cianobacterianos, un nivel guía de 20.000 célulascianobacterianas por ml (correspondiente a 10 µg/L de clorofila ‘a’ en condiciones de predominio decianobacterias) puede derivarse del estudio epidemiológico de Pilotto et al. (1997; véase el recuadroanterior). Si bien las implicancias para la salud reportadas en este estudio estaban relacionadas con ladensidad cianobacteriana y la duración de la exposición, afectaron a menos de 30 por ciento de losindividuos expuestos. A esta densidad cianobacteriana, se puede esperar 2 µg/L de microcistina sipredominan las cianobacterias que producen microcistinas, y hasta 10 µg/L, con afloramientos sumamentetóxicos (las diferencias regionales de contenido de microcistinas en las células pueden ser sustanciales).Este nivel es cercano al valor guía provisional para el agua potable de 1 µg/L para microcistina-LR (WHO

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1998) que es seguro para el consumo durante un ciclo de vida. Por lo tanto, los efectos sobre la saluddebidos a microcistinas son improbables, y es suficiente con brindar esta información a bañistas con estebajo nivel de riesgo. Además, se recomienda que las autoridades se informen para iniciar una vigilanciaadicional del sitio.

Cuadro 4: Guías para la práctica segura en el manejo de aguas recreacionales

Nivel guía osituación

Cómo se derivó elnivel guía

Riesgos para salud Acción recomendada

Formación de natacon cianobacterias enbalnearios

• Inferencia de in-toxicaciones letalesde animales por víaoral• Historias de ca-sos reales de enfer-medades humanas

• Potencial para laintoxicación aguda letal• Potencial para enfer-medades a largo plazocon algunas especiescianobacterianas• Resultados adversospara la salud a corto pla-zo; por ejemplo, irrita-ciones de la piel, enfer-medades gastrointes-tinales

• Acción inmediata paraprevenir contacto con natas;posible prohibición de nadary otras actividades de con-tacto con el agua• Investigación de segui-miento de la salud pública• Informe a las autoridadespertinentes

100.000 células decianobacteria/mL

o50 µg clorofila-a/L conpredominio decianobacterias

De la guía para elagua potable paramicrocistina LR, ydatos relacionadoscon otrascianotoxinas

• Potencial para la en-fermedad a largo plazocon algunas especiescianobacterianas• Resultados adversospara la salud a corto pla-zo; por ejemplo, irritacio-nes de la piel, enferme-dades gastrointestinales

• Vigilancia de las natas• Restricción de reaeraciónde contacto primario e in-vestigación adicional depeligros• Colocación de letreros deadvertencia de riesgo en ellugar• Informe a las autoridadesde salud pertinentes

20.000 células decianobacterias/mL

o10 µg clorofila-a/L conpredominio decianobacterias

De estudios epide-miológicos sobreactividades recrea-tivas de contactoprimario de losseres humanos

• Resultados adversospara la salud a cortoplazo; por ejemplo, irrita-ciones de la piel, enfer-medades gastrointesti-nales, probablemente amenor frecuencia

• Colocación de letreros deadvertencia de riesgos en ellugar• Informe a las autoridadespertinentes

“Probabilidad moderada de efectos adversos sobre la salud:

Con concentraciones superiores de células cianobacterianas, se eleva la probabilidad de síntomasirritativos. Además, las cianotoxinas (generalmente atadas a las células) pueden alcanzarconcentraciones con efectos potenciales para la salud.

Para evaluar el riesgo en estas circunstancias, se pueden aplicar los datos usados para el valor guíaprovisional del agua potable para microcistinas. Mientras se bañan, los nadadores ingiereninvoluntariamente agua por la boca y el daño ocasionado por esta ingestión será equivalente al delabastecimiento de agua potable con el mismo contenido de toxinas. Se puede esperar que unnadador ingiera 100-200 ml de agua en una sesión, los tablistas de vela y esquiadores probablementemás.

