Tartu Ülikool

Loodus- ja tehnoloogiateaduskond

Ökoloogia ja Maateaduste Instituut

Taimeökoloogia õppetool

Merilin Saarma

Taimed pideva dilemma ees: kas panustada konkurentsivõimele või kaitsta

end looduslike vaenlaste eest?

Bakalaureusetöö

Juhendaja: teadur Marina Semtšenko

Tartu 2011

2

Sisukord

Kasutatud lühendid ..............................................................................................................3

1. Sissejuhatus .....................................................................................................................4

2. Taimede dilemma olemus................................................................................................5

3. Taimedevaheline konkurents ...........................................................................................8

3.1. Konkurentsi peegeldavad keskkonnasignaalid .........................................................8

3.2. Konkurentsisignaale tajuvad sensoorsed süsteemid .................................................9

3.3. Käitumuslikud kohastumused konkurentsile..........................................................10

4. Taimed ja herbivooria....................................................................................................13

4.1. Herbivooriat peegeldavad keskkonnasignaalid ......................................................13

4.2. Herbivooria signaalide tunnetamine .......................................................................14

4.3. Käitumuslikud vastused herbivooriale ...................................................................14

5. Ressursside jaotamine dilemma olukorras ....................................................................16

5.1. Stressisignaalide kombineeritud mõju ning lõivsuhe kasvu ja kaitse vahel ...........16

5.2. Konkurentsisignaalide roll kaitse regulatsioonis ....................................................17

5.3. Fütokroom B keskne roll ressursside paigutamise strateegias ...............................20

6. Võimalused kasutada teadmisi konkurentsisignaali mõjust taime kaitsevastusele

põllumajanduses ................................................................................................................22

Kokkuvõte .........................................................................................................................23

Summary............................................................................................................................25

Tänuavaldused ...................................................................................................................26

Kasutatud kirjandus ...........................................................................................................27

3

Kasutatud lühendid

BVOC – biogenic volatile organic compound; biogeenne lenduv orgaaniline ühend

FAC – fatty acid-amino acid conjugate; rasvhappe ja aminohappe konjugaat

FR – far-red radiation; kaugpunane kiirgus

MeJA – methyl jasmonate; metüüljasmonaat

PAR - photosynthetically active radiation; fotosünteetiliselt aktiivne kiirgus

Pfr – FR-absorbing, active form of phytochrome; FR-kiirgust neelav, fütokroomi aktiivne vorm

phyB – phytochrome B; fütokroom B

PIF – phytochrome-interacting factor; fütokroomiga interakteeruv transkriptsioonifaktor

Pr – R-absorbing, inactive form of phytochrome; R-kiirgust neelav, fütokroomi inaktiivne vorm

R – red light; punane kiirgus

SAR – shade avoidance response; varju vältimise reaktsioon

VOC – volatile organic compound; lenduv orgaaniline ühend

4

1. Sissejuhatus

Taim puutub oma eluea jooksul kokku paljude erinevate organismidega. Need interaktsioonid

võivad taime kohasusele avaldada nii positiivset kui ka negatiivset mõju. Ühed tavalisemad

taime elutegevust piiravad biootilised tegurid on herbivooria ja konkurents naabertaimedega

(Boege 2010).

Herbivooriast ja konkurentsist tuleneva negatiivse mõju vähendamiseks on taimedel

evolutsiooni käigus kujunenud vastavad käitumuslikud kohastumused ehk antud keskkonnale

vastavad muutused taime fenotüübis (Karban 2008). Käitumuslike vastuste ekspresseerimine

nõuab herbivooria puhul ressursside paigutamist kaitsesse ning konkurentsi puhul kasvu. Kuna

kohastumuste ekspresseerimine on ressursinõudlik, siis indutseeritakse need vaid vastavat

riskitegurit peegeldavate signaalide olemasolul (Boege 2010).

Looduslikes keskkondades esinevad herbivooria ja konkurents tihti samaaegselt. See nõuab

taimelt mitme erineva käitumusliku vastuse aktiveerimist (McGuire & Agrawal 2005). Kuna

taime käsutuses on vaid piiratud hulk ressursse, siis tekib nende jaotamisel kaitse ja kasvu

vahel küsimus, kuhu oleks kasulikum ressursse paigutada. Selline olukord on tuntud kui

taimede dilemma (Ballaré 2009).

Kuigi taimedevaheline konkurents hõlmab ka maa-alust juurkonkurentsi (Callaway et al 2003)

ning dilemma olukord võib olla põhjustatud peale herbivooride ka teistest stressifaktoritest,

nagu patogeenid (Herms & Mattson 1992), keskendun oma referatiivses uurimistöös dilemma

olukorrale, mis on põhjustatud valguskonkurentsist ja putukherbivooridest, kuna seda on kõige

üksikasjalisemalt uuritud.

Antud referatiivse uurimistöö eesmärgiks on anda ülevaade herbivooriat ja konkurentsi

peegeldavatest signaalidest ja nende poolt indutseeritud käitumuslikest vastustest ning

selgitada, kuidas taimed nende stressisignaalide kombinatsioonist põhjustatud dilemma

olukorras piiratud ressursse kaitse ja kasvu vahel jaotavad.

5

2. Taimede dilemma olemus

Et varieeruvates keskkonnatingimustes edukas olla, peab taim pidevalt oma kasvu ja arengut

vastavalt keskkonnatingimustele kohandama (Trewavas 2003). Kasvu ja arengu muutmist

vastavalt elukeskkonnale võimaldab taimedele iseloomulik plastilisus morfoloogilistes ja

füsioloogilistes omadustes, näiteks lehe pindala suuruses, kasvukiiruses, sekundaarse

metabolismi aktiivsuses ja toitainete omastamise efektiivsuses (Callaway et al. 2003; Herms &

Mattson 1992). Taimed on suutelised ekspresseerima plastilisi fenotüüpe vastusena laiale

ökoloogiliste tingimuste spektrile, nagu varieeruvus abiootilises keskkonns, herbivooria,

parasitism, lähinaabrite olemasolu ja identiteet ning mutualistlikud suhted (Callaway et al.

2003; Herms & Mattson 1992).

Sellised keskkonna poolt esile kutsutud taimeorganismi ümberkorraldused on aga kulukad ja

seotud ressursside paigutamisega taime eri osadesse ja füsioloogilistesse protsessidesse. Kuna

looduslikus keskkonnas avaldavad taimele tavaliselt korraga survet mitu erinevat stressitegurit,

on kulukate investeeringute tegemine keerukas (Ballaré 2009). Ühed tähtsaimad ja tihti

samaaegselt esinevad biootilised jõud, mis mõjutavad tugevalt taime kohasust, piirates taime

võimet hankida ja säilitada ressursse, on konkurents ja herbivooria (McGuire & Agrawal 2005;

Herms & Mattson 1992).

Herbivooria avaldab taimedele tugevat selektiivset survet, mõjutades biomassi kaotuse kaudu

negatiivselt taime kohasuse mitmeid komponente, nagu ellujäämus, kasv, paljunemine ja

konkureerimisvõime (Coley et al. 1985; Herms & Mattson 1992; Callaway et al. 2003).

Vähendamaks herbivooriast tulenevaid kahjusid investeerivad taimed kaitsesse, mis nõuab

ressursside paigutamist diferentseerumisprotsessidesse. Diferentseerumise tulemuseks on

herbivooriavastaseid sekundaarseid metaboliite tootvad rakud ja füüsilist kaitsebarjääri andvad

anatoomilised struktuurid (Herms & Mattson 1992).

