Univerzitet u Nišu

Prirodno-matematički fakultet

Departman za Biologiju i ekologiju

Master rad

INTENZITET INFICIRANOSTI KRPELJIMA ZIDNOG GUŠTERA (Podarcis muralis, Laurenti 1768)

U PRIRODNIM I ANTROPOGENO IZMENJENIM SREDINAMA

Mentor : Kandidat:

Prof. dr Jelka Crnobrnja Isailović Katarina Z. Priljeva

Br. Indeksa 28

Niš, 2012.

Прилог 5/1

ПРИРОДНO - MАТЕМАТИЧКИ ФАКУЛТЕТ

КЉУЧНА ДОКУМЕНТАЦИЈСКА ИНФОРМАЦИЈА

Редни број, РБР: Идентификациони број, ИБР: 28 Тип документације, ТД: Монографска Тип записа, ТЗ: текстуални / графички Врста рада, ВР: дипломски рад Аутор, АУ: Катарина Приљева Ментор, МН: Јелка Црнобрња Исаиловић Наслов рада, НР: ИНТЕНЗИТЕТ ИНФИЦИРАНОСТИ КРПЕЉИМА ЈЕДИНКИ ЗИДНОГ ГУШТЕРА

(Podarcis muralis, Laurenti 1768) У ПРИРОНИМ И АНТРОПОГЕНО ИЗМЕЊЕНИМ СРЕДНАМА

Језик публикације, ЈП: Српски Језик извода, ЈИ: Енглески Земља публиковања, ЗП: Србија Уже географско подручје,

Година, ГО: 2012 Издавач, ИЗ: ауторски репринт Место и адреса, МА: Ниш, Вишеградска 33. Физички опис рада, ФО:

стр. ; граф. Прикази

Научна област, НО: Биологија Научна дисциплина, НД: еволуциона биологија Предметна одредница/Кључне

Podarcis muralis, крпељи, природна и антропогено измењена средина

УДК 595.42 + 598.112.23 : 502.2 595.42 + 598.112.23 : 57.042

Чува се, ЧУ: Библиотека

Важна напомена, ВН:

Извод, ИЗ: Испитиван је утицај срединских фактора на интензитет инфестације крпељима врсте Podarcis muralis у граду Нишу, 2011.године. На четири различите локације које обухватају две урбане : Нишку тврђаву (НИ) и Палилулску рампу (П) и две ванградске локације које обухватају село Доњи Душник (ДД) и село Сићево(С), уловљено је укупно 257 јединки и тестирано на присуство крпеља током трајања репродуктивног периода 2011 године. Мужјаци су били подложнији инфестацији.

Датум прихватања теме, ДП:

Датум одбране, ДО: Чланови

Председни

Члан: Члан,

Образац Q4.09.13 - Издање 1

Прилог 5/2

ПРИРОДНО - МАТЕМАТИЧКИ ФАКУЛТЕТ

KEY WORDS DOCUMENTATION

Accession number, ANO: Identification number, INO: 28 Document type, DT: monograph Type of record, TR: textual / graphic Contents code, CC: university degree thesis Author, AU: Katarina Priljeva Mentor, MN: Jelka Crnobrnja Isailović Title, TI:

Language of text, LT: Serbian Language of abstract, LA: English Country of publication, CP: Serbia Locality of publication, LP: Niš Publication year, PY: 2012 Publisher, PB: author’s reprint Publication place, PP: Niš, Višegradska 33. Physical description, PD:

Scientific field, SF: biology Scientific discipline, SD: evolutionary biology Subject/Key words, S/KW: Podarcis muralis, ticks, natural and antropogenically altered

environments

UC 595.42 + 598.112.23 : 502.2 595.42 + 598.112.23 : 57.042

Holding data, HD: library

Note, N:

Abstract, AB: We examined the impact of environmental characteristics, such as habitat type, topographic exposure and presence of leaf litter, on the abundance of ticks infesting the lizard Podarcis muralis in the city of Nish in 2011. On 4 different locations, 2 of which were urban – Nish Fortress (NI) and Palilula’s Ramp (P), and the other 2 rural- the village of Donji Dusnik (DD) and Sicevo (S), a total of 257 lizards were captured and examined for presence of ticks during the reproductive period in 2011.

Accepted by the Scientific Board

Defended on, DE: Defended Board,

President: Member: Member,

Образац Q4.09.13 - Издање 1

Zahvaljujem se profesorima Prirodno-matematičkog fakulteta u Nišu, koji su mi predavali i čiji je rad i trud kao i veliko zalaganje da nam prenesu znanje rezultiralo uspešnim završetkom studija.

Posebno se zahvaljujem svom mentoru Prof. dr Jelki Crnobrnji Isailović na izboru teme i pomoći prilikom realizacije rada, a veliku zahvalnost dugujem kolegi Marku M. Laziću istraživaču –saradniku Departmana za biologiju i ekologiju za upućivanje u metodologiju rada na terenu i savladavanje statističkih metoda.

Veliko hvala porodici i momku na nemerljivoj moralnoj i finansijskoj podršci u toku mog školovanja!!!

Biografija kandidata

Katarina Z. Priljeva rođena je 23. januara 1988 godine u Lazarevcu.

Osnovnu školu „Dule Karaklajic“ završava u rodnom gradu kao odličan đak.

Srednju Medicinsku školu „Dr Miša Pantić „ u Valjevu upisuje školske

2003/2004 godine i završava kao primeran đak sa vrlo dobrim uspehom

2006/2007.

Prirodno-matematički fakultet u Nišu, studije Biologije i ekologije upisuje

školske 2007/2008 godine. Prosečna ocena tokom osnovnih studija bila je 6,88.

Master studije na Prirodno-matematičkom fakultetu u Nišu upisuje školske

2010/2011 godine, smer Ekologija i zaštita prirode. Proečna ocena tokom

Master studija bila je 7,66.