Un nivel de 100.000 células cianobacterianas por ml (que es equivalente a aproximadamente 50 µg/lde clorofila-a si predominan las cianobacterias), representa un valor guía para una alerta moderada desalud en aguas recreacionales. A este nivel, es probable 20 µg/L de microcistinas, si el afloramientoconsta de Microcystis o Planktothrix agardhii y tiene un contenido promedio de toxinas por célula de0,2 pg, ó 0,4 µg de microcistinas por µg de clorofila-a, (es posible hasta 50 µg/L de microcistinas).Este nivel es equivalente a veinte veces la concentración establecida por los valores guía

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provisionales de la OMS para microcistinas-LR en el agua potable, pero daría lugar a la ingesta deuna cantidad en el rango de la dosis diaria tolerable (DDT) de 0,04 µg/kg/d (WHO 1998) para unadulto de 60 kg que ingiere 100 ml de agua mientras nada (en lugar de 2 L de agua potable). Sinembargo, un niño de 15 kg que ingiere 250 ml de agua mientras juega intensivamente, podría estarexpuesto a diez veces la DDT. Aún más, el riesgo para la salud aumentará si la persona expuesta esparticularmente susceptible, por ejemplo, debido a la hepatitis B crónica. Por ello, los nivelescianobacterianos que puedan causar concentraciones de microcistinas de 20 ug/L deben motivar unaacción adicional.

Se han observado que las especies que no forman nata de cianobacterias tales como Planktothrixagardhii alcanzan densidades celulares correspondientes a 250 µg/l de clorofila-a o aún más, encuerpos de agua de poca profundidad. La transparencia en tales situaciones será menor a 0,5 metrosmedidos con un disco Secchi. Se ha mostrado que Planktothrix agardhii contiene cuotas muy altas decélulas de microcistinas (1-2 µg por µg de clorofila-a, Sivonen y Jones 1998), de manera que puedenpresentarse concentraciones de toxinas de 250 a 500 µg/L sin formación de nata.

Una razón adicional para una mayor alerta a 100.000 células/ml es el potencial de que las especiescianobacterianas (en particular Microcystis spp. y Anabaena spp.) formen natas (véase la figura 1),que pueden aumentar la densidad local de las células y por lo tanto, la concentración de toxinas porun factor de mil o más en unas pocas horas. Así, el riesgo rápidamente cambiaría de moderado a alto(véase la siguiente subsección) para bañistas y otras personas que realizan deportes acuáticos decontacto primario.

La formación de natas de cianobacterias presenta un problema único para el monitoreo rutinario en losintervalos usuales de tiempo de una o dos semanas, ya que estos intervalos de monitoreo tienen pocaprobabilidad de detectar niveles máximos de riesgo. Debido al potencial para la formación rápida denata a una densidad cianobacteriana de 100.000 células/ml ó 50 µg/L de clorofila-a (del génerocianobacteriano que forma nata), se deberían intensificar las medidas de vigilancia y protección aestos niveles. Las opciones son inspección diaria para la formación de nata (si el género de formaciónde nata están presente), y medidas para prevenir exposiciones en áreas propensas a la formación denata.

Se recomienda la intervención para promover campañas efectivas de información pública para educara las personas y advertirles con respecto al contacto con las natas. Además, en algunos casos (porejemplo, formación frecuente de nata), restringir las actividades recreativas puede ser apropiado. Sedebe implementar un programa intensificado de monitoreo, en particular cuando se trata deacumulaciones de nata. Las autoridades sanitarias deben ser notificadas de inmediato.

“Alto riesgo de efectos adversos sobre la salud

Existe evidencia abundante sobre efectos potencialmente severos para la salud relacionados connatas causado por cianobacterias tóxicas. Si bien ninguna muerte humana se ha asociadoinequívocamente con la ingestión de cianotoxinas por la boca, numerosos animales han muerto porconsumir agua con material de natas de cianobacterias (sección 2). Esta discrepancia puede deberseal hecho de que los animales beben mayores volúmenes de agua que contiene nata con relación a supeso corporal, mientras que la ingestión accidental de nata por los seres humanos durante lasactividades recreativas dará lugar a una dosis inferior.

Las natas de las cianobacterias pueden representar concentraciones de mil a un millón de veces depoblaciones de células cianobacterianas. Los cálculos indican que un niño que juega en natas demicrocistis durante un período prolongado y que ingiere un volumen significativo podría recibir unaexposición letal, aunque ningún informe indica que esto haya ocurrido en la práctica. Basado en laevidencia que una ingesta oral letal de microcistina-LR es 2.000 µg/kg de peso corporal para un ratón(Kuiper-Goodman et al. 1998), se podría esperar que la ingestión de 20 mg de microcistina o menospor un niño de 10 kg, cause una lesión hepática aguda grave, incluso con posibilidades de muerte. Sehan reportado concentraciones de hasta 24 mg/L de microcistinas en el material de la nata (sección2), donde la ingesta oral de 1 litro podría ser potencialmente fatal. Ocasionalmente, se observa elenriquecimiento sustancialmente mayor de natas – hasta una consistencia gelatinosa – y la ingestiónaccidental de volúmenes más pequeños podría causar un daño grave. La evidencia anecdótica indicaque los niños, a diferencia de los adultos, pueden sentirse atraídos a jugar en natas.