Kuna kõikide taimede ellujäämus on eelkõige sõltuv valguse, vee ja toitainete

kättesaadavusest, avaldab konkurents taime kohasusele eriti suurt mõju. Nimelt võivad

lähinaabrid nende ressursside omastamist piirata (Callaway et al. 2003). Konkurentsist

tuleneva stressi vähendamiseks investeerivad taimed kasvuprotsessidesse - rakujagunemisse ja

6

rakkude suurenemisse. Ressursside suunamine vegetatiivsetesse struktuuridesse aitab kaasa

ruumi hõivamisele ning võimaldab seega võtta kasutusele uusi ressursilaike (Herms & Mattson

1992).

Taime edukuse tagamiseks keskkonnas, kus esineb nii konkurents kui ka herbivooria, peab

taim kasvama piisavalt kiiresti, et konkurentsis püsida, kuid samal ajal ka herbivooride vastast

kaitset alal hoidma, et vähendada nende poolt põhjustatud kahju (Herms & Mattson 1992).

Looduslikele keskkondadele iseloomuliku ressursside limiteerituse ja taime enda

füsioloogiliste piirangute tõttu pole kasvu ja kaitset tagavate ressursinõudlike protsesside

samaaegne pidev alalhoidmine aga võimalik, kuna ressursside jaotamine kaitse ja kasvu vahel

on retsiprookne protsess (Herms & Mattson 1992; Ballaré 2009).

Nimelt piirab ressursside paigutamine kasvuprotsessidesse taime võimet investeerida

herbivooriavastasesse kaitsesse ja vastupidi (Ballaré 2009). Seetõttu on herbivooria ja

konkurentsi korraga esinemisel kõige kohasema fenotüübi, mis on nii kiirekasvuline kui ka

aktiivse sekundaarse ainevahetusega, ekspresseerimine välistatud (Herms & Mattson 1992).

Antagonistliku loomusega herbivooria ja konkurentsi korraga esinemisel tekibki seetõttu

ressursside paigutamise dilemma – kas investeerida kaitsevõimesse või kasvu (Izaguirre et al.

2006). Taime edukus koosluses sõltub seetõttu oskuslikust ressursside jaotamisest kaitse ja

kasvu vahel, mille tulemusena ekspresseeritakse antud situatsioonis võimalik kohaseim

fenotüüp (Wu & Baldwin 2010; Callaway et al. 2003).

Võimalikult kohase fenotüübi ekspresseerimiseks on äärmiselt oluline ümbritseva keskkonna

täpne määratlemine (Trewavas 2003). Detailse pildi kasvukoha tingimustest annavad taimele

tema abiootilise ja biootilise keskkonna kohta informatsiooni sisaldavad signaalid (Aphalo &

Ballaré 1995). Signaaliks võib lugeda kõike, mis on taime poolt tajutav ja kätkeb endas

organismile vajalikku informatsiooni (Baldwin et al. 2006).

Taimeni jõuab teda ümritsevast keskkonnast palju erinevaid signaale. Dilemma olukorras on

ressursside paigutamisel olulised aga need signaalid, mis peegeldavad konkurentsi ja

herbivooria olemasolu või riski antud keskkonnas (Ballaré 2009). Nende signaalide

integreerimine võimaldab taimedel dilemma olukorras langetada käitumuslikke otsuseid -

7

muuta aktiivselt oma arenguprogrammi sobitumaks kasvukoha tingimustega, mille tulemusena

ekspresseeritakse võimalikult kohane fenotüüp (Franklin 2008; Aphalo et al. 1999).

Käitumuslike otsuste langetamine dilemma olukorras eeldab aga kõigepealt stressi põhjustava

teguri tajumist (Ballaré 2009). Sellist ühenduslüli rolli väliskeskkonna ja taime vahel, mis

võimaldab keskkonnas peituvat informatsiooni enda huvides kasutada, mängivad sensoorse

funktsiooniga süsteemid (Aphalo & Ballaré 1995). Konkurentsi ja herbivooriat peegeldavate

signaalide tajumine toimub spetsiaalsete sensoorsete süsteemide poolt, mis monitoorivad neid

biootilisi ohte, konverteerivad hangitud informatsiooni bioloogiliseks signaaliks ning

vallandavad hormonaalsete signaaliülekanderadade vahendusel funktsionaalsed muudatused

taime morfoloogias ja füsioloogias (Kurashige & Agrawal 2005; Moreno et al. 2009).

Selliste ümberkorralduste lõpptulemuseks on taimele iseloomulikul plastilisusel põhinevad

käitumuslikud vastused, mis hõlmavad kõike alates peentest modifikatsioonidest lehekeemias

ja rakulises organisatsioonis, kuni radikaalsete muudatusteni taime arengumustrites. Erinevad

käitumuslikud vastused võimaldavad taimedel dilemma olukorras parandada oma kohasust

ning koosluses konkurentsivõimet säilitada (Ballaré 2009).

8

3. Taimedevaheline konkurents

3.1. Konkurentsi peegeldavad keskkonnasignaalid

Naabertaimede lähedus muudab mitmeid keskkonna faktoreid. Näiteks toimuvad populatsiooni

tihenedes muutused taimeni jõudva valguse kvantiteedis ja kvaliteedis, väheneb taimele

avaldatav mehaaniline stress, suureneb relatiivne õhuniiskus ja lenduvate orgaaniliste ühendite

kontsentratsioon õhus. Teoreetiliselt on need kõik konkurentsi indikaatoriks. Kuigi

konkurentsisignaale on keskkonnas liiaga, on füsioloogilised ja geneetilised eksperimendid

näidanud, et konkurentsis mängivad taime adaptatiivse morfogeneesi aktiveerimisel võtmerolli

just valgussignaalid (Ballaré 2009). Informatiivseks signaaliks konkurentsi või selle riski

olemasolu kohta keskkonnas on varieeruvus valguse kvaliteedis ja kvantiteedis (Roberts &

Paul 2006).

Tähtsaimaks konkurentsi peegeldavaks kvalitatiivseks valgussignaaliks on muutus

valgusspektri punase (R, 660-670 nm) ja kaugpunase (FR, 725-735 nm) lainepikkusega

kiirguse suhte tasakaalus (Roberts & Paul 2006; Franklin 2008). Nimelt põhjustab ümbritseva

vegetatsiooni olemasolu R- ja FR-kiirguse suhte vähenemist taimeni jõudvas valguses, kuna

naabertaimedes toimub tugev R-kiirguse neeldumine ja FR-kiirguse tagasipeegeldumine.

Signaali usaldusväärsuse tagab asjaolu, et selline tugev R-kiirguse neeldumine ja FR-kiirguse

peegeldumine on klorofülli sisaldavatele taimekudedele unikaalne (Ballaré 2009). R:FR suhte

vähenemine on konkurentsi ennetamisel võtmesignaaliks ning võimaldab juba varakult

käivitada adaptatiivsed arengulised protsessid vältimaks varjutamist (Franklin 2008). Muutus valguse kvantiteedis on oluliseks naabertaimede lähedust peegeldavaks signaaliks

koosluses, kus varjutamise tase konkurentide poolt tõuseb (Franklin & Whitelam 2005; Ballaré

2009). Valguse kvantiteedi signaalideks on kiirgusintensiivsuse muutus valgusspektri sinises

(400-500 nm) ja fotosünteetiliselt aktiivse kiirguse (PAR) alas (400-700 nm).

Kiirgusintensiivsus väheneb varjutamisel eriti punases ja sinises spektri regioonis, kuna

ümbritsev taimestik kasutab neid lainepikkusi fotosünteesil. Sellised muutused valguse

kvantiteedis võimaldavad adaptatiivsete vastuste käivitamist varjutamise intensiivistumisel

9

ning on olulised ka kvaliteedisignaalist indutseeritud varju vältimise reaktsiooni (SAR – shade

avoidance response) peenhäälestamisel (Ballaré 2009).

