Son Nematodos Bioindicadores Efectivos de Las Condiciones Del Suelo y Los Procesos a Lo Largo de La Distancia de Las Carreteras y La Edad de Desarrollo en Las Zonas Urbanas

7/18/2019 Son Nematodos Bioindicadores Efectivos de Las Condiciones Del Suelo y Los Procesos a Lo Largo de La Distancia …

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¿Son nematodos bioindicadores efectivos de las condiciones del suelo y los procesos a lo largode la distancia de las carreteras y la edad de desarrollo en las zonas urbanas?

SUN-JEONG PARK1,2, ZHIQIANG Cheng2, BRIAN B. McSpaen GAR!ENER1," #

PAR$IN!ER S. GREWAL!"

Environmental #rograma de $iencias de #osgrado! #aisa%e &rbano #rograma de Ecolog'a!()io State &niversity*(AR+$! Wooster! (, --/" +epartamento de Entomolog'a! ()io State &niversity*(AR+$! Wooster! (, --/ 0Serviciode 1itopatolog'a! ()io State &niversity*(AR+$! Wooster! (, --/

En un estudio anterior! encontramos 2ue las propiedades 2u'micas del suelo var'an con ladistancia de las carreteras y la edad de desarrollo en las zonas urbanas. $omo los nematodosse consideran como posibles bioindicadores de condiciones y procesos del suelo! )emosprobado si los nematodos pueden servir como bioindicadores efectivos de las diferenciasobservadas en la 2u'mica del suelo urbano a lo largo de los dos factores. L'mites urbanos 2ue

datan de la d3cada de /"4 5edad6! 5medio6 de /4 y "444 del 5nuevo6 se identificaron en tresciudades en el noreste de ()io7 $anton! 8assillon! y Wooster. Las muestras de suelo seobtuvieron de dos m9rgenes de la carretera y dos %ardines interiores en una escuela p:blicadentro de cada anillo era urbana en cada ciudad. Los nematodos se e;tra%eron de las muestrasde suelo! se contaron! identificados a nivel de genus* y asignado a gremios funcionales. Lamayor'a de las variables de nematodos del suelo var'an con la edad urbana y la estaci<n! perono con la distancia de la carretera. Abundancia y nivel de g3nero ri2ueza de nematodos fueronmayores en sitios urbanos de edad 5=4 y 44 a>os6 2ue los de los sitios de nueva creaci<n 54 a>os6. Este patr<n fue particularmente significativa con los colonizador*persister "nematodos clase. #or otro lado! los 'ndices de madurez nematodo! el enri2uecimiento y laestructura no difieren con la edad urbano. En octubre! la abundancia general nematodo

aument<! pero la estructura de la red tr<fica nematodo degradado como se indica por ladisminuci<n en los valores de madurez e 'ndice estructura. Los an9lisis de correlaci<n revel<2ue las variables de abundancia de nematodos del suelo se correlacionaron positivamente conpropiedades 2u'micas del suelo a lo largo de la edad urbana! pero no a lo largo de la distanciade la carretera. La falta de correlaci<n entre los nematodos del suelo y variables 2u'micas en lossuelos del lado de la carretera sugiere la supresi<n de los procesos del suelo! tales comodescomposici<n y el ciclo de nutrientes en los suelos secundarios R(A+* urbanas. Enconclusi<n! la abundancia y diversidad 'ndices de nematodos del suelo fueron particularmente:tiles para detectar diferencias en la 2u'mica del suelo y evaluar el potencial de supresi<n de losprocesos del suelo en las zonas urbanas.

#alabras clave@ suelos urbanos! la edad de desarrollo urbano! la distancia de las carreteras!nematodos Journal of Environmental Indicators 5(1): 28-47

Direct Correspondence to: Parwinder S. Grewal, Department of Entomology,

Ohio State UniversityOhio !gric"lt"ral #esearch and Development Center,

$%&' (adison !ven"e, )ooster, O* ++%$+'%, US!.Email: grewal.+-os".ed"



ntroducci<n

Los suelos en 9reas urbanizadas est9n muy influenciados por las actividades )umanas y )ayun creciente inter3s en el estudio de estos efectos. Sin embargo! los esfuerzos recientes se)an centrado principalmente en las propiedades bio2u'micas de los suelos urbanos 5Bim! //Cf'sicos! 2u'micos y7 #ouyat et al.! "44"7 Lorenz y Dandeler! "44=7 Lorenz et al! "447. orra et

al.! "447 Daye et al.! "44C6. El conocimiento de la biota del suelo en las zonas urbanas secarece de todo con s<lo informaci<n limitada sobre la comunidad microbiana del suelo ynematodos 5#ouyat et al.! //-7. Daye et al.! "44=7 $)eng et al! "44Ca! b6. $on base en el)ec)o de 2ue por deba%o de los organismos terrestres son los primeros en ser afectados por los cambios f'sicos y 2u'micos en el suelo y tambi3n se consideran como los controladorespara las funciones del suelo y procesos! caracterizaci<n de la biota del suelo urbano enrelaci<n con los cambios f'sicos y 2u'micos en los suelos alterados es necesario. A diferenciade la 2u'mica convencional! las mediciones bio2u'micas y f'sicas 2ue representan el punto finalde las funciones y procesos de los ecosistemas! la biota del suelo como bioindicadores podr'anproporcionar informaci<n sobre los mecanismos de cambio ecol<gico! la estabilidad y lasostenibilidad de los sistemas comple%os.ematodos del suelo ocupan m:ltiples posiciones en la red alimentaria del suelo se produce a

trav3s de siete y cincuenta y cinco grupos tr<ficos 5Feates et al.! //06! 2ue representa losniveles de consumo primarios! secundarios y terciarios 58oore y de Ruiter! //6. #or lo tanto!los nematodos pueden proporcionar una visi<n integral de la situaci<n bi<tico y funcional de lossuelos 5ongers y 1erris! ///7 e)er! "446. #or otra parte los )9bitos de alimentaci<n de losnematodos pueden inferirse de su morfolog'a! lo 2ue permite la interpretaci<n de sus funcionesen el suelo. Aprovec)ando estos rasgos! se )a establecido un sistema de clasificaci<nfuncional para los nematodos. En este sistema! los gremios funcionales de nematodos sedefinen por su comportamiento alimentario 5bacteriovores! fungivores! omn'voros!depredadores! y los alimentadores de plantas6 clases y colonizador*persister 5cp6! 2ue refle%anla estrategia de )istoria de vida 5ongers! //47 Feates et al .! //07 ongers y ongers!//C6. Las clases cp van desde uno a cinco! donde los nematodos de clase cp inferiores tienenrasgos comparables a estrategas r 5es decir! los colonizadores 2ue responden r9pidamente a

los nuevos recursos6! mientras m9s altos cp*clases representan estrategas D 5es decir!persisters en )9bitats perturbados6 5ongers et al.! //H6.

La mayor'a de los 'ndices de la comunidad de nematodos del suelo se )an desarrollado a partir del concepto de alianza funcional. El 'ndice de madurez 586 se calcula como la frecuenciamedia ponderada de las clases de $# 5ongers! //46 y se utiliza como un indicador de laperturbaci<n del suelo! el enri2uecimiento y la sucesi<n de la comunidad de nematodos. Se )ainformado de 2ue el 8 puede medir la recuperaci<n de los suelos despu3s de la perturbaci<n5Ettema y ongers! //07 EssinI y Romeyn! //-6! las diferencias en las pr9cticas agr'colas51recIman y Ettema! //07 e)er y $ampbell! //-6! y la contaminaci<n inducida condicionesde estr3s 5Dort)als et al.! //a! b6.(tro sistema de 'ndice ampliamente probado es el an9lisis de la fauna del suelo 2ue utiliza

enri2uecimiento 5E6 y la estructura 5S6 'ndices 51erris et al.! "446. La E se aplica un sistemade ponderaci<n 2ue refle%a la capacidad de respuesta de los gremios de nematodoscolonizador no )erb'voros a los recursos disponibles y se indica la abundancia y la actividad delos consumidores de detritus primarios. El sistema de ponderaci<n para el S refle%a el aumentoen el n:mero de enlaces tr<ficos con el n:mero de especies en el sistema. #or lo tanto! la Sindica el grado de maduraci<n de la red alimentaria de nematodos del suelo mediante laponderaci<n de los gremios de nematodos cp altas 2ue re2uieren estabilidad del medioambiente para el crecimiento de la poblaci<n. El E y S se pueden trazar sobre el perfil de lafauna del suelo y la ubicaci<n de la comunidad de nematodos en el perfil indica las condicionesde red alimentaria del suelo. El an9lisis del perfil de la fauna del suelo se )a mostrado pararefle%ar el enri2uecimiento org9nico asociado con las pr9cticas agr'colas 51erris y ongers!"446! distinguen la agricultura de los ecosistemas forestales y de c3spedes 5riar et al.! "44H6

y el desarrollo de la comunidad de nematodos del suelo y la sucesi<n en la etapa temprana de



restauraci<n en los pastos!bos2ues 5Feates y van der 8eulen! //7. 1erris et al! "446! los vertederos y c3sped 5$)eng yGreJal! "44/6 5iederman et al.! "44C6.En un estudio anterior! definimos dos factores de perturbaci<n urbana 5edad de desarrollourbano y de la distancia a la carretera6 2ue miden la influencia antropog3nica asociada con eldesarrollo urbano y caracterizamos las variables 2u'micas del suelo claves en c3sped cubierto

de suelos con el mismo uso de la tierra 5#arI et al .! "44! en prensa6. $arbono total del suelo5$6! nitr<geno 56! la materia org9nica del suelo 5S(86! p, y calcio intercambiable 5$a6 vari<de una manera predecible con la edad urbano y la distancia de la carretera. $antidadesmayores 5de =4 y 44 a>os6 suelos urbanos conten'an m9s alta de $ total! total y S(8 2ue5 4 a>os6 los suelos urbanos de nueva perturbados. Suelos del lado del camino tambi3nconten'an mayores cantidades de $! y S(8 2ue los suelos interiores 2ue se encontraban almenos cinco metros de distancia de las superficies pavimentadas. Adem9s! los suelos urbanosantiguos y suelos del lado de la carretera eran m9s alcalino en comparaci<n con los nuevossitios y suelos interiores.Los principales ob%etivos de este estudio fueron@ 6 caracterizar la comunidad de nematodosdel suelo de c3sped con la edad el desarrollo urbano y la distancia de las carreteras! y "6determinar si las diferencias previamente documentados en la 2u'mica del suelo urbano se

refle%an en la comunidad de nematodos del suelo. La )ip<tesis de 2ue la urbana abundancianematodo edad y diversidad aumentar'an y estructura de la comunidad desarrollar'a debido alos aumentos en la proporci<n de los nematodos de clase alta cp. Sin embargo! se especula2ue estos cambios en la comunidad de nematodos del suelo urbano con la edad se observarons<lo en lugares interiores! pero no en lugares del lado de la carretera debido a la interrupci<nde los procesos del suelo a trav3s de la contaminaci<n antropog3nica de los suelos cercanos alas carreteras.

