encuentros en la biología

Coevoluciónplanta - patógeno

Ingeniería de la biosfera conorganismos sintéticos

Chimeneas hidrotermalesCiudades perdidas abisales

Vol IX | No 157PRIMAVERA | 2016

Revista dedivulgación científica

open accesshttp://www.encuentros.uma.es

VOL.IX. . . No.157 19 DE MARZO DE 2016 EJEMPLAR GRATUITO

Encuentros en la BiologíaRevista de divulgación científicaIndexada en Dialnet

Entidad editora:Universidad de MálagaEditada sin financiación institucional, pública niprivada

Depósito legal: MA-1.133/94ISSN (versión electrónica): 2254-0296ISSN (versión impresa): 1134-8496

Periodicidad:4 números ordinarios (trimestrales) y al menos

1 número extraordinario monográfico al año

Correspondencia a:José Ma Blanco

Departamento de EcologíaFacultad de Ciencias

Universidad de Málaga29071 - Málaga

encuentrosenlabiologia@uma.es

Equipo editorial

CoeditoresJosé Ma Pérez Pomaresjmperezp@uma.esBiología del desarrollo ycardiovascularCoordinación general,editoriales, entrevistas.José Ma Blanco Martínjmblanco@uma.esEcologíaCoordinación general,editoriales, la imagencomentada,maquetación.

Comité editorial ejecutivoAna Grandeagrande@uma.esBiología del desarrollo ycardiovascularCoordinación general,editoriales, entrevistas.Antonio Diéguezdieguez@uma.esFilosofía de la cienciaA debate, recensiones.Carmen Gonzálezcarmen.glez@uma.esInformación ydocumentaciónCalidad y difusión.Enrique Moreno Ostosquique@uma.esEcología y limnologíaEncontronazos.Enrique Vigueraeviguera@uma.es

Genética y genómicaMonográficos, eventosespeciales.Héctor Valverde Parejahvalverde@uma.esBiología evolutivamolecularCoordinación deespacios webMaquetaciónJosé Carlos Dáviladavila@uma.esBiología celular yneurobiología¿Cómo funciona?Juan A. García Ranearanea@uma.esBioinformática ybiología de sistemasModelos en biología.Juan Carlos Aledocaledo@uma.esBioquímica y biologíamolecularEnergética de procesosbiológicos, vida y obra.Juan Carlos Codinajccodina@uma.esMicrobiología,educación secundariaCiencias en el bachillerato.Luis Rodríguez Casocaso@eelm.csic.esTécnicas de laboratorioCalidad y difusión.Miguel Á. MedinaTorresmedina@uma.esBiología molecular y desistemas, biofísica y

bioquímicaMonitor.Ramón Muñoz-Chápulichapuli@uma.esBiología del desarrollo ycardiovascularCoordinación de laedición electrónica,foros de la ciencia.Raúl MontañezMartínezraulmm@gmail.comBiología sintética y desistemasCoordinación de diseño.

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El equipo editorial no es responsable de las opiniones vertidas por los autores colaboradores.

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La portada

Los cuatro niveles de la biosfera donde la ingenieríabiológica puede actuar para enderezar la marchadel Antropoceno: desde el nivel génico hasta el eco-lógico. Al menos, en teoría.Página 66

Índice

Editorial 59

La imagen comentada 60

Ciudades perdidas abisales 61

Ingeniería de la biosfera con organismossintéticos 66

Escribir bien no cuesta trabajo 73

Los Premios 74

Tanatomicrobioma: vida después de lamuerte 76

Coevolución planta-patógeno 79

Encuentros con las novedades 82

Editorial

El invierno queda ya a nuestras espaldas y sólounos días nos separan del inicio oficial de la primavera.Encuentros en la Biología se reactiva de su pequeñoletargo con este número 157, un número ambicioso quecontiene artículos sobre temas diversos. Por un lado ospresentamos interesantes trabajos sobre el tanatomicro-bioma en su vertiente forense, sobre la importancia dela coevolución de microorganismos patógenos y plantasy un tercero sobre la sorprendente diversidad biológi-ca de las chimeneas hidrotermales. Sobre el futuro denuestro planeta y de las especies que sobre él habitanversan los artículos titulados ingeniería de la biosfera me-diante organismos sintéticos y orangutanes de Borneo:repensando la reintroducción de animales confiscados.

Completan el número algunas de nuestras seccioneshabituales.

No queremos dejar pasar la oportunidad de animar alos lectores de Encuentros en la Biología a participar enla revista enviándonos sus contribuciones sobre cualquieraspecto relativo a las ciencias de la vida. Encuentrosen la Biología incluye múltiples secciones con distintoformato que pueden acoger textos cortos o artículosmás desarrollados; también aceptamos fotografías denaturaleza científica para la sección La imagen comen-tada. Vuestras aportaciones garantizan el futuro de larevista y son esenciales para la continua mejora de sudifusión.

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La imagen comentada

Cambio de localización sub-celular de dos proteínas tras la exposición a estrés

La imagen corresponde a protoplastos (célula vege-tal sin pared celular) de la planta Nicotiana benthamianaexpresando dos proteínas diferentes, TSN y UBP1. Lafusión de los fluoróforos RFP (Proteína FluorescenteRoja) y GFP (Proteína Fluorescente Verde) a TSN yUBP1 respectivamente, permite que ambas proteínas sepuedan visualizar al mismo tiempo en un microscopioconfocal. Como se puede observar en la imagen, en con-

diciones de no estrés (situación Control) TSN (verde)y UBP1 (roja) se encuentran en compartimentos dife-rentes de la célula, correspondiente al citoplasma y alnúcleo respectivamente. Sin embargo, tras la exposicióna calor ambas proteínas cambian su localización a unaspequeñas estructuras en la célula llamadas gránulos deestrés.

E. Gutiérrez-Beltrán. Plant Cell, 2015.

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Chimeneas hidrotermales y las ciudades perdidas abisalespor ENRIQUE MORENO OSTOS

Departamento de Ecología, Universidad de Málaga, 29071 - Málaga (España)

quique@uma.es

Palabras clave: surgencias hidrotermales, Ciudad Perdida, biogeoquímica abisal, ecología microbianaEnviado: 9 marzo 2016. Aceptado: 15 marzo 2016

En las zonas más profundas del océano, a miles de metros por debajo de las capas de agua iluminadas porel sol, levantan sus impresionantes estructuras góticas las surgencias hidrotermales. El paisaje fantasmagóricoque dibujan alberga una sorprendente diversidad biológica, adaptada a la vida en estos ambientes extremos.Las comunidades que habitan estos oasis del abismo están soportadas por la incansable actividad productivade bacterias y arqueas, y algunas evidencias apuntan a que la vida pudo comenzar en estos crisoles.Adentrémonos un poco más en estos increíbles ecosistemas.

In the deepest areas of the ocean, thousands of meters below the photic depth, hydrothermal fieldsrises their impresive gothic-like structures. These phantasmagoric landscapes host an unexpected biologicaldiversity, well-adapted to live in such extreme environments. The biological communities living in theseabissal oasis are supported by the tireless productive activity of bacteria and archea, and some scientificevidences point out that life could have its origin within these habitats. Let’s venture deeper into theseincredible ecosystems.

Figura 1. Una chimenea liberando fluido hidrotermal repleto de partículas minerales, que le danaspecto de humo. Nótese la presencia de crustáceos en su entorno. (Reproducida con permiso delInstituto Oceanográfico Woods Hole).

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Chimeneas hidrotermales: islas de vida en elabismo

Las surgencias hidrotermales aparecen ligadas ala actividad de las dorsales oceánicas, donde se gene-ra la nueva corteza y se separan las placas tectónicas.Se encuentran entre los 1500 y 4000 metros de pro-fundidad, muy por debajo de la capa fótica de losocéanos. En estas zonas, el agua marina se infiltra através de la corteza oceánica, comenzando un com-plejo proceso de circulación y cambio químico. A lasaltas temperaturas del interior de la corteza se produ-cen una serie de reacciones geoquímicas de reducción,que enriquecen el agua de mar en H2S, S, CH4, H2,NH+

4 , NO−2 , Fe+

2 , Mn+2 y otros elementos reducidos,

lo que resulta en un fluido a gran temperatura (másde 400 oC), ácido y reductor, que viaja de nuevo ala superficie de la corteza y es expulsado al exterior(Figura 1).

El enfriamiento brusco y la rápida oxidación deelementos por el contacto con el agua del fondo delocéano (entre 2 y 3 oC, y bien oxigenada) promueve laprecipitación de azufre y sulfuros metálicos (principal-mente de cobre, hierro y zinc) y genera la estructurade la chimenea. El fluido hidrotermal cálido y reduc-tor se mezcla rápidamente con el agua de mar (enuna proporción de más de 99% agua de mar y menosde 1% de fluido hidrotermal), constituyendo una plu-ma que se eleva cientos de metros sobre el fondo delocéano y que puede viajar a cientos de kilómetros desu fuente, transportando calor, sustancias químicasy, como veremos a continuación, vida microbiana.

Figura 2. Un brazo mecánico del sumergible oceanográ-fico Alvin tomando una muestra de fluido hidrotermalen una surgencia del Pacífico Oriental. (Reproducida conpermiso del Instituto Oceanográfico Woods Hole).

En 1977 el sumergible Alvin del Instituto WoodsHole (Figura 2) llevaba a cabo un reconocimiento dechimeneas hidrotermales en el Océano Pacífico, cercade las Galápagos. Lo que encontró causó una pro-funda sorpresa en los afortunados científicos que lotripulaban: en torno a las chimeneas había una comu-nidad de extraordinaria diversidad y elevada biomasade organismos invertebrados (crustáceos, moluscosy anélidos tubícolas de gran tamaño) desconocidoshasta entonces, que se alimentaba por filtración demicroorganismos, o que establecían relaciones de sim-biosis con ellos.

La causa última de esta riqueza biológica en elocéano profundo se encuentra en la actividad de bac-terias quimio-lito-autotróficas, que oxidan compues-tos inorgánicos reducidos y usan la energía liberadapara sintetizar materia orgánica a partir del carbonoinorgánico. La gran diversidad de condiciones físicasy químicas presentes en los diferentes microhábitatsde las surgencias hidrotermales, y los marcados gra-dientes espaciales entre estas condiciones, genera unaamplio rango de nichos biogeoquímicos y de poten-ciales fuentes de energía para los microorganismos.Así, los microorganismos quimio-lito-autotróficos soncapaces de obtener la energía que requieren para pro-ducir materia orgánica a partir de reacciones redoxentre los materiales reducidos del fluido hidrotermal(H2, H2S, Fe+

2 , entre otros) y las sustancias oxidantespresentes en el agua de mar (O2, NO−

3 , Fe+3 , SO 2−

4 ,entre otros). Este proceso quimiosintético es especial-mente activo en el interior de las plumas hidroter-males, donde se encuentra una elevada biomasa demicroorganismos procedentes de la chimenea y de labiosfera profunda[1], así como del agua marina queenvuelve la pluma. El resultado de esta quimiosíntesises la formación de biomasa bacteriana y de carbonoorgánico disuelto, que sirven de sustento a las bac-terias quimio-organo-heterotróficas (tanto aeróbicascomo anaeróbicas), también dentro de la pluma. Lasedimentación de material orgánico y de microorga-nismos desde la pluma permite el mantenimiento decomunidades microbiológicas cercanas al suelo[2]. LaTabla 1 resume las reacciones redox mediadas por mi-croorganismos que han sido descritas en los camposde surgencias hidrotermales.

