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Ecología y Conservación de Fauna en Ambientes Antropizados Editores Aurelio Ramírez-Bautista Rubén Pineda-López Red Temática Biología, Manejo y Conservación de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados.

Ecología y Conservación de Fauna · 2018. 3. 15. · Red Temática Biología, Manejo y Conservación de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados REFAMA REFAMA es una red temática

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Ecología y

Conservación de Fauna

en

Ambientes Antropizados

EditoresAurelio Ramírez-Bautista

Rubén Pineda-López

Red Temática Biología, Manejo y Conservación

de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados.

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Red Temática Biología, Manejo y Conservación de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados (REFAMA)

Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ)

Directorio

Universidad Autónoma de Querétaro

Dr. Gilberto Herrera Ruiz

Rector

Dr. Irineo Torres Pacheco

Secretario Académico

Dra. Margarita Teresa de Jesús García Gasca

Directora de la Facultad de Ciencias Naturales

Dr. Marco Antonio Sánchez Ramos

Coordinador de la Licenciatura en Biología

REFAMA

Consejo Técnico Académico

Robert W. Jones

Ireri Suazo Ortuño

Iriana Zuria Jordán

Javier Ponce Saavedra

Patricia Ornelas García

Hipolito Cortez Madrigal

Rubén Pineda López

Ignacio Castellanos Sturemark

Romeo A. Saldaña Vázquez

Ecología y Conservación de Fauna en Ambientes Antropizados

Es una publicación de la Red Temática Biología, Manejo y Conservación

de Fauna Nativa en Ambientes Antropizados (REFAMA), apoyada por el

Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) e impresa por la

Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ).

Este capítulo forma parte del libro, Ecología y Conservación de Fauna en

Ambientes Antropizados con ISBN : 978-607-513-347-8 Impresión Digital.

Todos los capítulos de este libro fueron arbitrados por el Comité Científico.

Forma sugerida de citar un capítulo.

Ramírez-Bautista, A. y R. Pineda-López (Eds.). 2018. Ecología y Conservación

de Fauna en Ambientes Antropizados. REFAMA-CONACyT-UAQ.

Querétaro. México. 403 páginas.

Forma sugerida de citar un resumen

Autores. 2018. Título del trabajo. Páginas. En Ramírez-Bautista, A. y R.

Pineda-López (Eds.). Ecología y Conservación de Fauna en Ambientes

Antropizados. REFAMA-CONACyT-UAQ. Querétaro. México.

Libro de distribución gratuita

D.R © Universidad Autónoma de Querétaro, Centro universitario, cerro de

las Campanas s/n, Código Postal 76010, Querétaro, Qro., México.

Primera edición Enero de 2018

Hecho en México

Made in México

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Red Temática Biología, Manejo y Conservación de Fauna

Nativa en Ambientes Antropizados

REFAMAwww.refama.org

REFAMA es una red temática apoyada por CONACyT que integra a interesados en el cono-cimiento y conservación de la fauna nativa en ambientes antropizados de México, tanto de sectores académicos como gubernamentales, sociales y privados.

Su objetivo es ampliar y potencializar los alcances de la investigación de la fauna nativa en ambientes antropizados de México, mediante la formación de una red de académicos y usuarios para impulsar mejores y mayores trabajos de investigación y de formación de re-cursos humanos en forma planeada, conjunta y multi-transdisciplinaria, de tal manera que promueva una sinergia de los esfuerzos y recursos humanos y materiales que en este tema se encuentran en el país o en el extranjero, y se obtenga un mayor impacto en su conocimiento y en propuestas de manejo y conservación que se socialicen e integren en políticas públicas e iniciativas privadas.

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LA COMUNIDAD DE MACRO-INVERTEBRADOS

ACUÁTICOS COMO HERRAMIENTA PARA EVALUAR LA CALIDAD

DE AGUA EN LA CUENCA ALTA DE LA ANTIGUA, VERACRUZ, MÉXICO

Verónica Patricia Armas Ortiz, Juan Carlos López-Acosta*, Noé Velázquez Rosas, Odilón Sánchez Sánchez

Centro de Investigaciones Tropicales, Universidad Veracruzana Casco de la Ex-hacienda Lucas Martín, Privada de Araucarias S/N. Col. Periodistas, Xalapa, Veracruz C.P. 91019, México Apartado Postal 525.