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La presencia de natas causada por cianobacterias es un indicador de efectos adversospotencialmente severos para la salud para aquellos bañistas que establecen contacto con la nata.Para estas situaciones, se recomienda acción inmediata para controlar el contacto con la nata. Serecomienda realizar un seguimiento de la salud pública especialmente si el cumplimiento es deficiente.

"Este enfoque no abarca todas las situaciones concebibles. Por ejemplo, las cianobacterias bénticaspueden estar en contacto con nadadores después de que una tormenta rompe pedazos de filamentos,o cuando las natas de cianobacterias se separan naturalmente del sedimento y se acumulan en ellitoral (Edwards et al. 1992). Algunas playas marinas reportan problemas generalizados debidos a unacianobacteria béntica marina, la Lyngbya majuscula, que crece en rocas de mares tropicales y causaampollas graves cuando se pegan a los trajes de buceo de los nadadores después de una tormenta(Grauer 1961). Esta respuesta puede deberse a la toxicidad aguda, como en el caso de la Lyngbya,que puede producir toxinas irritantes. Como se presenta en el cuadro 4, las mediciones de densidadde células cianobacterianas no detectarán estos peligros. En cambio, este peligro de la cianotoxinarequiere una observación crítica y bien informada sobre los balnearios, en combinación con unarespuesta flexible.

Es difícil definir las concentraciones “seguras” de cianobacterias en el agua recreacional para efectosalérgicos o reacciones de la piel, ya que las sensibilidades de los individuos varían en gran medida. Elempeoramiento de las reacciones dérmicas debidas a la acumulación de material cianobacteriano y auna mayor destrucción de las células en los trajes de baño y trajes de buceo puede ser un problemaincluso a densidades por debajo de las guías descritas anteriormente”.

4. Monitoreo y vigilancia

El cuadro 5 muestra un enfoque para el monitoreo destinado a limitar los esfuerzos regulares de vigilancia aaquellos sitios que tienen probabilidad de presentar un riesgo. El cuadro 6 proporciona un esquema para laevaluación y acción temporal e inmediata.

Los acercamientos efectivos para el manejo y vigilancia de riesgos deben tener en cuenta que tanto loscrecimientos de masa de cianobacterias así como su distribución potencialmente heterogénea en un cuerpode agua están regidos por mecanismos ecológicos complejos. Principalmente, las concentraciones denutrientes (generalmente, fosfato) determinan la máxima biomasa posible y a concentraciones moderadas abajas, influyen firmemente cuando predominan las cianobacterias u otras algas. Sin embargo, la formaciónde nata depende de parámetros morfológicos tales como profundidad a partir de la cual las cianobacteriaspueden subir a la superficie, y longitud del alcance del viento sobre el cual las agregaciones superficiales sepueden arrastrar unas a otras para formar natas en el litoral. Por estas razones, los valores presentados enel cuadro 5 pueden servir de orientación y guía para luego desarrollarse aún más como información sobre laacumulación en un cuerpo de agua dado.

Para la inspección visual del balneario, siga el esquema presentado en el cuadro 6. Transitoriamente, parauna evaluación y acción inmediata (es decir, si el equipo y los laboratorios no están disponibles), esteesquema puede aplicarse sin necesidad de evaluar los datos cuantitativos requeridos en el cuadro 5. Sinembargo, la investigación no debe limitarse a estos parámetros visuales, a menos que puedan evaluarsediariamente. Si se omite el acercamiento cuantitativo presentado en el cuadro 5, las autoridades no tienenninguna medición acerca de la formación potencial de nata y por ello, deben esperar constantemente esteriesgo.