La actividad quimiosintética en las surgencias hi-drotermales revela una producción primaria neta querepresenta del 0.1 al 1% de la producción primarianeta fotosintética del océano. Como sólo una pequeñafracción del carbono orgánico producido en superfi-cie alcanza el abismo océanico, la contribución delos quimiosintéticos de las surgencias hidrotermalesrepresentaría en torno al 25% del inventario globalde carbono en el océano profundo[3].

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Una de las más recientes sorpresas obtenidasde las surgencias hidrotermales ha sido el hallazgouna bacteria foto-lito-autotrófica anaeróbica obligada(aunque soporta relativamente bien los efectos tóxi-cos del O2), que fue aislada a 50 cm del orificio deuna surgencia del Pacífico Occidental[4] (Beatty et al.2005). La bacteria parece emparentada con las bacte-rias verdes del azufre, como Chlorobium. La radiaciónque estos organismos necesitan para la fotosíntesisparece ser de origen geotermal, radiación térmicaemitida por el agua caliente (en torno a 370 oC, eneste caso). La mayor parte de esta radiación tienelongitudes de onda entre 740-1050 nm (infrarrojo),aunque también existe un flujo muy tenue (pero de-tectable) de radiación de menor longitud de onda, enel rango de la radiación visible en coherencia con elespectro de emisión de un cuerpo negro a 350 oC. Apesar de existir radiación visible en pequeñas dosis, elmayor pico de absorción lumínica para esta bacteriase encuentra a 750 nm. Más tarde, se descubrió[5] queciertas bacterias verdes del azufre pueden usar deforma eficiente la radiación de onda larga (de hasta1300 nm), alcanzando tasas fotosintéticas considera-bles. Estos mismos autores apuntan a una ventajaadicional de los fotosintéticos profundos respecto alos de la superficie del océano: no hay efecto nocivo oinhibidor de la radiación UV. Este hallazgo, todavíaen investigación, puede ser clave para entender el ori-gen y evolución de la fotosíntesis, que podría haberocurrido en las profundidades de las surgencias hidro-termales, en ausencia de luz solar. A raíz de esto, losastrobiólogos especulan con la posible existencia devida extraterrestre basada en fotosíntesis anoxigénicaen planetas y lunas muy alejados del sol.

La producción primaria de los quimioautotrofos(y de los fotoautotrofos anoxigénicos recién descritos,en menor medida) no sólo sostiene a los componen-tes heterotróficos de la comunidad microbiana, sinotambién a la comunidad animal de las surgenciashidrotermales. Estos depredan sobre las bacterias devida libre y sobre los biofilms, pero además algunosde ellos han desarrollado intensas relaciones simbióti-cas con los microorganismos. Por ejemplo, cuando sedescubrió en las surgencias el anélido tubícola Riftiapachyptila resultó un misterio zoológico, ya que nopresenta un tracto digestivo evidente y su cuerpo esdemasiado grande como para vivir de compuestosorgánicos disueltos. Unos análisis histológicos sobreeste gusano revelaron actividad de fijación de CO2y de oxidación de H2S, lo que en principio hizo pen-sar que este era el primer animal quimioautotrófico

jamás descrito[6]. Poco después, se puso de manifies-to que esta actividad la llevaban a cabo bacteriasquimioautotróficas en una relación de endosimbiosiscon el gusano. Estos tubícolas tienen una estructuraúnica, el trofosoma, donde alberga gran cantidad debacterias oxidadoras del azufre endosimbiontes (ungramo de trofosoma tiene mil millones de bacterias).El gusano aporta sulfuro y oxígeno (a través de lahemoglobina) a las bacterias, y recibe compuestosorgánicos a cambio.

Tipo metabólico ReacciónMetanotrofia aeróbica CH4 + O2 −−→ CO2 + H2OMetanotr. anaeróbica CH4 + SO 2−

4 −−→ HCO−3 + H2S

Metanogénesis H2 + CO2 −−→ CH4 + H2OSulfatorreducción H2 + SO 2−

4 −−→ H2O + H2SOxidac. aeróbica de S H2S + O2 −−→ SO 2−

4 + H+

Oxidac. anaerób. de S H2S + NO−3 −−→ SO 2−

4 + N2Oxidac. aerób. de H H2 + O2 −−→ H2OOxidac. anaerób. de H H2 + Fe 3+ −−→ H+ + Fe 2+

Oxidac. aerób. de Fe Fe 2+ + H+ + O2 −−→ Fe 3+ + H2O

Tabla 1. Algunos tipos metabólicos microbianos descritos ensurgencias hidrotermales[2] (las reacciones no están ajustadas).Es seguro que la tabla se alargará en un futuro próximo conotras reacciones termodinámicamente posibles pero aún no con-firmadas empíricamente.

La Ciudad Perdida: los fantasmas del abismoMuy recientemente, en el año 2005 se descubrió

un campo hidrotermal muy especial porque no estabaligado a las dorsales oceánicas sino a grandes sistemasde fallas. A este sistema se le llamó La Ciudad Perdi-da[7]. Se encuentra en el océano Atlántico, a latitud30 oN, a unos 15 km de la dorsal y a una profundidadde 780 metros. Las rocas de estas surgencias provie-nen del manto, y tienen una composición químicamuy diferente a la de las surgencias asociadas a lasdorsales. El pH del efluente hidrotermal es muy alto(9 a 11), su temperatura ronda los 40 - 90 oC, espobre en metales y rico en H2, CH4 y otros carbohi-dratos de bajo peso molecular. Las estructuras físicasde La Ciudad Perdida son de carbonato cálcico, queprecipita en contacto con el agua por el elevado pHy forman torres como la denominada Poseidon, dehasta 60 metros de altura (Figura 3).

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Figura 3. El vehículo robótico Hércules muestreando las intrincadas estructuras de carbonato de La Ciudad Perdida.Fotografía cortesía de Deborah Kelley (Universidad de Washington), Institute for Exploration, URI-IAO, y NOAA.Reproducida con permiso del Instituto Oceanográfico Woods Hole.

Análisis isotópicos han revelado que el H2 y elCH4 del fluido hidrotermal tienen origen geoquímicoabiótico[8]. El CH4 proviene fundamentalmente delproceso de serpentinización, una reacción geoquími-ca en la que el olivino (el mineral más abundanteen la corteza oceánica, junto con el piroxeno, quetambién puede participar en este proceso) reaccionacon agua y carbono inorgánico (en forma de CO2,procedente del manto) y forma serpentina, brucita,magnetita, H2, CH4 y otros compuestos de carbono,como acetato y formato[9].

Este proceso geoquímico probablemente sucededesde que aparecieron los océanos en la Tierra. Laserpentinización proporciona grandes cantidades deH2, que actúa como una gran fuente de electronespara la producción primaria en los ecosistemas sub-marinos. Este mismo H2 puede reducir el CO2 a CH4también de forma geoquímica. Actualmente se es-tudia si estas reacciones geoquímicas pudieron serprecursores inorgánicos para el surgimiento de losprimeros metabolismos metanógenos y acetógenos(hipótesis metabolism-first). De ser así, el origen dela vida podría estar en estas especiales surgenciashidrotermales, que aparecieron tan pronto como seacumuló agua en la Tierra (hace más de 4200 millonesde años) y que habrían actuado como una red de reac-tores geoquímicos que darían origen a los primerosmetabolismos[10]. La vida microbiana en La CiudadPerdida es ciertamente abundante y asombrosa: nu-

merosos estudios genómicos concluyen que los tiposmicrobianos exclusivos de surgencias hidrotermalesconstituyen las ramas más antiguas de los árboles dela vida, y se ha demostrado la similitud estructuralentre las enzimas más antiguas conocidas y mineralesprecipitados en estas surgencias alcalinas. De acuerdocon todo esto, estas Ciudades Perdidas podrían serlos ecosistemas más antiguos de la Biosfera[11].

La Ciudad Perdida exhibe una exuberante di-versidad biótica entorno a sus torres y chimeneas,con una diversidad específica tan alta (o aún mayor)que la de cualquier chimenea hidrotermal asociadaa dorsales. La abundancia de microorganismos enlas chimeneas carbonatadas es de 108 a 109 célulaspor gramo[7]. El ecosistema tiene su base en comuni-dades microbianas asociadas a procesos metabólicossobre el sulfuro y el metano. Así, los principales ti-pos metabólicos encontrados en estas surgencias sonmetanógenos anaeróbicos, metilotrofos aeróbicos yanaeróbicos, bacterias sulfato-reductoras y bacteriasdel azufre[12]. En el interior de las chimenas, donde elambiente es anóxico y rico en CH4 y H2, se localizanlas arqueas metanogénicas y las bacterias sulfato-reductoras. En las capas más exteriores, el fluidohidrotermal reducido entra en contacto con el aguamarina, rica en sustancias oxidantes, y la comunidadmicrobiana se enriquece sustancialmente. Además delproceso de sulfato-reducción, en estas capas se produ-ce la oxidación aeróbica de CH4, S y H2S[12]. A base

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de esta comunidad microbiana viven numerosas es-pecies animales (gasterópodos, anfípodos, poliquetos,nematodos, eufausiáceos, foraminíferos, ostrácodos,demosponjas, gorgonias, ofiuras, así como algunasespecies de peces).

Sin duda alguna, el campo hidrotermal de La Ciu-dad Perdida no es un hito único en el océano global.En la corteza oceánica actual hay numerosos enclavesde fallas ricos en serpentina susceptibles de albergareste tipo de ecosistemas. De hecho, recientemente seha descubierto otro enclave de muy similares caracte-rísticas biogeoquímicas en la Fosa de las Marianas[13].El conocimiento de estos ecosistemas abre nuevasperspectivas para la búsqueda de vida en otros pla-netas, especialmente en mundos helados con océanossub-superficiales como Europa, una de las lunas deJúpiter, o Encélado, una de las de Saturno. Se sabeque en Marte hay agua y también hay evidenciasde la presencia de rocas ultrabásicas[7], de maneraque ecosistemas basados en la serpentina similares ala Ciudad Perdida podrían existir (o haber existido)también en el planeta rojo.