*[email protected]; [email protected]

Foto: Verónica Patricia Armas

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Resumen

Los macroinvertebrados acuáticos han destacado como indicadores de las condiciones ambien-tales de ecosistemas tropicales. En este estudio se analizaron los patrones de cambio estacional en la presencia de macroinvertebrados acuáticos y su relación con las variaciones en la cober-tura vegetal de ríos en la cuenca alta de La Antigua, Veracruz, México, una zona altamemen-te antropizada. Se realizaron muestreos estacionales, durante las épocas de lluvias y de secas, empleando una red Surber, una red tipo “D” y por colecta manual de macroinvertebrados. La cobertura vegetal se midió a dos escalas: la local con la ayuda de fotografías hemisféricas en el mismo sitio donde se realizaron los muestreos de macroinvertebrados y la de paisaje con la utilización del NDVI. No se encontraron diferencias significativas en la abundancia total de macroinvertebrados acuáticos comparada entre épocas. En cuanto a los grupos tróficos, los co-lectores-recogedores fueron abundantes en los sitios de muestreo para la época de lluvias, y sus abundancias aumentaron en relación a los valores altos de NDVI. Los resultados de este trabajo muestran que los macroinvertebrados pueden ser útiles para evaluar y monitorear los cambios en la condición biológica de estos ríos, proporcionando una base de referencia para la medición de la respuesta biótica en la restauración de aquellos ríos que han perturbado fuertemente.

Palabras claves: BMWP, calidad de agua, cobertura vegetal, macroinvertebrados, NVDI.

IntroducciónEn México, la calidad de agua se ha monitoreado con ayuda del análisis de parámetros físico-quí-micos como la Demanda Bioquímica de Oxige-no (DBO), la Demanda Química de Oxigeno (DQO) y los Sólidos Suspendidos Totales (SST; CONAGUA, 2008). Estos parámetros son útiles para medir la cantidad de materia orgánica en el agua, pero no reflejan el riesgo ni la integridad biótica de los recursos acuáticos. Para tener una visión integral de las alteraciones de los ecosiste-mas acuáticos se han desarrollado métodos bio-lógicos que emplean a las comunidades acuáticas (Flores-Díaz et al., 2013). Los organismos acuá-ticos son útiles para dar seguimiento a la calidad de agua (Cairns y Pratt, 1993). Al estudiar estos organismos se pueden integrar las condiciones fí-sicas, químicas y biológicas del agua, así como sus variaciones espaciales y temporales, por lo que, funcionan como indicadores de la degradación del hábitat (Prat et al., 1996).

Una gran variedad de grupos biológicos se han utilizado para determinar la salud e integridad fun-cional de los ecosistemas acuáticos (Sánchez-Her-

nández, 2011), entre ellos destacan los macroinver-tebrados acuáticos por su capacidad de colonizar diferentes hábitats de sistemas lénticos y lóticos, además de que los métodos de muestreo son senci-llos y de bajo costo (Lenat y Barbour, 1994; Carrera y Fierro, 2001). El uso de organismos distingui-bles a simple vista que son indicadores fidedignos de la calidad del agua, facilita la comprensión de los procesos ecológicos que se dan en los sistemas acuáticos y cómo éstos pueden ser alterados con las perturbaciones; por lo que, los macroinvertebrados se han usado en acciones comunitarias de segui-miento como una alternativa al uso de los costosos muestreos físico-químicos. Con dichas acciones, los propietarios del recurso hídrico pueden verifi-car de manera rápida cualquier cambio en la cali-dad de su recurso (Mathuriau et al., 2012).

Los macroinvertebrados acuáticos se alimen-tan tanto de material alóctono (i.e., provenientes de la productividad primaria terrestre en forma de hojas, ramas, troncos, flores y frutos, y en me-nor proporción de restos animales) como autóc-tono (i.e., material producido dentro del cuerpo de agua, como diatomeas u otras algas, macrofi-

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tas, fitoplancton y, en menor proporción, restos de insectos acuáticos y peces), que se encuentran suspendidos en la columna de agua o formando parte de las bio-películas que se forman sobre las piedras, ramas u hojarascas depositadas en el lecho de los arroyos (Cummins y Klug, 1979). Como bioindicadores, es útil clasificar a los ma-

croinvertebrados en gremios alimenticios (GA) de acuerdo a la estrategia de alimentación que utilizan (Cummins, 1973). Es importante men-cionar que los miembros de diferentes GA pue-den consumir los mismos recursos, como diato-meas u hongos, pero difieren de dónde y cómo lo obtienen (Cummins y Klug, 1979).