M%&''(

!e(c)*pc*+n e (*&*' e e(&*' # *(e' e/pe)*0en&a

Kres ciudades! Wooster 5-4 -CM00 N! C =M-N W6! 8assillon 5-4 -HM-0 N! C 0M""N W6y $anton 5-4 -CMC N ! C ""M00 NW6 en el noreste de ()io fueron seleccionados para elestudio. Las tres ciudades est9n situadas en la misma zona clim9tica con la precipitaci<nmedia anual entre / y 4" cm y temperatura media anual de 4 $! con una normal detraba%o m9;ima de = $ y m'nima de = $. Kemperatura media mensual oscila *-**" $ enenero a " a "" $ en %ulio. Kodas las tres ciudades se establecieron a principios de C447$ant<n en C4=! Wooster en C4C y en C". 8assillon Wooster tiene la menor 9rea total de0H.0 Iil<metros de O y la m9s ba%a densidad de poblaci<n de ! Iilometros*" 5la oficina decenso de Estados &nidos "4446! seguido de 8assillon 2ue tiene un 9rea total de -0.HIil<metros de O y la densidad de poblaci<n de H""! Iilometros*O. $ant<n tiene una superficie

total de =0!0 ImO y la densidad poblacional de !=C." Iil<metros de O.

#ara identificar los l'mites urbanos de diferentes per'odos de tiempo! se utilizaron mapas)ist<ricos 5()io Web Library! "44H6 a partir de finales de los a>os C44 y /=4. Sobre la basede los principales puntos de referencia tales como un r'o! un ferrocarril o un nombre de calle2ue no )ab'a cambiado desde el establecimiento de la ciudad! los l'mites urbanos )ist<ricosfueron trasladados al mapa actual. #ara este estudio! se identificaron tres anillos de edadurbanas7 finales de C44! /=4* /4 y el l'mite de la ciudad actual 5//*"44=6. +ebido aln:mero limitado de escuelas p:blicas en las ciudades! una escuela p:blica construida en elmismo per'odo de tiempo se encuentra para cada edad urbano. La raz<n principal para el usode los sitios de las escuelas p:blicas era reducir las incertidumbres en los reg'menes degesti<n de la vegetaci<n. En comparaci<n con las propiedades de propiedad privada en las

zonas urbanas! las escuelas p:blicas utilizan pr9cticas de mane%o de c3sped intensivos



relativamente menos 2u'micos debido a problemas de presupuesto de seguridad para ni>os y.$3sped de c3sped en las zonas comunes en las tres ciudades son gestionados por los#ar2ues y Recreaci<n del departamento y por lo tanto reciben gesti<n relativamente uniformeen todas las escuelas 5comunicaciones personales con los par2ues y departamentos derecreaci<n en las tres ciudades6. En Wooster y 8assillon! una sola escuela p:blica estabapresente en cada per'odo de tiempo. En $ant<n! pudimos identificar dos escuelas de la d3cada

de C44! pero una escuela )ab'amos pasado por una renovaci<n sustancial durante los :ltimoscinco a>os! y por lo tanto no se utiliz< en el estudio. #ara 8assillon y $ant<n! la informaci<n enel momento de la construcci<n de escuelas y la )istoria del uso del suelo fue ad2uirido de$entro de Servicios Educativos del $ondado de StarI. #ara los sitios de Wooster! lainformaci<n se recogi< directamente de la oficina central Wooster escuelas de la ciudad.

Adem9s! dentro de cada escuela! se seleccionaron dos tipos de c3sped en funci<n de sudistancia de la carretera7 un interior y una ubicaci<n %unto al camino. &bicaciones interiores seencuentran en un m'nimo de " y un m9;imo de = metros de la carretera y representadosrelativamente grande 5= a =4 metros de anc)o y de 4 a 44 metros de largo6 camposabiertos. Lugares del lado del camino eran adyacentes a los caminos pavimentados y eran por lo general menos de un metro de anc)o. La mayor'a de las carreteras principales alrededor delos sitios de muestreo fueron cubiertos por asfalto. Sin embargo! todos los lugares estaban

rodeados de materiales de )ormig<n! como una acera o blo2ues fronterizos concretos. En cadalugar! dos transectos de cinco metros de largo se establecieron al azar y un total de cincomuestras de suelo para cada transecto fueron tomadas en un intervalo del medidor. +oscontiguos 5menos de = cm de distancia6 muestras de suelo 50 cm de di9metro y = cm deprofundidad6 se tomaron de cada lado de la transecta y compuestas en una muestra con el finde aumentar el volumen de suelo para diversos an9lisis. La muestra del n:cleo compuesta fuevisto como una muestra. Kodas las muestras de suelo se recogieron dos veces! %ulio y octubrede "44H. Las muestras fueron selladas en bolsas de polietileno! almacenada en un refrigerador y transportado al laboratorio.

E/&)acc*+n e ne0a&''( e *en&**cac*+n

E;tracci<n de nematodos y la identificaci<n se realizaron por separado para cada muestra desuelo 5e;tracci<n de nematodos separado de cinco muestras de suelo en un transecto6. Losnematodos se e;tra%eron de un 4 g de suelo de cada muestra utilizando el m3todo delembudo aermann 51legg y ,ooper! /H46. Los nematodos se recogieron durante H" )! acontinuaci<n! al calor matado y se fi%aron con formalde)'do trietanolamina 5KA16 soluci<n5S)ep)erd! /H46. &sando un microscopio invertido! los nematodos se contaron y todos lospresentes nematodos se identificaron a nivel de g3nero. Se cont< el n:mero total denematodos! el n:mero de 5#16 nematodos 2ue se alimentan de plantas vivas de libre 51L6 y.Kodos los g3neros de nematodos identificados fueron asignados a un grupo tr<fico 5planta de laalimentaci<n 5#16! )ongos alimentaci<n 5116! la alimentaci<n bacteriana 516! omn'voro 5(86 y

depredador 5#R6 nematodos6 y una clase colonizador*persister 5cp*valor aun2ue =6 fueasignado a Feates et al. 5//06 y ongers 5//46! respectivamente.

$9lculo del 'ndice de la comunidad de nematodos

G3nero y diversidad funcional fueron estimados por el 'ndice de S)annon 5S)annon y Weaver!/-/6! , MP e;p Q*#i 5ln #i6T! donde #i fue la proporci<n de g3nero de nematodos o gremiosfuncionales i en toda la comunidad de nematodos. Undice de madurez se calcul< como la mediaponderada de las clases individuales cp@ 8 P v 5i6 f 5i6! donde v 5i6 es el valor de cp ta;<n i yf 5i6 es la proporci<n de dic)o ta;<n en una comunidad de nematodos 5ongers! //46. En elestudio! se calcularon cuatro variaciones diferentes de 87 nematodos con cp* aun2ue cp*=

586! nematodos de vida libre con cp*" a*= cp 58"*=6! nematodos 2ue se alimentan de plantas



con cp*" a trav3s de $#*= 5##6 y libre de vivir sala de estar de libre y nematodos se alimentande plantas con cp* a trav3s de $#*= 586 5ongers! //47 ongers y Dort)als! //-7 Feates!//-6.

Se calcul< (tro con%unto de 'ndices de la comunidad de nematodos7 'ndice de enri2uecimiento5E6! 'ndice de estructura 5S6 y el 'ndice de canal 5$6 51erris et al.! "446. E y S utilizan un

sistema de ponderaci<n en base a la importancia de los gremios funcionales a lo largo detrayectorias )ipot3ticas de enri2uecimiento y la estructura de red alimentaria nematodos delsuelo y se calculan como7

E P 44 Qe V 5e b6T! S P 44 Qs V 5s b6T! donde b P Ib nb e P Ie ne y s P Is ns. Ibes la constante ponderado para el gremio funcional 2ue tiene valor indicativo de la condici<nbasal 51" y 11"6! y n es el n:mero de nematodos en 2ue la alianza. Enri2uecimiento 5e6 y laestructura 5s6 se calculan de forma similar! con los gremios de nematodos indicativos deenri2uecimiento 51 y 11"6 y la estructura 510*=! 110*=! (8"*= y #R"*=6. $ es un indicador de una v'a de descomposici<n y de alto valor $ refle%a descomposici<n dominado por )ongos51erris et al. "446. $ se calcula como7$ P 44 Q5Ie n 11"6 V 5Ie n 1 Ie n 11"6T.