Referencias1Wankel SD y otros. Influence of substrate biosphere ongeochemical fluxes from diffuse hydrothermal fluids. NatureGeoscience, 4: 461-468. 2011.2Dick GJ y otros. The microbiology of deep-sea hydrothermalvent plumes: ecological and biogeographic linkages to seafloor

and water column habitats. Frontiers in Microbiology, 4: 1-15.2013.3Maruyama y otros. Global hydrothermal primary productionrate estimated from the southern East Pacific Rise. Cahiers deBiologie Marine, 39: 249-252. 1998.4Beatty y otros. An obligately photosynthetic bacterial anae-robe from a deep-sea hydrothermal vent. PNAS, 28: 9306-9310.2005.5Pérez N y otros. The potential for photosynthesis in hydrother-mal vents: a new avenue for life in the Universe? Astrophysicsand Space Science, 346: 327-331. 2013.6Felbeck H. Chemoautotrophic potential of the hydrothermalvent tube worm, Riftia pachyptila Jones (Vestimentifera).Science, 213: 336-338. 1981.7Kelley DS y otros. A serpentinite-hosted ecosystem: the LostCity hydrothermal field. Science, 307: 1428-1434. 2005.8Proskurowski G y otros. Low temperature volatile productionat the Lost City hydrothermal field, evidence from a hydrogenstable isotope goethermometer. Chemical Geology, 229: 331-343. 2006.9Martin WF y otros. Hydrothermal vents and the origin of life.Nature Reviews Microbiology, 6: 805-814. DOI 10.1038/nrmi-cro1991. 2008.10Braakman R. Mapping metabolism onto the prebiotic orga-nic chemistry of hydrothermal vents. PNAS, 110: 13236-13237.2013.11Martin WF, Sousa FL, Lane N. Energy at life’s origin. Scien-ce, 344: 1092-1093. 2014.12Brazelton WJ y otros. Methane- and Sulfur- metabolizingmicrobial communities dominate the Lost City hydrothermalfield ecosystem. Applied and Environmental Microbiology, 72:6257-6270. 2006.13Ohara Y y otros. A serpentinite-hosted ecosystem in theSouthern Mariana Forearc. PNAS, 109: 2831-2835. 2012.

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Ingeniería de la biosfera mediante organismos sintéticos:una alternativa al cambio climático

por RAÚL MONTAÑEZ1,2,3, SALVA DURÁN-NEBREDA1,2, RICARD SOLÉ1,2,4

1ICREA-Complex Systems Lab, PRBB, C/ Aiguader 88, 08003 - Barcelona2Instituto de Biología Evolutiva (UPF-CSIC), 3 Instituto de Salud Carlos III, CiberER, 4Santa Fe Institute

raulemm@gmail.com

Palabras clave: ingeniería ecológica, biología sintética, cambio climático.Enviado: 28 febrero 2016. Aceptado: 10 marzo 2016

Nuestro planeta está experimentando un acelerado proceso de cambio como consecuencia de las activi-dades antropogénicas. El futuro de esta transformación es incierto, pero hay un consenso generalizado sobrelas consecuencias negativas que su devenir causará a nuestra propia supervivencia. Pero esto no es todo, esbastante probable que este cambio se dé de modo abrupto, catastrófico, pese a que hasta el momento, laprogresiva acumulación de gases de efecto invernadero y la degradación de los ecosistemas hayan parecidoinocuas. Una posible alternativa a este futuro incierto es el diseño de organismos sintéticos, capaces dereproducirse y expandirse a escala geográfica con el objetivo de lograr, a largo plazo, una restauración de lahomeostasis en los ecosistemas. Una ingeniería de este tipo, de escala regional o incluso planetaria, deberíade contemplar y gestionar la complejidad de nuestra biosfera. Se requerirá no sólo un diseño adecuado delos organismos, sino también la comprensión de su lugar dentro de las redes ecológicas y de su capacidadde evolución. Este probable escenario futuro requerirá la integración de ideas procedentes de dominiosactualmente débilmente conectados, que incluyen la biología sintética, la ingeniería ecológica y genética, lasteoría evolutivas, la climatología, la biogeografía y la ecología de la invasiones, entre otros.

Our planet is experiencing an accelerated process of change associated to a variety of anthropogenicphenomena. The future of this transformation is uncertain, but there is general agreement about its negativeunfolding that might threaten our own survival. Furthermore, the pace of the expected changes is likely tobe abrupt: catastrophic shifts might be the most likely outcome of this ongoing, apparently slow process,associated to carbon dioxide accumulation or ecosystem degradation. What we propose as an alternativeto this possible future is the design of synthetic organisms, capable of reproducing and expanding to largegeographic scales with the goal of achieving a long term or a transient restoration of ecosystem-levelhomeostasis. Such a regional or even planetary scale engineering would have to deal with the complexity ofour biosphere. It will require not only a proper design of organisms but also understanding their place withinecological networks and their evolvability. This is a likely future scenario that will require integration ofideas coming from currently weakly connected domains, including synthetic biology, ecological and genomeengineering, evolutionary theory, climate science, biogeography and invasion ecology, among others.

Introducción

Somos una devastadora fuerza geológica. Estaafirmación puede resultar atrevida pues un Homosapiens promedio, de unos 80 kg y 175 cm, no suponeuna amenaza para la tierra. Nuestro poder reside ennuestras sociedades. Un solo individuo de Eciton bur-chellii no supone una grave amenaza para un ratóndel mismo modo que una sola Amitermes meridiona-lis jamás podría moldear el paisaje australiano. Sinembargo, cuando una de estas colonias alcanza untamaño critico, ciertos comportamientos individualesse amplifican, De ellas emerge una inteligencia colec-tiva que permite a unos, hormigas guerreras, cazarpequeños vertebrados y a los otros, termitas, cons-truir espectaculares termiteros. Si nos asombramos

de la capacidad de modificar el entorno de unas pocasmiles de hormigas o termitas, qué no podemos espe-rar de una colonia de 7 376 471 981 individuos y conuna mayor riqueza de comportamiento, sofisticadosmétodos de comunicación y capaces de utilizar todaclase de herramientas.

Ciertamente, las colonias de humanos (aunque ac-tualmente podríamos hablar ya de una única coloniagigantesca, similar a las de Linepithema humile) sonsorprendentes. Durante el Holoceno, las estabilidadclimática permitió a esta colonia de Homo sapiensflorecer como especie dominante y creativa y expan-dirse alrededor del globo, pero hasta la llegada dela revolución industrial su número se mantenía pordebajo de mil millones de habitantes. La revolución

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industrial permitió la explotación de un recurso ener-gético que la tierra había estado acumulando durantemillones de años, los combustibles fósiles y con ellollegó una nueva era, el Antropoceno, a partir de lacual la huella del ser humano sobre el clima, los recur-sos geológicos y la biodiversidad se ha acrecentado demodo gradual y continuo. Hemos empujado a la tierraa los límites de su capacidad reguladora, poniendoen peligro nuestras propias estructuras sociales y eco-nómicas. Durante este periodo hemos consumido lamayoría de los recursos fósiles, hemos alterado losciclos hidrológicos y geoquímicos y hemos invadido ymodificado el 75% de los ecosistemas. Anualmente,liberamos 2 ppm (partes por millón, en atmósferas)de dióxido de carbono a la atmósfera y ésta acumulaya 400 ppm. Los niveles seguros de CO2 atmosféricoestán alrededor de las 350 ppm. La acumulación deplásticos en los océanos alcanza ya las 269 000 tone-ladas métricas y ha comenzado a trasladarse ya alas cadenas tróficas. El hielo acumulado en los polosse reduce a una velocidad alarmante, se ha perdidoun 40% desde 1960, según los datos de la NASA.El límite seguro de reducción de la biodiversidad esde 10 especies por millón de especies y por año. Ac-tualmente este valor está por encima de la centena.Muchos ecosistemas están dando señales de un des-censo rápido hacia estados degradados o altamentedegradados. Un ejemplo de esto pueden ser las ca-denas tróficas oceánicas en las que se empiezan anotar alteraciones en la distribución y población delos productores primarios, o los ecosistemas áridosy semiáridos, donde el incremento de las temperatu-ras, la disminución constante de las precipitacionesy el aumento del pastoreo están propiciando la de-sertización. Así mismo, los ecosistemas de la selvatropical, los arrecifes de coral o los bosques boreales,entre otros, también podrían estar enfrentando seriosproblemas de empobrecimiento ecológico.

Cada vez son más las evidencias que indican quenuestro planeta podría experimentar un cambio irre-versible en el clima como consecuencia del continuoaumento de las temperaturas y de la sobreexplotaciónde los recursos. Los modelos climáticos predicen uncambio abrupto en la temperatura una vez que sesuperen las condiciones de no retorno. Para entenderesto mejor podemos ayudarnos de una metáfora tansimple como un montón de arena. Si sobre una su-perficie plana comenzamos a dejar caer arena granoa grano, Estos granos se irán acumulando progresi-vamente, gracias al efecto de la fricción, formandouna pila. A medida que se va formando esta pila,la pendiente de su talud se irá haciendo cada vezmás acusada. Pasado un cierto umbral, la fricción nopodrá ya retener los granos y comenzarán las avalan-

chas. El primer grano en moverse arrastrará consigootros granos creando una reacción en cadena. Des-pués de que unas docenas de granos se hayan puestoa rodar, la avalancha podría perder fuerza o podríacontinuar propagándose hasta que prácticamente to-da la ladera se desmorone. He aquí el punto crucialde esta metáfora: desconocemos cuál será el granoque desencadene la avalancha, así como la magnitudde esta, pero sabemos que superada una pendientecrítica las avalanchas comenzarán a aparecer.

El clima es un sistema comparable al montónde arena, de modo que la acumulación de cambiosgraduales en las variables de control del sistema (co-mo la temperatura o las concentraciones de gases deefecto invernadero) es amortiguada por los diferentesmecanismos de compensación (la fricción). Pero comohemos visto en el ejemplo del montón de arena, existeuna capacidad máxima de carga a partir de la cualse desencadenará un cambio catastrófico.

Lo primero que cualquier mente sensata se plan-tearía es frenar las emisiones de gases de efecto in-vernadero y el deterioro medioambiental. Pero larealidad en la que vivimos es mucho más compleja.Los países en vías de desarrollo deben desarrollar-se, y la inercia del libre mercado y la voracidad delconsumismo son extremadamente difíciles de frenar.A todo esto hemos de sumar la reticencia a tomardecisiones destinadas a cambiar el status quo. A prin-cipios de los años 30, Estados Unido sufrió uno de losmayores desastres ecológicos del siglo XX asociado alos cultivos intensivos y a una pésima gestión de lossuelos. Tras años de este tipo de prácticas, las gramí-neas de las grandes llanuras de la meseta americanahabían sido sustituidas por trigo. Tras un periodode copiosas lluvias, que propició la expansión de losmonocultivos, en 1930 se inicia un largo periodo desequía que arrasó las plantaciones de trigo dejando elsuelo completamente desprotegido. Los conservacio-nistas iniciaron campañas para la mejora a la gestiónde los suelos, a lo que el presidente Andrew Jacksonrespondió:

Qué hombre de bien preferiría un paíscubierto por bosques y habitado por unosmiles de salvajes a nuestra extensa república,sembrada de pueblos, ciudades y prósperasgranjas, embellecida con todas las mejorasdel arte o la industria, ocupada por más de12 000 000 de gente feliz y dotada de todaslas bendiciones de la libertad, la civilizacióny la religión.