Cuadro 1. Asignación de sensibilidad a la contaminación de las familias de macroinvertebrados acuá-ticos (Roldán, 1992).

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Índices bióticos basados en macroinvertebradosUn índice biótico es una combinación de la di-versidad o presencia/ausencia de ciertos grupos taxonómicos sensibles con su tolerancia a la con-taminación, el cual se traduce en un solo índice o valor referente de la calidad de los sistemas na-turales. Los índices bióticos evalúan el grado de contaminación de un ecosistema acuático me-diante la tolerancia o sensibilidad de un organis-mo a un determinado contaminante (Flores-Díaz et al., 20013). Existen diferentes índices bióticos que son extrapolaciones a una escala numérica de la composición y dominancia de especies, como es el índice Biological Monitoring Working Party (BMWP, por sus siglas en inglés). El BMWP está basado en la identificación de familias de ma-croinvertebrados bénticos. En este grupo se inclu-yen aquellos organismos que en sus últimos esta-dos larvarios alcanzan un tamaño igual o superior a 3 mm (Arce, 2006). Este método sólo requiere llegar hasta nivel de familia y los datos son cuali-tativos (presencia o ausencia). El puntaje va de 1 a 10 de acuerdo con la tolerancia de los diferentes grupos a la contaminación orgánica (Cuadro 1; Roldán, 2003). Las familias más sensibles como Perlidae y Oligoneuriidae reciben un puntaje de 10; en cambio, las más tolerantes a la contamina-ción (por ejemplo, Tubificidae) reciben una pun-tuación de 1. La suma de los puntajes de todas las familias encontradas en el sitio de estudio brinda el valor final del índice. Este valor permite deter-minar la calidad del agua según las categorías lis-tadas en el Cuadro 2 (Roldán, 2003).

Relación de la cobertura vegetal-calidad del aguaLos posibles efectos de una alteración de las con-diciones del medio donde una comunidad ha-bita pueden evidenciarse a diferentes niveles. Si la perturbación es intensa y permanente, como por ejemplo, la contaminación por vertidos do-mésticos que agota el oxígeno del agua, se refle-ja a nivel de la comunidad con la presencia de determinadas especies tolerantes. Mientras que perturbaciones intermedias, como puede ser un

incremento moderado de nutrientes por eutrofi-zación pueden dar lugar a otros cambios menos drásticos, como la desaparición de especies eco-lógicamente específicas, o el incremento de la densidad de otras, o la colonización de especies más tolerantes al factor de estrés (Barbour et al., 1999). Finalmente, perturbaciones específicas so-bre la composición físico-química del agua, tales como cambios de temperatura, pH, sólidos tota-les en suspensión, el incremento de las sales, no necesariamente pueden modificar la estructura de las comunidades acuáticas, pero sí dan lugar a cambios en la abundancia de individuos de al-gunas especies de macroinvertebrados (Lampert y Sommer, 2007).

El flujo de energía y la circulación de ma-teriales (sedimentos) son procesos paralelos e igualmente importantes dentro del funciona-miento de los ecosistemas acuáticos (Allan y Castillo, 2007). Estos procesos se encuentran afectados por la interacción bosque-río en cuanto al aporte de materia orgánica (MO) de la zona ribereña, la cual corresponde a la vege-tación que se desarrolla a lo largo de corrientes de agua más o menos permanentes y mantiene en gran parte la integridad de los ríos, arroyos y riberas (Ceccon, 2003). Debido a la proximi-dad y la interacción de los cuerpos de agua, la vegetación ribereña tiene una forma lineal ca-racterística y constituye una zona de transición entre los sistemas terrestres y acuáticos. El uso humano y la ganadería intensa han acentuado la perturbación en las zonas ribereñas. Esto ha provocado una alteración significativa de la ve-getación de ribera y los procesos hidrológicos, poniendo en peligro la calidad de los hábitats ribereños (Tueller, 2012). Esta vegetación des-empeña diferentes funciones ecosistémicas, en-tre las que destacan la estabilización del suelo de márgenes y orillas, la retención de la esco-rrentía procedente de la cuenca y retención de sedimentos provenientes de la agricultura, tam-bién mejora el paisaje y tiene valor recreativo (González y García, 2001).