SADRŽAJ

1. UVOD...................................................................................................................................1

1.1 Tema istraživanja................................................................................................................1

1.2 Cilj istraživanja....................................................................................................................5

2. OBJEKAT ISTRAŽIVANJA................................................................................................6

3. MATERIJAL I METODE.....................................................................................................7

3.1. Terenske procedure............................................................................................................7

3.2. Statistička obrada podataka................................................................................................10

4. REZULTATI.........................................................................................................................12

5. DISKUSIJA..........................................................................................................................14

6. ZAKLJUČAK.......................................................................................................................17

7. SUMMARY..........................................................................................................................18

8.LITERATURA .....................................................................................................................19

9. PRILOZI...............................................................................................................................22

Sažetak. U ovom radu ispitivali smo postojanje korelacije između specifičnosti životnih

sredina, izraženih kroz tip staništa i intenziteta inficiranosti krpeljima guštera vrste Podarcis

muralis u gradu Nišu, 2011.godine.

Na četiri različite lokacije, dve urbane – u Niškoj tvrđavi (NI) i na Palilulskoj rampi (P) - i

dve vangradske – u selu Donji Dušnik (DD) i selu Sićevu (S), ulovljeno je ukupno 257

jedinki i testirano na prisustvo krpelja tokom trajanja reproduktivnog perioda 2011 godine.

Uzorak od 257 analiziranih jedinki činilo je 132 ženke i 125 mužjaka, od kojih je inficirano

krpeljima 10 ženskih jedinki i 24 muške jedinke.

Još uvek su nejasni ekološki procesi koji određuju učestalost inficiranosti krpeljima zidnih

guštera u prirodnim i antropogeno izmenjenim sredinama.

Ključne reči: Podarcis muralis, krpelji, prirodna i antropogeno izmenjena sredina

Abstract. Here we examined possible correlation between the environments and the

intensity of ticks infestation in lizards belonging to Podarcis muralis species, in the city of

Nish in 2011.

On four different locations, two urban – Nish Fortress (NI) and Palilula’s Ramp (P), and two

rural- the village of Donji Dusnik (DD) and Sicevo (S), a total of 257 lizards were captured

and examined for ticks during the reproductive period in 2011.

Male lizards carried higher ticks loads than females.

The sample of 257 individual lizards was composed of 132 females and 125 males:

Of them, there were 10 tick-infested females and 24 tick-infested males.

The ecological processes that shape the frequency of tick-infestations of wall lizards in natural

and anthropogenically altered environments are still unclear.

Key words: Podarcis muralis, ticks, natural and antropogenically altered environments

1

1. UVOD

1.1. Tema istraživanja

Istraživanja sprovedena na gmizavcima i vodozemcima imaju važnu ulogu u

razvoju različitih grana biologije, poput ekologije, medicine ili razvojne biologije. Sa

preko 7000 vrsta vodozemca i 9000 vrsta gmizavaca, herpetologija pruža neizmerne

mogućnosti istraživanja. Gmizavci i vodozemci su dobri objekti istraživanja, ne samo

zbog ogromne raznolikosti i broja vrsta, već i zbog toga što su zbog svojih jedinstvenih

karakteristika pogodni modeli za određene tipove ili tehnike istraživanja. Na primer,

relativno velika jaja mnogih vodozemaca i gmizavaca čine ih idealnim za proučavanje

embrionalnog razvoja. Važni su i za istraživanja na području fiziologije, ekofiziologije i

ponašanja (Diaz i sar 2006, Weinstein i Full 1999, Innocenti i sar. 1994, Foa i sar. 1994,

Werner i sar. 1997, Liu i sar. 2006, Rock i sar. 2002, Seebacher i Franklin 2005, Scheers i

Van Damme 2002, Angilletta Jr. i sar. 2002a,b, Seebacher 2005).

Herpetološka istraživanja dala su važan doprinos proučavanju odnosa vrsta i

njihove okoline (Schoener 1974, Schoener i sar 2005, Pianka 1969, Pianka i Huey 1978,

Schoener 1981, Pianka 1989, Huey i Bennett 1987, Huey i Berrigan 2001, Angilletta Jr. i

sar. 2002a,b Tijsse-Klasen i sar., 2010; Huey 1982). Veliki broj gmizavaca i vodozemaca

su vrste male veličine tela i njihova staništa su tako mala da se lako mogu obuhvatiti

istraživačkim površinama, a gustine populacija su dovoljno velike za značajan statistički

uzorak. Takođe, mnoge zajednice sadrže više vrsta u međusobnoj interakciji, pa je

relativno lako proučavati odnose unutar zajednica i između vrsta (House i sar. 1980, Van

Nuland i Strijbosch 1981, Schall i Pianka 1980, Pianka 1974, Gregory 1978, Huey i

Pianka 1977, Schoener 1974, Schoener 1983, Downes i Bauwens 2002, Korsos 1984).

2

Za organizme poput guštera koji se nalaze u sredini lanca ishrane, predatorski

pritisak je jedan od ključnih ekoloških aspekata. Gušteri su su važna veza između trofičkih

nivoa i dugoročne promene u njihovoj gustini naseljenosti mogu imati kaskadan efekat na

druge trofičke nivoe ( Diaz i sar. 2006).

Jedan od pritisaka koji bi se mogao povezati sa izborom staništa su parazitske

infekcije. Krpelji i grinje se hrane krvlju gmizavaca, i ukoliko je infestacija obimna, može

doći i do anemije. Krpelji takođe mogu preneti niz oboljenja, kao i različite protozojske

parazite koji žive u krvnom toku. Krpelji sa drugih kontinenata, poput Afrike, mogu

predstavljati veliku opasnost ako se nađu u životnoj sredini. Mogu prenositi oboljenja koja

su pogubna po stoku i divlje životinje. Mogu nositi i bolesti koje se prenose na ljude,

poput Lajmske bolesti (http://www.peteducation.com/article.cfm?c=17+1796&aid=2433).

Postoji 7 rodova krpelja i preko 250 vrsta grinja koje napadaju gmizavce.

“Akarijaza” je medicinski termin za infestaciju krpeljima i grinjama

(http://www.peteducation.com/article.cfm?c=17+1796&aid=2433). Česti krpelji paraziti

na gušterima u Zapadnoj Evropi su pripadnici roda Ixodes (Scali i sar., 2001; Tijsse-

Klasen i sar., 2010). Oni su u stanju sa isisavaju krv iz svog domaćina gmizavca bez

vidljive štete, čak i ako se radi o velikom broju krpelja.