Entre 1932 y 1939, las tormentas de arena asola-ron Estados Unidos. La intensidad de las tormentasera tal que sumían a las poblaciones en la oscuridad.

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Cuando se levantaba una tormenta, los granjeros, amodo de astronautas agrarios, habían de atar unacuerda al porche de casa para poder salir a buscar alos caballos o asegurar las carretas (Figura 1). Tresmillones de habitantes abandonaron sus granjas pro-piciando una oleada migratoria hacia la costa oeste.

Figura 1. Dallas, Dakota del Sur, 1936. Créditos

Nuestra sociedad es un ejemplo recurrente demala gestión ecológica y de decisiones tomadas adestiempo. La superación del régimen lineal de lasvariables climáticas tendrá un efecto global, no ha-brá donde migrar. Nuestras sociedades colapsaran,dejarán de existir tal como las conocemos. Así pues,hemos de buscar alternativas. Los escenarios que seplantean para contrarrestar estos efectos implicanpromover prácticas sostenibles de desarrollo y pro-ducción, desacelerando las tasas de deterioro actuales,pero también se ha trabajar en remediar el daño yacausado. El secuestro de carbono mediante los sis-temas de captación o las inyecciones en el mantoresulta extremadamente costoso. Las estrategias degeoingeníera, como la fumigación de la atmósferacon polímeros capaces de arrastrar los contaminan-tes hacia el suelo en su caída, o el enriquecimientode los océanos con hierro o fósforo para acelerar elmetabolismo de autótrofos oceánicos e incrementarla fijación de CO2, entre otros. Pese a ello, ningunade estas intervenciones parece suficiente como pararevertir las condiciones climáticas ya que o son pocoeficientes o su coste es demasiado elevado para serasumido. Necesitamos algo más, necesitamos una so-lución eficiente, fácilmente escalable y diseminable,persistente y barata.

Una alternativa podría ser la ingeniería ecológi-ca, es decir, el diseño y construcción de ecosistemas,bien de novo, bien modificando los existentes, paraque sean capaces de amortiguar los efectos deriva-dos de la actividad humana. Estas modificaciones

son mucho más baratas, ya que los organismos tien-den a duplicarse y colonizar los nichos disponibles.Nosotros proponemos ir un paso más allá y modi-ficar estos ecosistemas con organismos capaces deincorporar nuevas funciones ecológicas, organismossintéticos. Para ello, nos valdríamos de la biologíasintética (ver monográfico 153). Nuestra hipótesises que los organismos sintéticos podrían utilizarsede forma segura para mitigar las consecuencias delefecto antrópico sobre las variables climáticas. Estossistemas estarían modificados para incorporar meca-nismos de biorremediación, así como dependenciasmutualistas que impidiesen la propagación descon-trolada, y mecanismos de biocontención capaces deminimizar los procesos evolutivos no deseados. Eneste artículo solo se apuntan alguna de las ideas quese desarrollan con mayor profusión en los artículosya publicados.

Figura 2. Aproximación multiescala en la que modificare-mos las relaciones y funciones ecológicas a) modificando lasinterdependencias entre organismos (como estrategia debiocontención y computación distribuida) b). Planificandocircuitos metabólicos capaces de extender las funcionesmetabólicas de los organismos c) mediante la modificaciónde sus genomas d). Figura tomada de [1].

Esta aproximación es un desafío intelectual en elque será necesario trabajar a múltiples escalas (Figu-ra 2), a fin de no reiterar en los errores del pasado.

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Es esencial, pues, entender y modelar las relacionesecológicas preexistentes en el ecosistema y cómo lamodificación de los organismos afectará a los equili-brios poblacionales y al posible devenir del mismo.Esto es esencial, pues los organismos modificados hande ser capaces de sobrevivir y poblar el ecosistema.De lo contrario, nuestra aproximación sería un fraca-so comparable a las estrategias de la antigua Rusia defertilizar los suelos de cultivos con microorganismos,los cuales eran incapaces de competir con los preexis-tentes y morían irremisiblemente. Afortunadamente,contamos con una tradición en teoría ecológica que seremonta a los años 20. Los modelos de dinámicas po-blacionales y de evolución de comunidades ecológicasson ya grandes clásicos de la ecología matemática.

Debemos entender también la fisiología de losorganismos y de qué modo podemos maximizar losfenómenos de cooperación como estrategia de biocon-tención de primer nivel. Así pues, nuestros organismosmodificados estarán confinados y su propagación es-tará condicionada por la propagación de su huésped ocooperador, generando dinámicas poblacionales auto-reguladas. A esta escala, trabajar con los organismosautóctonos de un determinado ecosistema, creandolos derivados sintéticos desde estos, nos ayudará aminimizar las modificaciones ecológicas. De este mo-do, si los organismos pierden las modificaciones, losecosistemas revierten a sus estados prístinos. En estaescala, contamos nuevamente con una larga tradiciónde modelos de competición, cooperación y coopera-ción con parasitismo, que nos facilitarán mucho elanálisis de las dinámicas poblacionales. Por otro la-do, el abaratamiento de los costes de secuenciacióny los grandes avances en anotación de genomas yreconstrucción de redes metabólicas basadas en laanotación genómica, permitirán discernir las mejoresestrategias de modificación genética que posibilitenestablecer auxotrofías en ambos organismos que pue-dan ser compensadas por sus cooperadores.

Finalmente, existe un reto computacional y bio-tecnológico en el diseño de los circuitos metabólicosy genéticos. La optimización de una computaciónasociada a un circuito que minimice la carga meta-bólica del organismo pero que maximice el desarrollode la función no es trivial. Otro reto importante esla selección de las señales de comunicación. En uncircuito, cada impulso es transmitido por un únicohilo de cobre, pero en biología, las señales no sontan fácilmente discernibles, encontrándonos con fenó-menos de entrecruzamiento de las señales y efectospleiotrópicos de las mismas. El último de los proble-mas a la hora de desarrollar los circuitos es poderdisponer de los efectores (proteínas) apropiados.

Cuando nos planteamos modificar genéticamente

organismos y liberarlos a los ecosistemas, son tambiénesenciales los mecanismos de contención de dispersiónde las modificaciones y de la capacidad evolutiva, pa-ra lo cual la biología sintética ya ha desarrollado todoun conjunto de estrategias. La transferencia horizon-tal de genes ha marcado la evolución de los genomas.Este es un mecanismo que hemos de tener muy pre-sente. En este punto, cabe plantearse dos alternativas;minimizarlo o maximizarlo. La minimización obede-cería a las estrategias clásicas de biocontención (Eneste escenario, bastaría con un par de genes, uno letaly un inhibidor de esta letalidad. Los organismos ten-drían integrados los antídotos en sus genomas, perolas funciones estarían codificadas en plásmidos o cro-mosomas artificiales, junto con el gen letal. De estemodo, si algún otro organismo tomara el plásmido sincontar con el antídoto, moriría). Pero en los sistemasbiológicos, sabemos que la degeneración (los casosen que los componentes estructurales, módulos fun-cionales o rutas metabólicas disímiles pueden llevara cabo funciones similares bajo ciertas condiciones,pero realizan funciones distintas en otras condiciones)favorecen la estabilidad (robustez) de estos sistemas.De este modo, la propagación de las funciones sinté-ticas entre los organismos favorecería la robustez yperdurabilidad de la misma. Atendiendo a la capaci-dad evolutiva de los constructos, la biología sintéticalleva años trabajando activamente en estos temasy se han encontrado ya algunas soluciones bastanteelegantes como el diseño de proteínas sintéticas queempleen aminoácidos inexistentes en los organismos,o ARN mensajeros que solo son traducidos por unsubconjunto de ribosomas debido a que los sitios dereconocimiento y anclaje han sido modificados enambos casos.

Como prueba de concepto, nosotros proponemostres posibles esquemas de intervención. Una estrate-gia basada en mutualismo, una basada en cooperaciónindirecta y la más clásica en biorremediación que esla de trabaja y muere.

Mutualismo sintéticoEn este caso, un organismo silvestre (WT), aisla-

do del medio ambiente seleccionado, se transforma enun organismo sintético (SYN) mediante una depen-dencia mutua con un huésped (H). La dependenciamutua se puede implementar de muchas manerasdiferentes. Un ejemplo natural a seguir es la relaciónde interdependencia de Rhizobium con plantas legu-minosas (Figura 3c). En este sistema, Rhizobium fijael nitrógeno del aire en amonio, que actúa como unfertilizante natural para las plantas, mientras quela planta proporciona un nicho protector y nutriti-vo para el crecimiento bacteriano. El diseño de unsistema mutualista sintético va un paso más allá ya

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que mediante la imposición de estas interdependen-cias podemos enriquecer las funciones ecológicas dedicho ecosistema, al tiempo que lo utilizamos comoun mecanismo de contención ecológica, debido a queel fallo del sistema termina en la desaparición de lasespecies modificadas. En la Figura 3a mostramos elesquema asociado a este enfoque. Aquí el huésped y elorganismo sintético (proviene de una cepa autóctonapreexistente) se han convertido en cooperadores obli-gados. En este escenario, SYN tendrá que competircon su homólogo WT, ya presente en el ecosistemay más abundante aunque por otro lado el incremen-to del fitness como consecuencia de la cooperaciónconvertirían a estos organismos en un hiperciclo. Alestar el crecimiento de las poblaciones favorecido porla presencia mutua, sus dinámicas poblacionales seacelerarían, favoreciendo la competitividad del con-sorcio y minimizando la aparición de parásitos queinterferirían la viabilidad del hiperciclo.

Figura 3. Diseños para la cooperación basados en lacooperación obligada entre organismos[2]. Organismo sin-tético (SYN) modificado a partir de un organismo preexis-tente (WT) en el ecosistema a modificar para interactuarcon un Hospedador (H). De modo que si la nueva funciónecológica implementada se pierde (µ), el organismo retornaa su estado natural. Al ser SYN y WT los mismos orga-nismos, estos competirán por los recursos. En (a) ambasespecies dependen mutuamente entre sí. Del mismo modoque Leguminosas y micorrizas interactúan positivamenteentre sí (b). Una estrategia alternativa es la facilitación,donde una de las especies modifica el nicho ecológico parafavorecer la proliferación de ambos interactores (c).Este es,entre otros, el caso de las costras del suelo (d). Aquí indi-camos (1) musgos, (2,3) líquenes, (4,5,7,9) cianobacterias,(6) y hongos (8) algas verdes.

La modificación de organismos para crear unadependencia mutualista entre ellos se ha realizado yacon éxito en varios casos. Entre estos, cabe destacarla modificación de un hongo patógeno de plantas paratransformarlo en un simbionte de leguminosas, o elmutualismo sintético entre levaduras y algas.