Los an9lisis estad'sticos

#ara comparar las variables de la comunidad de nematodos con la edad urbana y la distancia alas carreteras! cada ciudad se considera un duplicado independiente 5n P 06. #ara las variablesde nematodos del suelo! se calcularon las medias de las muestras de las diez muestras desuelo 5cinco de cada transecto! dos transectos por ubicaci<n6 de cada lugar 5carretera del ladointerior o6 en los vie%os! media y nuevos sitios dentro de cada ciudad. Entonces! la muestracalculada significa desde cada ubicaci<n se utilizaron en los an9lisis estad'sticos. Los an9lisisestad'sticos se realizaron utilizando 8KA v.= 58initab! nc.! State $ollege! #A6 y SASversi<n /..0. 5SAS nstitute! nc.! $ary! $6. Se utiliz< un A(XA de medidas repetidas para

analizar las variables de nematodos utilizando el procedimiento 8YE+ de SAS. Se realizaronan9lisis separados para cada 'ndice de la comunidad de nematodos y de alianza funcional. Losmodelos generados por m'nimos cuadrados medios 2ue fueron a%ustados por la opci<n deKuIey del procedimiento 8YE+. #ara los datos g3neros de nematodos individuales 2uefallaron supuesto de normalidad! se aplicaron m3todos no param3tricos 5DrusIal*Wallis y8ann*W)itney6. #*valor Z4!4= fue considerado como una diferencia significativa. Loscoeficientes de correlaci<n entre los nematodos y las variables 2u'micas del sueloseleccionados medidos en %ulio se calcularon mediante la correlaci<n de #earson. En primer lugar! la correlaci<n general entre cada nematodo y el suelo variable fue probadoindependientemente de la edad urbana o la distancia de la carretera. A continuaci<n! e;amin<las correlaciones mediante el fraccionamiento de los datos entre en carretera interior y! o entrelos vie%os sitios! de mediana edad y los nuevos.

Resultados

Los resultados de las medidas repetidas A(XA se muestra en la Kabla . &rbana edad ymuestreo en tiempo ten'a influencia significativa en muc)as de las variables de la comunidadde nematodos! pero s<lo pocas variables difieren dependiendo de la distancia de la carretera.nteracciones entre la edad y la distancia! la edad y el tiempo! la distancia y la edad! y ladistancia! el tiempo y la edad no fueron significativas 5#[ 4!4= para todos! datos no mostrados6.

Las diferencias en los nematodos del suelo con la edad de desarrollo urbano Abundancia y diversidad 'ndices. +iversidad de g3neros de nematodos y gremios funcionalesestimados por el 'ndice de S)annon difer'a significativamente con la edad urbana 5# Z4!4= para

ambos! Kabla "6. Ambos g3neros y los 'ndices de diversidad funcional fueron mayores en edad



5=4 y 44 a>os6 sitios urbanos en comparaci<n con los sitios urbanos de nuevo desarrollo 5 4a>os6. :mero de g3neros de nematodos 2ue se encuentra en 4 g de suelo vari< de ri2ueza Ca "4. G3nero *ivel de nematodos totales 51ig. a6! 1L y ## era mayor en edad 5=4 a>os6 y44 sitios urbanos 2ue nuevo 5 4 a>os 6 los sitios! independientemente del tiempo demuestreo. Abundancia de nematodos totales! 1L y #1 eran mayores en los sitios de edad5=4 y 44 a>os6 2ue nuevos 5 4 a>os6 los sitios! pero las diferencias significativas s<lo se

detectaron en muestras de octubre 51ig. byc6. $uando se encontraron diferenciassignificativas en la abundancia de nematodos 51ig. byc6! la abundancia en el suelo urbano deedad 5=4 y 44 a>os6 fue de alrededor de != veces m9s grande 2ue el de los nuevos sitios 5#Z4!4=6.Undices comunitarios. A diferencia de las variables abundancia y diversidad! ninguno de los'ndices de la comunidad de nematodos e;cepto $ difer'a con la edad urbano 5Kabla y "6. El$ disminuy< con

Kabla . El an9lisis de medidas repetidas de la varianza 51 y # valores6 de los par9metros de lacomunidad urbana de nematodos del suelo urbano con la edad 5edad! medio! nuevo6! la

distancia de la carretera 5interior! del lado de la carretera6 y el muestreo factor estacional 5%ulio!octubre 67 g3nero y diversidad funcional! la abundancia total! la ri2ueza a nivel de g3nero! devida libre 51L6 y se alimentan de la planta 5#16 abundancia nematodos y g3nero*ri2ueza!'ndice de madurez 586! la madurez incluyendo cp"* = nematodos de vida libre 58" *=6!par9sito de las plantas 5##6! madurez combinada 586! el enri2uecimiento 5E6! estructura5S6! y el canal 5$6 'ndices! la abundancia y la ri2ueza a nivel de g3nero de los gremiosfuncionales 51! 1"! 10! 1-! 11"! (8-! (8=! #R-! #1"! #10 y #1=6.

Parameter !ge df/01 Distance df/$1 2ime df/$1

F P a

F P F P Gen"s diversity

b10.82 0.0007 '.03 '.%33, $.$0 '.3'04

5"nctional diversityc

9.02 0.0016 '.'3 '.&46' '.'3 '.&%+32otal a7"ndance 4.84 0.0193 +.'' '.'6,+ 3.4 '.'%'3

Gen"srichness 18.36 <0.0001 '.'3 '.&666 6.09 0.0227

589 7.63 0.0035 7.50 0.0127 8.69 0.0080

589Gend1 18.60 <0.0001 '.03 '.%364 9.41 0.0061

PP9 3.'+ '.'4'3 '.4 '.336, '.6 '.+63+

P59Gen1 11.84 0.0004 '.'0 '.&4%' $.&3 '.$,'&

( $.$ '.3034 '.+4 '.6'0, '.'% '.&$3%(:06 '.$' '.,'%, '.+4 '.+,,& 6.06 0.0230

PP 0.66 '.$'3$ '.03 '.%+'$ '.$0 '.4336

;(: '.0 '.4+&6 '.&0 '.346& '.36 '.6%3'

E: $.+' '.04', '.3% '.660% 8.05 0.0102

S '.'% '.,3&+ '.$4 '.%&6+ 3.&& '.'%0,

C: 5.45 0.0129 '.$$ '.4+3& 9.65 0.0056



CP0 classe

3.98 0.0351 +.0+ '.'604 6.86 0.0165

<5$ 4.44 0.0254 6.79 0.0169 '.'0 '.,'',

<5$ Gen1 15.87 <0.0001 $.' '.3'&$ 9.82 0.0052

<50 6.96 0.0051 0.'3 '.$%,0 4.81 0.0403

<50 Gen1 12.15 0.0004 '.0$ '.%66' 0.4' '.$$%0

<53 '.0& '.4%00 '.&6 '.3%4+ $.00 '.0&$%

<53 Gen1 $.%4 '.0$+$ '.+& '.+,&$ +.0 '.'6$%<5+ '.+' '.%4&4 '.3& '.6+%& 13.12 0.0017

<5+ Gen1 '.%3 '.6+60 '.0+ '.%3'$ 11.89 0.0025

550 0.%% '.',+& 6.36 0.0203 19.25 0.0003

550 Gen1 '.0 '.4+,6 4.45 0.0476 15.17 0.0009

O(+ $.46 '.0''' 0.6% '.$06+ +.'0 '.'6&&O(+Gen1 6.63 0.0062 3.'& '.',+% 13.42 0.0015

O(6 $.66 '.03%0 '.6 '.3+'+ $.+% '.0+'+

O(6Gen1 3.'3 '.'4'% 0.4% '.$$0$ '.3$ '.6&03P#+ '.+3 '.%63, '.%& '.+0'3 '.3+ '.6%%4

P#+ Gen1 '.%+ '.63%0 '.%% '.+0%6 '.4' '.+$+$

P50 $.3 '.$4'6 $.+$ '.0+&3 '.34 '.66'0

P50 Gen1 4.98 0.0175 '.'0 '.,'$' 26.89 <0.0001

P53 0.6& '.$''& '.$$ '.4+%$ '.+ '.+,36P53 Gen1 11.60 0.0005 '.'' '.,63% '.$3 '.40%$

P56 '.% '.3,&$ '.0+ '.%33$ '.$ '.%%&0

P56 Gen1 $.& '.$44& '.0' '.%6,$ '.0' '.%6,$

a. S<lo unos valores de p Z4!4= fueron considerados estad'sticamente significativos5indicados en negrita6

b. 'ndice de diversidad de S)annon calcula a partir de g3nero de nematodosc. 'ndice de diversidad de S)annon calcula a partir de los gremios funcionales nematodosd. :mero de g3nerose. nematodos se alimentan de plantas de vida libre y se combinan.



1igura . $omparaci<n de ri2ueza nivel genus* 5a6! la abundancia del total 5b6! 5c6 y 5d6 2ue sealimentan de plantas nematodos entre localidades del interior y del lado de la carretera en lasmuestras de %ulio y octubre de vida libre. ares y barras de error representan medias ydesviaciones est9ndar. Letras diferentes indican diferencias significativas en un modelo lineal5valor de p Z4!4=6.

era urbana 2ue tiene un valor m9s alto de nuevos sitios y la m9s ba%a en los sitios antiguos!pero las diferencias significativas s<lo se detect< en octubre. E tendi< a ser menor en losnuevos sitios 5 4 a>os6 en comparaci<n con los sitios de edad 5=4 y 44 a>os6! tanto en %ulioy octubre 5Kabla "6. ndependientemente de la edad urbana! todos los valores 8 estaban cerca

de "!4! lo 2ue indica alta proporci<n de cp*" de clase entre 1L. $uando cp* nematodos clasefueron e;cluidos de los c9lculos del 'ndice de madurez 58"*=6! los valores del 'ndice aument<a alrededor de "!- en %ulio y "!" en octubre. Xalores de ## estaban cerca de ".= y combinado8 586 alrededor de "!"! independientemente de la edad urbana o tiempo de muestreo.

Gremios funcionales. &n total de gremios funcionales se observaron 5Kabla 06 y entre estos!abundancia de 1 y 1" y g3nero ri2ueza de 1! 1"! (8-! #1" y #1= fueronsignificativamente diferentes a lo largo de la edad urbana 5# Z4!4= para todos6. #ara laalimentaci<n bacteriana! omn'voro y plantaci<n alimentaci<n nematodos! se encontraron varioscp*clases 5 aun2ue - de 17 - y = para (8! "! 0 y = para #16! mientras 2ue s<lo una clase cpse encontr< para la alimentaci<n de )ongos 5$#* "6 y depredadores 5$#* -6 nematodos. Laabundancia de nematodos para cada gremio funcional 51! 1"! 11"! (8-! #1" y #106



tendi< a aumentar con la edad urbana tanto en %ulio y octubre 5Kabla 06. :mero de g3nerosencontrados para 1! 1" y #1" fueron significativamente menores en los nuevos sitios 2uelos sitios urbanos de mediana edad o mayores! sobre todo en %ulio.