Jedna od najšire rasprostranjenih bakterija koja se prenosi krpeljima je Borelia

burgdorferi. Prenosioci B. burgdorferi su kičmenjaci i zapažene su posebne veze između

lanaca Borelije i pojedinih grupa kičmenjaka domaćina. Borelia lusitaniae je vrsta koja je

najčešće pronalažena na gušterskim vrstama i na krpeljima koji su se njima hranili. Krpelji

su glavni prenosioci drugih mikroorganizama, poput intracelularnih bakterija iz porodice

Anaplasmataceae koje privlače pažnju zdravstvenih radnika širom sveta. Jedna od

najvažnijih vrsta iz ove porodice je Anaplasma phagocytophilum koja izaziva humanu

3

anaplazmozu (HA), ranije poznatu kao humana granulociticna erlihioza (HE).

Anaplasma phagocytophilum je intracelularna bakterija koja inficira neutrofile raznih vrsta

sisara. Anaplazmatacee se održavaju u prirodi putem prenosa između prenosilaca.

Prenosioci bakterija su kičmenjaci, uglavnom glodari i preživari. Potencijalna uloga

gmizavaca kao domaćina ili prenosilaca nije poznata i nije dovoljno ispitana. Do sada,

uprkos tome što je nađena na krpeljima koji se hrane na gmizavcima, Anaplazma je

pronađena samo na tri gušterske vrste: Sceloporus occidentalis, S. graciosus i Elgaria

coeruleus, koje žive u Severnoj Americi. Najčešća vrsta krpelja u Evropi, Ixodes ricinus,

hrani se na raznim domaćinima koji su kičmenjaci, tj. sisari i ptice. Takođe parazitira na

gušterskim vrstama - larve i nimfe se često hrane na gušterima. Ixodes ricinus može biti

istovremeno inficiran različitim vrstama bakterija. Broj ko-infekcija posmatranih

mikroorganizama ukazuje na to da rizik od infekcije jednom bakterijom koja potiče od

krpelja, nije nezavisan od ostalih bakterija. Postoji svega nekoliko studija o ko-

infekcijama u divljoj populaciji domaćina i prenosilaca. Uz to, koliko smo mi upoznati,

postoji samo jedna studija o ko-infekciji Anaplazmatacea i B. burgdorferi u širem smislu

kod krpelja koji se hrane na gušterskim vrstama.

Paraziti mogu da utiču na niz ekoloških parametara i ponašanja u populaciji, i

imaju značajan uticaj na dinamiku populacije (vidi: Hudson i sar. 1998). Uobičajena

strategija za proučavanje uticaja parazita na populaciju njihovih domaćina je da se

uporedi fiziologija, vitalnost i ponašanje domaćina koji prirodno imaju infestaciju, sa

onima koji nemaju parazite (Dunlap i Mathies 1993).

Na primer, u populaciji guštera, jedinke sa parazitima imaju lošiju telesnu

kondiciju, niži društveni status, manji reproduktivni učinak, manju brzinu trčanja i lošije

takmičarske sposobnosti nego ne-inficirane jedinke. Zaključak je da su paraziti izazvali

ovo smanjenje fizičke sposobnosti guštera. Problem kod ovakvog posmatračkog pristupa

4

koji je gore opisan je da, iz nekog nezavisnog razloga, jedan deo populacije možda ima

drugačije ponašanje ili kondiciju od ostatka populacije, i možda je prijemčiviji na parazite.

Sorci i sar (1994) su pronašli da korelacija koju su otkrili između inficiranosti

hermatozojskim parazitima i reproduktivnog ulaganja kod Lacerta vivipara (sada Zootoca

vivipara) potiče ili od velikog uticaja parazita na guštere ili su gušteri sa različitim

reproduktivnim strategijama različito prijemčivi za parazite. Drugi način da se ispita uticaj

parazita na domaćine u prirodnoj populaciji je putem eksperimentalne manipulacije

opterećenjem parazitima. Ako se nasumični uzorak tretira na primer smanjenim

opterećenjem parazita pa zatim pokaže izmenjeno ponašanje i poboljšanu kondiciju, to

predstavlja snažan dokaz da su paraziti direktno uticali na domaćine (Butler i Roper 1996).

Istraživanja sprovedena na gmizavcima daju dobar uvid u uticaj čoveka na druge

vrste u njegovoj okolini. Zidni gušter (Podarcis muralis) široko je rasprostranjen i

relativno česta vrsta. Često su prisutni unutar ljudskih naselja ili u njihovoj neposrednoj

blizini, što ih čini jednostavnim vrstama za proučavanje.

5

1.2. CILJ ISTRAŽIVANJA

Cilj ovog istraživanja bio je dobijanje uvida u stepen inficiranosti krpeljima zidnog

guštera ( Podarcis muralis) u prirodnim i antropogeno izmenjenim sredinama.

Istraživanje je podeljeno u dve celine, koje su na kraju upoređene na osnovu

dobijenih rezultata. Prva celina je stepen inficiranosti krpeljima zidnog guštera ( Podarcis

muralis) i odnos polova među inficiranim jedinkama u prirodnim uslovima tj na izabranim

lokacijama Donji Dušnik i Sićevačka klisura.

Druga celina je stepen inficiranosti krpeljima zidnog guštera ( Podarcis muralis) i

odnos polova među inficiranim jedinkama u antropogeno izmenjenim uslovima tj na

lokacijama Tvrđava u Nišu i Palilulska pruga, takođe u Nišu.

Rezultati istraživanja mogu poslužiti za bolje razumevanje ektoparazitizma i

ekologije gmizavaca u različitim tipovima životne sredine.

Takođe, istraživanje je imalo za cilj podsticanje detaljnijih istraživanja naše

herpetofaune.