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La zona ribereña corresponde al área de transición ecológica, entre los medios terrestre y acuático, se caracteriza por una flora y fau-na cuya composición está determinada por la intensidad luminosa, el contenido de agua y la

granulometría del suelo (Granados-Sánchez et al., 2006). La cobertura vegetal provee de som-bra al cauce del río, regulando la temperatura del agua y mejorando el contenido de oxígeno disuelto, el cual modula directamente el cre-

Cuadro 2. Clasificación de la calidad ambiental de las aguas de ríos y arroyos según la puntación del índice de BMWP (Roldán 1992).

cimiento de las algas (González et al., 2006)). La calidad del agua puede mejorar si existe un bosque ribereño que actúa como filtro para los nutrientes, impidiendo su incorporación a las aguas del cauce, retrasando su eutrofización (Lovett, 2003).

Las principales perturbaciones antrópicas sobre los ecosistemas dulceacuícolas son la am-pliación de infraestructura urbana y rural, la actividad industrial, el pastoreo y la agricultura (Stevens y Cummins, 1999; Ríos y Bailey, 2006). Estos factores han sido relevantes en el proce-so de degradación y modificación de la vege-tación ribereña. Por ejemplo, la degradación se debe a que el dosel controla la penetración de la luz que entra al arroyo y consecuentemente afecta la productividad primaria y la tempera-tura del agua (Boothroyd et al., 2004), lo que genera un efecto en cascada sobre los grupos tróficos superiores (consumidores y predado-res). La modificación de la vegetación se ve in-fluenciada principalmente por la naturaleza del material que entra al sistema acuático, puesto que el dosel es algunas veces reemplazado por vegetación no nativa, o en su defecto es remo-

vida totalmente (Mancilla et al., 2009). Estas variaciones tienden a afectar la composición, riqueza y abundancia de la biota acuática, con un consecuente desequilibrio del ecosistema (Hurtado et al., 2005).

El impacto antrópico trae como consecuen-cia el deterioro en los procesos de los ecosiste-mas y su potencialidad para entregar bienes y servicios, debido a que alteran la composición y funcionamiento ecológico de los organismos que viven en los sistemas acuáticos (Aguas Manizales, 2007). Las alteraciones del hábitat y del agua por cambio de uso de suelo modifi-can la composición de los ensamblajes de ma-croinvertebrados acuáticos, muchos de los que poseen adaptaciones troficas únicas a hábitats específicos, microhábitats, o fuentes de alimen-tación, mientras que otras son cosmopolitas y aptas para sobrevivir a una amplia gama de condiciones (Allan y Castillo, 2007; Nessimian et al., 2008). Se ha encontrado que en sitios muy alterados disminuye la riqueza y la abundancia de los grupos más sensibles a modificaciones ambientales, con el incremento de los grupos tolerantes (Roque et al., 2003).

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Bajo estas premisas, este estudio tiene como objetivo el mostrar la aplicación de un méto-do basado en el uso de los macroinvertebrados acuáticos para evaluar la calidad del agua de una zona fuertemente antropizada: la cuenca alta del río “La Antigua” al centro del estado de Veracruz, la cual esta dominada por Bosque Mesofilo de Montaña (BMM; Muñoz-Villers, 2008). Sin embargo, en los últimos años este bosque ha sido fuertemente deforestado, debi-do a la expansión de la frontera agropecuaria y al crecimiento urbano. A pesar de su importan-cia hidrológica y las altas tasas de deforestación, estos bosques han sido poco valorados aun con-tando su alta biodiversidad biológica vegetal y animal (Muñoz-Villers y López-Blanco, 2007). Para este estudio nuestra hipotesis subyasente es la existencia de una relación positiva entre la cobertura vegetal con la composición y estruc-tura de macroinvertebrados sensibles, es decir, se espera que la cobertura sea determinante de la calidad del agua, lográndose encontrar en sitios con alta cobertura vegetal familias sensi-bles y gremios alimentarios menos tolerantes a la contaminación.