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Cuadro 5: Acercamiento de la investigación estructurada y cuantitativa para el monitoreo yvigilancia de cianobacterias tóxicas

1. Monitorear el fosfato total al menos dos veces al año, en climas subtropicales y templados acomienzos de la primavera (‘overturn’) y en verano, durante la temporada principal. Si lasconcentraciones fósforo total están por debajo de 0,01 - 0,02 mg/L de P, los crecimientos de masa decianobacterias son improbables y las turbiedades altas pueden deberse a otras causas. Asegúrese dedeterminar el fósforo total, no sólo las fracciones disueltas, ya que sólo el fósforo total refleja lacapacidad del ecosistema para formar cianobacterias. Aún más, asegúrese de aplicar un métodoefectivo de digestión de muestras como el ISO/FDIS 6878, borrador final (basado en Koroleff 1976).

A concentraciones más altas de fósforo total, se debe verificar la presencia de crecimientos demasa de cianobacterias en el fitoplancton (véanse los pasos 2 y 3).

2. Monitorear los crecimientos de masa de fitoplancton (algas + cianobacterias) a intervalosquincenales. Realice la inspección visual siguiendo el esquema presentado en el cuadro 6. Para laevaluación cuantitativa, use la concentración de clorofila-a como una medida sencilla para la densidadde algas (incluida la cianobacteriana). Si las concentraciones de clorofila-a permanecen por debajo de0,01 mg/L, las densidades de cianobacterias peligrosas son improbables.

A concentraciones más altas, se requieren investigaciones microscópicas para el predominiode cianobacterias (véase el paso 3).

Inspeccione en lo máximo posible el área de captación para signos de desagües de aguasresiduales, fertilización excesiva cerca del litoral, erosión u otras posibles fuentes de fósforo.

3. Monitorear el predominio de cianobacterias potencialmente tóxicas: Si las investigacionesmicroscópicas muestran el predominio de concentraciones de clorofila-a de cianobacterias por encimade 0,01 mg/L, se deben tomar medidas inmediatas, tales como colocación de letreros de advertenciao verificación regular de playas para la formación de natas, y se deben planificar medidas a largoplazo para restaurar la calidad de las aguas recreacionales.

El monitoreo de las concentraciones de toxinas es opcional, pero no necesario, a menos que sereporten efectos sobre la salud.

Se recomienda incluir mediciones de la transparencia (lecturas del disco Secchi) en los pasos 2 y 3, ya quelos datos de transparencia mejoran en gran medida la comprensión del sistema. Con frecuencia, los valoresde < 2 m indican crecimientos de masa de cianobacterias o algas.

Los métodos para los pasos 1 - 3 se presentan a continuación.

Este acercamiento procura maximizar la seguridad mientras reduce los esfuerzos de investigación asituaciones que puedan presentar un peligro. Se autofortalece aún más, ya que aborda la capacidad delsistema para formar organismos peligrosos y con ello, se obtiene una mejor comprensión de losecosistemas respectivos. Carmichael (1995) recalca el aspecto de que los factores que rigen la distribuciónespacial y temporal de las cianobacterias son bastante predecibles en muchos cuerpos de agua y puedenconocerse a través de la observación regular. La necesidad de tratar con el peligro de cianobacteriastóxicas puede conducir a un mejor entendimiento de las tendencias de crecimientos de masa y por lo tanto,a una base para un acercamiento adecuadamente diferenciado para manejar los riesgos potenciales deacuerdo a la situación específica de cada cuerpo de agua.

En resumen, debido a que la base científica para derivar valores guía para cianobacterias y especialmentepara algas en aguas recreacionales actualmente está debilitada por la falta de datos cuantitativosepidemiológicos y toxicológicos sobre la exposición crónica, se recomienda un acercamiento general deprecaución: se debe evitar la exposición a altas densidades especialmente de cianobacterias, y se debeinformar al público acerca de este peligro.

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Cuadro 6: Inspección visual de los balnearios y acción inmediata para prevenir peligros para lasalud

1. Evaluar las áreas con mayor probabilidad de ser afectadas primero – es decir, litorales desotavento.

2. Note cualquier cambio en la dirección o fuerza del viento 24 horas antes de llegar a una conclusiónya que las condiciones pueden variar en horas.

3. Determine si:

• Se puede ver el fondo del lago a 30 cm de profundidad a lo largo de la orilla

• Las cianobacterias son visibles en la orilla del agua o si se ven rayas de color verde o verde-azuladas en la superficie del agua.

• Se observa nata verde o verde-azulada en la superficie del agua en cualquier área.