Taimed kasutavad lähinaabrite detekteerimissignaalina ka konkurentide produtseeritud

biogeenseid lenduvaid orgaanilisi ühendeid (BVOCs – biogenic volatile organic compounds).

BVOCd signaliseerivad konkurentsiohust, kuna nende emissioon korreleerub tugevalt

valgusressursi kättesaadavusega. Üks BVOC, mis omab konkurentsi lähenemist signaliseerivat

rolli, on fütohormoon etüleen (Kegge & Pierik 2009). Etüleeni süntees suureneb vastusena

madalale R:FR suhtele ning teatud kontsentratsioonini jõudes annab taimele signaali

lähenevast konkurentsist (Kegge & Pierik; Franklin 2008).

Võrreldes valgussignaalidega võivad BVOCd sisaldada informatsiooni ka konkurendi

identiteedi ja kasvukiiruse kohta. Konkurendi identifitseerimist võimaldab asjaolu, et erinevad

taimeliigid produtseerivad erinevaid BVOCde segusid. Informatsiooni lähinaabri kasvukiiruse

ja seega ka tema konkureerimisvõime kohta omavad BVOCd, mille süntees sõltub

kasvuprotsessides osalevatest ensüümidest. Sellist funktsiooni omistatakse näiteks metanoolile,

mille süntees suureneb vegetatiivses kasvus osalevate metüülesteraaside vahendusel (Kegge &

Pierik 2009).

Kõikide nende konkurentsisignaalide integreerimine annab taimele tema lähinaabrite kohta

väga detailset ning usaldusväärset informatsiooni, mis võimaldab käitumuslike vastuste

efektiivset ja õigeaegset käivitamist (Kegge & Pierik 2009; Franklin 2008).

3.2. Konkurentsisignaale tajuvad sensoorsed süsteemid

Kuna taimede kui fotoautotroofide jaoks on valgusenergia elutegevuseks fundamentaalse

tähtsusega (Franklin & Whitelam 2005), siis pole ka üllatav, et taimed on varustatud kõrgelt

arenenud sensoorsete süsteemidega, mis on väga tundlikud valguse varieeruvusele ning

aktiveerivad füsioloogilised ja arengulised protsessid vastamaks muutustele valguskeskkonnas

(Bae & Choi 2008). Sellise valgussignaalidest tuleneva plastilisuse annavad taimedele

spetsiaalsed informatsiooniülekande funktsiooniga fotoretseptorid. Kõrgemates taimedes on

10

kirjeldatud kolme tüüpi fotoretseptoreid: fütokroomid, krüptokroomid ja fototropiinid (Franklin

& Whitelam 2005).

Tulevase konkurentsi signaali, madala R:FR suhte tuvastamisel osaleb fütokroomide

perekonda kuuluv fotoretseptor fütokroom B (phyB) (Izaguirre et al. 2006). PhyB on dimeerne

valk, mille subühikutele on kovalentselt seotud R- ja FR-valguskiirgust neelav kromofoor

fütokromobiliin (Smith 2000). PhyB esineb bioloogiliselt aktiivse FR-kiirgust neelava Pfr

vormina (neeldumismaksimum 730 nm) ja bioloogiliselt inaktiivse R-kiirgust neelava Pr

vormina (neeldumismaksimum 666 nm) (Bae & Choi 2008). Aktiivne Pfr vorm domineerib

konkurentsi puudumisel ehk kõrge R:FR suhte korral. Sellises valguskeskkonnas inhibeerib Pfr

varjuvältiva fenotüübi ekspresseerimise. Konkurentsi ohu korral toimub R:FR suhtes langus

ning phyB võtab bioloogiliselt inaktiivse Pr konformatsiooni (Ballaré 2009). Pr

konformatsioonis phyB moduleerib erinevate valkude funktsiooni ja konverteerib sel moel

valgussignaalides peituva informatsiooni bioloogiliseks signaaliks, mis vallandab SAR

fenotüübi ekspresseerimise (Bae & Choi 2008).

Tundlikkuse sinise valguse intensiivsuse muutusele annavad flavoproteiinid fototropiin ja

krüptokroom. Fototropiinidel ja krüptokroomidel on suur tähtsus kasvu ja arengu

reguleerimisel just madala valgusintensiivsuse juures (Franklin 2008). Fototropiinid on

tundlikud sinise valguse suunalise jaotuse suhtes ning kontrollivad fototroopilisi liikumisi

(Ballaré 2009). Krüptokroomid vahendavad tihedas taimkattes elongatsiooniprotsesside

käivitamist (Franklin 2008).

BVOCde erinevate segude tajumine eeldab samuti kõrgelt arenenud sensoorsete süsteemide

olemasolu, kuid konkreetseid retseptoreid, nagu taimed valgussignaalide tajumiseks omavad,

pole BVOCde suhtes veel kirjeldatud. Kuna mõnede taimede puhul on täheldatud hämmastavat

võimet identifitseerida erinevate BVOCde segude alusel oma lähinaabreid, siis võib oletada, et

taimed on varustatud BVOCde suhtes kõrgelt tundlike sensoritega (Kegge & Pierik 2009).

3.3. Käitumuslikud kohastumused konkurentsile

Konkurendid mõjutavad tugevalt taime kohasust, piirates elutegevuseks vajalike ressursside

omastamist (Callaway et al. 2003). Seetõttu on taimedel evolutsiooni käigus kujunenud

11

adaptatiivsed käitumuslikud kohastumused konkurentide lähedusele, mis aitavad taime

kohasust konkurentsis tõsta (Cipollini 2004; Kegge & Pierik 2009). Osad plastilistest vastustest

aitavad taimel ennetavalt konkurentsiinteraktsioone vältida, teised aga pärsivad lähinaabrite

konkureerimisvõimet (Kegge & Pierik 2009).

Käitumuslik kohastumus, mis aitab konkurentsiinteraktsioone vältida ja ebaühtlases

valguskeskkonnas valguse püüdmist optimeerida, on tuntud kui varju vältimise reaktsioon

(SAR) (Franklin & Whitelam 2005; Cipollini 2004). SAR on kontrollitud keerulise

signaliseerimisvõrgustiku poolt, mis on reguleeritud mitmete valgussignaalide poolt,

vahendatud erinevate fotoretseptorite poolt ja moduleeritud paljude endogeensete signaalide

poolt (Franklin 2008). SAR hõlmab suuri ja kulukaid ümberkorraldusi taime morfoloogias ja

füsioloogias, mille aktiveerimiseks suunab taim ressursse kasvuprotsessidesse (Izaguirre et al.

2006).

SAR põhineb potentsiaalse konkurendi varajasel tuvastamisel madalat R:FR suhet tajuva

fotoretseptori phyB abil (Franklin 2008). Madala R:FR suhte korral võtab phyB inaktiivse Pr

konformatsiooni, mis lubab PIF (Phytochrome Interacting Factors) kasvufaktorite

akumuleerumist rakkudes. Need trankriptsioonifaktorid soodustavad SARis osalevate geenide

ekspressiooni. Fütokroomi vahendatud madala R:FR suhte tajumine põhjustab ka teatud

hormoonide akumuleerumist rakus, mis osalevad SARi ekspresseerimisel (Ballaré 2009).

Sellisteks fütohormoonideks on SARile iseloomulikke kasvuprotsesse soodustavad auksiin,

giberelliin ja etüleen (Franklin 2008).