6

2. OBJEKAT ISTRAŽIVANJA

Zidni gušter (Podarcis muralis) je jedna od rasprostranjenijih evropskih vrsta

guštera, ali njegov centar nastanka jesu zemlje Sredozemlja. On dostiže dužinu od 18 do

20 cm, a od svojih severnih srodnika razlikuje se po vitkom telu, dugačkoj glavi i uskoj

čeljusti, zatim po vrlo šiljatom repu, koji je dug kao polovina čitavog tela. O boji zidnog

guštera teško se može reći nešto uopšteno. Osnovna boja leđa mu je smeđa ili siva, a pri

dobroj svetlosti, pogotovo na suncu, ima jasan bronzano-zelenkasti odsjaj. Na toj osnovnoj

boji se ističu tamnije bočne pruge, koje počinju već na glavi, a ističu se i nejasne šare. Na

prelazu između bokova i trbuha uočljiv je uzdužni red plavih mrlja. Trbuh je svetliji ili

tamniji, od mlečno bele, žute, do bakarnocrvene boje, najčešće je jednobojan, ali često ima

mutne šare ili mrlje.

U svim zemljama oko Sredozemnog mora, zidni gušter je naročito brojan i

rasprostranjen. Nalazimo ga u čitavoj severnoj Africi, južnoj Evropi i severozapadnoj

Aziji. Areal vrste proteže se do srednje Evrope (Gasc i sar. 1997).

7

3. MATERIJAL I METODE

3.1 TERENSKE PROCEDURE

Studija je sprovedena tokom reproduktivnog perioda 2011 godine u Nišu, Srbija.

Klima područja se može opisati kao umereno – kontinentalna, sa manje ili više izraženim

lokalnim karakteristikama. Prostorna raspodela parametara klime uslovljena je

geografskim položajem, reljefom i lokalnim uticajem, kao rezultatom kombinacije reljefa,

raspodele vazdušnog pritiska većih razmera, ekspozicijom terena, prisustvom rečnih

sistema, vegetacijom, urbanizacijom itd. Od geografskih odrednica koje karakterišu bitne

sinoptičke situacije značajne za vreme i klimu Srbije treba spomenuti Alpe, Sredozemno

more i Đenovski zaliv, Panonsku niziju i dolinu Morave, Karpate i Rodopske planine kao i

brdsko- planinski deo sa kotlinama i visoravnima. Preovlađujući meridionalni položaj

kotlina reka i ravničarski predeo na severu zemlje, omogućuju duboko prodiranje polarnih

vazdušnih masa na jug

(http://www.hidmet.gov.rs/latin/meteorologija/klimatologija_srbije.php).

Mužjake guštera je lako uhvatiti tokom prolećne sezone parenja, kada čuvaju i

brane svoje teritorije. Prilikom uzorkovanja korišćene su dve metode: prva je izlov i popis

svih guštera na istraživanoj lokaciji, a druga je popis samo onih guštera na kojima su

uočeni prisutni krpelji.

Gušteri su hvatani pomoću omče napravljene od najlona za pecanje. Omča od

najlona je bila pričvršćena za drveni štap i držana ispred guštera dok ne prođe kroz nju.

Jedinkama je odmah po ulovu (unutar 1 min od ulova) merena telesna temperatura

8

kloakalnim termometrom (Miller & Weber inc., NY, USA), zatim temperatura mesta

nalaza životinje (digitalnim termometrom) i zabeleženi su biometrijski podaci. Životinje

su kategorisane po polu i starosti i pregledane radi utvrđivanja infestacije krpeljima. Izlov

je sproveden na četiri lokacije,dve gradske i dve vangradske sredine i sve su bile na

međusobnoj udaljenosti od oko 30 km.

Na dan hvatanja, broj i lokacija krpelja su utvrđivani uz pomoć disekcionog

mikroskopa. Gušteri su zatim smešteni u odvojene vrećice i držani na temperaturi od 24˚C

u laboratoriji (Departman za biologiju i ekologiju,Univerzitet u Nišu) tokom cele studije.

Prva urbana populacija (NI) je smeštena uz Nišku tvrdjavu (N 43°19.477' E

021°53.864') u centru grada Niša, na desnoj obali reke Nišave u južnoj Srbiji. Stanište se

sastoji od visokih kamenih zidova i otvorenih travnjaka..

Druga urbana populacija (P) se nalazi uz Palilulsku rampu (N 43°18.788' E

21°53.997'), na pruzi koja prolazi kroz grad Niš. Stanište čine malo kamenje i stene i

buseni trave do jednog metra visine duž pruge..

Treća populacija (DD) je vangradska i uzorkovana je u okolini sela Donji Dušnik

(N 43°10.263' E 022°07.037'), koje se nalazi u podnožju Suve planine, na oko 30 km od

grada Niša. Jedinke su prikupljane na krovovima napuštenih kuća i vodenica, na manjim i

većim gomilama kamenja i na palim stablima. Uzorkovano područje je ispresecano

velikim brojem malih vodotokova.

Četvrta populacija (S) je takođe vangradska i uzorkovana je u Sićevačkoj klisuri

(N 43° 20.307' E 022°05.000'), 15 km od grada Niša. Stanište je veoma slično staništu u

Donjem Dušniku.

9

Karakteristike životne sredine zabeležene za svaku tačku na kojoj su gušteri

hvatani uključuju tip staništa (travnata površina, šuma, ili rub travnate i šumovite

površine), topografsku izloženost, nagib (ravno ili nagnuto) i odsustvo/prisustvo naslaga

lišća.

Zbog bliske udaljenosti nema relevantne klimatske razlike između ove četiri

lokacije. Osim P2 lokacije, sve ostale su u blizini vode.

Znaci infestacije krpeljima su očigledni, jer su odrasli krpelji obično vidljivi golim

okom, naročito ako su puni krvi. Mogu izazvati dysecdysis (prekomerno svlačenje,

menjanje kože) ili lokalne reakcije na mestu uboda. Ako se ne leče, obimne infestacije

krpeljima mogu da dovedu do anemije. Kod guštera se može pojaviti i gušenje prilikom

obimne infestacije nekim vrstama krpelja, jer se zapuše respiratorni kanali

(www.peteducation.com/article_pdf.cfm?aid).

Dijagnoza infestacije krpeljima se može utvrditi vizuelnim posmatranjem parazita.

Obično se mogu naći ispod krljušti ili u nozdrvama kod zmija, a kod guštera u nozdrvama

ili blizu kloakalnog otvora, na mekoj koži iza nogu

(www.peteducation.com/article_pdf.cfm?aid).