Kabla ". nematodos de diversidad y de la comunidad 'ndices 5media \ +E6 incluyendo g3nero ydiversidad tr<fica! la madurez 586! madurez incluyendo nematodos cp"*= 58"*=6! planta

par9sita 5##6! madurez combinada 586! enri2uecimiento 5E6! estructura 5S6 y el canal 5$6del 'ndice! a lo largo de a>os de desarrollo urbano7 edad 5 44 a>os6! de mediana edad 5 =4a>os6 y el nuevo 5 4 a>os6 sitios en %ulio y octubre.

="lyc

Octo7er

:nde> Old (iddle 9ew Old (iddle 9ewGen"s

2.3 ±0.1a 2.3 ±0.1a 2.0 ±0.3b 2.3 ±0.1a 2.2 ±0.1ab 2.1 ±0.1bdiversitya

5"nctional

1.6 ±0.1a 1.6 ±0.1a 1.5 ±0.2b 1.6 ±0.0a 1.6 ±0.1a 1.5 ±0.1bdiversityb

(: 0.'?'.$ 0.'?'.$ 0.$?'.0 0.' ?'.$ 0.' ?'.$ 0.$?'.0

(06 0.+?'.0 0.+?'.0 0.6?'.0 0.0?'.$ 0.0 ?'.$ 0.0?'.$

PP: 0.6?'.0 0.6?'.$ 0.+?'.0 0.6 ?'.$ 0.6 ?'.$ 0.+?'.0;( 0.0?'.0 0.0?'.$ 0.0?'.$ 0.$ ?'.0 0.0 ?'.$ 0.0?'.$

E %4.' ?+., %&.$ ?%.3 %%. ?$0.' %$.0 ?4.$ 6,.0 ?4.4 66.% ?4.$

S +0.+?$6.$ +3.0?$3.+ +%.4 ?$+.+ 3$.4 ?$'.4 0%.% ?4.0 0.%?$+.0

C: $,.4 ?6.' 00.0 ?$'.' 30.4 ?03.0 32.9 ±10.7b 41.3 ±7.2ab 50.3 ±14.2a

a. S)annon*Weaver 'ndice de diversidad de g3nero calcula a partir de los nematodosb. S)annon*Weaver 'ndice de diversidad calcula a partir de los gremios funcionales

nematodosc. Letras diferentes indican diferencias significativas a lo largo de la edad urbana probado

por ,S+ de KuIey 5alfa P 4!4=6 y se muestra

Kabla 0. La media 5\ +E6 de un n:mero de nematodos de los diferentes gremios funcionales7alimentaci<n bacteriana 51*-6! la alimentaci<n de )ongos 511"6! omn'voro 5(8-6!depredadora 5#R-! =6 y la planta de alimentaci<n 5#1"! 0! =6 grupos! a lo largo de a>os dedesarrollo urbano7 edad 5 44 a>os6! de mediana edad 5 =4 a>os6 y el nuevo 5 4 a>os6sitios en %ulio y octubre.

5"nctional="ly

bOcto7er

Old (iddle 9ew Old (iddle 9ewg"ilds<5$ 30.3?$.3 00.' ?,.6 $+.+?$0.4 36.%?0$.6 0+.+ ?$&.0 $6.0 ?$$.6<50 43.8 ±21.6a 27.5 ±3.5ab 14.8±8.4b 66.?0$.+ +4.3 ?$%.6 3$.?$3.%

<53 '.0?'.3 '.$?'.$ '.$ ?'.$ <5+ '.4?'.6 $.$ ?'.& '.4?'.6 '.$?'.$ '.$ ?'.$

550 33.+?06.3 03.0 ?&.4 $+.' ?+.0 +4.&?$+.' %0.+ ?$&.'a +0. ?$0.'O(+ 4.6?'. %.% ?3.0 +.0?0. .$?+.' 4.' ?$.0a 4.' ?6.+

O(6 '.+?'.3 '.0 ?'.$ '.0?'.0 $.$?$.3 '.% ?$.'a

P#+ $.0?$.3 '.& ?'.4 '.?'.% $.'?'.& '.& ?'.+a $.' ?'.&P50 +%.0?0$.4 +'.3 ?$$. 0+.+?$+.' 3'.' ?. %4.4 ?+4.'a 33.% ?$+.+

P53 30.&?03.% 3'.3 ?$0.6 $&.'?$$.& 3'.%?$3.+ ++.3 ?0'.$a $.& ?$6.'

P56 '.6?'. '.+ ?'.+ '.3?'.3 '.3?'.0 '.% ?'.%a '.+ ?'.4

a. :mero de nematodos por 4 g de suelo mediab. Letras distintas indican diferencias significativas a lo largo de la edad urbana probado

por ,S+ de KuIey 5alfa P 4!4=6 y se muestran en negrita.



G3neros individual. En todos los sitios diferentes edades urbanas! se observaron un total de -Hdiferentes g3neros de los cuales "0 eran de la lactancia bacteriana y eran de alimentaci<nplantaci<n. ndependientemente del grupo tr<fico! la mayor'a de los g3neros de nematodosfueron m9s abundantes en sitios urbanos de edad 5=4 y 44 a>os6 2ue los nuevos sitios 5 4a>os6. Entre los nematodos alimentaci<n bacterianas! en %ulio! clase 1" g3neros!

Acrobeles! $ep)alobus y Wilsonema fueron m9s abundantes en los vie%os sitios urbanos 2ueen los nuevos sitios 5Kabla -6. En octubre! 1 clase g3neros! 8on)ystera y R)abditis y 1"clase g3nero! $ep)alobus fueron m9s abundantes en sitios urbanos antiguos! en comparaci<ncon los nuevos sitios. Entre el resto

Kabla -. La media de una serie de bacterias* alimentaci<n 516 g3neros de nematodos 5\ +E6pertenecientes a diferentes clases colonizador*persister 5uno al cuatro6 a lo largo de la edad dedesarrollo urbano7 edad 5 44 a>os6! de mediana edad 5 =4 a>os6 y el nuevo 5 4 a>os6sitios en %ulio y octubre.

="lyb

Octo7er

Gen"s Old (iddle 9ew Old (iddle 9ewBF1

unonema '.'0?'.'+ '.'0?'.'+

!i"lo#aster '.&?'.% $.0 ?'.& '.%?'.+ 0.0?0.0 $.%?'.6 $.$?$.' !i"lo#asteroides '.$?'.$ '.'3 ?'.$ '.0?'.+ '.'0?'.'+ $esodi"lo#aster '.'0?'.'+

$esor%a&ditis '.$?'.0 '.0 ?'.+ '.'3 ?'.$ '.'3?'.'6 '.'3 ?'.$

$on%'stera '.%?'.3 $.' ?'.% '.?'. 3.5 ±2.1a 4.0 ±4.1a 3.3 ±4.9b

Pana#rellus '.'+ ?'.$ '.'3 ?'.$

Pana#rolaimus $$.+?$3.$ 4.+ ?,.4 0.6?$.4 0+.'?$+. $%.$?$6.& $'.& ?4.,

Pelodera '.0?'.3 '.$ ?'.$ '.'3 ?'.$ '.6?'.& '.$?'.0 '.'3 ?'.$ (%a&ditis $,.4 ?&.4 $3.' ?6.$ $$.$?$$.6 8.8 ±6.1a 6.4 ±3.8a 3.3 ±3.2b

rice"%alo&us '.'0?'.'+

)ur&atri* '.$?'.0 '.$ ?'.0 '.$?'.0 BF2

+cro&eles 1.6 ±0.9a 1.4 ±1.6ab 0.8 ±1.0b '.3?'.% '.0?'.+ '.3 ?'.+

+cro&eloides $6.& ?4.4 ,., ?0., %.3?+.% 0'.% ?%.$ 03.'?$0.% $+.4 ?4.6,e"%alo&us 12.8±7.5a 8.5 ±3.9a 2.8 ±1.3b 21.3 ±14.6ab 14.9±2.6a 9.6 ±6.8b

,%ilo"lacus '.0?'.+

Euce"%alo&us 4.?%.+ 3., ?0.4 0.3?0.' '.6?'.+ '.4?'.& '.0 ?'.0 Placodira '.& ?$.4

Plectus 6.6?+.+ 0.3 ?$.6 0.0?$.% $'.& ?6.0 4.&?3.& %.3 ?$.6-ilsonema 1.3 ±1.1a 0.8 ±0.8ab 0.4 ±0.6b 0.0?3.4 '.?'.& '., ?'.&

BF3

%a&dolaimus '.0?'.3 '.$ ?'.'+ '.'4?'.'

)eratoce"%alus '.'0?'.'+

BF4

+laimus '.4?'.6 $.$ ?'.& '.4?'.6 '.$?'.$ '.$ ?'.$

a. :mero de nematodos por 4 g de suelo mediab. Letras distintas indican diferencias significativas probadas por DrusIal*Wallis 5alfa P

4!4=6! seguida de 8ann*W)itney y se muestran en negrita.

del nematodo g3neros de vida libre! el n:mero de Ap)elenc)oides 511"6! +orylaimus yEudorylaimus 5(8-6 fueron significativamente mayores en los vie%os sitios urbanos 2ue nuevossitios en %ulio 5# Z4!4= para todos! Kabla =6. En octubre! Ap)elenc)oides tambi3n fuesignificativamente abundante en sitios antiguos 2ue la nueva 5# Z4!4=6. Entre nematodog3neros 2ue se alimentan de plantas! #aratylenc)us y ,oplolaimus en %ulio y Kylenc)us y,oplolaimus en octubre mostraron diferencias significativas con la edad urbana! con un n:mero



de altas en los sitios antiguos 2ue la nueva 5Kabla 6. En resumen! los suelos urbanos de edad5=4 y 44 a>os6 tuvieron mayor abundancia y diversidad de nematodos 2ue los suelos urbanosde nuevo desarrollo. G3neros de nematodos pertenecientes a cp*" de clase eran dominantes.Las diferencias en los nematodos del suelo con la temporada

Abundancia y nivel de g3nero ri2ueza de nematodos totales! 1L y #1 aument< en octubre

en comparaci<n con %ulio independientemente de la edad urbana 5Kabla "6. Sin embargo! unaumento significativo solamente se observaron en los sitios de mediana edad 5abundanciatotal! # Z4!4=7 abundancia de 1L! # Z4!46. Algunos de los 'ndices de la comunidad denematodos tambi3n mostraron diferencias estacionales 5Kabla "6. Kanto la E y S fueronsignificativamente menores en octubre respecto a %ulio! pero s<lo en los sitios de mediana edad5# Z4!4= para ambos 'ndices6. $ fue mayor en octubre 2ue en %ulio en ambos vie%os y demediana edad los sitios 5# Z4!4= para ambos6. Suelo perfil faun'stica se presenta en la 1ig. ".Kodos los puntos de datos eran

Kabla =. La media de una serie de )ongos 2ue se alimentan 5clase 11! colonizador*persister "6!omn'voro 5(8! clase colonizador*persister - y =6 y depredadora 5#R! clase colonizador*persister -6 g3neros de nematodos 5\ +E6 a lo largo la edad de desarrollo urbano7 edad 5 44

a>os6! de mediana edad 5 =4 a>os6 y los nuevos 5 4 a>os6 en %ulio y octubre.