4. Si las cianobacterias están presentes, decida si:

• Separar el área afectada con boyas si fueran lo suficientemente pequeñas y, prohibir el acceso alos bañistas

• prohibir el acceso a la orilla del agua afectada por la nata o por la visibilidad reducida, exceptopor el lanzamiento de embarcaciones

• prohibir el acceso a todos los usuarios a actividades recreativas donde los afloramientos decianobacterias cubran generalmente las aguas.

5. Si las cianobacterias están presentes, inspeccione lo máximo posible el área de captación parasignos de desagües de aguas residuales, fertilización excesiva cerca del litoral, erosión, u otrasfuentes potenciales de fosfato.

6. Si las cianobacterias están presentes, inicie el monitoreo regular de acuerdo al cuadro 5.

5. Métodos para monitorear la presencia de cianobacterias y análisis de cianotoxinas

Yoo et al. (1995) señalan que la mayor variedad y número de cianotoxinas individuales descubiertas hacenque "la meta de los métodos analíticos muy específicos y sensibles que detectarían todas las toxinaspertinentes sea cada vez más compleja y en último término, inalcanzable" (p. 93). Por lo tanto, el monitoreoy desarrollo de afloramientos en lugar de toxinas es un acercamiento más racional. Aún más, la buenafamiliaridad con la limnología del cuerpo de agua destinado a la recreación facilitará una concientización yacción bien proyectada.

Para el enfoque estructurado esbozado en el cuadro 5, se recomiendan los siguientes métodosampliamente conocidos, y se señalan los aspectos importantes.

Transparencia: Sumergir un disco blanco de 20 cm de diámetro (disco Secchi) atado a un cordón delongitud suficiente (> 4 m). La lectura correcta es la profundidad a la cual este disco apenas se puede verdesde la superficie, cuando se sombrea la superficie con el cuerpo mismo o barco (véase Bartram yBalance 1996 para una descripción detallada).

Fosfato total: Algunos métodos de digestión ampliamente aceptados para disolver partículas a fin de liberartodo el fosfato realizan este trabajo en forma incompleta. El método de ISO (ISO/FDIS 6878, borrador final;véase también Koroleff 1976) ha resultado ser sencillo y eficiente. Un total de 10 ml de muestras estánfirmemente selladas en los tubos con tapas resistentes al calor y cocinadas a presión. Si no hay equipo delaboratorio disponible, pueden usarse ollas a presión sencillas empleadas en viviendas. El uso de unacubeta de 5 cm de largo para medir la absorción incrementará cinco veces la sensibilidad comparado conlas cubetas de 1 cm de largo comúnmente empleadas.

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Clorofila-a: Se recomiendan extracciones con etanol hirviente de acuerdo a ISO 10260 (1992).

Cianobacterias: El muestreo debe tener en cuenta que su distribución horizontal y vertical puede sersumamente heterogénea y variable en períodos cortos. Para evaluar los riesgos para salud, se debenbuscar y muestrear los afloramientos densos y natas superficiales. La densidad cianobacteriana mismapuede evaluarse al contar las células o filamentos en un microscopio invertido (Lawton et al. 1998; Padisaky Adrian, en prensa; Cronberg 1982; Utermöhl 1958). Sin embargo, si la biomasa del fitoplancton secuantifica mediante el análisis de clorofila, el análisis microscópico puede limitarse a una investigaciónbreve de las especies dominantes, en lugar de realizar recuentos laboriosos de células. La experienciageneral muestra que a concentraciones de clorofila-a de más de 40 µg/L y con predominio decianobacterias, se pueden formar rápidamente natas superficiales. Las concentraciones severas de natasse observan en concentraciones por encima de 100 - 150 µg/L de clorofila-a (medido en aguas abiertas,fuera de las natas del litoral). Los enriquecimientos en natas por un factor de 1.000 o más comparados conaguas abiertas son comunes – mientras más grande sea la superficie del cuerpo de agua, mayor será laconcentración potencial de natas de cianoabacterias a través de la acción del viento.

En los países que siguen la directiva de la Unión Europea para aguas destinadas a la recreación (EC 1976),generalmente el muestreo se realiza quincenalmente. Por lo general, esto será suficiente cuando no sedetecten poblaciones cianobacterianas. Sin embargo, tan pronto empiece el crecimiento de la poblacióncianobacteriana (en climas templados, a menudo, a mediados de verano), se debe aumentar la frecuenciade muestreo a un muestreo por semana.