Cooperación indirectaLos fenómenos de cooperación pueden establecer-

se de múltiples modos. Un ejemplo de esto son losmecanismos de construcción de nicho. En ocasiones,un organismo es capaz de modificar el entorno de unmodo tal que hace accesible ese entorno (nicho) a unsegundo organismo. Esto es lo que se conoce comocooperación indirecta o facilitación. Si el segundo or-ganismo favorece de algún modo la propagación delprimero, volvemos a encontrar de nuevo un compor-tamiento hipercíclico. Uno de los posibles esquemasde cooperación indirecta podría ser un microorga-nismo productor de alguna sustancia higroscópica,capaz de retener mayores cantidades de agua en elsuelo, agua que favorecería el crecimiento de plantasde climas semiáridos (Figura 3c). Las cianobacteriasson unas magníficas candidatas ya que producen demodo natural polisacáridos extracelulares capaces deretener agua. La optimización de la producción deestas moléculas sobre alguna de las cepas silvestrespreexistentes en las costras del suelo, incrementaríanla retención de agua y con ello la productividad desuelos semiáridos.

¿Por qué las costras del suelo? Cuando paseamospor una zona árida o semiárida, solemos oír crujirlas costras del suelo bajo nuestros pies y nunca nosparamos a pensar que están vivas. Las costras delsuelo, están constituidas por consorcios de micro-organismos, entre los cuales encontramos diferentesespecies de cianobacterias (Figura 3d). En las zonassemiáridas, las costras cubren la mayor parte de lasuperficie de suelo y constituyen un regulador crucialde la respiración del suelo, la retención de agua y elreciclado de sus componentes. En consecuencia, lasestrategias orientadas a la rehabilitación del suelo yla captura de carbono podrían centrarse en las estra-tegias de modificación genética de los organismos delas costras del suelo.

Los climas semiáridos juegan un importante papelen la fijación de CO2. Es por esto que lo proponemoscomo un posible sistema a modificar. En hábitatsáridos y semiáridos, las plantas suelen desarrollarinteracciones locales que promueven los procesos defacilitación. De este modo, la presencia de plantasvecinas favorece el establecimiento de nuevas plantas,los microorganismos asociados y la preservación deun suelo sano. Al promover la cooperación indirectaestamos incrementando la facilitación y frenando losprocesos de desertificación. Nuevamente, la transiciónde un sistema semiárido a un sistema desértico esabrupta. Una vez superada una retención mínima deagua o un pastoreo excesivo, el proceso de facilitaciónse verá debilitado y el sistema caerá irremisiblementeen una dinámica de desertificación.

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Trabaja y muereLa modificación de un organismo para la reali-

zación de una tarea de terraformación, como el se-cuestro de CO2 o la captación de metales pesados,puede estar acoplado a la degradación de un recursodado, tales como las aguas residuales de las ciuda-des o la basura acumulada en los vertederos. Estosresiduos derivados de la actividad antropogénica sonconsiderados ahora recursos R sobre los cuales unacomunidad de organismos SYS desarrollan una nuevafunción ecológica.

En la Figura 4a, se describe un posible esquemade intervención. Como en los casos anteriores, losorganismos que pretendemos modificar habitan yaen el sistema. En este caso, sin embargo no existeningún tipo de amplificación poblacional asociada aun comportamiento hipercíclico. De modo que losequilibrios poblacionales de SYN y de WT depen-den exclusivamente de la disponibilidad de recursoR y de su capacidad procesamiento. A fin de otorgaruna mayor capacidad invasiva a nuestros organismos,en estos ecosistemas altamente degradados, SYN de-bería poder procesar con mayor eficiencia R y enconsecuencia crecer más rápidamente.

Como indicábamos al inicio, el 75% de los ecosis-temas terrestres ha sido alterado, de estos, un 15%son ya ecosistemas altamente degradados en los cualesla incorporación de nuevas especies y nuevas funcio-nes ecológicas no puede más que mejorar su situación.Vertederos, balsas de aguas residuales, explotacionesmineras, o las propias ciudades son ejemplos de estossistemas altamente degradados. Los vórtices de plás-tico de nuestros océanos son otro ejemplo de este tipode ecosistema altamente degradado sobre el que sepodría intervenir. En los grandes giros anticiclónicosoceánicos (donde el movimiento geostrófico provo-ca la acumulación de agua superficial en el centrode los mismos) los plásticos flotantes se acumulanconstituyendo lo que se han venido a llamar islas deplástico. Sabemos que los plásticos oceánicos estáncolonizados por muchas especies diferentes. Algunasde las cuales han empezado a emplear estos plásti-cos como fuente de carbono. Algunos autores hablanya de la «plastiesfera» y de los «plastívoros». Estaplastisfera y estos plastívoros constituyen un nuevoecosistema sobre el que las acciones terraformado-ras podrían operar favoreciendo el establecimientode biofilms de organismos capaces de expresar lasenzimas recientemente encontradas en Ideonella sa-kaiensis y que permite a éstas emplear el plásticocomo fuente de carbono, incrementando con esto latasa de decaimiento de los mismos en los océanos(Figura 4).

Figura 4. Esquema de terraformación basado en la ló-gica de trabaja y muere[2]. Aquí un sustrato R dado segenera a una velocidad dada y proporciona sustrato físicopara la población sintética y la población salvaje. El es-quema en (a) se basa en la modificación de unas especiesexistentes siguiendo los mismos criterios que se describenen la Figura 3, mientras que en (b) La especie sintéticase ha modificado para unirse activamente al recurso R.En ambos casos, la especie modificada podrá degradar elrecurso R quedando limitada la poblacion de SYN a ladisponibilidad de R. Posibles candidatos son: los desechosplásticos de los océanos, sobre los que se sabe que mu-chas especies pueden crear bio-películas (c) o grietas decemento (d).

Consideremos ahora nuestras ciudades; tienen suspropios «sistemas digestivos» a través de los cua-les viajan nuestros desechos. Nuestros sistemas dealcantarillado son «intestinos urbanos» recorridosdiariamente por toneladas de materia orgánica quepodría ser empleada para alimentar a un microbiomade las alcantarillas completamente sintético. El micro-bioma ya existente en las alcantarillas es muy rico ydiverso y podría aportarnos todo un nuevo conjuntode metabolismos y funciones ecológicas que explo-tar. Este microbioma, podría fijar diferentes gasesde efecto invernadero, podría descomponer a su pasolos aceites o captar los fosfatos. Por otro lado, un

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escenario basado en el alcantarillado es especialmenteútil para nosotros, ya que al igual que ocurre connuestro microbioma, el microbioma de las cloacas selibera finalmente una vez que alcanzan el mar abier-to y sus nichos se ven afectados por cambios en laosmolaridad, pH o la disponibilidad de recursos. Estoes en sí mismo un mecanismo de biocontención pueslos organismos modificados verían tremendamentereducido su capacidad competitiva una vez alcanzadoel mar.

ConclusionesSi algo hemos aprendido en nuestro devenir es que

las modificaciones de los ecosistemas han de hacersecon sumo cuidado. Sería descabellado intervenir deeste modo en los ecosistemas sin antes haber probadoprofusamente cada una de las posibilidades. Quere-mos poner a prueba nuestra hipótesis utilizando tresenfoques diferentes, in silico (aplicación de modeloscomputacionales), a microescala (prueba de la esta-bilidad evolutiva de las funciones incorporadas en losorganismos SYN y de las dinámicas poblacionalesde estos organismos en biorreactores) y a mesoesca-la, liberando SYN en ecosistemas completos pero encondiciones controladas y confinadas. Los modeloscomputacionales nos darán una intuición sobre cómose relacionan las variables y dónde tenemos que con-centrarnos para conseguir el máximo impacto. Laspruebas a micro escala tienen que involucrar expe-rimentos relacionados con el análisis de la eficienciade las funciones ecológicas implementadas, evalua-ción del fitness ecológico de organismos modificadosy análisis de la estabilidad a largo plazo del sistema.La estabilidad de la función ecológica incorporaday el fitness de los organismos SYN se puede probaren el crecimiento a largo plazo en biorreactores, conpoblaciones individuales o mixtas. Por último, en losexperimentos a mesoescala, que reproducen de unmodo próximo a los entornos naturales los ecosiste-mas donde se actuará, se deben de reproducir todasestas pruebas y analizar a largo plazo la viabilidadecológica del sistema y la efectividad de los organis-mos antes de la liberación de organismos SYN. Todoesto constituye un vasto trabajo que desarrollar, peroya se ha avanzado mucho en estrategias destinadasa la biorremediación puntual de contaminantes (verlos trabajos de Victor de Lorenzo en Pseudomonasputida).

Las estrategias de terraformación que se han pre-sentado constituyen un marco teórico mediante elcual presentar una alternativa a las estrategias exis-tentes. En este marco, la biología sintética, la ecologíay la climatología han de trabajar en común para eldesarrollo de un conjunto de sistemas de mitigación

del efecto antrópico sobre los ecosistemas y el clima.La principal ventaja de esta aproximación, es la ca-pacidad autorreplicativa de los organismos vivos, yen consecuencia, el reducido coste de la escalabilidaddel método. Esto es así porque los organismos vivos,somos los únicos capaces de modificar los flujos deenergía y materia a través de los ecosistemas me-diante procesos de facilitación y de construcción denichos. Esto, junto con la capacidad invasiva de losseres vivos, convierte a esta aproximación en unaalternativa factible y razonable.

La principal objeción que esta aproximación pue-de tener es lo que se conoce como el «Efecto ParqueJurásico» . Este efecto se define como la apariciónde características no deseadas como consecuencia dela evolución de los organismos implantados que lespermita escapar de los mecanismos de biocontención.Esta objeción es razonable si atendemos a la capaci-dad manifiesta de los microorganismos de evolucionar.Sin embargo, la historia nos refleja múltiples sucesosde dispersión de microorganismos sin consecuenciasalgunas. Como comentábamos anteriormente, el me-jor ejemplo fueron las estrategias de fertilización delas tierras de cultivo mediante cócteles de microorga-nismos desarrolladas por la antigua Unión Soviética.El fracaso de estas acciones obedece a la falta deconocimiento sobre las relaciones ecológicas de laépoca.

Nuestra aproximación se sustenta en la modifica-ción de organismos preexistentes en los ecosistemas,enriqueciendo estos mediante fenómenos de mutua-lismo y cooperación indirecta. En todos los casos lainteracción sinérgica entre el diseño y el contexto(organismos y entorno) favorece el despliegue de lacomplejidad ecológica y el acceso a nuevos estados deequilibrio. Equilibrios que en gran medida ya han sidotransformados por nuestra actividad. Lejos de lo quepodíamos esperar, Los nuevos ecosistemas podríanser más diversos, robustos y eficientes atendiendoal reciclado de nutrientes, las interacciones de lascadenas tróficas y otros determinantes del equilibrioecológico. Es el momento de decidir qué queremos ycuál es nuestro papel en el futuro de la naturaleza.Si queremos que los seres humanos sean parte de labiosfera, tenemos que prever el futuro impacto delcambio climático en nuestro planeta. Una respuestalenta puede poner en peligro nuestra supervivencia.Nosotros pensamos que la biología sintética puededesempeñar un papel importante, junto con el res-to de las estrategias planteadas, para modificar lastendencias en curso. Eso significa un rediseño dela naturaleza no exento de riesgos, pero tal vez laúnica estrategia viable para salir con seguridad delAntropoceno.