="lyb

Octo7er

Gen"s Old (iddle 9ew Old (iddle 9ewFF2

+"%elenc%oides 23.5 ±16.8a 16.8 ±6.3ab 9.5 ±3.3b 39.3 ±11.0ab 50.7 ±15.5a 34.0 ±10.5b

+"%elenc%us ,.& ?&.4 %.+?3.' +.% ?3.0 &.6 ?6.6 $$.4 ?%.$ &.?0.4OM4

!or'laimus 4.1 ±1.9a 4.6 ±2.7a 2.8 ±2.1b +., ?0.3 +.4 ?'.4 3.0?$.% Eudor'laimus 2.9 ±1.3a 1.7 ±0.6ab 1.2 ±0.9b 3.4 ?$., 0.' ?$.0 3.4?+.$ .a&ronema '.0 ?'.$ '.'0?'.'+ '.$ ?'.$ '.+ ?'.& '.$ ?'.$ '.$?'.$

Pun#entus '.3 ?'.3 '.3?'.0 '.0 ?'.$ '.$ ?'.$ '.3 ?'.0 '.$?'.$OM5

!iscolaimus '.+ ?'.3 '.0?'.$ '.0 ?'.0 $.$ ?$.3 '.% ?$.$ '.'3?'.'6PR4

$ononc%us $.0 ?$.3 '.&?'.4 '., ?'.% $.' ?'.& '.& ?'.+ $.'?'.&



Kabla . La media de una serie de plantas 2ue se alimentan 5116 g3neros de nematodos 5\ +E6pertenecientes a diferentes clases *persister colonizador 5dos a cinco6 a lo largo de la edad dedesarrollo urbano7 edad 5 44 a>os6! de mediana edad 5 =4 a>os6 y los nuevos 5 4 a>os6en %ulio y octubre.

="lyb

Octo7er

Gen"s Old (iddle 9ew Old (iddle 9ewPF2

oleodorus '.3?'.4 '.6 ?'., '.6 ?'.4 '.$ ?'.$ '.$?'.$ '.'?'.$ Filenc%us $0.6?$$. $'.' ?6.' 4.' ?+. 4.$ ?0.6 $'., ?+.6 &.4?6.+

Parat'lenc%us 1.7 ±0.8a 2.1 ±1.7a 1.4 ±2.2b %.+ ?+.& &.0?4. %.%?%.

Psilenc%us '.$ ?'.$ '.$ ?'.3 '.$ ?'.0 '.0?'.3 '.$?'.0

'lenc%us 3$.4?$$.& 04.4 ?,.& $6.+ ?$'.+ 16.2 ±5.1ab 48.4 ±50.5a 18.1±7.8b

PF3

,riconemella '.'3 ?'.'4



,riconemoides $.3?$.3 '.4 ?'.4 '.3 ?'.+ '.4 ?'.4 '.3?'.3 '.0?'.3 /elicot'lenc%us $3.+?$3.6 $6.$ ?,.4 6.' ?6.$ $%.+ ?$0.' $3.+?$3.% +.%?3.6

/emicriconemoides '.'0 ?'.'+ /eterodera 0.'?+.' '.3 ?'.0 '.$ ?'.3 '.& ?'.% $.%?0.0 '.0?'.0 /o"lolaimus 3.6 ±2.4a 2.1 ±1.2ab 1.6 ±1.5b 1.0 ±0.7a 1.0 ±1.2a 0.6 ±0.9b

Prat'lenc%us $'.& ?%.' ,.% ?3.6 $'.' ?4.3 ,.3 ?4.$ 0+. ?$+.' $0. ?$$.0

)'lenc%or%'nc%us $.'?'. $., ?$.% '.6 ?'.6 0.% ?$.6 3.$?$.& $.6?$.0PF4

)ric%odorus '.&?$.' '.6 ?'.4 '.% ?'. PF5

.on#idorus '.$?'.$ '.' ?'.$

0i"%inema '.+?'.+ '.+ ?'.+ '.3 ?'.+ '.3 ?'.3 '.%?'.% '.+?'.4



1igura ". Suelo perfil an9lisis faun'stico de los vie%os sitios urbanos! de mediana edad y losnuevos muestreados en %ulio y octubre@ barras de error Y e F indica desviaciones est9ndar de'ndice de estructura 5S6 y el 'ndice de enri2uecimiento 5S6! respectivamente.

situada en el cuadrante A! 2ue indica enri2uecido pero mal estructurada condici<n redalimentaria nematodos del suelo. En el perfil de la fauna! sitios diferentes edades urbanas no

eran distinguibles! pero las variaciones estacionales eran evidentes. $on la disminuci<n de laE y S en octubre! los puntos de datos desplazado )acia la es2uina inferior iz2uierda delcuadrante A. Entre 'ndices de madurez! :nica diferencia significativa se encontr< con 8"*=2ue mostraron descenso en octubre en los sitios de mediana edad 5# Z 4!4=6. En general! 8!8"*= y 8 fueron m9s ba%os en octubre! en comparaci<n con %ulio. Kodos los 'ndices sugieren2ue la estructura de la red tr<fica nematodo fue menor en octubre en comparaci<n con %ulio.

En general! la abundancia de nematodos para gremios funcionales fue mayor en octubre de %ulio! pero no )ubo diferencias en funci<n de los gremios funcionales y era urbana 5Kabla 06.a%a de clase cp nematodos alimentaci<n bacterianas eran generalmente m9s altos en n:meroen octubre 2ue en %ulio 5sitio de mediana edad! # Z4!4= para 1"6! pero la abundancia dealimentadores bacterianas de clase alta cp 510 y 1-6 fue menor. :mero de nematodos

pertenecientes a 11" fueron significativamente mayores en octubre en comparaci<n con el mes



de %ulio en los sitios urbanos de mediana edad y los nuevos 5# Z4!4 para ambos sitios6.:mero de nematodos se alimentan de plantas! independientemente de su clase cp! tendi< aser menor en octubre de %ulio en sitios urbanos antiguos y nuevos. #or el contrario! susabundancias fueron mayores en los sitios de mediana edad.

Entre los g3neros de nematodos individual! #lacodira! #anagrellus! Kricep)alobus!

8esodiplogaster! Kurbatri;! Keratocep)alobus y Kric)odorus s<lo se encontraron en %ulio 5Kabla- y 6. $)iloplacus! unonema! ,emicriconemoides y $riconemella solamente se observaronen octubre. A trav3s de todos los g3neros de nematodos! g3neros de nematodos m9sdominantes fueron Kylenc)us y Ap)elenc)oides! independientemente de la edad urbana y latemporada. Entre las bacterias 2ue alimentan los nematodos! R)abditis fue predominante en

%ulio y Acrobeloides en octubre. En general! el n:mero de nematodos fue mayor en octubre de %ulio! pero el 'ndice de estructura fue menor debido al predominio de los nematodos ba%as declase cp.

Las diferencias en los nematodos del suelo con la distancia a la carretera

La mayor parte de las variables de la comunidad de nematodos del suelo no difiri< con ladistancia a la carretera 5Kabla 6. S<lo abundancia de 1L! 1 y 11" fueron significativamentediferentes a lo largo del factor de distancia 5# Z4!4= para cada uno6. $uatro principalesvariables de la comunidad 5la ri2ueza total a nivel de g3nero! la abundancia de nematodostotales! 1L y #16 se presentan en la 1ig. 0. A pesar de 2ue las diferencias estad'sticamentesignificativas s<lo se detectaron con abundancia de nematodos totales en los sitios antiguosdel muestreo de octubre 5# Z4.4=! 1igura "b.6! La ri2ueza a nivel de g3nero! incluyendo laabundancia de nematodos totales! 1L y #1 eran consistentemente m9s altos en lugaresinteriores en comparaci<n con lugares del lado del camino! independientemente de la edadurbana y el tiempo de muestreo.



1igura 0. $omparaci<n de la ri2ueza a nivel de g3nero 5a6! la abundancia del total 5b6! 5c6 y 5d6

2ue se alimentan de plantas nematodos entre vie%os! media y nuevos sitios urbanos enmuestras de %ulio y octubre de vida libre. ares y barras de error representan medias ydesviaciones est9ndar. Letras diferentes indican diferencias significativas en un modelo linealseguido de ,S+ 5valor de p Z4!4=6 de KuIey.