Toxinas cianobacterianas: El muestreo de toxinas debe considerar que las cianotoxinas (especialmentemicrocistinas) generalmente estén contenidas dentro de las células y liberadas en el agua circundante sólocuando ocurre la lisis. Esto no puede aplicarse a la anatoxina-a (Bumke-Vogt et al. 1996). La mayoría demétodos analíticos abordan el contenido intracelular. Por ello, la filtración rápida de las muestras antes delinicio de la lisis es necesaria para prevenir la subestimación del contenido de toxinas. El enriquecimiento enel lugar con redes de plancton ha resultado ser muy efectivo para "cosechar" mayores cantidades para elanálisis de toxinas. En situaciones donde las concentraciones de partículas constan en gran parte decianobacterias, el peso seco de muestras concentradas de afloramientos puede estar fácilmenterelacionado con el volumen de agua muestreado al determinar la concentración de partículas en el agua dellago.

Para las cianotoxinas cuya estructura ya ha sido descrita, se han establecido métodos analíticos apropiadospara el análisis rutinario, algunos de ellos muy recientemente (Codd et al. 1994). En Lawton et al. (1998) yHarada (1994) se presentan buenas revisiones de los métodos, su sensibilidad y los campos de aplicación.Las autoridades de salud se centrarán principalmente en microcistinas; los análisis de neurotoxinas puedeindicarse en situaciones específicas (por ejemplo, muertes de animales). Las microcistinas puedenanalizarse efectivamente y con bastante exactitud en 1 - 2 días según el método HPLC de Lawton et al.(1994). Se puede realizar una rápida evaluación preliminar con ensayos immunológicos (comercialmentedisponibles); la confiabilidad aumenta aún más mediante el uso paralelo de un ensayo enzimático (An &Carmichael 1994; Ueno et al. 1996). Más allá de estos métodos que tratan sustancias conocidas, elbioensayo con ratones mostrará una respuesta integrada a las toxinas conocidas así como desconocidas enlas cianobacterias. Es rápido y fácil para laboratorios que habitualmente realizan ensayos con ratones, peroéticamente controversial en muchos países y generalmente más costoso que los métodos analíticos. Se hadesarrollado una bioprueba con suborganismos usando hepatocitos primarios de ratas en comparación conuna línea de células para realizar pruebas para la hepatotoxicidad y citotoxicidad generales (Heinze 1997).

6. Medidas a corto plazo

La percepción de riesgos debidos a cianobacterias tóxicas ha generado diferentes reacciones: En GranBretaña, se han cancelado las competencias deportivas debido a afloramientos de cianobacterias (NationalRivers Authority 1990), pero también se está recogiendo experiencia con opciones, tales como observacióncercana de la formación de nata y protección de bañistas al “cercar” las natas con barreras flotantes, olanzamiento de embarcaciones y natación sólo en muelles en vez del litoral (Codd, comunicación personal).En Australia, la responsabilidad de reaccionar a las advertencias generalmente depende del público: losbalnearios rara vez están cerrados, pero se colocan señales de advertencia de una manera clara ycomprensible (con pictogramas para superar las barreras del idioma en esta sociedad multicultural). EnAustralia, esta política se puede basar en un grado especialmente alto de conciencia pública hacia las

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cianotoxinas, debido a la presencia relativamente frecuente de afloramientos de cianobacterias, y una largahistoria de intoxicaciones de animales domésticos. En Alemania, se está proponiendo una reacción en dosetapas con un nivel de alerta debido a altas densidades de cianobacterias, lo cual promueve la publicación ycolocación de avisos de advertencia y, un nivel de intervención en la formación de natas que provoca elcierre temporal del sitio.

La medida a corto plazo más importante es lainformación adecuada brindada al públicosobre los riesgos de las cianobacterias. Laconciencia de un riesgo potencial no sólo esun pre-requisito para evitarlo, sino tambiénpara comprender los síntomas potencialmentecausados por la exposición e identificar sucausa. Al igual que las personas sonconscientes de la toxicidad de los hongosvenenosos o laburnos, las personas debensaber que en ningún caso deben ingerir natascianobacterianas y, que debe evitarse elcontacto directo. Por ello, una responsabilidadprincipal de las autoridades públicas es brindarinformación adecuada al público.