10

3.2. STATISTIČKA OBRADA PODATAKA

Ulovljenim gušterima izmerene su sledeće dimenzije tela:

1. ukupna dužina tela u mm – ukupna dužina tela od vrha njuške do kraja repa;

2. dužina tela u mm – dužina tela do vrha njuške do kloake;

3. težina u g – merena dinamometrom sa tačnošću od 0,25 g;

4. dužina glave u mm- dužina merena pomoću pomičnog kljunastog merila

(nonijusa) od njuške do kraja glave;

5. širina glave u mm- dužina merena pomoću nonijusa na najširem delu glave;.

6. visina glave u mm- dužina merena pomoću nonijusa na najvišem delu glave.

Pol je određivan na osnovu prisustva/odsustva hemipenisa, a, takođe, mužjaci

imaju izrazito uočljive preanalne pore, dok su one kod ženki mnogo sitnije (Lisičić, 2009).

Zatim su jedinke pregledane i popisan je broj jedinki inficiranih od strane krpelja.

Stepen inficiranosti računat je za svaki lokalitet posebno, kao i proračun da li je

stopa inficiranosti veća kod mužjaka ili ženki.

Korespondentnom analizom utvrđene su asocijacije između

inficiranosti/neinficiranosti krpeljima i analiziranih populacionih uzoraka. Korespondentna

analiza je statistička vizuelna metoda za oslikavanje asocijacije između kategorijskih

promenljivih. Ime je prevedeno sa francuskog jezika Analyses des Correspondances, gde

termin korespondanca znači “sistem udruženja” između elemenata dva seta. U analizi se prvo

11

sabiraju učestalosti pojedinačnih stanja promenljivih i ispituje se da li je i koliko određeno

stanje jedne karakteristike povezano sa drugim stanjima druge karakteristike. Korespondentna

analiza je i geometrijska tehnika za prikazivanje asocijacija stanja parova varijabli u dvo-

dimenzionalnom prostoru.

12

4. REZULTATI

Ukupno je izlovljeno 257 jedinki (Tabela 1), 132 ženke i 125 mužjaka (Tabela 2).

U prvoj urbanoj populaciji (NI) koja je izlovljavana uz Nišku tvrđavu, ulovljena je

ukupno 71 jedinka od kojih 30 ženki i 41 mužjak. Na ovim jedinkama nije zabeležena ni

jedna inficiranost krpeljima (Tabele 1 i 2, Grafikoni 1 i 2).

Na drugoj urbanoj populaciji (P) koja je izlovljavana uz Palilulsku rampu,

ulovljeno je ukupno 74 jedinki, od kojih je 39 ženki i 35 mužjaka. Na ovim jedinkama

evidentirana je inficiranost krpeljima na 10 ženki i 18 mužjaka (Tabele 1 i 2, Grafikoni 1 i

2).

Iz prve vangradske populacije (DD) koja je izlovljavana u okolini sela Donji

Dušnik, ulovljeno je 48 jedinki, od toga je 25 ženki i 23 mužjaka. I na ovim jedinkama je

evidentirana prisutnost krpelja, i to samo na 3 mužjaka (Tabele 1 i 2, Grafikoni 1 i 2).

Iz druge vangradske populacije (S) koja je izlovljavana u Sićevačkoj klisuri,

ulovljeno je 64 jedinki, od kojih je 38 ženki i 26 mužjaka. Inficiranost je zabeležena samo

kod 3 mužjaka (Tabele 1 i 2, Grafikoni 1 i 2).

Samo 13,23 % odnosno 34 jedinki od ukupno 257 analiziranih odraslih guštera je

bilo inficirano krpeljimaa. U antropogeno izmenjenim sredinama, infestacija je bila

prisutna kod 37, 83% jedinki iz populacije P, dok za populaciju NI postoji 0% infestacije

krpeljima.

13

U prirodnim sredinama infestacija iznosi 6,25 % za populaciju DD, a za populaciju

S 4,68% od ukupno ulovljenih jedinki na datim lokacijama.

Prevalenca infestacije krpeljima je bila veća za mužjake nego za ženke guštera

(test različitosti, .p=0.0101)

Opšta distribucija niske, srednje i visoke inficiranosti krpeljima se razlikovala

između odraslih mužjaka i ženki guštera Podarcis muralis, s tim sto su mužjaci češće

imali visoku inficiranost krpeljima (Tabela 3, Grafik 3). Dalje, mužjaci su imali veći

intenzitet inficiranosti krpeljima od ženki, na sve tri lokacije (Grafik 4; test različitosti

p<0.05 u svakoj od tri populacije gde je infestacija krpeljima postojala).

14

5. DISKUSIJA

Mužjaci guštera su generalno imali veću infestaciju krpeljima nego ženke. Ovaj

fenomen je verovatno povezan sa razlikama u ponašanju, jer su mužjaci aktivniji i stoga

izloženi većem broju krpelja od ženki. Na primer, mužjaci guštera Podarcis muralis imaju

veći krug staništa od ženki i nasuprot ženkama, aktivno brane taj krug tokom prolećne

sezone parenja, što se poklapa sa vrhuncem aktivnosti mladih krpelja. Isto tako u Evropi ,

mužjaci livadskog guštera (Lacerta agilis) zauzimaju veći krug staništa nego mužjaci

živorodnog guštera (L. vivipara sada Zootoca vivipara) i više su inficirani krpeljima (Van

Nuland i Strijbosch, 1981).

Nacionalni park Slovački karst se nalazi u okviru oblasti u kojoj je zapaženo

prisustvo B. burgdorferi kod ptica i krpelja u potrazi za domaćinom (Taragel'ová,

neobjavljeni podaci). U ovoj oblasti se dve vrste guštera javljaju sintopno: obični zidni

guster (Podarcis muralis) i zelembać (Lacerta viridis). Dominantna vrsta, zelembać često

ima infestaciju krpeljima I. ricinus u mladim fazama razvoja (Majlathova i sar., 2006).