Los coeficientes de correlaci<n entre la abundancia de nematodos y las variables del suelo

La correlaci<n entre las variables de nematodos y las propiedades 2u'micas del suelo se midi<s<lo en %ulio. En primer lugar! las correlaciones generales entre los nematodos del suelo y lasvariables 2u'micas 5p, del suelo! $a intercambiable! el total de $! total! nitrato*! S(8 y derelaci<n $ V 6 se sometieron a pruebas de todo el con%unto de datos 5n P C6. S<lo la ri2ueza a

nivel de g3nero de nematodos totales! 1L y #L mostraron fuertes correlaciones positivascon $a intercambiable! total y nitrato* 5][ 4!4! valores de p Z4!4=6. inguna de lasvariables de abundancia de nematodos o 'ndices comunitarios se correlacionaron con lasvariables del suelo 5valores de p Z4!4=6.#ara e;aminar c<mo los nematodos del suelo y variables 2u'micas correlacionados a lo largode la edad de desarrollo urbano o la distancia a las carreteras! el con%unto de datos se dividi<!ya sea por el factor distancia 5n P /6 o el factor de la edad urbana 5n P 6! respectivamente5Kabla H6 . Las variables de abundancia nematodos mostraron fuertes correlaciones positivascon las variables 2u'micas del suelo a lo largo de la edad de desarrollo urbano.



+entro de localizaciones interiores! carbono total del suelo se correlacion< positivamente con laabundancia de totales y de vida libre de nematodos! y el n:mero de g3neros 54!/" Z][ 4!4 yvalores de p Z4!4= para la abundancia de nematodos de vida libre y el n:mero de g3neros6. Elp, del suelo tambi3n mostr< positivo fuerte

Kabla H. $oeficiente de correlaci<n de #earson 5]6 para el n:mero total de nematodos y eln:mero de g3neros con carbono total del suelo. #ara probar la correlaci<n a lo largo de a>osde desarrollo urbano! los datos se dividieron por el interior y por carretera! y para probar lacorrelaci<n a lo largo de la distancia a las carreteras! los datos se dividieron por el factor de laedad urbana.

Gradient 8ocations

2otal n"m7er of nematodes Gen"s richness

@ P val"e @ P val"e!long the "r7an nterior '.%6 A'.$' '.46 A'.'6

development age #oadside '.40 /'.'6 '.6+ n.s.

!long theOld '.'4 n.s.

a

'.$' n.s.(iddle '.$0 n.s. '.$+ n.s.

Distance to roads 9ew '.3' n.s. '.'6 n.s.a n.s.: not significant P val"esB'.$'

correlaciones con la abundancia del total! nematodos 5valores de p 4!C= Z][ 4!H4 y Z4!4= paratodos6 de vida libre y todo cp*" clase 5incluyendo la alimentaci<n con la planta6! y el n:mero deg3neros totales a lo largo de la edad de desarrollo urbano. +entro lugares borde de lacarretera! p, del suelo! carbono total del suelo! nitr<geno y S(8 tuvo fuertes correlacionespositivas con la abundancia de nematodos se alimentan de plantas totales! de vida libre y y conel n:mero de g3neros 54!C4 Z][ 4.=4! #*valores Z4.4= para todos! e;cepto para el n:mero denematodos de vida libre y carbono total! y entre n:mero de g3neros y el carbono total6 a lolargo de la edad de desarrollo urbano. Sin embargo! las variables de nematodos del suelo y2u'micos no se correlacionaron a lo largo de la distancia a las carreteras.

+iscusi<n

Anteriormente! )emos encontrado 2ue las propiedades 2u'micas del suelo clave variaron con laedad el desarrollo urbano y la distancia de la carretera de una manera predecible 5#arI et al.!"44! en prensa6. A2u'! )emos probado si la comunidad de nematodos del suelo tambi3n var'ade manera similar con los mismos factores urbanos. El tama>o y la diversidad de la comunidad

de nematodos del suelo var'an del mismo modo 2ue la edad de desarrollo urbano! pero no conla distancia a las carreteras. Esta falta de relaci<n entre los nematodos y las propiedades2u'micas del suelo a lo largo de la distancia a las carreteras sugiere posibles problemas en losprocesos del suelo! tales como descomposici<n y el ciclo de nutrientes en los suelos del ladode la carretera urbana! 2ue no se pod'a deducir de 2u'mica del suelo analiza solo.La abundancia y nivel de g3nero ri2ueza de nematodos del suelo mostr< claramente patr<nsimilar con las propiedades 2u'micas del suelo con la edad de desarrollo urbano. Sitiosurbanos vie%os 5=4 y 44 a>os6! donde se observa mayor cantidad de suelo total de $! yS(8 5#arI et al.! "44! en prensa6! conten'an m9s abundantes y diversos nematodos del sueloen comparaci<n con los sitios urbanos desarrollados recientemente 5 4 a>os 6. Se )ainformado de 2ue la abundancia de nematodos del suelo! en particular los alimentadores



microbianas! se correlacion< positivamente con el suelo $! y S(8 5#orazinsIa et al.! //C7e)er et al! "4407.. Sanc)ez*8oreno et al "446 en los suelos agr'colas . Kambi3n el p, delsuelo! el total de los contenidos de y S(8 podr'a e;plicar las variaciones en la composici<nde las comunidades de nematodos! a trav3s de los pastizales rumanos 5#opovici y $iobanu!"4446. uestros resultados tambi3n mostraron 2ue la abundancia y diversidad de nematodos

del suelo se correlacionaron con variables claves 2u'micas del suelo en suelos urbanos!especialmente con la edad de desarrollo urbano. #or lo tanto! se concluye 2ue los nematodosdel suelo son buenos bioindicadores de las condiciones 2u'micas del suelo resultantes dediferentes longitudes de per'odo de la urbanizaci<n.

uestro estudio tambi3n indic< 2ue los nematodos del suelo son potencialmente valiososbioindicadores de condiciones del ecosistema del suelo urbano! mostrando las diferenciasentre las propiedades 2u'micas del suelo y de las comunidades de nematodos en suelos dellado de la carretera urbana. Es decir! la comunidad de nematodos del suelo an9lisis puedenindicar el potencial de supresi<n de las funciones del suelo en suelos por el lado de la carreteraurbanas 2ue no fueron detectados solo con la medici<n del tama>o de piscinas 2u'micas del

suelo. A pesar de 2ue las cantidades de suelo total de $! y S(8 fueron mayores en un ladodel camino de localizaciones interiores! abundancia de nematodos no difer'an. Aun2ue no est9claro por 2u3 no e;iste una correlaci<n entre la 2u'mica del suelo y nematodos en suelos dellado de la carretera urbana! los posibles mecanismos se puede especular sobre la base deestudios previos de los suelos urbanos. En primer lugar! es posible 2ue la calidad de $! yS(8 en suelos borde de la carretera puede ser diferente de los suelos interiores. Se )adocumentado 2ue los materiales antropog3nicos! tales como 5cal! carb<n! )idrocarburosarom9ticos polic'clicos y fenoles6 son posibles fuentes de materia org9nica y carbono en lossuelos urbanos 5Wu et al.! ///7. eyer et al! "447 Lorenz y Dandeler ! "44=7 8orrilo et al!"44H7.. orra et al! "44C6. Kales sustratos antropog3nicos pueden no ser f9cilmente bio*disponible. +ebido a la pro;imidad a la carretera asfaltada! suelos borde de la carretera puedenrecibir mayor proporci<n de materiales antropog3nicos 2ue los lugares interiores. #or lo tanto!la cantidad biodisponible del total de $! y S(8 lo 2ue afectar'a el tama>o de la comunidadde nematodos del suelo en los suelos del lado de la carretera no puede ser mayor encomparaci<n con los suelos interiores. En segundo mecanismo posible es condici<n de estr3sinducido por la contaminaci<n de los suelos por el lado de la carretera. 8uc)os de los estudiosanteriores )an documentado altas concentraciones de metales pesados 5#b! $u! ^n y $r6 ensuelos del lado de la carretera! planta y polvo de la calle 5#agotto et al "447. Kurer et al "447.8anta et al. "44"7. El *,asan et al "447 Guan y #aert "446. La acumulaci<n de metalespesados en los suelos del lado de la carretera puede )aber tenido efectos adversos sobre lacomunidad microbiana del suelo! suprimiendo as' la descomposici<n microbiana mediada y el

ciclo de nutrientes. La supresi<n de los ciclos de nutrientes puede limitar el flu%o de energ'a alos nematodos del suelo. Alternativamente! los metales pesados pueden afectar negativamentea los nematodos del suelo. ematodos del suelo! se encontraron grupos particularmente altosde clase cp a ser sensibles a la contaminaci<n por metales pesados en el suelo 5ûllini y#eretti! /C7 Dort)als et al! //a! b7. Dort)als et al.! "4447 ongers et al.! "447 agy! "44/6.#ara confirmar los mecanismos de la falta de correlaci<n entre la 2u'mica del suelo ynematodos en suelos del lado de la carretera! ser'a necesario caracterizar la composici<n delsuelo concentraciones de metales pesados $ y S(8! y! y directamente medir los procesos delsuelo tales como la descomposici<n y la tasa de nitrificaci<n.

S<lo )ay pocos estudios 2ue se )ab'an probado valor indicativo de los 'ndices de la comunidad



de nematodos del suelo para las influencias antropog3nicas en zonas urbanas 5#avao*ûcIerman y $oleman! "44H7. riar et al! "44H6. uestros resultados en cuanto a la potenciaindicativa de los 'ndices de la comunidad de nematodos del suelo ba%o la influencia deurbanizaci<n parece no estar de acuerdo con estudios previos. #avao*ûcIerman y $oleman5"44H6 compararon las comunidades de nematodos del suelo en suelos forestales ribere>as

2ue difieren en el uso del suelo 5zonas rurales! suburbanas y urbanas6. Sus resultadossugieren 2ue el uso del suelo urbano altera la composici<n funcional! pero no la diversidadta;on<mica de nematodos del suelo. riar et al. 5"44H6 del suelo en comparaci<n redalimentaria de nematodos en diferentes )9bitats a lo largo de un gradiente de impactoantropog3nico. Kres 'ndices de nematodos! 8! E y S e;plicaron mayor'a de variaci<n entrelos )9bitats. Sin embargo! en nuestro estudio la composici<n! abundancia y nivel de g3nerodiferenciado suelos a lo largo del gradiente era urbana! pero no los 'ndices de la comunidad.Los resultados contrastantes de nuestro estudio pueden deberse a las diferencias en la escalay el tipo de influencia antropog3nica estudiados. #arece 2ue en la resoluci<n de los 'ndices dela comunidad de nematodos del suelo es suficiente para distinguir usos de la tierra! perodemasiado gruesos para diferenciar gradiente de las perturbaciones en el l'mite urbano de la

misma utilizaci<n de la tierra! donde la abundancia y diversidad de g3nero tal vez m9s :til.(tra raz<n para la falta de diferencias en los 'ndices de la comunidad a lo largo del nematodoera urbana puede ser la alta proporci<n de un gremio funcional en los suelos muestreados ennuestro estudio.