Kõige silmatorkavamad madalast R:FR suhtest põhjustatud muutused taime fenotüübis on

suurenenud kasv kõrgusesse varre ja leherootsu elongatsiooni kaudu ning lehtede ülespoole

suunatud ümberorienteerimine ehk hüponastia (Aphalo & Ballaré 1995). Lisaks sellele on

madalale R:FR suhtele iseloomulikuks vastuseks vähenenud lateraalne harunemine, kiirenenud

lehtede vananemine madala R:FR suhtega taimkatte kihtides ja vähenenud klorofülli

kontsentratsioon lehtedes (Aphalo & Ballaré 1995; Franklin 2008). Need muudatused

fenotüübis suurendavad tihedas taimkattes valgusressursi püüdmist (Izaguirre et al. 2006).

Tihedas taimkattes osalevad SARi peenes reguleerimises peale R:FR suhte signaali ka teised

valgussignaalid. Näiteks põhjustab PARi intensiivsuse vähenemine fotosüsteem II eksitatsiooni

12

taseme languse ja muutusi lehe morfoloogias ja biokeemias, mis on vahendatud süsivesikute

kontsetratsiooni vähenemisest lehekudedes (Ballaré 2009). Langus sinise valguse

intensiivsuses vallandab fototropiinide vahendusel varte, lehtede, juurte ja kloroplastide

fototroopilised liikumised, mis parandavad taime ligipääsu valgusele ja suurendavad PARi

püüdmise efektiivsust taimkattes (Ballaré 2009; Izaguirre et al. 2006). Krüptokroomide abil

toimub tihedates kooslustes sinise valguse intensiivuse vähenemise detekteerimine juba enne

seda, kui lehed varjutatakse. Tänu sellele saavad taimed hoogustada varre elongatsiooni ja

lehtede ümberorienteerimist, enne kui valgusressursi limiteeritus taime konkureerimisvõimet

tugevasti piirama hakkab (Franklin 2008).

Lähinaabrite konkurentsivõimet pärssiv strateegia põhineb allelopaatiliste BVOCde tootmisel,

mis põhjustavad konkurentide kasvuhormoonide, näiteks auksiini ja tsütokiniini geenide

allareguleerimist (Kegge & Pierik 2009). Mõjutades BVOCde abil negatiivselt konkurendi

biomassi akumuleerimist, väheneb ka konkurendi ressursside hankimisvõime (Ballaré 2009).

13

4. Taimed ja herbivooria

4.1. Herbivooriat peegeldavad keskkonnasignaalid

Herbivooria tajumine on taimele kaitsevastuse kulukuse tõttu kriitiline oskus. Kaitsele tehtud

kulutuste otstarbekuse tagavad spetsiifilised signaalid, mis võimaldavad taimel eristada

abiootilisest keskkonnast põhjustatud mehaanilist vigastust herbivoori rünnakust ning

indutseerida kaitsevastus õigeaegselt (Wu & Baldwin 2010). Nende signaalide hulka kuuluvad

mitmed herbivooriat peegeldavad füüsilised ja keemilised signaalid, nagu

herbivoorispetsiifiline toitumiskäitumine, herbivooride produtseeritud keemilised ühendid,

endogeensed signaalid, mida toodavad mehaaniliselt vigastatud taimekudede stressis rakud, ja

herbivoori poolt vigastatud naabertaimedelt lenduvad orgaanilised ühendid (Wu & Baldwin

2010; Ballaré 2009; Izaguirre et al. 2006; Baldwin et al. 2006).

Kõrgelt spetsiifilist toitumiskäitumist on täheldatud paljudel putukaröövikutel ja ka osadel

tigudel. Toitumikäitumise spetsiifilisus tuleneb mehaanilise kahjustuste tekitamise erinevast

viisist, kiirusest ja sagedusest. Arvatakse, et sellised mehaanilise kahjustamise erinevad

mustrid on tajutavad taimede poolt kui herbivooriasignaalid (Wu & Baldwin 2010).

Arvestades herbivooride mitmekesisust on herbivooria riski peegeldavatest keemilistest

ühenditest suudetud identifitseerida vaid üksikuid. Tuntuimad nendest on osade putukate

suuõõne sekreedis leiduvad rasvhappe ja aminohappe konjugaadid (FACs – fatty acid-amino

acid conjugates ). Üks põhjalikult iseloomustatud FAC on öölase Spodoptera exigua rööviku

suuõõne sekreedis leiduv volicitin. FACd ei põhjusta aga kõikides taimedes kaitsevastuse

teket. Universaalset keemilist ühendit, mis põhjustaks kõikides taimeliikides kaitsevastuse

indutseerimise, pole veel leitud (Wu & Baldwin 2010).

Taimekooslustes toimub herbivooridest kahjustatud ja tervete taimeisendite vahel lenduvate

orgaaniliste ühendite (VOCs – volatile organic compounds) vahendusel kommunikatsioon

(Baldwin et al. 2006). Nimelt kasutavad terved taimed kahjustatud naabertaimede

produtseeritud VOCsid herbivooria riski signaalina (Izaguirre et al. 2006). Sellist

signaliseerimisfunktisooni omavad näiteks terpeenalkoholid, metüüljasmonaat ja mitmed

14

aromaatsed ühendid (Baldwin et al. 2006). VOCde detekteerimine võimaldab herbivoori poolt

veel kahjustamata taimedel tõsta ennetavalt kaitseühendite kontsentratsiooni ning annab neile

seetõttu konkurentsis naabertaimedega eelise (Izaguirre et al. 2006).

4.2. Herbivooria signaalide tunnetamine

Mehhanismidest, mille abil taimed herbivooriat tajuvad, pole palju teada. Arvestades

herbivooride mitmekesisust ja nende poolt esile kutsutud kaitsevastuse spetsiifilisust võib siiski

oletada, et taimed omavad keerukat sensoritest ja retseptoritest koosnevat herbivooride

järelevalvesüsteemi. Ka molekulaarsel tasandil on näidatud osade herbivooride toodetud

keemiliste ühendite kiiret, küllastuvat ja pöörduvat seondumist rakumembraanidele, mis viitab

spetsiifiliste retseptorite olemasolule nende ühendite suhtes (Wu & Baldwin 2010). VOCde

spetsiifilisi retseptoreid pole samuti praeguseks suudetud veel tuvastatuda (Baldwin et al.

2006).

4.3. Käitumuslikud vastused herbivooriale

Taimed seisavad pidevalt silmitsi ohuga kaotada osa oma biomassist herbivooridele (Dicke et

al. 2003). Kaitsevastused on seetõttu adaptatiivsete käitumuslike kohastumuste seas väga

olulised, kuna need piiravad või takistavad taime biomassi kasutamist toiduna. Tänu

efektiivsetele ja dünaamilistele kaitsekohastumustele õnnestub vaid väiksel osal

potentsiaalstetest herbivooridest edukalt taimedest toituda (Ballaré 2009).

Kaitsekohastumused võivad olla nii morfoloogilist kui ka keemilist laadi. Morfoloogilised

kaitsekohastumused kaitsevad taime biomassi putukherbivooride eest füüsilist kaitsebarjääri

pakkuvate anatoomiliste struktuuride abil nagu näiteks kutiikula, ogad ja trihhoomid.

Keemilised kaitsekohastumused põhinevad sekundaarainevahetuse produktide tootmisel.

Keemilised kaitsekohastumused moodustavad taime otsese ja kaudse herbivooride vastase

kaitse. Otsene kaitse mõjutab repellentide ja toksiinide abil negatiivselt herbivoori kasvu,

reproduktsiooni ja viljakust. Selliste omadustega keemilised ained on näiteks fenoolsed

ühendid ja alkaloidid. Kaudne kaitse seisneb herbivooride looduslikke vaenlasi kohale

meelitavate ühendite produtseerimises (Wu & Baldwin 2010).