MétodosÁrea de estudio La cuenca del río La Antigua es una de las más importantes del centro del estado de Ve-racruz, abarca un área de 2,827 km2, se ubica entre los 19º05’ y 19º34’ de latitud norte, y los 96º06’ y 97º16’ de longitud oeste; se localiza en la porción sudoccidental del Golfo de Mé-xico (CONAGUA, 2001). Esta cuenca es de gran importancia por ser la fuente principal de agua de las ciudades de Xalapa y Coatepec (Fig. 1).

La precipitación media anual es de 1,393 mm, con valores altos hacia la zona montañosa (> 2,000 mm), y valores bajos en la parte central (900-1,000 mm) (CONAGUA, 2008). Debido a las variaciones del clima a lo largo del año, Mu-

ñoz-Villers (2008) lo subdivide en tres épocas, describe una época de nortes de noviembre a fe-brero, que se caracteriza por bajas temperaturas y escasas precipitaciones. Sigue una época seca de marzo a abril, caracterizada por temperaturas cálidas y escasas precipitaciones. La tercera, la época de lluvias de mayo a octubre, es caracte-rizada por cálidas y abundantes precipitaciones. Selección de sitios de muestreoLa selección de los sitios de muestreo se realizó en coordinación con el equipo de trabajo sobre usos de suelo en la cuenca del río La Antigua, proyecto realizado por el Instituto de Ecología, A.C., y con la ayuda de ortofotos rectificadas de la región a escala 1:50,000 (INEGI, 2004). Se escogieron sitios de captación de arroyos de primer a tercer orden (al no presentar tantas ramificaciones), distribuidos en la cuenca que tuvieran diferentes coberturas vegetales, desde áreas totalmente deforestadas o con pastizales, hasta zonas boscosas poco modificadas y con buena cobertura vegetal. Se seleccionaron 23 arroyos para ser estudiados durante la época llu-viosa seca (abril-mayo) y la época lluviosa (ju-nio-octubre) del año 2014 (Fig. 1). Para realizar la colecta, en cada arroyo se seleccionó un tramo representativo, de aproximadamente cinco me-tros de longitud (Carrera y Fierro 2001).

Muestreo de macroinvertebrados acuáticosEn cada sitio se cuantificó la comunidad de ma-croinvertebrados acuáticos, aplicando el método descrito por Merrit y Cummins (1996), que es capaz de abarcar una muestra “representativa” de los microhábitats acuáticos. La metodología consiste en el uso integral de tres técnicas por cada unidad de muestreo, (1) red Surber (de 0.09 m2 de superficie de muestreo y 250 μm de aper-tura de malla), empleada para remover el sustra-to del fondo o la vegetación sumergida a contra corriente; (2) red tipo “D” para el muestreo en la vegetación a las orillas de los ríos; y (3) co-lecta manual de macroinvertebrados por tiempo estandarizado (5 min) en microhábitats inacce-

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sibles con las redes, como son agujeros, piedras y vegetación flotante. El material recolectado fue depositado en bolsas ziploc con etanol al 80%, debidamente rotulados. En el laboratorio se procedió a limpiar y separar los macroinverte-brados de la hojarasca proveniente de cada sitio de muestreo. Los especímenes fueron preserva-dos con etanol al 80%. Los macroinvertebrados colectados fueron separados, determinados y cuantificados a nivel de clase, orden, familia, gé-nero y cuando fue posible especie con la ayuda de un estéreo-microscopio (AmScope) de 20x y

40x de aumento. La identificación taxonómica siguió las categorías reconocidas para México y países vecinos (Spangler y Santiago-Fragoso, 1992; Merrit y Cummins, 1996; Novelo-Gutié-rrez, 1997; Wiersema y McCafferty , 2000; To-manova y Tedesco, 2005).