La comunicación de las advertencias al públicopuede ocurrir a través de medios deinformación locales y al colocar avisos deadvertencia. En el siguiente recuadro, sepresenta un ejemplo de un aviso deadvertencia breve y sencillo. Los avisospueden ser en forma de dibujos, que muestrena una persona nadando con una barra rojacruzada. La comunicación de los avisos deadvertencia de cianobacterias puedecomplementarse con información adicional sobre otros parámetros de calidad del agua recreacionalregularmente monitoreados por las autoridades y/o alguna información adicional sobre cianobacterias.

La diferenciación entre el grado de contacto con el agua en diferentes tipos de deportes acuáticos debeincluirse en los avisos de advertencia. La información sobre la naturaleza, con frecuencia transitoria, ydistribución local muy variable de natas es importante para transmitir el mensaje de que las actividadesrecreativas están restringidas sólo temporalmente y muy localmente, y que se puede encontrar cerca aguade calidad aceptable, es decir en otro sitio del mismo lago.

7. Medidas a largo plazo y riesgos que deben evitarse: ¿cómo podemos mantener o lograr bajasdensidades de población de algas nocivas?

El objetivo de las medidas en cuanto a minimizar los riesgos de algas tóxicas no es clausurar los balnearios,sino restaurar la calidad del agua destinada a la recreación con transparencias de > 2 m (lectura del discoSecchi) y ausencia de afloramientos de cianobacterias. Esto puede lograrse al mantener concentracionesde fósforo total por debajo de 0,01 mg/L-P; y las densidades de cianobacterias que causan niveles de riesgomoderado a alto como se describen en el cuadro 4 son improbables a concentraciones totales de fósforopor debajo de 0,02 - 0,03 mg/L-P. Este umbral puede ser difícil de alcanzar en cuerpos de agua conmúltiples fuentes de contaminación de nutrientes. Sin embargo, las fuentes de nutrientes son muy variableslocalmente. Por consiguiente, se recomienda firmemente la identificación de las fuentes principales (véasela figura 2) y el desarrollo de estrategias de restauración que en muchos casos, resultan más factibles quelo que originalmente se pensó (véase Chorus y Mur 1998). Particularmente, los aportes de nutrientes de laescorrentía agrícola puede en muchos casos reducirse fácilmente (sin costo e incluso con una gananciaeconómica) al reducir la aplicación de fertilizantes a la demanda real del cultivo, o a través de medidassencillas tales como protección contra la erosión al plantar arbustos a lo largo de una tira de cerca de 20 men la orilla del lago, en lugar de labrar y fertilizar en la misma orilla del agua. Las autoridades de saludpueden iniciar una mejora sustancial en estas situaciones.

Advertenciaa todos los visitantes de esta playa

Actualmente, se está desarrollando un afloramientomasivo de algas verde-azuladas en el Lago _______.Usted puede reconocerlo mediante la descoloraciónverde-azulada del agua y a veces también por lapresencia de natas en la superficie.

Estas algas pueden ser tóxicas.

Los efectos tóxicos aumentarán si el agua se ingiere porla boca en varios días consecutivos.

Por consiguiente:• ¡Evite ingerir agua cuando nada!• ¡Los niños están especialmente en peligro!• ¡Si aparecen síntomas después del contacto con el

agua (por ejemplo, náuseas, vómitos, diarrea,irritaciones de la piel u ojos, dificultades derespiración) consulte a su médico y sírvase notificarloa su autoridad de salud!

¡Los animales domésticos, especialmente los perros,también están en peligro!

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Aguasresiduales contratamientoinsuficiente

Escorrentía de áreasagrícolas fertilizadas Estiércol, efluente de

industrias ganaderasintensivas

Escorrentía de lascalles en áreasurbanas

Efectos Fertilización del agua, principalmente con fósforo

Consecuencias Crecimiento de masa de

cianobacterias potencialmentetóxicas

Impacto en la calidad de las aguas recreacionales

• toxicidad• efectos alérgicos• mayor turbiedad• olores nocivos

Factores que favorecen : aguas poco profundas, largos periodos de retención (> 1-2 meses)

Causas

Fig. 2: Crecimientos de masa de cianobacterias potencialmente tóxicas – factores causantes yque favorecen, e impacto sobre la calidad del agua recreacional

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Referencias

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