U Italiji je B. lusitaniae otkrivena u uzorcima krvi i tkiva kod P. muralis. Dalje,

Psammodromus algirus, najzastupljenija vrsta guštera u severnom Tunisu, je primarni

domaćin za I. ricinus u mladim stupnjevima razvoja i zato može igrati veliku ulogu u

kruženju borelije. B. burgdorferi, B. andersonii i B. bisetii su pronađene u krvi 9 vrsta

guštera u jugo-istočnom delu SAD. Sa druge strane, nekoliko drugih studija u SAD-u je

pokazalo da su gušteri Sceloporus occidentalis i Elgaria musticarinata nekompetentni

prenosioci borelije jer poseduju boreliacidalni faktor u krvi. Međutim, dve vrste guštera,

15

Eumeces inexpectatus i Anolis carolinensis mogu da podrže infekciju B. burgdorferi

(www.cdc.gov/eid ; 12, Decembar 2006)

Uzročnici Lajmske borelioze, spirohete iz kompleksa Borelia burgdorferi u širem

smislu, se održavaju u prirodi cirkulacijom između krpelja prenosioca iz kompleksa Ixodes

ricinus i domaćina kičmenjaka. Kompleks B.burgdorferi u širem smislu obuhvata 12

vrsta; 4 vrste su jasno označene kao patogene po čoveka: B. afzeli, B. garinii, B.

burgdorferi,, i B. spielmanii. B. valaisiana i B. lusitaniae, koje su ranije smatrane za

nepatogene, takođe mogu izazvati oboljenja. Različite vrste su povezane sa različitim

ekološkim karakteristikama, nivoima patogenosti i kliničkim simptomima kod pacijenata.

U Evropi, I. ricinus krpelji napadaju širok raspon domaćina kičmenjaka, poput sisara,

ptica i guštera. Domaćini kičmenjaci su neophodni za održanje populacije krpelja i takođe

mogu služiti kao prenosilac patogena. Stoga je identifikacija vrsta koje su domaćini

prenosioci suštinski važna za razjašnjenje obrasca prenosa B. burgdorferi u prirodi

(www.cdc.gov/eid. 12, Decembar 2006).

U skladu sa prethodnim studijama. u Centru za istraživanje Univerziteta

Kalifornija Hopland u oblasti Mendosino u Kaliforniji (HREC) utvrđeno je da su mužjaci

guštera imali više krpelja u proleće nego ženke. Ovaj fenomen je verovatno povezan sa

razlikama u ponašanju, jer su mužjaci aktivniji i stoga izloženi većem broju krpelja od

ženki (Eisen -Talleklint i Eisen 1999). Na primer, mužjaci guštera Sceloporus

occidentalis imaju veći krug staništa od ženki i nasuprot ženkama, aktivno brane taj krug

tokom prolećne sezone parenja, što se poklapa sa vrhuncem aktivnosti mladih Ixodes

pacificus krpelja. Sličan obrazac zabeležen je u Evropi i pomenut u prethodnom tekstu, za

mužjake livadskog (Lacerta agilis) i živorodnog guštera (L. vivipara – sada Zootoca

vivipara) (Van Nuland i sar., 2001).

16

U Australiji, pojedini spavajući gušteri (Tiliqua rugosa) sa visokom inficiranošću

krpeljima jedne godine, zadržavaju isti nivo opterećenja i sledeće, što znači da ti pojedinci

iznova posećuju dobro zaštićena skloništa gde krpelji preživljavaju. Dalje, prisustvo

endoparazita takođe može da utiče na ponašanje guštera i na taj način, i na stepen

izloženosti krpeljima. Na primer mužjaci guštera Sceloporum occidentalis zaraženi sa

Plasmodium mexicanum manje su angažovani u društvenim aktivnostima, poput jurenja

ostalih mužjaka, nego ne- zaraženi mužjaci (Eisen -Talleklint i Eisen; 1999).

Tokom posete ostrvu Krk u Hrvatskoj sredinom maja 2002, zapaženo je deset

guštera (Algyroides nigropuctatu, Podarcis melisellensis, P.muralis, Lacerta bilineata) i

sedam zmija (Elaphe longissima sada Zamenis longissimus) sa infestacijom. Sveukupno

46 krpelja je sakupljeno, za 35 se mogla utvrditi pripadnost vrsti, i prema ključu BABOS

(1964), ispostavilo se da su nehranjene nimfe Haemaphysalis concinna KOCH, 1844

(Ixodidae, Acari), sto je nesumnjivo dokazano oblikom pipaka i štita. Nažalost, broj

domaćina je bio suviše mali da bi se generisali epidemioloski podaci (Hassl 2003).

Najverovatnije se dostupnost uobičajenog domaćina – ovce na Krku, dramaticno smanjila

tokom godine kada je vršeno istraživanje. Ovoj vrsti krpelja je za razvoj potrebna jedna

donacija krvi godišnje, pa su možda ovi krpelji pokušali da izbegnu izgladnjivanje

“paničnim ponašanjem” (ii) ako je ovo istina, nađena vrsta Hepatozoon ili nije pravi

parazit gmizavaca jer se ovaj parazit može prenositi transstadijalno putem ovih krpelja ,

ali ne vertikalno među različitim domaćinima u toku jedne godine, ili je ova Hepatozoon

vrsta pravi parazit guštera ali koristi drugog krpelja ili grinju kao prenosioca (Hassl 2003).

17

6. ZAKLJUČAK

Primarni cilj ove studije bio je istraživanje uticaja karakteristika životne sredine,

izražen kroz narušenost-nenarušenost staništa, na učestalost krpelja koji parazitiraju na

gušteru Podarcis muralis.

Čak i u okviru istih tipova staništa, intenzitet inficiranosti krpeljima se razlikovao

kod mužjaka guštera uhvaćenih na različitim lokalitetima. Nekoliko faktora doprinosi

ovim razlikama. Na primer, topografska izloženost će verovatnije uticati na brojnost

krpelja koji traže domaćina kao i na aktivnost guštera, na otvorenim travnatim

površinama, u odnosu na šume.

U prvoj urbanoj populaciji (NI) koja je izlovljavana u Niškoj tvrđavi nije

zabeležena infestacija krpeljima što se moglo i očekivati jer se radi o turističkom

kompleksu gde se verovatno redovno sprovodi dezinsekcija kao preventivna mera zaštite

od prenosioca Lajmske bolesti. U drugoj urbanoj populaciji (P) koja je izlovljavana uz

Palilulsku rampu zabeležen najveći nivo inficiranosti. Tu je uočeno veliko prisustvo

mačaka i pasa koji su domaćini krpeljima i da je to najverovatnije razlog visoke

prevalence.