Las comunidades de macroinvertebrados se cla-sificaron según su estrategia trófica, como desmenu-zadores (D), raspadores (R), colector-filtrador (CF), colector- recogedor (CR) y fragmentador (F), y se utilizaron tres rasgos de sensibilidad según los valo-

Figura 1. Ubicación del área de estudio con los sitios muestreados (números dentro de cír-culos) y cobertura vegetal durante el periodo de estudio (2014-2015) de la parte alta del río la Antigua. Modificación del mapa de cobertura vegetal y usos de suelo de Muñoz-Villers y López-Blanco (2007).

res del BMWP, sensibles, medianamente sensibles y de baja sensibilidad (Merrit y Cummins, 1996).

Cobertura vegetalA una escala espacial de 1:50,000 se calculó el

índice diferencial de vegetación normalizado (NDVI, del inglés), que tiene un gran valor en términos ecológicos, es una variable integrado-ra del funcionamiento del ecosistema. El NVDI es un buen estimador de la fracción de la radia-

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ción fotosintéticamente activa interceptada por la vegetación, el control principal de las ganan-cias de carbono (Monteith, 1981), y la produc-tividad primaria (Tucker et al. 1985; Virginia y Wall, 2001). Este índice se calculó con la aplica-ción de un buffer de 100 m a cada lado de la ori-lla del río muestreado en una imagen satelital

(Vieira et al., 2015; Dutra, 2011), con la ayuda del software Arcmap 10.2.2. (ESRI, 2014).

Análisis estadísticosDado que las variables de respuesta son conteos y tienden a tener sobre-dispersión, las diferencias en la abundancia entre las dos épocas anuales y el

Figura 2. Familias de macroinvertebrados representativas en los sitios de muestreo de la cuenca alta de La Antigua, Veracruz.

efecto de las variables estudiadas sobre la abundan-cia de familias bioindicadores y grupos funcionales fueron analizadas con Modelo Lineal Generalizado (GLM), asumiendo una distribución quasi-Poisson (Crawley, 2007) utilizando R core Team (2013).

ResultadosEn total se registraron 4,210 macroinvertebrados, pertenecientes a seis clases, 15 órdenes, 59 fami-

lias y 101 géneros (Anexo1). La familia más abun-dante fue Simuliidae (Diptera) con 700 individuos (17%), seguida por Veliidae (Hemiptera) con 581 individuos (14%) y Chironomidae (Díptera) con 423 individuos (10%). Estas familias fueron regis-tradas en el 96% de los puntos de muestreo.

El orden con mayor frecuencia fue Díptera, presente en 22 de los 23 puntos estudiados, con 1,206 individuos (29%), seguido del orden Hemíp-

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tera con 887 individuos (21%) y el orden Trichop-tera con 608 individuos (14%). Basommatophora, Lepidoptera y Tricladida no superan el 1% del total de individuos, siendo raros durante los muestreos (Fig. 2). En general, no se encontraron diferencias significativas en la abundancia total de macroin-

vertebrados acuáticos comparada entre la época seca y de lluvias (t = -1.936; P = 0.0593; gl: 192).

Gremios alimenticiosDe los 101 géneros determinados, el GA dominan-te fue el colector-recogedor (1,607 individuos), se-

Figura 3. Gremio alimenticio de macroinvertebrados en la cuenca alta de La Antigua, Veracruz.

guido por el GA depredador (1,294 individuos). El GA con menos individuos fue el colector-filtrador, con 259 (Fig. 3). En la época lluviosa, el grupo con mayor abundancia fue el colector-recogedor (1,191 individuos), seguido por el grupo depredador (534 individuos). En la época seca, el grupo con mayor abundancia fue el depredador (760 individuos), se-guido de colector-recogedor (416 individuos). Se pudo observar que los grupos colector-recogedor y depredador se encuentran presentes en todos los puntos de muestreo, mientras que los demás gru-pos (colector-filtrador, fragmentador y raspador) fueron poco comunes durante el muestreo.

Abundancia de gremios alimenticios y familias sensibles en relacionados a los valores del índice de NDVILos colectores-recogedores y depredadores

aumentaron sus abundancias en relación va-lores más altos de NDVI (mayor cobertura) (t = 6.04, P = 0.002; t = 4.7, P = 0.04), mientras que los raspadores no incrementan confor-me al índice (t = 1.79, P = 0.07) pero son más abundantes hacia valores por arriba de 0.3 del NDVI (Fig. 4).