15

Nii anatoomiliste kaitsestrukuuride kui ka sekundaarsete metaboliitide tootmine nõuab

ressursside investeerimist diferentseerumisprotsessidesse (Herms & Mattson 1992). Kuna

diferentseerumisega kaasnevad kulutused, siis pole piiratud ressurssidega keskkonnas võimalik

kaitsevastust kogu aeg maksimaalsel ekspresseerimise tasemel hoida. Seetõttu on osad

kaitsevastused oma loomult plastilised, mitte fikseerunud (Agrawal 1999).

Varieeruvas keskkonnas on taimele kaitsevastuste indutseerimine strateegiliselt väga oluline

käitumuslik kohastumus (Dicke et al. 2003). Plastilisus kaitsevastuse käivitamises võimaldab

minimeerida kaitsele tehtud biosünteetilisi kulutusi herbivooria puudumisel ning paigutada

ressursse selle asemel kasvamisse ja reproduktsiooni (Callaway et al 2003). Samuti vähendab

indutseeritav kaitse tõenäosust, et herbivooridel kujuneb taime kaitsevastuste suhtes

resistentsus (Dicke et al. 2003).

Kaitsevastuse indutseerimine ainult herbivooria reaalse riski korral on võimalik tänu

herbivooride kohalolekut tajuvatele sensoorsetele süsteemidele, mis käivitavad rakkudes

hormonaalsed signaalirajad, mis omakorda põhjustavad taime geeniekspressioonis ulatuslikku

ümberprogrammeerimist (Moreno et al. 2009). Kaitsevastuse ekspresseerimises osalevate

signaaliradade käivitamist põhjustavad näiteks herbivooride poolt kahjustatud naabertaimedelt

lenduvad VOCd ja osade putukate suuõõne sekretsioonis leiduvad FACd (Baldwin et al. 2006;

Wu & Baldwin 2010). FACde tajumine põhjustab taime kaitsevastuses osalevate

fütohormoonide jasmonaadi, etüleeni ja salitsüülhappe biosünteesi ülesreguleerimist (Wu &

Baldwin 2010).

Jasmonaat on olulisim fütohormoon, mis kontrollib signaaliradade käivitamise kaudu taime

kaitsevastuse õigeaegset ekspresseerimist (Wu & Baldwin 2010). Suurenenud jasmonaadi

produktsioon on hormonaalseks signaaliks, mis reguleerib enamike taime kaitsevastuses

osalevate geenide ekspressiooni (Cipollini 2004). Jasmonaat on oluline ka süsteemse

kaitsevastuse käivitamisel, kuna kannab informatsiooni kahjustatud kudedest veel tervetesse

taimeosadesse, võimaldades kaitsevastuse käivitamist ka kahjustamata taimekudedes (Ballaré

2009).

16

5. Ressursside jaotamine dilemma olukorras

5.1. Stressisignaalide kombineeritud mõju ning lõivsuhe kasvu ja kaitse vahel

Konkurentsi ja herbivooriat peegeldavate signaalide eraldiseisvat mõju taime käitumuslike

kohastumuste aktiveerimisele on palju uuritud (Kurashige & Agrawal 2005). On näidatud, et

konkurentsi ja herbivooria tingimustes aktiveeritavatel käitumuslikel vastustel, SARil ja

indutseeritud kaitsevastusel, on vastava stressiteguri keskkonnas esinemisel taime kohasust

parandav efekt (Cipollini 2004). Reaalselt toimub plastiliste vastuste aktiveerimine aga

ökoloogilises kontektsis, kus esineb üheaegselt nii herbivooriat kui ka konkurentsi

peegeldavaid signaale (Valladares et al. 2007). Et välja selgitada kuidas taim kooskõlastab

plastiliste käitumuslike vastuste ekspresseerimist dilemma olukorras, on vaja uurida nende

stressisignaalide kombineeritud mõju, mis on senini pälvinud üsna vähest tähelepanu

(Kurashige & Agrawal 2005; Boege 2010; Siemens et al. 2002).

Elukäiguteooriast lähtuvalt peaks konkurentsi ja herbivooria korraga esinemine, kus taim peab

ressursse jaotama kahe kohasust mõjutava funktsiooni, kaitse ja kasvu vahel, põhjustama

ressursside allokatsiooni dilemma. Arvatakse, et sellises olukorras saab taim ühte funktsiooni

investeerida vaid teise funktsiooni arvelt järeleandmisi tehes, ehk esineb lõivsuhe (trade-off)

kaitse ja kasvu vahel (Cipollini 2004; McGuire & Agrawal 2005). Seega on dilemma olukorras

võimalikud 2 varianti: (1) taim investeerib kasvu, mis piirab investeerimist kaitsesse ja seetõttu

suurendab taime haavatavust herbivooria suhtes, (2) taim paigutab ressursse kaitsesse, mis

vähendab taime konkureerimisvõimet naabertaimede suhtes (Moreno et al. 2009). Paljud

uuringud on näidanud, et taimede dilemma olukorras tõepoolest esineb ressursside jaotamisel

kaitse ja kasvu vahel järeleandmiste tegemist (Izaguirre et al 2006; McGuire & Agrawal 2005).

Mitmetes eksperimentides erinevate katsetaimedega on täheldatud, et taim teeb dilemma

olukorras paigutades ressursse kasvuprotsessidesse järeleandmisi just kaitses (Cipollini 2004).

Valguskonkurentsis järeleandmiste tegemist kaitse arvel näitasid katsed valge hanemaltsaga

(Chenopodium album). Nimelt oli öölase Spodoptera exigua rööviku kasv simuleeritud

valguskonkurentsi tingimustes kasvavatel taimedel suurem võrreldes täisvalguses kasvavate

17

taimeisenditega. Seega põhjustas SARi indutseerimine taimes herbivooriaresistentsuse langust

(Kurashige & Agrawal 2005).

Eksperimendid rapsiga (Brassica napus) näitasid samuti, et SARi ekspresseerimine põhjustab

indutseeritud kaitsevastuse allareguleerimise. SAR kutsuti esile naabertaimede tiheduse

tõstmisega ning herbivooriat simuleeriti lehtede eemaldamisega. Katsete tulemusel vähenes

SAR fenotüübiga taimedes kaitses osaleva trüpsiini inhibiitori kontsentratsioon (Cipollini

2004; Siemens et al. 2002).

Ka katsed hariliku aedoaga (Phaseolus vulgaris) näitasid SARi indutseerimisest põhjustatud

resistentsuse vähenemist herbivooria suhtes. Katsetaimedel kutsuti giberelliini lisamisega SAR

kunstlikult esile. Herbivooriat simuleeriti lehtede eemaldamisega. Kunstlikult elongeerunud

isendid olid simuleeritud herbivooriale vähem tolerantsed kui isendid, kel polnud SARi esile

kutsutud (Cipollini 2004).

Konkurentsi stressist põhjustatud järeleandmiste tegemisele kaitses on pakutud kaks seletust:

(1) järeleandmised kaitses on tingitud piiratud ressursside allokatsioonist SAR fenotüübi

ekspresseerimiseks vajalikesse kasvuprotsessidesse, (2) järeleandmised on põhjustatud

fütokroomi poolt vahendatud konkurentsisignaali (madala R:FR suhte) spetsiifilisest mõjust

kaitsevastuse indutseerimises osalevatele signaaliradadele (McGuire & Agrawal 2005; Moreno

et al. 2009).