Možemo da zaključimo da su potrebna dalja istraživanja o modelima prostornih

aktivnosti guštera Podarcis muralis u odnosu na klimatske uslove i mikro-distribuciju

mladih na različitim tipovima staništa, da bi se razjasnili faktori koji određuju učestalosti

krpelja na gušteru Podarcis muralis.

Potrebne su studije i o uticaju faktora životne sredine na brojnost guštera i glodara

sa infestacijom krpeljima, i na relativnu brojnost ovih kičmenjaka u različitim geografskim

oblastima i tipovima staništa.

18

7. SUMMARY

The main aim of this study was to examine the impact of the environment,

represented thrugh habitat type, on the abundance of ticks infesting lacertid lizard

Podarcis muralis.

Even within the same types of habitat, the intensity of tick-infestations varied in male

lizards captured on different localities in the study area. This is due to several factors. For

example, topographic exposure is more likely to affect the abundance of ticks questing lizards

and lizards’ activity in the open grasslands than in woodlands.

In the first urban population (NI) captured in Nish Fortress, infestation with ticks was

not detected, which was texpected since t represents a tourist complex with desinsection as the

regular measure against the Lyme disease.

In the second population (P) captured down the Palilula’s ramp, the highest level of

infestation is detected as well as the large presence of host cats and dogs, which is most likely

the reason for such a high prevalence.

We can conclude that spatial activity patterns of Podarcis muralis depending on

climatic conditions and micro-distribution of non-adult lizards in different types of habitat

need further examinations to clarify the factors determining the frequency of tick-infestations

for Podarcis muralis.

19

8. LITERATURA

Angilletta Jr MJ, Hill T, Robson MA (2002a) Is physiological performance optimized by thermoregulatory behavior?: A case study of the eastern fence lizard, Sceloporus undulatus. J Therm Biol 27: 199-204 Angilletta Jr MJ, Niewiarowski PH, Navas CA (2002b) The evolution of thermal physiology in ectotherms. J Therm Biol 27: 249-268 Butler, J.M. and Roper, T.J. (1996) Ectoparasites and sett use in European badgers. Anim. Behav. 52:621-629. Diaz JA, Iraeta P, Monasterio C (2006) Seasonality provokes a shift of thermal preferences in a temperate lizard, but altitude does not. J Therm Biol 31: 237-242 Downes S, Bauwens D (2002) An experimental demonstration of direct behavioural interference in two Mediterranean lacertid lizard species. Animal behaviour 63: 1037-1046 Dunlap, K.D. and T. Mathies (1993) The effects of nymphal ticks and their interaction with malaria on the physiology of male western fence lizards. Copeia 1993: 1041 - 45. Eisen Talleklint L, Eisen R. J. (1999) Abundance of ticks (Acari: Ixodidae) infesting the western fence lizard, Sceloporus occidentalis, in relation to environmental factors. Experimental and Applied Acarology 23: 731–740

Foa A, Monteforti G, Minutini L, Innocenti A, Quaglieri C, Flamini M (1994) Seasonal changes of locomotar activity patterns in ruin lizards Podarcis sicula. I. Endogenous control by the circadian system. Behav Ecol Sociobiol 34: 267-274 Gasc JP, Cabela A, Crnobrnja-Isailović J, Dolmen D, Grossenbacher K, Haffner P, Lescure J, Martens H, Martínez-Rica JP, Maurin H, Oliveira ME, Sofianidou TS, Veith M, Zuiderwijk A. eds. 1997. Atlas of Amphibians and Reptiles in Europe – Collection Patrimoines Naturels 29. Paris (F): Societas Europaea Herpetologica, Muséum National d’Histoire Naturelle & Service du Petrimone Naturel. Gregory PT (1978) Feeding habits and diet overlap of three species of garter snakes (Thamnophis) on Vancouver Island. Can J Zool 56: 1967-1974 Hassl A (2003) Ectoparasite of lizards and possible vector: the mammal hard tick Haemaphysalis concinna Koch, 1884; short note Herpetozoa 16 (1/2), Wien: 86-88 House SM, Taylor PJ, Spellerberg IF (1980) patterns of daily behaviour in two lizard species Lacerta agilis L. and Lacerta vivipara Jacquin. Oecologia 44: 396-402 Hudson PJ, Dobson AP, Newborn D (1998) Prevention of Population Cycles by Parasite Removal. Science 282: 2256-2258

20

Huey RB (1982) Temperature physiology and the ecology of reptiles. In C Gans and F H Pough (eds.), Biology of the Reptilia, vol. 12. Academic Press, NY: 25-91 Huey RB, Pianka ER (1977) Patterns of niche overlap among broadly sympatric versus narrowly sympatric Kalahari lizards (Scincidae: Mabuya). Ecology 58: 120-128 Huey RB, Bennett AF (1987) Phylogenetic studies of coadaptation: Preferred temperatures versus optimal preformance temperatures of lizards. Evolution 41: 1098-1115 Huey RB, Berrigan D (2001) Temperature, demography, and ectotherm fitness. Am Nat 158: 204-210 Innocenti A, Minutini L, Foa A (1994) Seasonal changes of locomotar activity patterns in ruin lizards Podarcis sicula. II. Involvement of the pineal. Behav Ecol Sociobiol 35: 27-32 Korsos Z (1984) Comparative niche analysis of two sympatric lizard species ( Lacerta viridis and Lacerta agilis). Vertebrata hungarica 5-14 Lisičić D (2009) Biologija kućnog i zidnog macaklina na otocima Hvaru i Visu – Doktorska disertacija: Univerzitet u Zagrebu, Prirodno – matematički fakultet: 68

Liu C, Li R, Liu Z, Yin S, Wang Z (2006) The role of prostaglandins and the hypothalamus in thermoregulation in the lizard, Phrynocephalus przewalskii (Agamidae). J Comp Physiol B 176: 321-328

Majlathova V, Majlath I, Derdakova M, Víchova B, Petko B (2006) Borrelia lusitaniae and Green Lizards (Lacerta viridis), Karst Region, Slovakia; Emerging Infectious Diseases 12: 1895-1901

Pianka E (1969) Habitat specificity, speciation, and species density in australian desert lizards. Ecology 50: 498-502 Pianka ER (1974) Niche overlap and diffuse competition. Proc Natl Acad Sci USA 71: 2141- 2145 Pianka ER (1989) Latitudinal gradients in species diversity. Trends Ecol Evol 4: 233 Pianka ER, Huey RB (1978) Comparative ecology, resource utilization and niche segregation among gekkonid lizards in the southern Kalahari. Copeia 1978: 691-701 Rock J, Cree A, Andrews RM (2002) The effect of reproductive condition on thermoregulation in a viviparous gecko from a cool climate. J Therm Biol 27: 17-27 Scali S, Manfredi MT, Guidali F (2001) Lacerta bilineata (Reptilia, Lacertidae) as a host of Ixodes ricinus (Acari, Ixodidae) in a protected area of northern Italy. Parassitologia 43:165-168.