El grupo con mayor sensibilidad aumentó su abundancia en relación positiva con el índice NDVI (t = 3.57, P < 0.001) (Fig. 5).

Calidad del agua según el índice BMWPA partir del índice BMWP se pudo determi-nar que el 41% de los sitios de muestreo son considerados como no contaminados, el 39% son ligeramente contaminados, 11% mode-radamente contaminados, 7% muy contami-

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nados y 2% fuertemente contaminados. Estos valores y categorías varían entre los sitios, si se consideran las épocas seca y de lluvias (Fig. 6).

DiscusiónEn este estudio se evaluó el efecto de la cobertura vegetal (representada por el NVDI) sobre presen-cia de de macroinvertebrados acuáticos sensibles a la perturbación en la cuenca alta de la Antigua. La abundancia total de macroinvertebrados acuáticos no presentó diferencias significativas entre la época seca y la de lluvias. Si bien se ha determinado que las zonas templadas y tropicales suelen presentar altos valores de abundancia de macroinvertebrados du-rante la época seca (Astudillo, 2014). Los resultados de este estudio coinciden con los datos obtenidos en el trabajo de Mesa et al. (2012), quienes encontraron que la abundancia de macroinvertebrados en los diferentes períodos (seco y lluvioso) no presentó di-ferencias significativas al evaluar la composición de

macroinvertebrados y la calidad de agua en zonas de río provistas de vegetación ribereña nativa, exótica y zonas sin vegetación. Esto se puede explicar debido a que en las regiones tropicales, las estaciones climá-ticas no son marcadas (Mesa et al., 2012), y que en nuestro caso, la temporada de lluvia se extendió in-usualmente durante el año 2014 en el área de estudio.

Los macroinvertebrados acuáticos de la cuenca alta del río La Antigua están claramen-te dominados por larvas de dípteros (mos-quitos), de manera que el género Simulium representa al grupo más abundante en ambas épocas. Estos resultados son consistentes con las observaciones realizadas en hábitats de ríos de zonas templadas (Merriet y Cummins, 1996). Las hembras de esta familia de insectos (Simuliidae) depositan sus huevos en masas compactas sobre sustratos, tales como rocas o piedras, plantas acuáticas y diversos tipos de vegetación sumergida o colgante presente en la corriente de quebradas y ríos de agua limpia y

Figura 4. Abundancia de los grupos alimenticios en relación a los valores del índice de NDVI (en-tre mayor valor mejor estado de la vegetación) en la cuenca alta de La Antigua. Grupos funciona-les: D = depredadores, CF = colector-filtrador, CR = Colector-Recogedor, F = fragmentador, R = raspador.

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bien oxigenada (ambientes lóticos). La mayo-ría de las especies de este grupo se encuentran en ríos de tamaño y flujo variable, habitando el área erosiva y de flujo sostenido de la co-rriente de agua, con abundante materia orgá-nica fina en suspensión (alimento principal de las larvas) y apropiado sustrato expuesto en la corriente como medio de adhesión superficial de las larvas y pupas (Villamizar et al., 2011), con lo que se demuestra que la mayoría de los ríos evaluados para este estudio poseen aguas bien oxigenadas y con ligeros indicios de con-taminación, acordes a los valores encontrados del índice BMWP.

En cuanto a los grupos tróficos, los colecto-res-recogedores fueron abundantes en los sitios de muestreo para la época lluviosa y en rela-ción a valores altos de NDVI. La dominancia de colectores-recolectores, parece ser un rasgo común en varios ambientes de zonas tropicales (Lemly y Hilderbrand, 2000). Se ha reportado una alta proporción de colectores-recolectores, inclusive en ríos con gran cantidad de paquetes de hojas y de otros materiales orgánicos (Ra-mírez y Pringle, 1998), lo que estaría determi-nando las características de estas comunidades en este tipo de ambientes. En contraste, los de-predadores fueron el grupo más abundante en

Figura 5. Análisis de las abundancias de las familias sensibles en relación a los valores del índice del NDVI (que indican que los valores cercanos a uno, refleja una buen estado de salud de la vegetación) en la cuenca alta de La Antigua. Familias bioindicadoras: S = sensibilidad alta, M = sensibilidad media, B = sensibilidad baja.

la época seca y sus abundancias aumentaron en relación a los valores altos de NDVI. Las fluc-tuaciones temporales en la abundancia de los depredadores parecen obedecer al aumento de la riqueza general de macroinvertebrados acuá-ticos durante los meses de baja precipitación, lo que pudo significar un incremento de la dis-

ponibilidad de presas para este grupo en esos periodos durante nuestro estudio, tal como lo reporta Rivera et al. (2013).