5.2. Konkurentsisignaalide roll kaitse regulatsioonis

SARi ja herbivooriavastase kaitse vahelisi seoseid uuriti kasutades müürlooga (Arabidopsis

thaliana) sav3 (sav - shade avoidance) mutante, millel puudub funktsionaalne auksiini

biosünteesirada (Moreno et al. 2009). Kuna SARi ekspresseerimiseks on vajalik auksiini kõrge

kontsentratsioon, siis Sav3 mutandid ei ole võimelised vastusena madalale R:FR suhtele

vallandama SARile iseloomulikke kasvuprotsesse. Hoolimata sellest, et sav3 mutant ei tee

konkurentsis kulutusi kasvuprotsessidele, toimus madala R:FR suhte korral ikkagi

kaitsevastuse nõrgenemine (Tao et al. 2008). Sellest järeldub, et konkurentsis kaitse

allareguleerimine ei ole kõigest ressursside nappuse ja SARi ekspresseerimise kõrvalprodukt

(Moreno et al. 2009).

18

Viimasel ajal on erinevate katsetaimedega tehtud eksperimentide tulemused toetanud arvamust,

et just konkurentsisignaalid põhjustavad kaitsevastuse nõrgenemise, mitte konkurents ise

(Izaguirre et al 2006; Moreno et al 2009). Katsed pikaõielise tubakaga (Nicotiana longiflora)

näitasid, et madal R:FR suhe kutsub esile märkimisväärse taime kaitsevastuse allareguleerimise

isegi juhul, kui tegelik konkurents ressursside pärast puudub. Nimelt võimaldasid täiendavale

FR-kiirgusele eksponeeritud katsetaimed spetsialiseerunud putukherbivoori tubakasuru

(Manduca sexta) röövikute suurenenud kasvu isegi juhul, kui taimed polnud ressurssidest

limiteeritud ning esines herbivooria (joonis 1). Pikaõielise tubakataime eksponeerimine

täiendavale FR-kiirgusele inhibeeris taimes fenoolsete kaitseühendite akumuleerumise,

mistõttu taime kvaliteet rööviku jaoks suurenes. Röövikute kasv oli täiendavale FR-kiirgusele

eksponeeritud katsetaimedel keskmiselt 48% suurem kui loomuliku R:FR suhtega valguses

kasvanud katsetaimedel (Izaguirre et al. 2006).

Joonis 1. Pikaõielise tubakataime täiendavale FR-kiirgusele eksponeerimise mõju tubakasuru kasvule. (A) Skemaatiline joonis naabrite läheduse simuleerimisest ja SARi esilekutsumisest täiendava FR-kiirgusega (B) Tubakasuru röövikute kasv loomulikus valguses (ambient – loomulik R:FR suhe) kasvanud taimedel ja FR-kiirgusele eksponeeritud taimedel (Izaguirre et al. 2006).

Katsed tomatitaimede (Solanum lycopersicon) phyB1-phyB2 topeltmutantidega näitavad

samuti, et kaitse allareguleerimine on põhjustatud konkurentsisignaali, madala R:FR suhte

inaktiveerivast mõjust phyB-le (Izaguirre et al. 2006). Nii metsiktüüpi tomatisordi Money

Maker (MM) katsetaimi kui ka phyB1-phyB2 mutante, mis ekspresseerivad funktsionaalse

phyB puudumise tõttu konstitutiivset SAR fenotüüpi, kasvatati kasvuhoones loomuliku R:FR

suhtega valguse juures (Franklin 2008; Izaguirre et al. 2006). Öölase Spodoptera eridania

19

röövikute kasv oli phyB1-phyB2 mutantidel suurem kui MM taimedel, kellel polnud SAR

indutseeritud (joonis 2; Ballaré 2009).

Joonis 2. PhyB mutatsiooni mõju öölase Spodoptera eridania röövikute kasvule tomatitaimedes. (A) Kasvuhoones loomuliku valguse tingimustes kasvanud phyB1-phyB2 topeltmutandi ja metsiktüüpi tomatitaime sordi Money Maker (MM) fenotüüpide võrdlus. (B) PhyB1-phyB2 topeltmutatsiooni mõju öölase S. eridania röövikute kasvule (Izaguirre et al. 2006).

Eksperimentides hariliku kurgiga (Cucumis sativus) kasutati geneetiliselt muudetud

kurgitaimede liine, mis olid defektsed SARis. Avamaakatses uuriti kaitsevastuse tugevust

metsiktüüpi (wt) taimedes ja phyB defitsiitsetes konstitutiivset SAR fenotüüpi

ekspresseerivates lh (long hypocotyl) mutantides. Katse näitas, et lh mutantidele põhjustas

mardikaline Acalymma vittatum keskmiselt 93% suuremat kahju kui wt taimedele. Herbivooria

põhjustas rohkem kahju lh mutantidele, kuna nende taimede kvaliteet oli toitumiseks parem,

nimelt oli nende lehtedel vähem trihhoome (16%), lehed olid jäigemad (110%) ning lehtede

C:N suhe oli kõrgem kui wt taimedes. Seega näitas katse, et SAR ekspresseerimine põhjustab

kaitsevastuse allareguleerimise (McGuire & Agrawal 2005).

Võrdlevad katsed ressurssidest limiteerimata tingimustes müürlooga phyB mutantide ja

metsiktüüpi (Col) taimedega näitasid samuti, et täiendavale FR-kiirgusele eksponeerimine

põhjustab kaitsevastuse nõrgenemise. Nimelt võimaldasid phyB mutandid võrreldes Col

taimedega öölase Spodoptera frugiperda röövikute suuremat kasvu (joonis 3; Moreno et al

2009).

20

Joonis 3. Täiendava FR-kiirguse mõju müürlooga phyB mutantide ja metsiktüüpi (Col) katsetaimede morfoloogiale ja öölase Spodoptera frugiperda röövikute kasvule (Moreno et al. 2009).

Kõik eelmainitud eksperimentides kasutatud taimeliigid (A. thaliana, C. sativus, N. longiflora,

S. lycopersicon) näitasid madala R:FR suhte juures kaitsevastuse nõrgenemist. See viitab

stressitegurite tähtsusejärjekorra tekkele evolutsiooni käigus, mille tulemusena on nendele

varjutalumatutele taimeliikidele prioriteetsem ressursside omastamise võime säilitamine

konkurentsis, mitte ressursside kaotamise vähendamine herbivooridele (Izaguirre et al. 2006).

5.3. Fütokroom B keskne roll ressursside paigutamise strateegias

Eksperimendid phyB-defektsete tomati (S. lycopersicon), müürlooga (A. thaliana) ja kurgi (C.

sativus) katsetaimedega näitasid, et kaitsevastuse nõrgenemine herbivooria suhtes on dilemma

olukorras vahendatud phyB poolt. Seetõttu on konkurentsi riski hindavat fotoretseptorit phyB-d

pakutud dilemma olukorras keskseks ressursse kaitse ja kasvu vahel jaotavaks komponendiks

(Ballaré 2009). See, kuidas phyB dilemma olukorras ressursside jaotamist mõjutab, pole veel

päris selge, kuid praeguste teadmiste kohaselt toimub see kasvu- ja kaitsehormoonide

signaaliradade tugevuse reguleerimise kaudu (Moreno et al. 2009; Ballaré 2009).

PhyB mõjutab näiteks osade kaitse käivitamisel osalevate signaaliradade tugevust reguleerides

taime tundlikkust jasmonaadi suhtes (Cipollini 2004; Moreno et al. 2009; Ballaré 2009).

Võrdlevad eksperimendid müürlooga metsiktüüpi taimede ja phyB mutantidega näitasid phyB

inaktivatsioonist tulenevat tundlikkuse vähenemist jasmonaadile, mille tulemusena toimus

kaitsevastuse nõrgenemine. Nimelt ei põhjustanud phyB mutantides eksogeense

21

metüüljasmonaadi (MeJA) lisamine fenoolsete ühendite akumuleerumist ega kaitsevastuses

osalevate geenide ülesregulatsiooni, nagu seda oli täheldatud täisvalguses kasvavates

metsiktüüpi taimedes (Moreno et al. 2009).