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Para saber más1Solé RV. Bioengineering the biosphere. Ecol Complex., 22:40–49. 2015

2Solé RV, Montañez R, Durán-Nebreda S. Synthetic circuitdesigns for earth terraformation. Biology Direct, 10: DOI10.1186/s13062-015-0064-7. 2015.

Escribir bien no cuesta trabajo

En la numeración científica, ¿punto o aspa?

El el número anterior (156) de Encuentros en laBiología escribí el número de Avogradro como

6,022× 1023

y nadie se quejó, probablemente porque estamos acos-tumbrados a ver la nomenclatura científica expresadacon aspas. Tras un trimestre de silencio, os planteo cuálde las siguientes cuatro posibilidades sería la correctade verdad:

1) 6,022× 1023

2) 6,022 · 1023

3) 6.022× 1023

4) 6.022 · 1023

Para empezar, que nadie se rasgue las vestiduras,porque las cuatro son correctas. Pero, al igual que unosson más iguales que otros ante la ley, hay unas opcionesde escritura científica más correctas que otras. Solosabremos cuáles son las más idóneas si nos acordamosde las siguientes normas:

– Los decimales se indican en español con coma yen inglés con punto; con esto podemos deducirque las dos primeras se deben utilizar en españoly las dos segundas en inglés.

– El signo de multiplicación preferido entre los nú-meros es el punto «·», salvo que los númerosutilicen el punto inferior para los decimales, encuyo caso se prefiere el aspa «×».

– Los textos especializados los escribe o traducealguien que habitualmente se informa de fuentesen inglés.

Al combinarlo todo nos sale que:

Las formas 1 y 2 son correctas en español, perola preferida es la 2.

Las formas 3 y 4 son correctas solo en inglés, yla preferida es la 3.

De leer tanto en inglés, en español tendemos acreer que solo podemos escribir la forma 1, cuandono la 3.

Para saber más:

Ideas, reglas y consejos para traducir y redactar textos científicosEl nanoblog del Gonz

M. Gonzalo Claros

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Los Premios

Premio Nobel de Química 2015Reparación del ADN

El Premio Nobel de Química 2015 era otorgado aTomas Lindahl, Aziz Sancar y Paul Modrich por habermapeado a nivel molecular, cómo las células reparan elADN dañado y salvaguardan su información genética. Sutrabajo ha proporcionado un conocimiento fundamentalpara entender las funciona celulares y, por ejemplo, parael desarrollo de nuevos tratamiento contra el cáncer.

«Las células han desarrollado una serie de complejasvías de reparación del DNA que permiten corregir laslesiones del DNA que afectan al apareamiento de baseso la integridad del DNA. Hoy en día entendemos losmecanismos moleculares de estas vías con gran detalle,en gran parte debido a los estudios pioneros de Lindahl,Modrich y Sancar que abrieron este campo.»

Así justificaba la Real Academia Sueca de las Cien-cias su decisión de otorgar el Premio Nobel de Química2015 a Tomas Lindahl, Aziz Sancar y Paul Modrich porsus «Estudios mecanicistas de la reparación del ADN».

A pesar de que la maquinaria replicativa es extraor-dinariamente eficiente, en ocasiones se producen errores.Se estima que durante la vida de un individuo se acu-mulan aproximadamente 3,7 · 1013 errores, la mayoríade los cuales son inofensivos y no tienen efecto algunosobre el individuo. Otros cambios, sin embargo, puedenafectar a zonas sensibles del genoma y comprometergravemente la salud. Además, la propia molécula deADN está sujeta a daños producidos in vivo por proce-sos de hidrólisis y oxidación debido a los metabolitosreactivos producidos por procesos fisiológicos, o factoresexternos como compuestos genotóxicos o radiación. Lasmutaciones son necesarias para que actúe la evoluciónDarwiniana; sin embargo, un exceso puede conducir ala inestabilidad genética, incluyendo el cáncer, enferme-dades neurodegenerativas y el envejecimiento biológico.

Tomas Lindahl realizó gran parte de su trabajo en elImperial Cancer Research Fund en Londres, donde cues-tionó que la molécula del ADN fuera tan estable comose asumía hasta entonces. Lindahl estimó que cada díase produciría tal número de daños en el genoma humanoque lo haría incompatible con la vida, concluyendo quedebían existir en la célula, por tanto, sistemas de re-paración de estos defectos. Utilizando sistemas-modelobacterianos descubrió que la desaminación de la citosinasería altamente mutagénica generando apareamientoscon adenina en lugar de guanina, por lo que dedujoque debía existir una actividad enzimática encargadade corregir este tipo de errores. Lindhal identificó laenzima glicosilasa UNG encargada de eliminar uracilo

del ADN[1], y posteriormente consiguió reconstituir com-pletamente el sistema de Base Excision Repair (BER),tanto en bacterias como en humanos.

Aziz Sancar, por su parte, inició su carrera en lareparación del ADN atraído por el fenómeno de la foto-rreactivación, una actividad enzimática mediante la cualla luz visible permite en bacterias corregir los daños enel ADN producidos por la radiación ultravioleta. Sancaridentificó y clonó el gen de la Fotoliasa en E. coli ydescubrió el mecanismo por el cual esta enzima puedeconvertir la energía fotónica de la luz en energía quí-mica. Varios grupos de investigación habían propuestopor aquel entonces que las bacterias debían poseer otromecanismo de reparación de daños por UV que no eradependiente de luz visible. Sancar, trabajando en la YaleUniversity School of Medicine de EE.UU., purificó lasproteínas UvrA, UvrB y UvrC de E. coli y reconstruyólos pasos iniciales del sistema conocido como NucleotideExcision Repair (NER). Cuando el ADN presenta unalesión del tipo dímeros de timina o bien otro tipo de da-ño no inducido por UV, se produce una distorsión en ladoble hélice que es reconocida por los componentes delcomplejo NER que eliminan un fragmento de la cadenacon el ADN dañado que posteriormente es completadoy sellado por la acción de una ADN polimerasa y unaADN ligasa[2]. Sancar también contribuyó a reconstituirel sistema NER humano, similar al descrito en bacterias,aunque intervienen más de 15 proteínas en lugar de 3.Las mutaciones en el sistema NER están relacionadascon varias enfermedades genéticas en humanos, inclu-yendo el xeroderma pigmentosum (XP), caracterizadopor hipersensibilidad a radiación UV y un elevado riesgode desarrollar cáncer de piel.

Paul Modrich realizó la mayor parte de su trabajode investigación en Harvard y en la Duke University,donde reconstituyó in vitro el sistema conocido comoMismatch Repair (MMR) de bacterias en el que inter-vienen las proteínas MutH, MutL, MutS, UvrD y SSB[3].Gracias a este sistema dependiente de metilación, secorrigen la mayor parte de los errores producidos duran-te la replicación del ADN que han escapado al sistemade corrección de errores de la propia ADN polimerasa.Modrich descubrió que este sistema es capaz de discri-minar cuál de las dos bases del emparejamiento erróneoes la incorrecta basándose en el retraso en la metilaciónde la hebra de nueva síntesis con respecto a la hebramolde. Algunas de estas proteínas están codificadas porgenes que aparecieron de hecho muy temprano en laevolución y es posible encontrarlos tanto en bacteriascomo en mamíferos. Si bien el sistema MMR también

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existe en células eucariotas, éste no depende de me-tilación. La importancia del sistema de reparación deMMR en mamíferos queda de manifiesto al identificarseque defectos en componentes de esta vía de reparacióncausan cáncer de colon hereditario no polipósico.

Esta investigación básica ha servido para el desarro-llo de nuevos tratamientos contra el cáncer puesto quealgunas estrategias antitumorales se basan en la inhibi-ción de los sistemas de reparación del ADN mediantefármacos específicos o en el incremento de mutacionesintroducidas por la quimioterapia. La célula tumoral, yade por sí inestable genéticamente, es incapaz de repararel daño producido en el ADN y finalmente muere.

Como indica la Academia de las Ciencias de Sue-

cia, estos tres investigadores «no sólo han aumentadonuestro conocimiento de la forma en que funcionannuestras células sino que puede conducir al desarrollode tratamientos que nos salven la vida».

Referencias:1Lindahl T. An N-glycosidase from Escherichia coli that releasesfree uracil from DNA containing deaminated cytosine residues.PNAS, 71: 3649–3653. 1974.2Sancar A, Rupp WD. A novel repair enzyme: UVRABC excisionnuclease of Escherichia coli cuts a DNA strand on both sides ofthe damaged region. Cell, 33: 249-260. 1983.3Lahue RS, Au KG, Modrich P. DNA mismatch correction in adefined system. Science, 245: 160–164. 1989.

Enrique Viguera Mínguez

Contribución publicada en la sección «Acércate a nuestros científicos» de la página web de la Sociedad Española deBioquímica y Biología Molecular (SEBBM). Esta sección se impulsa desde el Programa de Divulgación de la SEBBM.El artículo fue publicado en marzo de 2016. Puede encontrarlo, junto con otros aquí.

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Tanatomicrobioma:muerte después de la vida, vida después de la muerte

por JUAN CARLOS CODINA ESCOBAR

Colaborador honorario del Departamento de Microbiología de la UMA. Profesor de EESS en el IES Sierra

Bermeja, Avenida Ramón y Cajal, 113. 29014 - Málaga

jccodina@uma.es

Palabras clave: microbioma, cadáveres, forense.Enviado: 29 febrero 2016. Aceptado: 3 marzo 2016

A la pregunta de si existe vida después de la muerte, la contestación obvia es sí. Es algo que se conocedesde hace mucho tiempo y que responde al nombre de sucesión ecológica. Después de la muerte de unorganismo, su cadáver es el punto de partida para la aparición de nueva vida. Se trata simplemente de unproceso en el cual los componentes básicos, átomos y moléculas, pasan a ser utilizados y reorganizados demanera diferente por otros organismos. Toda una nueva ciencia está surgiendo del estudio de estos procesos,con sorprendentes aplicaciones.

Is there life after death? Obviously yes, there is. It is just the well known process of ecological successionthat occurs after the organism death. This ending is the start of a new kind of life in which the basiccomponents, atoms and molecules, spread and reorganize in new life forms. A new kind of science is risingfrom the study of these processes, with atonishing applications.