La cobertura vegetal asociada a las riveras de los ríos evaluados con el índice NDVI, mos-tró un efecto positivo sobre la abundancia de

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grupos funcionales y familias sensibles. Esto concuerda con el estudio realizado por Vieira et al. (2015), quienes utilizaron como variable ambiental el NDVI, asociando la apertura del dosel y cambios en la estructura de la vegeta-ción con variaciones en los grupos de macroin-vertebrados sensibles. Así por ejemplo, gru-pos como Rhagovelia decrecen en abundancia cuando ocurren cambios en el paisaje, conside-rándose como buen indicador de la conserva-ción de la vegetación ribereña a nivel de paisaje

con una zona de amortiguamiento máximo de 510 m. También se conoce que los hemípteros son sensibles, inclusive en mayor magnitud que los peces, a los cambios en la vegetación y aper-tura del dosel (Vieira et al., 2015). El estudio realizado por Rezende et al. (2014) demuestra que variables ambientales a escalas puntuales y de paisaje fueron responsables del aumento o disminución de la composición y estructura de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos (Cottenie 2005; Hepp et al., 2012).

Figura 6. Valores del Índice BMWP para la época lluviosa (a) y seca (b) en los ríos evaluados de la cuenca alta de La Antigua.

Los resultados de este trabajo muestran que los macroinvertebrados son útiles para evaluar y dar seguimiento a los cambios en la condición biológica de estos ríos, y para pro-porcionar una referencia para la medición de

la respuesta biótica a la restauración de aque-llos ríos que han perdido su condición natural. La incorporación de datos relacionados al oxí-geno disuelto, turbidez y la identificación de las especies vegetales de la zona circundante

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a la toma de muestra, provee mayor informa-ción para entender estos cambios en la ecolo-gía de los ecosistemas acuáticos. Para fines de manejo de paisaje es importante considerar la cobertura en la calidad del agua y la expansión de la vegetación a los orillas de los ríos son variables importantes que deben ser tomadas como criterios de información y toma de de-cisiones. Por otra parte, los métodos de toma de datos e interpretación de resultados pueden ser socializados a los habitantes locales con el objetivo de promover el monitoreo local (Flo-res-Díaz et al., 2013).

Finalmente, es pertinente señalar que el estudio de macroinvertebrados acuáticos en climas tem-plados y ecosistemas de bosque de neblina es un tema pendiente en México, por lo que, se requiere de trabajos adicionales, especialmente enfocados a inventariar, diagnosticar, estudiar el efecto de va-riaciones micro y macroambientales, además de establecer umbrales y parámetros de modificación

en la comunidades de bentos de acuerdo a los di-ferentes usos del suelo, especialmente en aquellas cuencas hidrográficas altamente modificadas. Esto conformará la base del conocimiento para promo-ver estrategias de seguimiento, manejo y conserva-ción, a mediano y largo plazo, en las cuencas hidro-gráficas de Veracruz.

AgradecimientosLos autores agradecen a la red “Conservación de la Biodiversidad en Ambientes Antropiza-dos”, bajo el proyecto: “La Biodiversidad y Resi-lencia en Paisajes Modificados por Actividades Humanas” clave 40965 otorgado por PROMEP. Así como el uso de los sitios del proyecto ICER-1313804 (CFDA No. 47.050) del National Scien-ce a cargo del Dr. Robert Manson. La presenta-ción de este estudio fue apoyada por Proyecto CONACyT 271845 Red Temática Biología Ma-nejo y Conservación de Fauna Nativa en Am-bientes Antropizados.

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Anexo 1. Abundancia de los géneros de macroinvertebrados colectados en los ríos de la cuenca alta del río La Antigua. Para cada género se le incluyó el grupo funcional alimentario al que fue asignada de acuerdo a la literatura.

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Continuación de Anexo 1

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Continuación de Anexo 1

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