Fütokroomi põhjustatud jasmonaaditundlikkuse vähenemine võib olla vahendatud

fütohormoonide poolt, mis osalevad lisaks kaitsevastuse tekitamisele ka konkurentsist

põhjustatud kasvuprotsessides. Näiteks soodustab etüleeni biosünteesi nii konkurentsisignaal

(madal R:FR suhe) kui ka herbivoori rünnak. Etüleen on vajalik konkurentsis SARi

indutseerimiseks, kuid mängib olulist rolli ka kaitses (Izaguirre et al. 2006). Katsetes

tubakataimedega (Nicotiana attenuata) näidati, et etüleen vähendas dilemma olukorras

jasmonaaditundlikkust ja seeläbi ka nikotiini tootmist (Winz & Baldwin 2001). Madalast R:FR

suhtest tingitud etüleeni produktsioon stimuleeris SARi ekspresseerimist, kuid samal ajal

represseeris kaitseühendite sünteesi, mis viitab, et tubakataimele on dilemma olukorras

prioriteetne valguse hankimine (Pierik et al. 2007).

Kuna fütokroomi ja jasmonaadi signaaliradade interakteerumine mõjutab taime kaitsevastust,

siis võib oletada, et taimed lahendavad ressursside allokatsiooni dilemma, muutes vastavalt

fütokroomi hinnangule konkurentsiriski kohta tundlikkust jasmonaatidele (Moreno et al. 2009).

Dilemma olukorras ekspresseeritud fenotüüp on seega kontrollitud fütokroomi poolt -

fütokroomi abil jälgivad taimed valgusressursside kättesaadavust antud keskkonnas ja

kohandavad signaaliradade vahendusel ressursside paigutamist kasvu ja kaitse vahel (Moreno

et al. 2009; Cipollini 2004).

22

6. Võimalused kasutada teadmisi konkurentsisignaali mõjust taime kaitsevastusele

põllumajanduses

Kuna konkurents ja putukherbivoorid mõjutavad ka põllukultuure ning paljud uuringud on

näidanud, et neil liikidel esineb kasvu ja kaitse vahel samuti lõivsuhe, siis võib teadmisele, et

konkurentsisignaal (madal R:FR suhe) mõjutab kaitsevastuse ekspressiooni, leida rakendusliku

väljundi ka põllumajanduses (Franklin & Whitelam 2005; Coley et al. 1985; Herms & Mattson

1992; Cipollini 2004).

Madalast R:FR suhtest põhjustatud SAR fenotüübi ekspresseerimine võib vähendada

põllukultuuride saagikust, kuna rohkem fotoassimilaate investeeritakse toiduks

mittetarvitavasse varreosasse (Cipollini et al. 2003). SARile iseloomuliku suurenenud

apikaalse domineerimise tõttu on SAR fenotüüpi ekspresseerivatel kultuurtaimedel suurenenud

lamandumisoht, mis samuti saagikust vähendab (Franklin 2008).

SAR fenotüübi ekspresseerimine vähendab sellega kaasneva kaitsevastuse nõrgenemise tõttu

ka põllukultuuride resistentsust kahjuritele. Põllumajanduslikus kirjanduses on tihti välja

toodud asjaolu, et istutustiheduse suurenedes on ulatuslikumad ka putukherbivooridest

põhjustatud kahjud (Ballaré 2009). Juhul kui tegu on putukherbivooriga, kes on

spetsialiseerunud põllukultuuridele, võib nende poolt kahjustamata umbrohi saada

põllukultuuride ees konkurentsieelise (Cipollini 2004). Putukherbivooridest põhjustatud kahju

ja umbrohtude vohamine vähendab märkimisväärselt põllukultuuride saagikust (Coley et al.

1985).

Parem arusaamine fütokroom B poolt vahendatud konkurentsisignaali mõjust taime

kaitsevastusele on oluline aretamaks välja põllukultuure, mille saagikus suure istutustiheduse

juures oleks suurem (Izaguirre et al. 2006). SAR fenotüübi ekspresseerimise taseme

vähendamine võimaldaks saagikust suurendada, sest taim ei suunaks ressursse

elongatsiooniprotsessidesse, vaid toiduks kasutatavatesse organitesse; samuti väheneks

lamandumisoht ning suureneks resistentsus putukherbivooride suhtes (Cipollini et al. 2003;

Franklin 2008; Izaguirre et al. 2006).

23

Kokkuvõte

Antud referatiivse uurimistöö eesmärgiks oli anda ülevaade herbivooriat ja konkurentsi

peegeldavatest signaalidest ja nende poolt indutseeritud käitumuslikest kohastumustest ning

selgitada kuidas taimed nende stressisignaalide kombinatsioonist põhjustatud dilemma

olukorras piiratud ressursse kaitse ja kasvu vahel jaotavad.

Kõige põhjalikumalt on uuritud dilemma olukorda, mis on põhjustatud üheaegselt toimuvast

valguskonkurentsist ja putukherbivooriast. Maapealse konkurentsi riski peegeldavad valguse

kvaliteet ja kvantiteet ning lenduvad orgaanilised ühendid. On näidatud, et naabrite

tuvastamisel on võtmesignaaliks madal punase (R) ja kaugpunase (FR) valgusvoo suhe, mis

fütokroom B vahendusel vallandab varju vältimise reaktsiooni (SAR) – käitumusliku

kohastumuse, mis aitab ennetavalt vältida varjutamist naabrite poolt. Eelseisvast herbivoori

rünnakust signaliseerivad herbivoori produtseeritud keemilised ühendid ja füüsikalised

mõjutused ning juba kahjustatud taimekudedelt lenduvad orgaanilised ühendid. Tajudes

keskkonnas herbivooriasignaale käivitavad taimed käitumusliku kohastumuse, mida kutsutakse

indutseeritud resistentsuseks. See seisneb sekundaarsete kaitseühendite tootmises, mis aitavad

herbivoori kahjustusi piirata.

Herbivooria- ja konkurentsisignaalide kombinatsioon põhjustab allokatsiooni dilemma, sest

SARi ekspresseerimine nõuab ressursside paigutamist kasvuprotsessidesse, samas kui

indutseeritud resistentsus vajab investeeringuid diferentseerumisprotsessidesse. Hiljutised

eksperimendid näitavad, et varjutalumatud taimed paigutavad dilemma olukorras ressursid

eelkõige kasvu, mis põhjustab kaitsevastuse nõrgenemise. Madal R:FR suhe põhjustas

kaitsevastuse allareguleerimise isegi täisvalguse ja tegeliku herbivoori rünnaku juures, mis

viitab fütokroom B kesksele rollile ressursside jaotamises kaitse ja kasvu vahel. Fütokroom

mängib sellist organisatoorset rolli reguleerides tundlikkust jasmonaatide suhtes, mis on

peamised kaitses osalevad signaalimolekulid.

Nende eksperimentide põhjal võib järeldada, et taimed kohandavad ressursside jaotamist

eelkõige vastavalt konkurentsi riskile. Seega varjutalumatutele taimedele on prioriteetsem

24

ressursside omastamise võime säilitamine konkurentsis, mitte ressursside kaotamise

vähendamine herbivooridele.

25

Plants faced with a constant dilemma: to invest into competitive ability or to defend

against natural enemies?

Merilin Saarma

Summary

The aim of the current study was to provide an overview of behavioural adaptations that plants

implement in response to competition and herbivory signals, to discuss how the combination of

these signals poses an allocation dilemma for plants, and how plants distribute limited

resources between growth and defense in this situation.