El ser humano no es un organismo exento de sufrireste proceso, aunque sea un tema no muy agradablede ser tratado. En el caso de la especie humana, sonmuchos los organismos implicados en el proceso, sibien los más relevantes son microorganismos autóc-tonos, básicamente bacterias y hongos; a los que hayque añadir los insectos, a saber, moscas y escarabajos.La microbiota normal de la especie humana constade unos pocos microorganismos eucariotas, funda-mentalmente hongos y protistas, y algunas arqueasmetanógenas que colonizan la parte más distal deltubo digestivo; pero son las bacterias los componen-tes más numerosos de la microbiota de un individuosano. Sin embargo, no dejan de ser, en general, gran-des desconocidos. De ahí que de forma análoga a lorealizado en el Proyecto Genoma, se haya planteadoun proyecto para caracterizar el microbioma humano.El término microbioma se refiere a la totalidad demicroorganismos, sus genomas y sus interacciones enun medio ambiente definido, en nuestro caso el serhumano[1].

A un nivel mucho más limitado, se está llevandoa cabo por parte de investigadores forenses un estu-dio del microbioma que se desarrolla sobre cadávereshumanos; lo que se ha denominado el tanatomicro-bioma. Se trata de un término relativamente reciente,acuñado en el 66th Annual American Academy of Fo-rensic Science meeting por la Dra. Javan en Seattle(EE.UU.) el 22 de febrero de 2014. Comprende el estu-dio de los microorganismos asociados con el proceso

de descomposición humana que residen y proliferanen los órganos internos y en la sangre[2]. De formamás general, incluye también a los microorganismosque se encuentran en la superficie de los cadáveres.Es necesario diferenciarlo de otros términos emplea-dos en la literatura forense como son el necrobiomaque se refiere a la comunidad de especies procariotasy eucariotas asociada a la descomposición de restosde biomasa[3]; y la comunidad bacteriana epinecró-tica, una subdivisión del necrobioma, que incluye aaquellos microorganismos que habitan o se muevenpor la superficie de restos en descomposición, seanla piel o la membrana mucosa de una cavidad[4]. Enun individuo adulto sano, la mayoría de los órganosinternos como el cerebro, bazo, hígado y corazón nopresentan microorganismos ya que el sistema inmunelo impide. Sin embargo, después de la muerte y laconsiguiente parada en el funcionamiento del sistemainmune, los microorganismos proliferan por todo elcuerpo, empezando en el área íleocecal, extendién-dose al bazo e hígado, para acabar en el corazón ycerebro[5].

Los problemas metodológicos asociados con estetipo de estudios resultan obvios. En primer lugar, ladisponibilidad de cadáveres humanos sobre los quepoder llevar a cabo los mismos, motivo por el cualmuchos de los trabajos previos se han desarrolladoen otro tipo de organismos modelo, básicamente ra-tones y cerdos. En segundo lugar, una gran mayoríadel microbioma humano no es accesible mediante

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técnicas cultivables clásicas, por lo que hay que recu-rrir a técnicas de biología molecular y metagenómica.A pesar de ello, se han llevado a cabo estudios deidentificación y caracterización de microorganismosextraídos a partir de 400 muestras de 100 cadáveresobtenidos de homicidios, suicidios, sobredosis y casosde muerte accidental. Asimismo, se han llevado acabo estudios de las relaciones de las comunidadesdel tanatomicrobioma de cadáveres y las del suelodonde han sido depositados en un «laboratorio al airelibre», un terreno de unos 26 acres localizado en elrancho Freeman de la Universidad Estatal de Texas.

¿Pero, qué es lo que sucede cuando un indivi-duo muere? Unos minutos después de producirse lamuerte comienza el proceso de descomposición me-diante un mecanismo llamado autolisis. Una vez quela circulación sanguínea cesa, después de que el cora-zón haya dejado de bombear sangre, las células delcuerpo entran en un estado de hipoxia, lo que des-encadena la liberación de factores intracelulares queocasionan la desorganización estructurada de célulasy tejidos por enzimas autolíticos que comienzan adigerir las membranas celulares y a producir la rotu-ra celular. Rotos los vasos sanguíneos, sus células sedepositan por efecto de la gravedad, en los capilares yvenas pequeñas, provocando la decoloración de la piel.También resultante de la falta de energía ocasionadapor la escasez de oxígeno, los filamentos proteicosde actina y miosina quedan inmovilizados, lo queprovoca la rigidez de los músculos. Una vez iniciadoel proceso de autolisis, las bacterias que dominan ladescomposición del cadáver son las bacterias endó-genas asociadas al tracto gastrointestinal, causantesde la muerte molecular. La descomposición se vuelvemás aguda, transformando los tejidos blandos en unamezcla de gases, líquidos y sales.

Las bacterias asociadas al proceso de descompo-sición y putrefacción de cadáveres, tanto en animalescomo en humanos suelen ser similares, de forma pre-dominante pertenecientes a la clase γ-proteobacteriasy a representantes del filum Firmicutes (bacteriasGram-positivas con bajo porcentaje de G+C), espe-cialmente de los géneros Lactobacillus y Clostridium.Aunque la composición de las comunidades bacte-rianas puede variar considerablemente, parece queson los taxones clave que se encuentran en cadáveresen descomposición. Un aspecto a tener en cuentaes el denominado intervalo post mortem (IPM), esdecir, el tiempo que ha transcurrido desde la muertede un individuo. En cadáveres con IPM inferiores alas 50 horas, las bacterias que predominan son aero-bios y anaerobios facultativos, destacando los génerosLactobacillus, Veillonella, Prevotella, Streptococcusy Gemella. Con el paso del tiempo, estas bacterias

son sustituidas por bacterias anaeróbicas que poseenenzimas capaces de degradar lípidos y carbohidratoscomplejos, asociados a los tejidos humanos. Comoconsecuencia del proceso fermentativo de estos últi-mos, se generan gases como metano, sulfuro de hi-drógeno y amoníaco, que al acumularse en el cuerpoocasionan que el abdomen y otras partes del mismose hinchen. Las bacterias anaeróbicas son tambiénlas causantes de la transformación de la hemoglobinade los glóbulos rojos en sulfohemoglobina que es laresponsable de dar al cuerpo en descomposición laapariencia translúcida y olivácea. Dentro de las bacte-rias anaeróbicas se pueden diferenciar dos grupos, enfunción de los IPM. Uno primero, siguiendo el ordentemporal de descomposición del cadáver formado pordiferentes especies del género Clostridium, entre ellasC. sordelii, C. difficile, C. barlettii, C. bifermentansy C. limosum. Por su parte, el segundo, desarrolla-do en cadáveres con IPM superiores (del orden de240 horas) está dominado por C. haemolyticum, C.botulinum y C. novyi, además de Escherichia coli yEscherichia albertii [6].

Las ventajas de este tipo de estudios son eviden-tes en el campo de las ciencias forenses. Del mismomodo que en los restos de un ser humano encontra-mos su huella genética, también podemos encontraruna huella microbiana que es cambiante a lo largodel tiempo y que puede dar una idea no sólo deltiempo transcurrido desde la muerte, sino tambiénde dónde y cómo se produjo, en el caso de muertesviolentas. De hecho, se estudia si existe correlaciónentre las comunidades microbianas y el tiempo demuerte e incluso de contacto del cadáver con el suelo,caso de que haya sido enterrado; lo que se denominanrelojes microbianos post mortem[7]. Después de la des-composición, se inicia la fase de purga, en la que elcadáver comienza a liberar fluidos al medio ambientey a ser colonizado por insectos y otros organismos

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carroñeros. En este proceso de filtración hay un inter-cambio de bacterias entre el cadáver y el suelo. Porotra parte, los insectos como moscas y moscardas,además de dejar sus huevos en los restos del cadáver,intercambian bacterias con el mismo. Teniendo encuenta que cada especie que visita un cadáver tieneuna comunidad microbiana específica, es muy posi-ble que las comunidades bacterianas de diferentessuelos, resultado de la mezcla de sus comunidadespropias, las del cadáver y las de los organismos queproliferan en él sean únicas e indicativas de muchosaspectos. Aspectos que incluyen relacionar a un posi-ble sospechoso con la escena del crimen, identificarenterramientos clandestinos o cadáveres de filiacióndesconocida o si un cuerpo ha sido trasladado desdesu lugar de fallecimiento original.

El personaje de Grisson de CSI Las Vegas eraun entomólogo aficionado. No es de extrañar que enpróximas temporadas se incorporase a la plantilla delCSI algún microbiólogo especializado.

Referencias1Codina JC. Cerebro, corazón y microbioma. Encuentrosen la Biología, 132: 9. 2011.2Finley SJ, Benbow EM, Javan GT. Microbial communitiesassociated with human decomposition and their potential useas postmortem clocks. Int. J. Legal Med. 129: 623-632. 2015.3Benbow ME y otros. Seasonal necrophagous insect communityassembly during vertebrate carrion decomposition. J. Med.Entomol. 50: 440-450. 2013.4Pechal JL y otros. The potential use of bacterial communitysuccession in forensics as described by high throughput meta-genomic sequencing. Int. J. Legal Med. 128: 193-205. 2014.5Alan G, Sarah JP. Microbes as forensic indicators. Trop.Biomed. 29: 311-330. 2012.6Can I y otros. Distinctive thanatomicrobiome signaturesfound in the blood and internal organs of humans. J. Microbiol.Methods, 106: 1-7. 2014.7Metcalf JL y otros. A microbial clock provides an accurateestimate of the postmortem interval in a mouse model system.Elife 2, e01104. 2013.

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La coevolución como un sistema de defensa en la interacciónplanta-patógeno

por EMILIO GUTIÉRREZ-BELTRÁN1, FERNANDO N. DE LA TORRE2

1Department of Plant Biology, Uppsala BioCenter, Swedish University of Agricultural Sciences and Linnean

Center for Plant Biology, SE-75007 Uppsala, Suecia2Departamento de Biología Molecular y Bioquímica, Universidad de Málaga, 29071 - Málaga

emilio.gutierrez@slu.se

Palabras clave: inmunidad vegetal, patógenos, evolución.Enviado: 10 noviembre 2015. Aceptado: 25 noviembre 2015

Las plantas proveen a diversos tipos de microorganismos de agua y nutrientes. A lo largo del tiempo,plantas y microorganismos han coevolucionado, de forma que los patógenos son capaces de resistir losmecanismos defensivos vegetales, pero también pueden inducen en éstos nuevas estrategias de defensa. Esteartículo presenta y discute algunos de estos mecanismos básicos de coevolución planta-patógeno.

Plants provide microorganisms with water and nutrients. Plants and microorganisms have co-evolvedthrough time, so that pathogens are able to resist vegetal defensive mechanisms, but they can also trigger inplants new defensive strategies. This review article introduces and discusses some of these basic co-evolutionmechansisms between plants and pathogens.

Las plantas constituyen una fuente de nutrientesy agua para los microorganismos y, debido a ello, soninfectadas por numerosos y diversos patógenos conestilos de vida muy variados. A lo largo de millo-nes de años las plantas y los microorganismos hancoevolucionado adaptándose los unos a los otros deforma que los sistemas defensivos desarrollados porlas plantas son sobrepasados por nuevas estrategiasimplementadas por los patógenos. Igualmente cadanueva estrategia de «ataque» por parte de los pató-genos estimula el desarrollo en las plantas de nuevosmecanismos defensivos en lo que podemos considerarcomo una «guerra armamentística» sin fin.