Kodos los 'ndices comunitarios disponibles se calculan como proporciones de gremiosfuncionales indicativos a toda la comunidad con diferentes sistemas de ponderaci<n 5ongers!//47 1erris et al.! "446. En todos los suelos urbanos incluidos en la muestra de nuestroestudio! los cp*" nematodos clase fueron predominantes independientemente del grupo tr<fico7t'picamente! 4 a H4_ de los nematodos totales en nuestras muestras. #or lo tanto! esprobable 2ue la alta proporci<n de cp*" nematodos clase sobre ensombrecido la informaci<nde nematodos de clase alta cp a pesar de su alto valor de ponderaci<n! por lo tanto! lareducci<n de los valores indicativos de los 'ndices basados en la comunidad.Undices de la comunidad de nematodos de alianza basada funcionales no tienen en cuenta eltama>o o la biomasa de la comunidad de nematodos del suelo! por lo tanto puede noproporcionar informaci<n sobre la cantidad de la funci<n de la red alimentaria del suelo. Si seconsidera s<lo la informaci<n de los 'ndices de la comunidad! de nematodos del suelo lasredes tr<ficas de los sitios antiguos urbanos 5=4 y 44 a>os6 y nuevos sitios 5 4 a>os6 y entrelocalidades del interior y del lado de la carretera no difieren. Sin embargo! la comunidad denematodos del suelo en el antiguo suelo urbano fue de alrededor de != veces m9s grande 2ueel de nuevos sitios en el n:mero de nematodos totales. A pesar de 2ue las comunidades de

nematodos en sitios urbanos antiguos y nuevos son funcionalmente similares seg:n lo indicadopor los 'ndices de la comunidad! el importe total de la funci<n realizada puede diferir con eltama>o de la comunidad.Los resultados de este estudio tambi3n proporcionan informaci<n sobre la relaci<n entre laperturbaci<n y la naturaleza de las v'as de descomposici<n en los suelos urbanos. Se )asugerido 2ue las bacterias mediadas descomposici<n ser'a la v'a de detritus dominante ensuelos alterados repetidamente 5,edlund et al.! "44-6. La relaci<n de la alimentaci<n con)ongos a los nematodos se alimentan de bacterias! o de la $! pueden proporcionar informaci<n sobre las v'as de descomposici<n en el suelo 5e)er! ///7. 1erris et al "446! ylos valores m9s ba%os indican descomposici<n dominada por bacterias. Kambi3n la proporci<nde )ongos 2ue se alimentan a los nematodos se alimentan de bacterias! valor de $! y la



densidad de )ongos se )a demostrado 2ue disminuye con la pro;imidad a las zonas urbanas5#ouyat et al.! //-7 #avao*̂ ucIerman! "4407 #avao*ûcIerman y $oleman! "44H6. Engeneral! nuestros resultados est9n de acuerdo con estos informes. En nuestro estudio! lasredes alimentarias del suelo urbano se encuentra en el cuadrante A! 2ue representa granperturbaci<n y canales de descomposici<n dominados bacterianas 51erris et al.! "446. Sin

embargo! las diferencias en $ se encuentran a lo largo de la edad urbana pueden indicar unaspecto diferente. $ disminuy< con la edad urbana! 2ue tiene un valor m9s ba%o de los sitiosantiguos 5 44 a>os6 y la m9s alta en los nuevos sitios urbanos 5 4 a>os6. Esto sugiere 2uelos suelos urbanos m9s recientemente perturbados conten'an nem9todos alimentaci<n m9s)ongos! lo 2ue indica la alimentaci<n detritus )ongos impulsada Jeb en comparaci<n con lossuelos urbanos antiguos. Kales indicaciones contrastantes pueden ser causados por laambigèdad del comportamiento de alimentaci<n de algunos nematodos. Los :nicos dosg3neros de nematodos 2ue se alimentan de )ongos encontrados en este estudio eran g3neros

Ap)elenc)oides y Ap)elenc)us! Ap)elenc)oides ser el dominante. Sin embargo! se )asugerido 2ue muc)as especies de Ap)elenc)oides s<lo pod'an ser clasificados como ra'z Vf:ngicas la alimentaci<n de nematodos 5So)lenius et al! /HH7. Feates et al.! //06! pero no tan

estricta alimentaci<n fungal* o *AL8EKA+(RES ra'z. +el mismo modo! muc)as especies deKylenc)us! 2ue se clasifican como de plantas alimentadores! se )an encontrado para ser alimentadores f:ngicas 5So)lenius et al! /HH7.. Feates et al! //06. #or lo tanto! lainterpretaci<n de $ y la inferencia sobre la comunidad microbiana de la asamblea de lacomunidad de nematodos debe tener precauci<n.

En general! la abundancia y diversidad de nematodos refle%an las diferencias en el tama>o delas piscinas de nutrientes del suelo con la edad de desarrollo urbano. La falta de correlaci<nentre la abundancia de nematodos y la cantidad de variables 2u'micas del suelo en suelosurbanos del lado de la carretera ofrece posibles ideas sobre la supresi<n de los procesos del

suelo. Sin embargo! los 'ndices de la comunidad de nematodos basados en el concepto dealianza funcional no ten'an muc)o valor indicativo para la diferenciaci<n de los suelos urbanoscon gradiente de perturbaci<n a escala fina! la distancia a las carreteras y la edad de desarrollourbano en este estudio. #uede ser por2ue los 'ndices tales comunitarios s<lo proporcionaninformaci<n sobre los tipos de funciones 2ue la comida Jeb de nematodos del suelo puedeproporcionar! pero no la capacidad y la estabilidad de la funci<n 2ue se realiza 2ue se fi%e por eltama>o y la diversidad de la comunidad.

Agradecimientos

Los autores agradecen a ancy #anadero $azan en el $entro de Servicios Educativos del

$ondado de StarI para la ad2uisici<n de permisos de las escuelas p:blicas para el muestreodel suelo y proporcionar uso de la tierra la )istoria de las escuelas. Kambi3n agradecemos al+r. Ruis)eng An y el +r. BayaIris)nan Saimandir por ayudar con el muestreo de suelos y eldoctor Ganpati . Bagdale para proporcionar sus conocimientos sobre la identificaci<n de losnematodos. #or :ltimo! agradecemos a +r. Robin AB Kaylor y el +r. +ebora) A. e)er por suasesoramiento en el an9lisis de datos. Este estudio fue financiado por el #rograma de Ecolog'adel #aisa%e &rbano de la &niversidad Estatal de ()io.

References



<eyer 8, ahle P, retschmer *, )" 8. 0''$. Soil organic matter composition of man

impacted "r7an sites in 9orth Germany. =o"rnal of Plant 9"trition and Soil Science $%+:

363%+.

<iederman 8!, <o"tton 2), )hisenant SG. 0''&. 9ematode comm"nity development early in

ecological restoration: 2he role of organic amendments. Soil <iology and <iochemistry+':03%%034+.

<ongers 2. $'. 2he mat"rity inde>: an ecological meas"re of environmental dist"r7ance 7ased

on nematode species composition. Oecologia &3:$+$.

<ongers 2, orthals G. $+. 2he 7ehavio"r of mat"rity inde> and plant parasite inde> "nder

enriched conditions. Proced"es 00nd

nternational 9ematology Symposi"m. Gent,<elgi"m, 3.

<ongers 2, van der (e"len *, orthals G. $4. nverse relationship 7etween the nematode

mat"rity inde> and plant parasite inde> "nder enriched n"trient conditions. !pplied Soil

Ecology %: $6$.

<ongers 2, <ongers (. $&. 5"nctional diversity of nematodes. !pplied Soil Ecology $':03

06$.

<ongers 2, 5erris *. $. 9ematode comm"nity str"ct"re as a 7ioindicator in environmental

monitoring. 2rends in Ecology and Evol"tion $+:00+00&.

<ongers 2, lieva(a"lec , Eschmitt . 0''$. !c"te sensitivity of nematode ta>a to C"SO+

and relationships with feedingtype and lifehistory classification. Environmental

2o>icology and Chemistry 0':$6$$$6$%.

<riar SS, =agdale G<, Cheng F, *oy C), (iller S!, Grewal PS. 0''4. ndicative val"e of soil

nematode food we7 indices and trophic gro"p a7"ndance in differentiating ha7itats with a

gradient of anthropogenic impact. Environmental <ioindicators 0:$+%$%'.

+3



Cheng F, #ichmond DS, Salminen SO, Grewal PS. 0''&a. Ecology of "r7an lawns "nder

three common management programs. Ur7an Ecosystems $$:$44$6

Cheng F, Grewal PS, Stinner <#, *"rto !, *ama *<. 0''&7. Effects of longterm

t"rfgrass management practices on soil nematode comm"nity and n"trient pools.!pplied Soil Ecology 3&: $4+$&+

Cheng F, Grewal PS. 0''. Dynamics of the soil nematode food we7 and n"trient pools "nder

tall fesc"e lawns esta7lished on soil matrices res"lting from common "r7an development

activities. !pplied Soil Ecology +0:$'4$$4.

El*asan 2, <atarseh (, !lOmari *, Fiadat !, El!lali !, !l9aser 5, <erdanier <), =iries !.

0''%. 2he distri7"tion of heavy metals in "r7an street d"sts of ara city, =ordan. Soil

and Sediment Contamination $6: 3643%6.

Essin , #omeyn . $+. Est"arine nematodes as indicators of organic poll"tionH an e>ample

from the Ems est"ary. 9etherlands =o"rnal of !I"atic Ecology 0&:0$30$.

Ettema C*, <ongers 2. $3. Characteriation of nematode coloniation and s"ccession in

dist"r7ed soil "sing the mat"rity inde>. <iology and 5ertility of Soils $%: 4&6.