Plants use light signals and volatile compounds to detect the proximity of future competitors.

Low red (R) to far-red (FR) ratio perceived by phytochrome B is the key signal that triggers the

expression of the shade avoidance response (SAR) – the behavioural adaptation that helps

plants to avoid shading by neighbours. Herbivore-derived physical and chemical cues, and

volatile compounds released by already injured plants, signal imminent attack by herbivores.

Upon perceiving herbivory risk, plants implement induced resistance, a behavioural adaptation

that involves the production of defensive secondary metabolites.

The combination of herbivory and competition signals creates an allocation dilemma since

SAR requires resources for growth processes and inducible resistance for differentiation.

Recent experiments show that, when faced with this dilemma, shade-intolerant plants primarily

allocate resources to growth, which results in an attenuated defense phenotype. Defense was

downregulated in response to low R:FR ratio even in the absence of real light limitation and

under actual herbivore pressure, suggesting that photoreceptor phytochrome B plays a central

role in regulating resource allocation between growth and defense. Phytochrome B is thought

to play this organizational role by modulating sensitivity to jasmonates, which are the principal

signalling molecules in plant defense.

In conclusion, recent findings suggest that plants make anticipatory allocation decisions by

assessing the risk of competition and that it is more important for shade-intolerant plants to

maintain resource capture in competition than to reduce resource losses caused by herbivores.

26

Tänuavaldused

Tänan oma juhendajat Marina Semtšenkot tema asjatundlike nõuannete, toetuse ja

kannatlikkuse eest.

27

Kasutatud kirjandus

Aphalo P.J. & Ballaré C.L. (1995) On the importance of information-acquiring systems in

plant-plant interactions. Functional Ecology 9, 5-14.

Aphalo P.J., Ballaré C.L., Scopel A.L. (1999) Plant-plant signalling, the shade-avoidance

response and competition. Journal of Experimental Botany 50, 1629-1634.

Agrawal A.A. (1999) Induced plant defense: evolution of induction and adaptive phenotypic

plasticity. – In: Agrawal A., Tuzun S., Bent E. (eds), Induced plant defenses against

pathogens and herbivores: biochemistry, ecology, and agriculture. American

Phytopathological Society, St. Paul, MN USA., pp. 251–268.

Bae G. & Choi G. (2008) Decoding of light signals by plant phytochromes and their interacting

proteins. The Annual Review of Plant Biology 59, 281-311.

Ballaré C.L. (1999) Keeping up with the neighbours: phytochrome sensing and other signalling

mechanisms. Trends in Plant Science 4, 97-102.

Ballaré C.L. (2009) Illuminated behaviour: phytochrome as a key regulator of light foraging

and plant anti-herbivore defence. Plant, Cell and Environment 32, 713-725.

Baldwin I.T., Halitschke R., Paschold A., von Dahl C.C., Preston C.A. (2006) Volatile

signaling in plant-plant interactions: „Talking Trees“ in the Genomics Era. Science 311,

812-815.

Boege K. (2010) Induced responses to competition and herbivory: natural selection on multi-

trait phenotypic plasticity. Ecology 91, 2628-2637.

Callaway R.M., Pennings S.C., Richards C.L. (2003) Phenotypic plasticity and interactions

among plants. Ecology 84, 1115-1128.

Cipollini D., Purrington C.B., Bergelson J. (2003) Costs of Induced Responses in Plants. Basic

and Applied Ecology 4, 79-85.

Cipollini D. (2004) Stretching the limits of plasticity: can a plant defend against both

competitors and herbivores?. Ecology 85, 28-37.

28

Coley P.D., Bryant J.P., Chapin F.S. 3rd. (1985) Resource availability and plant antiherbivore

defense. Science 230, 895-899.

Dicke M., Poecke R.M.P., Boer J.G. (2003) Inducible indirect defense of plants: from

mechanisms to ecological functions. Basic and Applied Ecology 4, 27-42.

Franklin K.A. (2008) Shade avoidance. New Phytologist 179, 930-944.

Franklin K.A. & Garry C.W. (2005) Phytochromes and shade-avoidance responses in plants.

Annals of Botany 96, 169-175.

Herms D.A. & Mattson W.J. (1992) The dilemma of plants: to grow or defend. The Quarterly

Review of Biology 67, 283-334.

Izaguirre M.M., Mazza C.A., Biondini M., Baldwin I.T. & Ballaré C.L. (2006) Remote sensing

of future competitors: impacts on plant defenses. Proceedings of the National Academy

of Sciences of the United States of America 103, 7170-7174.

Karban R. (2008) Plant behaviour and communication. Ecology Letters 11, 727-739.

Kegge W. & Pierik R. (2009) Biogenic volatile organic compounds and plant competition.

Trends in Plant Science 15, 126-132.

Kurashige N.S. & Agrawal A.A. (2005) Phenotypic plasticity to light competition and

herbivory in Chenopodium album (Chenopodiaceae). American Journal of Botany 92,

21-26.

McGuire R. & Agrawal A.A. (2005) Trade-offs between the shade-avoidance response and

plant resistance to herbivores? Tests with mutant Cucumis sativus. Functional Ecology

19, 1025-1031.

Moreno J.E., Tao Y., Chory J., Ballaré C.L. (2009) Ecological modulation of plant defense via

phytochrome control of jasmonate sensitivity. Proceedings of the National Academy of

Sciences of the United States of America 106, 4935-4940.

Pierik R., Sasidharan R., Voesenek L.A.C.J. (2007) Growth control by ethylene: adjusting

phenotypes to the environment. Journal of Plant Growth Regulation 26, 188-200.

29

Roberts M.R. & Paul N.D. (2006) Seduced by the dark side: integrating molecular and

ecological perspectives on the influence of light on plant defence against pests and

pathogens. New Phytologist 170, 677-699.

Siemens D.H., Garner S.H., Mitchell-Olds T., Callaway R.M. (2002) Cost of defense in the

context of plant competition: Brassica rapa may grow and defend. Ecology 83, 505-517.

Smith H. (2000) Phytochromes and light signal perception by plants – an emerging synthesis.

Nature 407, 585-591.

Tao Y., Ferrer J.J., Ljung K., Pojer F., Hong F., Long J.A., Li L., Moreno J.E., Bowman M.E.,

Ivans L.J., Cheng Y., Lim J., Zhao Y., Ballaré C.L., Sandberg G., Noel J.P., Chory J.

(2008) Rapid synthesis of auxin via a new tryptophane-dependent pathway is required for

shade avoidance in plants. Cell 133, 164-176.

Trewavas A. (2003) Aspects of Plant Intelligence. Annals of Botany 92, 1-20.

Valladares F., Gianoli E., Gomez J.M. (2007) Ecological limits to plant phenotypic plasticity.

New Phytologist 176, 749-763.

Wu J. & Baldwin I.T. (2010) New insights into plant responses to the attack from insect

herbivores. Annual Review of Genetics 44, 1-24.

Winz R.A. & Baldwin I.T. (2001) Molecular interactions between the specialist herbivore

Manduca sexta (Lepidoptera, Sphingidae) and its natural host Nicotiana attenuata. IV.

Insect-Induced Ethylene Reduces Jasmonate-Induced Nicotine Accumulation by

Regulating Putrescine N-Methyltransferase Transcripts. Plant Physiology 125, 2189-

2202.

Kasutatud veebileheküljed

Moreno et al. (2009) Supporting information. Proceedings of the National Academy of

Sciences of the United States of America. (online).

[http://www.pnas.org/content/suppl/2009/02/27/0900701106.DCSupplemental/0900701106SI.

pdf#nameddest=SF1] 05.05.2011