Hoy en día sabemos que las plantas poseen di-ferentes niveles de defensa. Así, para que un micro-organismo patógeno pueda establecer una infección,debe en primer lugar superar las barreras pasivas dela planta. Éstas se basan en la defensa química y enla presencia de barreras estructurales. La defensa quí-mica consiste en la producción de sustancias tóxicaspara los organismos patógenos como alcaloides, feno-les simples o polifenoles, aceites esenciales y terpenos.Las barreras estructurales consisten en la producciónde una cubierta protectora en la superficie de todoslos tejidos denominada cutícula. La cutícula puedeestar constituida por cutina, suberina y ceras, for-mando una capa hidrofóbica e impermeable sobre lapared de las células de la epidermis que actúa comouna primera línea de defensa contra las agresionesexternas[1]. Cuando el patógeno supera las barreraspasivas de la planta, ésta es capaz de poner en mar-

cha diferentes mecanismos moleculares (denominadainmunidad innata) con el objetivo de mantener bajocontrol la infección (Figura 1).

Figura 1. Niveles de defensa de la planta. Los microor-ganismos patogénicos deben superar una serie de barreras,pasivas o inducibles, antes de poder invadir una plantahuésped.

La resistencia o sensibilidad de la planta dependede: (1) la capacidad de reconocer al patógeno en elinicio de la infección e iniciar la defensa denominadadefensa basal o PAMP-Triggered Immunity (PTI, in-munidad inducida por PAMP), (2) la capacidad delpatógeno para inhibir o atenuar esta defensa mediantela acción de efectores (Effector-Triggered Suscepti-bility o ETS) y (3), la capacidad de la planta paradetectar estos efectores y activar una respuesta de-fensiva robusta, denominada ETI (Effector-Triggered

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Immunity), que en general está acompañada de unevento de muerte celular programada (ProgrammedCell Death, PCD).

La respuesta PTI aparece en los estadios inicialesde la infección y se produce como respuesta al reco-nocimiento por parte de receptores conservados de laplanta (PRRs, Pattern Recognition Receptor) de mo-léculas muy conservadas del patógeno, denominadasPAMPs (Pathogen-Associated Molecular Patterns)[2].Entre los PAMPs se encuentran los lipopolisacáridosde bacterias gram-negativas, la flagelina bacteriana,el factor de elongación de bacteria Tu (EF-Tu), pep-tidoglicanos (PGN) de oomicetos y quitinas de lapared celular de hongos. El reconocimiento de losPAMPs, por los receptores PPRs, desencadena unarespuesta de defensa denominada PTI (inmunidadinducida por PAMP) y conocida tradicionalmentecomo defensa basal, que en muchos casos es suficientepara controlar la infección del patógeno[2]. Sin em-bargo, los patógenos han conseguido adaptarse y hanadquirido proteínas o moléculas efectoras capaces desuprimir la respuesta basal o PTI[3]. Por ejemplo, al-gunas bacterias gram negativas, hongos y oomicetosson capaces de secretar un arsenal de efectores dentrode la célula vegetal con el fin de suprimir la PTI ypermitir el parasitismo[4]. Para introducir estos efec-tores en el citoplasma, los microbios han desarrolladoestructuras o aparatos complejos, como los sistemasde secreción tipo III (T3SS), que ciertas bacteriasadosadas al exterior de la membrana celular utilizanpara inyectar los efectores al citosol[5]. Paralelamentey para contrarrestar esta adquisición y supresión dela respuesta defensiva, las plantas han adquirido lacapacidad de reconocer de forma altamente específi-ca a los efectores patogénicos mediante receptores oproteínas de Resistencia (R). Esta respuesta (ETI)tradicionalmente era conocida como la resistenciamediada por genes R según la teoría gen-a-gen[6].

El modelo zig-zag representado en la Figura 2aporta una perspectiva dinámica y evolutiva de larespuesta inmune de la planta[2]. En un principio tie-ne lugar el reconocimiento de los PAMPs por partede los receptores PRRs iniciándose la respuesta PTI,la cual podría detener la infección. Posteriormente losagentes patogénicos secretan efectores que interfierencon la PTI, derivando en la susceptibilidad mediadapor efectores (ETS). A continuación un efector esreconocido por una proteína R, activándose la inmu-nidad mediada por efectores (ETI). En los estadiosposteriores, la acción de la selección natural eliminala respuesta ETI, bien por la pérdida de efectoresreconocidos o bien por la ganancia de nuevos, dandolugar nuevamente a la ETS. Paralelamente, las plan-tas desarrollarán nuevos receptores que reconozcan

a los nuevos efectores en su carrera armada hacia laperpetuación en el tiempo.

Figura 2. Esquema que representa el modelo zig-zag[2],que explica el sistema inmune de plantas (HR: RespuestaHipersensible; Avr: Proteínas de Avirulencia; R: Proteínasde Resistencia).

Finalmente, la ETI culmina con la resistencia dela planta, y normalmente con una respuesta hiper-sensible (HR) que implica una PCD en el sitio de lainfección. La HR, que es controlada genéticamentepor la planta, puede tener lugar dos o tres horasdespués del contacto de una simple bacteria con lacélula vegetal. La HR podría inhibir o retrasar la pro-pagación del patógeno, pero su significado biológicoes difícil de determinar debido a la falta de plantasmutantes afectadas en la muerte celular[7]. En algu-nas interacciones planta-patógeno la activación de laHR es suficiente para la contención de la infección,mientras que en otros casos no es suficiente parala resistencia a la enfermedad. Se ha propuesto quela PCD tendría lugar si se supera un cierto umbralde estrés[8]. A pesar de los grandes avances que sehan producido en esta área en lo últimos 20 años,la enorme especificidad de las interacciones entre lasplantas y los patógenos hace necesario extender estosestudios a nuevas especies, que permita, con todaseguridad, la identificación de nuevos y apasionantesmecanismos moleculares de defensa y ataque en estaguerra sin fin.

Abreviaturas–PAMPs Pathogen Associated Molecular Patterns: Moléculasmuy conservadas encontradas en el patógeno.–PRR Pattern Recognition Receptor : Receptores muy conserva-dos en la planta encargados de reconocer los PAMPs asociadosal patógeno.–PTI PAMP Triggered Immunity: Respuesta de la planta queaparece en los estadios iniciales de la infección y se producecomo consecuencia al reconocimiento por parte de los recepto-res vegetales PRRs de moléculas del patógeno denominadasPAMPs.–ETS Effector Triggered Susceptibility: Capacidad del patógenopara inhibir o atenuar la defensa mediante la acción de proteí-nas efectoras.–ETI Effector Triggered Immunity: Respuesta de la planta que

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se produce como consecuencia al reconocimiento por parte delas proteínas vegetales R de efectores del patógeno.–PCD Programmed Cell Death: Proceso fisiológico clave parala eliminación selectiva de células durante el desarrollo, senes-cencia, o la respuesta a estrés.–HR Hypersensitive Response: Muerte celular macroscópica queocurre cuando un mínimo del 25% de las células en contac-to con el patógeno mueren, desarrollando una muerte celularconfluente.

Referencias1Taiz L, Zeiger E. Secundary Metabolites and Plant Defense.Plant physiology. Sinauer Associates, Massachusetts. 2006.2Jones JD, Dangl JL. The plant immune system. Nature, 444:323-329. 2006.3Cunnac S, Lindeberg M, Collmer A. Pseudomonas syringae

type III secretion system effectors: repertoires in search offunctions. Curr Opin Microbiol, 12: 53-60. 2009.4Kamoun S, Goodwin SB. Fungal and oomycete genes galore.New Phytol, 174: 713-717. 2007.5Cornelis GR. The type III secretion injectisome. Nat RevMicrobiol, 4: 801-825. 2006.6Flor HH. Inheritance of pathogenicity in Melampsora lini.Phytopath, 32: 653-669. 1942.7Mur LA y otros. The hypersensitive response; the centenaryis upon us but how much do we know? J Exp Bot, 59: 501-520.2008.8Carr JP, Lewsey MG, Palukaitis P. Signaling in inducedresistance. Adv Virus Res, 76: 57-121. 2010.

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Encuentros con las novedades

Orangutanes de Borneo:¿reintroducción de animales confiscados?

Fotografía de Jesús Olivero

(Banes GL, Galdikas BMF, Vigilant L. Reintroduc-tion of confiscated and displaced mammals risks out-breeding and introgression in natural populations, asevidenced by orang-utans of divergent subspecies. Scien-tific Reports 6: 22026, 2016). Los orangutanes de Bor-neo (Pongo pygmaeus) están en peligro de extinción.Su población se ha reducido un 50% en los últimos 60años, entre otras razones por el expolio de individuospara su comercialización como animales de compañía.

Con frecuencia, algunos orangutanes en cautividad sonrescatados por las autoridades, y entonces se los sometea un proceso de aclimatación antes de devolverlos a lanaturaleza, generalmente en «santuarios» sujetos a pro-tección. Uno de estos santuarios es el Parque NacionalTanjung Puting, al sur de Borneo (Indonesia). Allí, laDra. Biruté Galdikas fundó en 1971 el CampamentoLeakey (mentorada por el famoso paleoantropólogo Dr.Louis Leakey, como lo fueron también las Dras. JaneGoodall y Dian Fossey). Desde entonces, el Campa-mento Leakey ha devuelto más de 90 orangutanes a lalibertad. Sin embargo, el artículo publicado en Scienti-fic Reports pone de manifiesto la necesidad de nuevosplanteamientos en las políticas de reintroducción, trasdescubrirse que, entre los orangutanes del santuario,hay al menos 22 individuos híbridos de dos subespecies:P. p. pygmaeus y P. p. wurmbii. Sólo la segunda deéstas es autóctona en los bosques de Tanjung Puting.La distinción entre individuos de diferentes subespeciesde orangután es difícil a simple vista, así que el análisisgenético debería formar parte de los protocolos previosa la decisión sobre dónde debe ser reincorporado cadaindividuo. La introgresión de representantes genética-mente divergentes en una población puede tener efectosnegativos en la fertilidad de la descendencia. A pesarde que las subespecies de Borneo divergieron hace unos176 000 años, no se ha observado en los orangutaneshíbridos de Tanjun Puting problemas de fertilidad. Sinembargo, el riesgo al que podrían haber estado expues-tas sus poblaciones se percibe al considerar que, hasta2004, aún se consideraba el orangután de Sumatra (P.abelii) una subespecie más de P. pigmaeus. La hibrida-ción entre especies podría haber supuesto un peligropara la supervivencia de los posibles descendientes, y encualquier caso habría interferido gravemente en el man-tenimiento de las características ecológicas naturalesde un enclave de gran importancia para la biodiversi-dad. Aproximadamente 1 500 orangutanes esperan a serurgentemente liberados en los bosques de Malasia e In-donesia. El éxito de su reincorporación al medio naturalpodría depender, por tanto, de un pequeño cambio enlos protocolos de reintroducción.

Jesús Olivero

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