5erris *, <ongers 2, de Goede #G(. 0''$. ! framewor for soil food we7 diagnostics:

e>tension of the nematode fa"nal analysis concept. !pplied Soil Ecology $&:$30.

5erris *, <ongers 2. 0''%. 9ematode indicators of organic enrichment. =o"rnal of 9ematology

3&: 3$0.

5legg =(, *ooper D=. $4'. E>traction of freeliving stages from soil. n: So"they =5, editor.

8a7oratory methods for wor with plant and soil nematodes. 8ondon: *er (aJestyKs

Stationery Office *(SO1, pp.600.

5recman D), Ettema C*. $3. !ssessing nematode comm"nities in agroecosystems of

varying h"man intervention. !gric"lt"re, Ecosystems and Environment +6: 030%$.

Goodey 2. $%3. Soil and freshwater nematodes. 8ondon: (eth"en and Co. 8td.

G"an DS, Peart (#. 0''%. *eavy metal concentrations in plants and soils at roadside locations

and pars of "r7an G"angho". =o"rnal of Environmental Science China1 $&: +66'0.

=im CL. $&. Physical and chemical properties of a *ong ong roadside soil in relation to

"r7an tree growth. Ur7an Ecosystems 0: $4$$&$.

*edl"nd , Griffiths <, Christensen S, Sche" S, SetMlaM *, 2scharnte 2, Nerhoef *. 0''+.

2rophic interactions in changing landscapes: responses of soil food we7s. <asic and

!pplied Ecology 6:+66'3.

++



aye =P, (cC"lley #8, <"re C. 0''6. Car7on fl">es, nitrogen cycling, and soil micro7ial

comm"nities in adJacent "r7an, native and agric"lt"ral ecosystems. Glo7al Change

<iology $$: 6466&4

aye =P, (aJ"mdar !, Gries C, <"yant"yev !, Grimm 9<, *ope D, =enerette GD, Fh" ),<aer 8. 0''&. *ierarchical <ayesian scaling of soil properties across "r7an,

agric"lt"ral, and desert ecosystems. Ecological !pplications $&:$30$+6.

orthals G), van de Ende !, van (egen *, 8e>mond 2(, ammenga =E, <ongers 2. $%a.

Shortterm effects of cadmi"m, copper, nicel and inc on soil nematodes from different

feeding and lifehistory strategy gro"ps. !pplied Soil Ecology +:$'4$$4.

orthals G), 8e>mond 2, ammenga =, <ongers 2. $%7. 8ongterm effects of copper and p*

on the nematode comm"nity in agroecosystem. Environmental 2o>icology and

Chemistry $6:4&6.

orthals G), <ongers (, 5oema !, D"ec 2!, 8e>mond 2(. 0'''. =oint to>icity of copper

and inc to a terrestrial nematode comm"nity in an acid sandy soil. Ecoto>icology

:0$00&.

8oren , andeler E. 0''6. <iochemical characteriation of "r7an soil profiles from

St"ttgart, Germany. Soil <iology and <iochemistry 34: $343$3&6.

8oren , Preston C(, andeler E. 0''%. Soil organic matter in "r7an soils: Estimation of

elemental car7on 7y thermal o>idation and characteriation of organic matter 7y solid

state C$3 n"clear magnetic resonance 9(#1 spectroscopy. Geoderma $3': 3$0303.

(anta DS, !ngelone (, <ellanca !, 9eri #, Sprovieri (. 0''0. *eavy metals in "r7an soils: a

case st"dy from the city of Palermo Sicily1, taly. Science of 2otal Environment

3'':000+3.

(orillo E, #omero !S, (aI"eda C, (adrid 8, !Jmone(arsan 5, Grcman *, Davison C(,

*"rstho"se !S, )illaverde =. 0''4. Soil poll"tion 7y P!*s in "r7an soils: a comparison

of three E"ropean cities. =o"rnal of Environmental (onitoring. : $''$$''&.

(oore =C, de #"iter PC. $$. 2emporal and spatial heterogeneity of trophic interactions within

7elowgro"nd food we7s. !gric"lt"re, Ecosystems and Environment 3+:34$34.

9agy P. 0''. Case st"dies "sing nematode assem7lage analysis in terrestrial ha7itats. n:)ilson (=, ao"liD"arte 2, editors. 9ematodes as environmental indicators.

O>fordshire, U: C!< P"7lishing, pp.$40$&4.

9eher D!, Camp7ell C8. $+. 9ematode comm"nities and micro7ial 7iomass in soils

with ann"al and perennial crops. !pplied Soil Ecology $: $40&.

+6



9eher D!. $. 9ematode comm"nities in organically and conventionally managed

agric"lt"ral soils. =o"rnal of 9ematology. 3$: $%$$%&.

9eher D!. 0''$. #ole of nematodes in soil health and their "se as indicators. =o"rnal of

9ematology 33:$%$$%&.

9eher D!, <ar7erchec (E, El!llaf S(, !nas O. 0''3. Effects of dist"r7ance and ecosystem

on decomposition. !pplied Soil Ecology. 03: $%6$4.

9orra S, 8ana Panditha (, ramar U, St"7en D. 0''%. (ineralogical and geochemical

patterns of "r7an s"rface soils, the e>ample of Pforheim, Germany. !pplied

Geochemistry 0$: 0'%+0'&$.

9orra S, 5Jer 9, 8i 5, Ch" , ie , St"7en D. 0''&. 2he infl"ence of different land "ses on

mineralogical and chemical composition and horionation of "r7an soil profiles in

ingdao, China. =o"rnal of Soils and Sediments &: +$%.

Ohio )e7 8i7rary. San7orn 5ire ns"rance (aps. !vaila7le at

http:dmc.ohiolin.ed".pro>y.oplin.orgoplinmap.htm. !ccessed ="ne 0''4

Ona 85, (elinada !, !l7erto P, Pr"dente =!, Sig"a GC. 0''%. 8evels of lead in "r7an soils

from selected cities in a central region of the Philippines. Environmental Science and

Poll"tion #esearch $3:$44$&3.

Pagotto C, #emy 9, 8egret (, 8e Cloirec P. 0''$. *eavy metal poll"tion of road d"st and

roadside soil near a maJor r"ral highway. Environmental 2echnology 00:3'43$.

Par S=, Cheng F, Lang *, (orris E, S"therland (, (cSpadden Gardener <<, Grewal PS.

0'$'. Differences in soil chemical properties with distance to roads and age of

development in "r7an areas. In "ress at Ur7an Ecosystems.

PavaoF"cerman (!. 0''3. Soil ecology along an "r7an to r"ral gradient in the so"thern

!ppalachians. Ph.D. Dissertation. University of Georgia.

PavaoF"cerman (!, Coleman DC. 0''6. Decomposition of chestn"t oa uercus "rinus1

leaves and nitrogen mineraliation in an "r7an environment. <iology and 5ertility of

Soils +$: 3+33+.

PavaoF"cerman (!, Coleman DC. 0''4. Ur7aniation alters the f"nctional composition, 7"t

not ta>onomic diversity, of the soil nematode comm"nity. !pplied Soil Ecology 36: 3033.

Popovici , Cio7an" (. 0'''. Diversity and distri7"tion of nematode comm"nities in grasslands

from #omania in relation to vegetation and soil characteristics. !pplied Soil Ecology $+:

043%.

+%



Po"yat #N, Parmelee #), Carreior ((. $+. Environmental effects of forest soilinverte7rate

and f"ngal densities in oa stands along an "r7anr"ral land "se gradient. Pedo7iologia

3&: 3&63.

Porainsa 8, (cSorley #, D"ncan ), Gallaher #9, )heaton 2!, Parsons 8#. $&.

#elationships 7etween soil chemical stat"s, soil nematode comm"nity, ands"staina7ility indices. 9ematropica 0&: 0+0%0.

Po"yat #N, Groffman P, Lesilonis , *ernande 8. 0''0. Soil car7on pools and fl">es in

"r7an ecosystems. Environmental Poll"tion $$%: S$'4S$$&.

SQnche(oreno S, (inoshima *, 5erris *, =acson 8E. 0''%. 8ining soil properties

and nematode comm"nity composition: effects of soil management on soil food

we7s. 9ematology &: 4'34$6.

Shannon CE, )eaver ). $+. 2he mathematical theory of comm"nication. University

of llinois, Ur7ana.

Shepherd !(. $4'. Preparation of nematodes for electron microscopy. n: So"they =5, editor.

8a7oratory methods for wor with plant and soil nematodes. 8ondon: *(SO. pp.&&6.

Sohleni"s <, Persson *, (agn"sson C. $44. Distri7"tion of root and soil nematodes in a

yo"ng Scots pine stand in central Sweden. Ecological <"lleting Stocholm1 06:3+'

3+4.

2"rer D, (aynard =<, Sansal"one ==. 0''$. *eavy metal contamination in soils of "r7an

highways: Comparison 7etween r"noff and soil concentrations at Cincinnati, Ohio.

)ater, !ir and Soil Poll"tion $30:033$+.

)" , <l"me * P, <eyer 8, Schle"R U. $. (ethod for characteriation of inert

organic car7on in Ur7ic !nthrosols. Comm"nications in Soil Science and Plant

!nalysis 3': $+4$6'%.

Leates G), <ongers 2, De Goede #G(, 5recman D), Georgieva SS. $3. 5eeding ha7its

in soil nematode families and genera an o"tline for soil ecologists. =o"rnal of

9ematology 06:3$633$.

Leates G). $+. (odification and I"alification of the nematode mat"rity inde>.

Pedo7iologia 3&: $0$'.

Leates G), van der (e"len *. $%. #ecoloniation of methyl7romide sterilied soils 7y

plant and soil nematodes over 60 months. <iology and 5ertility of Soils 0$: $%.

F"llini !, Peretti E. $&%. 8ead poll"tion and mossinha7iting nematodes of an ind"strial

area. )ater !ir and Soil Poll"tion 04: +'3+$'.

Documents

Son Nematodos Bioindicadores Efectivos de Las Condiciones Del Suelo y Los Procesos a Lo Largo de La Distancia de Las Carreteras y La Edad de Desarrollo en Las Zonas Urbanas