Schall J, Pianka E (1980) Evolution of escape behavior diversity. Am Nat 115: 551-566 Scheers H, Van Damme R (2002) Micro-scale differences in the thermal habitat quality and a

21

possible case of evolutionary flexibility in the thermal physiology of lacertid lizards. Oecologia 132: 323-331 Schoener TW (1974a) The Compression hypothesis and temporal resource partitioning. Proc Natl Acad Sci USA 71: 4169-4172 Schoener TW (1974b) Resource partitioning in ecological communities. Science 185: 27-39

Schoener TW (1981) An empirically based estimate of home range. Theor Popul Biol 20: 281-325 Schoener TW (1983a) Field experiments on interspecific competition. Am Nat 122: 240-285 Schoener TW (1983b) Simple models of optimal feeding-territory size: A reconciliation. Am Nat 121: 608-629 Schoener TW, Losos JB, Spiller DA (2005) Island biogeography of populations: An introduced species transform survival patterns. Science 310: 1807-1809 Seebacher F (2005) A review of thermoregulation and physiological preformance in reptiles: What is the role of phenotypic flexibility? J Comp Physiol B 175: 453-461 Seebacher F, Franklin CE (2005) Physiological mechanisms of thermoregulation in reptiles: A review. J Comp Physiol B 175: 533-541 Sorci, G., Massot, M. and Clobert, J. (1994). Maternal parasite load increases sprint speed and philopatry in female offspring of the common lizard. Am. Nat. 144, 153-164.

Tijsse-Klasen E, Fonville M, Reimerink JHJ, Spitzen - van der Sluijs A, Sprong H. (2010) Role of sand lizards in the ecology of Lyme and other tick-borne diseases in the Netherlands. Parasites & Vectors 3: 42-52. Van Nuland GJ, Strijboch H (1981) Annual rythmics of Lacerta vivipara Jacquin and Lacerta agilis agilis L. (Sauria, Lacertidae) in the Netherlands. Amphibia Reptilia 2: 83-95

Weinstein RB, Full RJ (1999) Intermittent locomotion increases endurance in a gecko. Physiol Biochem Zool 72: 732-739 Werner YL, Okada S, Ota H, Perry G, Tokunaga S (1997) Varied and fluctuating foraging modes in nocturnal lizards of the family Gekkonidae. Asiatic Herpetol Res 7: 153-165

http://www.peteducation.com/article.cfm?c=17+1796&aid=2433

http://www.hidmet.gov.rs/latin/meteorologija/klimatologija_srbije.php www.peteducation.com/article_pdf.cfm?aid

22

9. PRILOZI

Tabela 1. Učestalost jedinki sa i bez krpelja u pojedinačnim populacijama. N= ukupan broj

jedinki., 0=krpelja nema, 1=krpelji prisutni

Lokaliteti

(N=257)

0

1

Ukupno

DD 45 3 48

NI 71 0 71

P 46 28 74

S 61 3 64

Ukupno 223 34 257

23

Tabela 2. Odnos inficiranosti mužjaka i ženki različitih populacija.

N = ukupan broj jedinki. Skraćenice imena lokaliteta kao u tekstu.

Populacije

(N=257)

Ukupno

jedinki Mužjaci Ženke

Inf.

mužjaci

Inf.

ženke

Ukupno

inficiranih

DD 48 23 25 3 0 3

NI 71 41 30 0 0 0

P 74 35 39 18 10 28

S 64 26 38 3 0 3

ukupno 257 125 132 24 10 34

24

Tabela 3. Učestalost jedinki sa različitim brojem krpelja.

N = ukupan broj jedinki. Skraćenice imena lokaliteta kao u tekstu.

Lokaliteti

(N=257) 0 1 2 3 5 10 i više Ukupno

DD 45 3 0 0 0 0 48

NI 71 0 0 0 0 0 71

P 46 5 6 2 2 13 74

S 61 3 0 0 0 0 64

Ukupno 223 11 6 2 2 13 257

25

Grafik 1. Intenzitet inficiranosti/neinficiranosti krpeljima u analiziranim populacijama. pop-

populacija (oznake kao u tekstu), tick prev-inficiranost krpeljima (0-ne postoji, 1 –

postoji)

2D Plot of Column Coordinates; Dimension: 1 x 2Input Table (Rows x Columns): 6 x 6 (Burt Table)

pop:DD

pop:NI

pop:P

pop:S

tick prev:0 tick prev:1

-1,5 -1,0 -0,5 0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5

Dimension 1; Eigenvalue: ,77474 (38,74% of Inertia)

-1,5

-1,0

-0,5

0,0

0,5

1,0

1,5

2,0

2,5

Dim

ensi

on 2

; Eig

enva

lue:

,500

00 (2

5,00

% o

f Ine

rtia)

pop:DD

pop:NI

pop:P

pop:S

tick prev:0 tick prev:1

26

Grafik 2. Odnos inficiranih jedinki guštera u odnosu na jedinke koje nisu bile inficirane, u

pojedinačnim populacijama.

27

Grafik 3. Distribucija intenziteta inficiranosti krpeljima u svakoj populaciji.

28

Grafik 4. Odnos inficiranosti mužjaka i ženki između različitih populacija

0

10

20

30

40

50

60

70

80

Ukupnojedinki

Mužijaci Ženke Inf.mužijaci

Inf.ženke Ukupnoinficiranih

DD

NI

P

S